El Colegio de la Frontera Sur

Distribución espacial y composición de la comunidad de pterópodos (Mollusca: Gastropoda: Thecosomata) en el Caribe de México y Belice

TESIS Presentada como requisito parcial para optar al grado de Maestría en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural

Por

Ana María Parra Flores

2008

El Colegio de la Frontera Sur

Chetumal, Quintana Roo, 16 de Diciembre de 2008.

Los abajo firmantes, miembros del jurado examinador de la alumna Ana María Parra Flores

Hacemos constar que hemos revisado y aprobado la tesis titulada: Distribución espacial y composición de la comunidad de pterópodos (Mollusca: Gastropoda:Thecosomata) en el Caribe de México y Belice, para obtener el grado de Maestra en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural.

Nombre Tutor M. C. Rebeca Adriana Gasca Serrano ______

Asesora Dra. Ana Minerva Arce Ibarra ______

Asesor Dr. Eduardo Suárez Morales ______

Sinodal adicional M. C. Lourdes Vásquez Yeomans ______

Sinodal suplente Dr. David González Solís ______

A quienes hacen todo lo posible para que las cosas sucedan…

Mi familia y amigos, que a pesar de la distancia me acompañaron y animaron a terminar. Para todos ustedes que siempre me esperan.

AGRADECIMIENTOS

Esta tesis es el resultado de la labor de un equipo al que agradezco su colaboración, en especial a mi tutor durante estos dos años de maestría y que dirigió mi tesis: M. C. Rebeca Gasca ; quien aporto sus conocimientos y tiempo para culminar esta tesis.

Agradezco a la Dra. Minerva Arce Ibarra, al Dr. David González Sólis, al Dr. Eduardo Suárez Morales y a la M. C. Lourdes Vásquez Yeomans, cuyas sugerencias y correcciones enriquecieron la calidad de la tesis.

Especial agradecimiento a la M. en C. Lourdes Vásquez Yeomans (ECOSUR) que en colaboración con J. Lamkin (NOAA-SEFSC) llevan a cabo el proyecto: “Larval fish and physical oceanography survey of the Mesoamerican reef system", con el cual se obtuvieron las muestras de zooplancton para este estudio.

A Diana Acevedo Reyes, Iván Castellanos Osorio y Rosa María Hernández Flores por su apoyo durante el trabajo de laboratorio.

Al personal del programa de posgrado del Colegio de la Frontera Sur, por permitirme llevar a cabo mis estudios de Maestría en esta institución y las facilidades otorgadas.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por otorgarme la beca de manutención.

Agradezco a todas las personas que me acompañaron durante este proceso de aprendizaje.

CONTENIDO

RESUMEN

INTRODUCCIÓN……………………………………………………………………….....1

OBJETIVOS………………………………………………………………………………..5

ÁREA DE ESTUDIO………………………………………………………………………6

MATERIALES Y METODOS………………………………………………………..……7

RESULTADOS………………………………………………………………………….…9

Temperatura y salinidad……………………………………………………...... 9

Composición específica…………………………………………………..….....12

Abundancia y frecuencia………………………………………….…………….14

Abundancia día/noche…………………………………………………...…..….14

Riqueza de especies y diversidad…………………………………………..….17

Distribución vertical y horizontal de las especies dominantes………….…..19

Análisis de similitud………………………………………………………..…….24

DISCUSIÓN……………………………………………….………………….…………..28

CONCLUSIONES…………………………………………………….…….……………37

LITERATURA CITADA…………………………………………………………....…….39

ANEXO 1…………………………………………………………..……………...... …..44

ANEXO 2……………………………………………………………………..…………..45

RESUMEN

Con el propósito de conocer la diversidad y distribución de los moluscos pláncticos en el Caribe occidental, se estudiaron los pterópodos que son moluscos holopláncticos incluidos en la clase Gastropoda y que pertenecen a dos órdenes de la subclase Opistobranchia: Thecosomata y Gymnosomata, los primeros poseen una concha externa y los Gymnosomata carecen de concha. En el presente trabajo solo se estudiaron las especies del orden Thecosomata. Se analizaron 240 muestras provenientes de 60 estaciones muestreadas en enero de 2007 en el Mar Caribe de México y Belice. Las recolecciones se efectuaron por medio de arrastres oblicuos, con una red MOCNESS-1, en el estrato de profundidad de 0-100 m cada 25 m. Se encontraron 36 especies de pterópodos; 28 especies en muestras diurnas y 34 en nocturnas, las más abundantes fueron Limacina inflata , Limacina trochiformis , Creseis acicula forma clava, Cuvierina columnella atlantica, Hyalocylis striata, Diacavolinia constricta, Cavolinia inflexa forma inflexa, Cavolinia uncinata forma uncinata , Creseis acicula forma acicula y Limacina helicina . Se registró por primera vez a las especies Cuvierina columnella urceolaris , Limacina helicina , Diacavolinia constricta , D. atlantica , D. aspina , D. strangulata, D. elegans , D. vanutrechti , D. deshayesi , D. limbata y D. longirostris . Las abundancias máximas de estas especies fueron observadas hacia el norte de las costas del estado de Quintana Roo y sur de Belice, en muestras nocturnas en estratos superficiales. Con el análisis ANOSIM y SIMPER se encontraron diferencias en la composición de especies y su abundancia entre el día y la noche; entre estratos de profundidad tanto de día como de noche no se encontraron diferencias significativas. La abundancia local de las especies está determinada en gran medida por las migraciones verticales diales. Respecto al patrón de distribución en el gradiente latitudinal, se atribuye a las variaciones de las condiciones hidrográficas.

Palabras clave: moluscos, holoplancton, migración vertical, abundancia y zooplancton

INTRODUCCIÓN

Entre los moluscos (Phylum Mollusca) están incluidos algunos de los invertebrados más conocidos, como son los caracoles, las almejas, las babosas, los calamares y los pulpos. Los moluscos son invertebrados no segmentados, con simetría bilateral y de cuerpo blando, desnudo o protegido por una concha. Se identifican por tres características únicas en el reino animal: un pie muscular, una concha calcárea secretada por un integumento llamado manto y una rádula como órgano de alimentación, el cual esta formado por hileras de dientes quitinosos de forma curva (Brusca y Brusca, 2002).

El phylum comprende unas 100,000 especies, por lo que es considerado como el segundo grupo animal más diverso, después de los artrópodos. Sin embargo, se estima que hasta el momento se ha descrito alrededor de la mitad de los moluscos actuales (Van der Spoel, 1967; Lalli y Gilmer,1989). Su éxito evolutivo es evidente no sólo en el número de especies, sino en la abundancia de las mismas y en la diversidad de ambientes que han logrado colonizar. Más de la mitad de las especies de moluscos se han adaptado a la vida marina, y el único grupo de moluscos que comprende especies holopláncticas, esto es, que llevan a cabo todo su ciclo de vida en la columna de agua, es la Clase Gastropoda (Bé y Gilmer, 1977; Russell-Hunter, 1960).

La división taxonómica de los gastrópodos holopláncticos está basada en la morfología de la concha, se clasifican en cinco grupos que representan distintas categorías. Heteropoda, Janthinidae, Thecosomata, Gymnosomata y Nudibranchia (Van Der Spoel y Boltovskoy, 1981; Lalli y Gilmer, 1989). En este estudio sólo se consideran los moluscos del orden Thecosomata, dividido en dos subórdenes: Euthecosomata con conchas enrolladas levógiras (Limacinidae) o más o menos rectas (Cavoliniidae); y Pseudothecosomata, con discos natatorios en forma de alas y, ya sea con concha (Peraclididae), pseudoconcha (Cymbuliidae) o desnudos (Desmopteridae), (Van der Spoel y Boltovskoy, 1981) (ver Anexo 1).

El nombre pterópodo, que actualmente no tiene valor taxonómico pero que es usado ampliamente para referirse al grupo, deriva de la forma del pie (-poda), el cual se modifica para formar un par de “alas” nadadoras (ptero-). Estas características les ha permitido desplazarse a través de la columna de agua y colonizar el ambiente pelágico (Zhang y Zhang, 2006). Debido a la metodología de colecta y a la capacidad natatoria de los moluscos pelágicos, muchas especies evaden la red, por lo que taxonómicamente son menos conocidos que las especies grandes de moluscos y su importancia trófica suele subestimarse.

Bajo ciertas condiciones ambientales, sobre todo en la zona antártica, los pterópodos llegan a encontrarse en gran abundancia, y contribuyen en la alimentación de ballenas y peces grandes, como el bacalao (Bé y Gilmer, 1977). Desde el punto de vista pesquero Russell-Hunter (1960) y Lewis (1962), describieron la importancia de estos organismos como alimento para peces de valor comercial, como el atún y la macarela. En un análisis de contenido estomacal en salmón se encontró que el 17% de las presas corresponde a pterópodos del género Limacina (Armstrong et al., 2005). También, se han registrado como depredadores de larvas de peces, aunque no se ha evaluado su impacto en el reclutamiento (Wrobel y Mills, 1998).

La concha de los Thecosomata está compuesta de aragonita, un derivado del carbonato de calcio, que es menos estable que la calcita y más ligero. Esta característica proporciona datos en la reconstrucción paleoclimática, ya que es común encontrarlos en el sedimento por lo que son indicadores de las propiedades químicas de la columna de agua (Almogi-Labin, 1982). Por ejemplo, en ciertos ambientes bénticos, los depósitos de conchas pueden ser lo suficientemente abundantes para proveer información sobre las condiciones hidrográficas y climáticas del pasado; además de constituir un acervo paleontológico sobre la historia fósil y evolución del grupo (Gasca y Suárez- Morales, 1992).

Los pterópodos están presentes en todos los mares, incluyendo los océanos Antártico y Ártico; sin embargo, la mayoría de las especies están restringidas a masas de agua templadas y calidas donde su diversidad es alta, pero su densidad es menor en comparación con aguas frías. En general los pterópodos tienen latitudinalmente una amplia distribución oceánica, pues se encuentran desde los polos al ecuador. En algunos estudios realizados en aguas del Atlántico, se han registrado diferentes patrones de composición de especies de acuerdo a gradientes latitudinales y diferencias de temperatura, salinidad y luz; esto ha permitido detectar los cambios en las condiciones hidrográficas (Moore, 1955; Chen y Hillman, 1970; Van der Spoel, 1970).

En sentido vertical se distribuyen desde la superficie hasta la zona batipelágica (mas de 1000 m de profundidad). Los miembros del Suborden Pseudothecosomata en general viven en aguas profundas, por lo que son considerados como meso- o batipelágicos (Van der Spoel, 1996). Su distribución tanto vertical como horizontal es resultado de las barreras oceanográficas (masas de agua calidas o frías) que afectan la dispersión a través de las corrientes, (Chen 1964; Van Der Spoel 1967, 1972a; Pierrot-Bults 2003). La mayoría de los pterópodos muestran migración diurna en la columna de agua, por lo que estos organismos se han descrito como nadadores que se alimentan cerca de la superficie durante la noche y migran durante el día hacia aguas profundas (Angel y Pugh, 2000). De tal forma que presentan variaciones muy marcadas en los patrones de distribución vertical y juegan un papel importante en el flujo del carbono y nitrógeno, transfiriendo energía en las cadenas tróficas (Van der Spoel, 1972a; Hays 2003).

En el sur de Brasil, Resgalia y Montú (1994) encontraron que la presencia de especies de pterópodos del género Limacina se relaciona con aguas frías, mientras que otras especies indicaron la presencia de agua tropical. Otros estudios relacionados con corrientes y variaciones estacionales de la abundancia de estos organismos, son los de Wormelle (1962) en Florida, Chang y Hsueh

(2005) en el Noreste de Taiwan, y Mohan et al . (2006) en Arabia. Por su parte, en el norte de Brasil, Larrazábal y Oliveira (2003) realizaron estudios taxonómicos y acerca de la distribución de pterópodos, en los que encontraron diferencias significativas en la abundancia de algunas especies, a profundidades de 0-50 m y 0-100 m durante periodos nocturnos y diurnos. En otras investigaciones han reportado nuevos registros de especies en las aguas del Caribe (González y Princz, 1979).

Las investigaciones más extensas referentes al grupo en el Mar Caribe han sido llevadas a cabo por Van der Spoel (1967 y 1976) y Haagensen (1976), quienes hacen descripciones de las especies encontradas y publican las primeras monografías de pterópodos y heterópodos del Atlántico. Entre los estudios que se han realizado en las costas de México destacan los de Leal (1965) en Veracruz, Leal (1968) en el Pacífico, y Matsubara (1975) en Campeche, Suárez-Morales (1994). Entre las investigaciones realizadas en el Caribe occidental destacan las de Haagensen (1976), Gasca y Suárez-Morales (1992), Suárez-Morales y Gasca (1992) y Suárez-Morales y Gasca (1998). En Belice las investigaciones son recientes y se han enfocado al estudio de larvas de moluscos gastrópodos y zooplancton (Oliva y de Jesús-Navarrete, 2000). No existen reportes recientes en relación a los moluscos pelágicos de Belice.

OBJETIVOS

Objetivo general

Estudiar la composición, la distribución horizontal y vertical, y estimar la abundancia de los pterópodos del orden Thecosomata, recolectados en el Mar Caribe de México y Belice.

Objetivos particulares

1.- Identificar las especies de pterópodos del orden Thecosomata que se distribuyen en el área muestreada.

2.- Estimar la abundancia de los pterópodos en cada uno de los estratos de profundidad en muestras diurnas y nocturnas.

3.- Describir los patrones de distribución vertical del grupo en relación a la profundidad.

4.- Describir la distribución horizontal de las especies en el área de estudio.

5.- Comparar la composición de especies en las estaciones diurnas y nocturnas en relación con la profundidad.

ÁREA DE ESTUDIO

Esta investigación se desarrolló en la costa oriental de la península de Yucatán y Belice. La península de Yucatán se localiza al sur de Norteamérica y al norte de Centroamérica, entre los paralelos 87º 53’ 13’’ y 92º 30’ O y los 18º 83’ 10’’ y 21º 32’ 10’’ N; constituye una saliente terrestre en el océano Atlántico, y separa fisiográficamente al Golfo de México del mar Caribe. Tiene una extensión de 197,600 km 2. Belice se encuentra rodeado al norte por México, al oeste por Guatemala, y al sur por Honduras, entre las coordenadas, 88° 46 ′ 00 ″ O y 17° 15 ′ 00 ″ N, con superficie de 22.966 km 2.

El flujo dominante de las corrientes marinas en el Caribe es hacia el oeste- noroeste, hasta arribar a las costas de Yucatán. En esta zona confluyen la corriente Norecuatorial y a su paso se une con parte de la corriente Surecuatorial; el agua entra en el Mar Caribe desde el sureste y se mueve al noroeste formando la corriente del Caribe. Esta corriente fluye con dirección norte, formando la corriente de Yucatán, la cual conecta al Golfo de México y al Mar Caribe a través del canal de Yucatán (Secretaría de Marina, 1984). Hacia el noreste de la península de Yucatán existe un fenómeno de afloramiento de surgencias convirtiendo el área en una de las más productivas (Merino, 1992). Debido a la estratificación por efecto de la salinidad y la temperatura, entre la superficie y las surgencias, las capas de agua que convergen en esta zona no se mezclan fácilmente hasta el invierno, cuando hay periodos de Nortes (De la Lanza, 1991).

MATERIALES Y MÉTODOS

Se analizaron 240 muestras tomadas del 14 al 30 de enero de 2007 durante la operación del crucero Gordon Gunter (GU0701 MASTER Cruise, NOAA) en 60 estaciones ubicadas en el Mar Caribe de México y Belice (Fig. 1). Los arrastres fueron oblicuos con duración promedio de 10 minutos, utilizando una red tipo MOCNESS-1 (The Multiple Opening/Closing Net and Enviromental Sensing System), con apertura de boca de 1 m 2, malla filtrante de 500 µm y provista de un flujómetro digital (Wiebe, 1985). Se recolectaron muestras diurnas de 6:00 a 18:00 h y las nocturnas de 18:00 a 6:00 h en cuatro estratos de profundidad cada 25 m de 100 m a la superficie; los parámetros físicos y químicos del agua fueron registrados continuamente por los sensores de la red durante los arrastres (Harris et al., 2000).

Las muestras obtenidas fueron preservadas con alcohol al 70%, para su posterior identificación y conteo en el laboratorio. Se separaron y contaron los moluscos pterópodos de las muestras originales utilizando un microscopio de disección. La identificación taxonómica de los organismos se realizó a nivel de especie utilizando las siguientes referencias: Tesch (1946), Van der Spoel (1967, 1972b, 1986), Van der Spoel y Boltovskoy (1981), Van der Spoel, et. al. (1997), y Van der Spoel y Dadón (1999). Se identificaron solamente los organismos adultos, debido a que los organismos juveniles son de difícil identificación por el poco desarrollo y el deterioro de las conchas.

Para analizar la variación de las abundancias entre muestras diurnas y nocturnas con respecto a la profundidad, se determinaron y estandarizaron las abundancias (org./1000 m3) de cada una de las especies. La riqueza de especies en cada muestra sé estimó con el índice de Margalef, la diversidad con el índice de Shannon, y la equitatividad con el índice de Pielou (Ludwing y Reynolds, 1988). Para cada estrato de profundidad, previa transformación de las abundancias a log(x+1), las diferencias en la composición específica de los pterópodos presentes

en las estaciones diurnas y nocturnas fueron determinadas a través del porcentaje de similitud SIMPER. El análisis de similitud de una vía ANOSIM fue usado para conocer la similitud en la distribución vertical de las especies. El rango de similitud global R es una medida comparativa del grado de diferencia entre grupos de muestras (0 ≤ R ≥ 1). Cuando R se aproxima a cero no se rechaza la hipótesis nula (Ho), es decir no existe diferencia entre los grupos (Clarke y Warwick, 1994).

Como método adicional para analizar la separación de los grupos obtenidos se utilizó el método de agrupación por promedios (CLUSTER) basado en el análisis de Bray-Curtis (Clarke y Warwick, 1994). Todos los análisis fueron realizados con el programa computacional PRIMER 5.0 desarrollado por Plymouth Routines In Multivariate Ecological Research (Clarke y Warwick, 2001).

Figura 1.- Estaciones de muestreo abordo del Gordon-Gunter (GU0701 MASTER Cruise, NOOA) en el Caribe de México y Belice, en enero de 2007; los círculos negros representan las estaciones nocturnas y los blancos las diurnas.

RESULTADOS

Temperatura y Salinidad

Los valores de temperatura y la salinidad presentaron un patrón homogéneo durante enero de 2007 en el muestreo del Mar Caribe de México y Belice. La temperatura en el estrato de 0 _25 m osciló entre 23.8 ºC y 27.4 ºC, a esta profundidad los valores más bajos fueron registrados en la parte media del área de muestreo y las temperaturas más altas hacia el norte de las costas de Quintana Roo y sur de Belice (Fig. 2a). En el estrato de 25–50 m la temperatura mínima fue de 26.9 ºC y la máxima 27.5 ºC, en general a esta profundidad no hay una variación significativa de la temperatura a lo largo del muestreo (Fig. 2b). A profundidad de 50 _75 m el valor máximo de temperatura (27.4 ºC) fue registrado al sur del área de estudio, mientras que el valor mínimo (26 ºC) se registró al norte (Fig. 2c). La temperatura más baja en el estrato de 75–100 m fue de 23.9 ºC y la máxima de 27.4 ºC (Fig. 2d). La mayor diferencia de temperatura entre los estratos de profundidad, se encontró en la porción norte del área de estudio y las máximas temperaturas se registraron hacia el sur, sin observarse variación entre los estratos de profundidad en esta zona. La salinidad en el estrato de 0–25 m mostró fluctuaciones de 32 a 35.9 UPS (Unidades Prácticas de Salinidad), las menor concentración de salinidad se registró en la zona norte del área de estudio, con valores menores a 35 y en la parte sur se registraron los valores más altos, entre 35 y 35.9 UPS (Fig. 3). En el estrato de 25–50 m la salinidad máxima registrada fue de 35.9 UPS en la parte media del área de muestreo, y la mínima de 35.5 UPS hacia la parte sur (Fig. 3). A profundidad de 50–75 m y 75–100 m las concentraciones de salinidad oscilan entre 35.8 y 36.1 UPS, registrándose el valor máximo hacia el norte del estado de Quintana Roo y la mínina en las costas de Belice (Fig. 3). En términos de distribución vertical, la concentración máxima (36.3 UPS) fue registrada en el estrato de 75–100 m al sur de Belice y la mínima (32 UPS) de 0–25 m al norte del área de muestreo (Fig. 3).

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-88.5 -87.5 -86.5 -85.5 -88.5 -88 -87.5 -87 -86.5 -86 -85.5 c Longitud d Longitud Figura 2. Variación de la temperatura (ºC) en el estrato de 0–25 m (a), 25–50 m (b), 50– 75 m (c) y 75 –100 m (d) en la costa oriental de la península de Yucatán y Belice durante enero de 2007.

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-88.5 -88 -87.5 -87 -86.5 -86 -85.5 -88.5 -87.5 -86.5 -85.5 c Longitud d Longitud Figura 3. Distribución de la salinidad (PSU) m en estratos de profundidad de 0 –25 m (a), 25 –50 (b), 50 –75 (c), 75 –100 (d) en la costa oriental de la península de Yucatán y Belice durante enero de 2007.

Composición específica

Se obtuvo un total de 87,472 pterópodos, los cuales estuvieron representados por 12 géneros y 36 especies, incluyendo cinco subespecies y siete formas (Tabla 1). De estas especies, 34 fueron encontradas en muestras nocturnas y 28 en muestras diurnas (Tabla 2).

Tabla 1. Lista de moluscos pterópodos registrados durante la campaña del Gordon- Gunter, en el Mar Caribe de México y Belice en enero de 2007. Clase GASTROPODA Subclase OPISTHOBRANCHIA Orden THECOSOMATA Suborden EUTHECOSOMATA Suborden PSEUDOTHECOSOMATA Familia LIMACINIDAE Familia PERACLIDIDAE *Limacina helicina (Phipps, 1974) Peraclis apicifulva Meisenheimer, 1906 Limacina helicoides (Jeffreys, 1877) Peraclis reticulata (d' Orbigny, 1836) Limacina inflata (d´Orbigny, 1836) Limacina lesueuri (d´Orbigny, 1836) Limacina trochiformis (d´Orbigny, 1836) Familia CYMBULIIDAE Limacina bulimoides (d´Orbigny, 1836) Corolla ovata (Quoy y Gaimard, 1832) Gleba cordata Niebuhr, 1776 Familia CAVOLINIIDAE Cavolinia inflexa forma inflexa (Lesueur, 1813 Familia DESMOPTERIDAE Cavolinia uncinata forma uncinata (Rang, 1829) Desmopterus papilio Chun, 1889 Clio pyramidata lanceolata (Lesueur, 1767 Clio pyramidata sulcata (Pfeffer, 1879) Creseis acicula forma acicula (Rang, 1828) Creseis acicula forma clava (Rang, 1828) Creseis virgula forma conica (Eschscholtz, 1829) Cuvierina columnella atlantica (van der Spoel, 1970) *Cuvierina columnella urceolaris (Mörch, 1850) *Diacavolinia aspina van der Spoel, Bleeker y Kobayasi 1993 *Diacavolinia atlantica van der Spoel, Bleeker y Kobayasi, 1993 *Diacavolinia constricta van der Spoel, Bleeker y Kobayasi, 1993 *Diacavolinia deshayesi van der Spoel, Bleeker y Kobayasi, 1993 *Diacavolinia elegans van der Spoel, Bleeker y Kobayasi, 1993 *Diacavolinia limbata forma limbata (d´Orbigny, 1836) *Diacavolinia longirostris (de Blainville, 1821) *Diacavolinia strangulata (Deshayes, 1823) *Diacavolinia vanutrechti van der Spoel, Bleeker y Kobayasi, 1993 Diacria major (Boas, 1886) Diacria quadridentata (de Blainville, 1821) Diacria rampali Dupony, 1979 Diacria trispinosa forma atlantica (de Blainville, 1821) Diacria trispinosa trispinosa (de Blainville, 1821) Hyalocylis striata (Rang, 1828) Styliola subula (Quoy y Gaimard, 1827) * Nuevos registros

Tabla 2. Especies de pterópodos encontradas en las muestras diurnas y/o nocturnas durante la campaña del Gordon-Gunter, en el Mar Caribe de México y Belice en enero de 2007. Diurnas/Nocturnas Diurnas Nocturnas Cavolinia inflexa forma inflexa Desmopterus papilio Clio pyramidata lanceolata Cavolinia uncinata forma uncinata Gleba cordata Clio pyramidata sulcata Corolla ovata Cuvierina columnella urceolaris Creseis acicula forma acicula Diacria quadridentata Creseis acicula forma clava Diacria trispinosa forma atlantica Creseis virgula forma conica Diacria rampali Cuvierina columnella atlantica Limacina lesueuri Diacavolina vanutrechti Peraclis apicifulva Diacavolinia aspina Diacavolinia atlantica Diacavolinia constricta Diacavolinia deshayesi Diacavolinia elegans Diacavolinia limbata forma limbata Diacavolinia longirostris Diacavolinia strangulata Diacria major Diacria trispinosa trispinosa Hyalocylis striata Limacina trochiformis Limacina inflata Limacina bulimoides Limacina helicina Limacina helicoides Peraclis reticulata Styliola subula

Abundancia y frecuencia

Considerando el promedio de abundancia y la frecuencia relativa en todas las estaciones se encontró que Limacina inflata y Limacina trochiformis fueron las especies que en conjunto representaron el 70.7% de la abundancia total de los pterópodos; tuvieron una elevada frecuencia pues estuvieron presentes en el 90% de las estaciones. Con menor abundancia y frecuencia se registraron a Cavolinia uncinata forma uncinata (0.28% de la abundancia total), Cavolinia inflexa forma inflexa (0.39%), Creseis acicula forma acicula (0.78%), Creseis acicula forma clava (14.9%), Cuvierina columnella atlantica (0.35%), Diacavolinia constricta (0.70%), Hyalocylis striata (1.12 %) y Limacina helicina (0.50%). Estas también fueron consideradas como especies abundantes y frecuentes pues su abundancia relativa fue superior a 0.25% y su frecuencia superior a 25% (Tabla 3).

Abundancia día/noche

Analizando a todas las especies recolectadas en este estudio, incluyendo aquellas reconocidas como raras (ver tabla 3), la abundancia total fue cerca de tres veces menor en las estaciones diurnas (promedio de 9.4 org./1000 m 3) en comparación con las nocturnas (promedio de 26.6 org./1000 m3). Al analizar los diversos estratos muestreados, se encontró que persiste este patrón y que la mayoría de las especies son más abundantes y tienden a ubicarse en las capas superiores durante la noche, y su abundancia disminuye con la profundidad.

Tabla 3. Abundancia relativa del total de las especies (AR), abundancia promedio (PA) y frecuencia relativa (F) de los pterópodos recolectados durante enero de 2007 en el Mar Caribe de México y Belice.*Especies consideradas como dominantes. Diurnas Nocturnas Especies AR PA F PA F % (org./1000 m3) % (org./1000 m3) % Cavolinia inflexa forma inflexa* 0.39 0.22 8.33 1.39 35.83 Cavolinia uncinata forma uncinata* 0.28 0.59 20.83 0.92 30.83 Clio pyramidata lanceolata 0.27 0.58 21.67 Clio pyramidata sulcata 0.15 0.05 3.33 Corolla ovata 0.22 0.01 0.83 0.08 3.33 Creseis acicula forma acicula* 0.78 1.21 15.83 1.52 20.00 Creseis acicula forma clava* 14.92 71.40 54.17 82.26 50.00 Creseis virgula forma conica 0.45 0.40 9.17 0.35 7.50 Cuvierina columnella atlantica* 0.35 0.13 5.83 2.10 58.33 Cuvierina columnella urceolaris 0.16 0.01 0.83 Desmopterus papilio 0.84 0.07 0.83 Diacavolina vanutrechti 0.54 0.79 14.17 0.59 11.67 Diacavolinia aspina 0.90 0.55 5.00 0.42 6.67 Diacavolinia atlantica 0.52 0.51 10.83 0.57 10.83 Diacavolinia constricta* 0.70 1.95 33.33 2.10 26.67 Diacavolinia deshayesi 0.71 1.09 15.83 0.98 13.33 Diacavolinia elegans 0.61 0.78 1.67 0.49 2.50 Diacavolinia limbata forma limbata 0.62 0.05 1.67 0.21 2.50 Diacavolinia longirostris 0.44 0.20 2.50 0.09 4.17 Diacavolinia strangulata 0.59 0.76 15.00 0.66 10.00 Diacria quadridentata 0.16 0.04 2.50 Diacria major 0.18 0.04 2.50 0.06 3.33 Diacria trispinosa forma atlantica 0.16 0.01 0.83 Diacria rampali 0.24 0.12 5.00 Diacria trispinosa trispinosa 0.19 0.07 4.17 0.24 11.67 Gleba cordata 0.17 0.01 0.83 Hyalocylis striata* 1.12 0.40 9.17 29.95 45.00 Limacina trochiformis* 18.16 135.01 91.67 201.83 91.67 Limacina inflata* 52.52 120.04 50.83 626.77 90.00 Limacina bulimoides 0.29 0.04 0.83 0.13 4.17 Limacina helicina * 0.50 1.51 40.83 2.67 44.17 Limacina helicoides 0.18 0.05 3.33 0.13 6.67 Limacina lesueuri 0.18 0.01 0.83 Peraclis apicifulva 0.64 0.21 3.33 Peraclis reticulata 0.56 0.30 5.83 0.44 7.50 Styliola subula 0.32 0.01 0.83 0.76 23.33

La abundancia promedio más alta, tanto para estaciones nocturnas (2,381 org./1000 m 3) como diurnas (697 org./1000 m 3) ocurrió en el estrato 0–25 m. En el estrato 75–100 m, las abundancias totales diurnas y nocturnas fueron similares; sin embargo, en los estratos superiores 50–75 m y 25–50 m, las diferencias entre día y noche fueron ya notables (Fig. 4).

2500

2000

1500

1000

Abundacia (org./1000m3) Abundacia 500

0 0-25 25-50 50-75 75-100 Profundidad (m) Figura 4. Variación vertical de la abundancia de pterópodos en estaciones diurnas (barras blancas) y estaciones nocturnas (barras negras) muestreadas en enero de 2007.

Considerando su abundancia total, se encontró que algunas especies tienden a ser igualmente abundantes durante el día y la noche como Diacavolinia atlantica y Creseis virgula f. conica , mientras que otras resultaron más abundantes en las muestras diurnas como Diacavolinia vanutrechti , D. elegans y D. longirostris . Otras especies mostraron una tendencia opuesta, fueron más abundantes en las muestras nocturnas: Diacavolinia limbata f. limbata , Diacria major , Styliola subula y Peraclis reticulata . Algunas otras como Desmopterus papilio y Gleba cordata

aparecieron sólo en muestras diurnas, mientras que Diacria rampali , D. trispinosa f. atlantica y Clio pyramidata lanceolata sólo se encontraron en muestras nocturnas (Fig. 5).

1.2

1

0.8

0.6

0.4 Abundancia(orgs/1000m3)

0.2

0

a a s is i a ica lio ica ta ta ali sa ta es es ur lva ta l yesi an a id id lcata rechti nt ostr ino da u la gulata amp icifu ceolats aspin sha eleg limbagir n r sp lico p subu n . ia a .atlantica i cor lesue reticulala la i ulimo he vanutlin ia at de lin stra t. tr ba is a s io a lin a le a b Clio p Corollais ovata v. f. con vo o inia i Diacriaia majort. f ia acina cl cli se lin v l n Diacria G a Styl cavo li cr acina Clio p. iaca ca cavolinia volinia lon ia acin Lim Per a ia ia vo m Pera Cre D cavo D ca D Diacr i Lim Desmopterus papiDi a D a Diacria quadrident L Cuvierina c. urceolaris Di Diacavo Di Diaca Figura 5. Abundancia diurna/nocturna de las especies de pterópodos registradas para el mar Caribe de México y Belice en enero de 2007; se excluyen las especies consideradas como abundantes. Las barras oscuras indican muestras nocturnas y las blancas muestras diurnas.

Riqueza de especies y diversidad

La mayor riqueza de especies se registró en el estrato 50–75 m durante la noche con valor de 4.35, seguido por 3.8 en estaciones diurnas a 75–100 m. En muestras nocturnas al igual que en diurnas, la menor riqueza de especies se registró en el estrato de 0–25 m (Fig. 6).

5

4

3

2 Riqueza de especies de Riqueza 1

0 0-25 25-50 50-75 75-100 Profundidad (m) Figura 6. Variación vertical de la riqueza de especies pterópodos. La línea negra representa muestras nocturnas y la gris muestras diurnas.

El cálculo del Índice de Diversidad de Shannon muestra valores máximos en el estrato de 50–75 m (H’= 1.14) durante la noche, y de 0–25 m (H’=1.26) durante el día. Los valores mínimos de diversidad (H’) fueron registrados en el estrato 75– 100 m tanto en muestras nocturnas (H’= 0.63) como diurnas (H’= 0.79). El valor más alto de equitatividad (J’) se observó en el estrato 50–75 m (0.34) durante la noche, donde se observó que el número de especies fue mayor en comparación con el resto de los estratos; durante el día el valor más alto se presentó en el estrato 0-25 m (0.42), en el que el número de especies es menor (19 especies), comparado con los estratos de mayor profundidad con 21 especies. (Fig. 7).

1.5 0.6

1 0.4

0.5 0.2 Índice de equitatividad J' equitatividad de Índice Índice de diversidad H' e) (log diversidad de Índice

0 0 0-25 25-50 50-75 75-100 Profundidad (m) Figura 7. Distribución vertical de la diversidad (H’, Shannon-Wiener) y equitatividad (J’, Pielou). Las líneas negras representan a las muestras nocturnas y las líneas grises a las muestras diurnas; ▲: representan la equitatividad, ■: representan la diversidad.

Distribución vertical y horizontal de las especies dominantes

Al analizar la distribución vertical diurna-nocturna de los pterópodos se encontró que las especies más abundantes presentan patrones similares de distribución en las estaciones muestreadas. En cambio, las especies raras mostraron patrones irregulares en su distribución vertical tanto en las muestras diurnas como nocturnas. La abundancia máxima las especies dominantes fue registrada en el estrato de 0–25 m tanto en muestras nocturnas como diurnas; las excepciones fueron Hyalocylis striata , Limacina helicina , Cavolinia inflexa f. inflexa y Cavolinia

uncinata f. uncinata , cuya abundancia máxima se observó en el estrato de 50–75 m en muestras nocturnas y de 75–100 m en muestras diurnas.

Limacina inflata fue la especie más abundante en todos los estratos de profundidad en muestras nocturnas, registrándose la mayor abundancia en el estrato de 0–25 m (1,504.65 org./1000 m 3) y la mínima en 75–100 m (199.54 org./1000 m 3). En muestras diurnas, la abundancia de esta especie fue menor en comparación con las nocturnas, presentándose su mayor abundancia en el estrato de 0–25 m (155.37 org./1000 m3) y la mínima en 25–50 m (73.58 org./1000 m 3) (Fig. 8a).

Limacina trochiformis fue otra de las especies más abundantes, presente en los cuatro estratos de mayor profundidad. Esta especie fue mas abundante en muestras nocturnas (552.16 org./1000 m 3) que en las muestras diurnas (265.62 org./1000 m 3), en el estrato de 0-25 m; sin embargo, en muestras diurnas fue la especie más abundante respecto al resto de las especies (Fig. 8b)

Creseis acicula f. clava fue abundante de la superficie a los 25 m durante la noche con una abundancia de 252.41 org./1000 m 3, en muestras diurnas fue la segunda especie mas abundante a la misma profundidad con valores de abundancia de 252.41 org./1000 m 3 (Fig. 8c).

Hyalocylis striata fue común, pero su abundancia fue relativamente baja; su abundancia máxima (104.74 org./1000 m 3) se registró en la noche en el estrato 50–75 m (Fig. 8d). Está especie presentó una distribución vertical irregular, como también se observó para Limacina helicina y Cavolinia uncinata f. uncinata con abundancia máxima de 4.03 org./1000 m 3 y 1.28 org./1000 m 3 respectivamente, a profundidad de 50–75 m (Figs. 8e y f).

Cuvierina columnella atlantica fue una subespecie muy común y se observó un patrón de distribución vertical homogéneo en la noche, pero su abundancia

comparada con las otras especies no es alta, ya que el valor máximo de abundancia fue de 2.20 org./1000 m 3. En muestras diurnas su abundancia es muy baja y presentó un patrón de distribución irregular (Fig. 8g).

La máxima abundancia de Cavolinia inflexa f. inflexa fue de 0-25 m (3.50 org./1000 m3) en muestras nocturnas y se observó que la abundancia decrece con la profundidad. Durante el día la abundancia fue menor que en la noche y presentó un patrón irregular de distribución vertical (Fig. 8h).

Diacavolinia constricta y Creseis acicula f. acicula presentaron el mismo patrón de distribución. La máxima abundancia de esta especie fue observada en el estrato 0–25 m en muestras diurnas como nocturnas y ambas tuvieron un patrón regular de distribución vertical (Figs. 8i y j).

La mayoría de estas especies presentaron un patrón homogéneo en su distribución horizontal, la abundancia máxima fue registrada en el norte de las costas de Quintana Roo y sur de Belice. Cabe mencionar que en el centro del área de estudio no hubo variación de la abundancia en ambos tipos de estaciones (diurnas y nocturnas). La fuente de variación que se encontró respecto a la distribución vertical y horizontal, es la profundidad a la que se registró la abundancia máxima de cada una de estas especies. Por ejemplo: Hyalocylis striata , Cuvierina columnella atlantica , Cavolinia inflexa f. inflexa y Cavolinia uncinata f. uncinata siguen un patrón de distribución uniforme entre los 25 y 75 m. Limacina inflata y Limacina trochiformis siguen el mismo patrón de distribución, con la diferencia de que la abundancia máxima se registró entre los 0 y 75 m de profundidad. Especies como Creseis acicula f. clava y Diacavolinia constricta son la excepción a este patrón de distribución, ya que son menos abundantes al sur de Belice en estaciones diurnas, además de que su abundancia máxima se registró entre 0 y 50 m (Fig. 9).

Abundancia (Org./1000 m3) Abundancia (Org./1000 m3) Abudancia (Org./1000 m3) Abudancia (Org./1000 m3) 0 500 1000 1500 2000 0 200 400 600 0 100 200 300 0 25 50 75 100 125

0-25 0-25 0-25 0-25

25-50 25-50 25-50 25-50

50-75 50-75 50-75 Profundidad (m) Profundidad (m) Profundidad Profundidad (m) 50-75 Profundidad (m)

75-100 75-100 75-100 75-100 Creseis acicula f. clava a Limacina inflatab Limacina trochiformisc d Hyalocylis striata

Abundancia (Org./1000 m3) Abundanacia (Org./1000 m3) Abundancia (Org./1000 m3) 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 Abundancia (Org./1000 m3) 0 1 2 3 4 5 0.0 0.5 1.0 1.5 0 1 2 3 4 0-25 0-25 0-25 0-25

25-50 25-50 25-50 25-50

50-75 50-75 50-75 Profundidad (m) Profundidad (m) Profundidad Profundidad (m) Profundidad 50-75 Profundidad (m)

75-100 75-100 75-100 Limacina helicina 75-100 e f Cavolinia uncinata f. uncinatag Cuvierina columnella atlantica h Cavolinia inflexa f. inflexa

Abundancia (Org./1000 m3) Abundancia (Org./1000m3) 0 2 4 6 8 0 2 4 6

0-25 0-25

25-50 25-50

50-75

Profundidad (m) Profundidad 50-75 Profundidad (m)

75-100 75-100 i Diacavolinia constricta j Creseis acicula f. acicula Figura 8. Distribución vertical de la abundancia (org./1000 m3) de las especies dominantes en los estratos verticales 0 –25, 25 –50, 50 –75 y 75-100 m en el mar Caribe de México y Belice durante enero de 2007. Las barras obscuras representan las muestras nocturnas y las blancas son diurnas .

Figura 9. Distribución horizontal de la abundancia (org./1000m 3) de las especies dominantes en los estratos verticales 0 –50, 25 –75 y 0 –75 m; los círculos oscuros son muestras nocturnas y los círculos blancos son muestras diurnas.

Análisis de similitud

El análisis de similitud (SIMPER) permitió determinar qué especies son las que contribuyen significativamente en la composición de la comunidad de los pterópodos en cada una de las profundidades muestreadas; para este análisis se tomó en cuenta únicamente a las especies que aportaron más del 3% a la abundancia total.

Las especies que contribuyeron de manera significativa en la estructura de la comunidad en todos los estratos fueron: Limacina inflata , que contribuye en mayor proporción (45% en promedio) en muestras nocturnas, Limacina trochiformis y Creseis acicula f. clava , en las que su contribución es mayor en muestras diurnas en el estrato 0–25 m. Comparado con lo anterior la contribución del resto de las especies es mínima (de 2.3 a 4.6%) , sin embargo por su frecuencia se les considera como especies dominantes (Tabla 4).

Tabla 4. Análisis SIMPER entre grupos de estaciones diurnas y nocturnas para cada estrato de profundidad. Se presentan sólo las especies de pterópodos que contribuyen significativamente en la estructura de la comunidad. Día Noche 100-75 75-50 50-25 25-superficie 100-75 75-50 50-25 25-superficie Promedio de similitud (%) 44.07 41.63 49.34 53.86 51.2 55.68 59.48 62.66 Contribución (%) Limacina trochiformis 63.95 67.01 61.17 42.26 34.53 31.06 35.34 26.56 Limacina inflata 23 16.12 11.81 5.03 50.72 47.81 42.94 30.26 Limacina helicina 8.02 5.55 Hyalocylis striata 4.76 6.12 Diacavolinia constricta 3.18 3.49 Cuvierina columnella atlantica 7.69 4.6 3.11 2.34 Creseis acicula f. clava 4.85 17.86 39.59 3.54 6.04 18.51 Creseis acicula f. acicula 3.00 Cavolinia uncinata f. uncinata 5.17 Total 94.97 93.15 90.84 90.06 92.94 92.56 92.19 90.28

Con los resultados del análisis de similitud de Bray-Curtis se puede observar la separación de cuatro grupos entre muestras diurnas y nocturnas en relación a la

profundidad (Fig. 10). El grupo I está conformado por las muestras que fueron recolectadas durante el día y la noche a profundidades de 50–75 y 75–100 m, se caracteriza por la alta abundancia de Limacina inflata, Limacina helicina y Cavolinia uncinata f. uncinata . El grupo II está conformado por las muestras que fueron recolectadas a profundidades de 25–50 y 50–75 m en estaciones diurnas en las que Limacina trochiformis, Creseis acicula f. clava y Diacavolinia constricta fueron las especies de mayor abundancia y frecuencia. El grupo III está constituido por muestras nocturnas y diurnas de los cuatro estratos de profundidad, se diferencia del resto de los grupos por la presencia de Limacina inflata , Limacina trochiformis, Cuvierina columnella atlantica y Creseis acicula f. clava . Finalmente, el grupo IV está constituido por muestras diurnas de los estratos: 50–75 y 75–100 m que se caracteriza por la gran abundancia y contribución de Limacina trochiformis, Cavolinia uncinata f. uncinata y Limacina helicina. En el extremo superior del dendograma quedan agrupadas tres muestras del estrato de 75–100 m, dos diurnas y una nocturna, en las cuales estuvo presente Cavolina uncinata f. uncianta, que es la especie que hace que se agrupen; en el extremo inferior también hay tres muestras, dos diurnas (75–100 y 0–25 m) y una nocturna (75–50 m), que se agruparon porque comparten a las especies Cavolinia uncinata f. uncianta , Creseis aciula f. clava y Cuvierina columnella atlantica . Estas agrupaciones de muestras están determinadas según la diversidad y la profundidad sin tener relación con la ubicación geográfica de los puntos de muestreo.

Los resultados del análisis de similitud ANOSIM mostraron una diferencia significativa (R= 0.32; p<0.1 %) entre los grupos de muestras, divididos por profundidad y tipo de muestra (diurna/nocturna). Se observó que la diferencia significativa, en la composición y abundancia de las especies, es en la comparación de muestras diurnas con nocturnas en los estratos superficiales; y en la comparación del estrato de mayor profundidad (75–100 m) no se encontró diferencia significativa. En el estrato superficial (0–25 m) comparado con el más

profundo (75–100 m) fue donde se registró la mayor diferencia tanto en muestras diurnas como nocturnas. En las comparaciones entre estratos diurnos se encontraron diferencias significativas en la comparación entre muestras de 0–25 m con las de 50–75 y 75–100 m. Al comparar los estratos de las muestras nocturnas se registró la mayor diferencia entre el estrato de 0–25 m con los de mayor profundidad (Tabla 5). Estas diferencias se observan debido a que durante la noche la mayor parte de las especies se encuentran en estratos superficiales, y durante el día en estratos de mayor profundidad.

Figura 10.- Dendrograma del análisis de similitud basado en el índice de Bray-Curtis con las diez especies más abundantes. Grupo I: muestras diurnas y nocturnas a profundidad de 50 –75 y 75 –100 m . Grupo II : muestras diurnas a profundidad de 25–50 y 50 –75 m . Grupo III : muestras diurnas y nocturnas de los cuatro estratos y Grupo IV muestras diurnas a profundidades de 50 –75 y 75 –100 m.

Tabla 5. Resultados de ANOSIM de una vía y SIMPER, promedios de disimilitud entre cada una de las profundidades, N= noche y D= día. R global= 0.32. *Diferencia significativa GRUPOS ANOSIM SIMPER R Promedio de disimilitud (%) Día Vs noche

0–25 Vs 0–25 0.452 * 51.91 25 –50 Vs 25 –50 0.302 * 53.46 50 –75 Vs 50 –75 0.269 * 59.07 75 –100 Vs 75 –100 0.153 58.15

Día Vs día

0–25 Vs 25 –50 0.127 52.23 0–25 Vs 50 –75 0.294 * 61.43 0–25 Vs 75 –100 0.488 * 66.43 25 –50 Vs 50 –75 0.033 55.66 25–50 Vs 75–100 0.165 58.27 50–75 Vs 75–100 0.033 58.06 Noche Vs noche

0–25 Vs 25 –50 0.326 * 53.46 0–25 Vs 50 –75 0.415 * 49.98 0–25 Vs 75 –100 0.626 * 61.48 25 –50 Vs 50 –75 0.033 43.11 25 –50 Vs 75 –100 0.200 50.21 50 –75 Vs 75 –100 0.064 48.76

DISCUSIÓN

Las variables de temperatura y salinidad fueron muy homogéneas y tuvieron una variación poco significativa entre los estratos de profundidad. En cuanto a la temperatura, el área de estudio presenta bastante homogeneidad vertical, dado que no se encontraron variaciones relevantes entre los estratos de profundidad; lo cual significa que siempre se muestreó por arriba de la termoclina. Para la salinidad sí se apreciaron diferencias no significativas entre los estratos de profundidad, se observó que la concentración de salinidad fue ligeramente menor en la superficie en comparación con el estrato más profundo (75-100 m); se sugiere que esta variación podría ser por efecto del movimiento de las masas de agua. En este estudio la mayor concentración de salinidad se registró en el estrato de 75–100 m donde se registra la menor abundancia; lo cual indica que la salinidad influye en la distribución de las especies, como lo mencionan Chan y Hsueh (2005). Por ejemplo: Creseis virgula f. conica se encontró en el estrato de 0–25 m donde la concentración de salinidad fue muy variable, de 32 a 35.9; tal como lo muestran Chen y Bé (1964) y Matsubara (1975), es una especie que prefiere poca profundidad y además es reportada como una forma eurihalina pues ha sido encontrada en aguas con salinidades de 33 a 37.

La variabilidad de las abundancias observadas en las comunidades del zooplancton son el reflejo de la dinámica ambiental (Marin, et al., 2006), y se ha demostrado que la temperatura, la salinidad y los fenómenos advectivos son factores que influyen en la distribución vertical de algunos grupos del zooplancton (Kobayashi, 1974; Zhao-li y Chun-ju, 2006).

Se considera que las poblaciones zoopláncticas tropicales no sólo dependen de los fenómenos hidrográficos locales, sino también de factores físicos y químicos, algunos a mesoescala (Rodríguez-Jerez, 2005). Un ejemplo de estos fenómenos es la influencia de las corrientes en el Mar Caribe, que cambian la estructura de

las capas superficiales de la columna de agua. Es importante notar que las abundancias bajas, para todas las especies, se registraron frente a las costas de Belice, lo que pede sugerir que en esta zona existen presiones ambientales que intervienen en la distribución de los pterópodos.

La heterogeneidad ambiental e hidrológica no son los únicos factores que determinan los patrones de distribución del zooplancton (Álvarez-Cadena, et al., 2007), es probable que los factores biológicos (disponibilidad de alimento, competencia y depredación) y la estacionalidad tengan un papel importante en la variación vertical de la abundancia de las especies que forman la comunidad de pterópodos en el Mar Caribe, aunque esto deberá ser explorado con mayor precisión en trabajos futuros.

En estudios previos se ha reconocido que algunas de las especies del género Limacina como: L. helicina , L. inflata y L. trochiformis son mucho más abundantes en aguas frías-templadas que en aguas cálidas (Chen y Bé, 1964; Chen y Hillman, 1970; Kobayashi, 1974). En este estudio estas especies fueron abundantes en los cuatro estratos de profundidad, en comparación con el resto de las especies. Debido a que son especies características de aguas frías y que la magnitud e intensidad de su desplazamiento en la columna de agua de es muy variable (algunas llegan a migrar a más de 1000 m de profundidad), su presencia probablemente se deba a una masa de agua fría proveniente de profundidades mayores a 100 m.

La composición de la comunidad de pterópodos en el Caribe de México y Belice durante este muestreo, está compuesta por 36 especies, pocas de estas especies son abundantes y un gran número de especies son raras. Estudios previos en el Atlántico Tropical muestran una riqueza regional acumulada de 52 especies (Haagensen, 1976; Che y Bé, 1964); para el Mar Caribe se han reconocido 40 especies (Suárez-Morales, 1994). Otros trabajos en la zona han incidido en

ambientes más cercanos a la costa en los que la diversidad de especies disminuye. Gasca y Suárez-Morales (1992) reportaron seis especies en aguas de la Bahía de la Ascensión en la reserva de la Biosfera de Sian Ka’an. En trabajos anteriores para las costas del Caribe mexicano se han mencionado 17 especies incluyendo subespecies y formas (Suárez-Morales y Gasca, 1998). El número de especies encontrado en este estudio se considera representativo de las especies de pteropodos registradas hasta el momento en el Atlántico, pues de 52 especies reportadas para el Atlántico Tropical, 36 fueron encontradas en este estudio.

A partir del análisis taxonómico de los especímenes recolectados y de los antecedentes en la región, se registra por primera vez a Limacina helicina , Cuvi erina columnella urceolaris y nueve especies del género Diacavolinia : D. vanutrechti, D. aspina, D. atlantica, D. constricta, D. deshayesi, D. elegans, D. limbata, D. longirostris y D. strangulata , ya que anteriormente todas eran reportadas como Cavolinia longirostris (Van der Spoel, et al., 1993; Van der Spoel et al., 1997). Estas especies han sido registradas en otras zonas del Atlántico por Van der Spoel y Dadon (1999), pero no en el Mar Caribe. Estos hallazgos incrementan de 17 (Suárez-Morales y Gasca, 1998) a 36 especies registradas en el Caribe occidental; y se demuestra que la fauna caribeña de pterópodos debe seguirse estudiando, pues su verdadera diversidad permanece aún parcialmente desconocida.

Con respecto a su abundancia, los resultados obtenidos en este trabajo coinciden con lo encontrado por Haagensen (1976) y Gasca y Suárez-Morales (1992) para los pterópodos del Mar Caribe, y Solís y Westernhagen (1978) en Filipinas, ya que al igual que estos autores, se encontró que las especies más abundantes y frecuentes fueron: Limacina inflata , seguida por Limacina trochiformis , Creseis acicula f. clava , Hyalocylis striata , Cuvierina columnella atlantica y Cavolinia uncinata f. uncinata y Creseis acicula f. acicula .

En aguas del Golfo de México, Suárez-Morales y Gasca (1992) encontraron a Creseis acicula f. acicula , Limacina inflata y Limacina trochiformis como las especies más comunes. Estos datos sugieren una afinidad faunística entre el golfo de México y el Mar Caribe, resultado de la comunicación hidrográfica entre ambas cuencas; sin embargo, es posible que existan cambios en las proporciones de abundancia y en la dinámica de este grupo de especies pues las condiciones fisiográficas del Golfo y el Caribe son distintas.

Es muy probable que la abundancia de las especies tenga relación con las características hidrográficas de la zona; ya que las corrientes representan un factor importante en la distribución y biología de los pterópodos, así como de la dinámica del ecosistema (Súarez-Morales, 1994; Mohan et al., 2006). En el norte del área de estudio, quizá por influencia de las surgencias que permiten el afloramiento de nutrientes, se registró la mayor abundancia; mientras que en el sur, la abundancia disminuye probablemente por la baja productividad que caracteriza a las aguas del Caribe.

Durante este estudio se encontraron diferencias importantes entre la abundancia de las muestras colectadas durante el día y las obtenidas en la noche. Se observó que durante las horas nocturnas la abundancia de pterópodos es casi de tres veces mayor a la diurna en todos los estratos de profundidad. Se ha sugerido que los pterópodos son más abundantes durante la noche para evadir a los depredadores y tener la oportunidad de alimentarse en la superficie; además de que las migraciones verticales que presentan estos organismos ocurren al atardecer y el amanecer por los cambios de intensidad de luz (Van der Spoel, 1973; Hays, 2003). Este patrón ha sido encontrado también por Wourmwell (1962), Haagensen, (1976), Larrazábal y Oliveira (2003), quienes registraron la mayor abundancia de especies como Limacina inflata , Creseis acicula f. clava y Cavolinia inflexa f. inflexa en muestras nocturnas que en diurnas en estratos de

0_50 y de 0 _100 m, lo cual concuerda con los resultados obtenidos en este estudio.

En la literatura acerca del grupo se ha reportado que gran parte de la población de pterópodos se encuentra concentrada por debajo de los 100 m durante el día, y durante la noche se encuentran arriba de los 75 m, con un decremento gradual de la densidad desde la superficie a 125 m, tal como lo describen Larrazábal y Oliveira (2003) al norte de Brasil y Wourmuth (1981) en el mar de los Sargazos. En este trabajo se encontró que los pterópodos disminuyen en abundancia de 25- 50 m y 75-100 m tanto de día como de noche, esto se debe al rango de distribución vertical de cada especie, pues hay especies como las de la familia Limacinidae y Cavoliniidae que migran de la superficie a más de 100; lo cual corresponde a las variaciones verticales que han sido reportadas por estos autores.

Se observó una clara diferencia en la riqueza y diversidad de especies entre muestras diurnas y nocturnas; las muestras nocturnas presentaron, en general un mayor número de especies que las diurnas. Por tanto, la presencia de las especies y su abundancia en las diferentes profundidades se alterna según sea de día o de noche; esto se observa claramente en Limacina inflata y Limacina trochiformis . Cuando Limacina inflata se encuentra en gran abundancia, la abundancia de Limacina trochiformis disminuye y viceversa; también se observó esta variación en otras de las especies pero la diferencia de abundancia no es tan notable como ocurre con las Limacinas (ver Fig. 8).

Se identificaron especies como Limacina inflata , Creseis acicula f. clava , Creseis acicula f. acicula y Diacavolinia constricta que son propias de capas superficiales que efectúan migraciones verticales cortas (Van der Spoel y Boltovskoy, 1981). La mayoría de las especies reportadas en este estudio fueron más abundantes durante la noche entre la zona más superficial (0–25 m) y los 50–75 m de

profundidad. Aunque se tiene evidencia de que algunas de estas especies viven predominantemente a 75 m en la noche y durante el día migran a mayor profundidad (Rottman, 1978); a este patrón de distribución se atribuye que las especies con mayor abundancia hayan sido encontradas por arriba de los 75 m. De tal forma que el muestreo estratificado permitió la definición más precisa de la distribución vertical de las abundancias de estos organismos tanto en horas diurnas como nocturnas (ver Fig. 8).

Un patrón contrastante se encuentra entre las especies del suborden Pseudothecosomata como Gleba cordata , Desmopterus papillo y Corolla ovat a, ya que en este estudio se registró la mayor abundancia y frecuencia en las horas nocturnas en los estratos de mayor profundidad. Estas formas se encuentran principalmente en aguas mesopelágicas (100 a 1000 m) durante el día y migran hacia la zona pelágica (0-100 m) en la noche; por lo que es posible que algunos de los datos acerca de estas especies estén incompletos no sólo localmente, sino a nivel regional ya que su tamaño y capacidad natatoria les permite evadir las redes de muestreo (Lalli y Gilmer, 1998; Cummings y Seapy, 2003). En general, esto explica que su abundancia y frecuencia en el área de estudio hayan sido bajas; es probable que la abundancia de este grupo esté subestimada.

De las especies dominantes en este estudio, Limacina inflata es más común y abundante en estaciones nocturnas de 0-25 m, seguida por Limacina trochiformis y Creseis acicula f. clava . Estas especies también fueron encontradas como las más abundantes por Bé y Gilmer (1977) y Wormouth (1981) en el Atlántico, con porcentajes de abundancia relativa similares. Por el contrario en la Bahía de la Ascensión, Limacina inflata fue registrada como poco común (Gasca y Suárez- Morales, 1992); esto se atribuye a que la bahía es un ambiente propicio solamente para algunas especies que pueden distribuirse en áreas relativamente someras cercanas a la costa.

Las especies Creseis acicula f. clava , Limacina trochiformis y Limacina inflata han sido reportadas con altas densidades durante el invierno y en salinidades elevadas, están ampliamente distribuidas en los grandes océanos, y han sido consideradas como indicadoras de corrientes tropicales cuando se encuentran en gran abundancia (Chen y Hillman, 1970; Suárez-Morales y Gasca, 1998; Mohan et al ., 2006; Zha-li y Chun-ju, 2006).

La mayoría de las especies más abundantes encontradas en este trabajo, como Creseis acicula f. clava y Limacina inflata , son propias de aguas cálidas; aunque han sido registradas en todos los océanos, por lo que Van der Spoel y Boltovskoy (1981) y Batistic, et al. (2004) las consideran cosmopolitas. Limacina trochiformis , Cavolinia inflexa f. inflexa , Cavolinia uncinata f. uncinata , Diacavolinia constricta y Hyalocylis striata son especies tropicales-subtropicales que habitan en aguas con elevadas temperaturas (>27ºC) también consideradas como cosmopolitas, tal como lo han descrito en trabajos anteriores (McGowan, 1960; Boltovskoy, 1973; Resgalia y Montú, 1994).

Hyalocylis striata , Limacina helicina y Cavolinia uncinata f. uncinata presentaron el mismo patrón de distribución vertical, es decir fueron más abundantes en el estrato de 0-25 y 50-75, y menos abundante de 75-100. Estas especies no fueron particularmente abundantes con respecto al resto de las especies, pero sí fueron frecuentes. En aguas tropicales y subtropicales se han encontrado como especies comunes, con máxima abundancia en la superficie (Haagensen, 1976), lo que coincide con los datos obtenidos en este estudio. La presencia de Limacina helicina es relevante, ya que es una especie que tiene afinidad por aguas templado-frías, y en el norte del Atlántico suelen encontrarse grandes concentraciones poblacionales (Chen y Bé, 1964). En este estudio fue una especie frecuente ya que estuvo presente en 44% de las muestras, la mayor parte en la zona norte, lo que se podría atribuir a la presencia de corrientes de agua fría.

Van der Spoel y Boltovskoy (1981) mencionan que Cuvierina columnella atlantica sólo se distribuye en aguas del Océano Atlántico, con un ámbito que va de los 50ºN a los 40ºS y en general la consideran como rara. Sin embargo, en este estudio fue una especie frecuente (32% de las muestras), presentando su mayor abundancia en estaciones nocturnas, sin variación significativa entre los estratos. Estos resultados coinciden con lo observado por Chen y Bé (1964), quienes reportaron a esta especie sólo en estaciones nocturnas y en mayor proporción en la superficie en el norte del Atlántico.

Creseis acicula f. clava y Creseis acicula f. acicula son de las especies de pterópodos consideradas como dominantes en el mar Caribe, y se distribuyen desde la superficie hasta los 100 m. De acuerdo con Haagensen (1976) el 90% de los adultos de estas especies se encuentran arriba de los 65 m. El mismo patrón se presenta en Creseis virgula f. conica aunque no se registró en gran abundancia . En este estudio el 90% de los especímenes de estas especies se observaron por arriba de los 75 m de profundidad; algunos autores como Tesch (1946), Wormelle (1962), Chan y Hsueh, (2005) la reportan como una especie que se encuentra sólo en grandes densidades en la superficie, tal como se observó en este muestreo. Estas especies son propias de aguas neríticas, no obstante han sido registradas en gran abundancia en aguas oceánicas en algunas regiones del Caribe (Van der Spoel y Boltovskoy 1981; Leal, 1965; Gasca y Suárez-Morales, 1992); aunque en este estudio se observó que son especies que tienden a ser más abundantes en estaciones cercanas a la plataforma.

A partir del análisis de agrupación por promedios con el índice de Bray Curtis, se lograron detectar las diferencias en la composición de los pterópodos entre muestras diurnas y nocturnas. Estas agrupaciones de muestras están determinadas según la diversidad, la profundidad y el tipo de estación (diurna/nocturna); sin encontrar relación con la ubicación geográfica de las estaciones de muestreo. El grupo I y IV están conformados por muestras de los

estratos de 50–75 m y 75–100 m. En el primer grupo se conjuntaron muestras diurnas y nocturnas que comparten especies como Limacina inflata, Limacina helicina y Cavolinia uncinata f. uncinata, y el grupo IV estuvo conformado sólo por muestras diurnas y se diferencia del grupo I por presencia de Limacina trochiformis en lugar de L. inflata . En términos de composición, el grupo II se caracteriza por la alta abundancia de L. trochiformis y Creseis acicula f. clava en muestras diurnas de los estratos de 25–50 y 50–75 m. El grupo III se diferencia por Limacina inflata , Limacina trochiformis y Cuvierina columnella atlantica , y se mezclan muestras tanto nocturnas como diurnas. La diferencia que hay entre las muestras agrupadas en los extremos del dendograma y el resto de las agrupaciones, es que no está presente L. inflata ni L. trochiformis , que son las especies que hacen que se formen los cuatro grupos.

Esta agrupación de muestras coincide con los valores R del análisis de disimilitud (ANOSIM); se encontró que existe una diferencia significativa entre las muestras colectadas durante el día a una profundidad de 0–25 m (grupo III) con respecto a las muestras de 75–100 m (grupo I y IV). Sin embargo, la diferencia que se registró entre muestras nocturnas de 0–25 m con muestras nocturnas de 75–100 m fue mayor en comparación con los valores registrados para las muestras diurnas. Esto indica que la abundancia y riqueza de las especies varía según sea de día o de noche y se relaciona con la migración vertical que caracteriza a este grupo del zooplancton.

El hecho de que no se encontraran diferencias significativas entre los estratos más profundos y que la abundancia y riqueza de especies es homogénea entre los 50 y 100 m, confirma que los pterópodos migran a más de 100 m; ya que existen especies que se distribuyen en la columna de agua a mayor profundidad, donde el agua es más fría y la incidencia de luz es menor que en superficie. Por ello se sugiere que si se realizan muestreos a mayor profundidad es muy probable que se encuentren más especies de hábitos meso y batipelágicos que no fueron

registradas durante este estudio. De acuerdo con Wormuth (1981), las variaciones verticales en la composición de la comunidad de pterópodos están probablemente relacionadas a las condiciones ambientales.

Estos resultados dejan ver la necesidad de realizar estudios tendientes a explicar con mayor detalle las variaciones hidrográficas, para poder distinguir las masas de agua que inciden en esta zona; y de esta manera se podrá comprender cómo las variaciones ambientales y biológicas influyen en la distribución y composición de la comunidad de pterópodos.

Igualmente se sugiere que para ampliar el conocimiento de los pterópodos y del zooplancton en general, se realicen campañas oceanográficas en las que se considere a la profundidad como un factor limitante en la distribución de las especies. Es necesario hacer muestreos a profundidad mayor de 100 m, lo que proporcionará datos importantes para el conocimiento de las especies que habitan en las zonas meso y batipelágica, pues hasta el momento no existen reportes de las especies que se encuentran a esta profundidad en esta zona del mar Caribe.

CONCLUSIONES

1.- Se identificaron 36 especies incluyendo cinco subespecies y siete formas, de las cuales diez fueron las más abundantes y frecuentes: Limacina helicina , Limacina trochiformis , Limacina inflata , Creseis acicula forma clava , Creseis acicula forma acicula , Cavolinia uncinata forma uncinata, Cavolinia inflexa forma inflexa, Hyalocylis striata, Diacavolinia constricta y Cuvierina columnella atlantica. La mayor parte de las especies son pelágicas y características de aguas tropicales-subtropicales.

2.- Se citan por primera vez en el Caribe de México y Belice nueve especies del género Diacavolinia : D. vanutrechti, D. aspina, D. atlantica, D. constricta, D. deshayesi, D. elegans, D. limbata, D. longirostris y D. strangulata , ya que anteriormente eran registradas bajo el nombre de Cavolinia longirostris . Se registra por primera vez a Cuvierina columnella urceolaris y Limacina helicina. Y se incrementa de 17 a 36 especies de pterópodos reconocidas en aguas del mar Caribe occidental.

3.- La abundancia de las especies del orden Pseudothecosomata en este estudio puede estar subestimada, debido a que son organismos que habitan en profundidad mayor a 100 m.

4.- El grupo de especies más abundantes en el área de estudio es similar en lo general al grupo reconocido en áreas geográficas adyacentes como el Golfo de México y otras zonas de la cuenca del mar Caribe.

5.- La mayor abundancia de las especies de pterópodos se registró en estratos superficiales durante la noche; la abundancia general fue cerca de tres veces mayor en las muestras nocturnas en comparación con las muestras diurnas, lo que coincide con los patrones conocidos en el grupo.

6.- En general, la estructura de la comunidad de pterópodos es homogénea en el área de estudio, ya que la composición de especies y su abundancia no varía significativamente en el gradiente latitudinal.

7.- La composición de especies de 0 a 100 m difiere entre el día y la noche, excepto entre el estrato de mayor profundidad de muestras diurnas comparadas con las nocturnas. Sin embargo, se lograron observar patrones detallados de distribución vertical para diferentes especies.

8.- Se reconoce la necesidad de realizar muestreos más profundos para lograr obtener un panorama más completo de la fauna de pterópodos del Mar Caribe de México, ya que así se tendrían datos acerca de la fauna meso y batipelágica.

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Wormuth, J. H. 1981. Vertical distributions and diel migrations of Euthecosomata in the northwest Sargasso Sea. Deep-Sea Res., Oxford, Part A. 28(12): 1493- 1515.

Wrobel, D. y C. Mills. 1998. Pacific coast pelagic invertebrates. A guide to the common gelatinous animals. Sea Challengers, California. P.108

Zhao-li, X. y L. Chun-ju. 2006. Study on abundance variation of pteropods in the East China Sea. Acta Oceanol. Sinica 25:100-107.

Zhang, C. y R. Zhang. 2006. Matrix Proteins in the Outer Shells of Molluscs. Mar Biotec. 8:572-586.

ANEXO 1

Algunas especies de pterópodos del Orden Thecosomata

Creseis virgula conica Diacria sp Diacria quadridentata

Limacina trochiformis Corolla sp. Peraclis sp.

Diacavolinia sp. Cavolinia inflexa f. Infelxa Cuvierina c. urceolaris

ANEXO 2

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• Bulletin of Marine Science. • •

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Bulletin

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• • • Palythoa caribbaeorum P. caribbaeorum Palythoa caribbaeorum

Text:

• • • P. caribbaeorum Palythoa caribbaeorum • • • • • Boldfaced

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Acknowledgments:

• •

Literature Cited:

• Bulletin of Marine Science Bulletin • • • CSE Manual for Authors, Editors, and Publishers, Seventh Edition All that JAS: Journal Abbreviation Sources • • in •

• • • •

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Bulletin of Marine Science Bulletin

Bulletin’s

Diacavolinia

Limacina inflata L. trochiformis

Creseis acicula clava Cuvierina columnella atlantica Hyalocylis striata

Diacavolinia constricta

´

Limacina inflata L. trochiformis

Cavolinia uncinata uncinata C. inflexa inflexa Creseis acicula acicula C. acicula clava Cuvierina columnella atlantica Diacavolinia constricta

Hyalocylis striata Limacina helicina

Day/Night Abundance

Diversity and Species Richness

Vertical and horizontal distribution

Hyalocylis striata Limacina helicina Cavolinia inflexa inflexa C. uncinata uncianta

Limacina inflata

Limacina trochiformis

L. trochiformis

Creseis acicula clava

Hyalocylis striata

Limacina helicina Cavolinia uncinata uncinata

Cuvierina columnella atlantica

Cavolinia inflexa

inflexa

Diacavolinia constricta Creseis acicula acicula

Statistical analysis

Limacina inflata

L. trochifomis

Creseis acicula clava

Limacina trochiformis Creseis acicula clava

L. inflata L. inflata L. trochiformis

Cuvierina columnella atlantica

Limacina inflata L. trochiformis Creseis acicula clava

Limacina helicina Cuvierina columnella urceolaris

Diacavolinia D. vanutrechti D. aspina D. atlantica D. constricta D. deshayesi D. elegans D. limbata D. longirostris D. strangulata

Cavolinia longirostris

Limacina inflata L. trochiformis Creseis acicula clava Hyalocylis striata Cuvierina columnella

Cavolinia uncinata uncinata

Limacina

Cavolinia longirostris Creseis acicula acicula

Creseis acicula acicula Limacina inflata L.

trochiformis

Creseis acicula L. trochiformis L. inflata

Limacina helicina

Limacina

Cavolinia inflexa inflexa Hyalocylis striata

Limacina inflata L. trochiformis

L. inflata L. trochiformis

Limacina

Limacina inflata Creseis acicula clava C. acicula acicula Diacavolinia constricta

Hyalocylis striata Limacina helicina Cavolinia uncinata uncinata

Limacina inflata

L. inflata

Cuvierina columnella atlantica

Creseis acicula clava C. acicula acicula

Creseis virgula conica

Gleba cordata Desmopterus papilio

Corolla ovata

Gordon Gunther

in

in

in

Cavolinia longirostris

Diacavolinia

in

in

ECOSUR-Chetumal Apdo. Postal 424 77000 Chetumal. Q. Roo., México tel. +52 +983 8350440 ext. 4325

*Limacina helicina Peraclis apicifulva Limacina helicoides Peraclis reticulata Limacina inflata ´ Limacina lesueuri ´ Limacina trochiformis ´ Limacina bulimoides ´ Corolla ovata Gleba cordata Cavolinia inflexa inflexa Cavolinia uncinata uncinata Desmopterus papilio Clio pyramidata lanceolata Clio pyramidata sulcata Creseis acicula acicula Creseis acicula clava Creseis virgula conica Cuvierina columnella atlantica *Cuvierina columnella urceolaris *Diacavolinia aspina *Diacavolinia atlantica *Diacavolinia constricta *Diacavolinia deshayesi *Diacavolinia elegans *Diacavolinia limbata limbata ´ *Diacavolinia longirostris *Diacavolinia strangulata *Diacavolinia vanutrechti Diacria major Diacria quadridentata Diacria rampali Diacria trispinosa atlantica Diacria trispinosa trispinosa Hyalocylis striata Styliola subula

Cavolinia inflexa inflexa* Cavolinia uncinata uncinata* Clio pyramidata lanceolata Clio pyramidata sulcata Corolla ovata Creseis acicula acicula* Creseis acicula clava* Creseis virgula conica Cuvierina columnella atlantica* Cuvierina columnella urceolaris Desmopterus papilio Diacavolina vanutrechti Diacavolinia aspina Diacavolinia atlantica Diacavolinia constricta* Diacavolinia deshayesi Diacavolinia elegans Diacavolinia limbata limbata Diacavolinia longirostris Diacavolinia strangulata Diacria quadridentata Diacria major Diacria trispinosa atlantica Diacria rampali Diacria trispinosa trispinosa Gleba cordata Hyalocylis striata* Limacina trochiformis* Limacina inflata* Limacina bulimoides Limacina helicina * Limacina helicoides Limacina lesueuri Peraclis apicifulva Peraclis reticulata Styliola subula

Day Night 100-75 75-50 50-25 25-superficie 100-75 75-50 50-25 25-superficie Similarity average (%) 44.07 41.63 49.34 53.86 51.2 55.68 59.48 62.66 Contribution (%) Limacina trochiformis 63.95 67.01 61.17 42.26 34.53 31.06 35.34 26.56 Limacina inflata 23 16.12 11.81 5.03 50.72 47.81 42.94 30.26 Limacina helicina 8.02 5.55 Hyalocylis striata 4.76 6.12 Diacavolinia constricta 3.18 3.49 Cuvierina columnella atlantica 7.69 4.6 3.11 2.34 Creseis acicula f. clava 4.85 17.86 39.59 3.54 6.04 18.51 Creseis acicula f. acicula 3.00 Cavolinia uncinata f. uncinata 5.17 Total 94.97 93.15 90.84 90.06 92.94 92.56 92.19 90.28

0.452 0.302 0.269 0.294 0.488 0.326 0.415 0.626

Limacina trochiformis Limacina inflata Creseis acicula f. clava Hyalocylis striata

Limacina helicina Cavolinia uncinata f. uncinata Cuvierina columnella atlantica Cavolinia inflexa f. inflexa

Diacavolinia constricta Creseis acicula f. acicula