Jana Bažilová Biologie Myrmekofilních Brouků

Home , Claviger (beetle)

Univerzita Karlova v Praze Přírodovědecká fakulta

Studijní program: Biologie Studijní obor: Biologie

Jana Bažilová

Biologie myrmekofilních brouků Biology of myrmecophilous beetles

Bakalářská práce

Školitel: Mgr. Jan Šobotník, Ph.D. Konzultant: Mgr. Karel Kleisner, Ph.D.

Praha, 2015

Prohlášení

Prohlašuji, že jsem závěrečnou práci zpracovala samostatně a že jsem uvedla všechny použité informační zdroje a literaturu. Tato práce ani její podstatná část nebyla předložena k získání jiného nebo stejného akademického titulu.

V Praze, 13. 5. 2015 ……………………......

Jana Bažilová

Poděkování:

Děkuji svému školiteli Mgr. Janu Šobotníkovi Ph.D. za spolupráci a ochotu se kterou vedl tuto práci a Ing. Peteru Hlaváčovi za poskytnutí cenné literatury.

Abstrakt Mravenci představují nejen skupinu hmyzu se zásadním ekologickým významem, ale též cenný zdroj potravy pro pestrou paletu predátorů, parazitoidů a sociálních parazitů. Významnou část z nich tvoří myrmekofilní brouci. Vzhledem ke specifickým selekčním tlakům myrmekofilové vykazují mnohočetné adaptace, například modifikace tvaru těla a funkce tělních výběžků či vznik nových exokrinních žláz. Tyto adaptace se liší na základě stupně integrace jednotlivých druhů. Neintegrované druhy žijí v okolí hnízd jako predátoři, hostitel se vůči nim chová agresivně. Před útoky jsou chráněny tlustou a silně sklerotizovanou kutikulou, obrannými látkami a strategickým chováním. Integrované druhy jsou kolonií adoptovány na základě napodobení hostitelových rekogničních faktorů a mají přístup do hostitelských hnízd, kde se živí mravenčími larvami či kuklami, nebo jsou mravenci přímo krmeni. Práce popisuje specifické adaptace myrmekofilních druhů pro život asociovaný s mravenci. V několika kapitolách se zabývá myrmekofily obecně, jejich morfologickými adaptacemi a chemickými mimikry a v neposlední řadě behaviorálními strategiemi v interakci s hostitelem.

Klíčová slova: myrmekofilie, inkvilinismus, Staphylinidae, Coleoptera, mravenci, adaptace, mimikry

Abstract

Ants represent an insect group with a great ecological importance, and they are also a valuable source of food for a wide range of predators, parasitoids and social parasites. Myrmecophilous beetles make a significant part of these organisms. According to the specific selection pressures, myrmecophiles reveal a lot of adaptations, such as modifications of the body shape, functions of their extremities and new exocrine glands. These adaptations vary among species differing by the degree of their integration into an ant colony. Non-integrated species live near ant nests as predators and the hosts’ behaviour towards them is always hostile. They are protected by thick and sclerotized cuticle, defensive substances and strategic behaviour. Integrated species are adopted by the host colony based on the imitation of hosts’ recognition factors. These species have access to the hosts’ nests, where they feed on ant larvae and pupae or they are fed directly by the ants. This thesis describes specific adaptations for life associated with ants, which are exploited by various myrmecophilous species. In several chapters it characterizes myrmecophilous organisms, their morphological adaptations, chemical mimicry and behavioural strategies used during interactions with the host.

Keywords: myrmecophily, inkvilinism, Staphylinidae, Coleoptera, ants, adaptation, mimicry

Obsah

1 Úvod ...... 1 2 Myrmekofilie ...... 2 3 Myrmekofilní adaptace ...... 5 3.1 Tvar těla ...... 5 3.2 Žlázy a chování, chemické mimikry ...... 7 3.3 Trichomy ...... 11 3.4 Tykadla ...... 11 4 Interakce mezi myrmekofilem a hostitelem ...... 13 4.1 Hledání hostitele ...... 13 4.2 Vniknutí do kolonie ...... 14 4.3 Adopce...... 15 4.4 Potrava ...... 16 4.5 Obrana ...... 19 5 Závěr ...... 21 Literatura ...... 22

1 Úvod

Přestože se věda myrmekofilií zabývá již déle než sto let, některé oblasti tohoto fenoménu jsou stále překvapivě neprobádané. Myrmekofilních organismů totiž existuje velké množství, ale jen s málo z nich se setkáváme častěji, navíc většina druhů žije skrytým způsobem, což znesnadňuje jejich přímé pozorování.

Jako myrmekofilii označujeme jakoukoliv pozitivní asociaci mezi jistými organismy a mravenci. Kolonie eusociálního hmyzu obecně představují cennou ekologickou niku pro mnoho organismů, rostlin, hub i živočichů, jež dokáží profitovat ze soužití, ať už hostiteli poskytují jisté služby zpět či nikoliv. Eusociální způsob života je definován pomocí 3 znaků, tj. reprodukční dělby práce, kooperativní péče o potomstvo a překryvu generací (Wilson 1975). Jelikož sociální hmyz žije v početných koloniích, které představují potenciálně bohatý zdroj potravy, před vetřelci se chrání složitým systémem komunikace založeným na chemických a mechanických signálech, jimiž se příslušníci kolonie navzájem rozeznávají. Existuje však pestrá paleta živočichů, kteří našli způsob jak tuto důmyslnou obranu obejít. Jakmile se podaří prolomit komunikační kód hostitele, otevírá se celé spektrum unikátních mezidruhových vztahů mezi sociálními parazity a jejich hostiteli. Schopnost integrovat se do kolonie přináší parazitům výhody, které mají běžně jen její členové, jako je přístup k potravě, obrana před predátory a stabilní prostředí hostitelských hnízd. Na druhou stranu je sociální parazitismus spojen s celou řadou rizik a především během infiltrace do hostitelské kolonie jsou časté útoky, které nezřídka končí fatálně. Parazité jsou nuceni přizpůsobit se podmínkám v kolonii hostitele a pozorujeme u nich proto celou řadu morfologických i behaviorálních adaptací k tomuto způsobu života (viz níže). K nejvýznamnějším hostitelům z řad sociálního hmyzu patří mravenci (Hymenoptera: Formicidae), termiti (Blattodea: Termitoidea) a v menší míře i včely či vosy a sršni (Hymenoptera: Apidae, Vespidae; Hölldobler & Wilson 1990).

V této své práci se zaměřuji zejména na oblast myrmekofilních brouků (Coleoptera). Mezi organismy asociovanými s mravenci představují brouci dominantní skupinu a vyvinulo se u nich mnoho unikátních morfologických i behaviorálních adaptací. Cílem mé práce je na základě dosavadních výzkumů poskytnout relativně ucelený přehled nejdůležitějších adaptací myrmekofilních brouků, který může sloužit jako podklad pro jejich další studium.

2 Myrmekofilie

Základy studia fenoménu myrmekofilie položil rakouský kněz a entomolog Erich Wasmann (Mynhardt 2013; Hölldobler & Wilson 1990). Na základě chování a stupně integrace myrmekofilů v kolonii hostitele je rozdělil do následujících kategorií:

 Synechtři (orig. synecthrans) jsou nejméně integrováni, hostitelé se vůči nim chovají spíše agresivně. Jedná se o příživníky a predátory, kteří mohou lovit uvnitř kolonie, ale častěji v okolí hnízda, na mravenčích stezkách nebo během migrací. Synechtři disponují obrannými mechanismy, jimiž se brání proti agresivní odpovědi hostitele. Příkladem synechtra je rod Zyras (Staphylinidae: Aleocharinae). Tito brouci jsou predátory mnoha druhů mravenců, na obranu proti nim používají sekrety ze speciálních žláz (viz níže; Hölldobler & Wilson 1990).  Synoekenti (orig. synoekets) jsou hostitelem tolerováni. Jsou to hlavně saprofágové vyskytující se uvnitř kolonie. Pro mravence se pohybují natolik rychle, že je nedokážou polapit, nebo jsou natolik malí a jejich tělo kluzké, že je obtížné je uchopit. Mezi synoekenty patří celé čeledi drobných brouků, jako jsou Ptiliidae, Leiodidae nebo Limulodidae. Tito brouci se živí materiálem hnízda a zásobami hostitele. Při kontaktu s hostitelem jsou ignorováni (Kistner 1982).  Symfilové (orig. symphiles) jsou skutečnými sociálními parazity a jsou proto nejvíce přizpůsobeni životu s mravenci. Hostitel je přijímá na základě identického profilu kutikulárních uhlovodíků (dále jen KU) a chová se k nim jako ke členům vlastní kolonie. Symfilové jsou krmeni, je o ně pečováno a mohou se pohybovat v kolonii bez rizika napadení ze strany hostitele. Mnoho druhů symfilů najdeme v čeledi Staphylinidae, jako například Claviger testaceus (Staphylinidae: Pselaphinae) asociovaného s Lasius flavus, nebo Lomechusoides (Staphylinidae: Aleocharinae) asociovaného s Formica sanguinea. Oba druhy jsou svým hostitelem krmeny a čištěny a olizovány (tzv. grooming), stejně jako členové kolonie, Kromě Staphylinidae najdeme symfily také v dalších čeledích brouků, například druhy Amphotis marginata (Coleoptera: Nitidulidae), nebo Hetaerius ferrugineus (Coleoptera: Histeridae; Hölldobler & Wilson 1990).  Trofobionti žijí uvnitř či vně hnízda a zásobují mravence potravou, často v podobě medovice. Na oplátku je o ně mravenci pečováno a je jim poskytována ochrana před predátory (Wasmann 1894, podle Mynhardt 2013; Hölldobler & Wilson 1990).

Wasmannovo schéma se dodnes často používá, ale je považováno za překonané. Mnoho myrmekofilů spadá do více než jedné kategorie, jiní jsou přiřazeni jen podle vnějších znaků typických pro myrmekofilii, jako jsou specifické žlázy a trichomy, leč o jejich bionomii není nic známo. Za

2 těchto podmínek je obtížné vytvořit systém, podle kterého by se dali efektivně a jednoznačně třídit. Kromě výše zmíněné kategorizace byly navrženy i jiné systémy, kdy každá z těchto klasifikací klade důraz na jiné znaky myrmekofilů (Mynhardt 2013). Takový systém tvoří např. extranidální a nidální myrmekofilové (Donisthorpe 1927a), či systém integrovaných a neintegrovaných druhů na základě stupně jejich zapojení do kolonie sociálního hmyzu (Kistner 1979). Příkladem integrovaného druhu je Claviger testaceus (Staphylinidae: Pselaphidae) žijící u mravence Lasius flavus (Hymenoptera: Formicidae). Tento brouk je přijímán jako člen kolonie, což mu umožňuje lovit mravenčí larvy a být mravenci krmen (Cammaerts 1995). Neintegrované druhy jsou takové, které nejsou do kolonie zapojeny, ale vyskytují se v jejím okolí a případně ji následují při migracích. Ačkoliv jsou tedy vázáni na hostitelský druh, mravenci na ně v případě kontaktu okamžitě útočí. Příkladem neintegrovaného druhu je drabčík rodu Zyras, jež je predátorem Lasius fuliginosus. Síla integrace se zjevně liší v rámci jednotlivých dvojic druhů a existují mnohočetné přechody mezi extrémy pojmenovanými integrované a neintegrované druhy (Hölldobler & Wilson 1990).

O počátku vztahu mravenců a myrmekofilních brouků víme bohužel jen málo. Na základě jantarové fosilie druhu Protoclaviger trichodens, nalezené v Indii a staré 52 milionů let (mladší eocén) je však zřejmé, že myrmekofilie a sociální parazitismus existovaly již na počátku evoluce mravenců, tedy před adaptivní radiací, jíž tato skupina prošla až ve středním eocénu (před 48 – 40 miliony let; Parker & Grimaldi 2014).

Myrmekofilové zahrnují velké množství zástupců brouků (Hexapoda: Coleoptera), roztočů (Arachnida: Acari), chvostoskoků (Hexapoda: Collembola), dvoukřídlých (Hexapoda: Diptera), blanokřídlých (Hexapoda: Hymenoptera) i motýlů (Hexapoda: Lepidoptera). Výčet těchto parazitů se však neomezuje pouze na členovce, patří sem také některé žáby, hadi nebo ptáci. Obligátními myrmekofily jsou však pouze bezobratlí (Rettenmeyer a kol. 2010; Kistner 1982), včetně např. plže Allopeas myrmekophilos (Gastropoda: Pulmonata) asociovaného s mravencem legionářem Leptogenys distinduenda (Formicidae: Ponerinae; Witte a kol. 2002). Tento plž se velmi podobá mravenčím larvám a má všechny znaky pravého mravenčího hosta: mravenci o něj pečují, povolují mu výskyt v jejich bivacích a při migračních tazích přenášejí plže stejným způsobem, jako vlastní larvy. Mravenci legionáři zahrnují americkou skupinu Ecitoninae, skupinu starého světa Dorylinae a některé druhy mravenců z podčeledí Ponerinae a Myrmicinae. Jejich velké migrující kolonie legionářských mravenců hostí obrovské množství myrmekofilů (Rettenmeyer a kol. 2010). Mezi takové patří americký Eciton burchellii (Formicidae: Ecitoninae). Okolo jeho migrujících kolonií je vidět celý houf myrmekofilních živočichů. Plně asociovaní myrmekofilové jsou k nalezení

3 v mravenčích bivacích a při migracích je o ně postaráno stejně jako o vlastní potomstvo (Rettenmeyer a kol. 2010; Akre & Torgerson 1968).

Obrázek 1: Migrace mravenců legionářů rodu Eciton (Formicidae: Ecinoninae), šipkou je označen myrmekofilní drabčík (Staphylinidae; Fotografie Jan Šobotník, Francouzská Guyana, Petit Saut) Dobře prozkoumaný je myrmekofilní vztah vysoce integrovaných modrásků rodu Maculinea (Lepidoptera: Lycaenidae). Z vajíček nakladených na živnou rostlinu se líhnou housenky, které si mravenci rodu Myrmica (Formicidae: Myrmicinae) zanesou do hnízda a pečují o ně jako o mravenčí larvy, jež housenky napodobují profilem KU (Akino a kol. 1999). Housenka se posléze v hnízdě zakuklí a hnízdo opouští jako dospělec (Hölldobler & Wilson 1990).

3 Myrmekofilní adaptace

Soužití s mravenci vyžaduje řadu specifických adaptací, které najdeme pouze u myrmekofilů. Tyto adaptace se projevují na úrovni morfologické, chemické i behaviorální. Pro mnoho druhů chybí data o jejich životním cyklu a myrmekofilie je u nich předpokládána jen na základě typických morfologických znaků (viz výše, Mynhardt 2013). Jako odpověď na myrmekofilii existuje mezi nepříbuznými druhy brouků nezávisle na sobě velká míra konvergence struktur. Například u rodu Paussus (Carabidae: Paussinae) proběhla adaptivní radiace podobná cichlidám či Anolisům a relativně vzdálené druhy Paussus tvoří tzv. ekomorfy, tj. vykazují nápadnou podobnost, neboť osidlují podobné niky. Předpokládá se, že tato konvergence je způsobena silným selekčním tlakem za strany mravenčích hostitelů a po změně hostitele se musí myrmekofilové velmi rychle přizpůsobit novým selekčním tlakům, což vede k evoluci podobných adaptací u nepříbuzných druhů (Moore & Robertson 2014).

3.1 Tvar těla Jednou z myrmekofilních adaptací je přizpůsobení tvaru těla a jeho přívěsků pro život mezi mravenci. Méně integrované druhy mají tělo dobře odolávající útokům mravenců, kutikula je silně sklerotizována, tvar těla je kapkovitý a defensivní. Povrch těla těchto myrmekofilů je hladký a zaoblený, což způsobuje, že je mravenec nemůže pevně uchopit. Tělní přívěsky, jako jsou tykadla a končetiny jsou kompaktní a zatažitelné, čímž je minimalizováno jejich poškození v případě útoku (Geiselhardt 2007; Alpert & Ritcher 1975).

Účinnou ochranu potřebují také myrmekofilové, kteří musí být kolonií nejprve adoptováni. Než dojde k adopci, jsou vystaveni agresi ze strany hostitele, proto mají podobně modifikované tělo, díky čemuž jsou před mravenci v bezpečí. Zároveň kontaktem s nimi získávají jejich chemický profil, jak je tomu příkladně u brouků rodu Sternocoelis (Coleoptera: Histeridae) při integraci do hnízd mravence Aphaenogaster (Formicidae: Myrmicinae; Lenoir 2012). Stejně tak se objevuje jistá míra agrese i vůči některým druhům integrovaných brouků. Ačkoliv v takovém případě netrvá útok dlouho, objevují se u nich adaptace podobné neintegrovaným broukům, jako je silná kutikula a zatažitelné končetiny. Takové přizpůsobení pozorujeme u Amphotis marginata (Coleoptera: Nitidulidae), jež při útoku tiskne své ploché tělo k podkladu a není možno ho převrátit (Hölldobler & Wilson 1990). Podobně se myrmekofilní Scarabaeidae brání přitažením končetin k tělu a zatažením ústního ústrojí do hlavové kapsule (Alpert & Ritcher 1975).

Řada myrmekofilů je asociována s mravenci již v larválním stádiu (Hölldobler & Wilson 1990). Larvy holometabolních myrmekofilů jsou výrazně odlišné od dospělců. Tvar těla larev se v rámci

5 skupin liší, stejně jako pozorované adaptace k myrmekofilnímu způsobu života. Tělo myrmekofilních larev je obecně chráněno tuhým exoskeletem, některé druhy mají na těle chlupy a trny.

Larvy myrmekofilních Paussinae (Carabidae) mají poslední tři články abdomenu přeměněny na sklerotizovaný terminální disk s modifikovanými urogomphi. Primitivnější larvy Ozaeini a Metrini (Carabidae: Paussinae) používají disk jako zátku k uzavření svých komůrek. Odtud používají pohyblivý disk spolu s urogomphi k lapání okolo procházejících mravenců (Di Giulio & Taglianti 2001). Odvozenější larvy Paussini (Carabidae: Paussinae) mají disk nepohyblivý a přeměněný na žláznatý symfilní orgán, jež sekretuje látky atraktivní pro hostitele, které zřejmě napomáhají adopci larev hostitelem (Di Giulio 2008).

Larvy Scarabaeidae mají tělo stočeno do výrazného C, díky čemuž dorzální, lépe sklerotizované partie těla chrání měkčí ventrální část před poškozením (Alpert & Ritcher 1975). Larvy myrmekofilních Coccinelidae mají tělo pokryto voskovitou látkou, která brání mravencům v kousnutí tím, že jim ucpe ústní ústrojí (Pope 1979).

Myrmekomorfie, tedy napodobení tvaru těla mravenců, se objevuje u myrmekofilů i u nemyrmekofilních živočichů. Takové napodobení zahrnuje změnu tvaru i barvy těla, snahu o napodobení mravenčí stopky (petiolus) i redukci křídel. Důvody pro vznik myrmekomorfie jsou spíše spekulativní, řada predátorů se mravencům vyhýbá a jejich napodobení tedy poskytuje jistý stupeň ochrany. Myrmekomorfie není nezbytnou podmínkou soužití s mravenci, řada vysoce integrovaných myrmekofilů ji vůbec nevykazuje, myrmekomorfie se naopak objevuje spíše u myrmekofilů pohybujících se vně mravenčích hnízd či na jejich periferii. Tyto mimikry nejsou zdá se určeny primárně mravencům, ale spíše predátorům, kterým jsou myrmekofilové žijící na periferii vystaveni (McIver & Stonedahl 1993). Jedná se tedy o Batesovské mimikry, kdy jedlý mimetik napodobuje nejedlý model, v tomto případě mravence, jak ukazuje japonský pokus s brouky rodu Pella (Coleoptera: Staphylinidae). Rosničce Hyla japonica byli předkládáni myrmekomorfní brouci druhu Pella comes a jejich hostitelé, mravenci Lasius spathepus. Před setkáním s mravenci rosnička ochotně konzumovala brouky, po ochutnání nejedlého mravence přistupovala k broukům opatrně a dávala přednost nemyrmekomorfní kořisti (Taniguchi & Maruyama 2005).

Velmi častým jevem je redukce ústního ústrojí myrmekofilů. Tuto modifikaci nacházíme jak u larev, tak i u dospělců. Myrmekofilní predátoři své kořisti většinou vysají tělní tekutiny jejich ústrojí je tedy modifikováno pro příjem tekuté stravy (Evans & Forsythe 1985). Plně integrované druhy dokáží vyžebrat potravu přímo od mravenců a jsou krmeni orální trofolaxí (předání tekuté potravy z úst do úst). Tento způsob příjmu potravy také nevyžaduje složitý aparát, proto je jejich ústní ústrojí značně redukované (Akre & Hill 1973). Kromě redukce je další modifikací zatažitelnost ústního

6 aparátu do hlavové kapsule, známé u brouků rodu Cremastocheilus (Coleoptera: Scarabaeidae; Alpert & Ritcher 1975).

3.2 Žlázy a chování, chemické mimikry Mravenci disponují pestrou škálou komunikačních látek (feromonů) a při rozpoznávání členů vlastní kolonie spoléhají na specifické rekogniční faktory (kutikulární uhlovodíky, dále KU), a myrmekofilové proto kromě morfologických adaptací produkují četné chemické látky, jež jim umožňují či alespoň usnadňují život v hostitelské kolonii (Akino 1999). Pro aktivní obranu proti mravencům mají brouci repelentní žlázy, ze kterých v případě nebezpečí vyloučí odpudivý sekret, a žlázy vylučující substance, které agresivní mravence uklidní (Hölldobler & Wilson 1990). Integrace do hnízda je možná na základě sdílení rekogničních faktorů hostitele a v iniciálních fázích může být usnadněna vylučováním sekretů speciálních adopčních žláz. Profil KU je v rámci kolonie velmi podobný a mravenci podle něj rozeznávají členy své kolonie od cizích mravenců. Profil je typicky tvořen několika desítkami uhlovodíků, které se vyskytují i v místech pobytu mravenců, v hnízdě a potravním teritoriu. Na vlastních stezkách jsou mravenci vůči cizincům agresivní, cizinec rozpoznává cizí stezku a snaží se jí urychleně opustit (Akino a kol. 2005). Mravenci rozpoznávají kombinace uhlovodíků pomocí tykadlových senzil (Akino 2008).

Uhlovodíky mají na povrchu těla všichni členovci a primárně slouží jako ochrana těla před vysycháním a jako obrana před průnikem vody do těla vodních členovců, eusociální hmyz však rozeznává jejich specifické vzorce a odlišuje podle nich členy kolonie od cizinců. Integrace napodobením profilu KU je možná třemi způsoby: 1. profil je třeba získat od hostitele, 2. myrmekofil se líhne z kukly již s profilem identickým danému druhu, 3. myrmekofil se líhne bez KU, čímž je na jedné straně „neviditelný“, ale zároveň mu hrozí riziko vyschnutí (Howard & Blomquist 1982, 2005). Získat látky od hostitele lze aktivně (grooming, trofolaxe, kontakt s hostitelem, predací) i pasivně (přítomnost v kolonii). Při transferu látek od mravenců je na brouky zpočátku útočeno, s postupným získáváním profilu hostitele se však riziko napadení snižuje (Akino 2008). Profil získaný od hostitele při dlouhém odloučení vymizí a je nutno jej obnovit. Myrmekofilové, kteří musí uhlovodíky získat kontaktem s mravenci, se často uchylují k předstírání smrti (tj. tanatóze). Při tanatóze jsou hostitelem ignorováni nebo přenášeni jako kořist. Kontakt s hostitelem a přítomnost v kolonii jim poskytuje čas k tomu, aby získali dostatek specifických uhlovodíků. Tímto způsobem získává uhlovodíky např. Myrmecaphodius excavaticollis (Coleoptera: Scarabaeidae), jehož hostitelem je Solenopsis richteri (Formicidae: Myrmicinae). K transferu může dojít opakovaně, pokud je Myrmecaphodius přenesen do jiné kolonie. Brzy získá stejným způsobem nový profil a obnoví své chemické mimikry (Meer & Wojcick 1982). Syntéza vlastního profilu KU de novo je poměrně vzácná, je popsána u termitofila

7 rodu Trichopsenius (Staphylinidae: Aleocharinae), asociovaného s termity rodu Reticulitermes (Isoptera: Rhinotermitidae; Howard a kol. 1980) a u myrmekofilního brouka rodu Sternocoelis (Coleoptera: Histeridae), jež si svůj chemický profil udržuje i po dlouhém odloučení od mravenců (Lenoir a kol. 2012).

Vysoce integrovaní brouci používají při adopci do kolonie sekrety z adopčních žláz, které vyvolávají okamžitou reakci ze strany mravenců ve formě aktivního transportu brouků do hostitelské kolonie (Hölldobler & Wilson 1990). Adopční žlázy mají někteří Aleocharinae, jako například Lomechusa (dříve Atemeles), či Lomechusoides (dříve Lomechusa). Mravenčí dělnici je nejprve nabídnut sekret z konce abdomenu, který zmírní její agresivní chování. Teprve pak jsou jí prezentovány adopční žlázy obklopené trichomy, jež dělnice ochotně olizuje (Obrázek 2). Po úspěšné adopci je brouk zanesen do komůrek s plodem. Látky nabízené mravencům jsou s největší pravděpodobností podobné feromonům produkovaných mravenčími larvami (Hölldobler 1970, podle Hölldobler & Wilson 1990). Lomechusa během roku střídá hostitele rodu Formica (Formicidae: Formicinae) a Myrmica (Formicidae: Myrmicinae), integrována je však u obou z nich. Larvy Lomechusa napodobují identifikaci hostitelských larev sekretem z párových žláz umístěných na povrchu každého tělního segmentu. Tento sekret u dělnic stimuluje pečovatelské chování (brood tending behavior; Hölldobler & Wilson 1990).

Kutikulární profil je při dostatečném kontaktu s hostitelem stálý, jeho změny ovšem mají jistou prodlevu. V porovnání s tím je reakce na sekrety specifických žláz silná a okamžitá, a myrmekofil může v případě nebezpečí okamžitě využít jejich zklidňující nebo repelentní účinky (Stoeffler a kol. 2007). Nejprozkoumanější skupinou myrmekofilních brouků jsou bezesporu Staphylinidae, a jednotlivé skupiny této čeledi jsou vybaveny různými obrannými žlázami. Např. Steninae produkují repelentní látky pygidiálními žlázami na konci abdomenu (Schildknecht 1970), zatímco u Aleocharinae slouží ke stejné funkci abdominální tergální žlázy uložené mezi 6. a 7. tergitem (Steidle & Dettner 1993). Stejně jako jsou rozdílné žlázové zdroje stejných funkčních skupin látek, liší se i chemické složení sekretů u jednotlivých druhů.

Obrázek 2: Adopce Lomechusa (Staphylinidae: Aleocharinae) hostitelem Myrmica (Formicidae: Myrmicinae). Obrázek vlevo dole popisuje umístění jednotlivých žláz: (ag) adopční žlázy, (dg) obranné žlázy, (apg) zklidňující žlázy. Lomechusa prezentuje dělnici zklidňující žlázy (1). Dělnice olizuje sekret žláz (2), poté se přesouvá a olizuje adopční žlázy (3). Brouk je dělnicí uchopen a odnesen do hnízda (4, 5;Hölldobler & Wilson 1990, str. 502)

Repelentní sekrety Aleocharinae obsahují hlavně chinony (Francke & Dettner 2005), ale někteří myrmekofilové produkují také feromony podobné hostitelovým, např. poplašné (alarm) feromony sekretované tergálními žlázami brouka Pella (Staphylinidae: Aleocharinae) asociovaným s mravencem Lasius fuliginosus (Formicidae: Formicinae). V tomto případě jsou dokonce produkovány 2 různé látky s odlišnými behaviorálními funkcemi, undekan indukující agresivní alarm a sulkaton indukující panický alarm, jež zároveň s vyplašením mravenců zmírňuje agresivní reakce na undekan. Na přítomnost těchto feromonů reagují mravenci okamžitým útěkem (Stoeffler a kol. 2007). Na druhou stranu se obranné strategie liší i v rámci rodu Pella; zatímco některé druhy spoléhají na obranný repelentní sekret (Pella cognata, P. funesta), jiné (Pella laticollis ) přednostně vylučují uklidňující sekrety (Stoeffler a kol. 2011).

Produkce uklidňujících látek je dalším způsobem, jak se vyhnout agresi hostitele. Tuto strategii používají integrované druhy myrmekofilů, jako výše zmíněná Lomechusa, ale také neintegrovaní myrmekofilové, jako je Pella laticollis kteří vylučují uklidňující látku ze speciální dorzální žlázy ve špičce abdomenu a produkce odpuzujících látek je pro ně až poslední možnost (Hölldobler a kol. 1981). Výjimku ve složení výměšku tergálních žláz představují brouci Zyras collaris a Zyras haworthi (Staphylinidae: Aleocharinae), pravděpodobně také asociovaní s Lasius fuliginosus, kteří svými tergálními žlázami produkují terpenoidní látky, které neodpovídají feromonům L. fuliginosus, podobají se však látkám, podle nichž mravenci rozeznávají mšice. Je pravděpodobné, že Zyras napodobují tyto látky a mírní tak agresi hostitele. (Stoeffler a kol. 2013).

Také další skupiny brouků (kromě Staphylinidae) vylučují na svou obranu sekret s repelentním účinkem. Cremastocheilus armatus (Coleoptera: Scarabaeidae) ze svého análního otvoru vylučuje kapku viskózní zapáchající kapaliny, která má na mravence okamžitý repelentní účinek. Larvy C. armatus odpuzují agresivní hostitele tmavým mandibulárním sekretem spolu s produkcí zapáchajících výkalů (Alpert & Ritcher 1975).

Vysoce specifickou obranu mají brouci z podčeledi Paussinae (Coleoptera: Carabidae), jež jsou spolu s dalšími skupinami Carabidae označováni jako prskavci (bombardier beetles). Jsou tak nazýváni kvůli produkci horkého roztoku benzochinonů obrannou pygidiální žlázou, jehož uvolňování je doprovázeno dobře slyšitelnými zvukovými efekty. Reakční komůrka žlázy je pokryta termostabilními katalytickými enzymy, které spouští bouřlivou exotermní reakci hydrochinonů s peroxidem vodíku za vzniku jedovatých benzochinonů. Při této reakci je uvolněno značné množství tepla a horký roztok je následně vystříknut ven z těla směrem na útočníka (Aneshansley a kol. 1969; Eisner a kol. 1977). Brouci dokáží odlišit hostitele od cizích mravenců, sekret používají spíše na obranu proti cizincům (Geiselhardt 2007).

Plně integrovaní brouci, tj. ti kteří jsou mravenci krmeni, žebrají o potravu taktilními interakcemi nebo produkcí látek, na které mravenci reagují předáním potravy. Žlázy produkující tyto látky mají myrmekofilové z podčeledi Pselaphinae (Coleoptera: Staphylinidae), kteří jsou krmeni regurgitací hostitelských dělnic. K nakrmení myrmekofila dochází poté, co mravenec olíže výměšky speciálních žláz, jež se nacházejí na hlavě (labrální žlázy) a abdomenu, kde se nacházejí tzv. Wasmannovy žlázy obklopené množstvím makrotrichií (Cammaerts 1974, podle Cammaerts 1996). Claviger testaceus (Staphylinidae: Pselaphinae) vylučuje regurgitaci indukující allomone (sekretovaná látka, jež v příjemci vyvolá fyziologickou, nebo behaviorální změnu, z níž profituje producent; Brown a kol. 1970), který je podobný látkám uvolňovaným rozkládající se kořistí, jež je určena hostitelovým larvám. Po olíznutí kořisti dělnice dáví, čímž obohacují potravu určenou pro larvy. Stejně tak při olíznutí sekretu produkovaného C. testaceus dochází u dělnic k regurgitaci, kterou se brouci živí (Cammaerts 1995).

Pro zklidnění či vyvolání pozornosti hostitele produkují myrmekofilové také vysoce atraktivní látky, které mravenci konzumují. Sekrece těchto látek může hostitele zaujmout natolik, že poskytne myrmekofilovi možnost k útěku. Kromě této obrany slouží atraktanty integrovaným larvám k přivolání hostitele, který je v případě nebezpečí chrání jako vlastní potomky (Hölldobler & Wilson 1990; Als a kol. 2001). Paussus favieri (Carabidae: Paussinae) poskytuje svému hostiteli odměnu (rewarding behavior) ve formě atraktivního sekretu ze žláz na tykadlech poté, co je jím dostatečně dlouho olizován a čištěn (grooming; Maurizi a kol. 2012).

3.3 Trichomy Typickým myrmekofilním znakem je přítomnost trichomů (nahloučení makrotrichií ve složité sestavy) na povrchu těla. Potvrzení způsobu života je často obtížné, proto je mnoho brouků řazeno mezi myrmekofily jen na základě typických morfologických adaptací a mezi takové struktury patří právě trichomy (Mynhardt 2013). Na bázi těchto sestav makrotrichí jsou vývody žláz a funkcí trichomů je zvětšení povrchu pro lepší šíření vylučovaných látek (evaporatoria). Trichomy také chrání povrch těla brouků a jejich impregnace specifickými sekrety pomáhá chránit brouky před útoky mravenců (Geiselhardt 2007). Látky, jež jsou pro mravence atraktivní, jsou z trichomů aktivně olizovány, a tohoto chování se může účastnit i několik mravenců najednou (Maurizi a kol. 2012).

3.4 Tykadla Kromě vnímání chemických a taktilních signálů slouží tykadla mravencům ke komunikaci a často jsou jimi prováděny složité ritualizované pohyby se specifickým významem. Tykadla myrmekofilů jsou obvykle výrazně modifikována, počet antenomer je snížený neboť často dochází k jejich fúzi.

Tykadla slouží k taktilním interakcím, percepci chemických látek a u některých druhů k sekreci ze specializovaných antenálních žláz. Neintegrovaní myrmekofilové mají tykadla odolná proti útokům, sklerotizovaná a zatažitelná (Freude a kol. 1974, podle Parmentier a kol. 2014), zatímco u integrovaných myrmekofilů, kteří používají tykadla ke komunikaci s hostitelem, jsou zvětšená, kutikula je na nich tenká a jsou pokrytá žlázami a trichomy. Taková modifikace tykadel je známa například u Pselaphinae (Coleoptera: Staphylinidae) a Paussinae (Coleoptera: Carabidae). Myrmekofilní Pselaphinae, jako např. Adranes taylori, je mají oproti volně žijícím Pselaphinae redukována z 11 segmentů až na 3, zatímco jiné smysly jsou oslabeny a brouci mají redukované očí a orientují se pouze tykadly (Akre & Hill 1973).

Silně integrovaní brouci mají často velká tykadla s tenkou kutikulou, jako je tomu např. u Paussinae. Paussinae jsou všichni myrmekofilní a modifikace jejich tykadel se liší podle toho, zda je daný druh integrován. Slabě integrovaní mají tykadla tenká a složená podél těla. Tykadla integrovaných Paussinae jsou stejně jako tykadla integrovaných Pselaphinae zbytnělá, redukovaná co do počtu segmentů, pokrytá trichomy a vývody žláz. Část makrotrichií trichomu je inervována a mají funkci chemoreceptorů i mechanoreceptorů, zatímco zbytek inervaci postrádá a slouží pouze pro uvolňování sekretů antenálních žláz (Di Giulio a kol. 2009, 2012).

4 Interakce mezi myrmekofilem a hostitelem

4.1 Hledání hostitele Drtivá většina mravenců obývá dobře definovaná hnízda, existují však také mravenci, kteří celý život migrují (např. army ants a driver ants) a po cestě tvoří pouze přechodné tábory, tzv. bivaky. Mravenci budující hnízda vytváří několik hnízdních typů. Dle počtu hnízd se kolonie dělí na monodomní kolonie s jediným hnízdem a polydomní, které mají několik propojených hnízd v rámci jedné kolonie. Dle počtu královen v kolonii pak dělíme mravence na monogynní s jedinou královnou a polygynní s několika královnami (Hölldobler & Wilson 1990). Polygynní kolonie jsou náchylnější k sociální parazitaci cizí královnou, neboť s větším počtem královen klesá schopnost mravenců rozeznat cizince od členů vlastní kolonie. Je proto možné, že stejně klesá jejich schopnost rozeznat myrmekofily (Alloway a kol. 1982; Sundström 1997; Witek a kol. 2014; Geiselhardt 2007).

Myrmekofilové dokáží sledovat mravence podle jejich kutikulárních uhlovodíků a také podle druhově specifických feromonů; tyto látky se vyskytují všude, kde se mravenci pohybují. Cizí mravenci na tyto látky reagují útěkem, vlastníci teritoria jsou na svém území vůči cizincům agresivní (Akino a kol. 2005). Lokalizovat kolonii podle feromonů dokáží myrmekofilové sledující migrující mravence legionáře, je to však známo také u Paussus favieri (Carabidae: Paussinae), který dokáže podle feromonů najít hnízdo svého hostitele Pheidole pallidula (Hymenoptera: Formicidae) a odlišit ho od jiných druhů mravenců, na druhou stranu potřebuje k nalezení kolonie koncentraci feromonů několikanásobně vyšší než je koncentrace dostačující pro mravence. Pokud je koncentrace feromonu naopak příliš vysoká, P. favieri na ni nereaguje, protože taková situace ukazuje na přítomnost velké skupiny agresivních mravenců (Cammaerts a kol. 1990). Rozeznání hostitele podle feromonů není příliš přesné, neboť feromony příbuzných druhů jsou často velmi podobné. Coccinella magnifica (Coleoptera: Coccinellidae), jež rovněž lokalizují hostitele Formica rufa pomocí jeho feromonů, lze najít také v hnízdech jiných mravenců rodu Formica, a možným vysvětlením je, že C. magnifica může být zmatena podobnými chemikáliemi jako má její hostitel (Slogget a kol. 2002).

Specifický případ hledání hostitele ukazuje Lomechusa (dříve Atemeles, Staphylinidae: Aleocharinae), jež během roku střídá hostitele Formica polyctena (Formicidae: Formicinae), který žije v lese, a Myrmica (Formicidae: Myrmicinae), jež hnízdí na loukách. Po opuštění hnízda Formica je Lomechusa vysoce aktivní a vykazuje pozitivní fototaxi. Z tmavého prostředí lesa létá směrem k otevřenému prostoru, kde s větší pravděpodobností najde hnízda Myrmica. Na loukách se potom orientuje podle specifických látek hostitele, čímž ho odliší od jiných mravenců (Hölldobler & Wilson 1990).

V oblastech s nízkým výskytem mravenců je pro myrmekofily obtížné najít vhodného hostitele, proto jich zde najdeme jen málo. Myrmekofilní generalisté s větším počtem hostitelských druhů mají zpravidla širší distribuci než specialisté vázaní na jednoho specifického hostitele (Päivinen a kol. 2003).

Myrmekofilové asociovaní s migrujícím hostitelem jsou schopni jej při migracích následovat. Plně integrované a neintegrované druhy se mimo jiné liší i způsobem, jakým se přesunují spolu s migrujícími mravenci legionářů. Integrované druhy se vyskytují přímo mezi migrujícími hostiteli, někteří jsou jimi dokonce přenášeni stejně jako hostitelské potomstvo a mají přístup do jejich bivaků (Rettenmeyer a kol. 2010). Neintegrované druhy si naopak udržují od hostitele odstup, jeho migraci následují teprve poté, co hostitel opustí bivak (Von Beeren a kol. 2010; Akre & Torgerson 1968).

4.2 Vniknutí do kolonie Po lokalizaci kolonie do ní někteří myrmekofilové přímo sami vniknou, někteří se dovnitř nechají dopravit hostitelem. Jednou z možností je předstírání smrti, jako je tomu u myrmekofilních brouků Cremastocheilus armatus a C. saucius (Coleoptera: Scarabaeidae). Mravenci v takovém případě na myrmekofily neútočí a zachází s nimi jako s kořistí a stejně jako kořist je myrmekofil zavlečen do hnízda, kde přestává předstírat smrt a plně aktivuje (Alpert & Ritcher 1975; Usnick 2000). Stejným způsobem se do hnízd dostává Pella (Staphylinidae: Aleocharinae), avšak zástupci tohoto rodu uvnitř hnízda prodělávají celý vývoj (Hölldobler a kol. 1981). Jiným způsobem je produkce látek typických pro mravenčí potomstvo a látek atraktivních pro mravence. V takovém případě přistupuje hostitel k myrmekofilům jako k larvám, olizuje jejich trichomy a odnáší je do plodových komůrek. Tito myrmekofilové mají profil KU shodný s hostitelem, což zajišťuje jejich integraci (Orivel a kol. 2004; Akino a kol. 1999; Hölldobler & Wilson 1990). Látky podobné hostitelským larvám nevylučují pouze myrmekofilní larvy, ale také dospělci, jako například Lomechusa strumosa (Staphylinidae: Aleocharinae). Pro usnadnění vniknutí do hnízda vylučuje řada myrmekofilů látky, které zmírní agresi hostitele (Hölldobler & Wilson 1990). Dospělci některých myrmekofilních brouků, jako například Sternocoelis (Coleoptera: Histeridae), jsou zanášeni do hnízd (v tomto případě Formicidae: Myrmicinae: Aphaenogaster), kde probíhá jejich adopce. Pokud je úspěšná, mohou se volně pohybovat hnízdem, pokud je brouk odmítnut, hostitel ho odtáhne ven z hnízda (Lenoir a kol. 2012).

Bez pomoci hostitele se do hnízd dostává Cremastocheilus hirsutus (Coleoptera: Scarabaeidae). Dospělci se snaží vniknout dovnitř východy, zatímco na ně hostitel útočí a snaží se brouky vyhnat z hnízda ven tlakem na jejich končetiny (Alpert 1994). Larvy Scarabaeidae se dovnitř dostávají tak, že se prohrabou hnízdním materiálem (Hölldobler & Wilson 1990; Alpert & Ritcher 1975).

Myrmekofilních brouků je popsáno několik tisíc druhů, jen u zlomku z nich je však znám celý životní cyklus. U obligátních integrovaných myrmekofilů je obtížné zjistit způsob jejich disperze, jsou natolik závislí na hostiteli, že mimo hostitelskou kolonii dlouho nepřežijí. U některých druhů, jako je Adranes taylori či Claviger testaceus (oba Staphylinidae: Pselanidae), byl navržen mechanismus předpokládající kolonizaci nových hnízd forezí při svatebním letu hostitele. Claviger testaceus byl pozorován přichycený k okřídleným pohlavním jedincům (Donisthorpe 1927b) a rovněž Adranes taylori je silně přitahován k okřídleným královnám hostitele (Akre & Hill 1973).

4.3 Adopce Integrovaní myrmekofilové jsou svým hostitelem přijímáni jako členové kolonie, jsou krmeni a olizováni (grooming; Hölldobler & Wilson 1990). Pro vytvoření tohoto vztahu však musí nejdříve dojít k jejich adopci kolonií. Ta probíhá na základě různých principů. Myrmekofilové používají chemické mimikry, sekrety adopčních žláz i stridulaci, aby přesvědčili hostitelské mravence o tom, že jsou jedni z nich. Chemické mimikry spočívají v napodobení profilu rekogničních látek hostitele. Ten si nejdříve ověřuje, zda jsou látky na těle myrmekofila shodné s profilem kolonie. Pokud je shoda s profilem KU dostatečná, je myrmekofil schopen volně se pohybovat kolonií, a pokud ne, hostitel se chová agresivně. Na začátku interakce je hostitel obvykle agresivní a pak přichází na řadu jiné obranné mechanismy (viz výše), s postupným sbližováním KU se agrese zmírňuje a dochází k adopci (Akino 2008; Lenoir a kol. 2012).

Produkce atraktivních látek zmírňuje agresi mravenců a zároveň urychluje adopci efektivnější výměnou KU. Myrmekofilové, jež je produkují, jsou hostitelem aktivně transportováni do hnízda. Tato strategie je typická pro nechráněné myrmekofilní larvy, které se tak rychleji dostanou do bezpečí hostitelské kolonie. Larvy myrmekofilních slunéček (Coccinellidae) a modrásků (Lycaenidae) mají velmi podobný profil KU jako hostitelský druh a navíc vylučují atraktanty, jež jsou olizovány hostitelskými dělnicemi. Dělnice odnáší larvy do hnízda, kde se zakuklí. Vylíhlí dospělci nejsou v hnízdě integrováni, jsou atakováni, a proto hnízdo spěšně opouští (Orivel a kol. 2004; Akino,a kol. 1999; Als a kol. 2001).

Komunikace s hostitelem pomocí stridulace je známá u housenek rodu Maculinea (Lepidoptera: Lycaenidae), které svolávají hostitelské mravence rodu Myrmica (Formicidae: Myrmicinae) napodobením zvuků specifických pro hostitelskou královnu. V reakci na tento zvuk se mravenci seběhnou k obraně královny, nebo v tomto případě mimetických housenek (Thomas a kol. 2010). Stridulační orgány mají také myrmekofilní brouci z podčeledi Paussinae (Coleoptera: Carabidae). Stridulace těchto brouků obvykle předchází kopulaci, zůstává však otázkou, zda slouží také ke komunikaci s hostitelem, jako je tomu u housenek Lycaenidae (Di Giulio a kol. 2014).

4.4 Potrava Potravní specializace myrmekofilů závisí na jejich integraci v kolonii. Neintegrované či málo integrované druhy jsou převážně predátoři a mrchožrouti okolo hnízd a mravenčích stezek. Příkladem takových myrmekofilů jsou druhy Pella laticollis a P. funesta (Staphylinidae: Aleocharinae). Tito brouci číhají okolo stezek hostitele, odkud loví mravenčí dělnice skokem na jejich záda a kousnutím mezi hlavu a thorax. Kořist poté odtáhnou pryč ze stezky, kde se na ní může živit i několik jedinců najednou (Hölldobler a kol. 1981; Maruyama 2006). Podobným neintegrovaným predátorem je Canthon virens (Coleoptera: Scarabaeidae), jež se specializuje na lov královen rodu Atta (Formicidae: Myrmicinae). Brouk pronásleduje letící královnu, kterou po dosednutí usmrtí kousnutím do krku. Z tkání mrtvé královny vytvoří kuličku, do které naklade vajíčka, a zahrabe ji pod zem. Predace C. virens tvoří přirozenou kontrolu počtu Atta v přírodě (Forti a kol. 2012; Vaz de Mello a kol. 1998). Neintegrované larvy myrmekofilů se živí odpadem z hostitelských kolonií, hnízdním materiálem (Alpert & Ritcher 1975), nebo mrtvými mravenci (Hölldobler a kol. 1981; Maruyama 2006).

Integrovaní predátoři mají přístup ke komůrkám s mravenčím plodem, či v případě migrujících kolonií k dělnicím nesoucím plod, které chrání velké dělnice (tzv. vojáci; Akre & Torgerson 1968). Predátory hostitelských larev jsou jak myrmekofilní larvy vyvíjející se v komůrkách spolu s hostitelem, tak dospělci, kteří tam mají přístup. Dospělci myrmekofilních Scarabaeidae (např. rod Cremastocheilus) jsou predátory hostitelských larev i kukel. Specializovaným ústním ústrojím prořezávají kutikulu kořisti a vysávají její tělní tekutiny, přičemž mohou být hostitelem napadáni (Alpert & Ritcher 1975; Wojcik a kol. 1991). Extrémně integrovaní myrmekofilové, jako je Lomechusa (Staphylinidae: Aleocharinae), vylučují látky mimetující hostitelské larvy a mravenci je proto do komůrek s larvami přímo nosí a nejsou vůči nim agresivní. Larvy Lomechusa jsou také dravé a jejich predace značně decimuje počet hostitelských larev. Pokud se však vyskytnou ve velkém počtu, uchylují se ke kanibalismu (Hölldobler & Wilson 1990).

Myrmekofilní Paussinae jsou převážně predátoři, v hnízdě hostitele loví jeho larvy i dospělce. Z kořisti vysávají tělní tekutiny a měkké tkáně ústním ústrojím, které je modifikováno pro tekutou potravu. Paussus favieri (Carabidae: Paussinae) je v kolonii Pheidole pallidula natolik integrován, že na něj hostitel neútočí ani v případě, že se po hnízdě pohybuje s ulovenou larvou (Maurizi a kol. 2012). U larev P. favieri nebyla pozorována predace, jejich terminální disk je sklerotizovaný a není používán k lovu (viz výše). Larvy napodobují volací chování (calling behaviour) mravenčích larev prosících o potravu, při kterém zvedají hlavu do vzduchu a kývají se do stran. V jejich ústním ústrojí byla objevena unikátní struktura – prostheca, zřejmě jako specializace ke krmení mravenci. Je možné, že se jedná o přizpůsobení ke krmení orální trofolaxí (Di Giulio a kol. 2011). Jedinci druhu P. favieri

16 ovlivňují kolonii predací, avšak na oplátku jí poskytují vysoce atraktivní sekret ze žláz na tykadlech (Maurizi a kol. 2012). Podobnou kompenzaci lze najít u housenek Maculinea (Lepidoptera: Lycaenidae), které pro hostitele vylučují výživné látky z dorzálních nektarových žláz (Fiedler & Maschwitz 1988).

Někteří myrmekofilní predátoři se namísto hostitelem živí jeho trofobionty (mšicemi a červci). Ti jsou typickou kořistí slunéček (Coleoptera: Coccinelidae), mezi nimiž najdeme mnoho myrmekofilních druhů. Koncentrace mšic a červců v oblastech se sezónním klimatem během roku kolísají, u mravenců jsou však po celý rok relativně stabilní. Brouci jako je Coccinella (Coleoptera: Coccinelidae), jež vyhledává vysoké koncentrace kořisti, se postupně přizpůsobili životu v blízkosti agresivních mravenců a z některých se stali obligátní myrmekofilové (Slogget a kol. 2002). Obligátním myrmekofilem je například Coccinella magnifica (Coleoptera: Coccinelidae), jejíž larvy jsou integrované a vyvíjí se v hnízdě mravenců Formica rufa (Formicidae: Formicinae). Dospělci nejsou integrováni a živí se mšicemi asociovanými s F. rufa. V porovnání s nemyrmekofilní Coccinella septempunctata (Coleoptera: Coccinelidae) mají celou řadu adaptací pro život v blízkosti agresivních mravenců, jako např. zploštělé tělo, chemické mimikry larev a strategické chování (Slogget a kol. 1998; Slogget & Majerus 2003).

Mravenci stejně jako jiné skupiny eusociálního hmyzu si mezi sebou předávají potravu trofolaxí a zároveň si tímto způsobem udržují specifický profil KU. Trofolaxí jsou běžně krmeni také extrémně integrovaní myrmekofilové. Krmení zpravidla předchází interakce tykadly, po které přijde na řadu kontakt ústních ústrojí (Hölldobler & Wilson 1990). Ústní ústrojí je redukované a modifikované pro příjem tekuté potravy od hostitele. Takto jsou krmeni například Lomechusa a Lomechusoides (oba Staphylinidae: Aleocharinae), či larvy Maculinea (Lepidoptera: Lycaenidae), kteří si tak udržují dostatek hostitelských KU (Akino a kol. 1999).

Predátoři mají silný vliv na fitness hostitele, v kontaktu s kolonií se udrží jen v případě, že vyhrávají koevoluční závody ve zbrojení mezi parazitem a hostitelem. Hostitel si proti predátorům posiluje obranné mechanismy, myrmekofilové proto zřejmě postupně přechází od primární predace ke kleptoparazitismu (Von Beeren a kol. 2010). Myrmekofilní kleptoparazité kradou hostiteli potravu, nebo materiál z jeho zásobních komůrek (trofoklepse). Řadíme mezi ně také myrmekofily, kteří hostitele donutí k regurgitaci potravy nesené larvám. Dinarda dentata (Staphylinidae: Aleocharinae) se stejně jako mnoho myrmekofilů živí hostitelovou trofolaxí. Potravu však od hostitele nedostává, ale krade ji ve chvíli, kdy si ji předávají dva mravenci mezi sebou (Hölldobler & Wilson 1990).

Obrázek 3: Trofolaxe mezi mravencem a myrmekofilem. (A) Brouk kontaktuje mravence tykadly. (B) Brouk stimuluje předními končetinami ústní ústrojí hostitele. (C) Mravenec brouku odevzdává tekutou potravu (převzato a upraveno z: http://www.harunyahya.com/en/Books/982/the-miracle-in- the-ant/chapter/1835).

Mravenci žádají o potravu mechanickou stimulací ústního ústrojí jiného člena kolonie. Myrmekofilové, kteří tyto signály napodobují, dokáží hostitele přimět k regurgitaci potravy a nemusí čekat na trofolaxi mezi mravenci. Amphotis marginata (Coleoptera: Nitidulidae) čeká na stezkách Lasius fuliginosus (Formicidae: Formicinae) na dělnice, které se vrací s potravou do hnízda. Při kontaktu s hostitelem stimuluje jeho labium, čímž docílí regurgitace (Hölldobler & Wilson 1990). Stejně tak číhá na hostitele myrmekofilní moucha Milichia patrizii (Diptera: Milichiidae) asociovaná s Crematogaster castanea (Formicidae: Myrmicinae). Hostitele nejprve znehybní tím, že uchopí jeho terminální antenomery. Poté ztuhlému mravenci umístí do ústního ústrojí proboscis a donutí ho k regurgitaci potravy (Wild & Brake 2009).

Regurgitace i trofolaxe je mezi členy kolonie běžná, liší se však svým složením, larvám je poskytována jiná strava, než zbytku kolonie. Dělnice vyvrhují obsah střeva také na povrch mrtvé kořisti, která slouží jako potrava pro larvy. Hypoteticky tak natráví a obohatí pevnou stravu, čímž usnadní larvám získání nezbytných nutrientů. Claviger testaceus (Staphylinidae: Pselaphinae) vylučuje Wasmannovými žlázami na zadečku allomone, který je podobný látkám vylučovaným mrtvou kořistí. Po olíznutí této látky hostitel vyvrhne potravu ze střeva na ústní ústrojí C. testaceus stejně, jako ji vyvrhuje na kořist (Cammaerts 1995, 1996).

4.5 Obrana Pro život v blízkosti agresivních mravenců se u myrmekofilů vyvinulo celé spektrum obranných strategií. Tyto strategie se odráží ve specifických morfologických adaptacích, ale i na specifickém chování. Jednoduchým a nenákladným obranným mechanismem je vyhýbání se hostiteli. Platí to hlavně pro neintegrované druhy myrmekofilů, vůči kterým je hostitel vždy agresivní a myrmekofily pronásleduje (Von Beeren a kol. 2010). Integrované druhy myrmekofilů se hostiteli nevyhýbají, před jejich adopcí je však vůči nim hostitel agresivní (viz výše), proto mají některé obranné strategie společné s neintegrovanými druhy.

Tanatóza je další účinný mechanismus jak se vyhnout útokům agresivního hostitele. V kontaktu s hostitelem myrmekofil předstírá smrt tím, že ztuhne a přitiskne končetiny k tělu. Hostitel vůči němu není agresivní, ignoruje ho, nebo s ním nakládá jako s kořistí a odnáší ho do hnízda (Hölldobler & Wilson 1990; Lenoir a kol. 2013; Alpert & Ritcher 1975). Tanatóza je běžná pro integrované i neintegrované myrmekofily. Jedinci integrovaných druhů tímto způsobem získávají KU hostitele a zároveň jsou chráněni, než dojde k jejich adopci kolonií (Lenoir a kol. 2013).

Neintegrovaní, či slabě integrovaní myrmekofilové mají tělo přizpůsobené častým útokům ze strany hostitele. Tvar jejich těla je defensivní, kutikula silná a sklerotizovaná, tělní výběžky

19 kompaktní a zatažitelné. V případě napadení se myrmekofil přikrčí (ducking-down) a přitáhne tykadla a končetiny k tělu (Sloggett a kol. 1998; Geiselhardt 2007).

Při kontaktu s hostitelem je možné bránit se okamžitým útěkem. Útěková reakce závisí na specializaci myrmekofilů ve výběru hostitele a jejich integraci v kolonii, jak je vidět na příkladu myrmekofilních cvrčků Myrmecophilus formosanus (generalista) a M. albicinctus (specialista). Generalisté jsou lépe přizpůsobeni agresi různých hostitelů, v kontaktu s cizími mravenci mají rychlou útěkovou reakci a dokáží se jim lépe vyhýbat, než specialisté, kteří jsou více integrovaní a nejsou přizpůsobeni takové míře agrese (Komatsu a kol. 2009). Myrmekofilní Coccinella magnifica (Coleoptera: Coccinellidae) vykazuje chování přizpůsobené asociaci s mravenci a na rozdíl od nemyrmekofilních slunéček se dokáže hostiteli efektivně vyhýbat. Při kontaktu s mravenci nemyrmekofilní slunéčka nejprve varovně krvácí, a pokud je to nutné, uletí, zatímco C. magnifica se pouze přikrčí a setrvá na místě chráněna silnou kutikulou. Míra agrese mravenců je vůči myrmekofilním slunéčkům značně menší (Sloggett a kol. 1998; Slogget & Majerus 2003).

Sekrece látek ze speciálních žláz (viz výše) zvyšuje efektivitu útěku. Tyto látky hostitele odpuzují, zmírňují jeho agresi, nebo ho zaměstnají, čímž poskytují myrmekofilům příležitost utéct, nebo jej natolik omámit, že přestane útočit. Sekrece obranných látek může být u některých myrmekofilů (např. Pella funesta, P. cognata) alternativou k integraci pomocí rekogničních faktorů. Tito brouci nemají KU shodné s hostitelem, místo toho mají obranné žlázy, kterými se brání proti agresivnímu hostiteli (Stoeffler a kol. 2011). Odvozenější myrmekofilové používají na svou obranu spíše zklidňující látky, než nákladné repelentní substance (Hölldobler a kol. 1981).

5 Závěr

Ačkoliv je fenomén myrmekofilie studován téměř 150 let, stále zde existuje velký prostor pro další objevy. Asociace organismů s mravenci je fascinující, mravenci jsou vůči vetřelcům agresivní, myrmekofilům se však úspěšně daří žít v jejich blízkosti a z tohoto vztahu profitovat. Mnoho stránek jejich biologie je totálně přizpůsobeno životu s hostitelem, chrání je obrněné tělo a repelentní sekrety, možnost napadení minimalizují specifické behaviorální vzorce. S integrovanými druhy zachází hostitel jako se členy kolonie navzdory faktu, že se brouci živí jeho larvami.

Přes značné množství popsaných myrmekofilů známe bionomii jen zlomku z nich. U mnohých se myrmekofilie předpokládá jen na základě typických struktur (jako jsou trichomy). Mravenčí hnízda mají vysoce specifické podmínky, které je obtížné napodobit, proto není snadné zkoumat životní cyklus organismů na nich závislých. Na druhou stranu je mnoho studií zastaralých a s rozvojem metodických přístupů by dnes bylo možné odhalit daleko více informací.

Tato práce by mohla dále posloužit jako podklad pro diplomovou práci, která by se zabývala bližším vztahem mezi některým myrmekofilním druhem a jeho hostitelem a přispěla tak k doplnění chybějících poznatků.

Literatura:

Akino, T. (2008). Chemical strategies to deal with ants: a review of mimicry, camouflage, propaganda, and phytomimesis by ants (Hymenoptera: Formicidae) and other. Myrmecological News, 11(August), 173– 181. Akino, T., & Knapp, J. (1999). Chemical mimicry and host specificity in the butterfly Maculinea rebeli, a social parasite of Myrmica ant colonies. The Royal Society, 266(April), 1419–1426. Akino, T., Morimoto, M., & Yamaoka, R. (2005). The chemical basis for trail recognition in Lasius nipponensis (Hymenoptera: Formicidae). Chemoecology, 15(1), 13–20. Akre, R. D., & Torgerson, R. L. (1968). The Behavior of Diploeciton Nevermanni, a Staphylinid Beetle Associated With Army Ants. Psyche: A Journal of Entomology, 75(3), 211–215. Akre, R., & Hill, W. (1973). Behavior of Adranes taylori, a myrmecophilous beetle associated with Lasius sitkaensis in the Pacific Northwest (Coleoptera: Pselaphidae; Hymenoptera: Formicidae). Journal of the Kansas Entomological Society, 46(4), 526–536. Alloway, T., Buschinger, A., Talbot, M., Stuart, R., & Thomas, C. (1982). Polygyny and polydomy in three North American species of the ant genus Leptothorax Mayr (Hymenoptera: Formicidae). Psyche: A Journal of Entomology, 89, 249–275. Alpert, G. (1994). A comparative study of the symbiotic relationship between beetles of the genus Cremastocheilus (Coleoptera: Scarabaeidae) and their host ants (Hymenoptera: Formicidae). Sociobiology, 25, 1–276. Alpert, G., & Ritcher, P. (1975). Notes on the life cycle and myrmecophilous adaptations of Cremastocheilus armatus (Coleoptera: Scarabaeidae). Psyche: A Journal of Entomology, 82, 283–291. Als, T. D., Nash, D. R., & Boomsma, J. J. (2001). Adoption of parasitic Maculinea alcon caterpillars (Lepidoptera: Lycaenidae) by three Myrmica ant species. Animal Behaviour, 62(1), 99–106. Aneshansley, D. J., Eisner, T., Widom, J. M., & Widom, B. (1969). Biochemistry at 1000C: Explosive secretory discharge of bombardier beetles (Brachinus). Science, 165, 61–63. Brown, W., Eisner, T., & Whittaker, R. (1970). Allomones and kairomones: transspecific chemical messengers. Bioscience, 20(1), 21–22. Cammaerts, R. (1974). Le système glandulaire tégumentaire du coléoptère myrmécophile Claviger testaceus Preyssler, 1790 (Pselaphidae) The integumentary glandular system of the myrmecophilous beetle Claviger testaceus Preyssler, 1790 (Pselaphidae). Zeitschrift Für Morphologie Der Tiere, 77, 187–219. ⃰ Cammaerts, R. (1995). Regurgitation behaviour of the Lasius flavus worker (Formicidae) towards the myrmecophilous beetle Claviger testaceus (Pselaphidae) and other recipients. Behavioural Processes, 34, 241–264. Cammaerts, R. (1996). Factors affecting the regurgitation behaviour of the ant Lasius flavus ( Formicidae ) to the guest beetle Claviger testaceus (Pselaphidae). Behavioural Processes, 38, 297–312. Cammaerts, R., Detrain, C., & Cammaerts, M. (1990). Host trail following by the myrmecophilous beetle Edaphopaussus favieri (Fairmaire)(Carabidae: Paussinae). Insectes Sociaux, 37, 200–211. Di Giulio, A. (2008). Fine morphology of the myrmecophilous larva of Paussus kannegieteri (Coleoptera: Carabidae: Paussinae: Paussini). Zootaxa, 50, 37–50. Di Giulio, A., Fattorini, S., Moore, W., Robertson, J., & Maurizi, E. (2014). Form, function and evolutionary significance of stridulatory organs in ant nest beetles (Coleoptera: Carabidae: Paussini). European Journal of Entomology, 111(5). Di Giulio, A., Maurizi, E., Hlaváč, P., & Moore, W. (2011). The long-awaited first instar larva of Paussus favieri (Coleoptera: Carabidae: Paussini). European Journal of Entomology, 108(1), 127–138. Di Giulio, A., Maurizi, E., Stacconi, M. R., & Romani, R. (2012). Functional structure of antennal sensilla in the myrmecophilous beetle Paussus favieri (Coleoptera, Carabidae, Paussini). Micron, 43(6), 705–719.

Di Giulio, A., Stacconi, M. R., & Romani, R. (2009). Fine structure of the antennal glands of the ant nest beetle Paussus favieri (Coleoptera, Carabidae, Paussini). Arthropod Structure & Development, 38(4), 293–302. Di Giulio, A., & Taglianti, A. V. (2001). Biological observations on Pachyteles larvae (Coleoptera Carabidae Paussinae). Tropical Zoology, 14(1), 157–173. Donisthorpe, H. (1927a). The ants (Formicidae), and some myrmecophiles, of Sicily. Entomological Record and Journal of Variation, 38, 6–9. Donisthorpe, J. (1927b). The Guests Of British Ants Their Habits And Life Histories. London: George Routledge & Sons. Eisner, T., Jones, T., Aneshansley, D. J., Tschinkel, W. R, Silberglied, R. E., & Meinwald, J. (1977). Chemistry of defensive secretions of bombardier beetles (Brachinini, Metriini, Ozaenini, Paussini). Journal of Insect Physiology, 23, 1383–1386. Evans, M., & Forsythe, T. (1985). Feeding mechanisms, and their variation in form, of some adult ground- beetles (Coleoptera: Caraboidea). The Zoological Society of London, 206, 113–143. Fiedler, K., & Maschwitz, U. (1988). Functional analysis of the myrmecophilous relationships between ants (Hymenoptera: Formicidae) and lycaenids (Lepidoptera: Lycaenidae). Oecologia, 75(2), 204–206. Forti, L. C., Rinaldi, I. M. P., Camargo, R. D. S., & Fujihara, R. T. (2012). Predatory Behavior of Canthon virens (Coleoptera: Scarabaeidae): A Predator of Leafcutter Ants. Psyche: A Journal of Entomology, 2012, 1–5. Francke, W., & Dettner, K. (2005). Chemical signalling in beetles. Topics in Current Chemistry, 1, 85–166. Freude, H., Harde, K., & Lohse, G. (1974). Die Käfer Mitteleuropas. Bd 5, Staphylinidae II (Hypocyphtinae und Aleocharinae), Pselaphidae. Goecke und Evers Verlag, Krefeld ⃰ Geiselhardt, S., Peschke, K., & Nagel, P. (2007). A review of myrmecophily in ant nest beetles (Coleoptera: Carabidae: Paussinae): linking early observations with recent findings. Naturwissenschaften, 94(11), 871–894. Hölldobler B, Möglich, M., & Maschwitz, U. (1981). Myrmecophilic relationship of Pella (Coleoptera: Staphylinidae) to Lasius fuliginosus (Hymenoptera: Formicidae). Psyche: A Journal of Entomology, 88, 347–374. Holldobler, B. (1970). Zur Physiologie der Gast-Wirt-Beziehungen (Myrmecophilie) bei Ameisen. II. Das Gastverhaltnis des imaginalen Atemeles pubicollis Bris.(Col. Staphylinidae) zu Myrmica und Formica (Hym. Formicidae). Z Vergleichende Physiol, 66, 215–250. ⃰ Hölldobler, B., & Wilson, E. O. (1990). The Ants. Harvard University Press (Vol. N1, p. 732). Howard, R., McDaniel, C., & Blomquist, G. (1980). Chemical mimicry as an integrating mechanism: cuticular hydrocarbons of a termitophile and its host. Science, 210(October), 431–433. Howard, R., McDaniel, C., & Blomquist, G. (1982). Chemical mimicry as an integrating mechanism for three termitophiles associated with Reticulitermes virginicus (Banks). Psyche: A Journal of Entomology, 89, 157–168. Howard, R. W., & Blomquist, G. J. (2005). Ecological, behavioral, and biochemical aspects of insect hydrocarbons. Annual Review of Entomology, 50, 371–93. Kistner, D. (1979). Social and evolutionary significance of social insect symbionts. (H. Hermann, Ed.)Social insects (Vol. 1, pp. 339–413). Academic Press New York. Kistner, D. (1982). The Social Insects’ Bestiary. (H. Hermann, Ed.)Social insects (Vol. 3, pp. 1–244). Academic Press New York. Komatsu, T., Maruyama, M., & Itino, T. (2009). Behavioral differences between two ant cricket species in Nansei Islands: host-specialist versus host-generalist. Insectes Sociaux, 56(4), 389–396. Lenoir, A., Háva, J., Hefetz, A., & Dahbi, A. (2013). Chemical integration of Thorictus myrmecophilous beetles into Cataglyphis ant nests. Biochemical Systematics and Ecology, 51, 335–342.

Lenoir, A., Chalon, Q., Carvajal, A., Ruel, C., Barroso, Á., Lackner, T., & Boulay, R. (2012). Chemical Integration of Myrmecophilous Guests in Aphaenogaster Ant Nests. Psyche: A Journal of Entomology, 2012, 1–12. Maruyama, M. (2006). Revision of the Palearctic species of the myrmecophilous genus Pella (Coleoptera Staphylinidae, Aleocharinae). National Science Museum Monographs. 32, 1–207 Maurizi, E., Fattorini, S., Moore, W., & Di Giulio, A. (2012). Behavior of Paussus favieri (Coleoptera, Carabidae, Paussini): A Myrmecophilous Beetle Associated with Pheidole pallidula (Hymenoptera, Formicidae). Psyche: A Journal of Entomology, 2012, 1–9. Mclver, J., & Stonedahl, G. (1993). Myrmecomorphy: morphological and behavioral mimicry of ants. Annual Review of Entomology, 38(83), 351–379. Meer, R. Vander, & Wojcik, D. (1982). Chemical mimicry in the myrmecophilous beetle Myrmecaphodius excavaticollis. Science, 218, 806–808. Moore, W., & Robertson, J. A. (2014). Explosive Adaptive Radiation and Extreme Phenotypic Diversity within Ant-Nest Beetles. Current Biology, 24, 1–5. Mynhardt, G. (2013). Declassifying Myrmecophily in the Coleoptera to Promote the Study of Ant-Beetle Symbioses. Psyche: A Journal of Entomology, 2013, 1–8. Orivel, J., Servigne, P., Cerdan, P., Dejean, A., & Corbara, B. (2004). The ladybird Thalassa saginata, an obligatory myrmecophile of Dolichoderus bidens ant colonies. Die Naturwissenschaften, 91(2), 97– 100. Päivinen, J., Ahlroth, P., Kaitala, V., Kotiaho, J. S., Suhonen, J., & Virola, T. (2003). Species richness and regional distribution of myrmecophilous beetles. Oecologia, 134(4), 587–95. Parker, J., & Grimaldi, D. A. (2014). Specialized Myrmecophily at the Ecological Dawn of Modern Ants. Current Biology, 24(20), 2428–2434. Parmentier, T., Dekoninck, W., & Wenseleers, T. (2014). A highly diverse microcosm in a hostile world: a review on the associates of red wood ants (Formica rufa group). Insectes Sociaux, 61(3), 229–237. Pope, R. (1979). Wax production by coccinellid larvae (Coleoptera). Systematic Entomology, 4, 171–196. Rettenmeyer, C. W., Rettenmeyer, M. E., Joseph, J., & Berghoff, S. M. (2010). The largest animal association centered on one species: the army ant Eciton burchellii and its more than 300 associates. Insectes Sociaux, 58(3), 281–292. Schildknecht, H. (1970). The Defensive Chemistry of Land and Water Beetles. Angewandte Chemie International Edition in English, 9(1), 1–86. Sloggett, J., & Majerus, M. (2003). Adaptations of Coccinella magnifica, a myrmecophilous coccinellid to aggression by wood ants (Formica rufa group). II. Larval behaviour, and ladybird oviposition location. European Journal of Entomology, 100, 337–344. Sloggett, J., Völkl, W., Schulze, W., Schulenburg, J. H. G. vd, & Majerus, M. E. (2002). The ant- associations and diet of the ladybird Coccinella magnifica (Coleoptera: Coccinellidae). European Journal of Entomology, 99, 565–569. Sloggett, J., Wood, R., & Majerus, M. (1998). Adaptations of Coccinella magnifica Redtenbacher, a myrmecophilous Coccinellid, to aggression by wood ants (Formica rufa group). I. Adult behavioral adaptation, its ecological context and evolution. Journal of Insect Behavior, 11(6), 889–904. Steidle, J. L. M., & Dettner, K. (1993). Chemistry and morphology of the tergal gland of freeliving adult Aleocharinae (Coleoptera: Staphylinidae) and its phylogenetic significance. Systematic Entomology, 18(2), 149–168. Stoeffler, M., Boettinger, L., Tolasch, T., & Steidle, J. L. M. (2013). The Tergal Gland Secretion of the Two Rare Myrmecophilous Species Zyras collaris and Z. haworthi (Coleoptera: Staphylinidae) and the Effect on Lasius fuliginosus. Psyche: A Journal of Entomology, 2013, 1–5. Stoeffler, M., Maier, T. S., Tolasch, T., & Steidle, J. L. M. (2007). Foreign-language skills in rove-beetles? Evidence for chemical mimicry of ant alarm pheromones in myrmecophilous Pella beetles (Coleoptera: Staphylinidae). Journal of Chemical Ecology, 33(7), 1382–92.

Stoeffler, M., Tolasch, T., & Steidle, J. (2011). Three beetles—three concepts. Different defensive strategies of congeneric myrmecophilous beetles. Behavioral Ecology and Sociobiology, 65(8), 1605–1613. Sundström, L. (1997). Queen acceptance and nestmate recognition in monogyne and polygyne colonies of the ant Formica truncorum. Animal Behaviour, 53, 499–510. Šobotník, J. (2015). Fotografie Eciton. Francouzská Guyana, Petit Saut Taniguchi, K., Maruyama, M., Ichikawa, T., & Ito, F. (2005). A case of Batesian mimicry between a myrmecophilous staphylinid beetle, Pella comes, and its host ant, Lasius (Dendrolasius) spathepus: an experiment using the Japanese treefrog, Hyla japonica as a real predator. Insectes Sociaux, 52(4), 320– 322. Thomas, J. a., Schönrogge, K., Bonelli, S., Barbero, F., & Balletto, E. (2010). Corruption of ant acoustical signals by mimetic social parasites. Communicative & Integrative Biology, 3(2), 169–171. Usnick, S. (2000). Behavior of the beetle inquiline, Cremastocheilus saucius, and its host ant, Pogonomyrmex occidentalis, during entrance into the ants’ nest. Entomological News, 111.5, 385–386. Vaz-de-Mello, F., Louzada, J., & Schoereder, J. (1998). New data and comments on Scarabaeidae (Coleoptera: Scarabaeoidea) associated with Attini (Hymenoptera: Formicidae). The Coleopterists’ Bulletin, 52, 209–216. Von Beeren, C., Maruyama, M., Hashim, R., & Witte, V. (2010). Differential host defense against multiple parasites in ants. Evolutionary Ecology, 25(2), 259–276. Wasmann, E. (1894). Kritisches Verzeichniss der myrmekophilen und termitophilen Arthropoden. (F. L. Dames, Ed.) (p. 231). Berlin. ⃰ Wild, A. L., & Brake, I. (2009). Field observations on Milichia patrizii ant-mugging flies (Diptera: Milichiidae: Milichiinae) in KwaZulu-Natal, South Africa. African Invertebrates, 50(1), 205–212. Wilson, E. (1975). Sociobiology: The New Synthesis. Harvard University Press. Witek, M., Barbero, F., & Markó, B. (2014). Myrmica ants host highly diverse parasitic communities: from social parasites to microbes. Insectes Sociaux, 61(4), 307–323. Witte, V., Janssen, R., Eppenstein, A., & Maschwitz, U. (2002). Allopeas myrmekophilos (Gastropoda, Pulmonata), the first myrmecophilous mollusc living in colonies of the ponerine army ant Leptogenys distinguenda (Formicidae, Ponerinae). Insectes Sociaux, 49, 301–305. Wojcik, D., Smittle, B., & Cromroy, H. (1991). Fire ant myrmecophiles: feeding relationships of Martinezia dutertrei and Euparia castanea (Coleoptera: Scarabaeidae) with their host ants, Solenopsis spp. (Hymenoptera: Formicidae). Insectes Sociaux, 38, 273–281. Yahya, H. The Miracle In The Ant [online]. In: . [cit. 2015-05-12]. Dostupné z: http://www.harunyahya.com/en/Books/982/the-miracle-in-the-ant/chapter/1835

⃰ převzaté citace