Universidade Federal Do Ceará Centro De Ciências Departamento De Biologia Programa De Pós-Graduação Em Ecologia E Recursos Naturais

UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ CENTRO DE CIÊNCIAS DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E RECURSOS NATURAIS

KÁSSIO DE CASTRO ARAÚJO

COMPOSIÇÃO E INFLUÊNCIA DA HETEROGENEIDADE AMBIENTAL NA DIVERSIDADE DE ANFÍBIOS EM FRAGMENTOS DE RESTINGA NO DELTA DO PARNAÍBA, NORDESTE DO BRASIL

FORTALEZA 2017 KÁSSIO DE CASTRO ARAÚJO

COMPOSIÇÃO E INFLUÊNCIA DA HETEROGENEIDADE AMBIENTAL NA DIVERSIDADE DE ANFÍBIOS EM FRAGMENTOS DE RESTINGA NO DELTA DO PARNAÍBA, NORDESTE DO BRASIL

Dissertação apresentada ao programa de Pós Graduação em Ecologia e Recursos Naturais da Universidade Federal do Ceará, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Ecologia e Recursos Naturais. Área de concentração: Ecologia e Recursos Naturais.

Orientador: Prof. Dr. Robson Waldemar Ávila Coorientador: Prof. Dr. Anderson Guzzi

FORTALEZA 2017

KÁSSIO DE CASTRO ARAÚJO

COMPOSIÇÃO E INFLUÊNCIA DA HETEROGENEIDADE AMBIENTAL NA DIVERSIDADE DE ANFÍBIOS EM FRAGMENTOS DE RESTINGA NO DELTA DO PARNAÍBA, NORDESTE DO BRASIL

Aprovada em: 14/02/2017

BANCA EXAMINADORA ______Prof. Dr. Robson Waldemar Ávila (Orientador) Universidade Federal do Ceará – UFC ______Prof. Dr. Paulo Cascon Universidade Federal do Ceará – UFC ______Prof. Dr. Marcelo Felgueiras Napoli Universidade Federal da Bahia – UFBA

Aos meus pais que sempre acreditaram nos meus sonhos e me ensinaram que só através dos estudos eu poderia realizá-los. AGRADECIMENTOS

Sou imensamente grato à todas as pessoas que me ajudaram a realizar esse trabalho, dentre estas, agradeço: Aos meus pais que sempre me incentivaram a nunca desistir dos meus sonhos, à minha mãe Maria Eunice Araújo de Castro pelo apoio e broncas para eu estudar mais, por todo o esforço feito para me ajudar nos primeiros meses que comecei a morar em Fortaleza, muito obrigado por tudo. Ao meu pai José Maria Rodrigues de Araújo por todo esforço feito para conseguir uma boa formação para mim e minhas irmãs e que além do apoio, incentivo, carinho, foi até comigo para as minhas campanhas, vendo sapos, rãs, pererecas, cobras e jacarés. Às minhas irmãs Karolina de Castro Araújo e Priscila de Castro Araújo, que mesmo distante sempre me deram apoio incondicional na minha jornada acadêmica. Ao meu orientador Prof. Dr. Robson Waldemar Ávila por toda paciência, amizade e ensinamentos ao longo do Mestrado, por sempre confiar em mim e dar todo apoio necessário para que um dia me torne um bom pesquisador, além de me incentivar sempre a buscar por mais conhecimento e agradeço muito a oportunidade de poder ter trabalhado ao seu lado, me fez crescer muito como pesquisador, profissional e pessoa. Ao meu Coorientador Prof. Dr. Anderson Guzzi que me acompanha desde minha graduação e sempre confiou no meu potencial, por sua amizade, paciência, incentivo incondicional na minha jornada acadêmica, por todo apoio na logística das minhas saídas de campo, pelas inúmeras correções e broncas, pela oportunidade de mesmo depois da graduação ainda poder trabalhar ao seu lado e ainda pretendo realizar muitos trabalhos ao seu lado. À Talia Machado Freire pelo companheirismo, carinho, paciência e por sempre ter me dado força para continuar nos momentos mais difíceis e até mesmo me ajudar nas minhas coletas (Mesmo torcendo sempre para a gente nunca encontrar serpentes...kkkk). Ao meu amigo Etielle Barroso Andrade por ter me apresentando o mundo da Herpetologia, ainda no meu primeiro período do Curso de Biologia, que depois de alguns anos, já formado, tive a oportunidade de poder trabalhar ao seu lado. Sou imensamente grato por todos os ensinamentos, amizade, disponibilidade para sempre me ajudar seja em correções ou identificação de espécies ou saídas de campo. À todos que me ajudaram nas minhas coletas de anfíbios em especial aos meus amigos Tassia Grazielos, Arthur Haunter e Ocivana Araújo que estiveram comigo até minha última campanha, compartilhando alguns perrengues e contratempos, porém muito mais momentos incríveis de aprendizado e diversão, pois sempre foi um prazer ir ao Delta do Parnaíba ao lado de vocês todos e espero poder desbravar esse Delta todo com vocês ao meu lado, pois sem vocês não teria chegado até aqui. Aos meus amigos Thiago Nascimento, Emanuel Carvalho e Gildo por todo apoio logístico para delimitar meus pontos de coleta e também me ajudar nos meu período de coleta, sou imensamente grato a cada um de vocês. Aos amigos que fiz nas minhas viagens ao Crato que sempre fizeram com que me sentisse em casa: Deivid Batista, Linara, Gabriel, Charles, Thalita e Junior, sou bastante grato à vocês por sempre me receberem de braços abertos com sempre um sorriso no rosto. Aos amigos que fiz no Laboratório de Herpetologia da URCA, que receberam um estranho vindo de Fortaleza com maior respeito do mundo, tenho muito carinho por todos vocês, em especial à Rosa Hermina, que sempre me ajudou desde que a conheci, até quando comecei a andar mais para as bandas do Cariri. Agradeço a todos vocês de coração e espero continuar trabalhando ao lado de vocês por muito tempo: Tatiana, Yanne, Leo, Ricardo, Heitor, Samanta e Darcia. Ao Herivelto pela amizade e gentileza ao me ensinar a mexer no Arcgis e ao Guilherme pela a imensa paciência, amizade e gentileza ao me ajudar nas minhas análises estatísticas. Aos meus amigos que fiz no PPGERN, que apesar do pouco tempo juntos são muito especiais para mim e já sinto muitas saudades: Edson, Fabio, Victor, Roberta, Soraya, Isis, Edenilce, Francimario, Heloisa, Cecilia, Tamara, Cristina, Hermina, Fernando, Weleida, Carla, Augusto, Valéria, Vanzine, Clarice e Julio. Sei como é difícil reunir todos vocês, mas sempre que podemos é um prazer incrível estar ao lado de cada um de vocês. Aos professores do departamento de Biologia do Programa de Pós graduação em Ecologia e Recursos Naturais, em especial aos professores Paulo Cascon, Arlete Soares e Roberta Zandavalli, que participaram da minha banca de qualificação e foram fundamentais para a realização da minha dissertação, com suas contribuições, críticas e sugestões. Ao ICMBio pela licença de coleta (IBAMA; permissão: 7770-1, processo: 29613) na área e à FUNCAP pela bolsa de mestrado a mim concedida.

“Aprender é a única coisa de que a mente nunca se cansa, nunca tem medo e nunca se arrepende.” (Leonardo da Vinci)

RESUMO

Há mais de dois séculos conhecer quais espécies, onde elas estão e porque estão em determinados locais é algo que desperta curiosidade em cientistas de todo o mundo e é fundamental para entender a complexidade da diversidade biológica, sendo a estrutura do ambiente de grande importância para a riqueza de espécies, na qual quanto maior a complexidade estrutural do ambiente maior a riqueza de espécies do mesmo. Portanto o presente estudo objetivou investigar a composição e a influência da heterogeneidade de habitas e variáveis ambientais na diversidade de anfíbios em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba. Para isso selecionou-se seis pontos de coleta nas duas maiores ilhas no Delta. A heterogeneidade ambiental foi obtida a partir dos descritores ambientais: Duração, tamanho e profundidade máxima do corpo d’água, porcentagem aproximada de cobertura vegetal na superfície do corpo d´água, tipos de vegetação no interior do corpo d’água, tipos de vegetação marginal e o perfil das margens. Testamos a hipótese nula de ausência de associação entre a heterogeneidade ambiental e variáveis ambientais com a diversidade de espécies. Para isso, a diversidade de anfíbios foi aferida usando o índice de diversidade de Shannon-Wiener e a relação desta com a heterogeneidade de cada ambiente e com as variáveis ambientais: pluviosidade, umidade, temperatura e fotoperíodo foi obtida através da análise de regressão linear. Foi registrado o total de 22 espécies distribuídas em seis famílias, sendo oito novos registros para a Ilha das Canárias e um novo para a Ilha grande de Santa Isabel, na qual foi verificado que a heterogeneidade ambiental do Delta do Parnaíba influencia significativamente a diversidade dessas espécies de anfíbios na região, assim como a variável ambiental umidade, enquanto que as variáveis temperatura apresentou uma baixa influência e pluviosidade e fotoperíodo não apresentaram uma relação significativa com a diversidade de anfíbios.

Palavras-chave: Anfíbios. Delta do parnaíba. Heterogeneidade. Variáveis ambientais.

ABSTRACT

For more than two centuries, knowing which species, where they are and why they are in certain places is something that arouses curiosity in scientists around the world and it is fundamental to the understanding of the complexity of biological diversity. The environment structure has a great importance for species richness, in which the larger the complexity of the environment is the larger is the species richness. Therefore, the present study aimed to investigate the composition and the influence of habitat heterogeneity and environmental variables on the diversity of amphibians in fragments of resting in the Parnaíba River Delta. Then we selected six collection points on the two largest islands in the Delta. The habitat heterogeneity was obtained from the environmental descriptors such as duration, size and maximum depth of the water body, percentage of vegetation cover on the surface of the water body, types of vegetation inside the body of water, types of marginal vegetation and the profile of the banks. We tested the null hypothesis of absence of association between habitat heterogeneity and environment variables with species diversity. The amphibian diversity was measured using the Shannon-Wiener diversity index and its relation with habitat heterogeneity and environmental variables: rainfall, humidity, temperature and photoperiod was obtained from the Linear Regression. It was recorded the total of 22 species labeled in six families, with eight new records to Ilha das Canárias and other one to Ilha Grande de Santa Isabel. It was checked that the habitat heterogeneity of the Parnaíba River Delta influence the amphibians’ diversity from region significantly, as well as humidity, whereas temperature exhibited low influence and rainfall and photoperiod showed no significant relation with amphibian diversity.

Keywords: Amphibians. Parnaíba river delta. Heterogeneity. Environmental variables.

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO GERAL ...... 11 2 COMPOSIÇÃO DA FAUNA DE ANUROS PRESENTE EM FRAGMENTOS DE RESTINGA NO DELTA DO PARNAÍBA ...... 27 3 INFLUÊNCIA DA HETEROGENEIDADE AMBIENTAL NA DIVERSIDADE DE ANFÍBIOS EM FRAGMENTOS DE RESTINGA NO DELTA DO PARNAÍBA ...... 48 4 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 71 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 72 APÊNDICE ...... 85

1 INTRODUÇÃO GERAL

Conhecer quais espécies e onde elas estão é fundamental para entender a complexidade da diversidade biológica (Heyer et al.,1994). Tentando entender o porquê de algumas regiões apresentarem maior riqueza de espécies do que outras, MacArthur e MacArthur (1961) e MacArthur et al. (1964) relacionaram a heterogeneidade do ambiente com riqueza de espécies. A teoria da heterogeneidade de habitats propõe que ambientes mais diversos abrigam maior riqueza de espécies, sendo a estrutura do ambiente fundamental para determinar a distribuição, diversidade e a riqueza das espécies (MacArthur; MacArthur, 1961), onde cada espécie requer uma parte de vegetação com um perfil especifico para a seleção de habitat da mesma (MacArthur et al., 1962). Embasados nessa teoria muitos estudos foram propostos no intuito de explicar o porquê das diferenças entre riquezas em ambientes heterogêneos (e.g. Tews, 2004; Candeira, 2007; Criveralli, 2009; Beltramim, 2010; Silva et al., 2010; Herrera et al., 2011; Bilia et. al, 2015; Alfaro et al., 2016). Os fatores abióticos também são importantes para determinar a riqueza e abundância de espécies, tanto em invertebrados (e.g. Jacobsen et al., 1997; Graça et al., 2004; Ribeiro et al., 2009; Ferreira, 2010; Azevedo; Krüger, 2013; Petsch et al., 2013) quanto em vertebrados (e.g. Owen, 1990; McCain, 2007; Moreno-Rueda; Pizarro, 2007; Qian et al., 2007). Dentre os vertebrados é importante destacar os anfíbios por apresentarem uma estreita ligação com as condições ambientais (Duellman; Trueb, 1994; Wells, 2007). Os anfíbios são considerados um dos grupos animais vertebrados com maior diversidade no planeta com 7.545 espécies registradas (Frost, 2016), tendo o Brasil como o país com maior riqueza de espécies (Segalla et al., 2016). Além disso, os anfíbios são reconhecidos como um dos grupos mais ameaçados de extinção, onde cerca de 30% dos anfíbios anuros estão na lista de espécies com grande risco de extinção (IUCN, 2009). O declínio desses animais é influenciado pelas alterações do ambiente (e.g. Blaustein et al., 2002; Whittaker et al., 2013; Becker et al., 2007; Pough, 2007; Katzenberger et al., 2012; Vasconcelos; Nascimento, 2016), sendo que o homem é o principal agente alterador dessas condições ambientais (Verdade et al., 2010). 12

As principais ameaças à diversidade de espécies no mundo resultam da destruição, fragmentação e degradação de habitats, incluindo a poluição, na qual todas estas ameaças são causadas pelo crescente e descontrolado uso dos recursos naturais por uma população que cresce exponencialmente (Primack; Rodrigues, 2001). As frequentes alterações climáticas que o planeta vem sofrendo, como elevação da temperatura, diminuição da umidade e precipitações irregulares, além de fenômenos como El Niño têm servido como fatores diretos e indiretos para o declínio de populações de anfíbios no mundo (Carey; Alexander, 2003). A classe Amphibia exibe diversidade de modos de histórias de vida maior do que qualquer outro grupo de vertebrados (Duellman; Trueb,1994). São animais que possuem na sua maioria duas fases de vida, sendo a larval aquática e a adulta terrestre (Wells, 2007), podendo ser encontrados em uma grande diversidade de ambientes no planeta. Em função desse modo de vida bifásico dos anfíbios, eles são bastante sensíveis a qualquer alteração ambiental e são bons bioindicadores de qualidade do ambiente (Duellman; Trueb, 1994; Pough, 2007; Wells, 2007). Sendo, portanto, um bom grupo de vertebrados para observar como e o quão forte a heterogeneidade ambiental e a variação de condições ambientais podem influenciar na riqueza de espécies. A heterogeneidade ambiental tem sido um fator bastante usado para explicar as diferentes riquezas de espécies de anfíbios no mundo (Silva, 2007; Silva et al., 2011; Mwangi, 2010), no entanto, trabalhos que relacionem a heterogeneidade de vegetação de restinga e riqueza de anfíbios ainda são escassos, principalmente nas localizadas no Nordeste (e.g. Bastazini et al., 2007 Xavier; Napoli 2011; Dória et al., 2015) Estudos recentes destacaram a importância e a influência das variáveis ambientais na riqueza de espécies de anfíbios (Candeira, 2007; Beltramim, 2010; Herreira, 2011; Maffei, 2014), sendo pluviosidade, umidade, temperatura e fotoperíodo (Vasconcelos; Feres, 2005; Gambale et al., 2014; Maffei, 2014) as variáveis mais influentes na determinação de riqueza de anuros. A região do Delta do Parnaíba apresenta diversidade considerável de anuros, com 34 espécies (Silva, et al., 2007; Loebmann, et al., 2008; Macedo et al., 2011; Andrade et al., 2012; Roberto, et al. 2013; Andrade et al.,2014; Andrade et al., 2016) e uma espécie da Ordem Gymnophiona (Maciel et al., 2015), no entanto, a relação 13

entre essa riqueza e a heterogeneidade de habitats presente permanece desconhecida. Nesta dissertação são apresentados novos dados sobre a composição da anurofauna presente nas restingas do Delta do Parnaíba e foi testado se a diversidade das assembleias de anfíbios presente em fragmentos de restingas na região do Delta pode ser explicada pela heterogeneidade do ambiente e pelas variáveis ambientais temperatura, fotoperíodo, precipitação e umidade.

MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo

O Delta do Parnaíba consiste em uma Área de Proteção Ambiental (APA), criada em agosto de 1966 pelo decreto S/N° de 28/08/1996, com a intenção de proteger os recursos hídricos e a fauna e flora presentes na região, além de incentivar o turismo ecológico e melhorar a qualidade de vida das populações residentes no local. Compreende uma área com cerca de 313.800 hectares englobando os municípios de Ilha Grande, Parnaíba e Luís Correia no estado do Piauí; os municípios de Araioses e Tutóia no Maranhão e Chaval e Barroquinha no estado do Ceará (Brasil, 2002). A região do Delta do Parnaíba é formada por uma tensão ecológica entre as formações de Caatinga presentes no leste, Cerrado ao Sul-Oeste e sistemas marinhos ao Norte, comportando no seu interior amplos campos de dunas, vegetação rastejante e arbustiva. É caracterizado por apresentar extensas planícies fluviomarinhas cortadas por uma rede de canais, formadores das ilhas do Delta (Brasil, 2002), sua área é composta por uma variedade de ambientes representados na figura 1.

Figura 1 - Heterogeneidade dos ambientes presentes no Delta do Parnaíba.

Fonte: Imagem de Brasil (2002). 15

Restingas são ambientes quaternários basicamente caracterizados por apresentarem solos arenosos com alta concentração de sal, vegetação herbácea e vegetação arbustiva xerófita (Xavier et al., 2015). As restingas presentes no Delta do Parnaíba são caracterizadas por uma forte complexidade, apresentando três formações básicas; formações campestres, que se apresentam como um estágio sucessional primário ocupando áreas dominadas por dunas vivas ou imobilizadas; formações arbustivas, que são associadas aos fatores edáficos, podendo ser constituída por frutícetos em áreas abertas e por fim as formações florestais, que são caracterizadas por possuir dossel variando entre 4 – 6 metros de altura, apresentando certa homogeneidade (Santos-Filho et al., 2010). Delineamento e métodos de campo Foram analisados três fragmentos de 10km² de restinga presentes na região do Delta do Parnaíba, dois fragmentos na Ilha Grande de Santa Isabel, pertencente ao estado do Piauí e um na Ilha das Canárias, no estado do Maranhão. Cada um dos três fragmentos foram divididos em 10 em unidades espaciais tipo polígono, posteriormente foram sorteados duas destas unidades de aproximadamente 1 km² em cada fragmento, totalizando assim seis pontos de coleta (Figura 2).

Figura 2 - Os retângulos em vermelho representam os três fragmentos estudados e os pontos em amarelo os seis pontos de coleta no Delta do Parnaíba.

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software Google Earth Pro. Versão 7.3 (2015). 16

Caracterização dos pontos de coleta

Ponto I: Usina eólica I (2º52’27,43” S e 41º47’20,98” W) De acordo com Santos-Filho et al. (2010) o ponto I é uma área de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável, caracterizada pela presença de herbáceas emergentes no interior do corpo d’água, margeada por carnaubais, arbustos de médio porte e ausência de dunas (figura 3). A poça d’água analisada é de longa duração, com hidroperíodo variando entre 5 e 8 meses, com área aproximada de 300 m² e profundidade máxima superior a 61 cm. A porcentagem de cobertura vegetal na superfície do corpo d´água está entre 76 e 100% e apresenta no interior do corpo d´água vegetação herbácea emergente e macrófitas. Os tipos de vegetação marginal são os tipos anteriores mais vegetação arbustiva. O Perfil das margens é formado por uma margem em barranco e o outra plana.

Figura 3 - Área de estudo: Primeiro ponto de coleta, Usina eólica I.

Fonte: Imagem de Araújo, K. C. (2016).

Ponto II: Lagoa do meio “Fazenda” (2º54’19,9” S e 41°48’2,7” W) De acordo com Santos-Filho et al., (2010) o ponto II é uma área de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável. É caracterizada por ser margeada por vegetações arbustivas de médio a grande parte, além da presença de carnaubais e ausência de dunas (figura 4). A poça d’água analisada é de longa duração, com hidroperíodo variando entre 5 e 8 meses, com área aproximada de 700 m² e profundidade máxima superior a 61 cm. A porcentagem de cobertura vegetal na superfície do corpo d´água varia entre 76 e 100%, além de possuir no interior do corpo d´água vegetação emergente herbácea e macrófitas. Os tipos de vegetação marginal são os tipos anteriores mais vegetação arbustiva. O perfil das margens é formado por uma margem em barranco e outra plana.

Figura 4 - Área de estudo: Segundo ponto de coleta, lagoa do meio “Fazenda”.

Fonte: Imagem de Araújo, K. C. (2016).

Ponto III: Poço da cutia (2º46’59,92” S e 41º47’56,1” W)

De acordo com Santos-Filho et al., (2010) o ponto III é uma área de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável, caracterizada pela presença de herbáceas, sendo margeada por arbustos de médio a grande porte (figura 5). A poça d’água analisada é de longa duração, com hidroperíodo variando entre 5 e 8 meses. O tamanho do corpo d’água é médio com área aproximada de 300m², a profundidade máxima é superior a 61 cm. A porcentagem de cobertura vegetal na superfície do corpo d´água é de aproximadamente 30% com a presença de vegetação herbácea e macrófitas no interior do corpo d’água. Os tipos de vegetação marginal são os tipos anteriores mais vegetação arbustiva e o perfil das margens é em barranco e plano.

Figura 5 - Área de estudo: Terceiro ponto de coleta, “Poço da cutia”.

Fonte: Imagem de Araújo, K. C. (2016).

Ponto IV: Saquinho (2°46’9,72” S e 41º48’19,5” W)

De acordo com Santos-Filho et al., (2010) o ponto IV é uma área de restinga com formação campestre, campo aberto inundável, caracterizada pela formação de lagoas temporárias entre dunas recobertas por vegetação herbácea e pela presença de arbustos de pequeno porte (figura 6). A duração da poça d’água analisada é temporária de curta duração (hidroperíodo entre 1 e 5 meses), o tamanho do corpo d’água é médio com área aproximada entre 250 m² e profundidade máxima intermediária (entre 31 e 50 cm). A porcentagem de cobertura vegetal na superfície do corpo d´água é de aproximadamente 30% com presença de vegetação herbácea e macrófitas no interior do corpo d’água, e os tipos de vegetação marginal são os tipos anteriores mais vegetação arbustiva. O Perfil das margens são planos.

Figura 6 - Área de estudo: Quarto ponto de coleta, Saquinho.

Fonte: Imagem de Araújo, K. C. (2016).

Ponto V: Igarapé do Guirindó (2°48’9,50” S e 41º52’19,28” W) De acordo com Santos-Filho et al., (2010) o ponto V é uma área de restinga com formação campestre, campos entremeados inundáveis, caracterizada pela formação de lagoas temporárias e brejos alagados (figura 7). A poça d’água analisada é temporária de curta duração (hidroperíodo entre 1 e 5 meses), o tamanho do corpo d’água é médio (com área entre 201 a 400 m²); a profundidade máxima do corpo d’água varia entre 31 e 50 cm e a porcentagem de cobertura vegetal na superfície do corpo d´água é aproximadamente de 30%, além de possuir vegetação herbácea no interior do corpo d’água. Os tipos de vegetação marginal são os tipos anteriores mais vegetação arbustiva e o perfil das margens é formado por margem em barranco e o outro por margem plana.

Figura 7 - Área de estudo: Quinto ponto de coleta, “Igarapé do Guirindó”.

Fonte: Imagem de Araújo, O. P. (2016).

Ponto VI: Comunidade das Canárias (2º46’11,875” S e 41°51’24,184” W)

De acordo com Santos-Filho et al., (2010) o ponto VI é uma área de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável, caracterizada pela formação de lagoas temporárias entre dunas, solo arenoso (figura 8). A duração da poça d’água analisada é temporária com hidroperíodo curto entre 1 e 5 meses. O tamanho do corpo d’água é médio com área próxima de 300 m². A profundidade máxima do corpo d’água é superior à 61 cm e a porcentagem de cobertura vegetal na superfície do corpo d´água é de aproximadamente de 30%, apresentando vegetação herbácea no interior do corpo d´água. Os tipos de vegetação marginal são os tipos anteriores mais vegetação arbustiva. O perfil das margens é formado por margem em barranco e o outro por margem plana ou inclinada.

Figura 8 - Área de estudo: Sexto ponto de coleta, “Comunidade das Canárias”

Fonte: Imagem de Araújo, K. C. (2016).

REFERÊNCIAS

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2 COMPOSIÇÃO DA FAUNA DE ANUROS PRESENTE EM FRAGMENTOS DE RESTINGA NO DELTA DO PARNAÍBA

RESUMO

O presente estudo foi realizado numa área de restinga da APA Delta do Parnaíba, situada numa zona de transição entre os domínios morfoclimáticos das Caatingas e Cerrados, no nordeste do Brasil. As coletas de anfíbios foram realizadas mensalmente durante os meses de dezembro de 2015 à junho de 2016 em seis pontos amostrais nas duas maiores ilhas do Delta, totalizando esforço amostral de aproximadamente 336 horas de campo/4 pesquisadores. Foram registradas 22 espécies de anuros distribuídas em seis famílias: Bufonidae (3): Rhinella granulosa, R. jimi, R. mirandaribeiroi; Hylidae (6): Dendropsophus minusculus, D. nanus, Hypsiboas raniceps, Scinax cf. fuscovarius, Scinax sp. (gr. ruber) e S. x-signatus; Leptodactylidae (10): Adenomera cf. hylaedactyla, Leptodactylus fuscus, L. macrosternum, L. pustulatus, L. vastus, L. troglodytes, Physalaemus albifrons, P. cuvieri, Pseudopaludicola mystacalis e Pleurodema diplolister; Microhylidae (1): Elachistocleis piauiensis; Odontophrynidae (1): Proceratophrys caramaschii; e Phyllomedusidae (1): Pithecopus nordestinus. As restingas amostradas no Delta do Parnaíba apresentaram a quarta maior riqueza de espécies de anuros registradas em ambientes de restinga no Nordeste e a quinta no Brasil. O presente estudo é importante para compreender os padrões de distribuição e ecologia dos anuros em áreas de Restingas do Delta do Parnaíba, Nordeste do Brasil.

Palavras-chave: Anuros. Delta do Parnaíba. Restinga.

ABSTRACT

The present study was carried out in Restingas environments in the Environmental Protection Area (EPA) Parnaíba River Delta, situated in a transitional zone between the Caatinga and Cerrado morphoclimatic domains. The collect of species occurred monthly during the rainy period of the region from December 2015 to June 2016 in six sampled points in the two largest islands of Parnaíba River Delta, totaling a sampling effort of approximately 336 field hours/4 researchers. We recorder 22 anuran species, 28

labeled in six families: Bufonidae (3): Rhinella granulosa, R. jimi, R. mirandaribeiroi; Hylidae (6): Dendropsophus minusculus, D. nanus, Hypsiboas raniceps, Scinax cf. fuscovarius, Scinax sp. (gr. ruber) e S. x-signatus; Leptodactylidae (10): Adenomera cf. hylaedactyla, Leptodactylus fuscus, L. macrosternum, L. pustulatus, L. vastus, L. troglodytes, Physalaemus albifrons, P. cuvieri, Pseudopaludicola mystacalis and Pleurodema diplolister; Microhylidae (1): Elachistocleis piauiensis; Odontophrynidae (1): Proceratophrys caramaschii; e Phyllomedusidae (1): Pithecopus nordestinus. The Restingas sampled in Parnaíba River Delta presented the fourth highest anurans diversity recorded in Restingas environment situated in Northeast region and the fifth in Brazil. The present study is important to understand the patterns of distribution and ecology of anurans in Restingas environment situated in Parnaíba River Delta, Northeast region of Brazil.

Keywords: Anurans. Parnaíba river delta. Restinga.

INTRODUÇÃO

Existem cerca de 7545 anfíbios em todo o mundo, sendo a Ordem Anura a mais diversa dentre às três existentes (Anura, Caudata e Gymnophiona), com aproximadamente 90% de todas as espécies de anfíbios registradas. O Brasil é o país com maior riqueza, apresentando 1080 espécies, sendo as famílias Leptodactylidae e Hylidae as que abrigam o maior número de espécies (Segalla et al., 2016). Dentre as regiões brasileiras, a Nordeste é que tem sua biodiversidade de anfíbios menos investigada, no entanto alguns estudos caracterizando a anurofauna da região são bem expressivos no que diz respeito a riqueza e abundância de espécies (e.g. Lima-Verde; Cascon, 1990; Rodrigues et al., 2003; Loebmann et al., 2008; Loebmann; Haddad; 2010; Camardelli; Napoli, 2012; Ribeiro et al., 2012; Roberto et al., 2013a; Cascon et al., 2014; Pereira et al., 2015; Santana et al., 2015; Andrade et al., 2016a; Gondim-Silva et al., 2016). Ademais, frequentemente novas espécies de anfíbios têm sido descritas na região nas últimas décadas (e.g. Carnaval; Peixoto, 2004; Napoli; Juncá; 2006; Napoli et al., 2011; Cruz et al., 2012; Roberto et al., 2013b; Magalhães et al., 2014; Juncá et al., 2015; Maciel et al., 2015), sugerindo que a herpetofauna da região ainda seja subestimada. 29

A biodiversidade de anfíbios em zonas costeiras e ambientes de restinga no Nordeste ainda é pouco conhecida, no entanto também é marcada por apresentar elevada riqueza de espécies (Bastazini et al., 2007; Oliveira; Rocha, 2015; Xavier et al., 2015; Gondim-Silva et al., 2016), quando comparada às áreas costeiras e de restingas das outras regiões brasileiras (Rocha et al., 2008; Silva et al., 2008; Narvaes et al., 2009; Vilela et al., 2011; Telles et al., 2012; Oliveira; Rocha, 2015). De acordo com Santos-Filho et al. (2010) as áreas "Restingas" no Delta do Parnaíba, caracterizam-se pela presença de uma elevada complexidade biológica, com três formações básicas: formações campestres, formações arbustivas e formações florestais. Dentre os três estados que o Delta do Parnaíba engloba, o estado do Piauí tem sua biodiversidade de anfíbios melhor amostrada (Silva et al., 2007; Loebmann; Mai, 2008; Andrade et al., 2012a; Andrade et al., 2012b; Andrade et al., 2014; Andrade et al., 2016a), na qual aproximadamente 60% das espécies conhecidas para o estado (Roberto et al., 2013a) ocorrem também no Delta. No estado do Maranhão existem grandes lacunas de informações sobre a anurofauna, com apenas alguns trabalhos recentes sobre notas de distribuição de espécies (e.g. Leite JR. et al., 2010; Freitas et al., 2014; Matavelli et al., 2014; Araújo et al., 2015; Lima et al., 2015; Andrade et al., 2016b), com inventários de fauna apenas no Parque Nacional dos lençóis maranhenses (Miranda, 2007), em áreas de Floresta Amazônica (Freitas et al., 2017) e no próprio Delta do Parnaíba, no entanto todos os estudos realizados sobre fauna de anfíbios não delimitaram apenas áreas de restingas como área de estudo (Silva et al., 2007; Loebmann; Mai, 2008; Andrade et al., 2012a; Andrade et al., 2014; Andrade et al., 2016a). Inventariar a fauna de uma região é de fundamental importância, pois só a partir desses dados se poderá tomar decisões sobre o manejo e conservação das áreas naturais (Silveira et al., 2010). A conservação da fauna presente nessas áreas é vital para a estabilidade biológica, manutenção da biodiversidade e estabilidade ecológica (Almeida, 1996). Portanto, visto a importância dos inventários de fauna e a lacuna de informações sobre a biodiversidade de anfíbios nas restingas do Delta, o presente estudo objetiva apresentar uma lista da fauna de anuros que habitam as restingas das duas maiores ilhas do Delta do Parnaíba.

OBJETIVOS

Objetivo Geral

Determinar a composição de espécies de anfíbios em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba.

Objetivos específicos

Investigar quais as espécies mais dominantes nas restingas do Delta do Parnaíba; Determinar a diversidade ρ e β das duas maiores Ilhas do Delta do Parnaíba.

MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo

O estudo foi conduzido em áreas de restingas nas duas maiores ilhas do Delta do Parnaíba: Ilha Grande de Santa Isabel - Piauí (2º52’27,43” S e 41º47’20,98” W), margeada pelo Rio Igaraçu, um dos afluentes do Rio Parnaíba e também na Ilha das Canárias - Maranhão (2°48’9,50” S e 41º52’19,28” W), que possui uma área estimada em 152 km². O Delta é uma Área de Proteção Ambiental (APA) desde 1966 (decreto S/N° de 28/08/1996) (BRASIL, 1996), com área aproximada de 313.800 ha, englobando os municípios de Ilha Grande, Parnaíba e Luís Correia no estado do Piauí; os municípios de Araioses e Tutóia no Maranhão e Chaval e Barroquinha no estado do Ceará (BRASIL, 2002) (figura 1).

Figura 1 - APA do Delta do Parnaíba com os respectivos pontos de coleta representados por triângulos vermelhos na Ilha Grande de Santa Isabel (Círculo) e Ilha das Canárias (Quadrado)

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software ArcGis versão 9.3 (2009).

Amostragem

Para observar a riqueza de anfíbios nos três fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba, foram sorteadas duas unidades amostrais de 1km² em cada fragmento, totalizando seis pontos amostrais. Utilizou-se como método de amostragem a procura visual (Crump; Scott Junior, 1994) e auditiva (Zimmerman, 1994) de anfíbios em atividade de vocalização e/ou forrageio no período noturno compreendido das 18:30 às 20:30 min em cada ponto amostral. As coletas foram realizadas mensalmente durante os meses de Dezembro de 2015 à Junho de 2016, na qual cada ponto de coleta foi amostrado em dias seguidos para minimizar as variações temporais diárias e de cada mês. Portanto o esforço amostral foi de aproximadamente de 336 horas de campo/ 4 pesquisadores. 32

Em virtude do presente estudo ter sido concentrado apenas em lagoas temporárias formadas pela ação das chuvas, não foram realizadas coletas no período seco da região, pois as lagoas secam e não disponibilizam recursos para que os anuros possam realizar suas atividades de reprodução e forrageio, em função da estreita ligação desses animais com a água (Duellman; Trueb, 1994; Wells, 2007). Ademais muitas espécies de anuros do semiárido têm o habito de estivar no período de estiagem (Arzabe; Almeida, 1997; Navas et al., 2004; Pereira, 2009; Guimarães, 2010). Os indivíduos coletados foram fixados em solução de formalina 10% e em seguida foram preservados em etanol 70% e tombados na Coleção Zoológica do Delta do Parnaíba – CZDP da Universidade Federal do Piauí – UFPI e Coleção Herpetológica do Cariri da Universidade Regional do Cariri – URCA. Licença de coleta concedida pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Naturais Renováveis (IBAMA; permissão: 7770-1, processo: 29613). A nomenclatura das espécies está de acordo com Frost (2016). A lista de espécimes testemunho depositados nestas coleções e seus respectivos acrônimos e números de tombo se encontram no apêndice. A distribuição das espécies e a associação das mesmas com os domínios morfoclimáticos brasileiros foi determinada a partir de adaptações aos estudos de Valdujo et al. (2012) e Roberto et al. (2013a), além de registros de ocorrências das espécies (Bastazini et al., 2007; Gondim-Silva et al., 2016). E seguem: AM = Espécies que ocorrem do Domínio equatorial Amazônico e Zonas de Transição; CE = Espécies que ocorrem no domínio dos Cerrados e zonas de transição; CA = Espécies que ocorrem no domínio das Caatingas e Zonas de transição; MO = Espécies que ocorrem no domínio dos Mares de Morros e AD = Espécies com ampla distribuição.

Análises estatísticas

Para estimar a riqueza das espécies de cada ponto amostrado foi construído uma curva de acumulação de espécies para anfíbios considerando a abundância individual das mesmas (Gotelli; Colwell, 2011). Para determinar a riqueza esperada de anuros para a Ilha Grande de Santa Isabel e Ilha das Canárias foi usado o estimador de riqueza Chao 1 (SChao1) (Colwell; Coddington, 1994). Para ambas as análises foi usado o Software Past (Hammer et al. 2003). 33

A diversidade α do Delta do Parnaíba foi obtida através dos Índices de Diversidade de Shannon-Wiener e de Equitabilidade de Pielou (Krebs, 2000), assim como quando se considerou a diversidade isolada de cada ilha. A diversidade β dos três fragmentos de restinga selecionados, que é a extensão com que as diversidades de duas ou mais unidades espaciais diferem entre si (Magurran, 1955), bem como dos seis pontos amostrados, foi calculada através de uma Análise de Agrupamento usando o índice de similaridade de Bray-Curtis (BCij), que leva em consideração a abundância e a riqueza de espécies. A dominância das espécies encontradas no Delta foi mensurada através do índice de dominância de Berger-Parker. Para ambas as análises foi usado o Software Past (Hammer et al. 2003).

RESULTADOS

Foi registrado o total de 1822 espécimes de anuros nos fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba, distribuídos em seis famílias: Bufonidae, Hylidae, Leptodactylidae, Microhylidae, Odontophrynidae e Phyllomedusidae, 12 gêneros e 22 espécies (Tabela 1, Figura 2). As famílias Leptodactylidae e Hylidae com 10 e 6 espécies, respectivamente tiveram o maior número de representantes e quase todas apresentam suas populações estáveis sem maiores riscos de extinção, exceto R. mirandaribeiroi e Scinax sp., que não apresentam dados suficientes sobre suas populações para se concluir o status de conservação (IUCN, 2015). Das 22 espécies de anuros observadas no Delta, 15 foram encontradas na Ilha das Canárias, sendo oito destas novos registros de ocorrência para a ilha: R. mirandaribeiroi, D. minusculus, S. cf. fuscovarius, A. cf. hylaedactyla, P. albifrons, P. diplolister; E. piauiensis e P. caramaschii, enquanto que 18 espécies, divididas em seis famílias, foram registradas na Ilha Grande de Santa Isabel, com um possível registro de nova espécie do gênero Scinax.

Tabela 1 - Espécies de anuros encontrados no Delta do Parnaíba, com seus respectivos autores de descrição, os domínios morfoclimáticos de ocorrência (Amazônico (AM), Mares de Morros (MO), Caatingas (CA), Cerrados (CE), Dados insuficientes (DI), além da localidade onde as espécies foram encontradas (Ponto I, Ponto II, Ponto III, Ponto IV = Ilha Grande de Santa Isabel e Ponto V e Ponto VI = Ilha das Canárias). Táxon Autor Local Domínio Bufonidae Rhinella granulosa Spix, 1824 I, II CA, MO R. jimi Stevaux, 2002 Todos pontos CA, MO R. mirandaribeiroi Gallardo, 1965 V CE

Hylidae Dendropsophus minusculus Rivero, 1971 I, II, V, VI AD D. nanus Boulenger, 1889 I, II, III, V, VI AD Hypsiboas raniceps Cope, 1862 I, II, III, V AD Scinax cf. fuscovarius A. Lutz, 1925 V AD Scinax sp. (gr. ruber) Laurenti, 1768 II Sem informações S. x-signatus Spix, 1824 Todos pontos AD

Leptodactylidae Adenomera cf. hylaedactyla Cope, 1868 V AM, CE, MO Leptodactylus fuscus Schneider, 1799 Todos pontos AD L. macrosternum Miranda-Ribeiro, 1926 Todos pontos AD L. pustulatus Peters, 1870 II CE L. troglodytes Lutz, 1926 II, IV CA, CE, MO L. vastus Lutz, 1930 I, II, III CA, CE, MO Physalaemus albifrons Spix, 1824 I, II, III, IV, VI CA. CE, MO P. cuvieri Fitzinger, 1826 II AD Pleurodema diplolister Peters, 1870 I, II, III, IV, VI CA, CE, MO Pseudopaludicola mystacalis Cope, 1887 I, II, III, V AD

Microhylidae Elachistocleis piauiensis Caramaschi; Jim, 1983 I, III, VI CA, CE

Odontophrynidae Proceratophrys caramaschii Nunes; Juncá, 2012 VI CA

Phyllomedusidae Pithecopus nordestinus Caramaschi, 2006 I, II, III, IV CA, CE, MO Fonte: Elaborado pelo autor. 35

Figura 2 - Espécies de anfíbios encontrados no Delta do Parnaíba de dezembro de 2015 à junho de 2016. Família Bufonidae: A – R. granulosa, B – R. jimi, C – R. mirandaribeiroi; Família Hylidae: D – D. minusculus, E – D. nanus, F – H. raniceps (adulto), G – H. raniceps (juvenil), H – S. cf. fuscovarius, I – Scinax sp., J – S. x-signatus. Família Leptodactylidae: K – A. cf. hylaedactyla, L – L. fuscus, M – L. macrosternum, N – L. pustulatus, O – L. troglodytes, P – L. vastus, Q – P. albifrons, R – P. cuvieri, S – P. mystacalis, T – P. diplolister. Família Microhylidae: U – E. piauienses. Família Odontophrynidae: V – P. caramaschii. Família Phyllomedusidae: X – P. nordestinus (estágio larval), Z – P. nordestinus (Adulto).

Fonte: Imagens de Araújo, K. C. & Araújo, O. P. (2016).

As espécies mais abundantes no Delta do Parnaíba foram da família Leptodactylidae e Hylidae (Figura 3), sendo L. fuscus (n = 68 indivíduos), P. mystacalis (n= 60), L. macrosternum (n= 59) e P. diplolister (n = 46) as espécies mais abundantes na Ilha das Canárias, enquanto que na Ilha Grande de Santa Isabel, P. mystacalis (n= 215), L. macrosternum (n = 181), P. diplolister (n = 178), D. nanus (n = 174) e L. fuscus (n = 136) foram as mais abundantes na ilha.

Figura 3 - Abundância das espécies de anuros encontradas em Ilha Grande de Santa Isabel e Ilha das Canárias no Delta do Parnaíba, Nordeste do Brasil.

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software Excel versão 15.0 (2013).

As espécies que apresentam maiores índices de Dominância de Berger-Parker foram similares nas duas ilhas do Delta do Parnaíba (Tabela 2), sendo P. mystacalis (d = 0,14), L. macrosternum (d= 0,13), P. diplolister (d = 0,12), L. fuscus (d = 0,11) e D. nanus (d = 0,10) as espécies que apresentaram os maiores índices, respectivamente. A curva de acumulação das espécies atingiu assíntota (Figura 4), demonstrando assim que a amostragem no período chuvoso da região de dezembro de 2015 à junho de 2016, foi suficiente para estimar a riqueza total das áreas amostradas. 37

Figura 4 - Curva de acumulação das espécies nos seis pontos amostrais no Delta do Parnaíba.

ACCUMLATION CURVE

S(est) Samples S(est) 95% CI Lower Bound Samples S(est) 95% CI Upper Bound 25

10 SPECIESRICHNESS

0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 SAMPLED

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software EstimateS, versão 9.1.0 (2016).

O estimador de riqueza Chao 1 estimou a riqueza total de anuros para o Delta do Parnaíba em 22,5 ± 3 espécies, enquanto que em Ilha Grande de Santa Isabel em aproximadamente 18 ± 1 espécies e 15 ± 3 espécies na Ilha das Canárias (Tabela 2). As restingas do Delta do Parnaíba apresentaram um elevado índice de diversidade (H’ = 2,506), na qual foi observado que as restingas concentradas na Ilha Grande de Santa Isabel (H’ = 2,477) apresentam maior valor de diversidade do que na Ilha das Canárias (H’ = 2,252), e também maior valor de equitabilidade (Tabela 2).

Tabela 2 - Diversidade total de anuros no Delta do Parnaíba e das suas duas maiores ilhas: Ilha Grande de Santa Isabel e Ilha das Canárias. Ademais dados sobre riqueza, espécies dominantes e equitabilidade. Delta do Parnaíba Ilha Grande Ilha das Canárias Número de indivíduos 1822 1465 357 Riqueza observada 22 18 15 Riqueza estimada 22,5 ± 3 18 ± 1 15 ± 3 Espécie dominante P. mystacalis P. mystacalis L. fuscus Dominância observada 14% 14% 19% Shannon – Wiener (H’) 2,506 2,477 2,252 Equitabilidade Pielou (J’) 0,8108 0,8569 0,8317

Fonte: Elaborado pelo autor.

Quanto à similaridade dentre os três fragmentos estudados, o segundo localizado na Ilha Grande de Santa Isabel e terceiro localizado na Ilha das Canárias foram os mais similares na diversidade de anuros (BCij = 0,6419) (Coeficiente de correlação cofenético = 0,6608; Figura 5).

Figura 5 - Similaridade na diversidade das espécies dos três fragmentos de restinga amostrados, realizada através da Análise de agrupamentos, apresentando o Coeficiente de correlação cofenética (r = 0,6608).

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software Past Versão 3.0 (2013).

Quando se considerou os seis pontos amostrais presentes nos três fragmentos de restinga estudados, o segundo ponto de coleta (Lagoa do Meio, Fazenda) apresentou a maior riqueza com 17 espécies, seguido pelo ponto I (Usina eólica) e ponto III (Poço da cutia) com 14 e 12 espécies respectivamente, o quinto ponto de coleta (Igarapé do Guirindó) e o sexto (Comunidade de Canárias) com 10 e 11 espécies respectivamente tiveram riquezas intermediárias e o Ponto IV (Saquinho) com apenas oito espécies registradas possuiu a menor riqueza dentre os pontos amostrados. Com relação à similaridade entre os pontos amostrais, houve a formação de dois grupos (Coeficiente de correlação cofenético = 0,8343): o primeiro formado pelos pontos IV e VI e o outro pelos demais (Figura 6). Os pontos I e III foram mais similares dentre todas as áreas estudadas (BCij = 0,81461), enquanto que os pontos de coleta IV e II (BCij = 0,3493) foram os mais diferentes entre si (Tabela 3). Fatores como similaridade na estrutura vegetacional e proximidades de cada ponto podem ser preponderantes para explicar a semelhança na diversidade de anfíbios dos pontos amostrais.

Figura 6 - Similaridade na composição e abundância das espécies entre os seis pontos amostrados, realizada através da Análise de agrupamento, apresentando o Coeficiente correlação cofenética (r = 0,8343).

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software Past Versão 3.0 (2013).

Tabela 3 - Similaridade e distância dos índices de similaridade de Bray-Curtis dos seis pontos amostrados no Delta do Parnaíba. Ponto 1 Ponto 2 Ponto3 Ponto 4 Ponto 5 Ponto 6 Ponto 1 1 0,7121 0,8146 0,5031 0,4628 0,4699 Ponto 2 0,7121 1 0,6240 0,3493 0,4358 0,3896 Ponto 3 0,8146 0,6240 1 0,6269 0,5735 0,5531 Ponto 4 0,5031 0,3493 0,6269 1 0,3981 0,6473 Ponto 5 0,4628 0,4358 0,5735 0,3981 1 0,4481 Ponto 6 0,4699 0,3896 0,5531 0,6473 0,4481 1 Fonte: Elaborado pelo autor

DISCUSSÃO

As restingas amostradas no Delta do Parnaíba no Nordeste do Brasil apresentam a quarta maior riqueza de anuros observada em áreas de restinga no Nordeste e a quinta no Brasil (22 espécies). As áreas de restinga com maior riqueza de anuros estão localizadas nos municípios de Mata de São João (Bastazini et al., 2007; Oliveira; Rocha, 2015; Xavier et al., 2015) e Município de Conde (Gondim-Silva et al., 2016), ambos no estado da Bahia, e nos estados do Rio de Janeiro e Espirito Santo, Sudeste do Brasil (Rocha et al., 2008; Telles et al., 2012). A anurofauna encontrada nas restingas do Delta do Parnaíba é bastante similar à existente nas restingas do norte da Bahia, na qual das 33 espécies amostradas por Gondim-Silva et al. (2016), aproximadamente 40% ocorrem também nas restingas do Delta. A proximidade das restingas do munícipio de Conde com o domínio morfoclimático das Caatingas pode ter influenciado na porcentagem elevada de espécies comum aos dois ambientes. As restingas do extremo sul do Nordeste e da região Sudeste do Brasil são marcadas por apresentarem um rica anurofauna (Bastazini et al., 2007; Rocha et al., 2008; Silva et al., 2008; Narvaes et al., 2009; Vilela et al., 2011; Telles et al., 2012; Oliveira; Rocha, 2015), no entanto diferem bastante quanto a composição de espécies encontradas nas restingas do Delta. Aproximadamente 16% dos anuros presentes em áreas de restinga do extremo sul da Bahia (Bastazini et al., 2007), 15% das espécies catalogadas nas restingas de Marambaia (Silva et al., 2008), 4% dos anuros de Grumari (Telles et al., 2012), ambos no estado do Rio de Janeiro, 10% das espécies 41

de anuros observadas por Rocha et al. (2008) desde as restingas do município de Trancoso (Bahia) até as do município de Grumari (Rio de Janeiro) e 5% das registradas nas restingas de São Paulo (Narvaes et al., 2009; Vilela et al., 2011) também ocorrem em ambientes de restingas no Delta do Parnaíba. Apesar de tanto as restingas concentradas na região Nordeste quanto as presentes no Sudeste do Brasil apresentarem uma rica anurofauna, fatores como distância geográfica e diferenças morfoclimáticas podem ser importantes e preponderantes para as diferenças na composição dos anuros das restingas do Nordeste e do Sul e Sudeste do Brasil. Alguns inventários de anfíbios têm sido realizados na região do Delta do Parnaíba, inclusive com alguns pontos de coleta em áreas de restinga (Silva et al., 2007 Loebmann; Mai, 2008; Andrade et al., 2012a; Andrade et al., 2014; Andrade et al., 2016a), no entanto o presente estudo se torna pioneiro por explorar exclusivamente ambientes de restinga. Assim, com os dados do presente trabalho são conhecidas 34 espécies de anuros no Delta do Parnaíba, porém, a riqueza de anfíbios ainda pode estar subestimada, visto a escassez de estudos com a anurofauna na região, especialmente nos estados do Maranhão e Ceará, que estão sendo estudados atualmente. Das 22 espécies de anuros encontradas no presente estudo, aproximadamente 50% destas são comuns às duas ilhas estudadas e das nove espécies encontradas na Ilha do Caju por Andrade et al. (2012b), quase 70% são comuns às três ilhas. Fatores como proximidade das mesmas, formações vegetais parecidas e o fato de serem influenciadas pelo rio Parnaíba podem explicar a semelhança na composição da anurofauna das ilhas. A grande maioria das espécies encontradas de acordo com a classificação de Ab’Saber (1977) apresentam uma ampla distribuição ao longo dos domínios morfoclimáticos brasileiros: D. minusculus, D. nanus, H. raniceps, S. cf. fuscovarius, S. x-signatus, L. fuscus, L. macrosternum, P. cuvieri e P. mystacalis, ou são exclusivas aos domínios morfoclimáticos das Caatingas, Cerrados e Mares de Morros e zonas de transição: L. vastus, P. albifrons, P. diplolister e Pithecopus nordestinus. Duas são endêmicas aos Cerrados e zonas de transição: R. mirandaribeiroi e L. pustulatus e uma única espécie é endêmica as Caatingas e zonas de transição: P. caramaschii. E E. piauiensis ocorre apenas nos Cerrados e nas Caatingas. 42

Também foi observado a presença de indivíduos pertencentes ao clado A. hylaedactyla, que é amplamente distribuído desde o domínio equatorial amazônico, passando pelos Cerrados e Caatingas até indivíduos encontrados em áreas de Mata Atlântica, sendo que pelo menos até cinco espécies pertencentes a este clado ocorrem em qualquer uma destas localidades (Fouquet et al., 2014). Portanto devido à falta de acurácia taxonômica todas as espécies são identificadas como uma mesma espécie, A.cf. hylaedactyla. O presente estudo é importante por tornar conhecida a anurofauna em áreas de restinga do Delta, além de fornecer registros novos de espécies para a Ilha das Canárias e Ilha Grande de Santa Isabel. Tal conhecimento provê subsídios básicos para se conhecer e compreender os padrões de distribuição e ecologia dos anfíbios em áreas de restingas presentes numa zona de transição entre os domínios morfoclimáticos das Caatingas e Cerrados, no nordeste do Brasil.

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3 INFLUÊNCIA DA HETEROGENEIDADE AMBIENTAL NA DIVERSIDADE DE ANFÍBIOS EM FRAGMENTOS DE RESTINGA NO DELTA DO PARNAÍBA

RESUMO

Os anuros têm uma estreita ligação com as condições ambientais, portanto, são um grupo interessante de vertebrados para investigar como a diversidade de recursos e as variáveis ambientais podem influenciar a diversidade de espécies. Testamos a hipótese nula da ausência de associação entre heterogeneidade do habitat e as variáveis ambientais: pluviosidade, umidade, temperatura e fotoperíodo com a diversidade de espécies de anuros presentes em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba. As coletas de anfíbios foram realizadas mensalmente durante os meses de dezembro de 2015 à junho de 2016 em seis pontos amostrais nas duas maiores ilhas do Delta, totalizando esforço amostral de aproximadamente 336 horas de campo/4 pesquisadores. Nós investigamos a relação entre heterogeneidade de habitat e das variáveis ambientais com a diversidade de anuros usando um teste de regressão linear. Foi observado que os microambientes estudados, caracterizados pela combinação de corpos d’água sob diferentes composições de estruturas de vegetação melhor explicaram as diferentes composições das comunidades de anfíbios do que as variáveis macroambientais temperatura, fotoperíodo e pluviosidade, exceto umidade que demonstrou exercer uma forte influência sobre a diversidade mensal de anfíbios.

Palavras-chave: Anfíbios. Heterogeneidade. Fatores abióticos. Delta do parnaíba.

ABSTRACT

The anurans have a closely linkage with the environmental conditions, therefore they are an interesting vertebrate group to investigate how the diversity of resources and environmental variables can influence the species diversity. We tested the null hypothesis of the absence of association between habitat heterogeneity and environmental variables with anuran species diversity present in landscapes of Restinga in Parnaíba River Delta. The collect of amphibians occurred monthly during the rainy period of the region from December 2015 to June 2016 in areas of Restinga from the two largest islands of the Parnaíba River Delta. The sample effort was 49

approximately 336 field hours / 4 researchers. We investigate the relation of habitat heterogeneity and the abiotic factors with anurans diversity using a linear regression test. It was noticed that the studied microenvironments, characterized by the combination of water bodies under different compositions of vegetation structures had better explain the different compositions of the anurans communities than the macro- environmental variables temperature, precipitation and photoperiod, except humidity that shows a strong influence on the anurans diversity in Parnaíba Delta.

Keywords: Amphibians. Heterogeneity. Abiotic factors. Parnaíba river delta.

INTRODUÇÃO

Durante séculos cientistas tentam explicar os padrões de distribuição e riqueza das espécies no planeta, no entanto, o tema ainda é complexo com diversas hipóteses e teorias ecológicas (e.g. Hutchinson, 1959; MacArthur; MacArthur, 1961; Pianka, 1966; MacArthur; Wilson, 1967; Huston, 1979; Hubbell, 2001; Tjørve et al., 2008). Atualmente a comunidade científica aceita que a heterogeneidade ambiental (MacArthur; MacArthur, 1961), a relação espécie e área (Tjørve et al., 2008), a teoria de biogeografia de ilhas (MacArthur; Wilson, 1967), o gradiente latitudinal (Pianka, 1966; Rohde, 1992), as taxas de crescimento das populações dos competidores em um estado de não equilíbrio (Connell, 1978; Huston, 1979), além dos processos neutros (Hubbell, 2001) podem elucidar o questionamento de onde as espécies estão e porque estão em determinados habitats. MacArthur e MacArthur (1961) tentando entender o padrão de distribuição e riqueza das espécies propuseram a hipótese da heterogeneidade de habitats, que diz que quanto maior a complexidade estrutural de um habitat maior será a riqueza de espécies nesse ambiente. A hipótese da heterogeneidade de habitats tem sido utilizada para explicar o padrão de distribuição e riqueza de diversas espécies de animais e também vegetais em todo o planeta (e.g. Atauri; Lucio, 2001; Bastazini et al., 2007; González-Megias et al., 2007; Patrício, 2008; Silva, 2007; Báldi, 2008; Vasconcelos et al., 2009; Silva, et al., 2010; Casas, 2011; Herrera, 2011; Fortunato, 2013). Grande parte dos estudos que relacionaram heterogeneidade ambiental com diversidade de anfíbios demonstraram uma forte relação entre essas variáveis, no 50

entanto foram concentrados nos domínios morfoclimáticos dos Mares de Morro e Amazônico (e.g. Bastazini et al., 2007; Candeira, 2007; Vasconcelos et al., 2009; Herrera, 2011; Silva et al., 2011; Leivas, 2015), sendo escassos em áreas dos domínios morfoclimáticos das Caatingas e dos Cerrados e zonas de transição (Bastazini et al., 2007; Xavier; Napoli, 2011; Dória et al., 2015). As variáveis ambientais são os componentes abióticos dos ecossistemas (Oliveira; Oliveira, 2014) e influenciam fortemente nos padrões de distribuição e riqueza de espécies. Dentre estas, destaca-se a temperatura, que possui uma estreita ligação com a diversidade de espécies em gradientes latitudinais (Pianka, 1966; Rohde, 1992) e também em escalas regionais (Kopp et al., 2010; Andrade et al., 2012; Oliveira, 2013). A umidade, precipitação e fotoperíodo em escalas regionais também apresentam uma estreita ligação com a diversidade de espécies, principalmente anfíbios (e.g. Bezerra; Martins, 2001; Vasconcelos; Rossa-Feres, 2005; Pough, 2007; Santos et al., 2007; Silva et al., 2007; Kopp et al., 2010; Maffei, 2014), e tal fato se explica pelo fato que todas as espécies não estão isoladas do meio em que vivem (Begon et al., 2006), portanto são influenciadas pelos fatores ambientais. Em função dos anfíbios serem fortemente influenciados pelas condições ambientais (Duellman; Trueb, 1994) são dentre os vertebrados um bom grupo para observar como a variedade de recursos e de condições ambientais podem influenciar a diversidade de espécies. Estes animais são dependentes da água ou umidade atmosférica para a reprodução, principalmente porque, grande parte das espécies, quando girinos são bastante vulneráveis a dessecação (Beebee, 1996). Assim as variáveis ambientais como precipitação e umidade são fundamentais para o sucesso reprodutivo e consequentemente maior riqueza e abundância de anfíbios (e.g. Santos et al., 2007; Kopp et al., 2010). As áreas do semiárido da Região Nordeste se caracterizam naturalmente por apresentar um alto potencial de evaporação da água, em função da enorme disponibilidade de energia solar, além das altas temperaturas, regime pluviométrico irregular, com anos de secas e chuvas abundantes que se alternam de forma erráticas (Marengo, 2008). Em escalas locais isso pode causar maior evaporação dos lagos, açudes e reservatórios da região diminuindo assim o habitat disponível para os anfíbios, estreitando o período reprodutivo desses animais (Becker et al., 2007), sendo, portanto, a temperatura uma das variáveis mais importante para determinar a diversidade dessas espécies. 51

O fotoperíodo talvez apareça com menos destaque na comunidade científica, no entanto apresenta fundamental importância para os anfíbios, tanto nos ciclos reprodutivos, atividade predatória como também na ontogenia desses animais, principalmente em climas temperados (Pough, 2007). Tão importante quanto as macro variáveis ambientais: temperatura, fotoperíodo, umidade e pluviosidade são as micro ambientais para a diversidade de anuros, podendo destacar: o tamanho da poça d’água, que expandido os conceitos da Teoria de Biogeografia de Ilhas de MacArthur e Wilson (1967) e da relação espécie/área de TjØrve et al (2008), quanto maior a área da poça maior a capacidade da mesma abrigar mais diferentes espécies; a duração e profundidade da mesma, pois em ambientes que apresentam chuvas durante apenas um restrito período do ano, quanto mais tempo as poças d’água permanecerem cheias, maior será o sucesso reprodutivos do anfíbios (Becker et al., 2007) e podem ser os descritores ambientais que melhor explicam a diversidade de anfíbios (Dória et al., 2015). A estratificação vegetacional presente ao redor e dentro das poças d’água tem sido apontada como uma variável micro ambiental importante para a maior diversidade local de anuros (Bastazini et al., 2007; Dória et al., 2015) e também disponibiliza uma maior quantidade de modos reprodutivos para as espécies (Andrade et al., 2016) e o perfil das margens dos corpos d’água, pois ambientes mais inclinados podem fornecem mais abrigos e esconderijos. A região do Delta do Parnaíba, no extremo norte do Nordeste do Brasil, engloba os estados do Maranhão, Piauí e Ceará (Brasil, 2002), em área de transição entre os domínios morfoclimáticos das Caatingas e Cerrados (Ab’ Saber, 1977) e tem como vegetação predominantes restingas caracterizadas por apresentarem como principais fitofisionomias: formações de campo, frutícetos e florestais (Silva; Britez, 2005; Santos-Filho et al., 2010; Santos-Filho et al., 2015; Serra et al., 2016). Nas restingas do Delta do Parnaíba são conhecidas aproximadamente 363 espécies de plantas dividas em 74 famílias (Santos-Filho et al., 2015), no entanto sua relação com a riqueza de anfíbios (Andrade et al., 2016; Andrade et al., 2014, Andrade et al., 2012; Loebmann; Mai, 2008) permanece desconhecida, portanto o presente estudo objetivou investigar a influência da heterogeneidade de habitats presentes em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba e das variáveis ambientais: precipitação, umidade, temperatura e fotoperíodo na diversidade de anfíbios do Delta.

OBJETIVOS

Objetivo geral

Investigar a influência da heterogeneidade de habitats na diversidade de anfíbios em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba.

Objetivos específicos

Determinar quais áreas são mais heterogêneas nas restingas do Delta do Parnaíba; Investigar a influência das variáveis ambientais: umidade, precipitação, temperatura e fotoperíodo na diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba;

MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo

As coletas de anfíbios (Licença: IBAMA; permissão: 7770-1, processo: 29613) foram realizadas nas duas maiores ilhas do Delta do Parnaíba: Ilha Grande de Santa Isabel - PI (2º52’27,43” S e 41º47’20,98” W) e Ilha das Canarias - MA (2°48’9,50” S e 41º52’19,28” W) (Figura 1), no período de Dezembro de 2015 à Junho de 2016. O Delta é uma região caracterizada por apresentar formações de Caatinga presentes no leste, Cerrado ao Sul-Oeste e sistemas marinhos ao Norte (Brasil, 2002) e considerada uma área de transição entre a Amazônia e o semiárido nordestino (Emperaire, 1989), que de acordo com a classificação de Koppen, possui clima do tipo tropical quente e úmido (Aw’) (Kottek et al., 2006).

Figura 1 - APA do Delta do Parnaíba com os respectivos pontos de coleta representados por triângulos vermelhos na Ilha Grande de Santa Isabel (Círculo) e Ilha das Canárias (Quadrado).

Fonte: Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software ArcGis versão 9.3 (2009).

Metodologia

Para observar a diversidade de anfíbios nos três fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba, foram sorteadas duas unidades amostrais em cada fragmento, totalizando seis pontos amostrais, na qual em cada um dos seis pontos de coleta (Figura 1) foi aferida a diversidade das espécies de anfíbios e a heterogeneidade local. Foram utilizados os descritores ambientais adaptados do estudo de Santos et al. (2007) para se obter a heterogeneidade de cada ponto amostrado: 54

 Duração das poças d’água: (1) temporário de curta duração (hidroperíodo de até quatro meses), (2) temporário de longa duração (hidroperíodo entre 5 e 8 meses) e (3) permanente (retenção de água durante todo o período);  Tamanho máximo do corpo d’água: (1) pequeno (com área de até 200 m²), (2) médio (com área entre 201 a 400 m²) e (3) grande (com área superior a 401 m²);  Profundidade máxima do corpo d’água: (1) raso (até 30 cm), (2) intermediário (entre 31 e 60 cm) e (3) profundo (superior a 61 cm);  Porcentagem aproximada de cobertura vegetal na superfície do corpo d´água: (1) nenhuma, (2) até 30%, (3) entre 31 e 75%, (4) entre 76 e 100%;  Tipos de vegetação no interior do corpo d’água: (1) Nenhuma, (2) Vegetação Herbácea e macrófitas, (3) Os tipos anteriores mais vegetação Arbustiva, (4) Os tipos anteriores mais vegetação Arbórea;  Número de tipos de vegetação marginal: (1) Nenhuma (2) Vegetação Herbácea e macrófitas (3) Os tipos anteriores mais vegetação Arbustiva, (4) Os tipos anteriores mais vegetação Arbórea;  Perfil das margens: (1) um tipo de perfil: formado por margem plana, inclinada ou em barranco (2) dois tipos de perfil, sendo um formado por margem em barranco e o outro por margem plana ou inclinada e (3) os três tipos: plana, inclinada e em barranco. Os locais com mais atributos com valores (1) e (2) foram considerados com menor heterogeneidade ambiental e os locais com mais atributos (3) e (4) maior heterogeneidade, sendo o somatório dos valores dos descritores ambientais os responsáveis para se definir a heterogeneidade de cada ponto amostral (Tabela 1).

Tabela 1 - Principais características dos seis pontos amostrados no Delta do Parnaíba: Duração em meses (DPA), Tamanho em metros (TPA) e Profundidade em centímetros (PPA) das poças d’água; Porcentagem de cobertura vegetal na superfície da água (PCV); Tipos de vegetação no interior dos corpos d’água (TVI), Tipos de vegetação marginal (TVM) e Perfil das margens (PM). Os tipos de vegetação podem ser: herbácea e macrófitas (HM), arbustiva (AT), Arbórea (AR) e o perfil das margens podem ser: Planos (PL), Plano e em Barranco (PB) ou em Barrancos (BR). Os valores dos descritores ambientais estão em parênteses. Ponto I Ponto II Ponto III Ponto IV Ponto V Ponto VI

DPA 5-8 (2) 5-8 (2) 5-8 (2) 1-5 (1) 1-5 (1) 1-5 (1) TPA 300 (2) 700 (3) 400 (2) 300 (2) 300 (2) 400 (2) PPA > 61 (3) > 61 (3) > 61 (3) 31-50 (2) 31-50 (2) > 61 (3) PCV 76-100 (4) 76-100 (4) 30-51 (2) 30-51 (2) 30-51 (2) 30-51 (2) TVI HM (2) HM (2) HM (2) HM (2) HM (2) HM (2) TVM AT (3) AT (3) AT (3) AT (3) AT (3) AT (3) PM PB (2) PB (2) PB (2) PL (1) PB (2) PB (2)

Fonte: Elaborado pelo autor A coleta e observação de espécies de anfíbios ocorreram mensalmente durante o período chuvoso da região de dezembro de 2015 à junho de 2016, tendo como método de amostragem a procura visual (Crump; Scott Junior, 1994) e auditiva (Zimmerman, 1994) de anfíbios em atividade de vocalização e/ou forrageio no período noturno compreendido das 18:30 às 20:30 min em cada ponto amostral, na qual cada ponto de coleta foi amostrado em dias seguidos para minimizar as variações diárias e temporais de cada mês. Portanto o esforço amostral foi de aproximadamente de 336 horas de campo/ 4 pesquisadores. Os dados mensais das variáveis ambientais: temperatura, umidade, precipitação foram disponibilizados pelo Instituto Nacional de Meteorologia – INMET e os dados do fotoperíodo foram consultados no site: http://www.timeanddate.com/.

Análises estatísticas

Para investigar a influência da heterogeneidade de habitats na diversidade de anfíbios do Delta, usando Software R (R Development Core Team, 2011), aplicou-se o teste de Shapiro-Wilk para observar a normalidade dos dados de diversidade (W = 0,9281, p = 0,5653) e heterogeneidade do ambiente (W = 0,9575, p = 0,8006) em cada 56

ponto amostral. A diversidade de anfíbios dos pontos de coleta foi obtida através dos Índices de Diversidade de Shannon-Wiener e de Equitabilidade de Pielou (Krebs, 2000). Em seguida realizou-se o teste de regressão linear simples também usando o Software R (R Development Core Team, 2011) para investigar o quão a diversidade de anuros da região pode ser explicada pela heterogeneidade de habitats presentes no Delta do Parnaíba. Para a análise da relação dos fatores abióticos e diversidade de anfíbios foram consideradas as médias mensais das variáveis ambientais e pela proximidade de todos os pontos foi usado a diversidade mensal total dos seis pontos amostrados juntos. Foi aplicado o teste de Shapiro Wilk usando o Software R (R Development Core Team, 2011) para observar a normalidade dos dados de diversidade mensal (W = 0,8784, p-value = 0,2195) de anfíbios do Delta do Parnaíba e também dos dados mensais de precipitação (W = 0,9815, p-value = 0,9666), umidade (W = 0,9218, p- value = 0,4838), temperatura (W = 0,8964, p-value = 0,31), e fotoperíodo (W = 0,9067, p-value = 0,3755), que compuseram as variáveis ambientais analisadas no presente estudo. Posteriormente para investigar a relação das variáveis ambientais estudadas e a diversidade mensal de espécies de anfíbios em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba foi realizado uma regressão linear entre as médias mensais das varáveis ambientais e diversidade de anfíbios usando o Software R (R Development Core Team, 2011).

RESULTADOS

As áreas com maior heterogeneidade ambiental foram os Pontos II e I, que são áreas de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável (Santos-Filho et al., 2010). No entanto, no segundo ponto de coleta, a área da poça d’água analisada é aproximadamente o dobro da primeira, que foi o descritor ambiental que fez com que esse ponto de coleta apresentasse o maior valor de heterogeneidade de habitat. Os Pontos III, VI e V apresentaram valores de heterogeneidade intermediários, respectivamente, onde apenas o Ponto V é caracterizado como uma área de restinga com formação campestre, campos entremeados inundáveis, com formação de lagoas 57

temporárias e brejos alagados, enquanto que os Pontos III e VI também são áreas de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável (Santos-Filho et al., 2010). O ponto IV localizado em Ilha Grande de Santa Isabel é uma área de restinga com formação campestre, campo aberto inundável, caracterizada pela formação de lagoas temporárias (Santos-Filho et al., 2010). Este ponto apresentou menor heterogeneidade ambiental, pelo fato de apresentar lagoa temporária de curta duração e baixa profundidade, além de possuir dunas recobertas por vegetação herbácea e presença de arbustos de pequeno porte. Paralelamente aos valores de heterogeneidade, a diversidade de anuros também se apresentou de forma semelhante, na qual os Pontos II e I apresentaram os maiores índices de diversidade de espécies de anfíbios, seguidos pelos Pontos III, VI e V, que também apresentaram índices intermediários e por fim o Ponto IV que teve o menor valor do índice de diversidade de espécies, respectivamente (Tabela 2).

Tabela 2 - Índices de diversidade e equitabilidade de Pielou das seis áreas amostradas no Delta do Parnaíba, além dos valores de heterogeneidade de habitats de cada ponto amostrado Pontos de coleta Diversidade Equitabilidade Heterogeneidade Ponto I H’ = 2.279 J’ = 0.8637 Ha =18 Ponto II H’ = 2.467 J’ = 0.8708 Ha = 19 Ponto III H’ = 2.220 J’ = 0.8935 Ha = 16 Ponto IV H’ = 1.768 J’ = 0.8502 Ha = 13 Ponto V H’ = 1.815 J’ = 0.7881 Ha = 14 Ponto VI H’ = 2.052 J’ = 0.8557 Ha = 15 Fonte: Elaborado pelo autor

Foi observado que a heterogeneidade ambiental do Delta do Parnaíba influencia significativamente a diversidade de espécies de anfíbios (R2 = 0,9236, P = 0,001431) (figura 2).

Figura 2 - Relação positiva entre a heterogeneidade do ambiente e a diversidade de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam os seis pontos de coleta, com seus respectivos valores de heterogeneidade e índice de diversidade de Shannon – Wiener.

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software R Versão 3.0 (2011). 59

Dentre as variáveis ambientais analisadas apenas a umidade teve influência forte sobre a diversidade de anuros (R2 = 0,8806 e P = 0,0011) (Figura 3), enquanto que temperatura teve baixa influência (R2 = 0,5178 e P = 0,041) (Figura 4) e precipitação (R2 = 0,038 e P = 0,3163) (Figura 5) e fotoperíodo (R2 = 0,1622 e P = 0,7036) (Figura 6) não apresentam uma relação significativa com a diversidade mensal de anuros do Delta do Parnaíba.

Figura 3 - Relação positiva entre umidade e a diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam a relação dos valores médios de umidade mensal e com seus respectivos índices mensais de diversidade de Shannon – Wiener.

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software R Versão 3.0 (2011)

Figura 4 - Relação negativa entre temperatura e a diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam a relação dos valores médios de temperatura mensal e com seus respectivos índices mensais de diversidade de Shannon – Wiener.

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software R Versão 3.0 (2011).

Figura 5 - Relação não significativa entre precipitação e a diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam a relação dos valores médios de precipitação mensal e com seus respectivos índices mensais de diversidade de Shannon – Wiener.

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software R Versão 3.0 (2011).

Figura 6 - Relação não significativa entre fotoperíodo e a diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam a relação dos valores médios de fotoperíodo mensal e com seus respectivos índices mensais de diversidade de Shannon – Wiener.

Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software R Versão 3.0 (2011).

DISCUSSÃO

O presente estudo encontrou resultados semelhantes aos trabalhos realizados por MacArthur e MacArthur (1961), que postula que aumento na complexidade estrutural do habitat resulta em maior variedade de espécies nesse ambiente, em razão de áreas menos heterogêneas abrigarem menor disponibilidade de microhabitats, dificultando a coexistência das espécies e a partilha de recursos (Macarthur e Levins, 1967). Assim como no presente estudo, a relação positiva entre heterogeneidade de habitats e diversidade de anuros também foi observada em fragmentos de Mata 63

Atlântica (Herrera, 2011), Paisagens agrícolas (Candeira, 2007), Campos associados à Floresta de Araucária (Crivellari, 2012), Pantanal (Souza et al., 2014) e Floresta Estacional Semidecidual com manchas de Cerrado (Silva, 2007; Silva et al., 2011; Dória et al., 2015). No semiárido, os raros estudos relacionando diversidade de anfíbios com a heterogeneidade de habitats, destacam a influência do tamanho do corpo hídrico e vegetação marginal na diversidade da anurofauna (Parris; McCarthy, 1999; Burne; Griffin, 2005; Vieira et al., 2007; Gouveia, 2009; Xavier; Napoli, 2011; Dória et al., 2015; Gonçalves et al., 2015). O presente estudo também destaca essa relação, pois locais com maiores lagoas e vegetação mais heterogênea ao redor das lagoas abrigaram maior riqueza de espécies. Silva (2007) afirmou que a equitabilidade também está correlacionada com a heterogeneidade ambiental, ou seja, locais com baixa heterogeneidade tendem a abrigar menor riqueza e abundância de espécies, em função da baixa capacidade de suporte desses habitats. No Delta do Parnaíba, os locais com menor heterogeneidade de habitat também foram os que apresentaram menores valores de equitabilidade. Seguindo a classificação de Santos-Filho et al. (2010) as áreas de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável foram as áreas mais heterogêneas e com maior diversidade de anfíbios no Delta. Provavelmente, essas áreas abrigam mais microhabitats para anfíbios, tais como arbustos de médio a grande porte, formação herbácea no interior dos corpos hídricos, além de vegetação rasteira margeando os mesmos. Os resultados encontrados assemelham-se os estudos de MacArthur e MacArthur (1961), pois as áreas com maior complexidade de habitats abrigaram maior diversidade de espécies. Portanto as populações de anfíbios presentes nas restingas do Delta do Parnaíba são fortemente influenciadas pela complexidade do habitat e consequentemente a quantidade de microhabitats que são disponibilizados nesses ambientes. A umidade relativa do ar foi a variável ambiental mais relacionada a diversidade mensal de anfíbios no Delta, na qual os meses que apresentaram as maiores porcentagens de umidade relativa do ar foram também os com maiores índices de diversidade de espécies, corroborando alguns estudos que destacam a importância da umidade para a diversidade de anfíbios (Bellis, 1962; Beebee, 1996; Kopp et al., 2010; Silva et al., 2012). Isso se dá pelo fato dos anfíbios serem mais sensíveis a 64

dessecação do que a grande maioria dos outros vertebrados terrestres, em função das suas características morfológicas, necessitando assim que a umidade seja maior (Ludwig, 1945), portanto quanto maior a umidade maior a diversidade de anfíbios local. Os resultados encontrados nas restingas do Delta do Parnaíba demonstram uma baixa influência da temperatura na diversidade mensal de anfíbios da região, resultados estes que não corroboram o estudo de Andrade et al. (2012), que destacaram a influência negativa da temperatura na diversidade de anfíbios do Delta. A explicação desses resultados antagônicos pode ser atribuída ao presente estudo não ter sido conduzido no período seco, onde a temperatura é mais alta e todas as poças d’água temporárias secam, portanto espera-se que a diversidade de anfíbios neste período se aproxime de zero. Apesar de Canavero e Arim (2009) suportarem a hipótese que o fotoperíodo serve como um verdadeiro sinal para que os anfíbios monitorem as estações e da importância dessa variável ambiental em algumas funções fisiológicas e principalmente nas atividades de reprodução e forrageio (Pough, 2007; Weil; Crews, 2010; Maffei, 2014), o presente estudo não evidenciou tal relação e não corrobora alguns estudos realizados em regiões temperadas (Weil; Crews 2010) e subtropicais (Both et al., 2008; Medeiros et al., 2016). Acredita-se que essa variável ambiental desempenhe maior influência sobre comunidades de anfíbios localizadas em regiões temperadas e subtropicais, que apresentam as estações do ano mais bem definidas. Apesar da notória importância das chuvas para o sucesso reprodutivo, atividades de vocalização e forrageio, bem como para a diversidade de anfíbios (Duellman, 1988; Bertoluci; Rodrigues, 2002; Bernade, 2007; Borges; Juliano, 2007; Melo et al., 2007; Vieira et al., 2007; Maffei et al., 2011), inclusive no Delta (Andrade et al., 2012) também não foi observada uma relação significativa entre pluviosidade e diversidade mensal de anfíbios nas restingas do Delta, podendo está atribuída ao fato da não realização de coletas no período de estiagem, pois foram amostradas apenas lagoas temporárias que secam ao final da estação chuvosa da região. Portanto os microambientes estudados, caracterizados pela combinação de corpos d’água sob diferentes composições de estruturas de vegetação melhor explicaram as diferentes composições das comunidades de anfíbios do que as variáveis macroambientais temperatura, fotoperíodo e pluviosidade, exceto umidade que demonstrou exercer uma forte influência sobre a diversidade mensal de anfíbios. 65

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4 CONSIDERAÇÕES FINAIS

Foram encontradas 22 espécies de anfíbios no Delta do Parnaíba, acrescentando novas espécies às listas preliminares da região, principalmente na Ilha das Canárias com oito novos registros. Nossos resultados elevaram a riqueza de anuros no Delta para 34 espécies, no entanto com os recentes estudos ainda não publicados realizados nos estados do Ceará e Maranhão, sugere-se que a anurofauna do Delta seja mais diversa. A maioria das espécies encontradas apresentam uma ampla distribuição no Brasil, no entanto foi observado a presença de espécies restritas aos domínios morfoclimáticos das Caatingas, dos Cerrados e zonas de transição. De acordo lista de espécies ameaçadas de extinção pela IUCN (2015) não se encontram ameaçadas de extinção. Os resultados apontam que a composição de anuros encontrada no Delta do Parnaíba é bastante similar entre as ilhas estudadas, sendo que a heterogeneidade do ambiente de cada ilha influencia significativamente a diversidade de anfíbios. Dentre as macro variáveis ambientais estudadas, apenas à umidade esteve fortemente relacionada a diversidade mensal de anfíbios, enquanto que a temperatura exerceu baixa influência e fotoperíodo e pluviosidade, não demonstram significativa influência sobre esta diversidade. Assim acredita-se que a composição das comunidades de anuros encontradas nas duas ilhas do Delta do Parnaíba estudadas seja fruto da heterogeneidade local desses ambientes e das variações ambientais e que estudos com período de amostragem mais longo evidenciem mais ainda esses resultados.