UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS Instituto De Ciências Biológicas Programa De Pós-Graduação Em Parasitologia
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS Instituto de Ciências Biológicas Programa de Pós-Graduação em Parasitologia JORDANA COSTA ALVES DE ASSIS TAXONOMIA INTEGRATIVA DE TREMATÓDEOS DE ANIMAIS DOMÉSTICOS E SILVESTRES OCORRENTES EM UM LAGO URBANO DE BELO HORIZONTE, MINAS GERAIS, BRASIL Belo Horizonte Outubro, 2020 JORDANA COSTA ALVES DE ASSIS TAXONOMIA INTEGRATIVA DE TREMATÓDEOS DE ANIMAIS DOMÉSTICOS E SILVESTRES OCORRENTES EM UM LAGO URBANO DE BELO HORIZONTE, MINAS GERAIS, BRASIL Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Parasitologia do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais, como requisito à obtenção do título de Doutora em Parasitologia. Área de concentração: Helmintologia Orientador: Prof. Hudson Alves Pinto Agência de fomento: CAPES Belo Horizonte Outubro, 2020 “Abacateiro, acataremos teu ato Nós também somos do mato como o pato e o leão Aguardaremos, brincaremos no regato Até que nos tragam frutos teu amor, teu coração Abacateiro, teu recolhimento é justamente O significado da palavra temporão Enquanto o tempo não trouxer teu abacate Amanhecerá tomate e anoitecerá mamão Abacateiro, sabes ao que estou me referindo Porque todo tamarindo tem O seu agosto azedo, cedo, antes Que o janeiro doce manga venha ser também” Refazenda, Gilberto Gil Ciclos. Aqui está o trabalho de alguns anos recentes, fruto de colaboração, aprendizado e dedicação. Mas posso dizer, que o início de tudo se deu quando minha mãe e minha primeira professora me ajudaram a segurar um lápis na mão. Caminho sem volta. Hoje, olho para aquela pequena e todos que estiveram e estão ao meu lado e sou apenas gratidão. “Vêde o pé do ypê, apenas mente flore, Revolucionariamente apenso ao pé da serra” Belchior AGRADECIMENTOS Gratidão a algo maior, que vejo e sinto nos pequenos milagres e acontecimentos da vida, como também nos momentos difíceis. Tudo passa. À minha família que me apoia em todas as jornadas. Em especial à minha mãe, Celina Costa Pinto, na qual, me espelho por sua força, bondade e caráter. Ao meu irmão e melhor amigo, Janderson Alves Costa. À minha avó Arlete Costa Pinto, por me ensinar tanto, apenas com sua simplicidade e gratidão. Obrigada por estarem sempre comigo e pelo pouso aconchegante e seguro. Aos meus amigos, que por vezes me diziam sobre minha ausência. É sabido que vocês estão presentes em meus pensamentos e vibrações. Ao meu orientador Hudson Alves Pinto, que me acolheu com muito zelo no Laboratório de Biologia de Trematoda, proporcionando aprendizado infinito sobre esse fabuloso universo da Taxonomia. Sempre dedicado a ensinar com paciência, a ser compreensivo com meus erros e a me acompanhar no campo e nos procedimentos laboratoriais, me incentivando a estar aprimorando cada dia mais. Sou grata por você ter aceitado esse desafio e acreditado em meu potencial. Aos meus colegas de laboratório, em especial, aqueles que me acompanham desde o início, com ensinamentos, companheirsmo e cooperação: Eduardo Pulido Murillo, Danimar Hernández e Marisa Caixeta. Agradeço também à Nicole Quaresma, que me auxiliou durante as pesquisas de campo com prestatividade e ânimo. Ao senhor Airton Lobo, que tenho como a um grande amigo e mestre. Sempre muito atencioso, gentil e disposto a uma boa prosa e a ensinar as melhores técnicas aprendidas ao longo de décadas. Um trabalho científico, mas que lembra arte. Ao professor Alan Lane de Melo pelos ensinamentos, questionamentos e experiências que me faz pensar além do óbvio. Ao professor Nelson Martins, da Escola de Veterinária da UFMG, pela colaboração e prestatividade na execução deste trabalho, além das ótimas ideias e conversas. À Sumara Aparecida, que esteve ao meu lado desde o momento que ingressei no Programa, com bons conselhos, me dando força e torcendo por acontecimentos bons na minha caminhada. Ao Programa de Pós-Graduação em Parasitologia, por permitir que eu pudesse realizar essa bela caminhada, prestando aos seus integrantes as melhores possibilidades de aprendizado em ensino, pesquisa e extensão. Agradeço aos professores que se dedicam a ensinar com profissionalismo e cuidado. Meus cumprimentos e agradecimentos à atual coordenadora deste programa, professora Daniella Castanheira Bartholomeu. À Ana Paula Oliveira, por sempre ter estado disposta a me ajudar na comutação de artigos, buscando com muita habilidade as pérolas científicas no fundo do baú, além da boa prosa e incentivo. Aos funcionários da Cidade Administrativa de Minas Gerais pelo trabalho colaborativo, em especial, ao Ronaldo Amaral que acompanhou de perto minhas ações com satisfação e entusiasmo. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela bolsa de doutorado. Também agradeço à professora e pesquisadora Niède Guidon que, sem ao menos conhecê-la pessoalmente, mostrou-me ainda durante a infância que meninas podem se tornar grandes cientistas. À Alexandra Asanovna, por acreditar que removendo as barreiras da ciência, me ajudaria nos estudos. Deu certo! RESUMO Sabe-se que as regiões tropicais do globo são aquelas que concentram a maior biodiversidade do planeta, a qual inclui os trematódeos, parasitos com ciclo de vida complexo, envolvendo uma vasta gama de hospedeiros intermediários e definitivos. Apesar da importância médica, veterinária e ecossistêmica destes parasitos, ainda há uma grande lacuna no conhecimento sobre suas interações com seus hospedeiros e o ambiente, em especial no Brasil. Com objetivo de contribuir para o conhecimento da taxonomia e biologia de trematódeos encontrados no Brasil, coletas malacológicas, estudos experimentais e a avaliação de alguns vertebrados domésticos e silvestres foram realizados na Lagoa da Cidade Administrativa do Estado de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG, Brasil, entre janeiro de 2017 a maio de 2019. A identificação taxonômica dos trematódeos encontrados, até a menor categoria possível, foi baseada em análises morfológicas e/ou moleculares [marcadores ribossomais (28S e ITS) e mitocondriais (Cox-1 e Nad-1)]. Na avaliação malacológica foram coletados 9.508 gastrópodes pertencentes a cinco espécies (Melanoides tuberculata, Biomphalaria straminea, Pomacea sp., Physa acuta, e Pseudosuccinea columella), sendo as três primeiras encontradas infectadas por larvas de trematódeos. Dentre os vertebrados estudados, três espécies de anseriformes domésticos [patos, Cairina moschata domestica (N= 47), marrecos, Anas platyrhynchos domesticus (N= 8), e gansos, Anser cygnoides domesticus (N= 6)] foram avaliados in vivo através de exame oftálmico direto e análise coproparasitológica. Adicionalmente, animais silvestres encontrados sem vida no local [frango-d’água, Gallinula galeata (N=1), capivara, Hydrochoerus hydrochaeris (N=2) e 6 espécies de peixes, acará, Australoheros sp. (N= 38), traíra, Hoplias malabaricus (N= 5), lebistes, Poecilia reticulata (N= 9), e alevinos de tilápia, Oreochromis niloticus (N=6)], foram necropsiados para a pesquisa de helmintos. Entre os parasitos encontrados, sete espécies [Cotylurus sp., Crassiphialinae gen. sp., Drepanocephalus sp., Hysteromorpha sp., Diplostomidae gen. sp., Spirorchiidae gen. sp. em B. straminea, e Renicola sp. em M. tuberculata] foram identificadas apenas em moluscos. A infecção experimental iniciada a partir de cercárias do tipo Megalura encontradas em M. tuberculata possibilitou a recuperação, em Gallus gallus domesticus, de vermes oculares identificados como Philophthalmus gralli, sendo estudos visando padronizar técnicas de diagnóstico e tratamento desta parasitose realizados. A abordagem experimental também realizada a partir de cercárias do tipo Anfistoma emergidas de B. straminea possibilitaram a obtenção, em Mus musculus, de parasitos adultos identificados como Zygocotyle lunata, sendo que estudos filogenéticos realizados pela primeira vez confirmaram a inclusão da espécie na família Zygocotylidae, bem como a sua ampla distribuição no continente americano. Nos peixes, metacercárias de Apharyngostrigea sp. e Centrocestus formosanus foram recuperadas em P. reticulata, sendo cercárias desta última também identificadas em M. tuberculata. Metacercárias de Clinostomum sp. foram obtidas de Australoheros sp. e os dados morfológicos e moleculares revelaram tratar de uma espécie distinta das reportadas no continente americano. Em H. malabaricus foram recuperadas metacercárias de Tylodelphys sp., espécie que no estudo filogenético se agrupou com outros isolados americanos do gênero, mas como espécie distinta. Entre as aves avaliadas, quatro espécies, P. gralli, Typhlocoelum cucumerinum, Z. lunata e uma espécie não identificada, foram encontradas nos anseriformes domésticos. Destas, P. gralli e T. cucumerinum foram associadas molecularmente com formas larvais obtidas em M. tuberculata e B. straminea, respectivamente, resultando em novas informações sobre a epizootia destas doenças aviárias em um centro urbano. No exemplar de G. galeata, além de P. gralli, foram encontrados Cyclocoelum mutabile e Echinostoma sp. Os dados moleculares confirmaram a ampla distribuição de C. mutabile, espécie encontrada nas Américas e Europa e revelaram que Echinostoma sp., não identificado em nível específico devido à perda de espinhos do colar cefálico, pertence ao grupo revolutum. Em H. hydrochaeris foram identificadas Fasciola hepatica, Taxorchis sp. e Hippocrepis hippocrepis. O encontro de F. hepatica neste centro urbano, aponta para o risco de transmissão deste agente antropozoonótico. Embora Taxorchis sp. não pôde ser identificado especificamente pela falta de exemplares completamente desenvolvidos, os dados