Revista Mexicana de Biodiversidad
Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075
Anatomía
Morfoanatomía floral de Kallstroemia maxima (Zygophyllaceae)
Floral morphoanatomy of Kallstroemia maxima (Zygophyllaceae)
Rosa María Fonseca a, *, Mercedes Eunice Castro-Laportte b y Estela Sandoval-Zapotitla c a Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, 04510 Ciudad de México, México b Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela, Maracay 2101, Aragua, Venezuela c Jardín Botánico, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Tercer Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, 04510 Ciudad de México, México
*Autor para correspondencia: [email protected] (R.M. Fonseca)
Recibido: 9 enero 2016; aceptado: 30 julio 2017
Resumen El objetivo es contribuir al conocimiento de la anatomía floral de Kallstroemia maxima y compararlo con otros géneros relacionados dentro de la familia Zygophyllaceae. Se utilizaron botones florales de 3 plantas de K. maxima recolectados el día previo a la antesis; se procesaron preparaciones permanentes y se hicieron observaciones a partir de fotomicrografías de botones herborizados. Se proporcionan descripciones de algunas estructuras anatómicas no descritas con anterioridad, como son: nectarios opuestos a los sépalos, presencia de un haz vascular compartido por un pétalo y el estambre opuesto a éste, engrosamientos helicoidales en las células epidérmicas de los márgenes de los pétalos, células papilares en la superficie abaxial de los pétalos cerca de su base, número de haces vasculares que irrigan a cada carpelo y la existencia de una cavidad interna en la base del estilo. Los resultados permiten distinguir mejor a K. maxima de los géneros afines dentro de las Zygophyllaceae.
Palabras clave: Flor; Androceo; Gineceo; Nectarios
Abstract The objective is to contribute to the knowledge of the floral anatomy of Kallstroemia maxima and compare it with other related genera within the family Zygophyllaceae. Flower buds obtained from 3 plants of K. maxima were collected a day before to the anthesis. Permanent preparations were processed and observations of photomicrographs from herborizated buds were done. Anatomical descriptions of characters not previously reported are given such as: the nectaries opposed to the sepals, presence of a vascular bundle shared by a petal and the stamen opposite to it, helicoidal thickening of the epidermal cells on the petal margins, papillary cells near the base of the abaxial surface of petals, number of vascular bundles that irrigate each carpel and the existence of an internal cavity at the base of the style. The results allowed us to distinguish better Kallstroemia maxima from related genera in the Zygophyllaceae.
Keywords: Flower; Androecium; Gynoecium; Nectaries
ISSN versión electrónica: 2007-8706; Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND (4.0) https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075 2 R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
Introducción comparte con Kelleronia y Tribulus, entre otros caracteres, la presencia de tricomas no ramificados, vaina en los haces La familia Zygophyllaceae, considerada dentro del vasculares de las hojas, ovario sésil, ausencia de apéndices orden Zygophyllales (APG, 2016), está conformada por 22 estaminales, frutos con cocos separados en la madurez y géneros y aproximadamente 325 especies, con distribución semillas sin endospermo. tropical y subtropical asociada a zonas secas (Stevens, El estudio de la anatomía de las estructuras florales 2001). En México, se presentan 32 especies de 8 géneros es importante en la sistemática de diversos grupos de (Fagonia L., Guaicum L., Kallstroemia Scop., Larrea angiospermas (Rudall y Goldblatt, 2000; Rudall et al., Cav., Morkillia Rose et Painter, Porlieria Ruiz. et Pav., 2002). En las Zygophyllaceae se ha señalado la presencia, Sericodes A. Gray y Viscainoa Greene; Villaseñor, 2016). número, ubicación y forma de las glándulas nectaríferas Las 18 especies de Kallstroemia se distribuyen desde el como un carácter de utilidad para diferenciar taxones sur de EUA hasta Sudamérica e Indias Occidentales, 14 (Porter 1969a, 1971). Así, Chauhan (1975) consideró que de las cuales están presentes en México (Turner, 2016). la presencia de nectarios vascularizados en Balanites y Engler (1896) dividió a Zygophyllaceae en 4 no vascularizados en Tribulus contribuye a diferenciarlos. subfamilias; recientemente, con base en estudios El número de lóculos del ovario en la Zygophyllaceae moleculares se propusieron 5 grupos considerados también es un rasgo importante para caracterizar a los monofiléticos: Larreoideae, Morkilloideae, Seetzenioideae, diferentes géneros, por ejemplo Sheahan y Chase (2000) Tribuloideae y Zygophylloideae (Sheahan, 2007; Sheahan mencionaron que Augea puede distinguirse de Zygophyllum y Chase 2000). A partir de un análisis filogenético con por tener 10 lóculos; en la familia frecuentemente se secuencias moleculares (rbcL y trnL-F), Sheahan y Chase presentan de 4 o 5 lóculos, aunque pueden tener desde (2000) ubicaron a Kallstroemia dentro de la subfamilia 2 hasta 12 (Sheahan, 2007). Singh et al. (2002) también Tribuloideae y como hermano de Tribulus, Kelleronia y mencionan que la vascularización de los distintos verticilos Tribulopis, con los cuales morfológicamente comparte florales es de interés para la sistemática de esta familia. la presencia de hojas opuestas y paripinnadas con 2-12 Con base en lo expuesto anteriormente, se planteó pares de foliolos; flores pentámeras con 10 estambres realizar el estudio de la anatomía floral de Kallstroemia en 2 verticilos desiguales, ausencia de apéndices de los maxima, (L.) Hook. et Arn., para contribuir a su filamentos, frutos con 5 o 10 mericarpos indehiscentes, caracterización. semillas sin endospermo y polen poliaperturado (Sheahan, 2007). Kallstroemia se diferencia de Kelleronia porque Materiales y métodos este último género está constituido por arbustos hasta de 1.5 m, mientras que Tribulus, Tribulopis y Kallstroemia Se obtuvieron botones florales frescos y se recolectaron son hierbas postradas o ascendentes, rara vez leñosas en ramas con flores y frutos para elaborar ejemplares de su base. A su vez, Kallstroemia se distingue por presentar herbario, a partir de 3 individuos de Kallstroemia maxima, ovario con 10 lóbulos y fruto con 10 mericarpos, mientras en Yecapixtla, Morelos, México. Los ejemplares fueron que Tribulus y Tribulopis tienen ovario con 5 lóbulos y herborizados, examinados, medidos y determinados a frutos con 5 mericarpos (Sheahan, 2007). especie mediante el uso de la clave taxonómica de Porter Porter (1969a) en su tratamiento de Zygophyllaceae, (1969a). La descripción morfológica de la especie se realizó señaló que Kallstroemia, Kelleronia, Tribulopis y Tribulus midiendo y examinando los ejemplares recolectados y fue son géneros afines que se distinguen porque los estambres completada con la descripción proporcionada por Porter de la serie externa están adnados en la base a los pétalos y (1969a, b). Los ejemplares de respaldo están depositados por la presencia de tejido nectarífero entre los estambres en el Herbario de la Facultad de Ciencias (FCME) y en y el perianto. El mismo autor indicó que “entre la base de el Herbario Nacional de México (MEXU). Los botones cada filamento del verticilo interno y el sépalo opuesto a frescos fueron fijados en Navashin (Sandoval et al., 2005). éste, hay un nectario pequeño, ovoide, bilobulado”. Este material fue deshidratado en una serie de alcoholes La cercana relación entre Kallstroemia, Kelleronia, graduales en base a alcohol ter-butílico (ATB), 35%, Tribulopis y Tribulus fueron evidenciadas por diferentes 50%, 60%, 70%, 85, 95%, 100% y 3 cambios en ATB autores. Sheahan y Cutler (1993), a partir del análisis de absoluto, cada cambio con una duración de 24 horas. Se la anatomía vegetativa de 37 especies, pertenecientes a infiltró e incluyó en parafina de dureza media (punto de 19 géneros, sugirieron que, a excepción de Tribulopis, fusión 56-58 ºC). Se realizaron cortes en un micrótomo estos géneros deberían ser separados de los géneros de rotación marca American Optical modelo 820, a un zygophylloides, por lo menos, a nivel de subfamilia. grosor de 12 µm para obtener secciones transversales y Sheahan y Chase (1996) señalaron que Kallstroemia longitudinales. Las mismas fueron teñidas con safranina- R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 3 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
verde rápido según Sandoval et al. (2005). Se hicieron simples, abaxialmente hirsutos, márgenes con tricomas preparaciones permanentes montadas en resina sintética. simples; nectarios 5, con forma de cojín, (fig. 1D), situados Las observaciones y fotomicrografías fueron realizadas en la cavidad que forma cada uno de los sépalos en su en un fotomicroscopio Carl Zeiss-Axioskop, con cámara base; pétalos 5, libres, convolutos, ampliamente obovados de video SONY SSC-DC544. Las imágenes se capturaron o semiorbiculares, de 4 a 9 mm de largo y hasta 7 mm de con el programa Debut y se editaron con el programa Paint ancho, amarillos o anaranjados, laminares, con una cresta Shop-Pro 8. en la cara abaxial cerca de la base, misma que se pierde Para los estudios de microscopía electrónica de hacia la parte media del pétalo; estambres 10, hipóginos, barrido se trabajaron 4 botones tomados de los ejemplares en 2 verticilos, 5 opuestos a los sépalos y ligeramente herborizados, en 2 de ellos se removieron los pétalos y más cortos que los 5 opuestos a los pétalos, estos últimos los sépalos para permitir la vista de estambres y gineceo. adnados a los pétalos en su base; filamentos de 2 a 3.5 mm Debido a que este material estaba deshidratado, solo se de largo, anteras ditecas, oblongas, de 0.6 a 1 mm de largo, procedió a cubrirlo con oro previamente a su observación anaranjadas, con dehiscencia longitudinal, lateral; gineceo en un microscopio JEOL JSM 5310 LV. sincárpico con ovario súpero, sentado sobre una estructura ligeramente lobulada semiplana, similar a un disco (fig. Resultados 1D), ovario cortamente cilíndrico a globoso, con 10 lóbulos y 10 lóculos, con tricomas simples, placentación axial, Flores solitarias (fig. 1A), pseudoaxilares, bisexuales, estilo terminal simple, largamente cónico, ligeramente actinomorfas, pentámeras, con pedicelos fistulosos, en la lobulado, persistente, estigma en forma de domo, con antesis rectos, ca. 1.5 cm de largo, en fruto recurvados, de 10 lóbulos evidentes pero someros. Frutos esquizocarpos hasta 4 cm de largo, antrorso-pubescentes; sépalos 5, libres, (fig. 1B), de 5 a 8 mm de diámetro, separándose en 10 con disposición quincuncial, lanceolados a estrechamente mericarpos indehiscentes de 3.4 a 4.5 mm de alto, rara ovados y marcadamente cóncavos en la base (fig. 1B), vez con escasos tricomas en la base, pico de 4 a 5 mm de de 2.5 a 6 mm de largo, con ápice acuminado, margen largo, más o menos tan largo o ligeramente más largo que escarioso e involuto, adaxialmente glabros, excepto en el el cuerpo del fruto, glabro, sépalos persistentes, rodeando primer tercio y cerca del ápice donde presentan tricomas al fruto.
Figura 1. Kallstroemia maxima. A, Flor; B, fruto; C, sección transversal del botón foral. Receptáculo de la flor en la base, con veinte haces vasculares; D, vista lateral de la flor mostrando la base de los filamentos (fi), los nectarios (ne). C, en micrografía de luz; D, en micrografía electrónica de barrido. 4 R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
Florece a lo largo de todo el año, aunque en época seca Receptáculo con epidermis uniestratificada y presencia es muy escasa y las flores se presentan bajo el follaje; es de tricomas eglandulares unicelulares, parénquima cortical una hierba que crece a lo largo de los caminos, en cultivos y con células isodiamétricas de paredes delgadas, las cuales en sitios perturbados, tiene amplia distribución en regiones son de mayor tamaño en la médula. Abundantes drusas cálidas de América, desde el sur de Estados Unidos de en todo el parénquima. Sistema vascular similar al que América hasta el norte de Sudamérica y las Antillas. se presenta en el pedicelo pero con el doble de haces El pedicelo consta de una epidermis uniestratificada vasculares (fig. 1C). con células más o menos cuadrangulares de paredes Sépalos con una clara disposición quincuncial, delgadas, presenta tricomas eglandulares, unicelulares, superficie abaxial irregular por la presencia de una roseta de base bulbosa; zona cortical constituida por células de varias células levantadas en la base de cada tricoma parenquimáticas isodiamétricas, de arreglo compacto; el (fig. 2A), con epidermis adaxial uniestratificada, cutícula pedicelo carece de médula y sólo en el extremo adyacente delgada; células de paredes delgadas, en la base de cada al receptáculo se presenta una médula constituida por sépalo las células epidérmicas tienden a ser rectangulares, células parenquimáticas con un arreglo laxo, algunas de angostas y alargadas periclinalmente, mientras que hacia estas células tienen drusas. Sistema vascular arreglado en la parte media son isodiamétricas, y en algunos casos forma de eustela, conformada por aproximadamente 10 papilosas (fig. 2B); la epidermis abaxial es uniestratificada haces vasculares colaterales cerrados. con cutícula delgada, formada por células isodiamétricas
Figura 2. A, Sección transversal del botón floral, mostrando la disposición de sépalos (se), pétalos (pe), filamentos (fi) y ovario (ov) con diez lóculos; B, sección transversal de un sépalo, detalle mostrando un haz vascular con vaina parenquimática y estoma (es); C, vista superficial abaxial de sépalo con tricomas; D, vista transversal de sépalo, tricoma con roseta de células epidérmicas en la base, en superficie abaxial; E, vista frontal de nectario con estomas en la superficie abaxial (es); F, vista de la superficie abaxial del nectario con estomas (es). A, B y D, en micrografía de luz; C, E y F, en micrografía electrónica de barrido. R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 5 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
a cuadrangulares y alargadas en sentido anticlinal, de parénquima disminuye desde el centro hacia los extremos mayor tamaño que las de la epidermis adaxial, de paredes laterales o márgenes del sépalo, donde se reduce hasta solo delgadas; presencia de estomas anomocíticos, con rebordes uno o ninguno en el margen. Sistema vascular en la base cuticulares externos conspicuos y células oclusivas del sépalo conformado por 3 haces vasculares colaterales, con paredes periclinales engrosadas (fig. 2B); tricomas los cuales se ramifican más arriba. Los haces principales unicelulares y eglandulares de 2 tipos, el primero de 1.5 a se ubican hacia la parte central del sépalo y están rodeados 2 mm de largo, con paredes muy gruesas y lumen amplio, por una vaina parenquimática (fig. 2B). asociados con 9-16 células epidérmicas que forman una Nectarios con una epidermis uniestratificada, formada roseta de células epidérmicas levantadas, en la base de por células pequeñas cuadrangulares a isodiamétricas, con cada tricoma (fig. 2C, D); el segundo tipo mide hasta 0.5 paredes delgadas. Parénquima secretor formado por células mm de largo, con paredes delgadas, sin roseta de células irregulares hasta isodiamétricas, elípticas o poligonales, en la base, y ubicados principalmente en el margen de los con paredes ligeramente engrosadas, núcleo evidente y sépalos. citoplasma denso, con espacios intercelulares grandes. El mesofilo en los sépalos está conformado por Presencia de nectarostomas con probable actividad parénquima homogéneo, con 5 a 6 estratos de células secretora en la parte inferior (fig. 2E, F). desde irregulares hasta isodiamétricas con pocos espacios Pétalos con una cresta abaxial, central, en la base intercelulares (fig. 2B). El número de estratos del (fig. 3A), con cutícula delgada, epidermis abaxial con
Figura 3. A, Sección transversal de botón floral con sépalos (se), nectarios (ne), pétalos (pe) con cresta en la cara abaxial, haces vasculares en dirección a pétalos y nectarios; B, sección transversal de pétalo a nivel de su base, con papilas epidérmicas; C, sección transversal de pétalos mostrando en los extremos laterales, células epidérmicas con engrosamientos y mesofilo reducido o ausente; D, pétalo y filamento del estambre antepétalo adnados cerca de su base; E, sección transversal de la parte central de un pétalo, a la mitad de su longitud, con haces vasculares, epidermis adaxial y abaxial monoestratificadas; F, vista lateral del botón floral desprovisto de cáliz y corola, con dos series de estambres y anteras con dehiscencia lateral. A-E, en micrografía de luz; F, micrografía electrónica de barrido. 6 R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
células isodiamétricas, de paredes delgadas y con papilas extremos laterales del pétalo las células parenquimáticas epidérmicas (fig. 3B); epidermis adaxial de células son irregulares, de paredes delgadas y dejan, entre sí, epidérmicas planas. Hacia los márgenes de los pétalos espacios intercelulares grandes; el número de estratos presentan células epidérmicas más pequeñas, alargadas celulares del mesofilo disminuye hacia los extremos periclinalmente, con estriaciones cuticulares evidentes y laterales, hasta desaparecer en el margen del pétalo (fig. paredes laterales con engrosamientos helicoidales (fig. 3C). El haz vascular en la base del pétalo es compartido 3C). Hacia la mitad de su longitud, los pétalos ya no con el estambre opuesto al mismo, apareciendo incluso presentan la cresta abaxial y tienen una apariencia laminar, como estructuras adnadas en la base (fig. 3D); más arriba con epidermis uniestratificada, las células de la epidermis en el pétalo se presentan haces vasculares colaterales, que adaxial son más pequeñas que las de la epidermis abaxial van aumentando en número, desde 5 cerca de la base (fig. (fig. 3D). 3D, E) hasta 8 a 10 en la parte media del pétalo. En la base del pétalo, el mesofilo está formado por Androceo en 2 series (fig. 3F), con los filamentos de células parenquimáticas de paredes delgadas, en un arreglo los estambres opuestos a los sépalos de forma orbicular compacto, en la zona de la cresta está conformado por 7 y los 5 opuestos a los pétalos de forma ligeramente a 8 estratos de células alargadas anticlinalmente, hacia los elíptica, cerca de su base, en vista transversal (fig. 4A);
Figura 4. A, Sección transversal. Base de un filamento (fi) de estambre opuesto al pétalo (pe), con forma transversal alargada, adyacente al ovario (ov); B, sección transversal de anteras con cuatro lóculos y algunos granos de polen; C, sección transversal de endotecio con engrosamientos transversales en la pared celular; D, vista superficial de antera. Zona apical del conectivo con estomas abiertos (es); E, sección transversal de una antera en zona del tejido conectivo, con parénquima esponjoso y haz vascular; F, sección transversal de la antera, con estomio (est) y células epidérmicas papilosas (pa). A- C, E, F, en micrografía de luz; D, micrografía electrónica de barrido. R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 7 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
epidermis uniestratificada, con células oblongas, con el A lo largo de la antera la epidermis es delgada y eje mayor dispuesto anticlinalmente, de paredes delgadas; presenta estomas grandes, abiertos (fig. 4D); el tejido parénquima constituido por células isodiamétricas, de parenquimático en el conectivo está formado por células paredes delgadas; un haz vascular anficribal hacia la parte irregulares, de paredes engrosadas, en posición central se central (fig. 4A). Anteras ditecas, tetrasporangiadas (fig. localiza un haz vascular (fig. 4E). En sección transversal, 4B) con dehiscencia longitudinal y lateral. el estomio se presenta entre los 2 sacos polínicos, En sección transversal, la antera joven presenta apreciándose una interrupción del endotecio (fig. 4F). En epidermis con estriaciones cuticulares, papilas de diferentes la antera madura y dehiscente, se aprecia la epidermis y tamaños y estomas, es uniestratificada formada por células el endotecio con engrosamientos marcados en sus paredes. pequeñas, alargadas periclinalmente, de paredes delgadas. Gineceo con ovario orbicular en sección transversal, con Posteriormente se presenta el endotecio constituido por 10 lóbulos (fig. 5A), epidermis externa uniestratificada, un estrato de células de paredes con engrosamientos con cutícula delgada, sin estomas, escasos tricomas secundarios transversales (fig. 4C), un estrato medio eglandulares, unicelulares, cerca de la base, células con células pequeñas, de paredes delgadas y el tapetum epidérmicas pequeñas, redondas a cuadrangulares y de secretor uniestratificado. paredes delgadas (fig. 5B). El tejido parenquimático de
Figura 5. A, Sección transversal del ovario con diez lóculos, uniovulados; B, epidermis externa del ovario, cerca de la base, con tricomas simples; C, ovario con parénquima al centro y septos con sutura entre los carpelos; D, detalle de un septo del ovario, con células de tamaños diferentes en el parénquima y sutura (su); E, drusas en la sutura entre los carpelos; F, detalle de un lóculo del ovario con un óvulo bitégmico. Figuras en micrografía de luz. 8 R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
los carpelos está constituido por células isodiamétricas, Los tricomas unicelulares y simples son comunes en de paredes delgadas y con un arreglo laxo hacia la parte diversas estructuras de las Zygophyllaceae (Metcalfe y externa de los mismos, mientras que en la región cercana Chalk, 1950; Sheahan y Cutler, 1993; Sheahan y Chase, al lóculo, las células son de menor tamaño y compactas 1996). En K. maxima se presentan 2 tipos de tricomas, (fig. 5C, D). ambos unicelulares y eglandulares en la superficie abaxial A nivel de la unión de los carpelos se observa una sutura de los sépalos. Los del primer tipo son menores a 0.5 mm delimitada por 1-2 estratos de células parenquimáticas, de longitud y tienen una base poco desarrollada, mientras radialmente alargadas; y entre estos estratos se presentan que los otros miden de 1.5 a 2 mm de largo y están abundantes drusas (fig. 5D, E). El sistema vascular en la base rodeados por una roseta de células epidérmicas que se del ovario está formado por 10 haces que posteriormente levantan formando una base cónica para cada tricoma. se ramifican, de manera que, hacia la mitad de la longitud Este último tipo de tricoma es similar a los encontrados del ovario, se aprecian 5 haces asociados a cada lóculo. La en las hojas de otras especies de Kallstroemia, en epidermis interna de cada lóculo es uniestratificada, formada Kelleronia y Tribulus (Sheahan y Cutler, 1993; Sheahan por células rectangulares de paredes delgadas. Óvulos y Chase, 1996) y en Tribulus terrestris (Semerdjieva, 1 por lóculo, hemítropos, bitégmicos y crasinucelados. 2011). Sheahan y Cutler (1993) los describen como Tegumento externo, en la parte media, con 2 estratos de tricomas cutinizados alrededor de la zona de fijación. células de paredes delgadas y alargadas periclinalmente; el Cabe mencionar que los tricomas de este tipo, en las hojas tegumento interno constituído por 2-3 estratos de células de K. maxima son de hasta de 1 mm de largo, mientras cuadrangulares (fig. 5F). que los tricomas de los sépalos miden hasta 2 mm o más Estilo en sección transversal de forma orbicular, de largo. con 10 lobulaciones (fig. 6A). Con cutícula delgada, Sheahan y Cutler (1993) encontraron que las epidermis uniestratificada de células isodiamétricas a estructuras vegetativas de 37 especies de Zygophyllaceae ligeramente cuadrangulares y paredes delgadas, estomas tienen estomas de tipo anomocítico con reborde cuticular anomocíticos abundantes ubicados a nivel del resto externo muy evidente y paredes periclinales engrosadas de las células epidérmicas (fig. 6B). Por debajo de la en las células oclusivas, en los sépalos de K. maxima se epidermis, parénquima constituido por células irregulares observan estomas con las mismas características. También a isodiamétricas, de paredes gruesas y arreglo compacto. se observó que los haces vasculares de los sépalos tienen En posición central el tejido de transmisión formado por una vaina parenquimática, típica de la anatomía Kranz, células isodiamétricas, más pequeñas que las ubicadas en similar a la que se presenta en las hojas de Kelleronia y el resto del estilo, de paredes ligeramente engrosadas y Tribulus (Sheahan y Chase, 1996). contenido citoplasmático denso (fig. 6C). La familia Zygophyllaceae ha recibido diversos El estilo en sección transversal es sólido, excepto en la tratamientos taxonómicos (Medina-Lemos, 2012; Porter, base donde se observa una cavidad central que se reduce 1969a, b, 2009; Rzedowski y Rzedowski, 1994; Stafford, hacia su extremo superior, dicha cavidad se presenta antes, 2015; Standley y Steyermark, 1946), y no obstante que durante y después de la antesis y se ha observado que se amplía los nectarios o las glándulas extra estaminales pudieran en los primeros estadios de desarrollo del fruto (fig. 6D). tener valor taxonómico, en estos estudios no queda clara Estigma con epidermis marcadamente papilosa (fig. la información referente a ellos. Por ejemplo, Rzedowski 7A), células cónicas con ápice convexo, de paredes y Rzedowski (1994) no las mencionan a nivel de familia, gruesas, núcleo evidente y citoplasma denso (fig. 7B-D). ni de género, ni en la descripción de la especie bajo No se han observado evidencias de secreciones por lo que estudio; Medina-Lemos (2012) tampoco las incluye se sugiere que es de tipo seco. en las descripciones, a pesar de estar representadas en la ilustración referente a K. maxima. Por otra parte, se Discusión ha señalado que en la familia se presentan nectarios anulares o como escamas adyacentes a la cara adaxial de En las descripciones previas de Kallstroemia (Porter, los estambres. En el caso de K. maxima son evidentes 5 1969a; Sheahan y Cutler, 1993; Sheahan y Chase, 1996, nectarios en forma de cojín, ubicados entre cada sépalo y la 2000; Sheahan, 2007), no fueron descritos algunos base del estambre opuesto a dicho sépalo. La presencia de aspectos tanto de su morfología como de su anatomía, en nectarios bilobulados fue considerada por Porter (1969a), la presente revisión de Kallstroemia maxima se aportan como una característica distintiva de algunos géneros de nuevas evidencias de rasgos anatómicos que contribuyen la subfamilia Tribuloideae; sin embargo, en K. maxima a una descripción floral más completa o que reafirman y no son bilobulados, por lo que se requiere un estudio de precisan algunas ya citadas con posible valor taxonómico. los nectarios en otros géneros para determinar si la forma R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 9 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
Figura 6. A. Sección transversal de estilo con diez lóbulos; B, vista superficial de estilo con estomas (es); C, sección transversal del estilo, con tejido de transmisión al centro; D, sección transversal de la base del estilo mostrando una cavidad central y sección longitudinal (recuadro) de la parte superior del ovario y base del estilo mostrando la misma cavidad. Figuras A, C, D, en micrografía de luz; B, micrografía electrónica de barrido.
Figura 7. A. Vista superficial del estigma con surcos y papilas; B, sección transversal de estigma a nivel apical; C, vista superficial del estigma en detalle, con papilas estigmáticas; D, sección transversal de estigma en detalle, con papilas unicelulares. Figuras B, D, en micrografía de luz; A, C, en micrografía electrónica de barrido. 10 R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
de los mismos puede ser de utilidad en la diferenciación sépalos” y “opuestos a los pétalos”, observándose que de estos grupos. Los nectarios de K. maxima son del tipo éstos últimos, son de mayor tamaño que los opuestos a estructurado, donde la secreción ocurre aparentemente a los sépalos. través de nectarostomas, que es considerada la forma más Las anteras maduras en K. maxima presentan cutícula común de secreción de néctar en las angiospermas (Pacini estriada y estomas hacia la zona del conectivo; Keijzer y Nepi, 2007). En cuanto al origen de los nectarios, Porter et al. (1987) han señalado que la presencia de estomas (1971) indicó que en el caso de Tribulus, no está claro si y estriaciones cuticulares a nivel de la antera pueden los mismos representan estambres reducidos o son órganos contribuir a aumentar la evaporación del agua y facilitar surgidos de novo; para K. maxima es indispensable llevar su dehiscencia. Aunque Porter (1969a) señaló que la a cabo estudios ontogenéticos que ayuden a dilucidar el dehiscencia de las anteras es introrsa, en el presente estudio origen de los nectarios. se observó que la dehiscencia es longitudinal y lateral. En En los pétalos de K. maxima, se aprecia que las general, la morfología de la antera en la especie estudiada células epidérmicas de los márgenes laterales, presentan es similar a lo señalado por Cuevas et al. (2005) en las en sus paredes engrosamientos secundarios. El patrón de flores hermafroditas de K. grandiflora. engrosamiento en estas células es semejante al de las células Varios autores señalan la presencia de un disco en el que conforman el endotecio en las anteras de la mayoría género Kallstroemia, algunos de ellos solo mencionan que de las angiospermas y de la misma K. maxima. Este tipo los estambres se insertan en el disco, sin describirlo (Medina- de engrosamiento podría estar relacionado con el cierre Lemos, 2012; Porter, 1969a; Rzedowski y Rzedowski, de los pétalos después de la antesis, ya que en K. maxima 1994); Porter (1969b, 2009) menciona la presencia de un las flores abren en la mañana en la zona de Yecapixtla, disco carnoso, anular, obscuramente 10-lobulado; Stafford Morelos, donde fueron recolectadas las muestras que se (2015) lo describe como disco carnoso, inconspicuamente utilizaron en este estudio. Alrededor de las 11:00 h, el 10-lobado. En el presente estudio se observó por debajo polen está disponible y el estigma receptivo, unas horas del ovario una estructura semiplana, ligeramente lobulada, después los estambres, alrededor de las 17:00 h, o antes, se con textura y color similares a los del ovario, excepto que giran quedando cerca del estigma, posteriormente también en fresco se ha visto que no presenta la misma pubescencia los pétalos se pliegan de forma convoluta, manteniendo que el ovario y se aprecia más desarrollado cuando el fruto unidas a ambas estructuras, como fue reportado por ya está madurando. Pudiera tratarse de un disco reducido; Porter (1969a); este mecanismo es similar al que ocurre sin embargo, su similitud con la pared externa del ovario en las anteras, donde debido a los engrosamientos del sugiere un origen común con éste, por lo que se propone endotecio y asociado a cambios de humedad, las paredes se trata de un ginóforo lo cual contradice la postura de se giran hacia adentro, permitiendo la apertura de la antera Sheahan y Chase (1996) de considerar el ovario sésil en y la liberación del polen (Keijzer et al., 1987; Wilson Kallstroemia. No obstante, se requieren más estudios et al., 2011). No obstante, es necesario realizar estudios acerca del desarrollo de esta estructura para definir su de los cambios anatómicos asociados a los procesos de origen. polinización que permitan comprobar estas hipótesis. Wight et al. (1834) mencionaron que el gineceo en En la superficie abaxial, cerca de la base de los pétalos, Kallstroemia está conformado por 5 carpelos, mientras a nivel de los nectarios, se presentan algunas papilas. que Sheahan (2007) dijo que en este género se presentan Este carácter, aunado a la presencia de nectarios, podría 10 carpelos. En nuestras observaciones, en el gineceo se indicar la relación con algún polinizador; sin embargo, en aprecian los 10 lóculos, con septos bien definidos, así observaciones directas, en vivo, de flores en antesis, no se como un estigma con 10 lóbulos, lo cual apoyaría el ha observado secreción de néctar. planteamiento de Sheahan (2007), de un ovario con 10 Sheahan y Chase (1996) señalaron que los estambres de carpelos; esto mismo se ve sustentado porque desde la Kallstroemia, Kelleronia y Tribulus carecen de apéndices base del ovario se observan 10 haces vasculares, uno para estaminales y los estambres se encuentran distribuidos cada carpelo. Dentro de la misma familia Zygophyllaceae, en 2 verticilos diferentes, esto mismo se observó en la no obstante que Augea no está cercanamente relacionada especie estudiada. En el receptáculo se observa que los 2 con Kallstroemia (Sheahan y Chase, 2000), ambos géneros verticilos de estambres se forman en diferente posición, coinciden en tener ovario con 10 lóculos. los opuestos a los sépalos que se diferencian primero y La presencia de cristales de oxalato de calcio tipo drusas los opuestos a los pétalos que se desarrollan poco después, fue señalada por Porter (1969a) solo a nivel del receptáculo; Porter (1969a) utilizó el término “externo” para designar sin embargo, en K. maxima además del receptáculo, las este último verticilo; en este estudio se considera más drusas se presentan en la zona de unión de los carpelos, apropiado designar a los estambres como “opuestos a los condición que no había sido señalada anteriormente en R.M. Fonseca et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 90 (2019): e902075 11 https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2075
las Zygophyllaceae. Sin embargo, Sheahan y Cutler Mitwirkung zahlreicher hervorragender Fachgelehrten (1993) registraron la presencia de abundantes cristales begründet. Recuperado el 25 de octubre de 2016 de: http:// en hojas y tallos de la mayoría de las 37 especies que www.biodiversitylibrary.org/item/68285#page/92/mode/1up Keijzer, C. J., Hoek, I. H. S. y Willems, M. T. M. (1987). analizaron, observaron que la forma más común fueron las The processes of anther dehiscence and pollen dispersal III. drusas, aunque también señalan la presencia de cristales The dehydration of the filament tip and the anther in three aciculares, romboidales y estilodios, todos ellos solitarios monocotyledonous species. New Phytologist, 106, 281–287. o agrupados. El estigma de K. maxima tiene 10 lóbulos, Medina-Lemos, R. (2012). Zygophyllaceae. En R. Medina- tal como fue descrito por Sheahan y Chase (1996), se Lemos (Ed.), Flora del valle de Tehuacán-Cuicatlán, 108 encontraron papilas unicelulares pero no se encontraron (pp. 1–18). México D.F.: Instituto de Biología, Universidad indicios de secreciones estigmáticas por lo que, hasta el Nacional Autónoma de México. momento, se considera estigma seco. Metcalfe, C. R. y Chalk, L. (1950). Anatomy of dicotyledons. La anatomía floral ha mostrado algunos caracteres de Oxford: Clarendon Press. utilidad para la sistemática de Zygophyllaceae (Porter, Pacini, E. y Nepi, M. (2007). Nectar production and presentation. 1971), y se espera que los detalles revelados en este En S. W. Nicolson, M. Nepi y E. Pacini (Eds.), Nectaries and estudio contribuyan al conocimiento de la especie, así nectar (pp.167–214). Dordrecht: Springer. como a hacer más claras las diferencias entre los géneros Porter, D. M. (1969a). The genus Kallstroemia (Zygophyllaceae). Contributions Gray Herbarium, 198, 41–153. 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Stevens, C. número de lóbulos del estigma, son caracteres descritos Ulloa, A. Pool y O. M. Montiel (Eds.), Flora de Nicaragua. por primera vez y pueden ser de interés en la sistemática Monographs in Systematic Botany from the Missouri Botanical de las Zygophyllaceae. Garden, 85, i–xlii. Recuperada el 19 de octubre de 2016 de: http://www.tropicos.org/name/40034413?projectid=7 Rudall, P., Bateman, R., Fay, M. y Eastman, A. (2002). Floral Agradecimientos anatomy and systematics of Alliaceae with particular reference to Gilliesia, a presumed insect mimic with strongly A Silvia Espinosa Matías por su apoyo en la obtención zygomorphic flowers. American Journal of Botany, 89, de micrografías en el microscopio electrónico de barrido 1867–1883. y a Priscila Aceves por su apoyo en el manejo de las Rudall, P. y Goldblatt, P. (2000). Floral anatomy and imágenes. systematic position of Diplarrhena (Iridaceae): a new tribe Diplarrheneae. Annalici Botanica, 58, 59–66. 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