Universidade De São Paulo Faculdade De Filosofia, Ciências E Letras De Ribeirão Preto Programa De Pós-Graduação Em Entomologia
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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA “Paisagem e redes de polinização: Como manter a polinização na Mata Atlântica?” Bárbara Nobrega Rodrigues Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Ciências, obtido no Programa de Pós-Graduação em Entomologia Ribeirão Preto – SP (2020) UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA “Paisagem e redes de polinização: Como manter a polinização na Mata Atlântica?” Bárbara Nobrega Rodrigues Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Ciências, obtido no Programa de Pós-Graduação em Entomologia. Orientador: Prof. Dr. Danilo Boscolo Coorientadora: Dra. Patrícia Alves Ferreira Ribeirão Preto – SP (2020) Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que citada a fonte. Rodrigues, Bárbara Nobrega Paisagem e redes de polinização: Como manter a polinização na Mata Atlântica? Ribeirão Preto, 2020. 210 p. Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo. Orientador: Boscolo, Danilo. Coorientação: Ferreira, Patrícia Alves 1. Polinizadores. 2. Visitante floral. 3. Redes de interação. 4. Agrupamento. 5. Processo ecológico. 6. Abelhas. Folha de avaliação Dedicatória A todos que me ajudaram a concluí-lo. Agradecimentos Agradeço a oportunidade Agradeço a Tatiana Machado Souza por me colocar em contato com o orientador dela, o qual seria meu futuro orientador, o prof. dr. Danilo Boscolo. Agradeço também ao orientador prof. dr. Danilo Boscolo pelas oportunidades que me proporcionou, do doutorado em si, eventos e contatos, como o da minha coorientadora, dr. Patrícia Ferreira. Agradeço também a pós- graduação em Entomologia pelas disciplinas e demais experiências. Agradeço a orientação Do Professor Doutor Danilo Boscolo (Dan) durante esses quatro anos. Do Rafael Covre durante todas as minhas etapas acadêmicas. Da Dr. Tatiana Machado Souza (Tati), da Dra. Patrícia Ferreira (Paty), do Prof. Dr. Carlos Garófalo, do Prof. Dr. Paulo Guimarães Jr. e as demais orientações que amigos e colegas me deram ao longo do curso. Da Juliana Bissoli sobre como entender e administrar a mim mesma. Da Profa. Dra. Favízia Freitas de Oliveira, por toda ajuda, trabalho e por me acolher por uma semana em seu laboratório. Agradeço a companhia Dos colegas e amigos do programa, dos demais programas e da graduação. Mesmo idas ao mercado com Nanda e Jaque foram ótimas. Da Paty e das conversas agradáveis e inspiradoras com Paty e Lu. Com o pessoal do campo que aliviava a tensão, como Laura (Recruta), Juliana (Ju), Jéssica (Jé), Maiara (Ma), Bruna (Bombus), Guilherme (Gui), Maurício, Paola, Gabriela e Gabriel. No laboratório, com pessoal da graduação, Juliana Takata, Laura Nery, Karoline Lima, Jéssica Perozi, Isabela Santos e Juliana Lima. Do Sidnei Mateus, que me ensinou um pouco do seu vasto conhecimento sobre abelhas e me ajudou, sempre disposto e animado. Agradeço o apoio e amizade Do pessoal da graduação, em especial Jéssica Perozi e Isabela Santos que aceitaram minha coorientação, tendo paciência com minha inexperiência. Da Ana Nievas que tínhamos conversas muito boas e relaxantes. Da Aline que, que embora conversamos esporadicamente, sempre nos mantermos atualizadas uma da outra e apoiando uma a outra. Do Rafael Pereira (Pera), Paulo Henrique pelos momentos de descontração e conversas. Do Thiago Abreu (Ogat) pelos desabafos e até revisões de textos. Do apoio dos meus pais, que foi da forma que eles puderam e conseguiram, com muito amor e carinho. Da Tati pelos muitos anos de amizade e amor, sempre uma apoiando a outra. Do Rafael Covre, que fazemos um ótimo time, para enfrentar tudo que a vida pode pôr na nossa frente, que mesmo que estejamos fisicamente separados, estamos sempre torcendo pela felicidade e sucesso um do outro, da maneira mais positiva e cheia de amor que conseguimos. Agradeço o apoio financeiro Do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) que possibilitaram a existência desse trabalho e de muitos outros. O presente trabalho recebeu apoio direto do CNPq pelo processo de número 147894/2016-6, e contou com dados coletados sob o financiamento dos projetos “Redes de interação planta-polinizador em paisagens heterogêneas de Mata Atlântica” (CNPq - processo número 449740/2014-5) e “New Sampling Methods and Statistical Tools for Biodiversity Research: Integrating Animal Movement Ecology with Population and Community Ecology ” (FAPESP – número do processo: 2013/50421-2). Epígrafe “Comece onde você está, use o que você tem e faça o que você pode.” Arthur Ashe Resumo Em um cenário de ambientes naturais ameaçados e, ao mesmo tempo, de dependência dos serviços ecossistêmicos providos por esses ambientes, ferramentas que auxiliem a geração de diretrizes para planejamento e uso da terra são uma demanda constante. Uma das formas de gerar diretrizes é através da construção de modelos, que permitam realizar predições razoáveis para cenários futuros. Porém, para construir esses modelos, é necessário saber quais serão os fatores e agentes a serem considerados como relevantes para o modelo. Para o processo de polinização, modelos utilizando redes bipartidas de plantas e animais visitantes florais vem sendo amplamente utilizadas nos estudos de redes de interação plantas-animais visitantes florais para entender o processo de polinização. A estrutura dessas redes podem ser um indicativo de qualidade ambiental, porém as comparações e projeções de cenários futuros demandam alguma generalização na representação do sistema. O sistema é composto por polinizadores e plantas com flores, representados usualmente como espécies, porém a composição das espécies varia com o tempo e com o espaço. Exploramos como as formas de representar os organismos interagindo afetam a estrutura das redes de polinização e as respostas dessas interações com relação a variáveis da paisagem, usando as interações planta-abelha devido as abelhas serem os principais polinizadores de Angiospermas. Observamos que para redes de interações entre plantas e insetos visitantes florais a representação em nível de gênero ainda mantém a estrutura da rede original, representada com espécies ou subdivisões dentro de espécies. O estabelecimento de uma interação planta-inseto é vinculado à correspondência das características entre a flor e o visitante floral, dessa forma, abelhas que visitam uma determinada flor tenderiam a apresentar um mesmo conjunto de características. Observamos esse padrão na relação abelha-abelha (par de abelhas visitando uma mesma flor) apenas quando consideramos todas as interações ocorrendo em diferentes escalas (por coleta, ponto e paisagem de 5 km). Isso indica que o padrão de abelhas do mesmo grupo funcional interagindo com uma espécie de planta ocorre considerando diferentes dados entre áreas. Ao agruparmos tanto as abelhas como as plantas em grupos funcionais obtemos pares de interações que são responsivos às variáveis da paisagem, sendo que o agrupamento por combinação foi o que melhor representou a relação com a paisagem. As métricas da paisagem mais importantes para essas interações foram a porcentagem de floresta e densidade de borda. Uma abordagem funcional é recomendada para a construção de modelos que busquem respostas dos efeitos de fatores ambientais ou fatores da paisagem. Abstract In the scenarios of threatened natural environments and, at the same time, dependence of its ecosystem services, there is a constant demand for tools to help generate guidelines to plan the land use. One way to generate these guidelines is building models that can deliver reliable predictions for future scenarios. However, in order to build these models, we need to know which factors and entities are relevant to the models. In the pollination systems, the bipartite network representation and analysis are widely used in articles about flower visitor animals- plant networks to understand the pollination process. The network structure is an indicator of environmental quality, but comparisons and projections of future scenarios require a more generalized system representation. The system contains pollinators and plants, usually represented as species, with the species composition varying through space and time. We explored how the ways of representing the interacting organisms affect the pollination network structure and the responses of this interaction to landscape variables, using flower-bee interactions because bees are major Angiosperm’ pollinators. We found that for networks of flower and insect-visitor the representation of nodes grouped in genus still keeps the original network structure, when the nodes were represented in species or subgroups of species. The occurrence of an interaction in flower visitation networks is related to the traits matching between flower and flower-visitor animal. In this way, bees searching for food in the same flower would have very similar profiles. We see this pattern in the bee-bee relation