“Efeitos Da Estrutura Da Paisagem Sobre As Redes De Interações Entre Parceiros Mutualistas”

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA

“Efeitos da estrutura da paisagem sobre as redes de interações entre parceiros mutualistas”

Emanuelle Luiz da Silva Brito

Feira de Santana - BA Março / 2018

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA

“Efeitos da estrutura da paisagem sobre as redes de interações entre parceiros mutualistas”

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana como parte dos requerimentos necessários para obtenção do título de mestre em Zoologia.

Emanuelle Luiz da Silva Brito

Orientador: Dr. Gilberto Marcos de Mendonça Santos

Feira de Santana - BA Março / 2018

EMANUELLE LUIZ DA SILVA BRITO

“Efeitos da estrutura da paisagem sobre as redes de interações entre parceiros mutualistas”

Aprovada em: 20/03/2018

BANCA EXAMINADORA

Prof. Dr. Gilberto Marcos de Mendonça Santos Universidade Estadual de Feira de Santana - UEFS (Orientador)

Prof. Dr. Fábio Prezoto Universidade Federal de Juiz de Fora - UFJF

Prof. Dr. Willian Moura de Aguiar Instituto Estadual do Meio Ambiente e Recursos Hídricos - INEMA

Feira de Santana - BA Março / 2018

Há tantos caminhos, tantas portas, mas somente um tem coração

Ao meu amado pai, Fábio Luiz, dedico. AGRADECIMENTOS

A todo universo que conspira a favor e as forças espirituais sutis que me fortificaram em diversas fases desse processo. Gratidão pela vida.

À minha mãe, Ilma Maria, tão forte, que protege sem deixar de permitir engrandecer. À minha mãe-avó, Maria do Socorro, pelas orações e bênçãos, por ser o colo e o carinho acolhedor na volta pra casa.

Ao meu pai, Fábio Luiz, por ter confiado em minhas escolhas e dado o máximo para minha felicidade. Em algum lugar do espaço-tempo nós estamos juntos e felizes, como sempre. Eu acredito.

Ao meu irmão, Victor Emanuel, que com toda sua inocência e esperteza de criança, me energiza e garante as minhas melhores e mais sinceras risadas.

A Marcos Aragão, que nessa fase foi namorado, colega de curso, ajudante de campo, identificador de espécies, uma pessoa multitarefa que eu pude contar em todos os momentos. Agradeço por ter me recebido de braços abertos em sua casa, por ser tão amável e atencioso, pelos muitos momentos de alegria, pela compreensão, por me motivar e incentivar a ser melhor.

Ao meu orientador, Gilberto Santos, não apenas pela orientação acadêmica, mas por muitas vezes ter acreditado em mim mais do que eu mesma. Por ter se mostrado ao longo desse caminho ser uma pessoa de coração aberto, humana, sensível e apoiadora. Sem deixar de lado suas pitadas de sarcasmo e ironia, que divertem e ensinam. Sou muito grata pelo suporte e confiança no meu trabalho, as palavras não serão suficientes, mas minha gratidão é vitalícia.

Aos professores, Cândida Aguiar e Leonardo Morais, por terem apresentado as melhores disciplinas, e por serem para mim, inspiração em sua forma didática. Agradeço especialmente à professora Cândida pelas identificações das abelhas.

Aos colegas de laboratório, Josieia Teixeira, Felipe Passos, Anna Thiciane e Douglas Maciel que apesar do pouco tempo de convívio foram presenças marcantes e que sempre estavam dispostos a ajudar e sanar minhas dúvidas e curiosidades.

A todo o meu povo da minha terra, a Paraíba, meus parentes e amigos por serem tão acolhedores por me fazerem sentir especial e assim acreditar que toda essa mudança valeu a pena, sou feliz por ter vocês em minha vida. Em especial, meus tios Airton, Amilton e Anilton, e meus amigos Vivianne, Jonh, Lucas, Beatriz, Maedy, Ginna, Layse e Douglas.

A Universidade Estadual de Feira de Santana, e ao PPG em Zoologia, pelo auxílio e apoio prestados.

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo apoio financeiro.

“I am tempted to give one more instance showing how plants and animals, most remote in the scale of nature, are bound together by a web of complex relations”

Charles Darwin

RESUMO

Ecossistemas sofrem processos de modificações que atualmente são fortemente influenciadas pela ação do homem, tais processos acarretam consequências negativas para a biodiversidade, influenciando o equilíbrio dos sistemas naturais e a provisão dos serviços ecossistêmicos. Ao mesmo tempo, a demanda por ecossistemas para proporcionar benefícios ou serviços à sociedade está crescendo rapidamente. À medida que as atividades humanas fragmentam cada vez mais habitats nativos, a compreensão dos efeitos dessa fragmentação em biotas nativas tornou-se essencial para sua conservação. Assim, estudos cobrindo gradientes de uso da terra tanto são necessários para comparar as respostas entre diferentes grupos de animais e as funções ecossistêmicas que eles fornecem. Nosso objetivo neste trabalho foi avaliar a dinâmica espacial e a influencia do tipo de interação na topologia das redes de visitantes florais pertencentes a dois grupos funcionais distintos, sendo eles um grupo de polinizadores (abelhas) e um grupo de predadores (vespas sociais). Os resultados deste estudo mostram que diferentes grupos funcionais de animais possuem necessidades distintas e requisitos de habitat e, portanto, respondem de forma diferente em sistemas com mesma intensidade de uso de solo. Além disso, os grupos funcionais analisados apresentaram estrutura de redes diferentes, tanto em comparação com outro grupo, quanto comparando com comunidades pertencentes a outros sistemas com diferente composição vegetal. Tais resultados podem estar intimamente ligados aos requisitos de nicho dos grupos funcionais e a características particulares do seu comportamento de forrageio. Por exemplo, as abelhas possuem maior dependência dos recursos vegetais (pólen e néctar) ao longo de seu ciclo de vida e também muitas abelhas mostram preferências para certas condições ambientais, locais de oviposição ou locais de nidificação, e sua abundância depende de certas condições de habitat e estruturas de paisagem. De modo contrário, as vespas sociais são organismos generalistas e oportunistas, forrageando predominantemente na fonte de recurso mais abundante do ambiente, desse modo, suas interações tendem a serem mais especializadas, restringindo a visitação a um conjunto menor de plantas. Podemos concluir que além da composição da paisagem, outro fator estruturante das interações promovidas por diferentes grupos funcionais de animais são os requisitos de habitat distintos que refletem no comportamento de forrageio, permitindo respostas diferentes entre grupos funcionais em uma mesma estrutura da paisagem.

Palavras-chave: Mutualismos, Redes de interação, Comunidades, Fitofisionomias, Visitantes florais

ABSTRACT

Ecosystems undergo processes of change that are currently heavily influenced by human activities, such processes have negative consequences for biodiversity, influencing the balance of natural systems and the provision of ecosystem services. At the same time, the demand for ecosystems to provide benefits or services to society is growing quickly. As human activities increasingly fragment native habitats, understanding the effects of this fragmentation on native biotas has become essential for its conservation. Thus, studies covering land use gradients are both necessary to compare responses between different groups of animals and the ecosystem functions they provide. Our objective in this work was to evaluate the spatial dynamics and the influence of the type of interaction in the topology of floral visitor networks belonging to two distinct functional groups, as a group of pollinators (bees) and a group of predators (social wasps). The results of this study show that different functional groups of animals have distinct needs and habitat requirements and, therefore, respond differently in systems with the same intensity of soil use. In addition, the functional groups analyzed presented a different structure of networks, both in comparison with another group and comparing with communities belonging to other systems with different vegetal composition. Such results may be closely related to the niche requirements of the functional groups and the particular characteristics of their foraging behavior. For example, bees are more dependent on plant resources (pollen and nectar) throughout their life cycle and also many bees show preferences for certain environmental conditions, oviposition sites or nesting sites, and their abundance depends on certain habitat and landscape structures. On the contrary, social wasps are a generalist and opportunistic organisms, foraging predominantly on the most abundant resource source of the environment, so their interactions tend to be more specialized, restricting the visitation to a smaller set of plants. We can conclude that besides the composition of the landscape, another structuring factor of the interactions promoted by different functional groups of animals is the distinct habitat requirements that reflect in foraging behavior, allowing different responses between functional groups in the same landscape structure.

Key words: Mutualisms, Interaction networks, Communities, Phytophysiognomies, Floral visitors

LISTA DE FIGURAS

Capítulo I

Figura 1 Mapa do Brasil com destaque para o local do estudo e imagem de satélite da área de amostragem representando as seis subdivisões escolhidas entre as fitofisionomias, sendo três parcelas de Agrossistema e três parcelas de Remanescente Florestal. Fonte: Google Earth, 2017...... 27 Figura 2 Gráficos de distribuição das frequências de espécies visitantes em classes de logaritmo de abundâncias na base 2 (oitavas de Preston), entre as abelhas e vespas nas áreas de Remanescente Florestal e Agrossistema. As linhas representam a distribuição esperada de acordo com a distribuição normal...... 27 Figura 3 Número médio de interações de espécies de visitantes (abelhas e vespas) entre as áreas de Agrossistema e Remanescente Florestal...... 28 Figura 4 Rede de interação mutualista entre abelhas, vespas sociais e plantas na área de Agrossistema. O tamanho de cada retângulo é proporcional ao número de visitas registradas para cada espécie. A espessura da linha é proporcional ao número de interações realizadas por abelhas e vespas em cada espécie de planta...... 29 Figura 5 Rede de interação mutualista entre abelhas, vespas sociais e plantas na área de Remanescente Florestal. O tamanho de cada retângulo é proporcional ao número de visitas registradas para cada espécie. A espessura da linha é proporcional ao número de interações realizadas por abelhas e vespas em cada espécie de planta...... 30

Capítulo II

Figura 1 Rede de interação entre plantas e abelhas registrada nas áreas de Agrossistema (A) e Remanescente Florestal (B). Os círculos representam o grau (k) de cada espécie, a escala gradual de cor representa a força de interação (FI) de cada espécie e os links representam o número de interações realizadas entre os pares de espécies...... 52 Figura 2 Rede de interação entre plantas e vespas sociais registrada nas áreas de Agrossistema (A) e Remanescente Florestal (B). Os círculos representam o grau (k) de cada espécie, a escala gradual de cor representa a força de interação (FI) de cada espécie e os links representam o número de interações realizadas entre os pares de espécies...... 53

LISTA DE TABELAS

Capítulo I

Tabela 1 Dados de Riqueza dos visitantes florais, Número de espécies de plantas visitadas, Número de interações observadas, Tamanho da rede, Índices de sobreposição (Pianka e Czekanowski), Número médio de links por visitante (NVL), Aninhamento (NODF), Conectância (C), Modularidade (M), Especialização (H2´) e Robustez (R) nas áreas de Agrossistema e Remanescente Florestal e entre os grupos funcionais de abelhas e vespas sociais...... 31

Apêndice 1-A Espécies vegetais visitadas e o número de interações realizadas pelos dois grupos funcionais (polinizadores e predadores) em cada sistema de estudo...... 32 Apêndice 1-B Espécies de abelhas visitantes e número de interações realizadas nos sistemas de estudo...... 34 Apêndice 1-C Espécies de vespas sociais visitantes e número de interações realizadas nos sistemas de estudo...... 35

Capítulo II

Tabela 1 Número mínimo e máximo do Grau (k), Grau normalizado (ND), Força de Interação (FI) e suas respectivas médias e desvio padrão para as populações de plantas, abelhas e vespas nas áreas de Agrossistema e Remanescente Florestal...... 51

SUMÁRIO

1 FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA 1.1 Serviços ecossistêmicos e sua associação com a perda da biodiversidade ...... 1 1.2 Fatores da perda de habitat e reflexos na diversidade funcional dos ecossistemas ...... 2 1.3 Abelhas e vespas sociais como modelos de estudo de interações ecológicas ...... 3 1.4 Redes complexas de interações como ferramenta de análise de sistemas ecológicos .... 4 1.3.1 Índices utilizados para a análise de comunidades ...... 5 1.3.2 Índices utilizados para a análise de populações ...... 6 REFERÊNCIAS ...... 9 CAPÍTULO I ...... 15 RESUMO ...... 16 INTRODUÇÃO ...... 16 MATERIAL E MÉTODOS ...... 18 RESULTADOS ...... 20 DISCUSSÃO ...... 21 CONCLUSÃO ...... 26 FIGURAS E TABELAS ...... 27 APÊNDICE 1 ...... 32 REFERÊNCIAS ...... 36 CAPÍTULO II ...... 42 RESUMO ...... 43 INTRODUÇÃO ...... 43 MATERIAL E MÉTODOS ...... 45 RESULTADOS ...... 47 DISCUSSÃO ...... 50 CONCLUSÃO ...... 52 FIGURAS E TABELAS ...... 53 APÊNDICE 1 ...... 56 REFERÊNCIAS ...... 60 REGRAS PARA SUBMISSÃO EM PERIÓDICOS ...... 65

1 FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA

1.1 Serviços ecossistêmicos e sua associação com a perda da biodiversidade

Os serviços ecossistêmicos são os benefícios diretos e indiretos obtidos pelo homem a partir dos ecossistemas, são formados por um subconjunto de processos ecossistêmicos que, direta ou indiretamente, apoiam e melhoram o bem-estar humano (Daily, 1997). Ou seja, um serviço ecossistêmico é qualquer recurso oriundo dos processos gerados em um ecossistema e que seus resultados possuem possibilidade/potencial de serem utilizados para fins humanos (Hueting et al., 1997). Os serviços ecossistêmicos podem ser classificados, de acordo com o Millennium Ecosystem Assessment (2003), como serviços de provisão (por exemplo, alimentos, água e matéria prima), serviços de regulação (por exemplo, mitigação de enchentes e purificação de água), serviços culturais (por exemplo, recreação e turismo ecológico) e serviços de suporte necessários para a produção de todos os outros serviços ecossistêmicos (por exemplo, formação de solo e ciclagem de nutrientes). Entre os serviços ambientais obtidos pelo homem a partir dos ecossistemas, podemos citar, como exemplos, a polinização (DeMarco & Coelho, 2004) e o controle biológico natural (Sousa et al., 2011). A polinização (que é resultado das atividades de algumas espécies, tais como insetos, pássaros e morcegos) é um serviço ecossistêmico de provisão que é em grande parte, responsável pelo sucesso reprodutivo da maioria de plantas nativas e cultivadas que são utilizadas como alimento, assim como a cadeia de presas e predadores dos ecossistemas naturais oferece o serviço ecossistêmico de regulação biológica (Andrade & Romeiro, 2009). A avaliação dos ecossistemas e seu potencial na prestação de serviços fazem parte de um campo de estudo relativamente recente, a proposta de entender como a perda de biodiversidade afeta o funcionamento dos ecossistemas e, portanto, afeta a sociedade, tem ganhado importância considerável na última década (Cardinale et al., 2012). Há uma crescente preocupação sobre como as condições dos ecossistemas afetam sua dinâmica e funcionamento e quais os impactos que mudanças drásticas no fornecimento de bens e serviços podem ter para as populações humanas (Andrade & Romeiro, 2009). O conhecimento sobre a contribuição da biodiversidade para os serviços ecossistêmicos está em fase inicial, entretanto os aspectos de contribuição da biodiversidade em determinados processos do ecossistema está relativamente bem estabelecido. Como por exemplo, o papel que as espécies e a diversidade funcional desempenham na modulação dos processos de produção primária, retenção de nitrogênio, decomposição e estabilidade (Díaz & Cabido 2001, Loreau et al., 2001; Tilman et al., 2006). 2

A perda de diversidade funcional compromete de forma irreversível o funcionamento dos ecossistemas naturais (Petchey & Gaston, 2002; Duffy et al., 2007). Um foco na biodiversidade, per se, ajuda na compreensão da contribuição que as espécies, populações e genótipos individuais fazem para os serviços ecossistêmicos. Isso pode fornecer informações valiosas sobre as implicações de características, comportamentos e dinâmicas das espécies para a provisão de serviços (Luck et al., 2012). O estudo de interações ecológicas é um dos tópicos mais relevantes para se compreender processos e padrões ecológicos e evolutivos (Post & Palkovacs, 2009; Gómez et al., 2010; Guimarães et al., 2011; Bascompte & Jordano, 2013). Acredita-se que os efeitos em cascata causados pela perda de diversidade biológica sejam ainda mais propagados e severos em alguns tipos especiais de interações ecológicas, como por exemplo, em interações mutualísticas (Dunn et al. 2009).

1.2 Fatores da perda de habitat e reflexos na diversidade funcional dos ecossistemas

A perda de biodiversidade representa grande ameaça aos ecossistemas, pois afeta diretamente a base de geração de serviços ecossistêmicos que são responsáveis pela sustentação da vida na Terra (Naeem et al., 1999). Os ecossistemas do planeta estão perdendo biodiversidade a uma taxa acelerada e os principais fatores que estão associados com a perda da diversidade biológica são a fragmentação, destruição e degradação dos habitats (Dyer et al., 2010; Fahrig, 2003; Gonzalez et al., 2011). É notável que tais ameaças estejam diretamente relacionadas a processos antrópicos, como por exemplo, expansão da área necessária para a população humana, incluindo espaços para moradia, produção de alimentos, tratamento de efluentes e disposição de resíduos, entre outros (MEA, 2003). A fragmentação, destruição e degradação de habitats são processos diferentes entre si, mas que possuem uma mesma consequência: a perda de biodiversidade. Neste estudo abordaremos mais especificamente a fragmentação. A fragmentação do habitat consiste em um processo no qual uma grande extensão de habitat é transformada em uma série de manchas menores, essas manchas frequentemente são isoladas umas das outras por uma matriz de habitats com composição divergente do original (Wilcove et al., 1986). O termo “matriz” é utilizado para indicar paisagens que não são habitats naturais e que estão em torno de fragmentos de habitat remanescentes (Fahrig, 2003). A fragmentação de um habitat irá afetar o fluxo dos serviços ecossistêmicos, podendo interromper o movimento de organismos, matéria e/ou energia no ambiente. A fragmentação altera os processos biológicos, provoca a perda de biodiversidade, reduz a função dos sistemas 3

ecológicos e os serviços ecossistêmicos. Atualmente, já podemos sentir as consequências da fragmentação, como a diminuição dos estoques pesqueiros e alteração nos regimes hídricos (MEA, 2003). O efeito final da fragmentação na prestação de serviços dependerá fortemente desses processos e das principais espécies, funções do ecossistema, fluxos biofísicos e atividades humanas subjacentes a cada serviço, bem como a forma exata e a quantidade de fragmentação da paisagem que ocorre. Além disso, a escala em que a fragmentação ocorre em relação ao fluxo do serviço do ecossistema também irá mudar a forma como isso afeta a provisão de serviços (Mitchell et al., 2009). Há um interesse considerável em modelar a dinâmica espacial das populações em paisagens irregulares ou fragmentadas para que possamos entender melhor como o padrão espacial da paisagem influencia os processos populacionais (Levin, 1976; Hastings, 1990; Kareiva, 1990) e consequentemente aplicar esses modelos em estratégias de conservação (Fahrig & Merriam, 1994), particularmente para determinar as consequências da fragmentação do habitat em populações residentes (Murphy & Noon, 1992; Lamberson et al., 1994; Baz & Garcia-Boyero, 1995; Turner et al., 1995). Essas questões são particularmente preocupantes para a polinização de plantas com flores, pois cerca de 87,5% das angiospermas, entre elas muitas culturas agrícolas, dependem da polinização animal (Ollerton et al., 2011). A fragmentação do habitat, em particular, pode prejudicar severamente as redes ecológicas e os bens e serviços que prestam (por exemplo, polinização em redes mutualistas ou controle biológico em redes tróficas), pois é um fenômeno de rápido crescimento em nível global influenciado diretamente por um grande número de atividades humanas. Vários estudos indicam que a intensificação agrícola desencadeia perdas na diversidade de comunidades de plantas e polinizadores devido à conversão e fragmentação de habitats, fertilização e uso de pesticidas (Cunningham, 2000; Burkle & Irwin, 2010; Brittain & Potts, 2011).

1.3 Abelhas e vespas sociais como modelos de estudo de interações ecológicas

As abelhas e as vespas sociais estão entre os principais componentes das guildas de coletores de recursos florais na região Neotropical (Heithaus, 1979) e são importantes condutores dos serviços ecossistêmicos de polinização e controle biológico de pragas respectivamente. As interações entre abelhas e plantas resultam em um mutualismo direto onde as abelhas polinizam as flores enquanto obtêm alimento delas (no entanto, nem todas as 4

abelhas são polinizadoras efetivas das plantas que visitam). Enquanto que as vespas sociais apresentam dupla relação com as plantas, são visitantes florais que recolhem o néctar para a nutrição de adultos e são predadores que caçam as larvas de outros insetos (ex: lagartas de Lepidoptera) para alimentar sua prole de imaturos, atuando na defesa contra a herbivoria, sendo essas interações caracterizadas como um mutualismo indireto (Spradbery, 1973; Hunt et al., 1987; Resende et al., 2001).

As abelhas (Apoidea) podem apresentar comportamento solitário ou social, e são considerados importantes polinizadores (Michener, 1974; Faegri & van der Pijl, 1979). As interações entre as plantas com flores (Angiospermae) e seus polinizadores são interpretadas como sendo o resultado de uma longa e íntima relação co-evolucionária, pois há indícios que a diversificação das abelhas tenha ocorrido juntamente com a irradiação evolutiva das angiospermas (Baker & Hurd, 1968; Crepet, 1983; Raven et al., 2001). Atualmente, uma grande parcela de angiospermas depende de insetos para a polinização (Raven et al., 2001), as exibições florais funcionam atraindo polinizadores de animais para plantas, promovendo assim dispersão de pólen e polinização cruzada. Enquanto que as abelhas dependem de flores, principalmente como recursos de néctar e pólen, para alimentação própria e da prole. Esses organismos são variáveis no grau de especialização para o forrageio (Laroca et al., 1989). Por exemplo, determinadas abelhas (espécies poliléticas) buscam o pólen, em uma ampla variedade de plantas, enquanto outras (espécies oligoléticas) obtêm o pólen de apenas uma espécie ou então de um grupo de plantas morfologicamente similares ou botanicamente relacionadas (Linsley, 1958).

As vespas sociais (Vespidae, Polistinae), em sua atividade de forrageio são caracterizadas como generalistas oportunistas, em alguns casos esses organismos podem se especializar na coleta de recursos específicos caso a densidade do recurso esteja em explosão demográfica, funcionando assim como especialistas facultativos (Raveret-Richter, 2000). Estes insetos podem atuar como indicadores ecológicos da qualidade ambiental (Gobbi et al., 1984) e também, devido aos seus hábitos alimentares, é reconhecida sua importância como predadores de pragas para a agricultura (Prezoto et al. 1994; Machado et al., 1987; Marques, 1989, 1996; Carpenter & Marques, 2001; Picanço et al., 2011) e a sua potencial utilização em programas de controle biológico (Prezoto & Machado, 1999).

1.4 Redes complexas de interações como ferramenta de análise de sistemas ecológicos 5

Darwin (1859) descreveu a complexa e intricada rede de organismos que interagem entre si como sendo um “tangled bank”, banco emaranhado, que segue “leis” que determinam suas associações. Ou seja, animais e plantas vivem em um "banco emaranhado" e formam uma rede com diferentes tipos de associações positivas, negativas e neutras, as chamadas interações ecológicas (Lewinsohn & Cagnolo, 2012; Chamberlain et al., 2014).

Até o século 19, o “tangled bank” permanecia completamente emaranhada por falta de ferramentas que facilitassem sua compreensão. Mas, em 1880, o biólogo italiano Lorenzo Camerano (1856-1917) teve a ideia de usar no estudo das relações entre predadores e presas em lagos (Camerano, 1880), a teoria dos grafos, ramo da matemática que investiga as interações entre os objetos de um conjunto e é usado como ferramenta conceitual e analítica em várias ciências. Em paralelo, as análises de redes se popularizaram em diversas áreas, principalmente na computação, física, sociologia e também nos estudos biológicos. Principalmente devido ao avanço e modernização dos computadores, iniciou-se então a abordagem de redes em ecologia. Essa nova visão teve um pico de interesse nas décadas de 1940 e 1950, voltou a ser alvo de interesse nos anos 1970 e 1980 e, a partir dos anos 2000, renasceu e se expandiu de forma exponencial, graças principalmente aos esforços dos biólogos espanhóis Pedro Jordano e Jordi Bascompte (Mello, 2010).

Uma rede é a representação de um sistema composto de múltiplos elementos potencialmente conectados (Bascompte & Jordano, 2013). A utilização da abordagem de redes complexas permitiu que ecólogos pudessem ir além da descrição de interações entre pares de espécies, ou conjuntos pequenos de espécies, e começassem a descrever e quantificar as interações interespecíficas em nível de comunidades (Bascompte, 2009). A natureza desses sistemas multiespecíficos foi iluminada por avanços teóricos na ecologia de comunidades (Bascompte & Jordano, 2013). As ferramentas analíticas de rede permitiram a operacionalização de conceitos ecológicos, como a especialização (Blüthgen et al., 2008), grupos funcionais (Olesen et al., 2007) e espécies chave (keystones) (Mello et al., 2015).

1.3.1 Índices utilizados para a análise de comunidades Pensar dentro de um contexto de rede é o lado prático de uma topologia fundamental visualização: os índices de rede ajudam a definir, quantificar e entender como os subsistemas estão conectados uns aos outros, ou seja, como as peças se combinam para produzir o todo (Jones & Lawton, 1995). A estrutura topológica de redes complexas determina fortemente sua dinâmica e estabilidade (Strogatz 2001, Kolasa 2005, Namba et al. 2008). Uma série de 6

métricas é utilizada para caracterizar a estrutura de uma rede de interação, entre elas, neste trabalho foram utilizadas as seguintes métricas:

1) Tamanho da rede (S): Soma total de membros participantes da comunidade. 2) Conectância (C): razão entre o número observado de interações e o número máximo de interações potenciais (ligações/espécies2) (Jordano 1987; Dunne et al. 2002) que pode ser interpretada como uma medida geral do nível de generalização da rede, sendo que quanto maior o seu valor, maior a generalização da rede (Jordano 1987). 3) Aninhamento: utilizamos a métrica de aninhamento do tipo NODF (Almeida-Neto et al., 2008), que em redes mutualistas reflete a tendência de as espécies especialistas interagirem com generalistas, de modo que especialistas de um grupo interagem com generalistas do outro e vice-versa. Os valores 0 indicam padrão não-aninhado, podendo chegar até 100 indicando aninhamentos perfeitos. Dessa forma, em redes de estruturas aninhadas as espécies apresentam assimetria nas suas relações, sendo que as espécies generalistas formam um núcleo de interações conectado ao das especialistas (Bascompte et al., 2003). 4) Modularidade: algumas redes de interação mutualísticas apresentam padrão modular, ou seja, existem conjuntos de espécies que tendem a interagir mais entre si do que com as outras espécies, esse padrão é definido através do índice de modularidade (M), que indica quantos subgrupos de interações são formados dentro de uma rede (Olesen et al., 2007).

5) Especialização (H2´): caracteriza o grau de especialização entre duas partes em toda a rede, ou seja, quanto mais seletivas forem as espécies, maior o valor de H2´ para a rede: 0 (sem especialização) e 1 (especialização completa) (Blüthgen et al. 2006). 6) Robustez (R): indica a fragilidade de uma rede ecológica, ou seja, o quanto essa rede é susceptível à distúrbios ambientais (Memmott et al. 2004).

1.3.2 Índices utilizados para a análise de populações As métricas gerais utilizadas na avaliação de comunidades, como a conectância, aninhamento e modularidade (citadas anteriormente), caracterizam a topologia global de toda uma rede, mas fornecem menos informações sobre a posição topológica dos nós individuais (Dunne et al., 2002). Os nós em uma rede podem ser a representação de espécies, populações, guildas e etc. No entanto, nem todos os nós são igualmente importantes para a dinâmica e estabilidade do sistema (Martín-González et al., 2010; Jordán, 2009). Normalmente, a importância do nó é quantificada através de índices de centralidade (Freeman, 1979), que tem grande importância para identificar a estrutura e estabilidade de uma rede, assim como, 7

podem ser usadas para identificar as espécies-chave em redes ecológicas (Martín-González et al., 2010).

Os índices de centralidade são um grupo de estatísticas de rede que medem o quão próximo é um indivíduo ao centro de uma comunidade e descrevem a força das conexões entre esse indivíduo e outros membros da assembleia (Freeman, 1978). Os índices de centralidade podem auxiliar no detalhamento das interações ecológicas determinando com precisão a importância relativa dos componentes individuais que fazem parte de uma comunidade (Gonzalez et al., 2010).

Como os nós individuais de uma comunidade possuem uma dinâmica idiossincrática, ou seja, nem todos os nós são igualmente importantes para a dinâmica e a estabilidade do sistema (Estrada & Bodin, 2008; Jordano et al. 2006; Bascompte & Jordano 2007; Martín-González et al., 2010), o conceito de centralidade é útil para avaliar a importância relativa de uma espécie para a estrutura de toda a rede (Martín-González et al., 2010). Existem vários índices de centralidade propostos na literatura (Dáttilo et al., 2013), a maioria dos quais pode ser usada para determinar uma estrutura núcleo/periferia em uma rede. Neste trabalho optamos por utilizar as seguintes métricas de centralidade:

1) Grau (k): número de parceiros de cada espécie (nós) (Mello et al., 2015; Zhang et al., 2016). 2) Força de interação (FI): representa o equivalente quantitativo do número de interações por espécie (Barrat et al., 2004). É uma medida da importância quantitativa de uma espécie para as espécies do outro conjunto (Bascompte et al., 2006). 3) Dependência (d’): definida como o produto da dependência de uma espécie em relação aos outros nós da rede. Para cada par de interações, dois valores de dependência mútua são obtidos: djiA para a dependência da espécie animal j sobre a espécie de planta i, e dijP para a dependência da espécie de planta i na espécie de animal j. Valores próximos a zero representam dependência fraca, enquanto valores próximos a 1 representam dependência forte (Bascompte & Jordano 2007). 4) Centralidade de grau (DC): proporção de interações que uma espécie apresenta em relação ao total de interações possíveis na rede (Freeman, 1979), os altos valores de DC indicam espécies mais generalistas com muitas interações. 8

5) Centralidade por proximidade (CC): mede a proximidade de um nó com todos os outros nós na rede (Freeman, 1979), ou seja, nós com valores elevados de CC podem afetar rapidamente outros nós e vice-versa. 6) Centralidade por intermédio (BC): descreve a importância de um nó como um conector entre diferentes partes da rede (Freeman, 1979). Os nós com BC> 0 conectam áreas da rede que de outra forma estarão escassamente ou não estão conectadas (Newman, 2004).

REFERÊNCIAS

ALMEIDA-NETO, M.; GUIMARÃES, P.R.; GUIMARÃES JR, P.R.; LOYOLA, R.D.; ULRICH, W. A consistent metric for nestedness analysis in ecological systems: reconciling concept and measurement. Oikos, v. 117, p. 1227-1239. 2008.

ANDRADE, D.C.; ROMEIRO, A.R. Serviços ecossistêmicos e sua importância para o sistema econômico e o bem-estar humano. Texto para Discussão. IE/UNICAMP, n.155, 2009.

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CAPÍTULO I

Efeitos da composição da paisagem sobre a estrutura das redes de interações de abelhas e vespas sociais

ELS BRITO1, GMM SANTOS1

1Programa de pós-graduação em Zoologia, Universidade Estadual de Feira de Santana, Feira de Santana, Brasil

Autor para correspondência: Emanuelle L S Brito Endereço: Universidade Estadual de Feira de Santana, Laboratório de Entomologia, 44031-460, Feira de Santana-BA email: [email protected]

Este capítulo está configurado de acordo com as normas para publicação da revista Sociobiology. 16

RESUMO

Atualmente os ecossistemas sofrem fortes processos de modificação da sua estrutura, que são principalmente causados por distúrbios antrópicos, provocando consequências negativas para a biodiversidade. Essas modificações acarretam mudanças nas interações ecológicas, principalmente nos mutualismos, pois ambos os parceiros podem ser afetados, podendo moldar fortemente a estrutura e o funcionamento das comunidades e ecossistemas. Portanto, é importante avaliar os efeitos da modificação na estrutura da paisagem em mais de um tipo de interação mutualista para comparar as respostas entre os diferentes grupos de animais e as funções do ecossistema que eles fornecem. A estrutura topológica das redes de interações pode determinar a dinâmica e a estabilidade de uma comunidade. Utilizamos as redes complexas de interação como ferramenta na avaliação das repostas de dois grupos funcionais (abelhas e vespas sociais) em dois gradientes de vegetação (remanescente e agrossistema). Os resultados mostraram diferenças na riqueza de espécies dos grupos funcionais entre os ambientes e a quantidade de interações realizadas foi diferente apenas para o grupo de vespas sociais. Por outro lado, as redes de interações entre visitantes florais e plantas apresentaram diferentes padrões entre os ambientes. Adicionalmente, os resultados mostram que além da complexidade ambiental, outro fator estruturante das interações promovidas por diferentes grupos funcionais de animais são os requisitos de habitat distintos que refletem no comportamento de forrageio, permitindo respostas diferentes entre grupos funcionais em uma mesma estrutura da paisagem.

Palavras-chave: Mutualismos, Comunidades, Fitofisionomias, Visitantes florais, Redes Complexas

INTRODUÇÃO

Atualmente a diminuição da biodiversidade global está associada principalmente a intensificações das ações humanas no uso e manejo do solo, que exacerbaram a fragmentação natural das paisagens (Hooper et al., 2005; Cardinale et al., 2012). Os processos de fragmentação aumentam a descontinuidade no padrão espacial de disponibilidade de recursos, afetando as condições de sobrevivência das populações naturais (Henle et al., 2004; Hagen et al., 2012). Além disso, a provisão dos serviços ecossistêmicos está diretamente relacionada à integridade dos ecossistemas, de modo que qualquer alteração dos ambientes naturais resultará em prejuízos nas funções fornecidas pela natureza que melhoram e sustentam o bem- estar humano (Daily, 1997). Alguns tipos de serviços ecossistêmicos, como a polinização e o controle biológico, são processos que sofrem influência da dinâmica dos ecossistemas (Farwig et al., 2009). Por exemplo, locais com maior heterogeneidade, ou seja, maior variedade e maior quantidade de vegetação oferecem mais recursos aos organismos que realizam estes serviços (Tylianakis et al., 2008; Sanderson et al., 2009). Além disso, espécies podem ser agrupadas (de acordo com suas respostas ao uso de recursos) em grupos funcionais (Fontaine et al., 2006). Essa 17

diversidade funcional é considerada o componente da biodiversidade mais relevante ao funcionamento de ecossistemas (Tilman et al., 1997; Naeem e Wright, 2003; Hooper et al., 2005). As abelhas e as vespas sociais estão entre as principais espécies das guildas de coletores de recursos florais na região Neotropical (Heithaus, 1979), adicionalmente essas populações constituem dois grupos funcionais relevantes para a dinâmica dos ecossistemas, atuando como polinizadores e predadores, respectivamente. As interações entre abelhas e plantas geralmente resultam em um mutualismo direto e obrigatório (sensu Boucher et al., 1982), pois plantas necessitam de abelhas para a polinização e as abelhas se beneficiam da visitação para obter alimento. Enquanto que as vespas sociais podem atuar tanto como visitantes de flores para coleta de néctar quanto como predadores de herbívoros, resultando em um mutualismo indireto e facultativo (Spradbery, 1973; Resende et al., 2001; Holland et al., 2005; Santos et al., 2010). Visto que, ao menos em parte, a paisagem antropizada não terá como retornar ao estado original (Cardinale et al., 2012), um novo paradigma de pesquisa vem se firmando, onde novas perspectivas da realidade vigente dos ecossistemas são abordadas (Frankie et al. 2009; Matteson e Langellotto, 2011). Um dos principais pontos é tentar avaliar quais são as respostas especificas dos grupos funcionais, que desempenham as funções ecossistêmicas, em relação aos diferentes tipos de distúrbios, essas respostas por sua vez, irão determinar a estabilidade em termos de resiliência, resistência e robustez dos ecossistemas remanescentes e modificados (Ings et al., 2009; Woodward et al., 2010; Hagen, 2012). Variações na composição de espécies de plantas e de visitantes florais na comunidade podem alterar a frequência de interação entre estes, sendo a avaliação da distribuição de frequências de interação entre as espécies úteis para definir os níveis de generalização e especialização nas áreas modificadas para manutenção de grupos funcionais (Kay e Schemske, 2004). Atualmente pouco se sabe sobre como as redes ecológicas de comunidades se estruturam em resposta à fragmentação do habitat, alguns poucos estudos relatam a diferença topológica entre redes de diferentes ecossistemas (e.g. Clemente et al., 2012; 2013; Mello et al., 2011; Dáttilo et al., 2013; Ramírez-Flores et al., 2015).

Neste estudo avaliamos a estrutura de redes mutualistas em diferentes composições de um ecossistema. Comparamos as interações de visitantes florais (abelhas e vespas sociais) em duas áreas com diferentes tipos de vegetação (Remanescente Florestal e Agrossistema). Nós hipotetizamos que o tipo de estrutura da vegetação permite que grupos funcionais distintos 18

modelem diferentes respostas em suas interações com parceiros mutualistas. Assim, predizemos que 1) Diferentes fitofisionomias possuirão diferenças nas propriedades de riqueza e número de interações das comunidades locais; 2) A composição em fitofisionomias distintas influenciará na topologia das redes de interações, de modo que suas propriedades apresentarão diferenças entre as áreas e entre grupos funcionais.

MATERIAL E MÉTODOS

Local de estudo

A vegetação original da localidade escolhida apresenta-se como zona de franca transição entre os domínios da Mata Atlântica e Caatinga, possuindo espécies vegetais características de ambos os ecossistemas. Além de possuir fragmento de cobertura vegetal remanescente de Mata Atlântica a propriedade também investe em reflorestamento com plantas nativas. O estudo foi conduzido na Fazenda Bocaiúva, pertencente ao grupo Bocaiúva Alimentos LTDA, está sediada na cidade de Feira de Santana-BA e tem posição geográfica definida pelas coordenadas 12º20’03,2”S e 38º51’08,4”O. O clima local é subúmido, classificado como Aw (Köppen) e caracterizado por temperatura média de 23°C e 888 mm de pluviosidade média anual (MMA, 2009). A Fazenda Bocaiúva possui área total de 23 hectares, dos quais nove hectares são destinados à prática da agricultura (cultivo de hortaliças, pomar de frutas cítricas, banana, goiaba, acerola, caju, coco, maracujá, milho e feijão), todos os cultivos são manejados com técnicas da agricultura orgânica e com rotação de culturas, mais quatro hectares são utilizados na produção de aves e suínos. O restante da área (dez hectares) é mantido como reserva florestal, que além da vegetação remanescente, estão sendo reintroduzidas espécies arbóreas nativas. Realizamos análises comparativas da comunidade de visitantes florais (abelhas e vespas sociais) em duas paisagens distintas: (1) Agrossistema e (2) Remanescente Florestal. Cada fitofisionomia foi subdividida em três parcelas com tamanho padrão de 500m², distantes entre si em pelo menos 100 metros (Fig. 1). Coleta de dados

hora dois coletores, munidos de redes entomológicas do tipo puçá, percorriam a parcela simultaneamente inspecionando cuidadosamente cada inflorescência para registrar a presença de abelhas e/ou vespas. As coletas foram realizadas por 30 minutos a cada intervalo de hora, totalizando esforço amostral de 5 horas em uma parcela por semana, o esforço amostral total foi de 240 horas. Cada interação vespa-planta ou abelha-planta foi considerada como uma unidade amostral. A cada coleta foram registrados: paisagem da amostra, horário da coleta, nome da planta visitada, nome do visitante coletado, temperatura e URA (umidade relativa do ar). Os exemplares coletados foram depositados na Coleção Entomológica Johann Becker no Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana (MZFS), assim como as exsicatas dos espécimes vegetais coletados foram depositadas no herbário da mesma instituição (HUEFS).

Análise das redes de interações

Construímos matrizes do tipo ponderada, usamos os dados de abundância de vespas e abelhas coletadas em cada ambiente para gerar matrizes de incidência (x/i), onde x é a espécie de abelha/vespa, i é a espécie vegetal, o elemento xi=1 ao ∞ indica a presença da espécie de abelha/vespa visitando uma dada espécie de planta; o elemento xi=0 indica a ausência da espécie de abelha/vespa associada a uma dada espécie vegetal. Utilizamos os índices de Pianka e Czekanowski, baseado nas matrizes quantitativas x/i de cada fitofisionomia para mensurar a sobreposição no uso de recursos (nicho trófico) pelas comunidades de vespas e abelhas. Ambos os índices são simétricos e variam de 0 a 1, 0 (zero) indica que a comunidade possui baixa sobreposição no uso do recurso e 1 (um) indica que a comunidade possui alto índice de sobreposição na utilização dos recursos. Foi utilizado uma abordagem de modelo nulo e sistema Monte Carlo para avaliar a significância dos graus de sobreposição trófica entre os insetos visitantes florais. As análises de sobreposição foram realizadas através do pacote “EcoSimR” (Gotelli et al., 2015) do software R (R Core Team, 2017). A estrutura das comunidades foi acessada pela abordagem de redes complexas. Para comparar as redes de vespa-planta e abelhas-planta em diferentes fitofisionomias e testar nossa hipótese, utilizamos as seguintes métricas: número de links por visitante (NLV), aninhamento (NODF), conectância (C) e modularidade (M), especialização (H2´) e robustez (R) (Bascompte et al. 2003, Bascompte e Jordano 2006, Guimarães et al. 2006). Todas as métricas de redes utilizadas neste trabalho foram calculadas através do pacote “bipartite” 20

(Dormann et al. 2009) do software R (R Core Team, 2017). O grau de aninhamento (NODF) foi calculado através do programa Aninhado 3.0.3 3 (Guimarães & Guimarães, 2006). Análise estatística

A fim de avaliar se grupos funcionais distintos (polinizadores e predadores) e paisagens distintas (Remanescente Florestal e Agrossistema) apresentam diferenças em relação ao número de interações, comparamos o número de interações das comunidades em cada fitofisionomia utilizando o teste t de Student não pareado, todos os testes foram executados no software R (R Core Team, 2017).

RESULTADOS

Foram registradas visitações florais e extraflorais em 51 espécies vegetais pertencentes a 24 famílias botânicas. Entre as espécies de visitantes, foram coletadas abelhas de 30 espécies pertencentes a 22 gêneros. Em relação às vespas sociais, foram registradas um total de nove espécies pertencentes a sete gêneros. Na área de Agrossistema foram registradas 14 espécies de abelhas, nove espécies de vespas sociais e 29 espécies de plantas, enquanto que na área de Remanescente Florestal foram registradas 24 espécies de abelhas, seis espécies de vespas sociais e 25 espécies de plantas (Apêndice 1-A,B,C). Para as abelhas o modo de distribuição das espécies em classes de abundância foi similar nas duas áreas investigadas, houve predominância de espécies raras (representadas pelas classes com abundância de um até quatro indivíduos) e poucas espécies representadas com uma abundância maior de indivíduos (classes com mais de quatro indivíduos na abundância). Para as vespas sociais a distribuição também apresentou semelhanças entre as áreas, para esse grupo houve, proporcionalmente, maior representação de espécies com alta abundância em ambos ambientes (Fig. 2). Foram registradas ao todo 631 interações entre visitantes (abelhas e vespas) e plantas. Entre estas, 335 interações foram realizadas por abelhas e 296 foram realizadas por vespas, o número médio de interações entre abelhas e plantas foi de 13,95 (±5,23) (±DP), para vespas sociais e plantas foi de 12,33 (±6,17). Não houve diferença entre o número de interações entre os dois grupos (t=0,983, GL=46, p=0,330). Na área de Agrossistema foram observadas 397 interações (16,54±4,52) e na área de Remanescente Florestal 234 interações (9,75±4,73), o número médio de interações entre os dois sistemas foi diferente (t=5,080, GL=46, p<0,001). Em relação aos visitantes florais, as abelhas não apresentaram diferença no número de 21

interações entre as duas áreas (t=1,938, GL=22, p=0,065), enquanto que entre as vespas sociais houve diferença (t=6,241, GL=22, p<0,001) (Fig. 3). As redes de interação entre os dois grupos funcionais e entre as duas áreas de estudo apresentaram diferentes padrões. Para os polinizadores (abelhas), as redes de interações envolveram um maior número de indivíduos e maior número de interações do que as redes compostas pela comunidade de vespas sociais, consequentemente, as redes compostas pela comunidade de abelhas foram mais complexas. De modo geral, as redes de vespas sociais são menores, porém, possuem maior nível de aninhamento, conectância, especialização e robustez do que as redes de abelhas. Entretanto, as redes de polinizadores são mais modulares (Fig. 4 e 5, Tabela 1).

DISCUSSÃO

Nossos resultados são consistentes com a hipótese que a estrutura da vegetação permite a modulação das interações entre parceiros mutualistas de grupos funcionais distintos. Além da riqueza e abundância de indivíduos, a quantidade de interações realizadas pelos dois grupos funcionais variou nos dois sistemas explorados, os padrões revelados pelas redes de interações de abelhas e vespas sociais também diferem entre si e entre os gradientes de complexidade da vegetação.

Em relação à estrutura de redes, diversos trabalhos retratam como diferentes processos podem moldar a estrutura das redes de interação mutualista, por exemplo, o grau de intimidade do mutualismo entre as espécies (e.g. Thompson, 2005; Blüthgen et al., 2007; Fontaine et al., 2011), respostas as mudanças ambientais (e.g. Memmott et al., 2007), sazonalidade temporal (Takemoto et al., 2014) e processos evolutivos (e.g. Cattin et al., 2004; Rezende et al., 2007).

Riqueza, abundância e número de interações entre os grupos funcionais

De acordo com a distribuição por classes de abundância, as abelhas (polinizadores) apresentaram maior riqueza de espécies raras (baixa frequência de captura) em ambos os sistemas. Entretanto, o mesmo não ocorreu com as vespas sociais (predadores), este grupo apresentou uma concentração de espécies com maior frequência de captura em ambos os sistemas estudados. Nossos resultados corroboram com diversos estudos anteriores que demostram que abelhas tendem a apresentar maior riqueza de espécies com baixa abundância (e.g. Zanella, 2003; Aguiar e Zanella, 2005; Silva et al., 2015) e de modo contrário, na maior 22

parte dos registros, vespas sociais apresentam altos valores de abundância para um grande número de espécies em um ambiente (e.g. Santos et al., 2009; Tanaka e Noll, 2011, Elisei et al., 2017).

Os ambientes amostrados (Remanescente/Agrossistema) apresentaram distribuições distintas tanto para a riqueza, quanto para a quantidade de interações dos visitantes florais, nesse caso a área de Agrossistema apresentou maior número de visitas realizadas. Ocorreu maior riqueza de polinizadores (abelhas) na área de Remanescente Florestal, entretanto, o número de interações realizadas por esse grupo nos dois ambientes não foi diferente. Enquanto que para os predadores (vespas sociais) a maior riqueza foi registrada na área de Agrossistema e houve um número maior de interações realizadas por este grupo nesta mesma área.

Tais resultados podem estar associados aos requisitos de nicho das espécies e a sua história evolutiva, por exemplo, para as abelhas as condições específicas do ambiente influenciam sua abundância e distribuição (Gathmann e Tscharntke, 2002), sendo, consequentemente, esse grupo mais especialista na coleta de recursos e em grande parte dos casos suas interações tendem a serem pareadas com seus parceiros mutualistas (Faegri e van der Pijl, 1979; Thompson, 2005). Neste estudo a riqueza da comunidade de abelhas foi influenciada negativamente pela intensificação do uso do solo, assim como estudos prévios demostraram os mesmos efeitos (ver Biesmeijer et al., 2006; Le Féon et al., 2010). Além disso, a maior riqueza de abelhas na área de Remanescente Florestal pode ser relacionada com o fato que áreas com maior número de espécies vegetais nativas suportam maior riqueza de espécies de polinizadores (Michener, 2000; Tews et al., 2004; Andena et al., 2009; Morandin e Kremen, 2012).

Por outro lado, vespas sociais possuem hábito generalista e oportunista e uma propriedade comum desse grupo é a opção pelo forrageio em áreas que os recursos alimentícios são mais abundantes (Raveret-Richter, 2000). Além disso, a riqueza e o número de interações das espécies de vespas sociais foram maiores nas áreas de cultivo, o que pode ser um indicativo que alguns grupos de animais podem se beneficiar das mudanças no uso do solo. Alguns estudos prévios mostram que a riqueza de espécies e a abundância de moscas da família Syrphidae também foram influenciadas positivamente pela intensificação do uso da terra para agricultura (Ebeling et al., 2008; Jauker et al., 2009). 23

Apesar de diversos estudos retratarem relações positivas entre a heterogeneidade da vegetação e a diversidade de espécies de diferentes grupos animais (e.g. Davidowitz e Rosenzweig, 1998), alguns estudos empíricos e teóricos vêm produzindo resultados contraditórios, indicando que os efeitos da heterogeneidade do habitat podem variar consideravelmente dependendo dos requisitos de nicho e do que é reconhecido como um habitat pelo do grupo de espécies estudado, além disso, essas respostas podem variar entre grupos taxonômicos e diferentes estruturas de paisagem (ver Sullivan e Sullivan, 2001; Tews et al., 2004).

Sobreposição trófica

Entre as áreas estudadas, o Agrossistema apresentou os maiores níveis de sobreposição para ambos os grupos funcionais. Entre os grupos funcionais, as abelhas da área de Agrossistema apresentaram maior sobreposição em relação às vespas sociais. E de modo contrário, na área de Remanescente Florestal foram as vespas sociais que apresentaram maior nível de sobreposição. Esses resultados são semelhantes com os encontrados por Aguiar e Santos (2007), em que a sobreposição da comunidade vespas foi maior do que a de abelhas (Aguiar, 2003) em uma área de Caatinga. De modo geral, comunidades de vespas sociais apresentam tendência à alta sobreposição, enquanto que as comunidades de abelhas tendem a apresentar baixo índice de sobreposição de nicho trófico (ver Aguiar, 2003; Aguiar e Santos, 2007; Santos et al., 2012; Carvalho et al., 2014).

Aninhamento

O índice de aninhamento (NODF) apresentou maiores valores para o grupo de vespas sociais em relação às abelhas em ambos os sistemas explorados, esse resultado pode ser explicado pela relativa liberdade de associação com parceiros de interação que organismos que desempenham mutualismos facultativos possuem, pois as interações em mutualismos facultativos são menos restritivas do que em mutualismos obrigatórios (como no caso de abelhas polinizadoras) (Bascompte e Jordano, 2006; Mello et al., 2011).

Neste trabalho encontramos a mesma resposta para as interações de vespas sociais- plantas que os estudos prévios de Santos et al. (2010), Mello et al. (2011) e Clemente et al. (2012), que descrevem as redes de interações como aninhadas, podendo apresentar níveis diferentes de aninhamento entre ambientes distintos, além de apresentarem, em sua maior parte, interações assimétricas (ver Clemente et al., 2012). 24

As redes de interação entre polinizadores-plantas tendem a serem aninhadas e apresentam muitas interações assimétricas, em que espécies com poucas conexões interagem com espécies altamente conectadas (Bascompte et al., 2003). Outros estudos com redes de interação abelha-planta mostraram resultados semelhantes ao nosso em diferentes regiões, como em áreas de Caatinga (Pigozzo & Viana, 2010; Mello et al., 2011), Cerrado (Mello et al., 2011; Andena et al., 2012), Campos rupestres (Mello et al., 2011) e Floresta Atlântica (Genini, 2011; Mello et al., 2011).

Conectância

A conectância de uma comunidade é determinada de modo que comunidades com maior número de espécies tendem a apresentar menores valores de conectância (Olesen e Jordano, 2002; Olesen et al., 2007), propriedade que de fato ocorreu para ambos grupos funcionais e para ambos sistemas analisados neste estudo. Nossos resultados corroboram outros estudos prévios, por exemplo, em comunidades mais ricas as abelhas podem interagir com um número maior de plantas, de modo que a conectância nessas comunidades torna-se menor (e.g., Jordano, 1987; Barbosa Filho, 2012; Ramírez-Flores et al., 2015). De modo complementar, estudos prévios relatam que diferentes habitats possuem diferentes níveis de conectância para comunidades de abelhas, por exemplo, habitats menos diversificados possuem menor conectância (ver Biesmeijer et al., 2005).

Porém para vespas sociais ainda não há um padrão estabelecido para a propriedade de conectância, mesmo em redes com maior número de espécies envolvidas a conectância pode ser similar com áreas menos ricas (ver Clemente et al., 2012). De modo geral, as redes de vespas sociais apresentam altos valores de conectância, e que quando comparadas com redes de abelhas também apresentam pontuações maiores (Santos et al., 2009).

Especialização

Variações na amplitude de nicho trófico, e consequentemente, no grau de especialização, foram anteriormente registradas para espécies de abelhas e de vespas em diferentes habitats (Heithaus, 1979). Associado a isso, o nível de especialização de uma comunidade de abelhas é variável e é sujeito a mudanças temporais (ver Camillo e Garófalo, 1989) e espaciais (Aguiar e Santos, 2007). Outra influência no nível de especialização pode estar relacionada à inclusão de toda a comunidade de plantas e seus polinizadores no cálculo dessa métrica (Aguiar e Santos, 2007; Santos et al., 2009). 25

O maior valor de especialização das abelhas da área de Remanescente Florestal possivelmente ocorreu devido ao endemismo que ocorre na área. Por exemplo, áreas com um grande número de espécies endêmicas tendem a possuir mais especialistas e interações raras (Olesen et al., 2002; Hansen et al., 2002), devido à história evolutiva das espécies inseridas nesse ambiente que pode levar à processos de especialização entre parceiros mutualistas (Thompson, 2005).

O resultados deste trabalham também não corroboram com os apresentados por Mello et al. (2011), que demostram que vespas sociais apresentam baixos índices de especialização em diversos ecossistemas investigados, além de possuírem menor índice de especialização em comparação com as redes de abelhas. Entretanto, nossos resultados se assemelham aos de Clemente et al. (2012) que também encontraram maior índice de especialização no sistema com menor riqueza de plantas visitadas, pressupondo que ambientes de menor complexidade podem tornar as redes de interações de vespas sociais mais especializadas (ver Blüthgen et al., 2008).

Essa diferença observada na maior especialização da comunidade de vespas sociais em relação às abelhas pode ser explicada devido à características fenológicas. Em geral, estes organismos apresentam peças bucais curtas limitando a coleta de recursos a flores com morfologia floral específica, (ex: tamanho de corola), o que pode ser um fator decisivo para a amplitude do nicho em vespas sociais (Heithaus, 1979; Johnson e Steiner, 2000; Shuttleworth e Johnson, 2006). Associado a isso, em as áreas com menor disponibilidade de recursos estes organismos podem apresentar maior especialização na interação com seus parceiros mutualistas.

Modularidade

Com o aumento das especializações nas interações e os baixos valores de aninhamento, aumenta-se a modularidade da rede (Corbet, 2000; Thompson, 2005; Lewinsohn et al., 2006; Guimarães et al., 2007; Pigozzo e Viana, 2010), a modularidade é comumente observada também em redes pouco conectadas (Fortuna et al., 2010). Neste trabalho, apesar do baixo índice de especialização, apenas o grupo de abelhas apresentou módulos em sua composição. Para as vespas sociais, a ausência de módulos pode estar associada ao tamanho das redes, a modularidade tende a ocorrer em redes grandes e com baixa conectância (Mello et al., 2011; Olesen et al., 2007). Além disso, a forte dependência dos recursos alimentícios pode aumentar 26

a competição interespecífica e promover a segregação de nicho, ocorrendo a formação de subgrupos, como no caso das redes abelha-planta (Santos et al., 2010).

CONCLUSÃO Reforçamos a importância da estrutura da vegetação como um dos fatores que molda as interações ecológicas envolvendo parceiros mutualistas, assim como denotamos a divergência nas respostas de diferentes grupos funcionais frente a diferentes composições de paisagem. Além disso, nossos resultados adicionam a perspectiva do comportamento de forrageio das espécies de visitantes florais como um dos fatores estruturantes das relações entre parceiros mutualistas. Pois as particularidades no forrageio dos grupos funcionais e seus requisitos de nicho podem exercer efeitos nas relações de interação com seus parceiros mutualistas. De modo que, o grupo de abelhas por apresentarem comportamento mais especialista na coleta de recursos e possuírem traços de co-evolução com plantas possuem alta dependência mútua com essa comunidade. Enquanto que vespas sociais, organismos generalistas e oportunistas na aquisição de recursos, possuem baixa dependência mútua da comunidade de plantas de um local com estrutura vegetal específica. Essa diferença de dependência de recursos específicos pode ser um dos fatores responsáveis pelas diferenças nos padrões topológicas das redes entre os dois grupos funcionais. Em síntese, processos ecológicos e evolucionários, interferências bióticas e abióticas, são importantes na estruturação das redes de interação mutualista, ao ponto que parece pouco provável que a arquitetura das redes seja o resultado de um processo único, mas sim a combinação de vários processos comportamentais, ecológicos, evolutivos e co-evolucionários. 27

FIGURAS E TABELAS

Agrossistema

Remanescente Florestal

Figura 2 Gráficos de distribuição das frequências de espécies visitantes em classes de logaritmo de abundâncias na base 2 (oitavas de Preston), entre as abelhas e vespas nas áreas de Remanescente Florestal e Agrossistema. As linhas representam a distribuição esperada de acordo com a distribuição normal.

Abelhas

Vespas Sociais

Figura 3 Número médio de interações de espécies de visitantes (abelhas e vespas) entre as áreas de Agrossistema e Remanescente Florestal.

Figura 4 Rede de interação mutualista entre abelhas, vespas sociais e plantas na área de Agrossistema. O tamanho de cada retângulo é proporcional ao número de visitas registradas para cada espécie. A espessura da linha é proporcional ao número de interações realizadas por abelhas e vespas em cada espécie de planta.

Abelhas

Vespas Sociais

Plantas

Figura 5 Rede de interação mutualista entre abelhas, vespas sociais e plantas na área de Remanescente Florestal. O tamanho de cada retângulo é proporcional ao número de visitas registradas para cada espécie. A espessura da linha é proporcional ao número de interações realizadas por abelhas e vespas em cada espécie de planta.

Abelhas

Vespas Sociais

Plantas

Agrossistema Remanescente Florestal Abelhas Vespas Abelhas Vespas Riqueza 14 9 24 6 Plantas visitadas 26 26 25 15 Número de Interações 190 206 145 90 Tamanho da rede 40 35 49 21 Sobreposição 0,66 0,49 0,21 0,33 Pianka p<0,001 p<0,001 p<0,001 p=0,55 Czekanowski 0,51 0,19 0,17 0,25 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p=0,69 NLV 1,52 2,05 1,48 1,76 NODF 28,27 35,36 17,09 29,62 p<0,001 p<0,001 p=0,12 p=0,99 C 0,16 0,31 0,12 0,41 M 2 1 2 1

H2´ 0,24 0,32 0,37 0,38 R 0,66 0,73 0,66 0,88

APÊNDICE 1

Apêndice 1-A Espécies vegetais visitadas e o número de interações realizadas pelos dois grupos funcionais (polinizadores e predadores) em cada sistema de estudo. (Continua) Espécie vegetal Número de interações Agrossistema Remanescente Florestal Abelhas Vespas Abelhas Vespas Amaranthaceae Amaranthus viridis L. 9 8 - - Anacardiaceae Anacardium occidentale L. 15 8 - - Myracrodruon urundeuva Allemão - - 3 - Schinus terebinthifolius Raddi - - 9 3 Spondias purpurea L. 3 2 - - Asteraceae Asteraceae sp1 Dumortier - - 1 - Cosmos sulphureus Cav. 2 3 - - Melanthera latifólia Gardner 3 5 - - Taraxacum officinale Weber - - 3 2 Bixaceae Bixa orellana L. 1 - - - Boraginaceae Varronia globosa Jacq. - - 7 1 Brassicaceae Raphanus sativus L. - 3 - - Capparaceae Tarenaya spinosa Jacq. - - 1 - Commelinaceae Commelina benghalensis L. - - 3 4 Convovulaceae Convovulaceae sp1 Jussieu - - 1 1 Ipomea asarifolia (Desr.) Roem. & Schult. - - 5 - Ipomea sp1 L. 1 - 2 - Cucurbitaceae Cucumis anguria L. 3 3 - - Cucurbita sp1 L. 8 13 - - Momordica charantia L. - - 3 5 Fabaceae Anadenanthera colubrina (Vellozo). Brenan - - 1 2 Canavalia brasiliensis Mart. - - 5 - Clitoria ternatea L. - - 5 5 Mimosa arenosa (Willd.) Poir. - - 4 10 Phaseolus sp1 L. 11 16 - - Lamiaceae Hyptis sp1 Jacq. - - 6 - Marsypianthes chamaedrys (Vahl) Kuntze - - 1 3 Mentha sp1 L. 4 5 - - Ocimum basilicum L. 10 3 - - Ocimum gratissimum L. 3 2 - - 33

(Conclusão) Espécie vegetal Número de interações Agrossistema Remanescente Florestal Abelhas Vespas Abelhas Vespas Malvaceae Waltheria indica L. 2 1 - - Meliaceae Azadirachta indica Jussieu - 2 - - Moringaceae Moringa oleífera Lam. - - 2 2 Musaceae Musa sp1 L. 1 5 - - Passifloraceae Passiflora edulis Sims. 7 3 - - Plantaginaceae Scoparia dulcis L. 2 1 - - Stemodia foliosa Benth. - - 6 3 Stemodia sp1 L. 2 - - - Poaceae Poaceae sp1 Barnhart 1 3 - - Zea mays L. 2 3 - - Portulacaceae Portulaca oleracea L. 3 - 1 7 Rubiaceae Borreria verticillata (L.) G.Mey. 1 4 3 - Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. 1 - Rubiaceae sp1 Jussieu - - 2 1 Rutaceae Citrus sinensis (L.) Osbeck 6 1 - - Citrus limon (L.) Osbeck 10 7 - - Solanaceae Nicandra physaloides (L.) Gaertn. 1 4 - - Solanum melongena L. - 4 - - Solanum paniculatum L. - - 10 3 Turneraceae Turnera subulata Smith 2 3 2 - Verbenaceae Lippia alba (Mill.) N.E.Br. ex P. Wilson 7 3 - - Total de plantas visitadas 26 26 25 15 Riqueza total 29 25

Apêndice 1-B Espécies de abelhas visitantes e número de interações realizadas nos sistemas de estudo.

Abelhas Número de interações Agrossistema Remanescente Florestal Apidae Apis mellifera L. 101 45 Bombus sp1 Latreille - 2 Euglossa cordata L. - 2 Euglossa sp1 Latreille - 2 Eulaema nigrita Lepeletier 4 - Frieseomelitta sp1 Von Ihering - 4 Gaesischia sp1 Michener, La Berge & Moure 1 - Geotrigona sp1 Moure - 2 Melitoma sp1 Lepeletier & Serville - 4 Tetragonisca sp1 Moure - 4 Trigona sp1 Jurine 57 27 Trigona sp2 Jurine 1 12 Trigona sp3 Jurine 1 5 Anthophoridae Exomalopsis sp1 Spinola 2 1 Centris analis Fabricius 13 2 Centris tarsata Smith 2 - Eucerini sp1 - 1 Xylocopa frontalis (Olivier) 2 2 Xylocopa subcyanea Perez 2 - Halictidae Augochlora sp1 Smith - 1 Augochlora sp2 Smith - 5 Augochlora sp3 Smith 2 - Augochloropsis sp1 Cockerell 1 - Pseudaugochlora sp1 Michener - 2 Megachilidae Dicranthidium sp1 Moure & Urban 1 2 Dicranthidium sp2 Moure & Urban - 2 Epanthidium sp1 Moure - 3 Epanthidium sp2 Moure - 9 Hypanthidium sp1 Cockerell - 2 Megachile sp1 Latreille - 3 Riqueza total 14 24 Total de interações 190 144 Número de plantas visitadas 26 25

Apêndice 1-C Espécies de vespas sociais visitantes e número de interações realizadas nos sistemas de estudo.

Vespas sociais Número de interações Agrossistema Remanescente Florestal Epiponini Brachygastra lecheguana (Latreille) 20 - Parachartergus pseudoapicalis Willink 11 26 Polybia ignobilis (Haliday) 42 11 Polybia gr occidentalis Lepeletier 18 8 Polybia paulista von Ihering 27 17 Polybia sericea (Olivier) 78 16 Protonectarina sylveirae (de Saussure) 2 - Synoeca cyanea (Fabricius) 3 12 Mischocyttarini Mischocyttarus sp1 (de Saussure) 5 - Riqueza total 9 6 Total de interações 206 90 Número de plantas visitadas 26 15

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CAPÍTULO II

Centralidade em redes de interações mutualistas diretas e indiretas

ELS BRITO1, GMM SANTOS1

1Programa de pós-graduação em Zoologia, Universidade Estadual de Feira de Santana, Feira de Santana, Brasil

Autor para correspondência: Emanuelle L S Brito Endereço: Universidade Estadual de Feira de Santana, Laboratório de Entomologia, 44031-460, Feira de Santana-BA email: [email protected]

Este capítulo está configurado de acordo com as normas para publicação da revista Landscape Ecology. 43

RESUMO

Considera-se estruturalmente complexo os habitats que fornecem mais nichos e formas diversas de exploração dos recursos ambientais, aumentando assim diversidade de espécies, de forma que a estrutura da vegetação é responsável por modelar as interações ecológicas, principalmente a relação entre parceiros mutualistas. O estudo das redes complexas de interações é potencialmente eficaz na investigação da estruturação das comunidades, mais especificamente as métricas de centralidade são bastante usuais na definição da importância das populações para uma comunidade e quais são os grupos de espécies que atuam como keystones. Comparamos áreas com diferentes complexidades ambientais e identificamos as propriedades das interações entre a comunidade vegetal e dois grupos de visitantes florais. Para os grupos de visitantes florais não houve diferença de proporção de parceiros, força de interação ou dependência das espécies entre os sistemas. Essa diferença foi apenas observada para a relação da comunidade vegetal com seus parceiros polinizadores. Além disso, nossos resultados mostram que em áreas naturais a importância/centralidade das plantas é muito maior do que em áreas manejadas. Nas áreas nativas obtivemos um índice de 60% das plantas atuando como espécies-chave e conectores da rede plantas-abelhas. A partir dessas respostas podemos concluir que os efeitos da heterogeneidade do habitat tem impacto direto na relação planta-abelha, como essa relação é bidirecional, não observamos os mesmos efeitos na relação dos visitantes florais com a comunidade vegetal. Podemos associar esses resultados com o alto de investimento em recompensas que plantas necessitam realizar para atração de polinizadores e que mudanças ambientais podem reorganizar a capacidade da rede de visitantes florais em absorver ou resistir a distúrbios e assim aumentar, em curto prazo, a capacidade das espécies em amortecer o impacto das variações ambientais.

Palavras-chave: Mutualismos, Populações, Medidas de posição, Complexidade de habitat

INTRODUÇÃO

Uma das principais razões para a perda de biodiversidade é a fragmentação do habitat, os padrões espaciais do arranjo e estrutura das paisagens são fortemente alterados por esse processo associado ao uso intensivo do solo para a agricultura (Saunders et al. 1991, Harrion e Bruna 1999, Dale et al. 2000). As mudanças na estrutura paisagística dos ecossistemas é um fenômeno mundial e um bom exemplo disso é a paisagem da floresta tropical atlântica brasileira, que é dominada por um mosaico de pequenos fragmentos florestais geralmente inseridos em uma matriz heterogênea de terras urbanas e agrícolas (Ribeiro et al. 2009). Essas modificações de paisagem levam a mudanças na biodiversidade (MEA 2005), o que, por sua vez, pode resultar em mudanças nas funções dos ecossistemas (por exemplo, Chapin et al. 2000, Foley et al. 2005, Balvanera et al. 2006).

A importância do contexto espacial para a compreensão dos sistemas ecológicos é cada vez mais reconhecida nos estudos de ecologia, desde trabalhos envolvendo diversos níveis de organização (ex. população, comunidade) até a ecologia teórica (Kareiva 1990, Turner et al. 2001). A relação entre a biodiversidade e as funções do ecossistema têm sido 44

amplamente exploradas (Hooper et al. 2005, Kremen e Ostfeld 2005, Balvanera et al. 2006) e a "hipótese de heterogeneidade do habitat" é uma das pedras angulares da ecologia (MacArthur e Wilson 1967, Lack 1969). Através desta assume-se que habitats estruturalmente complexos podem fornecer mais nichos e formas diversas de explorar os recursos ambientais e assim aumentar a diversidade de espécies (Bazzaz 1975). De modo geral, a estrutura física de um ecossistema é determinada por suas comunidades de plantas que, portanto, exercem uma influência considerável nas distribuições e interações de espécies animais (Lawton 1983, McCoy e Bell 1991, Hardiman et al. 2011).

As espécies podem ser consideradas redundantes ou complementares de acordo com o desempenho de sua função, ou seja, há algumas espécies cujo impacto em sua comunidade ou ecossistema é mais amplo (Power et al. 1996). Essas espécies recebem a denominação de keystones e sua extinção pode levar a colapsos da comunidade e consequentemente a perda das funções ecossistêmicas (Estes e Palmisano 1974, Mills et al. 1993, Menge et al. 1994, Power et al. 1996, Springer et al. 2003).

O avanço nos estudos de redes complexas de interação aplicadas a ecologia permitiram um considerável progresso na avaliação dos processos ecossistêmicos, pois, a estrutura topológica das redes de interações determina fortemente sua dinâmica e estabilidade (Strogatz 2001, Kolasa 2005, Namba et al. 2008). Adicionalmente, o conceito de centralidade é útil para acessar a importância relativa das espécies para a estrutura de toda a rede (Martín- González et al. 2010). A importância topológica dos nós (ex: espécies, populações) é comumente quantificada usando índices de centralidade (Freeman 1979, Wasserman e Faust 1994, de Nooy et al. 2005, Estrada e Bodin 2008). A maioria destes índices podem ser usados para determinar o núcleo/periferia em uma rede de interações (Dáttilo et al. 2013), sendo de fundamental importância na ecologia se quisermos entender as ligações funcionais entre espécies e ecossistemas (Jones e Lawton 1995).

Paisagens que comportam diferentes gradientes de uso do solo proporcionam interessantes modelos para testar os efeitos da intensidade da alteração da paisagem em relações mutualistas entre plantas-animais (Tscharntke et al. 2005, Breitbach et al. 2012). A partir disso, paisagens que comportam habitats naturais e semi-naturais, como por exemplo, agrossistemas com variadas intensidades de uso de solo, podem fornecer uma excelente oportunidade para a investigação das relações entre distúrbios antrópicos, biodiversidade e funcionamento do ecossistema. Do mesmo modo que se torna importante investigar como 45

diferentes tipos de mutualismo envolvendo diferentes grupos funcionais de animais respondem a estes distúrbios (Mazerolle e Villard 1999, Brennan e Schnell 2005, García e Chacofe 2007). Esta abordagem é particularmente importante, pois possibilita a detecção de estruturas keystone que são cruciais para manter a diversidade de espécies (Tews 2004).

Nossa hipótese é que as redes de interação, ao nível populacional, apresentem diferentes topologias de acordo com o gradiente de complexidade estrutural do habitat. Nós esperamos que (1) O número de parceiros, a força de interação e a dependência de abelhas e vespas sociais mudem de acordo com a complexidade ambiental e (2) A comunidade de plantas apresente diferentes padrões topológicos na centralidade dos seus componentes das redes de visitantes florais entre ambientes com diferentes complexidades.

MATERIAL E MÉTODOS

Local de estudo

A Fazenda Bocaiúva possui área total de 23 hectares, dos quais nove hectares são destinados à prática da agricultura (cultivo de hortaliças, pomar de frutas cítricas, banana, goiaba, acerola, caju, coco, maracujá, milho e feijão), todos os cultivos são manejados com técnicas da agricultura orgânica e com rotação de culturas, mais quatro hectares são utilizados na produção de aves e suínos. O restante da área (dez hectares) é mantido como reserva florestal, que além da vegetação remanescente, estão sendo reintroduzidas espécies arbóreas nativas.

Realizamos análises comparativas da comunidade de visitantes florais (abelhas e vespas sociais) em duas paisagens distintas: (1) Agrossistema e (2) Remanescente Florestal. 46

Cada fitofisionomia foi subdividida em três parcelas com tamanho padrão de 500m², distantes entre si em pelo menos 100 metros.

Coleta de dados

Entre os meses de Fevereiro a Julho de 2017 foram realizadas 24 incursões de coleta. As coletas de dados foram realizadas semanalmente, durante 24 semanas consecutivas e de forma alternada entre as paisagens/fitofisionomias. Em cada incursão uma parcela foi simultaneamente percorrida por dois coletores das 07:00 às 17:00 horas. A cada intervalo de hora dois coletores, com o auxilio de redes entomológicas do tipo puçá, percorriam a parcela simultaneamente inspecionando cuidadosamente cada inflorescência para registrar a presença de abelhas e/ou vespas. As coletas foram realizadas por 30 minutos a cada intervalo de hora, totalizando esforço amostral de 5 horas em uma parcela por semana, o esforço amostral total foi de 240 horas.

Cada interação vespa-planta ou abelha-planta foi considerada como uma unidade amostral. A cada coleta foram registrados: paisagem da amostra, horário da coleta, planta visitada, visitante coletado, temperatura e URA (umidade relativa do ar). Os exemplares coletados foram depositados na Coleção Entomológica Johann Becker no Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana (MZFS), assim como as exsicatas dos espécimes vegetais coletados foram depositadas no herbário da mesma instituição (HUEFS).

Análise das redes de interações e medidas de centralidade

Construímos matrizes do tipo ponderada, e seu em seu preenchimento utilizamos o número de visitas realizadas por abelhas e vespas sociais em cada espécie vegetal coletadas em cada ambiente. Geramos matrizes de incidência (x/i), onde x é a espécie de abelha/vespa, i

é a espécie vegetal, o elemento xi=1 ao ∞ indica o número de interações realizadas da espécie de abelha/vespa visitando uma dada espécie de planta; o elemento xi=0 indica a ausência de interações entre a espécie de abelha/vespa associada a uma dada espécie vegetal.

As medidas de centralidade utilizadas neste trabalho foram o grau (k), força de interação (FI), dependência (d’), centralidade de grau (DC), centralidade por proximidade (CC) e centralidade por intermédio (BC).

Análise estatística 47

A fim de avaliar se grupos funcionais distintos (polinizadores e predadores) e paisagens distintas (Remanescente Florestal e Agrossistema) apresentam diferenças em relação ao número de interações, comparamos as métricas de centralidade das comunidades em cada fitofisionomia utilizando o teste t de Student não pareado, todos os testes foram executados no software R (R Core Team, 2017).

RESULTADOS

As redes de interação no Agrossistema foram compostas por 14 espécies de abelhas interagindo com 26 espécies vegetais (tamanho da rede: SAA=40) e de nove espécies de vespas sociais interagindo com 26 espécies vegetais (SAV=35). Enquanto que, no Remanescente Florestal foi composta por 24 espécies de abelhas interagindo com 25 espécies vegetais

(SRA=49) e seis espécies de vespas sociais interagindo com 15 plantas (SRV=21). Abelhas apresentaram oito espécies (33,3% do total amostrado) e as vespas sociais seis espécies (66,6% do total amostrado) co-ocorrendo nos dois ambientes (Fig. 1 e 2, Apêndice 1).

Registramos um total de 51 espécies vegetais pertencentes a 24 famílias botânicas. As famílias mais representadas foram Fabaceae e Lamiaceae (5 espécies cada); Anacardiaceae e Asteraceae, (4 espécies cada), seguidas por Convovulaceae, Cucurbitaceae, Plantaginaceae, Rubiaceae e Solonaceae (3 espécies cada). Houve heterogeneidade de espécies vegetais entre as duas áreas estudadas, apenas três espécies co-ocorreram nos dois ambientes (Apêndice 1).

Os resultados obtidos acatam nossa hipótese que a topologia das redes (animal-planta e planta-animal) de populações seriam diferentes entre a área de remanescente florestal e a área de agrossistema. Visto que, os membros da rede (plantas visitadas ou visitantes florais) apresentam resultados distintos em relação ao número de parceiros, força de interação e dependência com seus parceiros mutualistas. Porém, só foram observadas diferenças entre sistemas para as interações planta-visitantes, mais especificamente nas relações envolvendo as redes planta-abelha.

Parceiros de interação (grau normalizado)

Primeiramente em relação aos visitantes florais, analisando o número de parceiros de interação (grau normalizado), houve diferença entre os dois grupos funcionais (t=-3,315; GL= 23,485; p<0,001), nesse caso as vespas sociais apresentaram a maior média de parceiros (k=7,13) do que as abelhas (k=3,52). Analisando separadamente, nenhum dos grupos 48

funcionais apresentou diferença na média de parceiros de interação entre as áreas de Agrossistema e Remanescente Florestal (todos p>0,05) (Tabela 1).

Em relação as plantas visitadas, houve diferença na proporção de parceiros (grau normalizado) entre plantas e abelhas nos sistemas de estudo. Foi observado que as plantas da área de Agrossistema possuem maior média de parceiros de interação do grupo de abelhas do que as plantas da área de Remanescente Florestal (t=2,113; GL=47,222; p<0,05). Entretanto, não houve diferença em relação à média de parceiros entre plantas e vespas sociais em nenhum dos sistemas estudados (t=-1,607; GL=20,067; p=0,12) (Tabela 1).

Força de interação (FI)

Para a comunidade de visitantes florais, a força de interação não foi diferente em nenhum dos tratamentos estudados, (grupos x sistemas; abelhas x sistemas; vespas x sistemas) (todos p>0,05) (Tabela 1).

Para a comunidade de plantas visitadas, a força de interação plantas-abelhas apresentou diferença entre os dois sistemas (t=-3,775; GL=26,47; p<0,001), nesse caso a área de Remanescente Florestal apresentou maior índice de força de interação com a comunidade de abelhas do que a área Agrossistema. Entretanto, a força de interação da comunidade de plantas-vespas sociais não apresentou diferença entre os dois sistemas (t=-0,547; GL=35,313; p=0,58) (Tabela 1).

Dependência (d’)

Nossos resultados mostram que em relação ao grau de dependência os parceiros mutualistas das redes de interação de visitantes florais-plantas, e do mesmo modo em seu sentido oposto, plantas-visitantes florais, apresentam comportamentos diferentes no tocante a dependência de parceiros.

Para os visitantes florais, não houve diferença na dependência entre os grupos funcionais (t=-0,105; GL=51; p=0,91) e também não houve diferença entre os grupos funcionais separadamente nas redes abelha-planta (t=-1,832; GL=26,756; p=0,07) nem da rede planta-vespa (t =0,303; GL=11,75; p=0,76) (Tabela 1).

Por outro lado, a comunidade vegetal apresentou diferenças na dependência com seus parceiros mutualistas. As plantas da área de Remanescente Florestal apresentaram maior dependência na relação planta-abelha do que a área de Agrossistema (t=-3,720; GL= 48,151; 49

p<0,001). Porém, para vespas sociais não foi observada essa diferença de sistemas na relação planta-vespa (t=-1,366; GL=38,178; p=0,17) (Tabela 1).

Posicionamento das poluções em suas redes

As métricas de centralidade são necessárias para a melhor compressão do papel que as espécies estão desempenhando num ecossistema e identificar aquelas que atuam como keystones. A medida de centralidade do grau (DC) representa a proporção de interações ade uma determinada espécie dentro de uma rede, a centralidade por proximidade (CC) mostra quais nós são mais importantes para a conexão de toda a rede e o índice de centralidade por intermédio (BC) indica as espécies que atuam como espécies-chave numa rede.

Para as abelhas, A. mellifera e Trigona sp1 apresentam os maiores índices na analise das três métricas de centralidade (DC, CC e BC) em ambos os sistemas de estudo. Enquanto que entre as vespas sociais, espécies diferentes ocuparam as posições centrais nos sistemas.

Para as vespas sociais, na área de Agrossistema duas espécies se sobressaíram em relação ao índice de DC, Polybia sericea e Polybia ignobilis. As pontuações de CC em ambas as áreas foram homogêneas. E em relação ao índice de BC as espécies que apresentarem valores satisfatórios foram Polybia ignobilis e Polybia paulista. Na área de Remanescente Florestal, a espécie com maior pontuação do índice de DC foi Parachartergus pseudoapicalis e nenhuma espécie deste grupo atingiu pontuação satisfatória do índice de BC (BC>0) (Apêndice 1).

O cálculo das métricas de centralidade para plantas explorou os grupos funcionais de forma separada, para relação planta-abelha na área de Agrossistema a espécie com maior DC foi Anacardium occidentale, as pontuações de CC foram homogêneas e o índice BC foi representativo apenas para as populações de A. occidentale e Phaseolus sp1. Na área de Remanescente Florestal o maior índice DC foi da espécie Solanum paniculatum, as pontuações de CC foram homogêneas e o índice de BC foi satisfatório para 15 espécies vegetais, as que alcançaram maiores pontuações foram Borreria verticillata e Poaceae sp1.

Para a relação planta-vespas sociais, na área de Agrossistema as espécies com maior índice de DC foram Phaseolus sp1, Cucurbita sp1 e A. occidentale, as pontuações de CC não apresentaram variações extremas, e o índice satisfatório de BC foi alcançando apenas pelas espécies Cucurbita sp1 e A. occidentale. Na área de Agrossistema, a espécie Mimosa arenosa atingiu o grau máximo de DC, novamente o CC foi homogêneo e o índice de BC foi 50

representativo para 10 espécies vegetais, entre estas, as que alcançaram maiores valores foram Mimosa arenosa e Portulaca oleracea.

DISCUSSÃO

Nossos resultados corroboram com a hipótese proposta. Nossas predições eram que ambas as comunidades, visitantes florais e plantas, apresentassem diferenças em suas propriedades topológicas entre ambientes distintos. Entretanto, observamos que a diferença na matriz da paisagem (nativa/agrícola) tem efeitos particulares nos diferentes grupos analisados. Essa diferença na composição da paisagem influenciou unicamente a comunidade de plantas e as suas relações estabelecidas com abelhas, mas sem efeito sobre o grupo de vespas sociais.

As métricas de rede utilizadas neste trabalho mostram que entre os visitantes florais não há diferença na proporção de parceiros, força de interação ou dependência entre os sistemas de estudo. Esses índices apresentam diferença apenas para a comunidade de plantas. Ou seja, não há reciprocidade nos padrões de interação entre os parceiros, a comunidade de plantas da área de remanescente florestal estabelece relações com menos parceiros mutualistas, porém essas relações são mais fortes e o grau de dependência dessa comunidade é maior em relação a seus parceiros polinizadores (abelhas) do que vice versa.

Essa diferença entre as comunidades de plantas e sua relação com os polinizadores, pode ser explicada pelo nível de investimento feito pelas plantas na atração de seus polinizadores. Nas relações entre plantas e polinizadores, as plantas investem energia sinalizando a existência da flor e oferecendo recursos/recompensas (ex: pólen, néctar, óleos, essências, etc.) (Faegri e van der Pijl 1979). Em todos os casos, a planta investe energia de diferentes maneiras como estratégia evolutiva que alavanque o seu sucesso reprodutivo (van der Pijl 1972). Esses processos de especialização são parte de uma estratégia floral de investir em traços particulares que aumentam a preferência relativa de certos polinizadores para a flor, este conceito é apoiado por evidências de síndromes de polinizadores em que conjuntos de traços florais em espécies com polinizadores similares exibem evolução convergente (Faegri e van der Pijl 1979, Kay e Schemske 2003, Fenster et al. 2004). Os aspectos da comunidade de plantas, incluindo a abundância (Stang et al. 2006), diversidade (Ghazoul 2006) e distribuição floral (Ricketts 2004) demonstram moldar diretamente a composição das comunidades de polinizadores que essas comunidades suportam (Potts et al. 2003, Hegland e Boeke 2006). 51

Além dessas características particulares, a comunidade de plantas de uma localidade é um dos fatores determinantes da estrutura física do ambiente e, portanto, têm uma influência considerável nas distribuições e interações de espécies animais (ver Lawton 1983, McCoy e Bell 1991). Assim como outros estudos (ver Martín-González et al. 2010), nossos resultados mostram que em áreas naturais as importância/centralidade das plantas é alta. Na área nativa obtivemos um índice de mais de 60% das plantas atuando como espécies-chave e conectores da rede plantas-abelhas e plantas-vespas, sendo essa representatividade muito maior do que a da área de manejo agrícola (8%). Essas espécies que atuam como espécies-chave conectam subgrupos da rede e sua extinção pode acarretar a fragmentação da comunidade (e.g. Jeong et al. 2000, Newman 2004).

Assim como neste estudo, trabalhos anteriores demonstram que as interações assimétricas de dependência são comumente encontradas em redes mutualistas (Bascompte et al. 2003, Vázquez e Aizen 2004), no nosso caso as plantas que são menos visitadas dependem em grande parte de polinizadores generalistas que, por sua vez, interagem com uma gama maior de plantas. Em redes mutualistas as espécies especialistas tendem a interagir exclusivamente com as espécies mais generalistas e, portanto, dependem completamente delas (Bascompte et al. 2006).

As redes mutualistas possuem propriedades universais que são invariáveis (Bascompte et al. 2006), essa arquitetura bem definida pode ser um efeito considerável do processo co- evolutivo e da resposta dessas redes a distúrbios antropogênicos (Bascompte 2009). Ambos os grupos funcionais de visitantes florais analisados, polinizadores e predadores, apresentam similaridades nas métricas topológicas das redes de visitante floral-planta. Essa semelhança se mantem mesmo em paisagens diferentes, e apesar de possuírem funcionalidades distintas, ambas as redes: abelha-planta e vespa-planta são classificadas como mutualistas e como tal apresentam propriedades equivalentes. Este resultado concorda com o padrão observado para redes mutualistas usando a frequência de interação para estimar o impacto das espécies (Bascompte et al., 2006), sugerindo que a interação das espécies em uma comunidade é fundamentalmente semelhante entre interações mutualistas, independente do tipo de ambiente explorado.

No prazo coberto pelo nosso estudo, o efeito do uso do solo sobre as populações biológicas influenciou as interações entre plantas-polinizadores, além disso, esse efeito desempenhou um papel maior do que vice-versa. De modo geral, as mudanças no uso da terra 52

geram mais impactos para a comunidade vegetal em si do que para a comunidade de visitantes florais. A estrutura das redes mutualistas decorrente da extensão e da força das interações interespecíficas pode promover a persistência das espécies e a robustez da comunidade. No entanto, mudanças ambientais podem reorganizar a capacidade da rede em absorver ou resistir a distúrbios e assim aumentar a capacidade das espécies em amortecer o impacto das variações ambientais (Vanbergen 2014).

CONCLUSÃO Neste trabalho enfatizamos como os sistemas baseados no mutualismo, principalmente na perspectiva da comunidade vegetal, podem sofrer uma profunda transformação devido às mudanças no uso do solo. Aqui apresentamos fatores importantes para entender e prever a importância relativa das interações em uma comunidade, fornecendo estimativas das forças de interação e dependência de modo bidirecional, assim como os impactos das espécies, em um contexto populacional, para dois diferentes tipos de mutualismo planta-animal e entre ambientes com diferenças em sua complexidade vegetal. A relação entre as populações em redes de interação apresentou padrões heterogêneos, mas com a maior parte com baixos valores de força e dependência, e apenas algumas populações com altos valores. Nos poucos casos em que, por exemplo, uma planta depende muito de um animal, o animal tende a depender substancialmente menos dessa planta. Adicionalmente, independente do tipo de mutualismo, as redes de interação entre visitantes florais e plantas, apresentaram similaridades entre sistemas.

A partir dos resultados obtidos, podemos verificar que gestão agrícola é um fator importante que impulsiona a mudança de riqueza floral e faunística em paisagens antropogênicas. As análises de rede, particularmente as métricas de centralidade, podem fornecer ferramentas importantes para prever como diferentes populações respondem a perturbações e mudanças de biodiversidade em comunidades. Além disso, o fato que apenas algumas interações em uma comunidade são mais fortes e dependentes pode ajudar a concentrar os esforços de gestão e conservação, pois são interações mutualistas fortes que mais contribuem para a estabilidade da comunidade. 53

FIGURAS E TABELAS

Tabela 1 Número mínimo e máximo do Grau (k), Grau normalizado (ND), Força de Interação (FI) e dependência (d’) e suas respectivas médias e desvio padrão para as populações de plantas, abelhas e vespas nas áreas de Agrossistema e Remanescente Florestal. k ND FI d’

Min-Max Média±DP Min-Max Média±DP Min-Max Média±DP Min-Max Média±DP

Agrossistema

Plantas-Abelhas 1-6 2,34±1,26 0,07-0,42 0,16±0,08 0,09-2,62 0,53±0,70 0-1 0,15±0,23

Plantas-Vespas sociais 1-5 2,69±1,34 0,11-0,55 0,29±0,14 0,02-1,18 0,34±0,34 0,02-1 0,20±0,18

Abelhas-Plantas 1-23 4,35±6,82 0,03-0,88 0,16±0,26 0,05-14,35 1,85±3,99 0-1 0,30±0,23

Vespas sociais-Plantas 1-21 7,77±6,49 0,03-0,80 0,29±0,24 0,14-11,02 2,88±3,44 0,27-1 0,41±0,22

Remanescente Florestal

Plantas-Abelhas 1-9 2,92±1,70 0,04-0,37 0,11±0,06 0,16-5,16 0,95±1,02 0,02-0,88 0,41±0,26

Plantas-Vespas sociais 1-6 2,46±1,45 0,16-1,00 0,40±0,24 0,07-1,02 0,39±0,26 0,05-0,44 0,26±0,12

Abelhas-Plantas 1-13 3,04±3,14 0,04-0,52 0,12±0,12 0,05-5,50 1,04±1,26 0-0,86 0,44±0,23

Vespas sociais-Plantas 5-9 6,16±1,47 0,33-0,60 0,41±0,09 1,25-3,95 2,49±0,87 0,26-0,49 0,38±0,09

54 A B

Figura 1 Rede de interação entre plantas e abelhas registrada nas áreas de Agrossistema (A) e Remanescente Florestal (B). O tamanho dos círculos é proporcional ao grau (k) de cada espécie, a escala gradual de cor de cada círculo representa a força de interação (FI) de cada espécie e os links representam o número de interações realizadas entre os pares de espécies.

A B

Figura 2 Rede de interação entre plantas e vespas sociais registrada nas áreas de Agrossistema (A) e Remanescente Florestal (B). O tamanho dos círculos é proporcional ao grau (k) de cada espécie, a escala gradual de cor de cada círculo representa a força de interação (FI) de cada espécie e os links representam o número de interações realizadas entre os pares de espécies. 56

APÊNDICE 1

A. Espécies de abelhas, Grau (k), Grau normalizado (ND), Força de Interação (FI), Especialização (d’), Centralidade de Grau (DC), Centralidade de Proximidade (CC) e Centralidade por Intermédio (BC) de cada espécie visitante da comunidade de plantas na área de Agrossistema. k ND FI d' DC CC BC

Apis mellifera 23 0,88 14,35 0,14 0,88 0,10 0,5 Trigona sp1 17 0,65 6,71 0,19 0,65 0,10 0,5 Centris analis 5 0,19 1,22 0,39 0,19 0,07 0 Centris tarsata 2 0,07 1,07 0,55 0,07 0,06 0 Xylocopa frontalis 1 0,03 1 1 0,03 0 0 Xylocopa subcyanea 3 0,07 0,49 0,33 0,11 0,06 0 Augochlora sp3 2 0,07 0,3 0,25 0,07 0,07 0 Eulaema nigrita 2 0,11 0,24 0,27 0,07 0,07 0 Trigona sp2 1 0,03 0,12 0,29 0,03 0,06 0 Exomalopsis sp1 1 0,03 0,11 0,25 0,03 0,06 0 Trigona sp3 1 0,03 0,11 0,25 0,03 0,06 0 Gaesischia sp1 1 0,03 0,1 0,21 0,03 0,06 0 Augochloropsis sp1 1 0,03 0,07 0,12 0,03 0,06 0 Dicranthidium sp1 1 0,03 0,05 0 0,03 0,07 0

B. Espécies de plantas, Grau (k), Grau normalizado (ND), Força de Interação (FI), Especialização (d’), Centralidade de Grau (DC), Centralidade de Proximidade (CC) e Centralidade por Intermédio (BC) de cada espécie visitada pela comunidade de abelhas na área de Agrossistema. k ND FI d' DC CC BC

Anacardium occidentale 6 0,42 2,62 0,15 0,42 0,04 0,5 Phaseolus sp1 4 0,28 2,15 0,17 0,28 0,04 0,5 Cucurbita sp1 4 0,14 1,63 0,10 0,28 0,04 0 Passiflora edulis 4 0,14 0,44 0,02 0,28 0,04 0 Citrus limon 4 0,28 1,44 0,13 0,28 0,04 0 Citrus sinensis 3 0,21 0,34 0,06 0,21 0,04 0 Mentha sp1 3 0,21 0,34 0,05 0,21 0,04 0 Amaranthus caruru 3 0,28 1,09 0,12 0,21 0,04 0 Nicandra physaloides 3 0,28 0,41 0,07 0,21 0,04 0 Lippia alba 2 0,21 0,19 0,06 0,14 0,04 0 Ocimum basilicum 2 0,21 0,18 0,03 0,14 0,04 0 Spondias purpurea 2 0,07 0,08 0,06 0,14 0,04 0 Scoparia dulcis 2 0,14 0,28 0,33 0,14 0,03 0 Portulaca oleracea 2 0,14 0,06 0 0,14 0,04 0 Turnera subulata 2 0,07 0,52 0,22 0,14 0,04 0 Melanthera latifolia 2 0,14 0,36 0,20 0,14 0,04 0 Poaceae sp1 2 0,14 0,04 0,04 0,14 0,04 0 Cucumis anguria 2 0,14 0,03 0 0,14 0,04 0 Zea mays 2 0,07 0,02 0 0,14 0,04 0 Cosmos sulphureus 1 0,14 0,05 0,14 0,07 0,04 0 Ocimum gratissimum 1 0,14 0,04 0,12 0,07 0,04 0 Borreria verticillata 1 0,07 0,02 0,11 0,07 0,04 0 57

Musa sp1 1 0,14 0,01 0,09 0,07 0,04 0 Bixa orellana 1 0,07 1 1 0,07 0 0 Waltheria indica 1 0,07 0 0 0,07 0,04 0 Richardia grandiflora 1 0,07 0,5 0,84 0,07 0,02 0

C. Espécies de abelhas, Grau (k), Grau normalizado (ND), Especialização (d’), Força de Interação (FI), Centralidade de Grau (DC), Centralidade de Proximidade (CC) e Centralidade por Intermédio (BC) de cada espécie visitada pela comunidade de abelhas na área de Remanescente Florestal. k ND FI d' DC CC BC

Apis mellifera 13 0,52 5,5 0,26 0,52 0,06 0,28 Trigona sp1 10 0,4 3,22 0,39 0,40 0,05 0,09 Trigona sp2 8 0,32 1,91 0,22 0,32 0,05 0,11 Epanthidium sp2 6 0,24 1,77 0,44 0,24 0,05 0,09 Augochlora sp2 4 0,16 2,6 0,76 0,16 0,04 0,03 Trigona sp3 3 0,12 0,68 0,34 0,12 0,05 0,09 Epanthidium sp1 3 0,12 0,72 0,43 0,12 0,04 0,04 Frieseomelitta sp1 3 0,12 0,95 0,57 0,12 0,04 0,17 Euglossa sp1 2 0,08 0,25 0,18 0,08 0,05 0,06 Megachile sp1 2 0,08 0,32 0,34 0,08 0,04 0 Bombus sp1 2 0,08 0,55 0,35 0,08 0,04 0 Tetragonisca sp1 2 0,08 0,44 0,36 0,08 0,04 0 Dicranthidium sp2 2 0,08 0,62 0,49 0,08 0,04 0 Geotrigona sp1 2 0,04 1,5 0,82 0,08 0,03 0 Melitoma sp1 2 0,04 1,5 0,86 0,08 0 0 Euriceni sp1 1 0,08 0,05 0 0,04 0,04 0 Euglossa cordata 1 0,04 0,11 0,20 0,04 0,04 0 Xylocopa frontalis 1 0,08 0,11 0,20 0,04 0,04 0 Dicranthidium sp1 1 0,04 0,14 0,29 0,04 0,03 0 Augochlora sp1 1 0,04 0,25 0,52 0,04 0,03 0 Exomalopsis sp1 1 0,04 0,25 0,52 0,04 0,02 0 Centris analis 1 0,04 0,5 0,74 0,04 0,02 0 Hypanthidium sp1 1 0,04 0,5 0,74 0,04 0,03 0 Pseudaugochlora sp1 1 0,04 0,5 0,74 0,04 0 0

D. Espécies de plantas, Grau (k), Grau normalizado (ND), Força de Interação (FI), Especialização (d’), Centralidade de Grau (DC), Centralidade de Proximidade (CC) e Centralidade por Intermédio (BC) de cada espécie visitada pela comunidade de abelhas na área de Remanescente Florestal. k ND FI d' DC CC BC Solanum paniculatum 9 0,37 5,165 0,41 0,37 0,04 0,03 Schinus terebinthifolius 5 0,16 1,061 0,11 0,20 0,05 0,05 Stemodia foliosa 5 0,2 1,371 0,21 0,20 0,05 0,03 Varronia globosa 4 0,12 1,604 0,3 0,16 0,04 0,03 Borreria verticillata 4 0,08 0,961 0,28 0,16 0,05 0,25 Clitoria ternatea 4 0,12 0,266 0,02 0,16 0,05 0,08 Canavalia brasiliensis 3 0,2 0,409 0,09 0,12 0,05 0,03 Momordica charantia 3 0,08 0,326 0,05 0,12 0,05 0,03 Myracrodruon urundeuva 3 0,12 0,698 0,28 0,12 0,04 0 58

Hyptis sp1 3 0,16 0,958 0,59 0,12 0,04 0,11 Commelina benghalensis 3 0,12 1,525 0,67 0,125 0,03 0 Moringa oleifera 3 0,16 2,250 0,88 0,125 0,02 0 Taraxacum officinale 3 0,12 1,167 0,56 0,125 0,04 0,01 Poaceae sp1 3 0,12 0,958 0,55 0,125 0,04 0,15 Ipomea asarifolia 2 0,12 0,339 0,2 0,083 0,04 0,02 Mimosa arenosa 2 0,08 0,172 0,08 0,083 0,04 0,02 Ipomea sp1 2 0,12 1,500 0,88 0,083 0,03 0 Turnera subulata 2 0,08 0,544 0,36 0,083 0,04 0,05 Rubiaceae sp1 2 0,08 0,292 0,37 0,083 0,04 0,01 Marsypianthes chamaedrys 2 0,08 0,577 0,53 0,083 0 0 Tarenaya spinosa 2 0,04 0,522 0,35 0,083 0,04 0 Convovulaceae sp1 1 0,04 0,500 0,8 0,042 0 0 Asteracea sp1 1 0,08 0,333 0,68 0,042 0,03 0 Portulaca oleracea 1 0,04 0,333 0,71 0,042 0,02 0 Anadenanthera colubrina 1 0,04 0,167 0,52 0,042 0,03 0

E. Espécies de vespas sociais, Grau (k), Grau normalizado (ND), Força de Interação (FI), Especialização (d’), Centralidade de Grau (DC), Centralidade de Proximidade (CC) e Centralidade por Intermédio (BC) de cada espécie visitante da comunidade de plantas na área de Agrossistema. k ND FI d' DC CC BC

Polybia sericea 21 0,8 11,02 0,27 0,80 0,12 0 Polybia ignobilis 14 0,53 5,56 0,32 0,53 0,13 0,5 Polybia paulista 10 0,38 2,84 0,34 0,38 0,13 0,5 Brachygastra lecheguana 7 0,26 1,96 0,35 0,26 0,12 0 Polybia gr. occidentalis 7 0,26 1,78 0,34 0,26 0,12 0 Parachartergus pseudoapicalis 6 0,23 1,14 0,36 0,23 0,12 0 Mischocyttarus sp1 3 0,11 0,52 0,37 0,11 0,12 0 Potonectarina sylveirae 1 0,03 0,14 0,36 0,03 0,08 0 Synoeca cyanea 1 0,03 1 1 0,03 0 0

F. Espécies de plantas, Grau (k), Grau normalizado (ND), Força de Interação (FI), Especialização (d’), Centralidade de Grau (DC), Centralidade de Proximidade (CC) e Centralidade por Intermédio (BC) de cada espécie visitada pela comunidade de vespas sociais na área de Agrossistema. k ND FI d' DC CC BC Phaseolus sp1 5 0,55 0,68 0,12 0,55 0,04 0 Cucurbita sp1 5 0,55 0,69 0,14 0,55 0,04 0,5 Anacardium occidentale 5 0,55 0,97 0,21 0,55 0,04 0,5 Mentha sp1 4 0,44 0,4 0,07 0,44 0,04 0 Musa sp1 4 0,33 0,6 0,31 0,44 0,04 0 Solanum melongena 4 0,22 0,79 0,43 0,44 0,03 0 Citrus limon 4 0,44 0,39 0,18 0,44 0,04 0 Melanthera latifolia 4 0,22 0,2 0,05 0,44 0,04 0 Amaranthus caruru 3 0,22 0,28 0,12 0,33 0,04 0 Turnera subulata 3 0,44 1,18 0,36 0,44 0,03 0 Lippia alba 3 0,33 0,18 0,12 0,33 0,04 0 59

Passiflora edulis 3 0,33 0,21 0,16 0,33 0,04 0 Raphanus sativus 3 0,33 0,17 0,1 0,33 0,04 0 Borreia verticillata 2 0,44 0,22 0,21 0,22 0,03 0 Nicandra physaloides 2 0,44 0,24 0,24 0,22 0,03 0 Cosmos sulphureus 2 0,33 0,14 0,15 0,22 0,04 0 Poaceae sp1 2 0,22 0,19 0,32 0,22 0,03 0 Ocimum gratissimum 2 0,11 0,09 0,12 0,22 0,03 0 Cucumis anguria 2 0,11 0,06 0,08 0,22 0,04 0 Zea mays 2 0,22 0,04 0,02 0,22 0,04 0 Ocimum basilicum 1 0,11 0,05 0,17 0,11 0,03 0 Spondias purpurea 1 0,22 0,05 0,17 0,11 0,03 0 Scoparia dulcis 1 0,22 0,03 0,14 0,11 0,03 0 Azandirachta indica 1 0,11 1 1 0,11 0 0 Citrus sinensis 1 0,11 0,02 0,09 0,11 0,03 0 Waltheria indica 1 0,11 0,02 0,14 0,11 0,03 0

G. Espécies de vespas sociais, Grau (k), Grau normalizado (ND), Especialização (d’), Força de Interação, Centralidade de Grau (DC), Centralidade de Proximidade (CC) e Centralidade por Intermédio (BC) de cada espécie visitante da comunidade de plantas na área de Remanescente Florestal. k ND FI d' DC CC BC Parachartergus pseudoapicalis 9 0,6 3,95 0,26 0,60 0,16 0 Polybia paulista 6 0,4 2,48 0,43 0,40 0,16 0 Synoeca cyanea 6 0,33 2,55 0,41 0,40 0,16 0 Polybia ignobilis 6 0,4 2,61 0,46 0,40 0,16 0 Polybia sericea 5 0,4 2,12 0,49 0,33 0,16 0 Polybia gr. occidentalis 5 0,33 1,25 0,27 0,33 0,16 0

H. Espécies de plantas, Grau (k), Grau normalizado (ND), Força de Interação (FI), Especialização (d’), Centralidade de Grau (DC), Centralidade de Proximidade (CC) e Centralidade por Intermédio (BC) de cada espécie visitada pela comunidade de vespas sociais na área de Remanescente Florestal. k ND FI d' DC CC BC

Mimosa arenosa 6 0,83 0,8 0,05 1 0,08 0,27 Portulaca oleracea 5 1 1,02 0,18 0,83 0,08 0,27 Momordica charantia 3 0,33 0,63 0,26 0,5 0,06 0,02 Commelina benghalensis 3 0,5 0,52 0,27 0,5 0,07 0,14 Schinus terebinthifolius 3 0,5 0,32 0,17 0,5 0,07 0,13 Marsypianthes chamaedrys 3 0,33 0,22 0,07 0,5 0,06 0,02 Clitoria ternatea 2 0,5 0,54 0,36 0,33 0,06 0,05 Solanum paniculatum 2 0,33 0,41 0,42 0,33 0,06 0,02 Stemodia foliosa 2 0,33 0,3 0,33 0,33 0,06 0,01 Moringa oleifera 2 0,33 0,32 0,3 0,33 0,06 0 Anadenanthera colubrina 2 0,16 0,34 0,38 0,33 0,06 0,03 Taraxacum officinales 1 0,5 0,17 0,41 0,16 0,05 0 Rubiaceae sp1 1 0,16 0,18 0,44 0,16 0,05 0 Convovulaceae sp1 1 0,16 0,07 0,15 0,16 0,06 0 Varronia globosa 1 0,16 0,08 0,23 0,16 0,05 0 60

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REGRAS PARA SUBMISSÃO EM PERIÓDICOS

1 - Sociobiology

Author Guidelines SECTION I - Manuscript preparation

Sociobiology provides free of cost publication for authors and open access for readers. We kindly ask you to have in mind that we count on voluntary work of editors and a small paid staff that cannot waste costly and precious time fixing formatting and typeset inconsistencies generated by non obedience to Authors Guidelines. Failure in following these guidelines can result in rejection of submissions. Submmiting a manuscript that follows authors guidelines is an elementary demonstration of appreciation to the journal and to colaborative, open access publication philosophy.

1- Manuscript file formatting All manuscripts submitted to Sociobiology must be written in English, with clarity and readability in mind. Manuscripts are subject to editing to ensure conformity to editorial standards and journal style.

 Submit manuscript as an MS Word or RTF file with a page size Letter, 8.5 x 11".

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 Use the font Times (New) Roman with a size of 12 point.

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 Number pages consecutively, beginning with the title page.

 Lines in the manuscript must be numbered. 66

 Begin each of the following on a separate page and arrange in the following order: title page, abstract and key words (three to six words), manuscript text, acknowledgments, references cited, footnotes, tables, figure legends, and figures.

 Type all captions on a separate page and put each figure and table on a separate page.

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 The sequence to correctly upload files in steps 2 (original article) and 4 (supplementary files) of the electronic submission is to choose the file (OJS will access your File Manager program), to click the Upload button, and then click the button "Save and continue". Upload as many supplementary files as needed repeating this sequence. After you are finished with the uploads, click "Save and continue". You will reach stpe 5 "Confirmation". Click the button "Finish Submission". Please see these video tutorials for extra guidance on the submission process: Registering as a user, if you are not yet registered in our electronic submission system, https://www.youtube.com/watch?v=38a2qoZTkIQ Submitting a manuscript https://www.youtube.com/watch?v=Eg0N8ljT6AY

2- Manuscript Preparation Instructions 2.1- Front page Please strictly obey the sequence below. a) Running title, maximum of 60 characters (including letters, punctuation, and spaces between words) b) Manuscript type ("article", "review", "short note") c) Title: concise and clearly identifying the connection between the main idea and the variables or scientific problem discussed in the paper. Capitalize first letters of each word, except for prepositions (at, by, with, from, and, to). d) Author(s) name(s) should be center-justified below the title using small capital letters. Only initials of the first and middle names of authors shall be provided, followed by the family names in full. Names of different authors are separated by commas, without the use of "and' or "&' (Examples: RJ GUPTA; LG SIMONS, F NIELSEN, SB KAZINSKY) 67

e) Affiliation, containing: institution, town and country. Do not provide full postal address. f) Keywords: provide a maximum of 6 keywords. Do not repeat words from the title here. g) Corresponding author: provided full postal address plus email.

2.2 - Page 2 – Abstract The abstract must be easy to understand and not require reference to the body of the article. Please make sure the main contribution of the paper is presented clearly in the abstract. The text must not contain any abbreviations or statistical details. Type ABSTRACT followed by a hyphen and the text. The abstract must be one-paragraph long and not exceed 250 words.

2.3 - Main Text Introduction - Sociobiology strongly recommends to make explicit here the hypothesis being tested. Material and Methods - This section must provide enough information for the research to be replicated. Please include the statistical design and methods, if necessary, the name and version of the software used for analysis. Results - mean values must be followed by the mean standard error and the number of observations. Units of measurement must be separated from the value by a blank space (e.g., 10 cm, 25 kg/m). Present p-values in lower case (e.g., p < 0.05). For extra guidance on statistics and measures notation see: http://users.sussex.ac.uk/~grahamh/RM1web/APA%20format%20for%20statistical%20notati on%20and%20other%20things.pdf

Discussion - here it is strongly recommended that you focus on how the results contribute to the advancement of the scientific knowledge in the specific subject area, and preferably, beyond it. Make sure you express clearly whether or not the working hypothesis was accepted and what analisys give support its acceptance or refutation. Acknowledgments - The text must be concise and contain the recognition to people first (including "anonymous referees"), and then institutions and/or sponsors. References - Its mandatory to include DOI numbers if available for the cited paper. Most articles published in the 2000's have a DOI number. Effective on August of 2016, journal names must be types in full (not abbreviated) in all references. A maximum number of 50 references is acceptable (except for Reviews). Under the section title, type the references, in alphabetical order, one per paragraph, with no space between them. The authors’ family names are typed first in full, followed by capital initials, followed by period. 68

Use a comma to separate the names of authors. Add the reference year after the authors' family name, between parentheses. Journal names in full. Do not cite monographs, partial research reports, abstracts of papers presented at scientific meetings, dissertations, theses, and extension materials. Examples of reference style: Book Hölldobler, B. & Wilson, E.O. (1990). The Ants. Cambridge: Harvard University Press, 732 p

Chapter or article in an edited book Cushman, J.H. & Addicott, J.F. (1991). Conditional interactions in ant-plant-herbivore mutualisms. In C.R. Huxley & D.F. Cutler (Eds.), Ant-plant interactions (pp. 92-103). Oxford: Oxford University Press. References retrieved from web address Bolton, B. (2011). Catalogue of species-group taxa. http://gap.entclub.org/contact.html. (accessed date: 1 August, 2016). Jounal article Matsuura, K., Himuro, C., Yokoi, T., Yamamoto, Y., Vargo, E. L. & Keller, L. (2010). Identification of a pheromone regulating caste differentiation in termites. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA 107: 12963-12968. doi: 10.1073/pnas.1004675107 The issue number should be indicated only if each issue of a journal begins on page 1. Capitalise only the first letter of the first word of an article title and subtitle, and any proper nouns. Capitalise the first letter of every main word in the journal title (reminder: journal title in full). Include a digital object identifier (DOI) if available

Journal article, if published only online Liu, N., Cheng, D.M., Xu, H.H. & Zhang, Z.X. (2011). Behavioral and Lethal Effects of α- terthienyl on the Red Imported Fire Ant (RIFA). Chinese Agricultural Science, 44: 4815- 4822. Retrived from: http://211.155.251.135:81/Jwk_zgnykx/EN/Y2011/V44/I23/4815

Group or organisation as author Organisation Name. (Year). Details of the work as appropriate to a printed or electronic form.

Authors contribution Please clearly present each co-authors' contribution to the study. As a matter of pursuing ethics standards in scientific publication, Sociobiology follows the guidelines of the 69

International Committee of Medical Journal Editors (ICMJE) for definition of authorship and contributorship. See: http://www.icmje.org/recommendations/browse/roles-and-responsibilities/defining-the- role-of-authors-and-contributors.html Please note that acquisition of funding or the provision of space, providing published data or materials, or general supervision of the research group alone does not justify authorship.

Preparation of Tables Tables must be placed separately, one per page, after the References section. Please number tables consecutively with Arabic numbers at the same order they are referred to in the text. Footnotes must have call numbers. Use the word "Table" in full in the text (example: Table 1). Be careful on correctly aligning variables and respective values in columns and lines. Example of a table title: Table 1. Frequency of the four types of ovaries within the colonies of Angiopolibia pallens.

Preparation of figures Insert the list of figures after the tables. Use the abbreviation "Fig" in the titles and in the text (such as Fig 3). In order to easy the editing work and produce a neat layout for the articles, please prepare the figure files according to the following guidelines: Prepare figures in TIF format, with at least 300 dpi of resolution. It is the better format for the quality of your published work. However, exceptions to this format can be discussed with editors if necessary. In the editing process small figures will be set as a one column object (Sociobiology articles are edited in two columns layout). Please produce small figures with a width size of 86.5 mm, while the height can be up to 210 mm. In the editing process large figures will be set as an object placed over two columns. Please produce large figures with a width size of a maximum of 179 mm, while the height can vary up to 85 mm for a one third page, 120 mm for a half page or 185 mm for a two third page figure. Please use appropriate font size for axis or box legends and values in order to assure good resolution for text in the figures. If axis or box legends are too extensive and require small font size for full typing, create abbreviations for the variables and refer to the variables full text as figure foot notes. A font size between 9 and 12 pt for the fonts Times New Roman or Calibri can yield a good resolution for figure text (followed the width and heights suggested above).

3- In-text Citations Scientific names 70

Write the scientific names in full, followed by the author's family name, when they are first mentioned in the Abstract as well as in the body of the text, e.g.: Polistes canadensis (L.). Use the abbreviated generic name (e.g.: P. canadensis) in the rest of the manuscript, except in tables and figures, where the species name shall be typed in full.

One author When you refer to a single author, include the author's family name and year of publication, using one of the forms shown here. Ginsberg (2005) argues that local diversity of bees is driven by species selection from a regional diversity pool. or Local diversity of bees is driven by species selection from a regional diversity pool (Ginsberg, 2005).

Multiple authors For two authors, include the family names of both authors and year. According to Smith and Velasquez (2009) chaparrals are a source of endemism for ants in the Venezuelan Andes. or Chaparrals are a source of endemism for ants in the Venezuelan Andes (Smith & Velazquez, 2009). Use 'and' when family names are outside parentheses; use '&' when family names are inside parentheses. In the case of three or more authors, cite first authors’ family name, plus 'et al.' and the year.

Multiple references If more than one reference has to be cited, follow the chronological order of publication, separated with semicolons (for example: Xia & Liu, 1998; Saravanah, 2003; Balestreri, 2006; Ustachenko et al., 2010). Use 'and' when family names are outside parentheses; use '&' when family names are inside parentheses.

Secondary source Sociobiology strongly recommends to not use secondary source (i.e., citations refering to one author (secondary) who cites another (primary)).

Article or chapter in an edited book 71

If a chapter or article written by a contributor author to an edited book has to be cited, acknowledge the author of the chapter or article. This author is cited in text (that is, in the body of the paper) in the same way as for one or more authors.

Group or organisation as author Whenever the author is a government agency, association, corporate body or the like, which has a familiar or easily understandable acronym, it is cited as follows: The reduction of airborn polluting particles in Cleveland resulted in the increase of bee species richness in park areas in the 1990’s (Environmental Protection Agency [EPA], 2006). Note: The entry in the reference list is under Environmental Protection Agency.

Personal communication Personal communications are understood as letters, e-mails, personal interviews, telephone conversations and the like. They must be in text only and are not included in a reference list. J. Ahmed (personal communication, May 11, 2010) indicated … … (L. Stainer, Senior Researcher, Social Insects Study Centre, personal communication, June 4, 2009)

4 - Scientific Notes Manuscripts of anecdotal nature, and/or that merely report new geographic occurrences, trophic interactions, records of species or host associations to new localities in geographical regions that they are already known, will not be accepted. Short notes must report more elaborated work that incorporates the same aspects required for full articles (biology, ecology, genetics, behavior, reproductive biology, caste studies, etc.). Scientific notes should be prepared as a single text and references. Do not include subtitles (Introduction, Material and Methods, and Results and Discussion). The abstract must have up to 150 words and the text no longer than 1,000 words. Figures or tables can be included if highly necessary, summing up to 3 objects (Figures + Tables) at a maximum.

5- Reviews Extensive interpretative or evaluative articles on current topics related to the biology of social arthropods, can be published upon invitation by the Associate Editors. The Editorial Board is not responsible for the opinions expressed in the articles (Scientific notes, research articles, and reviews).

SECTION II - Important reminders on submission process 72

6 - Fill in Metadata Forms It is important to fill in all metadata forms with an asterisc (mandatory fields) during the five steps of the submission process. Additionally, please include metadata on all authors that appear in the manuscript. The first field that appears can be filled in with submitter metadata, and by clicking the button "Add author" new forms will appear for us much authors as needed. Author metadata is important for abstracting and indexing purposes. Remember that in modern days indexing agencies have online data harvesters. Any omission or lack of accuracy in authors, disciplines and keywords metadata can affect the visibility of authors work.

7 - List of Potential reviewers Put together a list of four potential referees that you will inform in the text box "Comments to the Editor" during the electronic submission process. In the list you must provide the complete name, Institutional Affiliation, Country, e-mail address and three key words that best describe the area of expertise of each potential referee. At least two referees must be from countries different from the author's country of origin.

8 - Journal Access Accepted manuscripts will be published free of charges and fees, reprints will not be provided. The authors and the general public will have full online access to PDF files of all published articles. Sociobiology publishes under Creative Commons Attribution License.

2 – Landscape Ecology

Instructions for authors GENERAL Landscape Ecology is committed to a rapid editorial review process and will inform authors of the status of their manuscript as quickly as possible. Springer is pleased to provide authors, editors and reviewers of Landscape Ecology with the fully web-enabled online manuscript submission and review system. The online system offers authors the option to track in real time the progress of the review process of their manuscripts. Please send a completed and duly signed form either by mail or fax to the Landscape Ecology's Editorial Office. Authors should still follow the regular instructions for authors when preparing their manuscripts (see below). Submission Letter Authors must supply a letter of submission to accompany a manuscript. This letter should be entered in the Author’s Comments Section on the submission website. The letter should state that the work submitted to Landscape Ecology is original unpublished work, and is not being 73

considered for publication elsewhere. Note how, in what form, and to what extent any data used in the manuscript have been or will be included in an article published or submitted elsewhere. Reproduction of a previously published figure, either of the author’s or that of another requires a permission letter from the original publisher. These must be provided by the author before final acceptance. Authors should also note in this letter the willingness to cover costs of reproduction for any color figures submitted with the manuscript, if the paper is accepted for publication. See details on color figures and costs below. Authors are welcome to suggest 3 potential appropriate reviewers as well as 1 or 2 current members of the Editorial Board to handle the manuscript. Any such suggested individuals should have no potential conflict of interest with the authors. Manuscript Submission Submission of a manuscript implies: that the work described has not been published before; that it is not under consideration for publication anywhere else; that its publication has been approved by all co-authors, if any, as well as by the responsible authorities – tacitly or explicitly – at the institute where the work has been carried out. The publisher will not be held legally responsible should there be any claims for compensation. Permissions Authors wishing to include figures, tables, or text passages that have already been published elsewhere are required to obtain permission from the copyright owner(s) for both the print and online format and to include evidence that such permission has been granted when submitting their papers. Any material received without such evidence will be assumed to originate from the authors. Online Submission Please follow the hyperlink “Submit online” on the right and upload all of your manuscript files following the instructions given on the screen. Title Page - The title page should include: - The name(s) of the author(s) - A concise and informative title - The affiliation(s) and address(es) of the author(s) - The e-mail address, and telephone number(s) of the corresponding author - If available, the 16-digit ORCID of the author(s) All manuscripts (except editorials and book reviews) submitted to the journal, Landscape Ecology, from November 1, 2014 on must have a structured abstract (replacing the unstructured abstract before). The structured abstract must have the following format, with the exact headings shown below: ABSTRACT Context. 74

State the broader context (or background) of your study and its relevance to landscape ecology. This section should be 2 to 3 sentences. Objectives. State the specific research objectives (and/or research questions) of your study. The number of research objectives usually should not exceed two. This section should be 2 to 4 sentences. Methods. State the location, design, and major method(s) and procedures of your study. Do not include details on equipment, statistics, and modeling methods. This section should be 2 to 3 sentences. Results. State the major results of your study and explain why they are important. Focus on what you found, not what you did. Clearly indicate what your key findings are. This section should be 5 to 8 sentences. Conclusions. State the significance and implications of your key findings in a broader context. Also, does your study lead to any recommendations relevant to landscape management and planning? This section should be 2 to 4 sentences. All the elements under each heading described above must be covered. The total length of the structured abstract should not exceed 250 words. The language used in the abstract should be concise and precise. The use of adjectives is generally discouraged unless it is necessary. Keywords Please provide 4 to 6 keywords which can be used for indexing purposes

Text Formatting Manuscripts should be submitted in Word.

 Use a normal, plain font (e.g., 10-point Times Roman) for text.

 Use italics for emphasis.

 Use the automatic page numbering function to number the pages.

 Do not use field functions.

 Use tab stops or other commands for indents, not the space bar.

 Use the table function, not spreadsheets, to make tables.

 Use the equation editor or MathType for equations.

 Save your file in docx format (Word 2007 or higher) or doc format (older Word versions). Manuscripts with mathematical content can also be submitted in LaTeX. 75

Headings Please use no more than three levels of displayed headings. Abbreviations Abbreviations should be defined at first mention and used consistently thereafter. Footnotes Footnotes can be used to give additional information, which may include the citation of a reference included in the reference list. They should not consist solely of a reference citation, and they should never include the bibliographic details of a reference. They should also not contain any figures or tables. Footnotes to the text are numbered consecutively; those to tables should be indicated by superscript lower-case letters (or asterisks for significance values and other statistical data). Footnotes to the title or the authors of the article are not given reference symbols. Always use footnotes instead of endnotes. Acknowledgments Acknowledgments of people, grants, funds, etc. should be placed in a separate section on the title page. The names of funding organizations should be written in full. References Citation Cite references in the text by name and year in parentheses. Some examples:

 Negotiation research spans many disciplines (Thompson 1990).

 This result was later contradicted by Becker and Seligman (1996).

 This effect has been widely studied (Abbott 1991; Barakat et al. 1995a, b; Kelso and Smith 1998; Medvec et al. 1999, 2000). Reference list The list of references should only include works that are cited in the text and that have been published or accepted for publication. Personal communications and unpublished works should only be mentioned in the text. Do not use footnotes or endnotes as a substitute for a reference list. Reference list entries should be alphabetized by the last names of the first author of each work. Order multi-author publications of the same first author alphabetically with respect to second, third, etc. author. Publications of exactly the same author(s) must be ordered chronologically.

 Journal article Gamelin FX, Baquet G, Berthoin S, Thevenet D, Nourry C, Nottin S, Bosquet L (2009) Effect of high intensity intermittent training on heart rate variability in prepubescent children. Eur J Appl Physiol 105:731-738. https://doi.org/10.1007/s00421-008-0955-8 76

Ideally, the names of all authors should be provided, but the usage of “et al” in long author lists will also be accepted: Smith J, Jones M Jr, Houghton L et al (1999) Future of health insurance. N Engl J Med 965:325–329

 Article by DOI Slifka MK, Whitton JL (2000) Clinical implications of dysregulated cytokine production. J Mol Med. https://doi.org/10.1007/s001090000086

 Book South J, Blass B (2001) The future of modern genomics. Blackwell, London

 Book chapter Brown B, Aaron M (2001) The politics of nature. In: Smith J (ed) The rise of modern genomics, 3rd edn. Wiley, New York, pp 230-257

 Online document Cartwright J (2007) Big stars have weather too. IOP Publishing PhysicsWeb. http://physicsweb.org/articles/news/11/6/16/1. Accessed 26 June 2007

 Dissertation Trent JW (1975) Experimental acute renal failure. Dissertation, University of California

Tables

 All tables are to be numbered using Arabic numerals.

 Tables should always be cited in text in consecutive numerical order.

 For each table, please supply a table caption (title) explaining the components of the table.

 Identify any previously published material by giving the original source in the form of a reference at the end of the table caption.

 Footnotes to tables should be indicated by superscript lower-case letters (or asterisks for significance values and other statistical data) and included beneath the table body. Electronic supplementary material Springer accepts electronic multimedia files (animations, movies, audio, etc.) and other supplementary files to be published online along with an article or a book chapter. This feature can add dimension to the author's article, as certain information cannot be printed or is more convenient in electronic form. Before submitting research datasets as electronic supplementary material, authors should read the journal’s Research data policy. We encourage research data to be archived in data repositories wherever possible. Submission 77

 Supply all supplementary material in standard file formats.

 Please include in each file the following information: article title, journal name, author names; affiliation and e-mail address of the corresponding author.

 To accommodate user downloads, please keep in mind that larger-sized files may require very long download times and that some users may experience other problems during downloading. Audio, Video, and Animations

 Aspect ratio: 16:9 or 4:3

 Maximum file size: 25 GB

 Minimum video duration: 1 sec

 Supported file formats: avi, wmv, mp4, mov, m2p, mp2, mpg, mpeg, flv, mxf, mts, m4v, 3gp Text and Presentations

 Submit your material in PDF format; .doc or .ppt files are not suitable for long-term viability.

 A collection of figures may also be combined in a PDF file. Spreadsheets

 Spreadsheets should be submitted as .csv or .xlsx files (MS Excel). Specialized Formats

 Specialized format such as .pdb (chemical), .wrl (VRML), .nb (Mathematica notebook), and .tex can also be supplied. Collecting Multiple Files

 It is possible to collect multiple files in a .zip or .gz file. Numbering

 If supplying any supplementary material, the text must make specific mention of the material as a citation, similar to that of figures and tables.

 Refer to the supplementary files as “Online Resource”, e.g., "... as shown in the animation (Online Resource 3)", “... additional data are given in Online Resource 4”.

 Name the files consecutively, e.g. “ESM_3.mpg”, “ESM_4.pdf”. Captions

 For each supplementary material, please supply a concise caption describing the content of the file. Processing of supplementary files 78

 Electronic supplementary material will be published as received from the author without any conversion, editing, or reformatting. Accessibility In order to give people of all abilities and disabilities access to the content of your supplementary files, please make sure that

 The manuscript contains a descriptive caption for each supplementary material

 Video files do not contain anything that flashes more than three times per second (so that users prone to seizures caused by such effects are not put at risk)