Junia Yasmin Oliveira Carreira

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS

INSTITUTO DE BIOLOGIA

JUNIA YASMIN OLIVEIRA CARREIRA

DINÂMICA TEMPORAL DE BORBOLETAS TROPICAIS

CAMPINAS 2021

JUNIA YASMIN OLIVEIRA CARREIRA

DINÂMICA TEMPORAL DE BORBOLETAS TROPICAIS

Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do Título de Doutora em Ecologia.

Orientador: Prof. Dr. André Victor Lucci Freitas

ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELA ALUNA JUNIA YASMIN OLIVEIRA CARREIRA E ORIENTADA PELO PROF. DR. ANDRÉ VICTOR LUCCI FREITAS

CAMPINAS 2021

Campinas, 19 de abril de 2021

COMISSÃO EXAMINADORA

Prof. Dr. André Victor Lucci Freitas

Dr. Thomas Michael Lewinsohn

Dra. Marina do Vale Beirão

Dr. Guilherme Dubal dos Santos Seger

Dr. Cristiano Agra Iserhard

Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.

A Ata da defesa com as respectivas assinaturas dos membros encontra-se no SIGA/Sistema de Fluxo de Dissertação/Tese e na Secretaria do Programa de Pós-graduação em Ecologia do Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas.

À Guaxu, eterna amiga e Cavaleira do Apocalipse

AGRADECIMENTOS

O tema central dessa tese é o tempo. Foi necessário o esforço de muitas pessoas, ao longo de anos, para obter os dados utilizados aqui. Esses dados demandaram muito do meu tempo, não só em campo, mas durante sua análise e interpretação para obter deles as informações que pudessem avançar o conhecimento sobre ecologia temporal. Esse trabalho de anos que não seria possível sem apoio de familiares, amigos, equipes de trabalho e diversas instituições. Nas próximas linhas, gostaria de ressaltar e agradecer o suporte fundamental de cada uma dessas pessoas e instituições. Obrigada, mãe, Maria de Fátima Oliveira, pelo apoio incondicional durante toda a minha vida, na minha decisão de ser bióloga e seguir na carreira científica, e especialmente para conclusão dessa tese, independentemente do tempo que eu tenha levado para chegar até aqui. Mesmo que essas escolhas tenham nos afastado um pouco fisicamente, a realização de nossos sonhos durante esse período certamente nos juntou ainda mais. As borboletas nos unem quando estamos separadas e acrescentam um lindo propósito nos lugares lindos que temos o privilégio de conhecer juntas. Agradeço ao meu orientador, Prof. André Victor Lucci Freitas, por todo incentivo desde o início da minha carreira acadêmica. Baku, Chefe, Chefinho, Diretor, Titio Dedeco, Deus das Borboletas... o jeito de te chamar mudou bastante desde o início do doutorado, mas o seu apoio, acolhimento e torcida para que tudo desse certo para mim, isso não mudou (mesmo com a minha teimosia, que cresceu bastante ao longo dos últimos anos). Muito obrigada por todos esses anos de ensinamento e piadas. Muito obrigada ao meu pai, Etevaldo Francisco Carreira Junior, minha boadrasta Elaine Cristina dos Santos Carreira, meus irmãos Lucas dos Santos Carreira e Tarsila dos Santos Carreira, Bolt, meus tios, primos, avós e parentes de consideração. Esses anos de dedicação à tese de doutorado significaram um grande distanciamento de vocês, mas eu sabia que podia contar com uma recepção calorosa e saudosa nos nossos encontros familiares, que me enchiam de alegria. Vocês me apoiam mesmo não sabendo exatamente o que eu faço e se preocupam comigo e com meu futuro. Por esse cuidado, serei eternamente grata. Muito obrigada, Paula Favoretti Vital do Prado (Wood), Ludimila Dias Almeida (Ludi) e Beatriz Leite Magalhães (Guaxu)! Nossa amizade é ainda mais longa que as bases de dados utilizadas nessa tese. Há mais de dez anos vocês aguentam minhas piadas sem graça, meus “TOCs” com apresentações em PowerPoint e minha alegria exagerada. Vivemos muitas lembranças boas, algumas nem tanto, e uma particularmente muito dolorosa, mas nos

mantivemos unidas, cada dia mais. Vocês são minha biofamília, Cavaleiras do Apocalipse, companheiras para a vida. A amizade de vocês está eternizada na minha primeira tatuagem e no meu coração. Agradeço muito aos meus amigos, parceiros e coautores do LABBOR, o Laboratório de Ecologia e Sistemática de Borboletas. Existe um amor no LABBOR que é mascarado com alfinetadas, patadas e capim, mas eu não consigo pensar em equipe melhor para fazer parte e colaborar pessoal e profissionalmente. Eu aprendo muito com vocês a cada dia, seja em discussões de artigos e borboletas, seja em conversas sobre política, feminismo, homossexualidade, religião, super-heróis, quem deixou a cafeteira ligada, quem não limpou a cafeteira, astrologia, terapia, novelas, fofocas... Obrigada especialmente ao Jessie Pereira dos Santos, meu mentor desde a iniciação científica, por discutir os dados do doutorado comigo e trazer um pouco de luz às minhas confusões, e Patrícia Eyng Gueratto, por me ensinar várias vezes como fazer análises no R que eu acabei não utilizando aqui, mas enfim. Não precisam ficar com ciúmes, Patrícia Avelino Machado, Tamara Moreira Costa Aguiar, Simeão de Souza Moraes e Eduardo de Proença Barbosa. A vida no LABBOR não teria graça sem as suas polêmicas, confusões e migués, e eu não daria tanta risada ou não me sentiria tão querida sem vocês. Obrigada, André Tacioli, por me tolerar tanto no campo, ouvir minhas falas infinitas e elogiar minha comida. Obrigada, Thamara Zacca, Augusto Henrique Batista Rosa, André Borges Veloso, Giselle Martins Lourenço, Julia Leme Pablos, Julia Ramos Donadon, Prof. Karina Lucas Silva-Brandão, Leila Shirai, Luísa Lima e Mota, Luiza Magaldi, Mario Alejandro Marín, Noemy Seraphim Pereira, Renato Rogner Ramos, André César Lopes, Gabriel Banov e Aline Vieira por todo apoio e ensinamentos dentro do laboratório ou em expedições a campo. Agradeço ao Prof. Keith Spalding Brown Jr, pelo seu legado inestimável. É uma honra poder reavivar os dados que o senhor gerou com tanta dedicação e publicá-los em coautoria com o senhor. Agradeço também a gentileza do Dr. Freerk Molleman em ceder os dados de longa duração do trabalho desenvolvido com borboletas frugívoras no Parque Nacional de Kibale, em Uganda. É incrível a sensação de conhecer pessoalmente um pesquisador tantas vezes citado por mim em trabalhos anteriores, e ainda maior é o prazer de colaborar em um trabalho, reunindo dois projetos tão importantes para os estudos de ecologia temporal na região tropical. Muito obrigada a todo corpo docente do Programa de Pós-Graduação em Ecologia do Instituto de Biologia da UNICAMP, que se esforçam diariamente para manter a qualidade do programa e formar profissionais com excelente embasamento teórico de Ecologia. Agradeço especialmente o Prof. Martin Pareja pela ajuda com análises estatísticas e questões acadêmicas,

e ao Prof. Gustavo Romero por permitir que eu o acompanhasse tantas vezes aos cursos de campo da Ecologia, como aluna e monitora, permitindo aprender mais e mais a cada saída. Um especial agradecimento à Fundação Antonio Antonieta Cintra Godinho e à Fundação da Serra do Japi por permitirem o desenvolvimento do monitoramento de borboletas frugívoras ao longo desses quase dez anos. Essa parceria rendeu hoje uma das mais longas séries temporais de borboletas do Brasil, conduzida na linda Reserva Biológica da Serra do Japi, em Jundiaí, São Paulo. Agradeço também o apoio da Guarda Municipal de Jundiaí, que desde o início garantiram nossa segurança durante os trabalhos de campo na Serra. Obrigada também a A.R.I.E. Mata de Santa Genebra por permitir nossas visitas à mata há 50 anos. Agradeço também os membros do Comitê de Acompanhamento da Tese, Prof. Flavio Antonio Maës dos Santos, Prof. Mathias Mistretta Pires e Prof. Jean Paul Metzger, da pré-banca, Dra. Giselle Martins Lourenço, Prof. Ronaldo Bastos Francini e Prof. Guilherme Dubal dos Santos Seger, e à banca examinadora Dra. Marina do Vale Beirão, Prof. Thomas Michael Lewinsohn, Prof. Guilherme Dubal dos Santos Seger e Prof. Cristiano Agra Iserhard pelas sugestões enriquecedoras que contribuíram para a qualidade do texto final e meu crescimento acadêmico. O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001 e do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq (no. 141443/2018-9 e 381029/2019-0).

RESUMO

Estudos de diversidade que incluam as diferentes dimensões do ambiente são fundamentais para entender os processos que levam à estruturação das comunidades biológicas no tempo e no espaço. Em todo o mundo e especialmente na região tropical, o cenário de acelerada perda de biodiversidade, agravado pelas mudanças climáticas, torna urgente entender como as comunidades biológicas respondem às dimensões do seu habitat, o que ajuda a prever respostas a alterações no ambiente. A partir de dados de longo prazo de borboletas, um grupo muito utilizado como indicador biológico de alterações ambientais, o objetivo desta tese é entender a dinâmica das facetas da diversidade em distintas escalas do ambiente, focando em como a diversidade taxonômica e filogenética varia temporal e espacialmente. Um acompanhamento de três anos da uma comunidade de borboletas de um fragmento de Mata Atlântica do sudeste brasileiro mostrou que a comunidade como um todo apresenta flutuação sazonal da riqueza, com picos coincidentes com as transições entre período seco e chuvoso e vice-e-versa, mas que as famílias de borboletas apresentam padrões temporais distintos ao longo dos meses. Dentre elas, os Nymphalidae, e mais especificamente os ninfalídeos frugívoros, apresentaram padrões que mais proximamente refletem a variação da comunidade, o que suporta seu uso como indicadores biológicos temporais. Outros dois estudos de longo prazo, nos quais foi utilizado metodologia padronizada e replicável de armadilhas com isca para borboletas frugívoras, foram analisados nesta tese para entender a dinâmica temporal de comunidades tropicais verticalmente estruturadas. Esses estudos, um conduzido na Mata Atlântica Estacional do sudeste brasileiro por sete anos e outro numa floresta perene no leste de Uganda por seis anos, permitiram a comparação dos padrões de variação temporal das borboletas em dois estratos florestais (dossel e sub-bosque) em duas regiões biogeográficas distintas. A estruturação vertical foi mantida ao longo do tempo em ambas as florestas, porém as comunidades como um todo e os grupos de borboletas compartilhados entre elas não apresentaram padrões espaço-temporais congruentes, mostrando respostas diferentes das espécies tropicais às condições ambientais locais nas dimensões vertical e temporal do habitat. A betadiversidade temporal foi maior naqueles estratos que registraram menor número de indivíduos, mostrando uma relação inversa entre betadiversidade e abundância. Considerando os três estudos de longo prazo, foi possível observar que não existe uma relação direta entre a flutuação temporal da diversidade de espécies e a de linhagens, mas que existe uma congruência na betadiversidade de ambas as facetas da diversidade. A variação das comunidades no tempo foi claramente sazonal nas áreas neotropicais e mais homogênea na floresta afrotropical. Temperatura e precipitação foram

relacionadas à segregação temporal da comunidade de borboletas nas três áreas estudadas, mas isto não foi mediado pela filogenia, ou seja, a relação de parentesco entre as espécies não determina a relação destas com o clima. Em comunidades estruturadas verticalmente, efeitos de clima somente foram observados nos ambientes onde a betadiversidade de borboletas é maior, sugerindo que o clima atua diferentemente ao longo da dimensão vertical das florestas tropicais.

ABSTRACT

Studies on biological diversity may include the distinct dimensions of habitat to better understand the processes that lead to biological community structure in space and time. The worldwide scenario of accelerated biodiversity loss and climate change makes it urgent to understand how biodiversity respond to dimensions of its habitat in order to predict responses to environmental change, especially in the Tropics. Based on long-term data of butterflies, a common group used as biological indicators to environmental disturbance, the aim of this thesis is to understand the dynamics of biodiversity facets in different habitat scales, focusing in how taxonomic and phylogenetic diversity varies temporally and spatially. A three-year monitoring of a whole butterfly community in an Atlantic Forest fragment in Southeastern Brazil revealed a seasonal fluctuation pattern of the community, with species richness peaks during transitions between dry and rainy season and vice-versa, but butterfly families showed distinct temporal patterns throughout months. The whole Nymphalidae family and the fruit-feeding nymphalids showed a temporal pattern that better reflects the community variation, supporting its use as temporal biological indicators. Two other long-term studies, in which standardized and replicable bait traps for frugivorous butterflies were used, were analyzed in this thesis to understand the temporal dynamics of vertically structured tropical communities. In these studies, the first carried out in the seasonal Atlantic Forest in Southeastern Brazil throughout seven years, and the second carried out in an evergreen forest in Eastern Uganda for six years, the temporal variation of butterfly communities distributed in two forest strata (canopy and understory) were compared in two distinct biogeographic regions. In both forests, the vertical structures were maintained temporally, however the community of each forest and the shared groups showed non-congruent patterns, indicating distinct responses of tropical species to local environmental conditions in temporal and spatial dimensions. Temporal betadiversity was higher in the less abundant strata, indicating an inverse relation between betadiversity and abundance. The three studies together showed no relation between taxonomic and phylogenetic diversities throughout time but betadiversity patterns were congruent among these two diversity facets. Temporal fluctuation was clearly seasonal for the Neotropical communities and more homogenous for the Afrotropical community. Rainfall and temperature were related to temporal segregation of species in all three butterfly communities studied, but the relation of community variation and climate was not determined by the phylogenetic relation among species. In vertically structured butterfly communities, climate effects were only observed in strata with

high betadiversity, suggesting that abiotic factors affect differently the vertical dimension of tropical forests.

SUMÁRIO

Introdução geral 15

Capítulo 1 - DIVERSIDADE TEMPORAL DE UMA COMUNIDADE DE BORBOLETAS EM UM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA Resumo 19

Introdução 20

Métodos 21

Resultados 24

Discussão 27

Conclusões 31

Figuras 33

Tabelas 40

Apêndice 42

Capítulo 2 - ESTRUTURAÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS NOS NEOTRÓPICOS E AFROTRÓPICOS Resumo 52

Introdução 53

Métodos 55

Resultados 58

Discussão 64

Conclusões 71

Figuras 73

Tabelas 85

Apêndices 89

Capítulo 3 - PADRÕES TEMPORAIS DE DIVERSIDADE TAXONÔMICA E FILOGENÉTICA DE BORBOLETAS TROPICAIS Resumo 120

Introdução 121

Métodos 123

Resultados 128

Discussão 130

Conclusões 134

Figuras 136

Tabelas 141

Apêndice 142

Considerações finais 147

Referências 148

Anexos 163

Declaração da Comissão de Bioética/Biossegurança 163

Declaração de direitos autorais 164

Utilização de patrimônio genético 165

INTRODUÇÃO GERAL

Um dos desafios da ecologia é entender os processos que levam aos padrões de composição de comunidades biológicas (Pavoine & Bonsall 2011). Estas estão distribuídas no espaço e no tempo, e os processos que moldam sua distribuição variam com a escala em que essas dimensões são analisadas. Em tempos mais recentes e escalas locais, as comunidades são determinadas por processos denso-dependentes, enquanto filtros ambientais são mais determinantes em escalas de espaço e tempo mais amplas. Macroecológica e macroevolutivamente, processos biogeográficos como especiação e extinção passam a determinar a distribuição das espécies (Cavender-Bares et al. 2009). Assim, um entendimento mais profundo da biodiversidade pode ser alcançado através de estudos que particionem a diversidade ao longo das diferentes dimensões em que ela ocorre (DeVries et al. 1997), considerando as diferentes escalas em que ela está distribuída. A heterogeneidade das florestas tropicais em diversos aspectos leva à distribuição das espécies ao longo das dimensões espacial e temporal, e integrar as informações nessas diferentes dimensões permite desvendar e melhor compreender os padrões ecológicos que determinam a diversidade, composição e estruturação das comunidades (DeVries & Walla 1999), além de explorar os processos que levam a esses padrões. Entendendo os determinantes da organização espaço-temporal das comunidades das florestas, é possível promover estratégias de conservação da biodiversidade tropical (Basset et al. 2015). A sucessão temporal é um importante componente na distribuição das comunidades (Denlinger 1980), uma vez que as espécies sincronizam seus ciclos de vida com fatores climáticos que favoreçam sua atividade (Ribeiro & Freitas 2010, Grøtan et al. 2012, Luk et al. 2019), com suas fontes de alimento (Brito et al. 2012, Muniz et al. 2012), ou ainda promovam a assincronia com espécies competidoras ou inimigas naturais (Campos et al. 2006). Até a década de 1970, os estudos de padrões de flutuação populacional de insetos eram praticamente restritos às espécies de zonas temperadas, onde existe sazonalidade climática evidente, e acreditava-se que as populações tropicais seriam estáveis ao longo do tempo. A partir dos anos 70, Henk Wolda começa a ressaltar a importância de estudos empíricos nas zonas tropicais para entender a dinâmica temporal dos insetos, mostrando que padrões sazonais também ocorrem nas regiões tropicais (Wolda 1978). Desde então, diversos estudos passaram a descrever a variação temporal de insetos tropicais, encontrando padrões complexos congruentes ou não com a

sazonalidade climática local (ver revisão de Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). Mesmo assim, mais estudos são necessários para entender melhor a distribuição dos padrões de variação temporal nas zonas tropicais e como os insetos podem responder a mudanças ambientais (Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). Além da dimensão temporal, outro fator importante na distribuição da diversidade na região tropical é a dimensão vertical. Devido à altura das árvores, as florestas tropicais apresentam acentuadas diferenças nos gradientes bióticos e abióticos desde o solo até o alto das árvores (Basset et al. 2003), o que resulta em camadas vegetais distintas ocupadas por diferentes conjuntos de organismos, influenciando assim a distribuição das espécies nesse gradiente (Schulze et al. 2001, Molleman et al. 2006, Marques et al. 2013, Basset et al. 2015, Chmel et al. 2016, Santos et al. 2017). Amostrar apenas um estrato florestal pode subestimar a riqueza de espécies total de uma área tropical, e o dossel da floresta, geralmente menos acessado em estudos ecológicos, pode ter diversidade maior que os estratos mais baixos (DeVries & Walla 1999). Estudos robustos acerca da biodiversidade tropical têm sido cada vez mais necessários devido ao intenso impacto antrópico sobre essas regiões nas últimas décadas, resultando em expressiva redução e fragmentação de áreas naturais (Hansen et al. 2013), o que leva à perda de diversidade, alterações nos serviços ecossistêmicos e no clima (Brooks et al. 2002, Foley et al. 2005, Gullison et al. 2007). No Brasil, um exemplo alarmante é a Mata Atlântica. Ocupando originalmente 12% da área do país, a Mata Atlântica atualmente compreende somente 11% da sua cobertura original (Ribeiro et al. 2009). Por estar localizada ao longo da costa brasileira, onde se concentra a maior parte da população, a expansão das cidades e os diferentes usos de terra para produção agropecuária promovem intenso desmatamento deste bioma desde a colonização europeia, resultando na paisagem extremamente fragmentada que é observada hoje. Quase metade dos fragmentos de Mata Atlântica possui área menor que 10 hectares e somente 7% dos remanescentes possuem mais de 100 hectares (Ribeiro et al. 2009), cenário este que contribui para o isolamento de grande parte dos táxons e sujeição das áreas restantes ao efeito de borda (Ranta et al. 1998). Devido ao seu estado fragmentado, é prioritário o desenvolvimento e teste de indicadores para acessar e monitorar o estado dos remanescentes da Mata Atlântica (Tabarelli et al. 2005), e assim, subsidiar a implementação de ações de conservação.

Insetos como bioindicadores Para acessar a integridade ecológica dos sistemas naturais, uma das maneiras é escolher um organismo ou um grupo de organismos que possa responder a alterações no ambiente, refletindo os efeitos de distúrbios em outras espécies e nos processos ecológicos (Uehara-Prado et al. 2009), de forma rápida e menos custosa financeiramente (Bonebrake et al. 2010). Neste sentido, os insetos constituem um grupo excelente, pois estão entre os organismos-chave para a manutenção da dinâmica e das relações estruturais dos ecossistemas (Janzen 1987, Hammond & Miller 1998). Os insetos são sensíveis às mudanças na composição da vegetação e às características físicas do ambiente, servindo como bons indicadores da biodiversidade (Brown 1991, Ghazoul 2002). Adicionalmente, por possuírem ciclo de vida curto, respondem rapidamente às alterações no ambiente. Dentre os grupos de insetos comumente utilizados em estudos ecológicos, as borboletas estão entre os organismos mais bem conhecidos. Pertencentes à ordem Lepidoptera, são geralmente coloridas, relativamente grandes, sua taxonomia é relativamente bem resolvida, e amostragem padronizada, além de muito carismáticas, tendo assim um grande potencial para o estudo da diversidade de insetos e sua conservação (DeVries & Walla 1999, Brown & Freitas 2000, Boggs et al. 2003). Segundo o hábito alimentar dos adultos, as borboletas são divididas em duas guildas, as quais são amostradas utilizando diferentes métodos (DeVries 1988, Freitas et al. 2014). As espécies que obtêm a maior parte de sua exigência nutricional do néctar das flores são denominadas nectarívoras, e são primariamente capturadas com redes entomológicas. Um segundo grupo de borboletas obtém a maior parte de seus requerimentos nutricionais de frutas em decomposição, seiva fermentada de plantas ou excremento de animais, sendo conhecidas como frugívoras e usualmente capturadas com armadilhas atrativas. Para cada um desses grupos, existem metodologias específicas que maximizam sua amostragem. O objetivo geral do trabalho é avaliar a resposta temporal da diversidade de borboletas de florestas tropicais em diferentes escalas espaciais, entendendo a dinâmica e os fatores que promovem a flutuação das espécies e das linhagens evolutivas ao longo do tempo.

Estrutura da Tese A presente tese encontra-se dividida em três capítulos, a saber:

1) DIVERSIDADE TEMPORAL DE UMA COMUNIDADE DE BORBOLETAS EM UM

FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA. Neste capítulo, descreve-se o padrão de variação temporal de toda comunidade de borboletas de um fragmento de Mata Atlântica do sudeste brasileiro, a partir de uma base de dados semanal ao longo de três anos. Especificamente, foram testadas as seguintes hipóteses: i) uma vez que vivem em uma área com clima sazonal, a comunidade como um todo e as famílias de borboletas separadamente também apresentam padrão de variação temporal sazonal; e ii) um ou mais grupos de borboletas deve apresentar flutuação temporal entre semanas e estações climáticas que reflete o padrão de variação da comunidade como um todo, sendo potenciais indicadores de diversidade temporal. Adicionalmente, é apresentada uma lista de espécies de borboletas para a área estudada.

2) ESTRUTURAÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS NOS

NEOTRÓPICOS E AFROTRÓPICOS. Aqui, são comparadas duas comunidades de borboletas frugívoras estruturadas verticalmente que ocorrem em duas regiões tropicais distintas, buscando similaridades e disparidades no padrão temporal de uma mesma guilda alimentar em dois continentes. Pretende-se testar se as comunidades como um todo e especificamente os grupos de borboletas compartilhados entre uma floresta Neotropical e uma Afrotropical possuem dinâmicas temporais semelhantes, se os padrões de distribuição vertical se mantêm ao longo do tempo e se os táxons compartilhados entre as duas florestas são congruentes em seus padrões espaço-temporais.

3) PADRÕES TEMPORAIS DE DIVERSIDADE TAXONÔMICA E FILOGENÉTICA DE

BORBOLETAS TROPICAIS. Analisando três bases de dados de longa duração, duas Neotropicais e uma Afrotropical, o objetivo deste capítulo é entender a relação entre diversidade taxonômica e filogenética na escala temporal. Foram testas as hipóteses: i) ambos os tipos de diversidade apresentam variação temporal similar; ii) fatores climáticos sazonais podem estruturar a composição de linhagens de borboletas; e iii) a dinâmica temporal das comunidades de borboletas tropicais é dependente do estrato que as espécies ocupam, com respostas temporais distintas à altura das florestas onde as espécies se distribuem.

CAPÍTULO 1 DIVERSIDADE TEMPORAL DE UMA COMUNIDADE DE BORBOLETAS EM UM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA Junia Y. O. Carreira, Keith S. Brown Jr., André V. L. Freitas

Resumo Indicadores biológicos são organismos ou grupos de organismos capazes de demonstrar mudanças ambientais relacionadas a diversos tipos de impactos antrópicos e naturais, e incorporá-los em estudos de longo prazo permite uma descrição mais acurada da biodiversidade e sua resposta a distúrbios de longo prazo. Definir grupos biológicos que possam ser monitorados por longos períodos é essencial para práticas de conservação e diagnóstico da integridade ecológica do habitat, especialmente em ambientes já muito degradados, como a Mata Atlântica brasileira. Borboletas são classicamente consideradas bons grupos indicadores para distúrbios em escala espacial, mas seu potencial como indicadores temporais ainda precisa ser mais explorado. O objetivo deste trabalho é descrever o padrão de variação temporal de toda comunidade de borboletas de um fragmento de Mata Atlântica do sudeste brasileiro, a partir de uma base de dados de longa duração, que conta com um período de inventários semanais realizados entre 1998 e 2000. Assim, foi possível apresentar pela primeira vez uma lista de espécies de borboletas para a área estudada e investigar como esse grupo se relaciona às variações temporais do ambiente no período de três anos de coleta sistemática e padronizada. Foram testadas as seguintes hipóteses: i) uma vez que vivem em uma área com clima sazonal, a comunidade como um todo e as famílias de borboletas separadamente também apresentam padrão de variação temporal sazonal; e ii) um ou mais grupos de borboletas deve apresentar flutuação temporal entre semanas e estações climáticas que reflete o padrão de variação da comunidade total, sendo potenciais indicadores de diversidade temporal. No total, 698 espécies de borboletas foram descritas para o fragmento estudado, das quais 665 (95%) puderam ser incluídas nas análises temporais. A comunidade de borboletas apresentou um padrão sazonal de flutuação da riqueza, composição e substituição de espécies. Os picos de riqueza foram associados às transições climáticas. Os meses entre a estação chuvosa e seca, especialmente abril, foram os melhores períodos para um inventário representativo da diversidade de borboletas presente na área. Nymphalidae e especificamente os ninfalídeos frugívoros foram os grupos que melhor representaram a

variação temporal da comunidade como um todo, corroborando o potencial de ambos como indicadores biológicos temporais da comunidade.

Introdução Indicadores biológicos são importantes atalhos para acessar características diversas dos sistemas naturais de maneira prática, como sua integridade ecológica, de forma que alguns grupos de espécies sejam capazes de demonstrar mudanças ambientais sutis, geradas, por exemplo, por distúrbios antrópicos (Uehara-Prado et al. 2009, Parmar et al. 2016), além de mostrar a eficiência das áreas protegidas em manter a diversidade biológica (Kremen 1992). Em geral, as respostas dos indicadores biológicos aos diferentes distúrbios são avaliadas a partir de uma perspectiva espacial (p.e. Nichols et al. 2007, Uehara-Prado et al. 2009, Bazelet & Samways 2011, Ribeiro & Freitas 2012, Villada-Bedoya et al. 2016, Salomão et al. 2019, Carvalho et al. 2020), enquanto monitoramentos desses indicadores na escala temporal são menos frequentes, apesar de proverem uma descrição mais acurada da biodiversidade (DeVries et al. 1999) e sua resposta a distúrbios a longo prazo (p.e. Gilburn et al. 2015, Forister et al. 2016). Amostragens de longo prazo nas regiões tropicais são extremamente necessárias por diversos motivos, incluindo o elevado número de espécies raras nas comunidades (Novotny & Basset 2000, Hubbell 2013) e à variação espaço-temporal da detectabilidade das espécies (Ribeiro et al. 2016), mesmo daquelas mais abundantes (Pellet 2008). Listas de espécies elaboradas a partir de censos ao longo de meses ou anos estão mais propensas a incluir espécies raras (Iserhard et al. 2013) e identificar colonizações e eventos migratórios (Ebert 1969, Brown 2005), de forma a descrever acuradamente as comunidades biológicas de uma região, e, consequentemente, servir de base para confrontar resultados de estudos rápidos (DeVries et al. 1999). A partir de inventários de longo prazo, é possível elencar melhores períodos para a condução de estudos curtos, a fim de amostrar uma parcela representativa da diversidade local. Infelizmente, a falta de lista acuradas e confiáveis de muitos grupos biológicos ainda é uma preocupação nos ambientes tropicais (Brown & Freitas 1999), os quais estão ameaçados por diversas pressões antrópicas que levam à devastação das áreas naturais (Laurence 2013). Um desses ambientes é a Mata Atlântica, um dos biomas mais ameaçados do Brasil, reduzido a 12% da sua cobertura vegetal (Ribeiro et al. 2009) e fragmentado em pequenas áreas susceptíveis à extinção de espécies (Galindo-Leal & Câmara 2003), alterações nos padrões de distribuição da diversidade (Uehara-Prado et al.

2007, Melo et al. 2019) e perda de funções ecossistêmicas (Moris 2010, Oliver et al. 2015). Esses impactos negativos de perda de hábitat em combinação com as mudanças climáticas previstas pelo relatório do IPCC (2014) podem ser desastrosos nas regiões tropicais (Travis 2003, Pimm 2008), especialmente para a Mata Atlântica. Assim, é urgente investigar áreas sujeitas a intenso impacto antrópico para descrever os padrões de distribuição da diversidade nos ambientes tropicais (Iserhard et al. 2018), considerando também a dimensão temporal (DeVries et al. 1999), de modo a fazer previsões robustas acerca das respostas das comunidades biológicas às alterações climáticas futuras e delinear estratégias eficientes de conservação da biodiversidade restante. As borboletas são consideradas um bom modelo para estudos de diversidade devido à amostragem padronizada e fácil identificação em campo, taxonomia relativamente bem resolvida, morfologia carismática, e curto ciclo de vida, o que permite que respondam rapidamente a mudanças significativas no ambiente (Brown & Freitas 2000, Bonebrake et al. 2010). Sabendo que as borboletas respondem a distúrbios em escala espacial (Uehara-Prado et al. 2007, Ribeiro & Freitas 2012, Brito et al. 2014, Andrade et al. 2017), este trabalho procura entender como elas respondem a variações na escala temporal do ambiente e quais espécies ou grupos de espécies podem ser utilizadas como indicadores biológicos da flutuação temporal de toda a comunidade de borboletas. Especificamente, pretende-se investigar a distribuição temporal de uma comunidade de borboletas de uma região de Mata Atlântica Estacional a fim de entender sua variação em diferentes escalas temporais (meses, estações climáticas e anos), e identificar quais grupos taxonômicos apresentam flutuação temporal congruente à comunidade total. Espera-se que toda a comunidade e determinados grupos de borboletas possam responder à sazonalidade climática com aumento da riqueza de espécies em estações favoráveis à sua atividade (quente e chuvosa), alterando a composição de espécie entre estações, e, dessa forma, demonstrando quais os períodos mais adequados para a realização de inventários e estudos de curta duração na Mata Atlântica Estacional do sudeste brasileiro.

Métodos Área de estudo e amostragem O estudo foi desenvolvido na Mata de Santa Genebra (doravante MSG) (22°49’S, 47°07’O), um fragmento de 250 ha de Mata Atlântica na cidade de Campinas, interior do Estado de São Paulo, Brasil, inserido em matriz agrícola (Guarantini et al. 2008). O clima é sazonal, com uma estação quente-chuvosa entre outubro e março, e uma estação fria-

seca entre abril e setembro (Morellato 1995). A temperatura média do mês mais quente encontra-se acima de 22°C e a do mês mais frio, abaixo de 18°C. A vegetação é classificada como floresta estacional semidecídua, na qual parte das árvores perde suas folhas na estação fria (Leitão-Filho 1995). Os levantamentos de borboletas realizados na MSG por Keith Brown (desde os anos 1970) e André Freitas (a partir de 1988 até o presente) permitiram propor aqui, pela primeira vez, uma lista de espécies de seis famílias de borboletas para o fragmento, o que representa a riqueza conhecida na área. Entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000, foram realizados censos diários padronizados seguindo o protocolo de Brown (1972). Estes censos foram realizados nos diferentes ambientes dentro da área (borda do fragmento, interior e brejo) entre 7h30 e 18h30 em dias ensolarados, com tempos de observação variando entre uma e 12 h dependendo das condições climáticas, utilizando redes entomológicas e armadilhas atrativas, e percorrendo diferentes ambientes e trilhas dentro do fragmento. Em cada censo, as espécies e o tempo de observação foram registrados. Nos períodos de sol, cada hora foi considerada como completa, e em períodos ou dias nublados, quando a atividade das borboletas diminui, cada hora foi registrada pela metade; dias ou períodos de chuva foram desconsiderados. Os censos diários de uma mesma semana (doravante listas parciais) foram combinados em listas de 14 horas de observação, cada uma sendo considerada neste estudo como uma unidade amostral, totalizando 89 listas. Somente indivíduos de difícil identificação foram coletados, levados para laboratório para correta identificação, e posteriormente incorporados à coleção de Lepidoptera do Museu de Zoologia do Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas (ZUEC) (mais detalhes em Iserhard et al. 2013). As espécies contempladas neste estudo estão registradas no SISGen sob o número de cadastro A37A48D.

Análises de dados As unidades amostrais (listas semanais de 14 h, 89 listas no total) foram comparadas através da riqueza de espécies, frequência relativa de família/grupos, e composição de espécies (dados de incidência) ao longo de semanas, meses e estações climáticas (seca e chuvosa). Curvas de acúmulo para toda comunidade e para cada família foram construídas no software PAST 3.04 (Hammer et al. 2001) para comparar os padrões de acumulação de espécies ao longo das semanas. Uma vez que as curvas atinjam uma assíntota, não é esperado um aumento no número de espécies com o aumento das amostragens. Utilizando o software EstimateS (Colwell 2013), foram calculados os

estimadores de riqueza Chao 2 e Jackknife 1, indicados para dados de incidência (Chao & Chiu 2016), para ver se a riqueza observada entre 1998 e 2000 se aproxima da riqueza estimada total e por família para a MSG. O número de visitas em cada mês ao longo dos três anos analisados aqui não foi balanceado, variando entre três e 14. Portanto, para entender qual mês foi mais rico em número de espécies, foram obtidas curvas de rarefação e extrapolação por amostras para cada mês no software EstimateS, com número máximo de amostras de 14 semanas. Dessa forma, o número de espécies pode ser comparável em um cenário de igual número de visitas em cada mês ao longo do período de amostragem. Para cada curva, foi calculado um intervalo de confiança de 95%, a partir do qual é possível acessar a significância da diferença de número de espécies entre meses. As listas parciais com diferentes durações de observação foram utilizadas separadamente para obter o número de espécies observadas em relação ao número de horas de observação para cada mês, obtendo assim amostragens com diferentes esforços ao longo dos meses. Para entender se existe uma relação entre o número de horas de observação (variável preditora) e a riqueza de espécies observada (variável resposta), foi utilizado o software R 3.5.1 (R Development Team 2018) para realizar análises de regressão entre as variáveis para o total e para cada família de borboletas, e para obter linhas de tendência que explicassem melhor os dados. Para entender em qual mês a relação espécies/tempo de observação é maximizada para toda comunidade de borboletas e para cada família, foram obtidos gráficos dessa relação e cada ponto relativo a uma lista parcial foi numerado em correspondência ao mês de observação. Esses dados foram analisados graficamente. Para avaliar a dominância e uniformidade da distribuição das frequências das espécies entre as duas estações climáticas (quente-chuvosa e fria-seca), curvas similares às curvas de Whittaker foram obtidas ranqueando as espécies mais frequentes (registradas em pelo menos 40 listas em cada estação) até às infrequentes (ausentes em uma estação ou com registros em no máximo cinco listas). Para comparar a composição de espécies entre as estações seca e úmida, foi realizado um escalonamento multidimensional não- métrico (NMDS) das 89 listas utilizando o índice qualitativo de Jaccard, e sua significância foi acessada por análise multivariada permutacional de variância (PERMANOVA). Para entender a substituição de espécies ao longo do tempo (betadiversidade), foi feito um gráfico com os valores médios de similaridade par-a-par da matriz de Jaccard para diferentes intervalos de tempo entre as 89 unidades amostrais,

seguindo Iserhard et al. (2013). Valores médios altos indicam alta similaridade entre as amostras, sendo interpretada como baixa substituição de espécies. Essas análises foram desenvolvidas no software PAST 3.04. Para entender quais grupos variaram menos em suas proporções de riqueza observada em relação à riqueza total da comunidade, e assim poderiam ser considerados alvos de estudos de conservação, foi calculada a proporção de cada grupo em relação à comunidade total para cada lista, e em seguida determinado o coeficiente de variação (CV) das proporções nas 89 listas. O coeficiente de variação é a razão entre o desvio padrão e a média. Um valor baixo de coeficiente de variação representa proporções similares entre as amostragens, conferindo uma estimativa estável do número de espécies de borboletas na área em qualquer coleta. Os grupos analisados foram as famílias de borboletas Nymphalidae (NYM), Hesperiidae (HES), Lycaenidae (LYC), Riodinidae (RIO), Pieridae (PIE) e Papilionidae (PAP), e dois grupos de Nymphalidae frequentemente utilizados em estudos de conservação: a tribo Ithomiini (Beccaloni & Gaston 1995, Brown & Freitas 2000, Uehara-Prado & Freitas 2009) e as subfamílias das borboletas frugívoras (revisão em Freitas et al. 2014).

Resultados Este estudo apresenta a primeira lista de espécies de borboletas da Mata de Santa Genebra (Apêndice), compilando 50 anos de amostragens (de 1970 aos dias de hoje) realizadas por Keith Brown (1970-2005) e André Freitas (1988-presente). Foram registradas um total de 698 espécies de borboletas das seguintes famílias: Hesperiidae (311 espécies, 44,5% do total), Nymphalidae (211 spp, 30,2%), Lycaenidae (89 spp, 12,9%), Riodinidae (42 spp, 6,0%), Pieridae (28 spp, 4,0%) e Papilionidae (17 spp, 2,4%). Para as análises deste estudo, foram consideradas apenas as 665 espécies (92,2% da riqueza total) registradas entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000 (HES = 304, NYM = 194, LYC = 81, RIO = 42, PIE = 28, PAP = 16). Em relação às 89 listas obtidas ao longo desses três anos, a curva de acúmulo do total de espécies aproximou-se de uma assíntota, mas ainda com comportamento ascendente, indicando que é esperado que mais espécies sejam registradas na área, enquanto as curvas de cada família também se mostraram próximas à estabilização, ainda que com curvas relativamente ascendentes para NYM, HES e LYC (Figura 1). A riqueza estimada por Chao 2 e Jackknife 1 para a riqueza total e as famílias, baseando-se nos dados de 1998 a 2000, aproximou-se do conhecido na área

(Tabela 1), indicando que os dados destes três anos foram representativos de toda a comunidade. Foram detectados dois picos de riqueza de espécies, correspondentes às transições entre as duas estações climáticas reportadas para a área (março-abril e agosto-outubro) (Figura 2). Em cada lista, a porcentagem de espécies de borboletas variou entre 22,5% (picos das estações seca e chuvosa) e 51% (entre março e abril) em relação ao total observado (665 spp.) (Figura 1), mostrando que mesmo na época de maior riqueza na MSG, apenas metade da diversidade de borboletas total pôde ser amostrada. Analisando cada família (Figura 3), a proporção máxima de espécies observadas em relação à riqueza total conhecida foi de 40% para HES, 50% para NYM e 43% para RIO durante as transições climáticas, 70% para PAP durante toda a estação chuvosa, e de 30% para LYC e 82% para PIE durante todos os meses, sem associação clara com algum período climático. Isso mostra que a diversidade acessada nas coletas varia ao longo do tempo e entre as famílias de borboletas, com alguns grupos muito bem representados ao longo de todo ano (PIE), enquanto outros grupos foram raros local (LYC) e sazonalmente (RIO, PAP). A partir de curvas de extrapolação, foi possível comparar a riqueza acumulada para cada mês para o mesmo número de amostras (14 visitas por mês). Assim, foi possível observar um maior número de espécies no mês de abril, seguido por março, mostrando que a transição entre estação chuvosa e seca foi especialmente rica em espécies na MSG (Figura 4). Apesar dos intervalos de confiança terem se sobreposto na maioria dos meses, mostrando que as variações de riqueza na comunidade foram sutis entre um mês e outro, as médias do número de espécies foram maiores na estação seca do que nos meses úmidos (com exceção de setembro, particularmente pobre em relação aos demais). Houve uma relação positiva entre o número de espécies registrado e o número de horas de observação (F(2,856) = 422,0, p < 0,0001, R² = 0,50, Figura 5). O número de espécies registradas nas listas parciais por horas crescentes de observação foi maior em abril do que em qualquer outro mês em 67% das listas, quando foi possível registrar cerca de 150 espécies de borboletas em apenas uma hora de observação. Essa relação foi similar para Nymphalidae, Riodinidae, Hesperiidae e Lycaenidae (R² > 0,30), porém foi mais fraca para Riodinidae e Papilionidae (R² < 0,30) (Figura 6). O maior registro de espécies em abril por hora de observação também foi observado em Nymphalidae, Hesperiidae e Riodinidae. A riqueza de espécies de Pieridae foi elevada em diferentes meses, e para Lycaenidae, julho foi o mês rico. Para Papilionidae, foi observado um alto número de

espécies entre outubro e abril para diferentes esforços amostrais (estação chuvosa e transição para estação seca), enquanto os meses da estação seca e fria (maio a julho) registraram poucas espécies (Figura 6). A comunidade de borboletas da MSG foi composta por poucas espécies muito frequentes, que representaram cerca de 10% do número total de espécies, enquanto a cauda de espécies infrequentes representou cerca de 36% de todas as espécies registradas. O padrão de distribuição das frequências foi similar entre as estações, porém, ainda que ambas tenham apresentado 14% de espécies frequentes, o número de espécies infrequentes foi maior na estação chuvosa do que na seca (45,6% e 38,6%, respectivamente), o que leva a uma curva mais íngreme na primeira estação (Figura 7, Tabela 2). Espécies infrequentes foram comuns em ambas as estações em todas as famílias, à exceção de Pieridae. Enquanto a proporção de espécies frequentes foi maior na estação seca (à exceção de Pieridae), o período chuvoso caracterizou-se pela ocorrência maior de espécies infrequentes. Esse padrão não foi observado para Papilionidae, uma vez que 43,8% das espécies ocorreram frequentemente na estação chuvosa, e as poucas espécies infrequentes (25%) ocorreram em mesma proporção entre as duas estações climáticas. A distribuição temporal de Pieridae foi a mais distinta entre as famílias: as 13 espécies frequentes (46,4%) foram reportadas ao longo do ano todo, enquanto as poucas espécies infrequentes ocorreram majoritariamente na estação chuvosa (21,4%), três delas também reportadas na estação seca (10,7%). Mais de 40% dos riodinídeos e 50% dos lycaenídeos foram infrequentes ao longo dos anos, enquanto poucas espécies foram reportadas frequentemente (1,2% para Lycaenidae) ou até mesmo foram inexistentes (Riodinidae). Duas famílias, Nymphalidae e Hesperiidae, apresentaram padrão que espelhou o padrão geral da comunidade, apesar de Hesperiidae apresentar poucas espécies frequentes em comparação à Nymphalidae (6,9% e 17,5%, respectivamente). A composição de espécies (baseada em dados de incidência) diferiu entre as estações seca e chuvosa para a comunidade total (Figura 8) e para as seis famílias de borboletas separadamente (Tabela 3), indicando uma substituição de espécies entre as estações. A similaridade média das assembleias registradas a cada semana foi menor em amostragens com 26 semanas de distância, o que equivale a intervalos de seis meses (independentemente do ano considerado), e foi máxima no mesmo período de amostragem em diferentes anos (intervalos de 52 semanas), mostrando um padrão sazonal de substituição de espécies (Figura 9). Pieridae apresentou as maiores e mais homogêneas

médias de similaridade por intervalos crescentes de amostragem, indicando que a composição de espécies não variou ao longo dos três anos. Lycaenidae e Riodinidae apresentaram os menores valores de similaridade média, revelando um padrão menos previsível de ocorrência no tempo, de forma que diferentes espécies podem ser encontradas nos mesmos meses em diferentes anos. Quando considerado o coeficiente de variação (CV) para os diferentes grupos taxonômicos (seis famílias, tribo Ithomiini e ninfalídeos frugívoros), a proporção de espécies registrada em relação ao total conhecido foi menos variável para Nymphalidae, Hesperiidae, Pieridae e borboletas frugívoras, para os quais o CV foi abaixo de 20%. Os outros grupos apresentaram CV próximo ou acima de 30%. A proporção de espécies de Nymphalidae na MSG representou em média 38% do total de espécies de borboletas observadas na área, Hesperiidae 39%, Pieridae 8% e borboletas frugívoras cerca de 17% (Tabela 4).

Discussão O grande esforço de amostragem semanal empenhado na coleta de dados entre 1998 e 2000 na MSG refletiu em uma comunidade de borboletas bem amostrada, incluindo 95,1% da riqueza conhecida para a área, com curvas de acúmulo de espécies bastante estabilizadas para as famílias de borboletas e estimadores de riqueza que se aproximaram da diversidade registrada ao longo de 50 anos de amostragem (Apêndice), gerando assim uma base de dados robusta para análises temporais. A comunidade total de borboletas se distribuiu sazonalmente, com os picos de riqueza relacionados a transições climáticas da área estudada em todos os anos amostrados, e composição de espécies distinta entre estações climáticas. Apesar de algumas famílias não apresentarem padrões sazonais da comunidade total, alguns grupos taxonômicos refletiram a variação geral da comunidade ao longo do tempo, podendo ser utilizados como indicadores biológicos temporais. O padrão bimodal da riqueza de espécies de borboletas ao longo do ano, observado na comunidade da MSG, é frequentemente reportado na Mata Atlântica Estacional do sudeste brasileiro (Ebert 1969, Ribeiro et al. 2010, Santos et al. 2017, Carreira 2015, Lourenço et al. 2020). Entretanto, o padrão bianual observado para a comunidade total da MSG foi exibido para todos os grupos, somente pelas famílias Hesperiidae, Nymphalidae e Riodinidae, enquanto as espécies de Papilionidae foram distribuídas ao longo de toda estação chuvosa, e Lycaenidae e Pieridae não apresentaram distribuição temporal clara

associada ao clima local (Figura 3). Os resultados obtidos aqui são parcialmente congruentes com os reportados em uma comunidade de borboletas em uma área sazonal no México, descrita por Pozo et al. (2008), onde um padrão bimodal também foi reportado para Hesperiidae e Nymphalidae (as duas famílias mais ricas em ambos os estudos), e Pieridae foi relativamente constante durante todo o ano. Porém, os picos de riqueza no estudo de Pozo et al. (2008) foram associados a estações climáticas específicas e não às transições entre estação chuvosa e seca, como no presente estudo. Diferenças também foram obtidas em relação a Papilionidae, associada à transição entre estação seca e início da estação chuvosa no México, mas presente durante toda estação chuvosa na MSG, e em Lycaenidae (analisado juntamente com Riodinidae por Pozo et al. 2008), que mostrou um padrão bianual. Neste último caso, um padrão próprio de Lycaenidae pode estar mascarado pela ocorrência mais marcada de Riodinidae entre as estações, como visto no presente estudo. Assim, de maneira geral, as comunidades na MSG e no México refletem as conclusões de Kishimoto-Yamada & Itioka (2015) de que os organismos de ambientes tropicais sazonais tendem a seguir as variações de sazonalidade climática. Esse padrão é determinado pelas famílias mais ricas (Nymphalidae e Hesperiidae), porém, determinados grupos de espécies, como os Pieridae, apresentam estratégias próprias de ocorrência no tempo, não relacionados ao clima local (ver também Kishimoto-Yamada & Itioka 2013). Além disso, as respostas das famílias às diferentes localidades também podem estar relacionadas a fatores microclimáticos e estrutura da vegetação de cada região (Checa et al. 2014). A falta de informações de abundância das espécies aqui limita as conclusões acerca da sazonalidade de Lycaenidae e Pieridae, uma vez que suas espécies podem estar presentes na comunidade, mas mantendo baixo número populacional, o que também poderia caracterizar um padrão temporal sazonal (Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). A diferença de diversidade de espécies de borboletas entre as estações do ano na MSG demonstra que, uma vez que as espécies se substituem sazonalmente, uma caracterização robusta da diversidade de borboletas da MSG deve incluir amostragens durante as duas estações. Porém, a maioria dos estudos ou protocolos de conservação já realizados incluem amostragens de curto prazo, limitados às condições específicas do período de amostragem e variações idiossincráticas das populações, podendo levar a conclusões enviesadas que não considerem os efeitos temporais de dinâmica populacional (Cardinale et al. 2007). Com a limitação de recursos para elaboração de projetos de longo prazo, tem-se a necessidade de conduzir pesquisas rápidas em períodos em que estes

vieses sejam minimizados. Desse modo, este estudo sugere que, na Mata Atlântica Estacional do sudeste brasileiro, essas pesquisas rápidas devem incluir em seus delineamentos amostrais no mínimo os meses de transições climáticas, que contemplam a maior parte da riqueza de borboletas, principalmente o mês de abril, durante o qual a observação de espécies é maximizada mesmo em poucas horas de trabalho de campo (Iserhard et al. 2013, este estudo). Semanalmente, até 60% das espécies de borboletas podem ser amostradas nos períodos de maior riqueza da MSG. Essa porcentagem varia tanto entre as famílias de borboletas quanto entre a semana do ano na qual as observações são realizadas. Uma vez que não há congruência entre as famílias, deve-se priorizar os períodos em que maior parte das espécies de todos os grupos estejam ativos, em especial nas semanas em que o acúmulo de espécies seja maior com menor esforço amostral, tornando as coletas mais eficientes. Deste modo, além de representar o período com maior número de espécies exclusivas (dados não mostrados), o mês de abril também permite registrar um grande número de espécies de borboletas e uma grande proporção das espécies conhecidas de cada família. Esse resultado é congruente com observações de Ebert (1969) em áreas relativamente próximas à MSG e em florestas terras baixas do Rio de Janeiro (Brown 1972), mostrando que esforços amostrais concentrados em abril ou incluindo este mês devem ser eficientes para uma descrição robusta da comunidade. De fato, Iserhard et al. (2013) chegaram a conclusões de descrição da biodiversidade da MSG e proporção de famílias amostradas muito similares aos resultados deste estudo utilizando somente as listas obtidas em abril, entre 1997 e 2003. Brown & Freitas (2002) apontaram a intensa floração de abril na MSG como determinantes para a grande riqueza encontrada neste período, especialmente para Nymphalidae, Hesperiidae e Riodinidae, que juntos representam cerca de 80% da riqueza de borboletas na área. Assim, recursos para adultos podem ser determinantes para a colonização e permanência das espécies nos fragmentos (Rodrigues et al. 1993) e favorecer a observação de borboletas nesse período. Esse resultado é fundamental para implementação de monitoramentos anuais focados no período mais favorável de observação, concentrando esforços financeiros e humanos para amostragens intensivas em um único mês, podendo incluir também a comunidade local em estratégias de ciência cidadã aplicada à conservação (McKinley et al. 2017). Borboletas de maneira geral são consideradas bons indicadores biológicos (Bonebrake et al. 2010), mas como mostrado aqui, nem todas as famílias representam o padrão da comunidade total. A descrição dos padrões temporais das diferentes famílias

de borboletas abre uma janela para a compreensão da relação dessas espécies com a dimensão temporal do ambiente e permite fazer previsões de suas respostas às mudanças climáticas. Nesse sentido, na MSG, Hesperiidae, Pieridae, Nymphalidae e o subgrupo das borboletas frugívoras exibiram maior potencialidade para serem utilizados como indicadores biológicos por apresentarem maior previsibilidade no tempo e otimização de observação em campo, minimizando esforços para uma descrição acurada da biodiversidade local. Dois grupos de borboletas, apesar de apresentarem uma proporção estável da comunidade ao longo das semanas, foram considerados pouco adequados para este fim, são eles: 1) Hesperiidae, por serem difíceis de identificar sem ajuda de especialistas, estando sujeitos à baixa detecção de espécies mesmo com intenso esforço amostral (Figura 6), e 2) Pieridae, por apresentarem pouca congruência entre sua distribuição temporal e aquela da comunidade total. Assim, o uso dessas duas famílias como indicadores não é recomendado. Nymphalidae, por sua vez, foi o grupo com maior detectabilidade temporal (aqui acessada através da porcentagem da riqueza observada ao longo das semanas). Mesmo com o marcado padrão sazonal de distribuição e composição de espécies, os ninfalídeos representaram em média 38% das espécies de uma comunidade ao longo de todas as amostragens semanais. Esses fatores, associados à uma taxonomia relativamente estável e facilidade de identificação (Brown & Freitas 2000), favorecem o uso dessa família como bioindicador. Além disso, no mês de abril, sugerido aqui como melhor período para conduzir estudos rápidos, os ninfalídeos são facilmente observados. É importante destacar que para uma amostragem robusta dessa família, é essencial combinar métodos de coleta como redes entomológicas e armadilhas atrativas que permitam acessar um maior número de espécies. Nesse sentido, selecionar somente os ninfalídeos frugívoros, elencados aqui também como bons indicadores da variação temporal da comunidade total de borboletas, é interessante em projetos limitados em recursos financeiros e humanos, uma vez que esse grupo apresenta vantagens metodológicas de padronização e comparabilidade (revisão por Freitas et al. 2014). O menor número de espécies em relação à toda família Nymphalidae e padrões morfológicos distintos a nível de subfamílias permitem que monitoramentos e identificações grosseiras, mas informativas, sejam conduzidos por não-especialistas (Costa-Pereira et al. 2013) com auxílio de guias de campo (Santos et al. 2014a, b, c, d). Os Ithomiini, apontados por outros autores como possíveis indicadores (Beccaloni & Gaston 1995, Brown 1997, Uehara-Prado & Freitas 2009), apresentaram um coeficiente de variação muito alto em relação aos grupos supracitados, e seu tamanho populacional

tende a variar bastante, reduzindo seu potencial como grupo indicador da variação temporal das borboletas na Mata Atlântica do sudeste brasileiro (ver também Brown & Freitas 2000). A MSG e seus diferentes ambientes representam um refúgio para quase 700 espécies de borboletas, listadas pela primeira vez no presente trabalho (Apêndice). Essa riqueza observada na MSG representa cerca de 90% das espécies para a região de Campinas e um número equivalente ao registrado em fragmentos muito maiores, como a Reserva Biológica Municipal da Serra do Japi (Brown 1992, Brown & Freitas 2002). Esse resultado exalta o potencial de um fragmento florestal urbano para abrigar a biodiversidade de um bioma intensamente modificado como a Mata Atlântica, caraterizado hoje em dia por paisagens urbanas e fragmentadas. Entender a dinâmica das comunidades biológicas nesses ambientes tem sido cada vez mais importante uma vez que a expansão urbana acelerada tende a se aproximar dos limites de áreas protegidas, englobando-as na paisagem urbana (Wittemyer et al. 2008). Adicionalmente, áreas verdes urbanas ou fragmentos próximos a cidades permitem a realização de coletas mais frequentes, reduzindo custos financeiros e de deslocamentos, uma vez que são fáceis de acessar e as visitas podem ser incorporadas ao dia a dia do pesquisador, especialmente em casos de métodos passivos de amostragem. Assim, esses ambientes facilitam o treinamento de jovens pesquisadores e permitem estudos de longo prazo com amostragens mais refinadas temporalmente, que servem de base para definição de delineamentos amostrais em relação ao tempo de observação ou periodicidade de amostragens.

Conclusões Considerar a relação das espécies com a dimensão temporal do hábitat, que reflete variações de clima e oferta de planta hospedeira e alimento determinantes para as atividades dos organismos, é essencial para definir estratégias efetivas de conservação e determinar quando aplicá-las, especialmente em fragmentos urbanos que estão sob pressões antrópicas cada vez mais intensas. Uma vez que a riqueza das borboletas varia temporalmente e entre grupos taxonômicos, essas estratégias devem considerar a dimensão temporal para a caracterizar acuradamente as comunidades tropicais (Ribeiro et al. 2016) e concentrar esforços em períodos em que a maior parte das espécies estejam ativas (Brown 1972). Na Mata Atlântica Estacional do Sudeste, sugere-se que o período de transição climática entre estação chuvosa e seca, especificamente o mês de abril, é o

melhor período para fazer avaliações rápidas e robustas da riqueza de espécies de borboletas (Ebert 1969, Iserhard et al. 2003). A dinâmica temporal de Nymphalidae e das borboletas frugívoras reflete a dinâmica de toda a comunidade de borboletas, portanto esses grupos podem ser considerados bons indicadores de variação temporal da diversidade, sendo sugeridos em estratégias de conservação e monitoramento.

ANEXOS Figuras

Figura 1. Curva de acúmulo para a comunidade total e para cada família de borboletas registradas no período de janeiro de 1998 a dezembro de 2000 na Mata de Santa Genebra.

Figura 2. Riqueza de espécies observada total e por família ao longo de 89 semanas entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000 na Mata de Santa Genebra. Áreas azuis correspondem à estação chuvosa.

Figura 3. Variação na proporção da riqueza de espécies observadas em relação ao número conhecido total e de cada família de borboleta na Mata de Santa Genebra. As observações foram feitas entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000. Áreas em azul representam a estação chuvosa.

Figura 4. Riqueza de espécies mensal extrapolada para 14 visitas mensais obtida a partir de curvas de extrapolação baseada em amostras. As barras indicam o intervalo de confiança de 95%. Áreas em azul representam a estação chuvosa.

Figura 5. Riqueza de espécies observada por horas de observação para toda a comunidade de borboletas de Mata de Santa Genebra entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000. Os números na área de plotagem indicam os meses referentes a cada lista parcial ou soma de listas parciais, variando de 1 = janeiro a 12 = dezembro. A linha vermelha indica linha de tendência polinomial com melhor ajuste aos dados.

Figura 6. Riqueza de espécies observada por horas de observação para famílias de borboletas presentes na Mata de Santa Genebra, registradas entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000. Os números na área de plotagem indicam os meses referentes a cada lista parcial ou soma de listas parciais, variando de 1 = janeiro a 12 = dezembro. A linha vermelha indica linha de tendência polinomial com melhor ajuste aos dados para todas as famílias.

Figura 7. Curvas de frequência de espécies nas estações secas (linha vermelha) e chuvosas (linha azul) da Mata de Santa Genebra entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000. HES = Hesperiidae, NYM = Nymphalidae, LYC = Lycaenidae, RIO = Riodinidae, PIE = Pieridae, PAP = Papilionidae.

Figura 8. Ordenação multidimensional não-métrica (NMDS) mostrando a diferença de composição de espécies entre os meses das estações seca (pontos abertos) e chuvosa (pontos fechados) na Mata de Santa Genebra entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000 (PERMANOVA, índice de Jaccard, F = 6,83; p < 0,001).

Figura 9. Média de similaridade (índice de Jaccard) para toda comunidade e para as famílias de borboletas em intervalos crescentes de amostragens semanais entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000 na Mata de Santa Genebra. Cada intervalo de 26 semanas representa amostragens em diferentes estações, e intervalos de 52 semanas representam a mesma semana em anos distintos. HES = Hesperiidae, NYM = Nymphalidae, LYC = Lycaenidae, RIO = Riodinidae, PIE = Pieridae, PAP = Papilionidae.

Tabelas Tabela 1. Riqueza de borboletas observada em 50 anos de coleta na Mata de Santa Genebra, e riqueza observada e estimada para o período de janeiro de 1998 a dezembro de 2000 para total e para seis famílias de borboletas.

Dados observados Estimadores de riqueza 1970-presente 1998-2000 Chao2 (±SD) Jackknife 1 (±SD) Total 698 665 715,4 ( ± 15,38) 738, 2 ( ± 9,46) Hesperiidae 311 304 317,9 ( ± 6,75) 334,6 ( ± 6,15) Nymphalidae 211 194 212,8 ( ± 11,18) 213,8 ( ± 4,16) Lycaenidae 89 81 91,0 ( ± 7,12) 94,5 ( ± 4,42) Riodinidae 42 42 48,9 ( ± 7,05) 48,9 ( ± 2,53) Pieridae 28 28 28,0 ( ± 0,48) 29,0 ( ± 0,99) Papilionidae 17 16 16,0 ( ± 0,25) 17,0 ( ± 0,99)

Tabela 2. Riqueza (S) (não exclusiva) de borboletas e proporção (%) em relação ao número de espécies total e de cada família, reportadas nas estações chuvosa e seca entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000 na Mata de Santa Genebra. As espécies foram categorizadas em frequentes (registradas no mínimo em 40 listas) e infrequentes (reportadas em no máximo cinco listas).

Chuva Seca Ambas Família S % S % S % Espécies frequentes Hesperiidae 28 9,2 31 10,2 21 6,9 Lycaenidae 1 1,2 6 7,4 1 1,2 Nymphalidae 45 23,2 49 25,3 34 17,5 Papilionidae 7 43,8 0 0,0 0 0,0 Pieridae 13 46,4 13 46,4 13 46,4 Riodinidae 1 2,4 0 0,0 0 0,0 Total 95 14,3 99 14,9 69 10,4

Espécies infrequentes Hesperiidae 149 49,0 125 41,1 114 37,5 Lycaenidae 48 59,3 43 53,1 41 50,6 Nymphalidae 75 38,7 63 32,5 59 30,4 Papilionidae 4 25,0 4 25,0 4 25,0 Pieridae 6 21,4 3 10,7 3 10,7 Riodinidae 21 50,0 19 45,2 17 40,5 Total 303 45,6 257 38,6 238 35,8

Tabela 3. Valores da PERMANOVA com índice de Jaccard que comparam a composição de espécies total e por família de borboletas entre estação chuvosa e seca na Mata de Santa Genebra.

F p TOTAL 6,83 0,0001 Hesperiidae 4,69 0,0001 Nymphalidae 8,89 0,0001 Lycaenidae 5,12 0,0001 Riodinidae 5,11 0,0001 Papilionidae 7,93 0,0001 Pieridae 3,31 0,0031

Tabela 4. Proporção média e desvio padrão das espécies de borboletas de cada grupo taxonômico nas 89 listas semanais em relação ao número de espécies conhecido de cada grupo na Mata de Santa Genebra, e coeficiente de variação (CV) dessas proporções. Proporção média Grupo taxonômico CV ± desvio padrão Nymphalidae 0,38 ± 0,04 0,10 Hesperiidae 0,39 ± 0,05 0,13 Pieridae 0,08 ± 0,01 0,17 Frugívoras 0,17 ± 0,03 0,17 Lycaenidae 0,07 ± 0,02 0,28 Ithomiini 0,05 ± 0,01 0,29 Riodinidae 0,04 ± 0,01 0,30 Papilionidae 0,03 ± 0,01 0,39

Apêndice

Apêndice. Lista de espécies de borboletas da Mata de Santa Genebra observadas entre a década de 1970 e o presente. Nomenclatura baseada em Lamas (2004), Mielke (2005), Seraphim (2019), Warren et al. (2016), Zacca et al. (2018) e conhecimento dos autores.

NÚMERO TOTAL DE ESPÉCIES = 698

HESPERIIDAE = 311 Cymaenes tripunctus theogenis (Capronnier, 1874) Hesperiinae Cynea corisana (Plötz, 1882) Alera metallica (Riley, 1921) Cynea irma (Möschler, 1879) Anatrytone perfida (Möschler, 1879) Decinea lucifer (Hübner, [1831]) Anthoptus epictetus (Fabricius, 1793) Enosis achelous (Plötz, 1882) Anthoptus insignis (Plötz, 1882) Enosis uza pruinosa (Plötz, 1882) Arita arita (Schaus, 1902) Euphyes leptosema (Mabille, 1891) Arita mubevensis (Bell, 1932) Eutocus vetulus matildae (Hayward, 1941) Arita serra Evans, 1955 Eutychide Olympia (Plötz, 1882) Arotis derasa brunnea (Mielke, 1972) Eutychide physcella (Hewitson, 1866) Artines aquilina (Plötz, 1882) Flaccilla aecas (Stoll, 1781) Callimormus corades (C. Felder, [1863]) Ginungagapus schmithi (Bell, 1930) Callimormus interpunctata (Plötz, 1884) Hylephila phyleus phyleus (Drury, 1773) Callimormus rivera (Plötz, 1882) Justinia justinianus justinianus (Latreille, Callimormus saturnus (Herrich-Schäffer, [1824]) 1869) Justinia kora (Hewitson, 1877) Calpodes ethlius (Stoll, 1782) Justinia septa Evans, 1955 Carystoides basoches (Latreille, [1824]) Lamponia elegantula (Herrich-Schäffer, Chalcone santarus (Bell, 1940) 1869) Cobalopsis miaba (Schaus, 1902) Lamponia lamponia (Hewitson, 1876) Cobalopsis nero (Herrich-Schäffer, 1869) Lento lento (Mabille, 1878) Cobalus virbius hersilia (Plötz, 1882) Lerema duroca duroca (Plötz, 1882) Conga chydaea (Butler, 1877) Lerema duroca lenta Evans, 1955 Conga immaculata (Bell, 1930) Lerodea erythrostictus (Prittwitz, 1868) Corticea corticea (Plötz, 1882) Lerodea eufala eufala (W. H. Edwards, Corticea mendica mendica (Mabille, 1898) 1869) Corticea noctis (Plötz, 1882) Levina levina (Plötz, 1884) Corticea obscura Mielke, 1979 Libra anatolica (Plötz, 1883) Corticea lysias potex Evans, 1955 Lucida lucia lucia (Capronnier, 1874) Cumbre sp. Lycas argentea (Hewitson, 1866) Cymaenes alumna (Butler, 1877) Lychnuchoides ozias ozias (Hewitson, 1878) Cymaenes gisca Evans, 1955 Lychnuchus celsus (Fabricius, 1793) Cymaenes laureolus loxa Evans, 1955 Methionopsis ina (Plötz, 1882) Cymaenes lepta (Hayward, 1939) Metron oropa (Hewitson, 1877) Cymaenes perloides (Plötz, 1882) Miltomiges cinnamomea (Herrich-Schäffer, Cymaenes tripunctata tripunctata (Latreille, 1869) [1824]) Mnaseas bicolor inca Bell, 1930

Mnasicles hicetaon Godman, 1901 Quinta cannae (Herrich-Schäffer, 1869) Mnasilus allubita (Butler, 1870) Quinta sp. Mnasitheus ritans (Schaus, 1902) Remella remus (Fabricius, 1798) Moeris striga striga (Geyer, 1832) Saliana fusta Evans, 1955 Morys compta compta (Butler, 1877) Saliana longirostris (Sepp, [1840]) Morys geisa geisa (Möschler, 1879) Saliana mamurra (Plötz, 1886) Naevolus orius orius (Mabille, 1883) Saturnus reticulata tiberius (Möschler, 1883) Niconiades merenda (Mabille, 1878) Sodalia coler (Schaus, 1902) Niconiades xanthaphes Hübner, [1821] Nyctelius nyctelius nyctelius (Latreille, Sodalia argyrospila (Mabille, 1876) [1824]) Sodalia sodalis (Butler, 1877) Onophas columbaria distigma Bell, 1930 Synapte malitiosa antistia (Plötz, 1882) Orses cynisca (Swainson, 1821) Synapte silius (Latreille, [1824]) Orthos orthos hyalinus (Bell, 1930) Thargella caura occulta (Schaus, 1902) Oxynthes corusca (Herrich-Schäffer, 1869) Thespieus aspernatus Draudt, 1923 Panoquina evadnes (Stoll, 1781) Thespieus dalman (Latreille, [1824]) Panoquina fusina viola Evans, 1955 Thespieus vividus (Mabille, 1891) Panoquina hecebolus (Scudder, 1872) Thespieus xarippe xarippe (Butler, 1870) Panoquina lucas lucas (Fabricius, 1793) Thoon aethus (Hayward, 1951) Panoquina ocola ocola (W. H. Edwards, Thoon dubia (Bell, 1932) 1863) Thoon sp. Panoquina trix Evans, 1955 Thracides cleanthes cleanthes (Latreille, Papias phainis Godman, 1900 [1824]) Paracarystus hypargyra (Herrich-Schäffer, Tigasis garima massarus (Bell, 1940) 1869) Tirynthia conflua (Herrich-Schäffer, 1869) Paracarystus menestries menestries Tisias lesueur lesueur (Latreille, [1824]) (Latreille, [1824]) Vacerra bonfilius bonfilius (Latreille, Parphorus fartuga (Schaus, 1902) [1824]) Penicula advena advena (Draudt, 1923) Vacerra evansi Hayward, 1938 Penicula sp. Vehilius celeus vetus Mielke, 1969 Perichares lotus (Butler, 1870) Vehilius inca (Scudder, 1872) Perichares philetes aurina Evans, 1955 Vehilius stictomenes stictomenes (Butler, Perichares seneca seneca (Latreille, [1824]) 1877) Phanes aletes (Geyer, 1832) Vertica verticalis verticalis (Plötz, 1882) Phanes rezia (Plötz, 1882) Vettius artona (Hewitson, 1868) Polites vibex catilina (Plötz, 1886) Vettius diversa diversa (Herrich-Schäffer, 1869) Pompeius amblyspila (Mabille, 1898) Vettius fantasos (Cramer, 1780) Pompeius pompeius (Latreille, [1824]) Vettius lafrenaye lafrenaye (Latreille, Pompeius postpuncta (Draudt, 1923) [1824]) Propertius propertius (Fabricius, 1793) Vettius lucretius (Latreille, [1824]) Psoralis chittara (Schaus, 1902) Vettius marcus marcus (Fabricius, 1787) Psoralis stacara (Schaus, 1902) Vidius sp. Pyrrhopygopsis socrates socrates Vinius letis (Plötz, 1883) (Ménétriés, 1855) Vinius pulcherrimus Hayward, 1934 Quasimellana eulogius (Plötz, 1882) Vinius tryhana istria Evans, 1955 Quasimellana meridiani (Hayward, 1934)

Virga austrinus (Hayward, 1934) Augiades epimethea epimethea (Plötz, Wallengrenia otho clavus (Erichson, 1883) [1849]) Autochton longipennis (Plötz, 1882) Wallengrenia otho sapuca Evans, 1955 Autochton neis (Geyer, 1832) Wallengrenia premnas (Wallengren, 1860) Autochton reflexus (Mabille & Boullet, Xeniades chalestra chalestra (Hewitson, 1912) 1866) Autochton sulfureolus (Mabille, 1883) Xeniades orchamus orchamus (Cramer, Autochton zarex (Hübner, 1818) 1777) Bolla atahuallpai (Lindsey, 1925) Zariaspes mys (Hübner, [1808]) Bolla catharina (Bell, 1937) Zenis jebus jebus (Plötz, 1882) Camptopleura auxo (Möschler, 1879) Dardarina daridaeus (Godman, 1900) Camptopleura janthinus (Capronnier, 1874) Pyrginae Carrhenes canescens pallida Röber, 1925 Achlyodes busirus rioja Evans, 1953 Celaenorrhinus similis Hayward, 1933 Achlyodes mithridates thraso (Hübner, Cephise cephise (Herrich-Schäffer, 1869) [1807]) Chioides catillus catillus (Cramer, 1779) Aethilla echina coracina Butler, 1870 Chiomara asychis autander (Mabille, 1891) Aguna albistria albistria (Plötz, 1880) Chiomara basigutta (Plötz, 1884) Aguna asander asander (Hewitson, 1867) Codatractus aminias (Hewitson, 1867) Aguna cirrus Evans, 1952 Cogia calchas (Herrich-Schäffer, 1869) Aguna megacles megacles (Mabille, 1888) Cycloglypha caeruleonigra Mabille, 1903 Aguna metophis (Latreille, [1824]) Cycloglypha thrasibulus thrasibulus Aguna squamalba Austin & O. Mielke, (Fabricius, 1793) 1998 Cycloglypha tisias (Godman & Salvin, Anastrus sempiternus simplicior (Möschler, 1896) 1877) Diaeus lacaena (Hewitson, 1869) Anastrus ulpianus (Poey, 1832) Dyscophellus porcius doriscus (Hewitson, Anastrus sp. 1867) Anisochoria pedaliodina extincta Hayward, Ebrietas anacreon anacreon (Staudinger, 1933 1876) Anisochoria sublimbata Mabille, 1883 Ebrietas infanda (Butler, 1877) Anisochoria superior Mabille, 1898 Epargyreus clavicornis clavicornis Antigonus erosus (Hübner, [1812]) (Herrich-Schäffer, 1869) Antigonus liborius areta Evans, 1953 Epargyreus exadeus exadeus (Cramer, 1779) Antigonus nearchus (Latreille, 1817) Epargyreus socus socus Hübner, [1825] Astraptes alardus alardus (Stoll, 1790) Erynnis (Erynnides) funeralis (Scudder & Astraptes anaphus anaphus (Cramer, 1777) Burgess, 1870) Astraptes aulus (Plötz, 1881) Gesta gesta (Herrich-Schäffer, 1863) Astraptes creteus siges (Mabille, 1903) Gindanes brebisson brebisson (Latreille, Astraptes elorus (Hewitson, 1867) [1824]) Astraptes enotrus (Stoll, 1781) Gorgythion begga begga (Prittwitz, 1868) Astraptes fulgerator fulgerator (Walch, Gorgythion beggina escalaphoides 1775) (Hayward, 1941) Astraptes janeira (Schaus, 1902) Grais stigmaticus stigmaticus (Mabille, 1883) Astraptes naxos (Hewitson, 1867) Helias phalaenoides palpalis (Latreille, Astraptes talus (Cramer, 1777) [1824])

Heliopetes alana (Reakirt, 1868) Polythrix octomaculata (Sepp, [1844]) Heliopetes arsalte (Linnaeus, 1758) Proteides mercurius mercurius (Fabricius, 1787) Heliopyrgus domicella willi (Plötz, 1884) Pyrgus orcus (Stoll, 1780) Heliopetes libra Evans, 1944 Heliopetes macaira orbigera (Mabille, Pyrgus orcynoides (Giacomelli, 1928) 1888) Pythonides herennius lusorius Mabille, 1891 Heliopetes omrina (Butler, 1870) Marela tamyroides (C. Felder & R. Felder, Pythonides jovianus fabricii Kirby, 1871 1867) Pythonides limaea (Hewitson, 1868) Milanion clito (Fabricius, 1787) Quadrus cerialis (Stoll, 1782) Milanion leucaspis (Mabille, 1878) Quadrus jacobus (Plötz, 1884) Morvina fissimacula fissimacula (Mabille, Quadrus u-lucida u-lucida (Plötz, 1884) 1878) Sostrata bifasciata bifasciata (Ménétriés, Mylon jason (Ehrmann, 1907) 1829) Mylon maimon (Fabricius, 1775) Sostrata cronion (C. Felder & R. Felder, 1867) Mylon pelopidas (Fabricius, 1793) Narcosius colossus granadensis (Möschler, Spathilepia clonius (Cramer, 1775) 1879) Spioniades artemides (Stoll, 1782) Nascus phocus (Cramer, 1777) Staphylus ascalon (Staudinger, 1876) Nisoniades bipuncta (Schaus, 1902) Staphylus incisus (Mabille, 1878) Nisoniades brazia Evans, 1953 Staphylus melangon epicaste Mabille, 1903 Nisoniades castolus (Hewitson, 1878) Staphylus minor minor Schaus, 1902 Nisoniades macarius (Herrich-Schäffer, Telemiades amphion marpesus (Hewitson, 1870) 1876) Nisoniades maura (Mabille & Boullet, Telemiades laogonus laogonus (Hewitson, 1917) 1876) Oechydrus chersis evelinda (Butler, 1870) Theagenes dichrous (Mabille, 1878) Ouleus fridericus riona Evans, 1953 Trina geometrina geometrina (C. Felder & R. Felder, 1867) Pachyneuria herophile (Hayward, 1940) Typhedanus crameri McHenry, 1960 Pachyneuria inops (Mabille, 1877) Pellicia costimacula costimacula Herrich- Typhedanus undulatus (Hewitson, 1867) Schäffer, 1870 Udranomia kikkawai (Weeks, 1906) Pellicia sp. Urbanus albimargo rica Evans, 1952 Pellicia theon Plötz, 1882 Urbanus belli (Hayward, 1935) Phanus australis L. Miller, 1965 Urbanus chalco (Hübner, 1823) Phocides charon (C. Felder & R. Felder, Urbanus dorantes dorantes (Stoll, 1790) 1859) Urbanus doryssus albicuspis (Herrich- Phocides metrodorus metron Evans, 1952 Schäffer, 1869) Phocides pigmalion hewitsonius (Mabille, Urbanus esma Evans, 1952 1883) Urbanus esmeraldus (Butler, 1877) Phocides polybius phanias (Burmeister, Urbanus esta Evans, 1952 1880) Urbanus procne (Plötz, 1880) Polyctor polyctor polyctor (Prittwitz, 1868) Urbanus pronta Evans, 1952 Polygonus leo pallida Röber, 1925 Polygonus savigny savigny (Latreille, Urbanus proteus proteus (Linnaeus, 1758) [1824]) Urbanus simplicius (Stoll, 1790) Polythrix caunus (Herrich-Schäffer, 1869) Urbanus teleus (Hübner, 1821) Polythrix ceculus (Herrich-Schäffer, 1869) Urbanus velinus (Plötz, 1880)

Urbanus virescens (Mabille, 1877) Dynamine artemisia artemisia (Fabricius, 1793) Viola minor (Hayward, 1933) Dynamine athemon maeon (E. Doubleday, Viola violella (Mabille, 1898) 1849) Xenophanes tryxus (Stoll, 1780) Dynamine coenus coenus (Fabricius, 1793) Zera hyacinthinus hyacinthinus (Mabille, Dynamine meridionalis Röber, 1915 1877) Dynamine myrrhina (E. Doubleday, 1849) Zopyrion evenor evenor Godman, 1901 Dynamine postverta postverta (Cramer, Pyrrhopyginae 1779) Elbella blanda Evans, 1951 Dynamine sp. Elbella intersecta rufitegula Mielke, 1995 Dynamine tithia tithia (Hübner, [1823]) Elbella lamprus (Hopffer, 1874) Ectima thecla thecla (Fabricius, 1796) Mimoniades versicolor versicolor (Latreille, Epiphile hubneri Hewitson, 1861 [1824]) Epiphile orea orea (Hübner, [1823]) Mysarbia sejanus sp. Myscelus amystis epigona Herrich-Schäffer, Eunica eburnea Fruhstorfer, 1907 1869 Eunica maja maja (Fabricius, 1775) Mysoria barcastus barta Evans, 1951 Eunica margarita (Godart, [1824]) Parelbella ahira extrema (Röber, 1925) Eunica tatila bellaria Fruhstorfer, 1908 Passova passova practa Evans, 1951 Eunica volumna volumna (Godart, [1824]) Pyrrhopyge pelota Plötz, 1879 Haematera pyrame pyrame (Hübner, [1819])

Hamadryas amphinome amphinome NYMPHALIDAE = 211 (Linnaeus, 1767) Apaturinae Hamadryas arete (E. Doubleday, 1847) Doxocopa agathina vacuna (Godart, Hamadryas epinome (C. Felder & R. Felder, [1824]) 1867) Doxocopa kallina (Staudinger, 1886) Hamadryas februa februa (Hübner, [1823]) Doxocopa laurentia laurentia (Godart, Hamadryas feronia feronia (Linnaeus, [1824]) 1758) Doxocopa linda mileta (Boisduval, 1870) Hamadryas iphthime iphthime (H. Bates, Doxocopa zunilda zunilda (Godart, [1824]) 1864) Biblidinae Hamadryas laodamia laodamia (Cramer, Biblis hyperia nectanabis (Fruhstorfer, 1777) 1909) Mestra hersilia hypermestra Hübner, [1825] Callicore astarte selima (Guenée, 1872) Myscelia orsis (Drury, 1782) Callicore hydaspes (Drury, 1782) Nica flavilla flavilla (Godart, [1824]) Callicore sorana sorana (Godart, [1824]) Paulogramma pygas thamyras (Ménétriés, Catonephele acontius acontius (Linnaeus, 1857) 1771) Paulogramma pyracmon pyracmon (Godart, Catonephele numilia penthia (Hewitson, [1824]) 1852) Pyrrhogyra neaerea ophni A. Butler, 1870 Cybdelis phaesyla (Hübner, [1831]) Diaethria candrena candrena (Godart, Temenis laothoe meridionalis Ebert, 1965 [1824]) Charaxinae Diaethria clymena janeira (C. Felder, 1862) Anaeini Diaethria eluina eluina (Hewitson, [1855]) Consul fabius drurii (A. Butler, 1874) Dynamine aerata (A. Butler, 1877) Fountainea glycerium cratais (Hewitson, 1874) Dynamine agacles agacles (Dalman, 1823)

Fountainea ryphea phidile (Geyer, 1837) Hypoleria alema proxima Weymer, 1899 Hypna clytemnestra huebneri A. Butler, Hypothyris euclea laphria x nina (Haensch, 1866 1905) Memphis acidalia victoria (H. Druce, 1877) Hypothyris ninonia daeta (Boisduval, 1836) Memphis appias (Hübner, [1825]) Ithomia agnosia zikani R.F. d'Almeida, Memphis arginussa arginussa (Geyer, 1940 1832) Ithomia drymo Hübner, 1816 Memphis moruus stheno (Prittwitz, 1865) Mcclungia cymo salonina (Hewitson, 1855) Memphis otrere (Hübner, [1825]) Mechanitis lysimnia lysimnia (Fabricius, Memphis polyxo (H. Druce, 1874) 1793) Zaretis strigosus (Gmelin, [1790]) Mechanitis polymnia casabranca Haensch, Preponini 1905 Archaeoprepona amphimachus Melinaea ludovica paraiya Reakirt, 1866 pseudomeander (Fruhstorfer, 1906) Methona themisto (Hübner, 1818) Archaeoprepona chalciope (Hübner, Oleria aquata (Weymer, 1875) [1823]) Placidina euryanassa (C. Felder & R. Archaeoprepona demophon thalpius Felder, 1860) (Hübner, [1814]) Pseudoscada acilla quadrifasciata Talbot, Archaeoprepona demophoon antimache 1928 (Hübner, [1819]) Pseudoscada erruca (Hewitson, 1855) Prepona eugenes laertides Staudinger, 1898 Pteronymia carlia Schaus, 1902 Prepona laertes demodice (Godart, [1824]) Thyridia psidii cetoides x hippodamia (Rosenberg & Talbot, 1914) Cyrestinae Tithorea harmonia pseudethra/caissara A. Marpesia chiron (Fabricius, 1775) Butler, 1873 Marpesia petreus (Cramer, 1776) Heliconiinae Danainae Acraeini Danaini Actinote canutia (Hopffer, 1874) Danaus eresimus plexaure (Godart, 1819) Actinote carycina Jordan, 1913 Danaus erippus (Cramer, 1775) Actinote discrepans R.F. d'Almeida, 1958 Danaus gilippus gilippus (Cramer, 1775) Actinote genitrix genitrix R.F. d'Almeida, Lycorea halia cleobaea (Godart, 1819) 1922 Lycorea ilione ilione (Cramer, 1775) Actinote mamita mitama (Schaus, 1902) Ithomiini Actinote melanisans Oberthür, 1917 Aeria olena olena Weymer, 1875 Actinote parapheles Jordan, 1913 Brevioleria aelia plisthenes (R.F. Actinote pellenea pellenea Hübner, [1821] d'Almeida, 1958) Actinote pratensis Francini, Freitas & Penz, Brevioleria seba emyra (Haensch, 1905) 2004 Dircenna dero celtina x rhoeo Burmeister, Actinote pyrrha pyrrha (Fabricius, 1775) 1878 Actinote rhodope R.F. d'Almeida, 1923 Episcada hymenaea hymenaea (Prittwitz, Actinote surima surima (Schaus, 1902) 1865) Argyniini Episcada philoclea (Hewitson, [1855]) Euptoieta hegesia meridiania Stichel, 1938 Episcada striposis Haensch, 1909 Heliconiini Epityches eupompe (Geyer, 1832) Heterosais edessa (Hewitson, [1855]) Agraulis vanillae maculosa (Stichel, [1908]) Hypoleria adasa adasa (Hewitson, [1855]) Dione juno juno (Cramer, 1779)

Dione moneta moneta Hübner, [1825] Ortilia velica velica (Hewitson, 1864) Dryadula phaetusa (Linnaeus, 1758) Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779) Telenassa teletusa teletusa (Godart, [1824]) Eueides aliphera aliphera (Godart, 1819) Nymphalini Eueides isabella dianasa (Hübner, [1806]) Colobura dirce dirce (Linnaeus, 1758) Heliconius besckei (Ménétriés, 1857) Hypanartia bella (Fabricius, 1793) Heliconius erato phyllis (Fabricius, 1775) Hypanartia lethe lethe (Fabricius, 1793) Heliconius ethilla polychrous C. Felder & Smyrna blomfildia blomfildia (Fabricius, R. Felder, 1865 1781) Heliconius sara apseudes (Hübner, [1813]) Vanessa brasiliensis (Moore, 1883) Philaethria wernickei (Röber, 1906) Vanessa carye (Hübner, [1812]) Libytheinae Vanessa myrinna (E. Doubleday, 1849) Libytheana carinenta carinenta (Cramer, Junonini 1777) Junonia evarete evarete (Cramer, 1779) Limenitidinae Victorinini Adelpha abia (Hewitson, 1850) Anartia amathea roeselia (Eschscholtz, Adelpha calliphane Fruhstorfer, 1915 1821) Adelpha capucinus (Walch, 1775) Anartia jatrophae jatrophae (Linnaeus, 1763) Adelpha viola viola Fruhstorfer, 1913 Adelpha cytherea aea (C. Felder & R. Siproeta epaphus trayja Hübner, [1823] Felder, 1867) Siproeta stelenes meridionalis (Fruhstorfer, Adelpha thesprotia (C. Felder & R. Felder, 1909) 1867) Satyrinae Adelpha epizygis epizygis Fruhstorfer, 1915 Brassolini Adelpha gavina Fruhstorfer, 1915 Blepolenis batea (Hübner, [1821]) Adelpha iphiclus ephesa (Ménétriés, 1857) Brassolis sophorae sophorae (Linnaeus, 1758) Adelpha lycorias lycorias (Godart, [1824]) Caligo brasiliensis brasiliensis (C. Felder, Adelpha malea goyama Schaus, 1902 1862) Adelpha mythra (Godart, [1824]) Caligo illioneus illioneus (Cramer, 1775) Adelpha plesaure plesaure Hübner, 1823 Catoblepia berecynthia unditaenia Adelpha poltius A. Hall, 1938 Fruhstorfer, 1907 Adelpha serpa serpa Adelpha serpa serpa Dynastor darius darius (Fabricius, 1775) Adelpha syma (Godart, [1824]) Eryphanis automedon amphimedon (C. Adelpha thessalia indefecta Fruhstorfer, Felder & R. Felder, 1867) 1913 Eryphanis reevesii reevesii (E. Doubleday, [1849]) Nymphalinae Narope cyllastros E. Doubleday, [1849] Coeini Historis acheronta acheronta (Fabricius, Opoptera syme (Hübner, [1821]) 1775) Opsiphanes cassiae crameri C. Felder & R. Felder, 1862 Historis odius dious Lamas, 1995 Opsiphanes invirae pseudophilon Melitaeini Fruhstorfer, 1907 Anthanassa hermas hermas (Hewitson, Opsiphanes quiteria meridionalis 1864) Staudinger, 1887 Chlosyne lacinia saundersi (E. Doubleday, Haeterini [1847]) Pierella nereis (Drury, 1782) Eresia lansdorfi (Godart, 1819) Morphini Ortilia ithra (W. F. Kirby, 1900)

Antirrhea archaea Hübner, [1822] Zizula cyna (W. H. Edwards, 1881) Morpho aega aega (Hübner, [1822]) Theclinae Morpho epistrophus catenaria Perry, 1811 Arawacus aetolus (Sulzer, 1776) Morpho helenor achillides C. Felder & R. Arawacus ellida (Hewitson, 1867) Felder, 1867 Arawacus meliboeus (Fabricius, 1793) Morpho menelaus coeruleus (Perry, 1810) Arawacus tadita (Hewitson, 1877) Satyrini Arzecla arza (Hewitson, 1874) Capronnieria galesus (Godart, [1824]) Arzecla nubilum (H. Druce, 1907) Carminda paeon (Godart, [1824]) Atlides cosa (Hewitson, 1867) Cissia phronius (Godart, [1824]) Atlides polybe (Linnaeus, 1763) Erichthodes julia (Weymer, 1911) Aubergina hesychia (Godman & Salvin, Eteona tisiphone (Boisduval, 1836) 1887) Forsterinaria necys (Godart, [1824]) Aubergina vanessoides (Prittwitz, 1865) Forsterinaria quantius (Godart, [1824]) Badecla badaca (Hewitson, 1868) Godartiana muscosa (A. Butler, 1870) Brangas ca. neora Hermeuptychia atalanta (A. Butler, 1867) Brangas silumena (Hewitson, 1867) Hermeuptychia sp. Calycopis ca. xeneta Moneuptychia soter (Butler, 1877) Calycopis caulonia (Hewitson, 1877) Pareuptychia ocirrhoe interjecta Calycopis sp. (d’Almeida, 1952) Celmia celmus (Cramer, 1775) Paryphthimoides poltys poltys (Prittwitz, Celmia sp. 1865) Celmia uzza (Hewitson, 1873) Pharneuptychia pharnabazos (Bryk, 1953) Chalybs hassan (Stoll, 1790) Praepedaliodes phanias (Hewitson, 1862) Contrafacia imma (Prittwitz, 1865) Splendeuptychia doxes (Godart, [1824]) Contrafacia muattina (Schaus, 1902) Splendeuptychia libitina (Butler, 1870) Cyanophrys acaste (Prittwitz, 1865) Taygetina kerea (Butler, 1869) Cyanophrys herodotus (Fabricius, 1793) Taygetis laches (Fabricius, 1793) Dicya carnica (Hewitson, 1873) Taygetis tripunctata Weymer, 1907 Electrostrymon endymion (Fabricius, 1775) Taygetis virgilia (Cramer, 1776) Electrostrymon sp. Taygetis ypthima Hübner, [1821] Erora biblia (Hewitson, 1868) Yphthimoides affinis (Butler, 1867) Erora opisena (H. Druce, 1912) Yphthimoides celmis (Godart, [1824]) Evenus latreillii (Hewitson, 1865) Yphthimoides ochracea (Butler, 1867) Yphthimoides ordinaria Freitas, Kaminski Evenus regalis (Cramer, 1775) & Mielke, 2012 Gargina emessa (Hewitson, 1867) Yphthimoides renata (Stoll, 1780) Iaspis ca. temesa Yphthimoides sp. Ignata brasiliensis (Talbot, 1928) Yphthimoides yphthima (C. Felder & R. Ignata norax (Godman & Salvin, 1887) Felder, 1867) Kolana ergina (Hewitson, 1867) Lamprospilus orcidia (Hewitson, 1874) LYCAENIDAE = 89 Magnastigma hirsuta (Prittwitz, 1865) Polyommatinae Michaelus ira (Hewitson, 1867) Elkalyce cogina (Schaus, 1902) Michaelus jebus (Godart, [1824]) Hemiargus hanno hanno (Stoll, 1790) Michaelus thordesa (Hewitson, 1867) Leptotes cassius cassius (Cramer, 1775)

Ministrymon azia (Hewitson, 1873) Ziegleria hesperitis (A. Butler & H. Druce, 1872) Ministrymon ca. cruenta Ministrymon cleon (Fabricius, 1775) RIODINIDAE = 42 Ministrymon cruenta (Gosse, 1880) Nemeobiinae Ocaria ocrisea (Hewitson, 1868) Euselasia eucerus (Hewitson, 1872) Ocaria thales (Fabricius, 1793) Euselasia hygenius occulta Stichel, 1919 Oenomaus ortygnus (Cramer, 1779) Euselasia thucydides thucydides (Fabricius, Olynthus fancia (E. Jones, 1912) 1793) Ostrinotes ca. sophocles Riodiniinae Ostrinotes empusa (Hewitson, 1867) Adelotypa malca (Schaus, 1902) Ostrinotes sophocles (Fabricius, 1793) Apodemia castanea (Prittwitz, 1865) Paiwarria venulius (Cramer, 1779) Ariconias glaphyra (Westwood, 1851) Panthiades hebraeus (Hewitson, 1867) Aricoris constantius (Fabricius, 1793) Panthiades phaleros (Linnaeus, 1767) Aricoris signata (Stichel, 1910) Parrhasius orgia (Hewitson, 1867) Baeotis johannae johannae Sharpe, 1890 Parrhasius polibetes (Stoll, 1781) Barbicornis basilis mona Westwood, 1851 Pseudolycaena marsyas (Linnaeus, 1758) Calephelis braziliensis McAlpine, 1971 Rekoa malina (Hewitson, 1867) Rekoa marius (Lucas, 1857) Caria plutargus plutargus (Fabricius, 1793) Rekoa meton (Cramer, 1779) Caria trochilus arete (C. Felder & R. Felder, 1861) Rekoa palegon (Cramer, 1780) Chalodeta theodora (C. Felder & R. Felder, Rekoa stagira (Hewitson, 1867) 1862) Rubroserrata ecbatana (Hewitson, 1868) Chamaelimnas briola doryphora Stichel, Siderus giapor (Schaus, 1902) 1910 Siderus philinna (Hewitson, 1868) Charis cadytis Hewitson, 1866 Strephonota sphinx (Fabricius, 1775) Dachetola azora (Godart, [1824]) Strephonota tephraeus (Geyer, 1837) Detritivora zama (H. Bates, 1868) Strymon astiocha (Prittwitz, 1865) Emesis diogenia Prittwitz, 1865 Strymon bazochii bazochii (Godart, [1824]) Emesis fastidiosa Ménétriés, 1855 Strymon bubastus bubastus (Stoll, 1780) Emesis fatimella fatimella Westwood, 1851 Strymon ca. bazochii Emesis mandana mandana (Cramer, 1780) Strymon cardus (Hewitson, 1874) Emesis ocypore zelotes Hewitson, 1872 Strymon cestri (Reakirt, [1867]) Emesis satema (Schaus, 1902) Strymon eurytulus (Hübner, [1819]) Esthemopsis pherephatte teras (Stichel, 1910) Strymon megarus (Godart, [1824]) Eurybia pergaea (Geyer, 1832) Strymon mulucha (Hewitson, 1867) Lasaia agesilas agesilas (Latreille, [1809]) Strymon yojoa (Reakirt, [1867]) Lemonias zygia zygia Hübner, [1807] Strymon ziba (Hewitson, 1868) Leucochimona icare matatha (Hewitson, Symbiopsis lenitas (H. Druce, 1907) 1873) Theclopsis(?) sp. Melanis electron auriferax (Stichel, 1910) Theritas hemon (Cramer, 1775) Melanis smithiae smithiae (Westwood, Theritas triquetra (Hewitson, 1865) 1851) Tmolus echion (Linnaeus, 1767) Mesene pyrippe Hewitson, 1874 Notheme erota hemicosmeta Seitz, 1917

Enantia lina psamathe (Fabricius, 1793) Nymphidium lisimon epiplatea Stichel, 1929 Pseudopieris nehemia nehemia (Boisduval, Parcella amarynthina (C. Felder & R. 1836) Felder, 1865) Pierinae Pirascca sagaris satnius (Dalman, 1823) Archonias brassolis tereas (Godart, 1819) Riodina lycisca lycisca (Hewitson, [1853]) Ascia monuste orseis (Godart, 1819) Synargis calyce (C. Felder & R. Felder, Glutophrissa drusilla drusilla (Cramer, 1862) 1777) Synargis phliasus phliasus (Clerck, 1764) Hesperocharis anguitia anguitia (Godart, Theope lycaenina H. Bates, 1868 1819) Theope nycteis (Westwood, 1851) Melete lycimnia paulista Fruhstorfer, 1908 Thisbe irenea (Stoll, 1780) PAPILIONIDAE = 17 PIERIDAE = 28 Papilioninae Coliadinae Leptocircini Anteos clorinde (Godart, [1824]) Neographium asius (Fabricius, 1781) Anteos menippe (Hübner, [1818]) Protesilaus helios (Rothschild & Jordan, 1906) Eurema agave pallida (Chavannes, 1850) Protesilaus protesilaus nigricornis Eurema albula sinoe (Godart, 1819) (Staudinger, 1884) Eurema arbela gracilis (Avinoff, 1926) Papilionini Eurema deva deva (E. Doubleday, 1847) Heraclides anchisiades capys (Hübner, Eurema elathea flavescens (Chavannes, [1809]) 1850) Heraclides astyalus astyalus (Godart, 1819) Eurema phiale paula (Röber, 1909) Heraclides hectorides (Esper, 1794) Leucidia elvina (Godart, 1819) Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Phoebis argante argante (Fabricius, 1775) Jordan, 1906) Phoebis neocypris neocypris (Hübner, Heraclides torquatus polybius (Swainson, [1823]) 1823) Phoebis philea philea (Linnaeus, 1763) Pterourus cleotas (G. Gray, 1832) Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777) Pterourus scamander grayi (Boisduval, 1836) Phoebis statira (Cramer, 1777) Troidini Phoebis trite banksi (Breyer, 1939) Battus polydamas polydamas (Linnaeus, Pyrisitia leuce leuce (Boisduval, 1836) 1758) Pyrisitia nise tenella (Boisduval, 1836) Battus polystictus polystictus (A. Butler, Dismorphiinae 1874) Dismorphia amphione astynome (Dalman, Parides agavus (Drury, 1782) 1823) Parides anchises nephalion (Godart, 1819) Dismorphia astyocha (Hübner, [1831]) Parides bunichus bunichus (Hübner, Dismorphia thermesia thermesia (Godart, [1821]) 1819) Parides neophilus (Geyer, 1837) Enantia clarissa (Weymer, 1895) Parides proneus (Hübner, [1831])

CAPÍTULO 2 ESTRUTURAÇÃO TEMPORAL E ESPACIAL DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS NOS NEOTRÓPICOS E AFROTRÓPICOS Junia Y. O. Carreira, Jessie P. Santos, Patrícia E. Gueratto, Freerk Molleman, André V. L. Freitas

Resumo As florestas tropicais de todo o mundo estão severamente ameaçadas por diferentes atividades humanas, levando à necessidade de desenvolver estratégias de conservação eficientes para proteger as áreas naturais restantes. Cada floresta tropical representa uma resposta evolutiva para o ambiente úmido, sendo essencial entender suas particularidades e as dinâmicas das comunidades que nelas habitam para criar programas de proteção que atendam às necessidades de cada uma. Para tanto, é preciso documentar os padrões da biodiversidade em diferentes escalas do ambiente e entender como as espécies estão relacionadas às diferentes dimensões do habitat. As borboletas frugívoras são um grupo amplamente utilizado em estudos ecológicos nos trópicos, pela sua facilidade de identificação em campo e amostragem com metodologia padronizada, de forma que é possível comparar estudos realizados em diferentes florestas tropicais. A partir de dois estudos de longo prazo com borboletas frugívoras, o presente estudo tem por objetivo entender a organização espaço-temporal das comunidades de insetos tropicais em regiões biogeográficas distintas, utilizando borboletas como modelo de estudo. O primeiro estudo foi conduzido nos Neotrópicos, numa área de Mata Atlântica semidecídua no sudeste brasileiro entre outubro/2011 e setembro/2018, uma região com duas estações climáticas distintas (quente/chuvosa e fria/seca); enquanto o segundo foi realizado numa floresta perene afrotropical no leste de Uganda entre fevereiro/2001 e abril/2007, com duas estações secas e duas estações chuvosas anuais. Em ambos os estudos foram utilizadas armadilhas atrativas instaladas no dossel e no sub-bosque das florestas, que foram visitadas mensalmente ao longo de todo período. Na floresta neotropical, foram registradas 12.111 borboletas de 98 espécies, e na floresta africana, 73.533 indivíduos de 105 espécies. Ambas as comunidades apresentam padrão sazonal na abundância, riqueza e composição de borboletas associadas ao clima local. Um período climático mais restritivo à atividade das borboletas típico da floresta neotropical estudada deve permitir uma resposta mais previsível das espécies na dimensão temporal, enquanto um clima mais estável ao longo do ano na floresta afrotropical pode permitir variações populacionais idiossincráticas. A ocorrência de eventos macroclimáticos, como o El Niño, durante os períodos de estudo tiveram efeito sobre a abundância das borboletas, afetando a

comunidade neotropical como um todo e com efeitos espécie-específicos na floresta africana. A estruturação vertical das borboletas foi consistente ao longo do tempo, porém as comunidades como um todo e os grupos compartilhados não apresentaram padrões congruentes entre as regiões biogeográficas estudadas, mostrando respostas diferentes das espécies tropicais às condições ambientais locais nas escalas vertical e temporal do habitat. A dinâmica temporal dos estratos foi oposta entre as regiões biogeográficas, com os ambientes com maior abundância (dossel neotropical e sub-bosque afrotropical) mais estáveis ao longo do tempo. Uma vez que as espécies apresentam respostas particulares ao ambiente onde vivem, políticas de conservação devem ser específicas para cada região, considerando as diferenças das comunidades biológicas entre florestas tropicais.

Introdução As florestas tropicais estão ameaçadas por diversos impactos antropogênicos, com redução de sua área devido a pressões demográficas, conversões de áreas naturais em sistemas agropecuários e mudança climática (Moris 2010, Laurence 2013, Barnes et al. 2014, Barlow et al. 2018). Portanto, existe uma urgência para o desenvolvimento de estratégicas de conservação para proteger a biodiversidade tropical. Para que essas estratégias sejam eficientes, é essencial entender o que determina a organização espaço-temporal das comunidades florestais (Barton et al. 2013, Basset et al. 2015). A documentação básica dos padrões de uma floresta constitui o primeiro passo para entender como a biodiversidade está estruturada (Basset et al. 2015) e amostragens de longo prazo com replicação interanual são essenciais para melhorar a avaliação de padrões de diversidade nos ecossistemas tropicais (Luk et al. 2019). Uma vez que a ameaça às florestas tropicais é uma tendência mundial, são necessários estudos comparativos e de longo prazo entre as comunidades tropicais, em especial aquelas com enfoque continental, antes que sejam afetadas permanente e negativamente pelas ações antrópicas (Basset et al. 2011, Luk et al. 2019). Em termos de ecologia e biogeografia, as florestas tropicais são divididas em cinco regiões distintas (Primack & Corlett 2005) que são relativamente independentes por estarem isoladas por barreira marinha ou deserto, e, portanto, representam diferentes respostas evolutivas para o ambiente tropical úmido (Corlett & Primack 2006). Apesar desse isolamento, as florestas tropicais compartilham diversos grupos taxonômicos, permitindo a comparação desses grupos entre os continentes, mas também apresentam particularidades a partir das quais é possível explorar o papel único dos táxons que não ocorrem em outros lugares (Corlett & Primack 2006). Assim, é possível compreender a ecologia de cada floresta e promover ações

conservacionistas específicas para cada região. Comparar regiões biogeográficas é um desafio uma vez que a grande diversidade nos trópicos já torna difícil sua caracterização em escala local, além das dificuldades de financiamento e logística para manter expedições de campo ao redor do mundo (Corlett & Primack 2006). O uso de metodologias padronizadas facilita esse tipo de abordagem, podendo ser aplicadas mundialmente para acessar e caracterizar a diversidade e permitindo estudos mais amplos e comparáveis da distribuição da diversidade em escala global. Armadilhas atrativas para borboletas frugívoras, por exemplo, têm sido amplamente utilizadas nas últimas décadas em diversos estudos ecológicos em toda região tropical, e são uma metodologia cuja replicabilidade e comparabilidade se destacam como principais aspectos favoráveis ao seu amplo uso (revisão por Freitas et al. 2014), mostrando seu potencial para comparações pantropicais. As borboletas frugívoras (Nymphalidae, Lepidoptera) alimentam-se de frutos podres, seiva fermentada e outros materiais em decomposição (DeVries 1987), sendo facilmente atraídas por iscas de fruta fermentada utilizadas em armadilhas. Essa característica, juntamente com a taxonomia relativamente bem resolvida e o tamanho relativamente grande, que permitem rápida identificação em campo, contribuem para o uso das borboletas frugívoras em estudo de diversidade de insetos e sua conservação (Brown & Freitas 2000, Bonebrake et al. 2010). Adicionalmente, as borboletas frugívoras são consideradas bioindicadoras de mudanças ambientais, sendo utilizadas em diversos estudos de conservação, como, por exemplo, restauração florestal (Sant’Anna et al. 2014, Nyafwono et al. 2014), efeitos do corte seletivo das florestas (Ribeiro & Freitas 2012) e da fragmentação do hábitat (Uehara-Prado et al. 2007, Brito et al. 2014, Melo et al. 2019). As armadilhas atrativas têm permitido o desenvolvimento de estudos ecológicos que exploram a distribuição da diversidade de borboletas fruvígoras em diferentes escalas espaciais e temporais no ambiente tropical. A distribuição dessas borboletas ao longo da dimensão vertical das florestas tropicais é reconhecida nas Américas (Ribeiro & Freitas 2012, Checa et al. 2014, Santos et al. 2017, Lourenço et al. 2019), Ásia (Schulze et al. 2001, Fermon et al. 2003, Dumbrell & Hill 2005, Luk et al. 2011) e África (Fermon et al. 2005, Roche et al. 2015), porém poucos estudos exploraram essa estruturação na dimensão temporal com replicação interanual (DeVries & Walla 2001, DeVries et al. 2012, Molleman et al. 2006, Carreira 2015). A dinâmica entre estratos e estações climáticas não são um consenso entre os estudos em diferentes florestas tropicais, e aprofundar as análises a nível de grupos compartilhados entre esses ambientes pode ajudar a entender como ocorre a estruturação espaço-temporal desses insetos. Neste sentido, o presente estudo reuniu duas bases de dados de longa duração de borboletas frugívoras de duas regiões biogeográficas distintas (Neotropical e Afrotropical) a

fim de entender a organização em diferentes escalas de tempo e espaço das comunidades de insetos tropicais, e de explorar as similaridades e particularidades de sua distribuição em diferentes dimensões do habitat. Utilizando borboletas frugívoras como modelo de estudo, pretende-se testar se: i) as comunidades de diferentes regiões biogeográficas apresentam estruturação temporal similar ao longo de meses, estações climáticas e anos; ii) as borboletas frugívoras de diferentes regiões tropicais exibem o mesmo padrão de distribuição vertical e temporal; e iii) os padrões são similares nas subfamílias compartilhadas entre os dois continentes. Espera-se que a flutuação das comunidades seja similar entre escalas temporais distintas, com manutenção da estruturação vertical ao longo do tempo, porém com dinâmicas distintas entre estratos uma vez que o microclima nesses ambientes, que afeta os artrópodes tropicais, está sujeito a variações sazonais (Checa et al. 2014, Santos et al. 2017).

Métodos Áreas de estudos e método de amostragem Neotrópico As amostragens na região neotropical ocorreram na Reserva Biológica da Serra do Japi (23°14’S, 46°56’O), localizada no interior do Estado de São Paulo, sudeste do Brasil. A reserva é um dos maiores remanescentes de Mata Atlântica, recoberta por vegetação do tipo Estacional Semidecídua (Morellato 1992). A altitude varia entre 700 e 1300 metros acima do nível do mar (Pinto 1992) e a temperatura média anual é de aproximadamente 19ºC. O local apresenta duas estações climáticas: um período frio e seco de abril a setembro e um período quente e úmido de outubro a março (Morellato et al. 1989). Foram realizadas coletas mensais de outubro de 2011 a setembro de 2018, num total de sete anos consecutivos de amostragem, utilizando 50 armadilhas atrativas modelo van Someren-Rydon, distribuídas em cinco transecções na Serra do Japi. Em cada uma das cinco transecções, dez armadilhas foram dispostas alternadamente em dois estratos da vegetação: sub- bosque (1,5 m acima do solo) e dentro do dossel (8 a 18 m), distantes aproximadamente 30 m entre si, totalizando 270 m de comprimento por transecção. As armadilhas do dossel foram posicionadas entre as copas das árvores, expostas direta e indiretamente ao sol. O trabalho de campo foi concentrado na primeira quinzena de cada mês e durou cinco dias: a iscagem foi realizada no primeiro dia, e revisões de 48 h ocorreram ao longo dos quatro dias subsequentes. No terceiro dia de cada campanha, a isca foi reposta para garantir a atratividade durante todo o período de amostragem. A isca consistiu em uma mistura de banana e caldo de cana fermentada por 48 h antes do início da execução dos trabalhos mensais. O conjunto de dados de cada mês

representou uma unidade amostral. Um diagrama climático para o período da coleta está representado na Figura 1. Cada indivíduo foi identificado em campo, marcado com um número de referência espécie-específico para identificar recapturas, e posteriormente liberado. Aqueles cuja identificação demandava maior esforço, ou eram registros novos para o local, foram coletados, identificados em laboratório e depositados na Coleção Zoológica do Museu de Biodiversidade do Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas (ZUEC). As recapturas não foram consideradas nas análises. As espécies contempladas neste estudo estão registradas no SISGen sob o número de cadastro AB6BCEF.

Afrotrópico As amostragens na região afrotropical foram realizadas pelo grupo de pesquisa do Dr. Freerk Molleman no Parque Nacional Kibale, na Estação Biológica da Universidade de Makerere, leste de Uganda (0°35’N, 30°20’L) entre maio de 2000 e dezembro de 2011. A floresta é perene, situada a 1500 m de altitude, considerada, portanto, transicional com floresta montana. A temperatura média anual é de 23,8°C e a precipitação média anual é de 1749 mm (Rode et al. 2003). O padrão de chuvas é bianual, promovendo duas estações secas (seca 1: dezembro-janeiro-fevereiro; seca 2: junho-julho-agosto) intercaladas por duas estações chuvosas (chuva 1: março-abril-maio; chuva 2: setembro-outubro-novembro). Para esse estudo, foram consideradas as amostragens realizadas mensalmente entre fevereiro de 2001 e abril de 2007, somando seis anos consecutivos, à exceção de agosto de 2003. Um par de armadilhas foi utilizado em cada um dos 22 pontos de amostragem, estes distantes pelo menos 100 m entre si. Uma armadilha de cada par foi posicionada no dossel (20 a 30 m de altura) e a outra imediatamente abaixo, no sub-bosque (40-60 cm do chão). A isca de banana fermentada foi preparada três dias antes das amostragens e trocadas apenas quando perdidas. As armadilhas foram iscadas a cada quatro semanas e mantidas abertas por quatro dias consecutivos. Cada período de quatro semanas foi considerado como uma unidade amostral. Nos meses de agosto de 2001 e novembro de 2005, foram realizadas duas visitas com intervalos de quatro semanas no mesmo mês, que estão indicadas nos gráficos por um número ao lado da letra de referência. Um diagrama de Walter para o período da coleta está representado na Figura 2. Sempre que possível, as borboletas foram identificadas em campo e liberadas sem marcação, o que pode ter levado a uma inflação na abundância das espécies ao longo do estudo.

Alguns indivíduos foram levados para identificação em laboratório, e parte do material foi doado para o Museu Zoológico de Amsterdã (Holanda) (Molleman et al. 2006). Apesar das diferenças de metodologia em ambas as bases de dados, deve-se reconhecer o esforço empenhado nas mesmas para obter dados de diversidade temporal de borboletas frugívoras em locais tão distantes, e aceitar as comparações conscientes das particularidades amostrais e ecológicas de cada local.

Caracterização das comunidades neotropical e afrotropical A estruturação das comunidades de borboletas frugívoras foi analisada a partir de dados de abundância, riqueza e composição de espécies, comparando-se as amostras entre estratos florestais, meses, estações climáticas e ano. Todos os gráficos foram gerados no software Origin. Para caracterizar as comunidades como sazonais, foram rodadas análises circulares a fim de identificar se os picos de abundância nos diferentes anos convergem para o mesmo período. Foram calculados para cada ano de amostragem um vetor médio µ, que aponta para um ângulo médio (data média) no qual a abundância de borboletas tende a se concentrar, e o comprimento r do vetor µ, que representa o coeficiente de concentração. Este coeficiente varia de 0, quando as abundâncias estão uniformemente distribuídas, e 1, quando a concentração é máxima em uma única direção (Zar 2010). Assim, o coeficiente r é uma medida da concentração da abundância de borboletas em cada ano. A significância foi acessada pelo teste de espaçamento de Rao (U) que permite analisar dados circulares polimodais e é mais sensível a diferenças nos tamanhos das amostras, evitando erros do tipo I e II (Bergin 1991). Estes testes foram realizados no software Oriana 4.02 (Kovach 2013). Para testar a variação da abundância ao longo do tempo, foram gerados modelos lineares generalizados mistos (GLMM) com distribuição de Poisson para cada estrato e o total da comunidade em três escalas de tempo: 1) utilizando meses como fator fixo e anos como fator aleatório; 2) estações climáticas como fator fixo e anos como fator aleatório; e 3) anos como fator fixo e meses como fator aleatório. Assim, foi possível testar a hipótese de que o número de borboletas da comunidade total e nos estratos florestais variam ao longo de meses, estações climáticas e anos. Essa análise foi realizada no software R (R Development Core Team 2018). Para acessar as diferenças na riqueza de espécies entre as escalas temporais e espacial, os números de espécies encontrados nesses subconjuntos foram calibrados contra a curva de rarefação total das amostras da Serra do Japi e de Kibale (seguindo DeVries et al. 1999). A significância estatística foi testada a partir da sobreposição dos pontos aos intervalos de confiança de 95% das curvas geradas para cada base de dados. Assim, testamos a hipótese de

que a riqueza de borboletas esperada para os estratos, anos e estações climáticas são diferentes de uma amostra aleatória de toda a comunidade. Essa análise foi realizada no programa PAST 3.04 (Hammer et al. 2001). Diferenças na composição de espécies entre escalas espaciais e temporais foram avaliadas através de ordenação multidimensional não-métrica (NMDS, sigla em inglês) e significância acessada por PERMANOVA. Nessas análises, foram utilizados os índices quantitativos de Morisita e Bray-Curtis e o índice qualitativo de Jaccard devido aos valores inflados de abundância na base de dados africana em decorrência das anotações de recapturas. Os scores dos gráficos de NMDS e as significâncias do PERMANOVA foram obtidos no programa PAST 3.04. A fim de entender a dinâmica temporal de substituição de espécies nas comunidades, foram realizadas simulações de similaridade entre intervalos crescentes de tempo de amostragem tanto para dossel quanto sub-bosque, com base no estudo de Iserhard et al. (2013). Uma vez obtida uma matriz de similaridade de Morisita para comparações par-a-par das amostras mensais, as médias dos valores da matriz foram determinadas e plotadas em relação aos intervalos de tempo entre as amostras. Assim, maior similaridade média entre as comparações par-a-par indica menor substituição de espécies em determinado período.

Comparação faunística entre grupos compartilhados Para entender se as subfamílias compartilhadas entre os dois locais respondem de maneira similar à estratificação espaço-temporal, foram gerados modelos de efeitos mistos com distribuição binomial utilizando a proporção da abundância e da riqueza de espécies entre dossel e sub-bosque como variável resposta em duas situações: 1) para entender como a estratificação poderia ser influenciada pelas escalas temporais de mês (efeito fixo) utilizando ano como efeito aleatório; e 2) para acessar o efeito do ano como efeito fixo na distribuição vertical, utilizando mês como variável de efeito aleatório.

Resultados Na Serra do Japi, foram registrados 12.111 indivíduos de borboletas frugívoras de 98 espécies ao longo de 84 meses consecutivos (sete anos) de amostragem, desconsiderando as recapturas. Em Kibale, 73.533 indivíduos de 105 espécies foram registrados em 75 meses consecutivos (seis anos e três meses), considerando recapturas.

Padrões espaço-temporais da comunidade

Para ambas as localidades, foram registrados padrões não-homogêneos de variação da abundância e da riqueza ao longo dos meses e dos anos, e os estratos florestais da mesma localidade apresentaram variação temporal similar desses parâmetros. Na Serra do Japi, ocorreram dois picos de abundância e riqueza anuais, no período de transição entre estações climáticas, sendo um pico de abundância muito marcado na transição do período seco para o chuvoso (setembro-outubro). Apesar da flutuação ter sido similar entre os estratos na Serra do Japi, o dossel registrou maior número de borboletas e espécies, com raras inversões. Além disso, a riqueza de espécies apresentou um claro padrão bimodal, com valores máximos semelhantes nos dois picos, também associados às transições climáticas (Figura 3). Para Kibale, os picos de abundância variaram entre os estratos, de modo que houve um pico anual de abundância no dossel entre julho e setembro, época mais seca do ano para a região. As maiores abundâncias no sub-bosque se estenderam do período seco de julho até o período de chuvas do fim do ano, com grande variação interanual e menos previsíveis que as variações de abundância no dossel. Os picos de riqueza foram sincronizados entre os estratos e ocorreram ao longo da estação seca entre julho e setembro, mas também com bastante variação entre os anos (Figura 4). Os picos de abundância concentraram-se repetidademente nos mesmos meses ao longo dos anos em períodos específicos para cada localidade, indicando uma distribuição temporal sazonal, mas com um ou dois anos divergentes em relação ao período total amostrado (Tabela 1). Na Serra do Japi, as abundâncias mensais convergiram para o período entre setembro e novembro (transição entre estação seca e chuvosa); os anos 4 e 5 foram os mais diferentes, os picos convergindo em julho e dezembro, respectivamente. Já em Kibale, os vetores apontaram para os meses da estação seca entre julho e agosto, e dois anos registraram picos diferentes: 2003 em outubro, e 2004 em maio. Os anos de 2005 em Kibale e de 2016-2017 na Serra do Japi apresentaram os menores valores de comprimento de vetor (< 0,2) e concentração (< 0,4), indicando uma distribuição mais equivalente das abundâncias de borboletas ao longo daqueles anos. A abundância de borboletas registradas diferiu em todas as escalas temporais (meses, estações e anos), tanto para o total amostrado quanto para os estratos separados (p < 0,05), mostrando como as comunidades podem variar em tamanho ao longo do tempo (Apêndice 1). Na Serra do Japi, as diferenças sazonais de abundância entre dossel e sub-bosque foram complementares, consequentemente o número total de indivíduos capturados na estação seca e na estação chuvosa não foi diferente (Z = 0,68, p = 0,5). No dossel, as borboletas foram mais capturadas na estação seca enquanto no sub-bosque, foram mais frequentemente encontradas

na estação chuvosa. Em alguns poucos casos, as abundâncias registradas na Serra do Japi não diferiram nas comparações entre meses muito próximos ou meses de estações climáticas diferentes, com número baixo de borboletas registradas no meio das estações seca-fria e da quente-chuvosa para a comunidade total em ambos os estratos, mostrando uma congruência nos padrões de variação mensal entre dossel e sub-bosque. Em Kibale, as estações registraram diferenças marcantes de abundância: a estação seca entre junho e agosto caracterizou-se por um aumento significativo nas capturas tanto em dossel (representando 57,5% do total amostrado nesse estrato) quanto em sub-bosque (31% do total amostrado nesse estrato), mas o estrato mais baixo registrou valores mais altos de abundância em relação ao estrato mais alto. No dossel, a abundância mensal foi estatisticamente similar entre meses próximos, enquanto abundâncias no sub-bosque foram similares em intervalos de três a seis meses. As abundâncias anuais foram muito distintas nos dois estratos e para toda comunidade de borboletas de Kibale. O número de espécies amostrado para a toda a comunidade variou entre ano e estação climática (ambas as localidades) e do estrato (somente Serra do Japi) (Figura 5). Na Serra do Japi, o dossel apresentou maior abundância de borboletas, mas a riqueza foi estatisticamente menor que no sub-bosque, e os anos de amostragem nessa localidade, em geral, não diferiram quanto ao número de espécies registradas, à exceção do ano 4 (outubro 2014 a setembro 2015) que foi menos rico. O período seco na Serra do Japi também se mostrou menos rico que o período chuvoso. Já em Kibale, dossel e sub-bosque apresentaram riqueza de espécies equivalentes apesar da abundância ser muito maior no sub-bosque, mas os anos foram muito distintos em termos de número de espécie, em geral com menores valores em 2003, 2004 e 2005, e maior em 2006. O período chuvoso de março a maio apresentou menor número de espécies do que o esperado para toda a comunidade de Kibale. A composição de espécies diferiu entre as escalas temporais e espacial nas duas regiões (Tabela 2). Em todos os casos, a estruturação da comunidade foi mais explicada pela separação da comunidade entre dossel e sub-bosque, com porcentagem de explicação do eixo 1 do NMDS maior para Uganda, cujo R² variou entre 0,64 e 0,75 para todos os índices de diversidade (Morisita, Bray-Curtis e Jaccard), quando excluídos pontos não informativos (zeros e singletons), do que para Serra do Japi, com R² entre 0,30 e 0,54 para todos os índices. Assim, os estratos formaram grupos distintos nos gráficos de NMDS, independente da escala temporal considerada, porém a dispersão dos pontos é menor para os estratos com maior abundância (dossel na Serra do Japi e sub-bosque em Kibale) (Figura 6). A composição de espécies das duas localidades difere independentemente entre anos e estratos (suportado pelos três índices de biodiversidade), à exceção do modelo interativo de PERMANOVA com índice de Bray-

Curtis para Kibale (F = -3.21, p = 0.003). Nas comparações par-a-par com valores de p corrigidos por Bonferroni, o índice de Morisita não detectou diferenças significativas entre os anos, enquanto pelo índice de Bray-Curtis houve diferença de composição entre anos 4 e 6, e entre os anos 2 e 5 pelo índice de Jaccard. Em relação às estações climáticas e aos estratos, os modelos interativos de todos os índices de diversidade explicaram a diferença de composição de espécies. Na Serra do Japi, para ambos os estratos, a dispersão dos pontos foi maior para estação seca e para sub-bosque. Em Kibale, os índices quantitativos detectaram diferenças entre a estação seca de junho-agosto em relação ao período de dezembro-maio. Já o índice qualitativo de Jaccard detectou diferenças entre todas as estações à exceção da comparação entre as estações seca e chuvosa consecutivas nos meses de dezembro a maio. O padrão de substituição de espécies entre estratos foi oposto entre as localidades, e os valores de similaridade foram menores para Serra do Japi em relação a Kibale (Figura 7), mostrando que a comunidade de borboletas da Serra do Japi é menos homogênea ao longo do tempo do que a de Kibale. Na Serra do Japi, as médias de similaridade para intervalos crescentes de amostragem variaram homogeneamente entre 60 e 70% no dossel, indicando que não ocorre grande substituição de espécies ao longo do tempo nesse estrato. Já no sub-bosque, ocorreu um padrão sazonal de substituição, com as comunidades mais parecidas entre as amostragens realizadas nos mesmos meses em anos diferentes (entre 40 e 50% de similaridade), menos parecidas em amostragens com seis meses de intervalo (abaixo de 20%). O padrão oposto pode ser visto em Kibale, no qual a comunidade de sub-bosque foi bastante parecida ao longo do tempo (80 a 90% de similaridade) e mais homogêna que o ambiente dossel da Serra do Japi, enquanto a similaridade temporal foi menor no dossel de Kibale (30 a 70%), também de maneira sazonal, assim como o observado no sub-bosque da Serra do Japi.

Comparação faunística Quatro subfamílias de Nymphalidae frugívoros foram registradas na Serra do Japi, enquanto sete foram registradas em Kibale. As quatro subfamílias da Serra do Japi foram compartilhadas com Uganda, apesar dos Satyrinae africanos serem somente representados pelas tribos Satyrini e Melanitini (Morphini e Brassolini são exclusivamente neotropicais). Por outro lado, os Apaturinae, Heliconiinae e Limenitidinae não são consideradas espécies frugívoras nos Neotrópicos, uma vez que são primariamente nectarívoros, e ainda que sejam capturados em armadilhas, devem ser desconsiderados (detalhes em Freitas et al. 2014). Deste modo, foram analisados somente os grupos taxonômicos em comum entre as duas áreas, a saber: Biblidinae, Charaxinae, Nymphalinae e Satyrini+Melanitini (doravante apenas Satyrinae). Biblidinae e

Satyrinae foram mais ricos na Serra do Japi, enquanto Charaxinae e Nymphalinae foram mais ricos em Kibale. Em relação à abundância, Charaxinae e Satyrinae foram os grupos mais frequentes na área neotropical, e Satyrinae e Biblidinae predominaram na região africana (Tabela 4). As subfamílias não apresentaram o mesmo padrão de variação temporal entre meses e anos nas duas regiões. Na Serra do Japi, as maiores abundâncias foram registradas nos períodos de agosto a outubro e em abril (principalmente Charaxinae), congruentes com o padrão de flutuação bimodal de toda a comunidade e relacionadas aos períodos de transição climática. Os picos de riqueza de espécies foram sincronizados entre os grupos da região neotropical, também com dois máximos de riqueza associados às transições entre estações. As abundâncias das espécies africanas foram maiores no período de seca de junho a agosto, especialmente para Biblidinae, enquanto Satyrinae e Charaxinae concentraram-se mais no final dessa mesma estação seca. Também entre julho e agosto foi encontrado maior número de espécies dessas quatro subfamílias, mas de maneira menos marcada do que na região neotropical. Assim como para toda a comunidade africana amostrada, as quatro subfamílias exibiram bastante variação no número de indivíduos e de espécies registrados ao longo dos meses (Figura 8). Anualmente, houve grandes variações nas médias de abundância e riqueza de espécies registradas nas duas áreas estudadas (Figura 9). Na Serra do Japi, Charaxinae e Satyrinae foram muito abundantes e ricos no ano 4 (outubro/2014 a setembro/2015), com queda nesses parâmetros nos anos subsequentes, e a riqueza de espécies de todos os grupos apresentou queda após esse ano, mantendo uma média similar ao do primeiro ano de amostragem (outubro/2011 a setembro/2012). Em Kibale, o ano 4 (2004) foi bastante favorável para maior abundância de Biblidinae enquanto no ano 5 (2005) houve um aumento no número de Satyrinae registrados. De maneira menos evidente, os Charaxinae e Nymphalinae africanos foram pouco amostrados entre os anos 2 e 4 (2002 a 2004). O ano 3 (2003) foi marcado por queda no registro de espécies de todas as subfamílias, e, enquanto mais espécies de Satyrinae e Charaxinae voltaram a ser registradas a partir do ano 5, Biblidinae e Nymphalinae mantiveram valores baixos de riqueza. Os grupos taxonômicos compartilhados apresentaram diferenças marcantes em relação aos seus padrões de distribuição espaço-temporal nas duas regiões biogeográficas analisadas. As significâncias estatísticas dos modelos testados para acessar a proporção média de indivíduos e espécies entre dossel e sub-bosque podem ser encontradas no Apêndice 2. Charaxinae, Satyrinae e Nymphalinae apresentaram padrão de estratificação de abundância mensal contrastantes entre as áreas analisadas, sendo predominantes em dossel na Serra do Japi

e em sub-bosque em Kibale, enquanto a distribuição de Biblidinae entre os dois estratos foi mais similar nas duas localidades (Figura 10). Cerca de 60% das espécies de Charaxinae ocorreram no dossel da Serra do Japi, representando pelo menos 70% da abundância em todos os meses nesse estrato. As principais diferenças reportadas para esse grupo foram entre meses das duas estações climáticas do local, principalmente para a abundância mais enviesada para dossel na época fria e seca. Houve uma tendência não significativa de menos espécies ocorrerem no estrato mais baixo nesse mesmo período. Os Charaxinae africanos foram típicos de sub-bosque, com mais de 90% dos indivíduos e mais de 70% da riqueza encontrados nesse ambiente, sem diferença estatística entre os meses. Houve uma tendência da proporção de espécies em sub-bosque aumentar para 80% entre março e julho, durante a estação chuvosa mais intensa e a seca subsequente (Figuras 10 e 11, Apêndice 2). Na Serra do Japi, Satyrinae também foi predominantemente de dossel em relação à sua abundância e sua riqueza (acima de 60% dos registros), não havendo diferença significativa entre os meses para esses dois parâmetros, à exceção de uma proporção menor no número de indivíduos em dossel em abril em relação a setembro, meses estes que compreendem o início e o final da estação seca, respectivamente. Já em Kibale, Satyrinae compreendeu um grupo majoritariamente de sub-bosque, com mais de 95% de sua abundância capturada e recapturada nesse ambiente, com uma pequena diminuição dessa proporção de agosto a dezembro, a partir do final do período da seca mais pronunciado. Mais de 70% das espécies de Satyrinae africanas foram observadas no sub-bosque ao longo de todo ano (Figuras 10 e 11, Apêndice 2). Os Nymphalinae foram bastante constantes em suas distribuições verticais, sendo nos neotrópicos mais típicos de dossel (com bastante variação mensal), e nos afrotrópicos, de sub- bosque. Na Serra do Japi, a proporção da abundância e riqueza tende a ser mais enviesada para dossel no período seco (entre 60 e 90% em média) e proporções mais equivalentes entre estratos no período de chuvas. Em Kibale, em média, 80% da abundância e 70% da riqueza foram registrados no sub-bosque (Figuras 10 e 11, Apêndice 2). Biblidinae afrotropicais e especialmente os neotropicais foram frequentes no dossel, e ambos apresentaram uma grande variação mensal da abundância nas duas regiões, enquanto a proporção da riqueza foi mais similar ao longo do ano. Na Serra do Japi, os Biblidinae mantêm uma média de 60% ou mais da abundância no dossel, com diferenças significativas observadas em meses de estações distintas, sugerindo um deslocamento das espécies para o dossel durante a estação fria (Figura 10, Apêndice 2). Em Kibale, mais de 80% da abundância foi registrada no dossel de outubro a dezembro, na época de chuvas mais leves, porém, entre março e maio

(período de chuva), essa proporção foi mais enviesada para sub-bosque ou equivalente entre os estratos (entre 40 e 50%, Figura 10). Em relação à riqueza, ao menos 70% das espécies na Serra do Japi foram registradas em dossel todos os meses, com maior viés para o estrato mais alto durante os meses mais frios. Já em Kibale, as espécies se distribuíram de maneira equivalente entre os estratos durante os meses de abril a agosto, época das chuvas mais fortes e da seca mais rigorosa, e foram predominantes no dossel entre outubro e fevereiro (60% da riqueza, Figura 11, Apêndice 2). Anualmente, as proporções da abundância entre dossel e sub-bosque nas duas localidades foram bastante homogêneas para todas as linhagens, exceto para os Biblidinae e Nymphalinae africanos. Os três primeiros anos de amostragem, a abundância de Biblidinae em Kibale foi predominante no dossel, e a partir do quarto ano, declinou de 70% para 60% (Figura 12, Apêndice 2). Os Nymphalinae de Kibale apresentaram um aumento linear da abundância de 70% para 90% de 2001 a 2003, e a partir de 2004, uma tendência significativa de mais de 90% dos indivíduos serem registrados no sub-bosque (Figura 12, Apêndice 2). A proporção do número de espécies entre os estratos da floresta da Serra do Japi não variou entre anos para nenhuma subfamília (Apêndice 2). Em Kibale, houve uma proporção expressivamente maior de espécies de Charaxinae no dossel em relação ao início e fim do período estudado, e uma diferença notável nas proporções de Nymphalinae, cujas espécies passaram a ser mais muito mais registradas no dossel a partir de 2004, com a riqueza de espécies indo de 80% para 90% após esse período (Figura 13, Apêndice 2).

Discussão As bases de dados utilizadas neste estudo foram obtidas de dois dos poucos estudos de longa duração incorporando estratificação vertical de borboletas na região tropical (outros estudos publicados compreendem um no Equador (dez anos, Grøtan et al. 2012) e outro na Costa Rica (quase dez anos, Grøtan et al. 2014)). Em conjunto, as bases de dados brasileira, ugandense, equatoriana e costa riquenha representam um enorme avanço no conhecimento da distribuição espaço-temporal de insetos tropicais, no entendimento de fatores bióticos e abióticos que determinam suas flutuações temporais, e auxiliam na previsão de respostas a mudanças climáticas diante do cenário de aquecimento global. Ademais, programas de monitoramento de longa duração tem mostrado considerável valor para conservação ao acessar mudanças da biodiversidade mundialmente (Luk et al. 2019). Neste sentido, o presente estudo é focado em como a diversidade de borboletas e sua estruturação vertical são influenciadas por

diferentes escalas de tempo ecológico em duas regiões tropicais: sudeste da América do Sul (Serra do Japi, Brasil) e leste da África (Kibale, Uganda). As comunidades de borboletas frugívoras da Serra do Japi (neotrópicos) e de Kibale (afrotrópicos) apresentaram sazonalidade na abundância e riqueza de borboletas como previsto para ambientes tropicais com estacionalidade climática marcada (Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). Esse padrão sazonal pode ser reflexo de estratégias de vida sazonais (Brassolini neotropicais, por exemplo, cujos adultos estão ativos somente no verão, os estágios imaturos se desenvolvento lentamente durante o resto do ano), ou ser decorrentes de processos demográficos associados ao ambiente que varia sazonalmente (por exemplo, Charaxinae neotropicais, que podem ser encontrados ao longo de todo ano, mas cuja abundância diminui em estações frias menos favoráveis à sua atividade) (Carreira 2015, Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). A flutuação é bastante previsível para as borboletas da Serra do Japi, com picos de abundância e riqueza de espécies ocorrendo nos meses do início e fim da estação chuvosa (mais marcado), mesmo quando ocorre grande variação do número de indivíduos registrados. O padrão de ocorrência bianual da abundância e riqueza é reportado para borboletas frugívoras em outras localidades de Mata Atlântica Sul, com picos similares entre estações climáticas (Ribeiro et al. 2010, Lourenço et al. 2020). Isso sugere que a ocorrência de uma estação com baixas temperaturas limita a atividade das borboletas, como demonstrado por Ribeiro & Freitas (2010), e pode prevenir variações idiossincráticas das populações, levando a um reforço da sazonalidade na Mata Atlântica Estacional. Em Kibale, mesmo com os picos de abundância e riqueza ocorrendo repetidamente durante a segunda estação seca (junho a agosto), a variação da comunidade é menos previsível que na Serra do Japi, característica essa demonstrada pela grande variação desses parâmetros ao longo dos 75 meses de amostragem e pelas diferenças de composição de espécies na maioria das comparações anuais (Tabelas 2 e 3). A ocorrência de booms populacionais de algumas espécies pouco amostradas durante os seis anos de coleta em Kibale foi relativamente comum, como Cymothoe herminia (Limenitidinae), Sevenia boisduvalii e Sevenia occidentalium (Biblidinae), e Gnophodes chelys (Satyrinae). Coincidentemente, esses aumentos populacionais ocorreram majoritariamente entre junho e setembro (estação seca). Se as chuvas restringem as populações às estações mais secas (Emmel & Leck 1970), a temperatura mais estável em Kibale do que na Serra do Japi pode permitir variações populacionais interanuais menos previsíveis. A associação dos picos de abundância e de riqueza a determinados períodos climáticos e a diferença de composição bastante marcada entre estações nas duas regiões biogeográficas sugerem que fatores abióticos associados à sazonalidade climática podem ser importantes na

determinação do padrão de ocorrência das espécies ao longo do tempo. Estudos que investigam a temperatura como determinante da flutuação temporal de borboletas não encontram um consenso, e muitos sugerem a precipitação como fator abiótico determinante para a distribuição de insetos em determinadas épocas do ano (e.g. Wolda 1980). Esses fatores podem estar diretamente associados ao desenvolvimento dos insetos holometábolos, sendo captados como sinais para as trocas de fase, iniciando ou encerrando períodos de diapausa, muito comuns nas zonas temperadas, mas também reportados nas zonas tropicais (Carreira 2015). Os picos de abundância e riqueza relacionados ao início e fim da estação chuvosa na Serra do Japi concordam com outros estudos que mostram a relação da diversidade de insetos e ocorrência de chuvas ou estação úmida (Wolda 1980, Denlinger 1980, Hernández & Vaz-de-Melo 2009, Ribeiro et al. 2010, Grøtan et al. 2012, 2014, Lourenço et al. 2020). Contraditoriamente, os picos de abundância da comunidade de Kibale parecem se relacionar mais ao período seco, respondendo tardiamente às máximas de chuva e ao concomitante rebrotamento da vegetação da região (Valtonen et al. 2013). Os autores sugerem que o atraso na resposta deve ser relacionado à duração do ciclo de vida das borboletas e à disponibilidade de planta hospedeira. Nesse caso, a resposta das borboletas frugívoras na Serra do Japi é mais imediata ao rebrotamento e período das chuvas do que em Kibale. Os padrões de abundância das borboletas são parcialmente regulados por disponibilidade de recurso alimentar (Yamamoto et al. 2007). Na Serra do Japi, o pico mais marcado de abundância de borboletas ocorre entre o fim da estação seca e início da chuvosa (setembro/outubro), mesmo período de intenso brotamento de folhas nas plantas arbóreas e de maior oferta de frutos zoocóricos (Morellato et al. 1989), que servem potencialmente como recurso alimentar para imaturos e adultos, respectivamente. Já em Kibale, as respostas ao recurso alimentar não são sincronizadas, uma vez que respondem tardiamente ao rebrotamento (Valtonen et al. 2013) e o pico de abundância de adultos ocorre na estação seca anterior ao pico de maturação dos frutos da estação chuvosa entre outubro e janeiro (Chapman et al. 2018). A previsibilidade das respostas aos fatores bióticos é maior na região neotropical do que na África, e a estação fria típica da Mata Atlântica estacional pode ser um fator importante relacionado à sincronia das borboletas aos seus recursos alimentares. Explorando a base de dados completa de Kibale (aproximadamente 12 anos), Valtonen et al. (2013) também reportam variação bianual das assembleias de borboletas, padrão esse não possível de ser acessado com três anos de amostragem (Molleman et al. 2006) ou em seis anos (este estudo) na mesma área. Os autores sugerem que o padrão bianual deve ser menos comum em comunidades tropicais uma vez que localidades com padrão bianual de chuvas são menos

comuns. Aqui foi mostrado que é possível que esse padrão ocorra sem estar necessariamente envolvido com a bimodalidade da precipitação, uma vez que ele é exibido frequentemente em borboletas frugívoras da Mata Atlântica Estacional (Ribeiro et al. 2010, Santos et al. 2017, Lourenço et al. 2020). Os impactos da baixa temperatura na estação fria (Ribeiro & Freitas 2010) e da intensidade da precipitação na estação chuvosa (Azerefegne et al. 2001) podem explicar esse padrão em locais com um único período chuvoso. A maior flutuação da temperatura na Serra do Japi em relação a Kibale também pode explicar a maior propensão da comunidade africana a apresentar booms populacionais. Na Serra do Japi, a maior abundância entre 2014 e 2016 foi decorrente de um aumento generalizado no número de indivíduos das subfamílias (Figura 9), ao passo que os aumentos de abundância reportados em Kibale foram decorrentes de um grande número de indivíduos de Sevenia spp. (Biblidinae) em 2004 e de Bicyclus spp. em 2005 (dados não mostrados). Ademais, o padrão anual de rebrotamento das plantas e a disponibilidade de frutos podem estar envolvidos nesse padrão, o que foi sugerido como determinantes para o padrão bianual recorrente de Morpho helenor (Satyrinae: Morphini) em diferentes regiões do Brasil (Ribeiro et al. 2010, Freire et al. 2014, Lourenço et al. 2020, e também no presente estudo). Padrões bianuais de diversidade de borboletas também foram reportados na Costa Rica (Grøtan et al. 2014) e na Índia (Gupta et al. 2019), indicando que esses ciclos são relativamente comuns em espécies de borboletas tropicais, resultado de respostas espécie-específicas às variações ambientais e variações interespecíficas de suas histórias de vida (Grøtan et al. 2012).

Oscilações macroclimáticas e as borboletas Efeitos climáticos em ampla escala como o El Niño Oscilação Sul (ENSO) afetam as comunidades biológicas mundialmente (Ostfeld & Keesing 2000 e suas referências, Cleary & Grill 2004), e estudos de longo prazo permitem detectar e prever os efeitos desses eventos climáticos para a biodiversidade. Tanto no sudeste brasileiro quanto no leste africano, os efeitos da fase quente o ENSO (EL Niño) são aumento da temperatura, e especificamente na região de Kibale, excesso de chuvas; a fase fria (La Niña) envolve secas na África e queda de temperatura no Sudeste Brasileiro. Durante o período de amostragem na Serra do Japi, foram registradas uma fase quente de El Niño de intensidade forte entre 2015 e 2016 (anos 4 e 5 de amostragem, Santoso et al. 2017) e uma subsequente fase fria La Niña entre 2016 e 2017 (ano 6, L’Heureux 2017) que se estendeu até 2018 (ano 7) segundo o Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE) (http://enos.cptec.inpe.br). O ano de 2015 caracterizou-se por ser muito quente e seco, e os

picos regulares de borboletas frugívoras foram muito maiores em relação aos anos anteriores, especialmente entre fevereiro e abril. Apesar disso, o número de espécies na Serra do Japi não foi afetado, sugerindo que as populações residentes é que foram afetadas. Nos anos seguintes (2016 e 2017), durante a grande incidência de chuva na região da Serra do Japi, a abundância diminuiu consideravelmente, mas o padrão bimodal foi mantido como nos anos anteriores. Em geral, o número e a composição de espécies na Serra do Japi não foram afetados, assim como a estruturação vertical da comunidade. Em Kibale, a grande variação interanual de abundância, riqueza e composição torna difícil de relacionar os parâmetros da comunidade aos eventos climáticos do ENSO. Porém, o ano de 2001 apresenta uma composição de espécies distinta da maior parte dos outros anos (índices de Jaccard e Bray-Curtis), mas não diferente de 2006 (Morisita e Bray-Curtis), e ambos os períodos correspondem a uma fase moderada de La Niña (Fer et al. 2017). Algumas espécies apresentaram um aumento exacerbado em 2001 (Eurytela hiarbas (Biblidinae), Phalanta phalanta e Phalanta eurytis (Heliconiinae)), somente 2006 (Cymothoe herminia (Limenitidinae) e Kallimoides rumia (Nymphalinae)) ou ambos os anos (Charaxes bipuntacta (Charaxinae)), com abundâncias muito menos expressivas em outros anos. Em relação às subfamílias analisadas, o período entre 2003 (reportado por Valtonen et al. (2013) como ano de El Niño) e 2004 parece estar relacionado a variações de abundância e riqueza, com aumento subsequente em ambos os parâmetros após esse período (Figura 9) e reforço da estruturação vertical desses grupos (Figuras 12 e 13). As espécies de S. occidentalium e S. boisduvali também foram muito abundantes entre 2003 e 2004. Interessantemente, todos os booms populacionais ocorreram a estação seca entre junho e agosto em Kibale. Uma vez que as oscilações ENSO mostram respostas das comunidades a variações em temperatura e precipitação, nossos resultados sugerem que, com as previsões globais de aumento de eventos extremos em decorrência das mudanças climáticas (IPCC 2014), as populações de borboletas tropicais serão bastante afetadas, levando a mudanças em parâmetros populacionais de diferentes grupos, assim como já demonstrado em borboletas de zonas temperadas (Roy & Sparks 2000). Isso pode acarretar efeitos em cadeias tróficas: um intenso controle top-down sobre as plantas hospedeiras desses insetos, e controle bottom-up (e.g. Polis et al. 1998) com disponibilidade mais frequente de alimento para predadores como aves insetívoras. Adultos e lagartas de Lepidoptera podem compor mais de 25% da dieta de aves insetívoras (Durães e Marini 2005) e a disponibilidade de alimento, especialmente artrópodes, pode ser importante para a dinâmica temporal de aves (Develey & Peres 2000).

Estruturação vertical das borboletas frugívoras A estruturação vertical das borboletas frugívoras foi consistente ao longo dos anos de amostragem no sudeste brasileiro e no leste africano, uma característica universal entre as bases de dados de longa duração de florestas tropicais (Grøtan et al. 2012, 2014). Porém, cada estrato apresenta uma dinâmica própria: na Serra do Japi, as espécies são abundantes no dossel, enquanto as de Kibale são mais associadas ao sub-bosque, demonstrando que as especificidades de forrageamento das espécies neotropicais e afrotropicais são distintas. Os resultados aqui apresentados mostram que estratos com maior abundância tendem a ser mais homogêneos ao longo do tempo, com menor substituição de espécies. Esse padrão é congruente com o descrito por Fordyce & DeVries (2016) em florestas da Costa Rica e do Equador, nas quais o sub-bosque apresentou grande abundância de borboletas frugívoras e menor betadiversidade quando comparado ao dossel. A distribuição da abundância e riqueza entre os estratos florestais é parecida entre o norte da América do Sul e o leste africano, o que sugere que a dinâmica temporal pode variar entre latitudes mais do que entre altitudes. Neste caso, o sub-bosque em áreas de clima mais frio se torna um ambiente menos favorável em meses frios, nos quais as condições microclimáticas são pouco favoráveis à atividade das borboletas, enquanto o dossel se torna um refúgio para as espécies que persistem durante a estação fria, pois a incidência solar direta permite que se aqueçam, favorecendo sua atividade (Santos et al. 2017). Em Kibale, um clima consistentemente mais quente o ano todo favorece a atividade das borboletas no sub-bosque, o qual se torna um ambiente menos propenso à dessecação e superaquecimento nos períodos quentes e secos. Os resultados aqui descritos sugerem que a dinâmica temporal associada à estruturação vertical é fortemente influenciada pelo clima local, especialmente temperatura média. Entretanto, antes de serem generalizados (Fordyce & DeVries 2016), esses padrões ainda precisam ser mais explorados em estudos de longo prazo que incorporem dinâmica temporal e espacial, especialmente para o Sudeste Asiático. A substituição claramente sazonal de espécies no sub-bosque da Serra do Japi foi reflexo da estratégia temporal de algumas espécies de borboletas frugívoras da Mata Atlântica. Espécies de Brassolini e Morphini são bastante abundantes no verão, mas são raramente registradas no inverno frio e seco (Ribeiro et al. 2010, Freire et al. 2014, Lourenço et al. 2020). Já em Kibale, o padrão sazonal de substituição de espécies no dossel foi relativamente bem marcado, mas com muito mais variação. As poucas espécies africanas típicas de dossel pertencem ao gênero Sevenia e Eurytela (Biblidinae), e às espécies Apaturopsis cleochares (Apaturinae) e Phalanta phalanta (Heliconiinae), que geralmente ocorrem entre junho e agosto

e contribuem para essa dinâmica. Porém, no período amostrado, a abundância foi muito variada, especialmente para Sevenia, que ocorre em booms populacionais sem periodicidade marcada. Assim, nenhuma espécie africana apresentou variação mensal tão marcada entre anos, repetidamente nos mesmos meses, como as espécies sazonais neotropicais. Algumas espécies reportadas em Kibale podem potencialmente apresentar um padrão sazonal, como Lachnoptera anticlia (Heliconiinae), o gênero Euphaedra (Limenitidae) e algumas espécies de Bicyclus (Satyrinae), que parecem ter distribuição bimodal nas duas estações secas, porém a variação interanual foi grande. Esses resultados demonstram que estratégias uni ou bivoltinas bem marcadas interanualmente são importantes na Mata Atlântica Estacional para maximizar as atividades dos adultos em estações quentes e chuvosas, quando ocorre maior abundância de recurso alimentar e de planta hospedeira (Ribeiro & Freitas 2011). Comparativamente, em Kibale, e nas florestas da Costa Rica (Grøtan et al. 2014) e do Equador (Grøtan et al. 2012), espécies marcadamente sazonais são menos comuns de ocorrerem, sujeitas à grande variação de abundância entre anos.

Subfamílias compartilhadas não apresentam mesmo padrão de estratificação vertical Apesar de pertencerem aos mesmos grupos evolutivos, as espécies de Biblidinae, Charaxinae, Nymphalinae e Satyrinae foram pouco congruentes em suas distribuições espaço- temporais nas regiões neotropical e afrotropical. As variações de abundância e riqueza dessas subfamílias foram mais sincronizadas ao longo dos meses na Serra do Japi em comparação a Kibale (Figura 8). Em ambas as florestas, os Satyrinae foram muito abundantes e com alta riqueza, enquanto os Nymphalinae foram mais raros. E enquanto Charaxinae foi bastante representativo na abundância na Serra do Japi, os Biblidinae dominaram em Kibale. Em termos de riqueza, as linhagens neotropicais contribuem uniformemente ao longo do ano para a diversidade da área e suas variações entre anos são mais congruentes. Por outro lado, uma clara dominância de Satyrinae pode ser observada em Kibale, e as variações interanuais são específicas de cada grupo taxonômico. Apesar de ser difícil acessar a variação temporal das borboletas em outros estudos nos mesmos detalhes que aqui, entende-se que a variação não homogênea da abundância e riqueza ao longo de meses e anos é observada em outras localidades, portanto deve ser uma característica fundamental nas comunidades de insetos em florestas tropicais (DeVries et al. 1999). Os padrões de estratificação vertical das subfamílias compartilhadas entre Serra do Japi e Kibale também não foram congruentes quando comparados com outras florestas tropicais (Schulze et al. 2001, Fermon et al. 2005, Dumbrell & Hill 2005, Roche et al. 2015, DeVries et

al. 1999, Ribeiro & Freitas 2012, Lourenço et al. 2019, Araujo et al. 2020). A preponderância de Charaxinae e Biblidinae no dossel é comum na região neotropical e na Ásia, mas em alguns casos esses grupos podem ser mais comuns ou com distribuição equivalente em estratos mais baixos na África, Amazônia e Mata Atlântica. Curiosamente, os Nymphalinae são mais frequentes no sub-bosque nas regiões afrotropicais e asiáticas, enquanto é reportada como característica de dossel na região neotropical. O predomínio de Satyrinae (Satyrini) no sub- bosque é comumente relatado na literatura em diferentes áreas, mesmo comparando estudos em Mata Atlântica (Lourenço et al. 2019, Araujo et al. 2020), mostrando que a distribuição desse grupo no dossel é uma particularidade da Serra do Japi, e talvez de outras regiões montanhosas. A ocorrência dessas espécies nos diferentes estratos pode estar relacionada com a distribuição das suas plantas (Beccaloni 1997, Queiroz 2002), porém essa relação ainda é pouco conhecida. Outra possibilidade é que, como as espécies das subfamílias compartilhadas nas áreas neotropical e afrotropical analisadas formam grupos de espécies separados na filogenia (Walhberg et al. 2009), as estratificações verticais e temporais distintas observadas nas duas florestas tropicais podem ser fruto de um componente filogenético, de forma que não somente fatores ecológicos, mas também características intrínsecas das espécies influenciam em seus padrões de distribuição (Fordyce & DeVries 2016).

Conclusões As comunidades biológicas das diferentes regiões biogeográficas não apresentaram os mesmos padrões de distribuição temporal: enquanto a sazonalidade climática parece afetar a ocorrência das espécies, a variação interanual das espécies pode tornar a comunidade menos previsível. Nas duas áreas analisadas neste estudo, eventos macroclimáticos como ENSO relacionaram-se às variações de abundância, riqueza, composição de espécies e estruturação das comunidades de borboletas frugívoras entre anos, e em Kibale também foram importantes os booms populacionais. As comunidades de borboletas tropicais estão sujeitas a grandes flutuações de abundância e riqueza entre anos, reforçando a necessidade de estudos de longa duração para entender de forma robusta a variação temporal dos insetos tropicais, e prever respostas às mudanças climáticas (Sheldon 2019). A estratificação vertical é estável temporalmente e é uma característica universal para toda região tropical, porém as dinâmicas de substituição de espéces em cada estrato podem variar entre as regiões. Portanto, uma vez que os estratos florestais apresentam dinâmicas temporais distintas, a variação em ambas as escalas de espaço e tempo devem ser consideradas para acessar de maneira robusta a diversidade das comunidades de artrópodes tropicais. As

diferenças nas dimensões espaço-temporais das comunidades de borboletas frugívoras reportadas aqui podem estar sujeitas a respostas evolutivas distintas entre grupos de espécies, em níveis taxonômicos inferiores ao de subfamília. As decisões para conservação e sustentatiblidade dos ecossistemas tropicais depende de entender a biodiversidade e sua vulnerabilidade (Barlow et al. 2018). Como mostrado, as comunidades de borboletas frugívoras não são as mesmas em todas as florestas tropicais, uma vez que diferentes subfamílias são dominantes e exibem padrões de estratificação próprios em cada floresta, logo não se pode esperar as mesmas respostas das comunidades às diferentes alterações ambientais nas áreas tropicais. Assim, políticas públicas de conservação devem ser específicas para região, considerando as diferenças das comunidades biológicas em diferentes florestas tropicais. Por fim, com os resultados obtidos aqui, esperamos incentivar pesquisadores a manter estudos de longo prazo e monitoramento da biodiversidade tropical, através dos quais é possível investigar aspectos biológicos, ecológicos e evolutivos das comunidades biológicas.

ANEXOS Figuras

Figura 1. Diagrama climático da Serra do Japi obtido através das médias de temperatura e precipitação para o período de outubro/2011 a setembro/2018 (formato segue Walter 1985). Áreas pretas representam períodos superúmidos, áreas listradas representam períodos úmidos, e área pontilhada representa períodos secos.

Figura 2. Diagrama climático do Parque Nacional de Kibale, Uganda, obtido a partir das médias de temperatura e precipitação entre janeiro/2001 e dezembro/2007 (formato segue Walter 1985). Áreas pretas representam períodos superúmidos e áreas listradas representam períodos úmidos.

Figura 3. Variação mensal da abundância e riqueza de borboletas frugívoras da Serra do Japi, Brasil, de outubro/2011 a setembro/2018 (84 meses). Áreas em azul representam a estação chuvosa.

Figura 4. Variação mensal da abundância e riqueza de borboletas frugívoras de Kibale, Uganda, de fevereiro/2001 a abrill/2007 (77 meses). Não houve coletas em agosto/2003. Os números no eixo x indicam duas visitas realizadas em um mesmo mês em um intervalo de quatro semanas. Áreas em azul representam a estação chuvosa.

Figura 5. Curvas de acúmulo (linhas sólidas) e intervalos de confiança de 95% (área cinza) para o total de borboletas frugívoras amostradas na Serra do Japi e em Kibale. Pontos cheios representam a riqueza de espécies observada em subconjuntos temporais (estações climáticas e anos de amostragem) e espaciais (estratos florestais).

Figura 6. Escalonamento dimensional não-métrico (NMDS) com índice de Bray-Curtis para estratificação vertical nas escalas temporais de ano e estação climática para a Serra do Japi e para Kibale. Resultados da PERMANOVA apresentados na Tabela 2. Pontos cheios = sub-bosque; pontos abertos = dossel; formato dos pontos = anos ou estações climáticas.

Figura 7. Média de similaridade (índice de Morisita) das comunidades de borboletas frugívoras em intervalos crescentes de amostragem no dossel e no sub-bosque para Serra do Japi e Kibale.

Figura 8. Média mensal de abundância e riqueza das subfamílias de borboletas frugívoras compartilhadas entre Serra do Japi e Kibale.

Figura 9. Média anual de abundância e riqueza das subfamílias de borboletas frugívoras compartilhadas entre Serra do Japi e Kibale.

Figura 10. Média e erro padrão das proporções mensais de abundância das subfamílias de borboletas frugívoras compartilhadas entre Serra do Japi e Kibale. Valores acima de 0,5 indicam predominância em dossel, enquanto valores abaixo desse limiar indicam predominância em sub-bosque.

Figura 11. Média e erro padrão das proporções mensais de riqueza de espécies das subfamílias de borboletas frugívoras compartilhadas entre Serra do Japi e Kibale. Valores acima de 0,5 indicam predominância em dossel, enquanto valores abaixo desse limiar indicam predominância em sub-bosque.

Figura 12. Média e erro padrão das proporções anuais de abundância das subfamílias de borboletas frugívoras compartilhadas entre Serra do Japi e Kibale. Valores acima de 0,5 indicam predominância em dossel, enquanto valores abaixo desse limiar indicam predominância em sub-bosque.

Figura 13. Média e erro padrão das proporções anuais de riqueza de espécies das subfamílias de borboletas frugívoras compartilhadas entre Serra do Japi e Kibale. Valores acima de 0,5 indicam predominância em dossel, enquanto valores abaixo desse limiar indicam predominância em sub-bosque.

Tabelas Tabela 1. Análises circulares da abundância de borboletas frugívoras durante sete anos de amostragem na Serra do Japi (2011-2018) e seis anos de amostragem em Kibale (2001-2006). Serra do Japi, Brasil Ano de coleta 1 2 3 4 5 6 7 (2011-2012) (2012-2013) (2013-2014) (2014-2015) (2015-2016) (2016-2017) (2017-2018) Vetor médio (µ) 271,56° 241,00° 309,83° 190,48° 349,09° 292,03° 289,95° Data Outubro, 2 Setembro, 2 Novembro, 10 Julho, 12 Dezembro, 20 Outubro, 23 Outubro, 21 Comprimento do Vetor médio (r) 0,335 0,241 0,263 0,292 0,193 0,140 0,262 Concentração 0,710 0,496 0,544 0,610 0,394 0,284 0,543 Teste de Rao’s (U) 348,50 350,66 349,55 355,54 352,16 339,43 345,03 Teste de Rao’s (p) < 0,01 < 0,01 < 0,01 < 0,01 < 0,01 < 0,01 < 0,01

Kibale, Uganda Ano de coleta 1 2 3 4 5 6 (2001) (2002) (2003) (2004) (2005) (2006) Vetor médio (µ) 212,96° 233,14° 289,21° 144,68° 208,57° 235,80° Data Agosto, 4 Agosto, 28 Outubro, 20 Maio, 27 Julho, 30 Agosto, 27 Comprimento do Vetor médio (r) 0,276 0,209 0,237 0,337 0,058 0,467 Concentração 0,575 0,428 0,488 0,715 0,117 1,054 Teste de Rao’s (U) 359,67 359,44 359,39 359,59 359,70 359,68 Teste de Rao’s (p) < 0,01 < 0,01 < 0,01 < 0,01 < 0,01 < 0,01

Tabela 2. Resultados da PERMANOVA de dois fatores testando os efeitos da estratificação vertical (dossel e sub- bosque) e anos na composição de espécies de borboletas frugívoras da Serra do Japi e Kibale. gl = graus de liberdade.

Soma dos Quadrado quadrados gl médio F p SERRA DO JAPI Morisita ano 2,62 6 0,44 2,20 0,0007 estrato 12,44 1 12,44 62,79 0,0001 Interação 1,22 6 0,20 1,02 0,4168 Resíduos 30,52 154 0,20 Total 46,79 167

Bray-Curtis ano 3,24 6 0,54 1,77 0,0001 estrato 7,27 1 7,27 23,91 0,0001 Interação 2,07 6 0,34 1,13 0,1782 Resíduos 46,82 154 0,30 Total 59,39 167

Jaccard ano 3,07 6 0,51 1,65 0,0002 estrato 5,68 1 5,68 18,37 0,0001 Interação 2,10 6 0,35 1,13 0,1208 Resíduos 47,58 154 0,31 Total 58,42 167

KIBALE Morisita estrato 18,68 1 18,68 152,19 0,0001 ano 1,89 4 0,47 3,85 0,0001 Interação -2,16 4 -0,54 -4,39 0,4394 Resíduos 16,69 136 0,12 Total 35,11 145

Bray-Curtis estrato 16,62 1 16,62 73,61 0,0001 ano 2,72 4 0,68 3,01 0,0001 Interação -2,90 4 -0,72 -3,21 0,0033 Resíduos 30,70 136 0,23 Total 47,14 145

Jaccard estrato 11,63 1 11,63 55,50 0,0001 ano 2,42 4 0,61 2,89 0,0001 Interação -3,22 4 -0,81 -3,85 0,0976 Resíduos 28,49 136 0,21 Total 39,31 145

Tabela 3. Resultados da PERMANOVA de dois fatores testando os efeitos da estratificação vertical (dossel e sub- bosque) e estação climática na composição de espécies de borboletas frugívoras da Serra do Japi e Kibale. gl = graus de liberdade.

Soma dos Quadrado quadrados gl médio F p SERRA DO JAPI Morisita estrato 12,44 1 12,44 67,55 0,0001 estação 2,94 1 2,94 15,94 0,0001 Interação 1,21 1 1,21 6,56 0,0002 Resíduos 30,21 164 0,18 Total 46,79 167

Bray-Curtis estrato 7,27 1 7,27 24,37 0,0001 estação 2,36 1 2,36 7,91 0,0001 Interação 0,84 1 0,84 2,83 0,0016 Resíduos 48,92 164 0,30 Total 59,39 167

Jaccard estrato 5,68 1 5,68 18,64 0,0001 estação 2,05 1 2,05 6,74 0,0001 Interação 0,75 1 0,75 2,47 0,0008 Resíduos 49,94 164 0,30 Total 58,42 167

KIBALE Morisita estrato 18,93 1 18,93 218,84 0,0001 estação 1,78 3 0,59 6,85 0,0001 Interação 1,11 3 0,37 4,28 0,0006 Resíduos 11,77 136 0,09 Total 33,59 143

Bray-Curtis estrato 16,85 1 16,85 89,11 0,0001 estação 1,81 3 0,60 3,19 0,0003 Interação 1,42 3 0,47 2,51 0,0027 Resíduos 25,71 136 0,19 Total 45,79 143

Jaccard estrato 11,78 1 11,78 66,99 0,0001 estação 1,32 3 0,44 2,51 0,0006 Interação 0,84 3 0,28 1,59 0,0367 Resíduos 23,91 136 0,18 Total 37,85 143

Tabela 4. Abundância e riqueza das subfamílias de borboletas frugívoras registradas na Serra do Japi entre outubro/2011 e setembro/2018 e em Kibale entre fevereiro/2001 e abril/2007. Os táxons em negrito são compartilhados entre as duas localidades estudadas.

Abundância Riqueza de espécies Subfamílias Serra do Japi Kibale Serra do Japi Kibale Apaturinae 0 272 0 1 Biblidinae 1887 8265 26 9 Charaxinae 5840 3895 18 23 Heliconiinae 0 476 0 3 Limenitidinae 0 17328 0 27 Nymphalinae 479 1978 4 15 Satyrinae 3905 41319 50 27 Brassolini 705 0 15 0 Morphini 543 0 4 0 Satyrini 2656 38790 30 22 Melanitini 1 2529 1 5 Total 12111 73533 98 105

APÊNDICE Apêndice 1. Modelos mistos generalizados e testes de Tukey testando a influência de escalas temporais na abundância de borboletas frugívoras da Serra do Japi, entre outubro/2011 e setembro/2018, e de Kibale, entre fevereiro/2001 e dezembro/2006. Os efeitos foram avaliados para a comunidade total e para os estratos separadamente. * = p < 0,05; ** = p < 0,005; *** = p < 0,001. Detalhes dos períodos “ano” descritos na Tabela 1.

SERRA DO JAPI, Brasil Dossel Formula: dossel ~ mes + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 5.030 0.190 26.498 < 2e-16 *** aug -0.140 0.042 -3.341 0.001 *** dec -1.848 0.077 -23.867 < 2e-16 *** feb -0.755 0.051 -14.939 < 2e-16 *** jan -2.036 0.084 -24.220 < 2e-16 *** jul -1.731 0.074 -23.504 < 2e-16 *** jun -1.189 0.059 -20.112 < 2e-16 *** mar -0.821 0.052 -15.887 < 2e-16 *** may -0.667 0.049 -13.592 < 2e-16 *** nov -0.931 0.054 -17.325 < 2e-16 *** oct 0.436 0.037 11.903 < 2e-16 *** sep 0.101 0.039 2.559 0.011 *

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) aug - apr -0.140 0.042 -3.341 0.034 * dec - apr -1.848 0.077 -23.867 <0.01 *** feb - apr -0.755 0.051 -14.939 <0.01 *** jan - apr -2.036 0.084 -24.220 <0.01 *** jul - apr -1.731 0.074 -23.504 <0.01 *** jun - apr -1.189 0.059 -20.112 <0.01 *** mar - apr -0.821 0.052 -15.887 <0.01 *** may - apr -0.667 0.049 -13.592 <0.01 *** nov - apr -0.931 0.054 -17.325 <0.01 *** oct - apr 0.436 0.037 11.903 <0.01 *** sep - apr 0.101 0.039 2.559 0.277 dec - aug -1.708 0.078 -21.837 <0.01 *** feb - aug -0.615 0.052 -11.886 <0.01 *** jan - aug -1.896 0.085 -22.361 <0.01 *** jul - aug -1.591 0.074 -21.363 <0.01 *** jun - aug -1.049 0.060 -17.441 <0.01 *** mar - aug -0.681 0.053 -12.886 <0.01 *** may - aug -0.527 0.050 -10.474 <0.01 *** nov - aug -0.791 0.055 -14.417 <0.01 *** oct - aug 0.576 0.038 15.050 <0.01 *** sep - aug 0.241 0.041 5.882 <0.01 *** feb - dec 1.093 0.083 13.149 <0.01 *** jan - dec -0.188 0.107 -1.754 0.822 jul - dec 0.117 0.099 1.185 0.988 jun - dec 0.659 0.089 7.432 <0.01 *** mar - dec 1.027 0.084 12.246 <0.01 *** may - dec 1.181 0.082 14.360 <0.01 *** nov - dec 0.917 0.085 10.774 <0.01 ***

oct - dec 2.284 0.076 30.238 <0.01 *** sep - dec 1.949 0.077 25.336 <0.01 *** jan - feb -1.281 0.089 -14.337 <0.01 *** jul - feb -0.976 0.080 -12.258 <0.01 *** jun - feb -0.435 0.066 -6.539 <0.01 *** mar - feb -0.066 0.060 -1.108 0.993 may - feb 0.088 0.058 1.527 0.923 nov - feb -0.176 0.062 -2.855 0.140 oct - feb 1.191 0.048 25.034 <0.01 *** sep - feb 0.855 0.050 17.202 <0.01 *** jul - jan 0.305 0.104 2.925 0.117 jun - jan 0.846 0.094 8.958 <0.01 *** mar - jan 1.215 0.090 13.493 <0.01 *** may - jan 1.369 0.089 15.464 <0.01 *** nov - jan 1.105 0.091 12.115 <0.01 *** oct - jan 2.472 0.082 30.030 <0.01 *** sep - jan 2.136 0.084 25.562 <0.01 *** jun - jul 0.542 0.085 6.346 <0.01 *** mar - jul 0.910 0.080 11.319 <0.01 *** may - jul 1.064 0.079 13.521 <0.01 *** nov - jul 0.800 0.082 9.793 <0.01 *** oct - jul 2.167 0.072 30.245 <0.01 *** sep - jul 1.832 0.073 25.056 <0.01 *** mar - jun 0.368 0.067 5.467 <0.01 *** may - jun 0.523 0.065 7.998 <0.01 *** nov - jun 0.258 0.069 3.750 <0.01 ** oct - jun 1.625 0.057 28.700 <0.01 *** sep - jun 1.290 0.058 22.066 <0.01 *** may - mar 0.154 0.059 2.631 0.238 nov - mar -0.110 0.063 -1.751 0.824 oct - mar 1.257 0.049 25.760 <0.01 *** sep - mar 0.922 0.051 18.106 <0.01 *** nov - may -0.264 0.060 -4.366 <0.01 *** oct - may 1.103 0.046 23.971 <0.01 *** sep - may 0.767 0.048 15.909 <0.01 *** oct - nov 1.367 0.051 26.823 <0.01 *** sep - nov 1.032 0.053 19.469 <0.01 *** sep - oct -0.335 0.036 -9.430 <0.01 ***

Formula: dossel ~ estacao + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 4.38 0.19 23.27 <2e-16 *** seca 0.23 0.02 10.88 <2e-16 ***

Formula: dossel ~ ano + (1 | mes) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 4.112 0.224 18.356 < 2e-16 *** ano2 0.335 0.042 7.933 < 2.2e-15 *** ano3 0.055 0.045 1.213 0.225 ano4 1.099 0.037 29.550 < 2e-16 *** ano5 0.270 0.043 6.319 < 2.7e-10 *** ano6 -0.550 0.053 -10.338 < 2e-16 *** ano7 -0.364 0.050 -7.236 <4.7e-13 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2 - ano1 0.335 0.042 7.933 <0.001 *** ano3 - ano1 0.055 0.045 1.213 0.884 ano4 - ano1 1.099 0.037 29.550 <0.001 *** ano5 - ano1 0.270 0.043 6.319 <0.001 *** ano6 - ano1 -0.550 0.053 -10.338 <0.001 *** ano7 - ano1 -0.364 0.050 -7.236 <0.001 *** ano3 - ano2 -0.280 0.042 -6.745 <0.001 *** ano4 - ano2 0.764 0.033 23.170 <0.001 *** ano5 - ano2 -0.064 0.039 -1.644 0.643 ano6 - ano2 -0.885 0.050 -17.560 <0.001 *** ano7 - ano2 -0.698 0.047 -14.777 <0.001 *** ano4 - ano3 1.044 0.036 28.660 <0.001 *** ano5 - ano3 0.216 0.042 5.122 <0.001 *** ano6 - ano3 -0.605 0.053 -11.473 <0.001 *** ano7 - ano3 -0.418 0.050 -8.412 <0.001 *** ano5 - ano4 -0.828 0.034 -24.572 <0.001 *** ano6 - ano4 -1.649 0.046 -35.621 <0.001 *** ano7 - ano4 -1.462 0.043 -34.120 <0.001 *** ano6 - ano5 -0.820 0.051 -16.126 <0.001 *** ano7 - ano5 -0.634 0.048 -13.269 <0.001 *** ano7 - ano6 0.187 0.057 3.252 0.019 *

Sub-bosque Formula: sub-bosque ~ mes + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 3.917 0.173 22.648 < 2e-16 *** aug -0.240 0.077 -3.120 0.002 ** dec -1.244 0.108 -11.550 < 2e-16 *** feb 0.389 0.066 5.894 0.000 *** jan -1.421 0.115 -12.302 < 2e-16 *** jul -2.909 0.224 -12.987 < 2e-16 *** jun -2.041 0.150 -13.586 < 2e-16 *** mar 0.094 0.070 1.337 0.181 may -1.200 0.106 -11.332 < 2e-16 *** nov -0.841 0.093 -9.065 < 2e-16 *** oct 0.745 0.062 12.044 < 2e-16 *** sep -0.084 0.074 -1.141 0.254

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) aug - apr -0.240 0.077 -3.120 0.064 . dec - apr -1.244 0.108 -11.550 <0.01 *** feb - apr 0.389 0.066 5.894 <0.01 *** jan - apr -1.421 0.115 -12.302 <0.01 *** jul - apr -2.909 0.224 -12.987 <0.01 *** jun - apr -2.041 0.150 -13.586 <0.01 *** mar - apr 0.094 0.070 1.337 0.967 may - apr -1.200 0.106 -11.332 <0.01 *** nov - apr -0.841 0.093 -9.065 <0.01 *** oct - apr 0.745 0.062 12.044 <0.01 *** sep - apr -0.084 0.074 -1.141 0.991

dec - aug -1.004 0.111 -9.056 <0.01 *** feb - aug 0.628 0.071 8.838 <0.01 *** jan - aug -1.181 0.118 -9.969 <0.01 *** jul - aug -2.669 0.226 -11.835 <0.01 *** jun - aug -1.802 0.153 -11.809 <0.01 *** mar - aug 0.334 0.075 4.435 <0.01 *** may - aug -0.960 0.109 -8.798 <0.01 *** nov - aug -0.602 0.097 -6.235 <0.01 *** oct - aug 0.985 0.067 14.630 <0.01 *** sep - aug 0.156 0.078 1.989 0.659 feb - dec 1.633 0.104 15.740 <0.01 *** jan - dec -0.177 0.141 -1.259 0.979 jul - dec -1.665 0.238 -7.000 <0.01 *** jun - dec -0.798 0.170 -4.685 <0.01 *** mar - dec 1.338 0.107 12.551 <0.01 *** may - dec 0.044 0.133 0.332 1.000 nov - dec 0.402 0.123 3.284 0.038 * oct - dec 1.989 0.101 19.661 <0.01 *** sep - dec 1.160 0.109 10.667 <0.01 *** jan - feb -1.810 0.112 -16.184 <0.01 *** jul - feb -3.298 0.222 -14.847 <0.01 *** jun - feb -2.430 0.147 -16.482 <0.01 *** mar - feb -0.295 0.064 -4.592 <0.01 *** may - feb -1.589 0.102 -15.599 <0.01 *** nov - feb -1.230 0.088 -13.949 <0.01 *** oct - feb 0.356 0.055 6.513 <0.01 *** sep - feb -0.473 0.068 -6.986 <0.01 *** jul - jan -1.488 0.241 -6.162 <0.01 *** jun - jan -0.621 0.175 -3.541 0.017 * mar - jan 1.515 0.114 13.233 <0.01 *** may - jan 0.221 0.139 1.589 0.894 nov - jan 0.579 0.129 4.475 <0.01 *** oct - jan 2.166 0.109 19.791 <0.01 *** sep - jan 1.337 0.116 11.477 <0.01 *** jun - jul 0.867 0.260 3.338 0.032 * mar - jul 3.003 0.223 13.438 <0.01 *** may - jul 1.709 0.237 7.210 <0.01 *** nov - jul 2.067 0.231 8.931 <0.01 *** oct - jul 3.654 0.221 16.539 <0.01 *** sep - jul 2.825 0.224 12.583 <0.01 *** mar - jun 2.135 0.149 14.286 <0.01 *** may - jun 0.842 0.169 4.977 <0.01 *** nov - jun 1.200 0.161 7.442 <0.01 *** oct - jun 2.786 0.146 19.131 <0.01 *** sep - jun 1.957 0.151 12.962 <0.01 *** may - mar -1.294 0.105 -12.350 <0.01 *** nov - mar -0.935 0.092 -10.218 <0.01 *** oct - mar 0.651 0.060 10.858 <0.01 *** sep - mar -0.178 0.072 -2.473 0.315 nov - may 0.358 0.121 2.963 0.099 . oct - may 1.945 0.099 19.600 <0.01 *** sep - may 1.116 0.107 10.434 <0.01 *** oct - nov 1.586 0.085 18.630 <0.01 *** sep - nov 0.757 0.094 8.055 <0.01 ***

sep - oct -0.829 0.064 -13.020 <0.01 ***

Formula: sub-bosque ~ estacao + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 3.86 0.17 23.13 <2e-16 *** seca -0.57 0.04 -15.96 <2e-16 ***

Formula: sub-bosque ~ ano + (1 | mes) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 3.263 0.299 10.929 < 2e-16 *** ano2 -0.023 0.065 -0.359 0.720 ano3 0.175 0.062 2.817 0.005 ** ano4 0.618 0.057 10.876 < 2e-16 *** ano5 0.104 0.063 1.642 0.101 ano6 -0.799 0.082 -9.722 < 2e-16 *** ano7 -0.574 0.076 -7.528 0.000 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2 - ano1 -0.023 0.065 -0.359 1.000 ano3 - ano1 0.175 0.062 2.817 0.070 . ano4 - ano1 0.618 0.057 10.876 <0.01 *** ano5 - ano1 0.104 0.063 1.642 0.647 ano6 - ano1 -0.799 0.082 -9.722 <0.01 *** ano7 - ano1 -0.574 0.076 -7.528 <0.01 *** ano3 - ano2 0.198 0.063 3.173 0.024 * ano4 - ano2 0.641 0.057 11.202 <0.01 *** ano5 - ano2 0.127 0.064 2.000 0.406 ano6 - ano2 -0.776 0.083 -9.403 <0.01 *** ano7 - ano2 -0.551 0.077 -7.191 <0.01 *** ano4 - ano3 0.443 0.054 8.238 <0.01 *** ano5 - ano3 -0.071 0.060 -1.179 0.899 ano6 - ano3 -0.974 0.080 -12.156 <0.01 *** ano7 - ano3 -0.749 0.074 -10.118 <0.01 *** ano5 - ano4 -0.514 0.055 -9.356 <0.01 *** ano6 - ano4 -1.417 0.076 -18.618 <0.01 *** ano7 - ano4 -1.192 0.070 -17.111 <0.01 *** ano6 - ano5 -0.903 0.081 -11.154 <0.01 *** ano7 - ano5 -0.678 0.075 -9.049 <0.01 *** ano7 - ano6 0.225 0.092 2.457 0.169

Total Formula: total ~ mes + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 5.320 0.181 29.325 < 2e-16 *** aug -0.163 0.037 -4.430 < 9.5e-6 *** dec -1.667 0.063 -26.660 < 2e-16 *** feb -0.342 0.039 -8.838 < 2e-16 *** jan -1.851 0.068 -27.368 < 2e-16 *** jul -1.912 0.069 -27.532 < 2e-16 *** jun -1.337 0.055 -24.467 < 2e-16 *** mar -0.515 0.041 -12.639 < 2e-16 *** may -0.771 0.044 -17.394 < 2e-16 *** nov -0.909 0.046 -19.543 < 2e-16 ***

oct 0.519 0.031 16.499 < 2e-16 *** sep 0.060 0.035 1.718 0.086 .

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) aug - apr -0.163 0.037 -4.430 < 0.001 *** dec - apr -1.667 0.063 -26.660 < 0.001 *** feb - apr -0.342 0.039 -8.838 < 0.001 *** jan - apr -1.851 0.068 -27.368 < 0.001 *** jul - apr -1.912 0.069 -27.532 < 0.001 *** jun - apr -1.337 0.055 -24.467 < 0.001 *** mar - apr -0.515 0.041 -12.639 < 0.001 *** may - apr -0.771 0.044 -17.394 < 0.001 *** nov - apr -0.909 0.046 -19.543 < 0.001 *** oct - apr 0.519 0.031 16.499 < 0.001 *** sep - apr 0.060 0.035 1.718 0.841 dec - aug -1.504 0.063 -23.724 < 0.001 *** feb - aug -0.179 0.040 -4.464 < 0.001 *** jan - aug -1.688 0.068 -24.665 < 0.001 *** jul - aug -1.749 0.070 -24.904 < 0.001 *** jun - aug -1.174 0.056 -21.101 < 0.001 *** mar - aug -0.352 0.042 -8.369 < 0.001 *** may - aug -0.608 0.046 -13.349 < 0.001 *** nov - aug -0.746 0.048 -15.647 < 0.001 *** oct - aug 0.682 0.033 20.565 < 0.001 *** sep - aug 0.223 0.036 6.136 < 0.001 *** feb - dec 1.325 0.065 20.541 < 0.001 *** jan - dec -0.184 0.085 -2.158 0.548 jul - dec -0.245 0.087 -2.828 0.149 jun - dec 0.330 0.075 4.394 < 0.001 *** mar - dec 1.152 0.066 17.511 < 0.001 *** may - dec 0.896 0.068 13.173 < 0.001 *** nov - dec 0.758 0.069 10.914 < 0.001 *** oct - dec 2.186 0.060 36.147 < 0.001 *** sep - dec 1.727 0.062 27.743 < 0.001 *** jan - feb -1.509 0.069 -21.722 < 0.001 *** jul - feb -1.570 0.071 -22.040 < 0.001 *** jun - feb -0.995 0.057 -17.486 < 0.001 *** mar - feb -0.173 0.044 -3.962 0.003 ** may - feb -0.429 0.047 -9.112 < 0.001 *** nov - feb -0.567 0.049 -11.537 < 0.001 *** oct - feb 0.861 0.035 24.416 < 0.001 *** sep - feb 0.401 0.038 10.509 < 0.001 *** jul - jan -0.061 0.090 -0.677 1.000 jun - jan 0.514 0.079 6.468 < 0.001 *** mar - jan 1.336 0.071 18.906 < 0.001 *** may - jan 1.080 0.073 14.844 < 0.001 *** nov - jan 0.942 0.074 12.712 < 0.001 *** oct - jan 2.370 0.066 36.052 < 0.001 *** sep - jan 1.910 0.067 28.362 < 0.001 *** jun - jul 0.575 0.081 7.099 < 0.001 *** mar - jul 1.397 0.072 19.296 < 0.001 *** may - jul 1.141 0.074 15.328 < 0.001 *** nov - jul 1.003 0.076 13.240 < 0.001 ***

oct - jul 2.431 0.068 35.960 < 0.001 *** sep - jul 1.971 0.069 28.498 < 0.001 *** mar - jun 0.822 0.058 14.086 < 0.001 *** may - jun 0.566 0.061 9.299 < 0.001 *** nov - jun 0.428 0.062 6.851 < 0.001 *** oct - jun 1.856 0.052 35.501 < 0.001 *** sep - jun 1.396 0.054 25.715 < 0.001 *** may - mar -0.256 0.049 -5.239 < 0.001 *** nov - mar -0.394 0.051 -7.749 < 0.001 *** oct - mar 1.034 0.038 27.556 < 0.001 *** sep - mar 0.575 0.040 14.259 < 0.001 *** nov - may -0.138 0.054 -2.570 0.271 oct - may 1.290 0.041 31.179 < 0.001 *** sep - may 0.830 0.044 18.915 < 0.001 *** oct - nov 1.428 0.044 32.671 < 0.001 *** sep - nov 0.968 0.046 21.002 < 0.001 *** sep - oct -0.460 0.031 -14.876 < 0.001 ***

Formula: total ~ estacao + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 4.846 0.180 26.903 <2e-16 *** seca 0.012 0.018 0.682 0.496

Formula: total ~ year + (1 | month) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 4.515 0.224 20.116 < 2e-16 *** ano2 0.230 0.035 6.511 < 7.5e-11 *** ano3 0.096 0.036 2.636 0.008 ** ano4 0.964 0.031 31.123 < 2e-16 *** ano5 0.218 0.035 6.164 < 7.1e-10 *** ano6 -0.626 0.045 -14.025 < 2e-16 *** ano7 -0.429 0.042 -10.219 < 2e-16 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2 - ano1 0.230 0.035 6.511 < 0.001 *** ano3 - ano1 0.096 0.036 2.636 0.111 ano4 - ano1 0.964 0.031 31.123 < 0.001 *** ano5 - ano1 0.218 0.035 6.164 < 0.001 *** ano6 - ano1 -0.626 0.045 -14.025 < 0.001 *** ano7 - ano1 -0.429 0.042 -10.219 < 0.001 *** ano3 - ano2 -0.134 0.034 -3.893 0.002 ** ano4 - ano2 0.734 0.029 25.688 < 0.001 *** ano5 - ano2 -0.012 0.033 -0.350 1.000 ano6 - ano2 -0.856 0.043 -19.899 < 0.001 *** ano7 - ano2 -0.658 0.040 -16.373 < 0.001 *** ano4 - ano3 0.868 0.030 29.002 < 0.001 *** ano5 - ano3 0.122 0.034 3.544 0.007 ** ano6 - ano3 -0.722 0.044 -16.439 < 0.001 *** ano7 - ano3 -0.525 0.041 -12.738 < 0.001 *** ano5 - ano4 -0.746 0.029 -25.993 < 0.001 *** ano6 - ano4 -1.590 0.040 -40.214 < 0.001 *** ano7 - ano4 -1.392 0.036 -38.175 < 0.001 *** ano6 - ano5 -0.844 0.043 -19.593 < 0.001 ***

ano7 - ano5 -0.647 0.040 -16.051 < 0.001 *** ano7 - ano6 0.197 0.049 4.059 < 0.001 ***

KIBALE, Uganda Dossel Formula: dossel ~ mes + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 5.645 0.191 29.481 < 2e-16 *** apr -2.405 0.080 -30.091 < 2e-16 *** dez -1.447 0.053 -27.526 < 2e-16 *** feb -1.562 0.055 -28.335 < 2e-16 *** jan -2.390 0.087 -27.489 < 2e-16 *** jul -0.222 0.034 -6.481 0.000 *** jun -0.273 0.035 -7.874 0.000 *** mar -2.498 0.083 -29.942 < 2e-16 *** may -1.577 0.055 -28.431 < 2e-16 *** nov -1.563 0.053 -29.380 < 2e-16 *** out -1.309 0.050 -26.316 < 2e-16 *** sep -0.799 0.041 -19.450 < 2e-16 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) apr - ago -2.405 0.080 -30.091 < 0.001 *** dez - ago -1.447 0.053 -27.526 < 0.001 *** dez - apr 0.958 0.090 10.618 < 0.001 *** feb - ago -1.562 0.055 -28.335 < 0.001 *** feb - apr 0.843 0.092 9.193 < 0.001 *** feb - dez -0.115 0.069 -1.658 0.868 jan - ago -2.390 0.087 -27.489 < 0.001 *** jan - apr 0.015 0.114 0.134 1.000 jan - dez -0.943 0.096 -9.790 < 0.001 *** jan - feb -0.828 0.098 -8.474 < 0.001 *** jul - ago -0.222 0.034 -6.481 < 0.001 *** jul - apr 2.183 0.081 26.993 < 0.001 *** jul - dez 1.226 0.054 22.685 < 0.001 *** jul - feb 1.340 0.057 23.719 < 0.001 *** jul - jan 2.168 0.088 24.749 < 0.001 *** jun - ago -0.273 0.035 -7.874 < 0.001 *** jun - apr 2.132 0.081 26.284 < 0.001 *** jun - dez 1.174 0.054 21.599 < 0.001 *** jun - feb 1.289 0.057 22.680 < 0.001 *** jun - jan 2.117 0.088 24.104 < 0.001 *** jun - jul -0.052 0.037 -1.401 0.956 mar - ago -2.498 0.083 -29.942 < 0.001 *** mar - apr -0.092 0.111 -0.832 0.999 mar - dez -1.050 0.093 -11.255 < 0.001 *** mar - feb -0.935 0.095 -9.872 < 0.001 *** mar - jan -0.108 0.116 -0.927 0.999 mar - jul -2.276 0.084 -26.986 < 0.001 *** mar - jun -2.224 0.085 -26.309 < 0.001 *** may - ago -1.577 0.055 -28.431 < 0.001 *** may - apr 0.828 0.092 9.005 < 0.001 *** may - dez -0.130 0.069 -1.871 0.748

may - feb -0.015 0.071 -0.214 1.000 may - jan 0.813 0.098 8.301 < 0.001 *** may - jul -1.356 0.057 -23.845 < 0.001 *** may - jun -1.304 0.057 -22.812 < 0.001 *** may - mar 0.920 0.095 9.689 < 0.001 *** nov - ago -1.563 0.053 -29.380 < 0.001 *** nov - apr 0.842 0.091 9.294 < 0.001 *** nov - dez -0.116 0.068 -1.714 0.840 nov - feb -0.001 0.070 -0.019 1.000 nov - jan 0.827 0.097 8.556 < 0.001 *** nov - jul -1.342 0.055 -24.558 < 0.001 *** nov - jun -1.290 0.055 -23.474 < 0.001 *** nov - mar 0.934 0.094 9.974 < 0.001 *** nov - may 0.014 0.070 0.200 1.000 out - ago -1.309 0.050 -26.316 < 0.001 *** out - apr 1.097 0.089 12.382 < 0.001 *** out - dez 0.139 0.065 2.138 0.556 out - feb 0.254 0.067 3.782 0.007 ** out - jan 1.081 0.095 11.414 < 0.001 *** out - jul -1.087 0.051 -21.206 < 0.001 *** out - jun -1.035 0.052 -20.064 < 0.001 *** out - mar 1.189 0.092 12.963 < 0.001 *** out - may 0.269 0.067 3.993 0.003 ** out - nov 0.255 0.065 3.893 0.005 ** sep - ago -0.799 0.041 -19.450 < 0.001 *** sep - apr 1.606 0.084 19.112 < 0.001 *** sep - dez 0.648 0.059 11.056 < 0.001 *** sep - feb 0.763 0.061 12.522 < 0.001 *** sep - jan 1.591 0.091 17.574 < 0.001 *** sep - jul -0.578 0.043 -13.453 < 0.001 *** sep - jun -0.526 0.043 -12.134 < 0.001 *** sep - mar 1.698 0.087 19.443 < 0.001 *** sep - may 0.778 0.061 12.707 < 0.001 *** sep - nov 0.764 0.059 12.912 < 0.001 *** sep - out 0.509 0.056 9.082 < 0.001 ***

Formula: dossel ~ estacao + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 3.570 0.200 17.811 < 2e-16 *** chuva1-chuva2 0.887 0.044 20.045 < 2e-16 *** chuva1-seca1 0.379 0.049 7.707 0.00 *** chuva1-seca2 1.913 0.040 47.778 < 2e-16 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) chuva2 - chuva1 0.887 0.044 20.045 <1e-10 *** seca1 - chuva1 0.379 0.049 7.707 <1e-10 *** seca2 - chuva1 1.913 0.040 47.778 <1e-10 *** seca1 - chuva2 -0.508 0.040 -12.784 <1e-10 *** seca2 - chuva2 1.025 0.028 37.120 <1e-10 *** seca2 - seca1 1.533 0.035 43.767 <1e-10 ***

Formula: dossel ~ ano + (1 | mes) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|)

(Intercept) 4.443 0.240 18.500 < 2e-16 *** ano2 0.099 0.035 2.830 0.005 ** ano3 -0.846 0.053 -16.013 < 2e-16 *** ano4 0.580 0.031 18.431 < 2e-16 *** ano5 -0.593 0.043 -13.916 < 2e-16 *** ano6 -0.050 0.037 -1.359 0.174

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2 - ano1 0.099 0.035 2.830 0.05 * ano3 - ano1 -0.846 0.053 -16.013 <0.001 *** ano4 - ano1 0.580 0.031 18.431 <0.001 *** ano5 - ano1 -0.593 0.043 -13.916 <0.001 *** ano6 - ano1 -0.050 0.037 -1.359 0.742 ano3 - ano2 -0.945 0.053 -17.925 <0.001 *** ano4 - ano2 0.481 0.032 15.004 <0.001 *** ano5 - ano2 -0.692 0.043 -16.097 <0.001 *** ano6 - ano2 -0.149 0.037 -4.025 <0.001 *** ano4 - ano3 1.426 0.050 28.305 <0.001 *** ano5 - ano3 0.253 0.058 4.363 <0.001 *** ano6 - ano3 0.796 0.054 14.829 <0.001 *** ano5 - ano4 -1.173 0.040 -29.259 <0.001 *** ano6 - ano4 -0.630 0.034 -18.746 <0.001 *** ano6 - ano5 0.543 0.044 12.297 <0.001 ***

Sub-bosque Formula: sub-bosque ~ mes + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 7.265 0.112 64.780 <2e-16 *** apr -1.045 0.021 -50.230 <2e-16 *** dez -0.942 0.020 -47.020 <2e-16 *** feb -0.578 0.018 -32.640 <2e-16 *** jan -0.878 0.021 -41.280 <2e-16 *** jul -0.404 0.017 -24.060 <2e-16 *** jun -0.594 0.018 -33.360 <2e-16 *** mar -0.749 0.019 -39.990 <2e-16 *** may -0.869 0.020 -44.500 <2e-16 *** nov -0.705 0.017 -40.750 <2e-16 *** out -0.536 0.017 -30.660 <2e-16 *** sep -0.480 0.017 -27.980 <2e-16 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) apr - ago -1.045 0.021 -50.231 < 0.001 *** dez - ago -0.942 0.020 -47.015 < 0.001 *** dez - apr 0.103 0.025 4.172 0.002 ** feb - ago -0.578 0.018 -32.636 < 0.001 *** feb - apr 0.467 0.023 20.487 < 0.001 *** feb - dez 0.364 0.022 16.478 < 0.001 *** jan - ago -0.878 0.021 -41.278 < 0.001 *** jan - apr 0.167 0.026 6.550 < 0.001 *** jan - dez 0.064 0.025 2.583 0.285 jan - feb -0.300 0.023 -12.998 < 0.001 ***

jul - ago -0.404 0.017 -24.060 < 0.001 *** jul - apr 0.641 0.022 29.036 < 0.001 *** jul - dez 0.538 0.021 25.199 < 0.001 *** jul - feb 0.174 0.019 9.074 < 0.001 *** jul - jan 0.474 0.022 21.196 < 0.001 *** jun - ago -0.594 0.018 -33.357 < 0.001 *** jun - apr 0.451 0.023 19.736 < 0.001 *** jun - dez 0.349 0.022 15.715 < 0.001 *** jun - feb -0.016 0.020 -0.784 1.000 jun - jan 0.284 0.023 12.279 < 0.001 *** jun - jul -0.190 0.019 -9.852 < 0.001 *** mar - ago -0.749 0.019 -39.991 < 0.001 *** mar - apr 0.296 0.024 12.530 < 0.001 *** mar - dez 0.193 0.023 8.412 < 0.001 *** mar - feb -0.171 0.021 -8.186 < 0.001 *** mar - jan 0.129 0.024 5.387 < 0.001 *** mar - jul -0.346 0.020 -17.148 < 0.001 *** mar - jun -0.156 0.021 -7.406 < 0.001 *** may - ago -0.869 0.020 -44.498 < 0.001 *** may - apr 0.176 0.024 7.271 < 0.001 *** may - dez 0.073 0.024 3.111 0.078 . may - feb -0.291 0.022 -13.443 < 0.001 *** may - jan 0.009 0.024 0.368 1.000 may - jul -0.465 0.021 -22.269 < 0.001 *** may - jun -0.275 0.022 -12.672 < 0.001 *** may - mar -0.120 0.022 -5.317 < 0.001 *** nov - ago -0.705 0.017 -40.748 < 0.001 *** nov - apr 0.340 0.022 15.125 < 0.001 *** nov - dez 0.237 0.022 10.892 < 0.001 *** nov - feb -0.127 0.020 -6.463 < 0.001 *** nov - jan 0.173 0.023 7.605 < 0.001 *** nov - jul -0.301 0.019 -16.004 < 0.001 *** nov - jun -0.111 0.020 -5.639 < 0.001 *** nov - mar 0.044 0.021 2.152 0.579 nov - may 0.164 0.021 7.691 < 0.001 *** out - ago -0.536 0.017 -30.662 < 0.001 *** out - apr 0.509 0.023 22.516 < 0.001 *** out - dez 0.406 0.022 18.543 < 0.001 *** out - feb 0.042 0.020 2.129 0.596 out - jan 0.342 0.023 14.942 < 0.001 *** out - jul -0.132 0.019 -6.956 < 0.001 *** out - jun 0.058 0.020 2.912 0.134 out - mar 0.213 0.021 10.298 < 0.001 *** out - may 0.333 0.021 15.529 < 0.001 *** out - nov 0.169 0.019 8.702 < 0.001 *** sep - ago -0.480 0.017 -27.975 < 0.001 *** sep - apr 0.565 0.022 25.216 < 0.001 *** sep - dez 0.462 0.022 21.296 < 0.001 *** sep - feb 0.097 0.020 4.986 < 0.001 *** sep - jan 0.397 0.023 17.531 < 0.001 *** sep - jul -0.077 0.019 -4.103 0.002 ** sep - jun 0.113 0.020 5.768 < 0.001 *** sep - mar 0.269 0.020 13.124 < 0.001 *** sep - may 0.388 0.021 18.314 < 0.001 ***

100

sep - nov 0.224 0.019 11.707 < 0.001 *** sep - out 0.055 0.019 2.860 0.152

Formula: sub-bosque ~ estacao + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 6.383 0.115 55.690 < 2e-16 *** chuva1-chuva2 0.303 0.012 24.490 < 2e-16 *** chuva1-seca1 0.102 0.013 7.680 0.00 *** chuva1-seca2 0.580 0.012 48.870 < 2e-16 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) chuva2 - chuva1 0.303 0.012 24.490 <1e-10 *** seca1 - chuva1 0.102 0.013 7.680 <1e-10 *** seca2 - chuva1 0.580 0.012 48.870 <1e-10 *** seca1 - chuva2 -0.200 0.012 -16.380 <1e-10 *** seca2 - chuva2 0.277 0.011 26.120 <1e-10 *** seca2 - seca1 0.477 0.012 40.590 <1e-10 ***

Formula: sub-bosque ~ ano + (1 | mes) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 6.714 0.079 84.950 <2e-16 *** ano2 -0.511 0.016 -32.000 <2e-16 *** ano3 -0.269 0.016 -16.970 <2e-16 *** ano4 -0.253 0.015 -17.160 <2e-16 *** ano5 0.287 0.013 22.580 <2e-16 *** ano6 0.163 0.013 12.280 <2e-16 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2 - ano1 -0.511 0.016 -32.001 <1e-04 *** ano3 - ano1 -0.269 0.016 -16.971 <1e-04 *** ano4 - ano1 -0.253 0.015 -17.162 <1e-04 *** ano5 - ano1 0.287 0.013 22.579 <1e-04 *** ano6 - ano1 0.163 0.013 12.278 <1e-04 *** ano3 - ano2 0.242 0.018 13.602 <1e-04 *** ano4 - ano2 0.257 0.017 15.183 <1e-04 *** ano5 - ano2 0.798 0.015 52.505 <1e-04 *** ano6 - ano2 0.673 0.016 43.038 <1e-04 *** ano4 - ano3 0.016 0.017 0.945 0.934 ano5 - ano3 0.556 0.015 37.338 <1e-04 *** ano6 - ano3 0.432 0.015 28.095 <1e-04 *** ano5 - ano4 0.540 0.014 38.788 <1e-04 *** ano6 - ano4 0.416 0.014 28.841 <1e-04 *** ano6 - ano5 -0.124 0.012 -10.108 <1e-04 ***

Total Formula: total ~ mes + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 7.472 0.093 80.200 <2e-16 *** apr -1.188 0.020 -59.690 <2e-16 *** dez -1.017 0.019 -54.510 <2e-16 *** feb -0.697 0.017 -41.790 <2e-16 ***

101

jan -1.029 0.020 -50.460 <2e-16 *** jul -0.373 0.015 -24.750 <2e-16 *** jun -0.533 0.016 -33.710 <2e-16 *** mar -0.909 0.018 -50.630 <2e-16 *** may -0.965 0.018 -52.700 <2e-16 *** nov -0.810 0.016 -49.740 <2e-16 *** out -0.638 0.016 -38.990 <2e-16 *** sep -0.533 0.016 -33.680 <2e-16 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) apr - ago -1.188 0.020 -59.691 <0.01 *** dez - ago -1.017 0.019 -54.507 <0.01 *** dez - apr 0.170 0.024 7.199 <0.01 *** feb - ago -0.697 0.017 -41.79 <0.01 *** feb - apr 0.490 0.022 22.181 <0.01 *** feb - dez 0.320 0.021 15.242 <0.01 *** jan - ago -1.029 0.020 -50.464 <0.01 *** jan - apr 0.159 0.025 6.387 <0.01 *** jan - dez -0.011 0.024 -0.466 1.000 jan - feb -0.331 0.022 -14.781 <0.01 *** jul - ago -0.373 0.015 -24.751 <0.01 *** jul - apr 0.815 0.021 38.960 <0.01 *** jul - dez 0.645 0.020 32.643 <0.01 *** jul - feb 0.324 0.018 18.137 <0.01 *** jul - jan 0.656 0.021 30.874 <0.01 *** jun - ago -0.533 0.016 -33.706 <0.01 *** jun - apr 0.654 0.021 30.488 <0.01 *** jun - dez 0.484 0.020 23.819 <0.01 *** jun - feb 0.164 0.019 8.853 <0.01 *** jun - jan 0.495 0.022 22.742 <0.01 *** jun - jul -0.160 0.017 -9.389 <0.01 *** mar - ago -0.909 0.018 -50.627 <0.01 *** mar - apr 0.279 0.023 12.095 <0.01 *** mar - dez 0.109 0.022 4.945 <0.01 *** mar - feb -0.211 0.020 -10.373 <0.01 *** mar - jan 0.120 0.023 5.137 <0.01 *** mar - jul -0.536 0.019 -28.095 <0.01 *** mar - jun -0.375 0.020 -19.081 <0.01 *** may - ago -0.965 0.018 -52.700 <0.01 *** may - apr 0.222 0.023 9.523 <0.01 *** may - dez 0.052 0.022 2.343 0.438 may - feb -0.268 0.021 -12.945 <0.01 *** may - jan 0.063 0.024 2.682 0.229 may - jul -0.592 0.019 -30.508 <0.01 *** may - jun -0.432 0.020 -21.589 <0.01 *** may - mar -0.057 0.022 -2.606 0.271 nov - ago -0.810 0.016 -49.744 <0.01 *** nov - apr 0.378 0.022 17.336 <0.01 *** nov - dez 0.208 0.021 10.044 <0.01 *** nov - feb -0.112 0.019 -5.945 <0.01 *** nov - jan 0.219 0.022 9.909 <0.01 *** nov - jul -0.437 0.018 -24.956 <0.01 *** nov - jun -0.276 0.018 -15.224 <0.01 ***

102

nov - mar 0.099 0.020 4.933 <0.01 *** nov - may 0.155 0.020 7.633 <0.01 *** out - ago -0.638 0.016 -38.992 <0.01 *** out - apr 0.550 0.022 25.139 <0.01 *** out - dez 0.379 0.021 18.287 <0.01 *** out - feb 0.059 0.019 3.122 0.074 . out - jan 0.391 0.022 17.614 <0.01 *** out - jul -0.265 0.018 -15.076 <0.01 *** out - jun -0.105 0.018 -5.743 <0.01 *** out - mar 0.271 0.020 13.457 <0.01 *** out - may 0.327 0.020 16.010 <0.01 *** out - nov 0.172 0.019 9.217 <0.01 *** sep - ago -0.533 0.016 -33.681 <0.01 *** sep - apr 0.655 0.021 30.513 <0.01 *** sep - dez 0.485 0.020 23.844 <0.01 *** sep - feb 0.164 0.019 8.879 <0.01 *** sep - jan 0.496 0.022 22.765 <0.01 *** sep - jul -0.160 0.017 -9.362 <0.01 *** sep - jun 0.000 0.018 0.027 1.000 sep - mar 0.376 0.020 19.106 <0.01 *** sep - may 0.432 0.020 21.615 <0.01 *** sep - nov 0.277 0.018 15.252 <0.01 *** sep - out 0.105 0.018 5.769 <0.01 ***

Formula: total ~ estacao + (1 | ano) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 6.457 0.097 66.553 <2e-16 *** chuva1-chuva2 0.351 0.012 29.531 <2e-16 *** chuva1-seca1 0.121 0.013 9.438 <2e-16 *** chuva1-seca2 0.737 0.011 65.910 <2e-16 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) chuva2 - chuva1 0.351 0.012 29.531 <2e-16 *** seca1 - chuva1 0.121 0.013 9.438 <2e-16 *** seca2 - chuva1 0.737 0.011 65.910 <2e-16 *** seca1 - chuva2 -0.229 0.012 -19.635 <2e-16 *** seca2 - chuva2 0.387 0.010 39.423 <2e-16 *** seca2 - seca1 0.616 0.011 55.949 <2e-16 ***

Formula: total ~ ano + (1 | mes) Fixed effects Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) 6.828 0.093 73.808 < 2e-16 *** ano2 -0.412 0.014 -28.500 < 2e-16 *** ano3 -0.318 0.015 -21.032 < 2e-16 *** ano4 -0.105 0.013 -7.959 0.000 *** ano5 0.216 0.012 17.874 < 2e-16 *** ano6 0.140 0.012 11.253 < 2e-16 ***

Contrastes de Tukey Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2 - ano1 -0.412 0.014 -28.500 <1e-06 *** ano3 - ano1 -0.318 0.015 -21.032 <1e-06 *** ano4 - ano1 -0.105 0.013 -7.959 <1e-06 ***

103

ano5 - ano1 0.216 0.012 17.874 <1e-06 *** ano6 - ano1 0.140 0.012 11.253 <1e-06 *** ano3 - ano2 0.095 0.017 5.728 <1e-06 *** ano4 - ano2 0.307 0.015 20.509 <1e-06 *** ano5 - ano2 0.628 0.014 45.067 <1e-06 *** ano6 - ano2 0.552 0.014 38.720 <1e-06 *** ano4 - ano3 0.212 0.015 13.767 <1e-06 *** ano5 - ano3 0.533 0.014 36.990 <1e-06 *** ano6 - ano3 0.458 0.015 31.033 <1e-06 *** ano5 - ano4 0.321 0.013 25.368 <1e-06 *** ano6 - ano4 0.245 0.013 18.849 <1e-06 *** ano6 - ano5 -0.076 0.012 -6.406 <1e-06 ***

104

Apêndice 2. Modelos generalizados mistos e testes de Tukey avaliando as proporções entre dossel e sub-bosque, mensais e anuais, da abundância e riqueza das subfamílias de borboletas frugívoras da Serra do Japi (outubro/2011 a setembro/2018) e de Kibale (fevereiro/2001 a dezembro/2006). Somente os grupos compartilhados entre as duas áreas foram analisadas. * = p < 0,05; ** = p < 0,005; *** = p < 0,001. Detalhes dos períodos “ano” descritos na Tabela 1.

SERRA DO JAPI, Brasil

Abundância mensal Riqueza de espécies mensal Charaxinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 11 198.190 18.018 18.018 459.9 11 16.024 1.457 1.457 253.8

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) apr-ago 0.339 0.223 1.518 0.918 apr-ago -0.390 0.449 -0.870 0.999 dec-ago -0.721 0.314 -2.295 0.428 dec-ago -0.709 0.529 -1.341 0.971 feb-ago -0.697 0.224 -3.118 0.064 . feb-ago -0.246 0.457 -0.539 1.000 jan-ago -1.037 0.291 -3.558 0.015 * jan-ago -0.405 0.497 -0.816 1.000 jul-ago 1.063 0.545 1.951 0.680 jul-ago 0.742 0.662 1.122 0.993 jun-ago 1.085 0.388 2.795 0.152 jun-ago 0.438 0.545 0.804 1.000 mar-ago 0.331 0.282 1.175 0.987 mar-ago -0.143 0.470 -0.304 1.000 may-ago 1.030 0.305 3.381 0.028 * may-ago 0.336 0.518 0.649 1.000 nov-ago -0.275 0.242 -1.134 0.991 nov-ago -0.248 0.464 -0.535 1.000 oct-ago -0.860 0.197 -4.375 <0.01 *** oct-ago -0.608 0.421 -1.445 0.950 sep-ago -0.273 0.211 -1.292 0.973 sep-ago -0.500 0.440 -1.137 0.992 dec-apr -1.060 0.282 -3.761 <0.01 ** dec-apr -0.318 0.448 -0.711 1.000 feb-apr -1.036 0.173 -5.975 <0.01 *** feb-apr 0.144 0.360 0.400 1.000 jan-apr -1.376 0.256 -5.376 <0.01 *** jan-apr -0.015 0.410 -0.037 1.000 jul-apr 0.723 0.526 1.376 0.958 jul-apr 1.132 0.599 1.890 0.751 jun-apr 0.746 0.363 2.054 0.606 jun-apr 0.828 0.467 1.773 0.821 mar-apr -0.008 0.243 -0.034 1.000 mar-apr 0.247 0.377 0.655 1.000 may-apr 0.690 0.271 2.546 0.268 may-apr 0.727 0.436 1.668 0.874 nov-apr -0.614 0.198 -3.102 0.066 . nov-apr 0.142 0.370 0.383 1.000 oct-apr -1.199 0.135 -8.898 <0.01 *** oct-apr -0.217 0.313 -0.694 1.000 sep-apr -0.612 0.159 -3.856 <0.01 ** sep-apr -0.110 0.339 -0.325 1.000 feb-dec 0.024 0.282 0.085 1.000 feb-dec 0.463 0.456 1.014 0.997 jan-dec -0.316 0.338 -0.935 0.998 jan-dec 0.303 0.496 0.611 1.000 jul-dec 1.784 0.571 3.126 0.062 . jul-dec 1.451 0.661 2.194 0.536 jun-dec 1.806 0.424 4.255 <0.01 ** jun-dec 1.147 0.545 2.106 0.601 mar-dec 1.052 0.329 3.197 0.050 * mar-dec 0.566 0.470 1.204 0.987 may-dec 1.750 0.350 5.004 <0.01 *** may-dec 1.045 0.518 2.019 0.664 nov-dec 0.446 0.296 1.506 0.922 nov-dec 0.460 0.464 0.992 0.998 oct-dec -0.139 0.260 -0.534 1.000 oct-dec 0.101 0.420 0.241 1.000 sep-dec 0.448 0.271 1.657 0.860 sep-dec 0.209 0.439 0.475 1.000 jan-feb -0.340 0.255 -1.333 0.966 jan-feb -0.159 0.419 -0.380 1.000 jul-feb 1.760 0.526 3.345 0.031 * jul-feb 0.988 0.605 1.632 0.889 jun-feb 1.782 0.363 4.909 <0.01 *** jun-feb 0.684 0.475 1.440 0.952 mar-feb 1.028 0.243 4.229 <0.01 ** mar-feb 0.103 0.387 0.266 1.000 may-feb 1.726 0.271 6.364 <0.01 *** may-feb 0.583 0.444 1.312 0.976 nov-feb 0.422 0.197 2.146 0.537 nov-feb -0.002 0.380 -0.006 1.000 oct-feb -0.163 0.135 -1.205 0.984 oct-feb -0.361 0.325 -1.112 0.994 sep-feb 0.424 0.157 2.698 0.192 sep-feb -0.254 0.350 -0.726 1.000

105

jul-jan 2.100 0.558 3.761 <0.01 ** jul-jan 1.147 0.636 1.805 0.804 jun-jan 2.122 0.408 5.202 <0.01 *** jun-jan 0.844 0.514 1.642 0.885 mar-jan 1.368 0.306 4.464 <0.01 *** mar-jan 0.262 0.433 0.605 1.000 may-jan 2.066 0.330 6.266 <0.01 *** may-jan 0.742 0.485 1.530 0.927 nov-jan 0.762 0.270 2.827 0.140 nov-jan 0.157 0.427 0.368 1.000 oct-jan 0.177 0.231 0.766 1.000 oct-jan -0.202 0.379 -0.533 1.000 sep-jan 0.764 0.243 3.146 0.059 . sep-jan -0.095 0.400 -0.237 1.000 jun-jul 0.022 0.615 0.036 1.000 jun-jul -0.304 0.674 -0.450 1.000 mar-jul -0.732 0.552 -1.324 0.968 mar-jul -0.885 0.615 -1.438 0.952 may-jul -0.033 0.566 -0.059 1.000 may-jul -0.405 0.653 -0.621 1.000 nov-jul -1.338 0.534 -2.505 0.291 nov-jul -0.990 0.611 -1.621 0.894 oct-jul -1.923 0.514 -3.740 <0.01 ** oct-jul -1.349 0.578 -2.333 0.435 sep-jul -1.335 0.520 -2.567 0.255 sep-jul -1.242 0.593 -2.096 0.608 mar-jun -0.754 0.401 -1.879 0.730 mar-jun -0.581 0.488 -1.191 0.989 may-jun -0.055 0.418 -0.133 1.000 may-jun -0.102 0.535 -0.190 1.000 nov-jun -1.360 0.374 -3.632 0.011 * nov-jun -0.687 0.483 -1.423 0.955 oct-jun -1.945 0.347 -5.607 <0.01 *** oct-jun -1.046 0.441 -2.373 0.407 sep-jun -1.358 0.355 -3.826 <0.01 ** sep-jun -0.938 0.459 -2.044 0.645 may-mar 0.698 0.321 2.178 0.512 may-mar 0.480 0.458 1.047 0.996 nov-mar -0.606 0.260 -2.334 0.401 nov-mar -0.105 0.396 -0.266 1.000 oct-mar -1.191 0.216 -5.509 <0.01 *** oct-mar -0.464 0.344 -1.352 0.969 sep-mar -0.604 0.231 -2.613 0.232 sep-mar -0.357 0.367 -0.973 0.998 nov-may -1.304 0.287 -4.548 <0.01 *** nov-may -0.585 0.452 -1.294 0.978 oct-may -1.889 0.249 -7.591 <0.01 *** oct-may -0.944 0.407 -2.321 0.444 sep-may -1.302 0.261 -4.990 <0.01 *** sep-may -0.837 0.427 -1.960 0.705 oct-nov -0.585 0.163 -3.585 0.014 * oct-nov -0.359 0.335 -1.070 0.995 sep-nov 0.002 0.180 0.013 1.000 sep-nov -0.252 0.359 -0.700 1.000 sep-oct 0.587 0.112 5.224 <0.01 *** sep-oct 0.107 0.301 0.357 1.000

Biblidinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 11 79.268 7.206 7.206 461.8 11 18.093 1.645 1.645 233.8

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) apr-ago 1.175 0.285 4.125 <0.01 ** apr-ago -0.328 0.418 -0.786 1.000 dec-ago 0.439 0.352 1.248 0.981 dec-ago -0.492 0.451 -1.092 0.994 feb-ago 0.312 0.294 1.062 0.995 feb-ago -0.439 0.443 -0.991 0.997 jan-ago 0.381 0.386 0.987 0.997 jan-ago -0.038 0.599 -0.064 1.000 jul-ago 2.768 0.760 3.643 0.012 * jul-ago 1.092 0.806 1.354 0.967 jun-ago 2.357 0.569 4.139 <0.01 ** jun-ago 1.595 0.797 2.001 0.665 mar-ago 1.084 0.312 3.476 0.021 * mar-ago -0.049 0.455 -0.108 1.000 may-ago 1.713 0.376 4.560 <0.01 *** may-ago 0.067 0.497 0.135 1.000 nov-ago 1.372 0.351 3.912 <0.01 ** nov-ago -0.087 0.501 -0.174 1.000 oct-ago 0.323 0.263 1.228 0.983 oct-ago -0.612 0.399 -1.534 0.921 sep-ago 1.110 0.281 3.950 <0.01 ** sep-ago -0.621 0.408 -1.520 0.926 dec-apr -0.736 0.310 -2.370 0.386 dec-apr -0.164 0.393 -0.418 1.000 feb-apr -0.863 0.243 -3.553 0.016 * feb-apr -0.111 0.384 -0.289 1.000 jan-apr -0.794 0.351 -2.264 0.462 jan-apr 0.290 0.557 0.520 1.000 jul-apr 1.593 0.744 2.142 0.552 jul-apr 1.420 0.775 1.831 0.779 jun-apr 1.182 0.546 2.164 0.536 jun-apr 1.923 0.766 2.512 0.305 mar-apr -0.091 0.266 -0.343 1.000 mar-apr 0.279 0.398 0.701 1.000 may-apr 0.538 0.342 1.571 0.904 may-apr 0.395 0.445 0.889 0.999

106

nov-apr 0.197 0.309 0.637 1.000 nov-apr 0.241 0.449 0.537 1.000 oct-apr -0.852 0.209 -4.074 <0.01 ** oct-apr -0.284 0.332 -0.855 0.999 sep-apr -0.065 0.233 -0.280 1.000 sep-apr -0.292 0.343 -0.852 0.999 feb-dec -0.127 0.319 -0.399 1.000 feb-dec 0.053 0.420 0.127 1.000 jan-dec -0.058 0.406 -0.143 1.000 jan-dec 0.454 0.582 0.780 1.000 jul-dec 2.329 0.772 3.018 0.088 . jul-dec 1.584 0.794 1.996 0.669 jun-dec 1.918 0.582 3.293 0.039 * jun-dec 2.087 0.784 2.662 0.222 mar-dec 0.645 0.336 1.917 0.715 mar-dec 0.443 0.433 1.025 0.997 may-dec 1.274 0.399 3.194 0.053 . may-dec 0.560 0.476 1.176 0.989 nov-dec 0.932 0.370 2.520 0.291 nov-dec 0.405 0.480 0.844 0.999 oct-dec -0.116 0.293 -0.396 1.000 oct-dec -0.119 0.373 -0.320 1.000 sep-dec 0.671 0.308 2.179 0.524 sep-dec -0.128 0.383 -0.335 1.000 jan-feb 0.069 0.358 0.193 1.000 jan-feb 0.401 0.576 0.696 1.000 jul-feb 2.456 0.747 3.286 0.039 * jul-feb 1.531 0.789 1.939 0.708 jun-feb 2.045 0.551 3.712 <0.01 ** jun-feb 2.034 0.780 2.609 0.250 mar-feb 0.772 0.275 2.805 0.153 mar-feb 0.390 0.424 0.919 0.999 may-feb 1.401 0.350 3.997 <0.01 ** may-feb 0.506 0.469 1.080 0.995 nov-feb 1.059 0.316 3.351 0.032 * nov-feb 0.352 0.473 0.745 1.000 oct-feb 0.011 0.220 0.050 1.000 oct-feb -0.173 0.364 -0.475 1.000 sep-feb 0.798 0.244 3.274 0.041 * sep-feb -0.181 0.374 -0.485 1.000 jul-jan 2.387 0.788 3.028 0.085 . jul-jan 1.130 0.887 1.274 0.979 jun-jan 1.976 0.605 3.264 0.043 * jun-jan 1.633 0.878 1.860 0.761 mar-jan 0.703 0.372 1.889 0.734 mar-jan -0.011 0.586 -0.019 1.000 may-jan 1.332 0.431 3.092 0.072 . may-jan 0.105 0.618 0.170 1.000 nov-jan 0.990 0.401 2.468 0.323 nov-jan -0.049 0.622 -0.078 1.000 oct-jan -0.058 0.331 -0.175 1.000 oct-jan -0.574 0.543 -1.056 0.996 sep-jan 0.729 0.349 2.087 0.593 sep-jan -0.582 0.550 -1.059 0.995 jun-jul -0.411 0.892 -0.460 1.000 jun-jul 0.503 1.030 0.488 1.000 mar-jul -1.684 0.755 -2.231 0.486 mar-jul -1.141 0.796 -1.433 0.950 may-jul -1.055 0.783 -1.348 0.966 may-jul -1.025 0.821 -1.248 0.982 nov-jul -1.396 0.771 -1.811 0.783 nov-jul -1.179 0.823 -1.432 0.951 oct-jul -2.445 0.736 -3.324 0.035 * oct-jul -1.703 0.765 -2.226 0.501 sep-jul -1.658 0.742 -2.235 0.484 sep-jul -1.712 0.770 -2.223 0.503 mar-jun -1.273 0.560 -2.272 0.456 mar-jun -1.644 0.787 -2.090 0.601 may-jun -0.644 0.599 -1.076 0.994 may-jun -1.528 0.811 -1.883 0.746 nov-jun -0.985 0.581 -1.695 0.849 nov-jun -1.682 0.814 -2.067 0.617 oct-jun -2.034 0.534 -3.806 <0.01 ** oct-jun -2.207 0.755 -2.921 0.119 sep-jun -1.247 0.542 -2.300 0.436 sep-jun -2.215 0.760 -2.914 0.121 may-mar 0.629 0.365 1.722 0.835 may-mar 0.116 0.480 0.243 1.000 nov-mar 0.288 0.333 0.865 0.999 nov-mar -0.038 0.484 -0.078 1.000 oct-mar -0.761 0.243 -3.133 0.063 . oct-mar -0.563 0.378 -1.488 0.936 sep-mar 0.026 0.265 0.098 1.000 sep-mar -0.571 0.388 -1.474 0.940 nov-may -0.341 0.398 -0.857 0.999 nov-may -0.154 0.523 -0.295 1.000 oct-may -1.390 0.324 -4.287 <0.01 ** oct-may -0.679 0.427 -1.590 0.901 sep-may -0.603 0.337 -1.789 0.797 sep-may -0.688 0.436 -1.579 0.906 oct-nov -1.048 0.286 -3.668 0.011 * oct-nov -0.525 0.432 -1.216 0.986 sep-nov -0.262 0.307 -0.853 0.999 sep-nov -0.534 0.440 -1.212 0.986 sep-oct 0.787 0.204 3.864 <0.01 ** sep-oct -0.009 0.320 -0.027 1.000

Satyrini Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 11 21.500 1.955 1.955 398.9 11 10.239 0.931 0.931 247.3

107

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) apr-ago -0.378 0.174 -2.178 0.536 apr-ago 0.055 0.361 0.152 1.000 dec-ago -0.083 0.356 -0.232 1.000 dec-ago 0.320 0.456 0.702 1.000 feb-ago 0.157 0.235 0.667 1.000 feb-ago 0.596 0.401 1.484 0.942 jan-ago 0.085 0.337 0.252 1.000 jan-ago 0.460 0.466 0.986 0.998 jul-ago 0.643 0.312 2.059 0.622 jul-ago 0.719 0.487 1.476 0.944 jun-ago -0.385 0.255 -1.514 0.928 jun-ago 0.383 0.428 0.893 0.999 mar-ago -0.107 0.241 -0.444 1.000 mar-ago 0.393 0.404 0.972 0.998 may-ago 0.005 0.202 0.026 1.000 may-ago 0.080 0.391 0.205 1.000 nov-ago 0.388 0.353 1.099 0.994 nov-ago 0.787 0.467 1.684 0.869 oct-ago 0.063 0.195 0.324 1.000 oct-ago -0.102 0.349 -0.293 1.000 sep-ago 0.378 0.209 1.804 0.795 sep-ago 0.106 0.336 0.317 1.000 dec-apr 0.295 0.364 0.811 1.000 dec-apr 0.265 0.440 0.603 1.000 feb-apr 0.535 0.253 2.116 0.582 feb-apr 0.541 0.383 1.413 0.959 jan-apr 0.463 0.350 1.323 0.972 jan-apr 0.405 0.450 0.899 0.999 jul-apr 1.021 0.335 3.051 0.084 jul-apr 0.664 0.473 1.406 0.960 jun-apr -0.007 0.278 -0.027 1.000 jun-apr 0.328 0.412 0.797 1.000 mar-apr 0.271 0.257 1.054 0.996 mar-apr 0.338 0.386 0.876 0.999 may-apr 0.383 0.227 1.686 0.859 may-apr 0.025 0.372 0.068 1.000 nov-apr 0.766 0.364 2.104 0.591 nov-apr 0.732 0.451 1.622 0.897 oct-apr 0.441 0.223 1.977 0.683 oct-apr -0.157 0.328 -0.478 1.000 sep-apr 0.756 0.222 3.403 0.029 * sep-apr 0.052 0.314 0.165 1.000 feb-dec 0.239 0.396 0.605 1.000 feb-dec 0.276 0.470 0.587 1.000 jan-dec 0.168 0.464 0.361 1.000 jan-dec 0.140 0.526 0.265 1.000 jul-dec 0.726 0.456 1.593 0.899 jul-dec 0.399 0.549 0.726 1.000 jun-dec -0.303 0.415 -0.729 1.000 jun-dec 0.063 0.497 0.126 1.000 mar-dec -0.024 0.401 -0.061 1.000 mar-dec 0.073 0.474 0.153 1.000 may-dec 0.088 0.383 0.230 1.000 may-dec -0.240 0.466 -0.515 1.000 nov-dec 0.471 0.475 0.991 0.997 nov-dec 0.467 0.528 0.883 0.999 oct-dec 0.146 0.380 0.385 1.000 oct-dec -0.423 0.429 -0.985 0.998 sep-dec 0.460 0.378 1.219 0.985 sep-dec -0.214 0.420 -0.509 1.000 jan-feb -0.072 0.378 -0.190 1.000 jan-feb -0.136 0.476 -0.286 1.000 jul-feb 0.486 0.371 1.309 0.974 jul-feb 0.123 0.505 0.243 1.000 jun-feb -0.542 0.320 -1.693 0.855 jun-feb -0.213 0.447 -0.477 1.000 mar-feb -0.264 0.303 -0.872 0.999 mar-feb -0.203 0.421 -0.483 1.000 may-feb -0.151 0.279 -0.542 1.000 may-feb -0.516 0.414 -1.247 0.984 nov-feb 0.231 0.392 0.591 1.000 nov-feb 0.191 0.480 0.397 1.000 oct-feb -0.094 0.271 -0.346 1.000 oct-feb -0.698 0.369 -1.892 0.754 sep-feb 0.221 0.265 0.834 1.000 sep-feb -0.490 0.360 -1.360 0.969 jul-jan 0.558 0.443 1.259 0.981 jul-jan 0.259 0.558 0.465 1.000 jun-jan -0.470 0.401 -1.172 0.989 jun-jan -0.077 0.506 -0.152 1.000 mar-jan -0.192 0.387 -0.496 1.000 mar-jan -0.067 0.483 -0.139 1.000 may-jan -0.080 0.369 -0.216 1.000 may-jan -0.380 0.477 -0.796 1.000 nov-jan 0.303 0.461 0.658 1.000 nov-jan 0.327 0.535 0.611 1.000 oct-jan -0.022 0.363 -0.060 1.000 oct-jan -0.562 0.439 -1.281 0.980 sep-jan 0.293 0.359 0.815 1.000 sep-jan -0.353 0.431 -0.820 1.000 jun-jul -1.028 0.385 -2.674 0.218 jun-jul -0.336 0.526 -0.639 1.000 mar-jul -0.750 0.374 -2.005 0.663 mar-jul -0.326 0.506 -0.644 1.000 may-jul -0.638 0.350 -1.820 0.785 may-jul -0.639 0.495 -1.290 0.979 nov-jul -0.255 0.455 -0.560 1.000 nov-jul 0.068 0.558 0.121 1.000 oct-jul -0.580 0.348 -1.667 0.868 oct-jul -0.821 0.464 -1.769 0.827 sep-jul -0.265 0.354 -0.749 1.000 sep-jul -0.613 0.454 -1.349 0.971 mar-jun 0.278 0.325 0.857 0.999 mar-jun 0.010 0.450 0.022 1.000

108

may-jun 0.391 0.298 1.311 0.974 may-jun -0.303 0.438 -0.691 1.000 nov-jun 0.774 0.414 1.868 0.755 nov-jun 0.404 0.507 0.797 1.000 oct-jun 0.449 0.295 1.521 0.925 oct-jun -0.485 0.402 -1.208 0.988 sep-jun 0.763 0.298 2.559 0.278 sep-jun -0.276 0.390 -0.708 1.000 may-mar 0.112 0.282 0.399 1.000 may-mar -0.313 0.415 -0.754 1.000 nov-mar 0.495 0.400 1.237 0.983 nov-mar 0.394 0.485 0.813 1.000 oct-mar 0.170 0.278 0.613 1.000 oct-mar -0.495 0.374 -1.324 0.974 sep-mar 0.485 0.276 1.755 0.822 sep-mar -0.286 0.363 -0.789 1.000 nov-may 0.383 0.383 1.001 0.997 nov-may 0.707 0.477 1.482 0.942 oct-may 0.058 0.249 0.233 1.000 oct-may -0.182 0.362 -0.504 1.000 sep-may 0.372 0.252 1.481 0.937 sep-may 0.026 0.349 0.076 1.000 oct-nov -0.325 0.377 -0.861 0.999 oct-nov -0.889 0.441 -2.018 0.670 sep-nov -0.010 0.374 -0.028 1.000 sep-nov -0.680 0.432 -1.575 0.914 sep-oct 0.315 0.245 1.284 0.978 sep-oct 0.209 0.301 0.694 1.000

Nymphalinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 11 14.102 1.282 1.282 207.2 11 10.239 0.931 0.931 134.3

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) apr-ago 0.361 0.720 0.502 1.000 apr-ago -0.223 1.000 -0.223 1.000 dec-ago 0.116 0.787 0.147 1.000 dec-ago -1.099 1.033 -1.064 0.996 feb-ago -0.231 0.713 -0.324 1.000 feb-ago -0.799 0.968 -0.825 1.000 jan-ago -0.163 0.889 -0.183 1.000 jan-ago -0.511 1.057 -0.483 1.000 jul-ago 2.127 1.233 1.725 0.827 jul-ago 0.182 1.426 0.128 1.000 jun-ago 1.511 1.299 1.162 0.989 jun-ago 0.470 1.396 0.337 1.000 mar-ago 0.596 0.727 0.819 1.000 mar-ago -0.598 0.957 -0.625 1.000 may-ago 0.545 0.799 0.683 1.000 may-ago -0.580 1.021 -0.568 1.000 nov-ago 0.356 0.791 0.451 1.000 nov-ago -0.629 0.996 -0.631 1.000 oct-ago -0.132 0.705 -0.188 1.000 oct-ago -0.716 0.950 -0.753 1.000 sep-ago -0.038 0.764 -0.050 1.000 sep-ago -0.446 1.012 -0.441 1.000 dec-apr -0.245 0.486 -0.505 1.000 dec-apr -0.875 0.817 -1.072 0.995 feb-apr -0.592 0.356 -1.666 0.858 feb-apr -0.575 0.732 -0.786 1.000 jan-apr -0.524 0.643 -0.815 1.000 jan-apr -0.288 0.847 -0.340 1.000 jul-apr 1.766 1.078 1.637 0.872 jul-apr 0.405 1.278 0.317 1.000 jun-apr 1.149 1.145 1.003 0.997 jun-apr 0.693 1.245 0.557 1.000 mar-apr 0.234 0.396 0.592 1.000 mar-apr -0.375 0.718 -0.522 1.000 may-apr 0.184 0.532 0.346 1.000 may-apr -0.357 0.802 -0.445 1.000 nov-apr -0.005 0.499 -0.010 1.000 nov-apr -0.405 0.769 -0.527 1.000 oct-apr -0.494 0.326 -1.512 0.922 oct-apr -0.492 0.709 -0.695 1.000 sep-apr -0.399 0.474 -0.842 0.999 sep-apr -0.223 0.791 -0.282 1.000 feb-dec -0.347 0.473 -0.735 1.000 feb-dec 0.300 0.776 0.387 1.000 jan-dec -0.279 0.715 -0.390 1.000 jan-dec 0.588 0.885 0.664 1.000 jul-dec 2.011 1.127 1.785 0.794 jul-dec 1.281 1.304 0.982 0.998 jun-dec 1.395 1.186 1.176 0.988 jun-dec 1.569 1.271 1.234 0.985 mar-dec 0.480 0.503 0.954 0.998 mar-dec 0.501 0.763 0.656 1.000 may-dec 0.429 0.626 0.686 1.000 may-dec 0.519 0.842 0.616 1.000 nov-dec 0.240 0.579 0.415 1.000 nov-dec 0.470 0.811 0.579 1.000 oct-dec -0.248 0.434 -0.572 1.000 oct-dec 0.383 0.754 0.508 1.000 sep-dec -0.154 0.565 -0.273 1.000 sep-dec 0.652 0.832 0.784 1.000 jan-feb 0.068 0.635 0.107 1.000 jan-feb 0.288 0.808 0.356 1.000 jul-feb 2.358 1.075 2.193 0.506 jul-feb 0.981 1.253 0.783 1.000

109

jun-feb 1.742 1.139 1.530 0.916 jun-feb 1.269 1.219 1.041 0.996 mar-feb 0.827 0.382 2.162 0.528 mar-feb 0.201 0.672 0.298 1.000 may-feb 0.776 0.526 1.477 0.933 may-feb 0.219 0.761 0.287 1.000 nov-feb 0.588 0.485 1.212 0.984 nov-feb 0.170 0.726 0.234 1.000 oct-feb 0.099 0.307 0.322 1.000 oct-feb 0.083 0.662 0.125 1.000 sep-feb 0.193 0.464 0.417 1.000 sep-feb 0.352 0.749 0.470 1.000 jul-jan 2.290 1.201 1.907 0.715 jul-jan 0.693 1.323 0.524 1.000 jun-jan 1.674 1.254 1.334 0.967 jun-jan 0.981 1.291 0.760 1.000 mar-jan 0.759 0.658 1.153 0.989 mar-jan -0.087 0.795 -0.109 1.000 may-jan 0.708 0.750 0.944 0.998 may-jan -0.069 0.872 -0.079 1.000 nov-jan 0.519 0.718 0.723 1.000 nov-jan -0.118 0.842 -0.140 1.000 oct-jan 0.031 0.619 0.050 1.000 oct-jan -0.205 0.787 -0.260 1.000 sep-jan 0.125 0.703 0.178 1.000 sep-jan 0.065 0.861 0.075 1.000 jun-jul -0.616 1.532 -0.402 1.000 jun-jul 0.288 1.607 0.179 1.000 mar-jul -1.531 1.086 -1.410 0.951 mar-jul -0.780 1.245 -0.627 1.000 may-jul -1.582 1.135 -1.394 0.955 may-jul -0.762 1.295 -0.589 1.000 nov-jul -1.770 1.131 -1.566 0.903 nov-jul -0.811 1.275 -0.636 1.000 oct-jul -2.259 1.069 -2.113 0.565 oct-jul -0.898 1.239 -0.725 1.000 sep-jul -2.165 1.113 -1.944 0.689 sep-jul -0.629 1.288 -0.488 1.000 mar-jun -0.915 1.153 -0.793 1.000 mar-jun -1.068 1.211 -0.882 0.999 may-jun -0.965 1.212 -0.796 1.000 may-jun -1.050 1.262 -0.832 1.000 nov-jun -1.154 1.182 -0.976 0.997 nov-jun -1.099 1.242 -0.885 0.999 oct-jun -1.643 1.130 -1.454 0.940 oct-jun -1.186 1.205 -0.984 0.998 sep-jun -1.549 1.178 -1.314 0.971 sep-jun -0.916 1.255 -0.730 1.000 may-mar -0.050 0.546 -0.092 1.000 may-mar 0.018 0.748 0.024 1.000 nov-mar -0.239 0.514 -0.466 1.000 nov-mar -0.031 0.712 -0.043 1.000 oct-mar -0.728 0.354 -2.056 0.607 oct-mar -0.118 0.646 -0.182 1.000 sep-mar -0.634 0.488 -1.297 0.973 sep-mar 0.152 0.735 0.206 1.000 nov-may -0.189 0.630 -0.300 1.000 nov-may -0.049 0.797 -0.061 1.000 oct-may -0.677 0.515 -1.316 0.970 oct-may -0.136 0.738 -0.184 1.000 sep-may -0.583 0.597 -0.977 0.997 sep-may 0.134 0.817 0.163 1.000 oct-nov -0.489 0.456 -1.072 0.994 oct-nov -0.087 0.703 -0.124 1.000 sep-nov -0.394 0.565 -0.697 1.000 sep-nov 0.182 0.785 0.232 1.000 sep-oct 0.094 0.438 0.215 1.000 sep-oct 0.269 0.726 0.371 1.000

Abundância anual Riqueza de espécies anual Charaxinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 6 13.386 2.231 2.231 484.1 6 4.958 0.826 0.826 255.9

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2-ano1 0.113 0.136 0.831 0.981 ano2-ano1 0.209 0.328 0.637 0.996 ano3-ano1 -0.141 0.139 -1.014 0.949 ano3-ano1 -0.373 0.316 -1.180 0.901 ano4-ano1 -0.014 0.122 -0.116 1.000 ano4-ano1 -0.184 0.306 -0.601 0.997 ano5-ano1 0.264 0.135 1.952 0.435 ano5-ano1 0.003 0.328 0.009 1.000 ano6-ano1 0.059 0.183 0.320 1.000 ano6-ano1 0.121 0.353 0.344 1.000 ano7-ano1 0.293 0.162 1.806 0.534 ano7-ano1 -0.060 0.341 -0.176 1.000 ano3-ano2 -0.255 0.142 -1.795 0.542 ano3-ano2 -0.582 0.300 -1.938 0.453 ano4-ano2 -0.128 0.122 -1.049 0.940 ano4-ano2 -0.393 0.288 -1.363 0.820 ano5-ano2 0.150 0.137 1.097 0.926 ano5-ano2 -0.206 0.313 -0.657 0.995 ano6-ano2 -0.055 0.184 -0.297 1.000 ano6-ano2 -0.087 0.339 -0.258 1.000 ano7-ano2 0.180 0.165 1.090 0.928 ano7-ano2 -0.269 0.325 -0.827 0.982

110

ano4-ano3 0.127 0.127 1.004 0.951 ano4-ano3 0.189 0.275 0.689 0.993 ano5-ano3 0.405 0.140 2.885 0.057 ano5-ano3 0.376 0.300 1.254 0.872 ano6-ano3 0.200 0.187 1.071 0.934 ano6-ano3 0.494 0.328 1.507 0.739 ano7-ano3 0.435 0.167 2.606 0.119 ano7-ano3 0.313 0.314 0.997 0.954 ano5-ano4 0.278 0.118 2.360 0.208 ano5-ano4 0.187 0.288 0.649 0.995 ano6-ano4 0.073 0.174 0.418 1.000 ano6-ano4 0.305 0.317 0.962 0.962 ano7-ano4 0.307 0.151 2.030 0.386 ano7-ano4 0.124 0.302 0.410 1.000 ano6-ano5 -0.205 0.186 -1.103 0.924 ano6-ano5 0.118 0.339 0.349 1.000 ano7-ano5 0.029 0.162 0.182 1.000 ano7-ano5 -0.063 0.325 -0.194 1.000 ano7-ano6 0.235 0.206 1.138 0.913 ano7-ano6 -0.182 0.351 -0.517 0.999

Biblidinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 6 15.752 2.625 2.625 477 6 1.790 0.298 0.298 244.6

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2-ano1 0.227 0.234 0.970 0.959 ano2-ano1 0.083 0.349 0.238 1.000 ano3-ano1 0.749 0.256 2.928 0.0514 . ano3-ano1 -0.211 0.344 -0.614 0.996 ano4-ano1 0.317 0.221 1.433 0.778 ano4-ano1 -0.019 0.337 -0.058 1.000 ano5-ano1 0.299 0.242 1.237 0.876 ano5-ano1 0.014 0.360 0.038 1.000 ano6-ano1 0.939 0.300 3.133 0.028 * ano6-ano1 0.206 0.384 0.537 0.998 ano7-ano1 0.386 0.271 1.427 0.782 ano7-ano1 -0.126 0.365 -0.347 1.000 ano3-ano2 0.522 0.228 2.289 0.243 ano3-ano2 -0.294 0.321 -0.915 0.970 ano4-ano2 0.091 0.189 0.478 0.999 ano4-ano2 -0.103 0.314 -0.326 1.000 ano5-ano2 0.073 0.215 0.339 1.000 ano5-ano2 -0.069 0.339 -0.205 1.000 ano6-ano2 0.712 0.275 2.586 0.127 ano6-ano2 0.123 0.363 0.339 1.000 ano7-ano2 0.160 0.244 0.654 0.995 ano7-ano2 -0.210 0.343 -0.611 0.996 ano4-ano3 -0.432 0.214 -2.021 0.393 ano4-ano3 0.191 0.309 0.619 0.996 ano5-ano3 -0.449 0.233 -1.931 0.451 ano5-ano3 0.225 0.332 0.677 0.994 ano6-ano3 0.190 0.293 0.648 0.995 ano6-ano3 0.417 0.358 1.165 0.907 ano7-ano3 -0.362 0.260 -1.392 0.801 ano7-ano3 0.084 0.339 0.249 1.000 ano5-ano4 -0.018 0.195 -0.091 1.000 ano5-ano4 0.033 0.328 0.101 1.000 ano6-ano4 0.622 0.266 2.338 0.220 ano6-ano4 0.226 0.354 0.637 0.996 ano7-ano4 0.069 0.231 0.300 1.000 ano7-ano4 -0.107 0.331 -0.323 1.000 ano6-ano5 0.639 0.282 2.269 0.253 ano6-ano5 0.192 0.372 0.517 0.999 ano7-ano5 0.087 0.251 0.347 1.000 ano7-ano5 -0.140 0.354 -0.396 1.000 ano7-ano6 -0.552 0.307 -1.801 0.539 ano7-ano6 -0.333 0.379 -0.878 0.976

Satyrini Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 6 20.893 3.4822 3.4822 391.9 6 7.232 1.205 1.205 240.5

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2-ano1 -0.388 0.242 -1.603 0.665 ano2-ano1 -0.172 0.303 -0.568 0.998 ano3-ano1 -0.724 0.222 -3.262 0.018 * ano3-ano1 -0.454 0.297 -1.528 0.722 ano4-ano1 -0.710 0.206 -3.443 0.010 ** ano4-ano1 -0.198 0.298 -0.665 0.994 ano5-ano1 -0.494 0.285 -1.734 0.576 ano5-ano1 -0.519 0.346 -1.498 0.741 ano6-ano1 -0.597 0.275 -2.172 0.296 ano6-ano1 0.036 0.364 0.097 1.000 ano7-ano1 -1.167 0.303 -3.855 0.002 ** ano7-ano1 -0.692 0.366 -1.893 0.478 ano3-ano2 -0.336 0.206 -1.633 0.645 ano3-ano2 -0.282 0.262 -1.080 0.932

111

ano4-ano2 -0.322 0.177 -1.824 0.514 ano4-ano2 -0.026 0.262 -0.101 1.000 ano5-ano2 -0.106 0.263 -0.403 1.000 ano5-ano2 -0.347 0.316 -1.097 0.927 ano6-ano2 -0.209 0.261 -0.801 0.984 ano6-ano2 0.207 0.336 0.618 0.996 ano7-ano2 -0.779 0.287 -2.714 0.088 . ano7-ano2 -0.521 0.337 -1.543 0.713 ano4-ano3 0.014 0.157 0.088 1.000 ano4-ano3 0.256 0.256 1.000 0.953 ano5-ano3 0.230 0.255 0.901 0.970 ano5-ano3 -0.065 0.311 -0.208 1.000 ano6-ano3 0.127 0.243 0.523 0.998 ano6-ano3 0.490 0.331 1.481 0.751 ano7-ano3 -0.443 0.274 -1.615 0.657 ano7-ano3 -0.238 0.332 -0.717 0.991 ano5-ano4 0.216 0.234 0.924 0.966 ano5-ano4 -0.320 0.312 -1.029 0.946 ano6-ano4 0.113 0.230 0.494 0.999 ano6-ano4 0.234 0.331 0.706 0.992 ano7-ano4 -0.457 0.258 -1.768 0.553 ano7-ano4 -0.494 0.333 -1.484 0.750 ano6-ano5 -0.103 0.299 -0.344 1.000 ano6-ano5 0.554 0.375 1.477 0.754 ano7-ano5 -0.673 0.324 -2.078 0.350 ano7-ano5 -0.174 0.377 -0.461 0.999 ano7-ano6 -0.570 0.319 -1.789 0.538 ano7-ano6 -0.728 0.393 -1.850 0.507

Nymphalinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 6 25.985 4.331 4.331 197.5 6 25.985 4.331 4.331 121.2

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2-ano1 1.365 0.478 2.857 0.060 . ano2-ano1 0.762 0.704 1.083 0.932 ano3-ano1 0.481 0.476 1.010 0.947 ano3-ano1 0.182 0.685 0.266 1.000 ano4-ano1 1.082 0.388 2.789 0.072 . ano4-ano1 0.348 0.654 0.532 0.998 ano5-ano1 0.286 0.368 0.777 0.986 ano5-ano1 -0.223 0.660 -0.338 1.000 ano6-ano1 1.366 0.557 2.451 0.166 ano6-ano1 0.788 0.759 1.038 0.944 ano7-ano1 1.518 0.528 2.873 0.057 . ano7-ano1 1.179 0.783 1.506 0.738 ano3-ano2 -0.885 0.482 -1.835 0.504 ano3-ano2 -0.580 0.627 -0.925 0.968 ano4-ano2 -0.283 0.391 -0.724 0.990 ano4-ano2 -0.414 0.593 -0.698 0.993 ano5-ano2 -1.080 0.382 -2.828 0.065 . ano5-ano2 -0.985 0.600 -1.643 0.650 ano6-ano2 0.001 0.562 0.001 1.000 ano6-ano2 0.026 0.707 0.037 1.000 ano7-ano2 0.152 0.532 0.286 1.000 ano7-ano2 0.417 0.732 0.569 0.998 ano4-ano3 0.601 0.391 1.538 0.705 ano4-ano3 0.166 0.571 0.291 1.000 ano5-ano3 -0.195 0.376 -0.518 0.998 ano5-ano3 -0.405 0.577 -0.702 0.992 ano6-ano3 0.885 0.560 1.580 0.677 ano6-ano3 0.606 0.689 0.880 0.975 ano7-ano3 1.037 0.533 1.946 0.429 ano7-ano3 0.996 0.714 1.395 0.802 ano5-ano4 -0.796 0.261 -3.053 0.034 * ano5-ano4 -0.571 0.541 -1.057 0.939 ano6-ano4 0.284 0.486 0.584 0.997 ano6-ano4 0.440 0.658 0.669 0.994 ano7-ano4 0.436 0.453 0.962 0.958 ano7-ano4 0.830 0.685 1.212 0.888 ano6-ano5 1.080 0.475 2.274 0.241 ano6-ano5 1.012 0.664 1.523 0.727 ano7-ano5 1.232 0.442 2.785 0.073 . ano7-ano5 1.402 0.691 2.030 0.391 ano7-ano6 0.151 0.606 0.250 1.000 ano7-ano6 0.390 0.786 0.496 0.999

KIBALE, Uganda

Abundância mensal Riqueza de espécies mensal Charaxinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 11 19.956 1.814 1.814 270.7 11 7.594 0.690 0.690 212.5

Comparações par a par Comparações par a par

112

Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) aug-apr 0.833 0.387 2.152 0.569 aug-apr 0.655 0.495 1.323 0.975 dec-apr 1.187 0.462 2.572 0.284 dec-apr 0.417 0.574 0.727 1.000 feb-apr 0.549 0.466 1.177 0.990 feb-apr 0.381 0.581 0.656 1.000 jan-apr 1.274 0.503 2.532 0.306 jan-apr 0.614 0.627 0.979 0.998 jul-apr 0.400 0.446 0.898 0.999 jul-apr -0.424 0.577 -0.734 1.000 jun-apr 0.464 0.429 1.080 0.995 jun-apr 0.348 0.519 0.670 1.000 mar-apr 0.509 0.494 1.031 0.997 mar-apr 0.480 0.627 0.766 1.000 may-apr 0.873 0.469 1.860 0.772 may-apr 0.277 0.616 0.449 1.000 nov-apr 1.106 0.422 2.620 0.256 nov-apr 0.311 0.539 0.577 1.000 oct-apr 0.878 0.429 2.045 0.648 oct-apr 0.509 0.531 0.959 0.998 sep-apr 1.209 0.419 2.887 0.137 sep-apr 0.658 0.562 1.171 0.991 dec-aug 0.355 0.326 1.088 0.995 dec-aug -0.238 0.455 -0.523 1.000 feb-aug -0.284 0.335 -0.849 0.999 feb-aug -0.275 0.473 -0.580 1.000 jan-aug 0.441 0.386 1.144 0.992 jan-aug -0.042 0.528 -0.079 1.000 jul-aug -0.433 0.303 -1.428 0.955 jul-aug -1.079 0.460 -2.347 0.434 jun-aug -0.369 0.278 -1.327 0.974 jun-aug -0.307 0.387 -0.795 1.000 mar-aug -0.324 0.371 -0.872 0.999 mar-aug -0.175 0.523 -0.335 1.000 may-aug 0.040 0.337 0.120 1.000 may-aug -0.379 0.511 -0.742 1.000 nov-aug 0.274 0.268 1.020 0.997 nov-aug -0.344 0.413 -0.833 1.000 oct-aug 0.045 0.278 0.162 1.000 oct-aug -0.146 0.403 -0.362 1.000 sep-aug 0.376 0.261 1.443 0.951 sep-aug 0.002 0.440 0.005 1.000 feb-dec -0.638 0.417 -1.530 0.927 feb-dec -0.036 0.551 -0.066 1.000 jan-dec 0.087 0.460 0.189 1.000 jan-dec 0.196 0.598 0.329 1.000 jul-dec -0.787 0.394 -1.999 0.680 jul-dec -0.841 0.540 -1.558 0.921 jun-dec -0.724 0.374 -1.934 0.724 jun-dec -0.069 0.483 -0.144 1.000 mar-dec -0.678 0.448 -1.513 0.933 mar-dec 0.063 0.596 0.106 1.000 may-dec -0.314 0.418 -0.751 1.000 may-dec -0.141 0.588 -0.240 1.000 nov-dec -0.081 0.367 -0.220 1.000 nov-dec -0.106 0.500 -0.212 1.000 oct-dec -0.309 0.374 -0.828 1.000 oct-dec 0.092 0.491 0.187 1.000 sep-dec 0.021 0.363 0.059 1.000 sep-dec 0.240 0.522 0.461 1.000 jan-feb 0.725 0.456 1.590 0.907 jan-feb 0.233 0.595 0.391 1.000 jul-feb -0.149 0.396 -0.376 1.000 jul-feb -0.805 0.554 -1.452 0.951 jun-feb -0.085 0.379 -0.225 1.000 jun-feb -0.033 0.493 -0.067 1.000 mar-feb -0.040 0.452 -0.088 1.000 mar-feb 0.099 0.600 0.166 1.000 may-feb 0.324 0.426 0.760 1.000 may-feb -0.104 0.589 -0.177 1.000 nov-feb 0.557 0.369 1.510 0.933 nov-feb -0.070 0.511 -0.136 1.000 oct-feb 0.329 0.375 0.876 0.999 oct-feb 0.129 0.502 0.256 1.000 sep-feb 0.660 0.366 1.805 0.805 sep-feb 0.277 0.536 0.516 1.000 jul-jan -0.874 0.438 -1.994 0.684 jul-jan -1.038 0.599 -1.732 0.848 jun-jan -0.811 0.423 -1.914 0.738 jun-jan -0.266 0.545 -0.488 1.000 mar-jan -0.765 0.490 -1.561 0.917 mar-jan -0.133 0.648 -0.206 1.000 may-jan -0.401 0.469 -0.855 0.999 may-jan -0.337 0.638 -0.529 1.000 nov-jan -0.168 0.415 -0.405 1.000 nov-jan -0.302 0.562 -0.539 1.000 oct-jan -0.396 0.422 -0.940 0.999 oct-jan -0.104 0.553 -0.189 1.000 sep-jan -0.066 0.412 -0.159 1.000 sep-jan 0.044 0.583 0.075 1.000 jun-jul 0.063 0.353 0.180 1.000 jun-jul 0.772 0.486 1.587 0.911 mar-jul 0.109 0.431 0.252 1.000 mar-jul 0.904 0.601 1.505 0.937 may-jul 0.473 0.404 1.172 0.990 may-jul 0.701 0.592 1.183 0.990 nov-jul 0.706 0.344 2.053 0.641 nov-jul 0.735 0.504 1.460 0.949 oct-jul 0.478 0.351 1.362 0.968 oct-jul 0.933 0.495 1.885 0.762 sep-jul 0.808 0.339 2.385 0.402 sep-jul 1.082 0.526 2.057 0.645 mar-jun 0.045 0.414 0.109 1.000 mar-jun 0.132 0.545 0.243 1.000 may-jun 0.409 0.383 1.069 0.995 may-jun -0.071 0.533 -0.134 1.000

113

nov-jun 0.643 0.324 1.984 0.691 nov-jun -0.037 0.441 -0.083 1.000 oct-jun 0.414 0.331 1.253 0.983 oct-jun 0.162 0.431 0.375 1.000 sep-jun 0.745 0.319 2.335 0.436 sep-jun 0.310 0.467 0.663 1.000 may-mar 0.364 0.457 0.797 1.000 may-mar -0.204 0.634 -0.321 1.000 nov-mar 0.597 0.407 1.467 0.945 nov-mar -0.169 0.563 -0.300 1.000 oct-mar 0.369 0.414 0.891 0.999 oct-mar 0.029 0.555 0.052 1.000 sep-mar 0.700 0.403 1.735 0.843 sep-mar 0.177 0.584 0.304 1.000 nov-may 0.233 0.378 0.617 1.000 nov-may 0.035 0.554 0.063 1.000 oct-may 0.005 0.383 0.012 1.000 oct-may 0.233 0.546 0.427 1.000 sep-may 0.336 0.374 0.897 0.999 sep-may 0.381 0.576 0.662 1.000 oct-nov -0.228 0.321 -0.712 1.000 oct-nov 0.198 0.450 0.441 1.000 sep-nov 0.102 0.308 0.332 1.000 sep-nov 0.346 0.484 0.715 1.000 sep-oct 0.331 0.315 1.050 0.996 sep-oct 0.148 0.475 0.312 1.000

Biblidinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 11 430.730 39.157 39.157 1015.8 11 4.459 0.405 0.405 205.8

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) aug-apr 0.453 0.200 2.271 0.452 aug-apr -0.052 0.494 -0.105 1.000 dec-apr 1.265 0.282 4.489 <0.01 *** dec-apr 0.261 0.563 0.465 1.000 feb-apr 0.393 0.218 1.802 0.786 feb-apr 0.296 0.535 0.553 1.000 jan-apr -1.068 0.318 -3.355 0.030 * jan-apr -0.087 0.573 -0.152 1.000 jul-apr 0.361 0.199 1.815 0.777 jul-apr -0.284 0.503 -0.564 1.000 jun-apr -0.128 0.201 -0.635 1.000 jun-apr -0.087 0.515 -0.169 1.000 mar-apr -0.806 0.249 -3.243 0.045 * mar-apr -0.018 0.559 -0.032 1.000 may-apr -0.814 0.210 -3.865 <0.01 ** may-apr -0.141 0.531 -0.265 1.000 nov-apr 0.934 0.244 3.824 <0.01 ** nov-apr 0.136 0.536 0.254 1.000 oct-apr 1.009 0.234 4.309 <0.01 *** oct-apr 0.215 0.526 0.409 1.000 sep-apr 2.415 0.261 9.241 <0.01 *** sep-apr 0.383 0.532 0.720 1.000 dec-aug 0.811 0.222 3.647 0.012 * dec-aug 0.313 0.461 0.680 1.000 feb-aug -0.060 0.129 -0.465 1.000 feb-aug 0.348 0.427 0.815 1.000 jan-aug -1.521 0.263 -5.791 <0.01 *** jan-aug -0.035 0.473 -0.074 1.000 jul-aug -0.092 0.090 -1.022 0.996 jul-aug -0.232 0.387 -0.600 1.000 jun-aug -0.581 0.096 -6.057 <0.01 *** jun-aug -0.035 0.401 -0.087 1.000 mar-aug -1.260 0.176 -7.173 <0.01 *** mar-aug 0.034 0.456 0.074 1.000 may-aug -1.267 0.115 -11.034 <0.01 *** may-aug -0.089 0.422 -0.211 1.000 nov-aug 0.481 0.170 2.836 0.140 nov-aug 0.188 0.427 0.440 1.000 oct-aug 0.556 0.156 3.560 0.016 * oct-aug 0.267 0.415 0.643 1.000 sep-aug 1.962 0.193 10.163 <0.01 *** sep-aug 0.435 0.423 1.029 0.997 feb-dec -0.871 0.239 -3.641 0.012 * feb-dec 0.035 0.504 0.069 1.000 jan-dec -2.332 0.331 -7.041 <0.01 *** jan-dec -0.348 0.544 -0.640 1.000 jul-dec -0.904 0.222 -4.068 <0.01 ** jul-dec -0.545 0.471 -1.158 0.992 jun-dec -1.392 0.224 -6.213 <0.01 *** jun-dec -0.348 0.483 -0.721 1.000 mar-dec -2.071 0.268 -7.736 <0.01 *** mar-dec -0.279 0.529 -0.528 1.000 may-dec -2.078 0.233 -8.925 <0.01 *** may-dec -0.402 0.500 -0.804 1.000 nov-dec -0.330 0.263 -1.256 0.979 nov-dec -0.125 0.505 -0.248 1.000 oct-dec -0.255 0.252 -1.014 0.997 oct-dec -0.046 0.494 -0.093 1.000 sep-dec 1.150 0.280 4.115 <0.01 ** sep-dec 0.122 0.501 0.243 1.000 jan-feb -1.461 0.275 -5.308 <0.01 *** jan-feb -0.383 0.516 -0.743 1.000 jul-feb -0.032 0.128 -0.252 1.000 jul-feb -0.580 0.437 -1.325 0.975 jun-feb -0.521 0.132 -3.943 <0.01 ** jun-feb -0.383 0.451 -0.850 0.999

114

mar-feb -1.200 0.199 -6.034 <0.01 *** mar-feb -0.314 0.500 -0.628 1.000 may-feb -1.207 0.145 -8.305 <0.01 *** may-feb -0.437 0.469 -0.931 0.999 nov-feb 0.541 0.192 2.814 0.148 nov-feb -0.160 0.474 -0.337 1.000 oct-feb 0.616 0.180 3.416 0.025 * oct-feb -0.081 0.463 -0.174 1.000 sep-feb 2.022 0.214 9.440 <0.01 *** sep-feb 0.087 0.470 0.185 1.000 jul-jan 1.429 0.261 5.479 <0.01 *** jul-jan -0.197 0.483 -0.407 1.000 jun-jan 0.940 0.261 3.597 0.014 * jun-jan 0.000 0.495 0.000 1.000 mar-jan 0.261 0.304 0.859 0.999 mar-jan 0.069 0.540 0.128 1.000 may-jan 0.254 0.269 0.944 0.998 may-jan -0.054 0.512 -0.106 1.000 nov-jan 2.002 0.300 6.677 <0.01 *** nov-jan 0.223 0.516 0.432 1.000 oct-jan 2.077 0.292 7.113 <0.01 *** oct-jan 0.302 0.506 0.597 1.000 sep-jan 3.483 0.315 11.061 <0.01 *** sep-jan 0.470 0.512 0.918 0.999 jun-jul -0.489 0.078 -6.294 <0.01 *** jun-jul 0.197 0.412 0.477 1.000 mar-jul -1.167 0.176 -6.641 <0.01 *** mar-jul 0.266 0.466 0.570 1.000 may-jul -1.175 0.103 -11.360 <0.01 *** may-jul 0.143 0.433 0.330 1.000 nov-jul 0.573 0.171 3.359 0.030 * nov-jul 0.420 0.438 0.959 0.998 oct-jul 0.648 0.157 4.118 <0.01 ** oct-jul 0.499 0.426 1.171 0.991 sep-jul 2.054 0.194 10.574 <0.01 *** sep-jul 0.667 0.433 1.540 0.928 mar-jun -0.679 0.179 -3.793 <0.01 ** mar-jun 0.069 0.479 0.144 1.000 may-jun -0.686 0.101 -6.781 <0.01 *** may-jun -0.054 0.446 -0.121 1.000 nov-jun 1.062 0.174 6.114 <0.01 *** nov-jun 0.223 0.451 0.495 1.000 oct-jun 1.137 0.161 7.072 <0.01 *** oct-jun 0.302 0.440 0.688 1.000 sep-jun 2.543 0.198 12.864 <0.01 *** sep-jun 0.470 0.446 1.053 0.996 may-mar -0.007 0.190 -0.038 1.000 may-mar -0.123 0.496 -0.248 1.000 nov-mar 1.741 0.227 7.664 <0.01 *** nov-mar 0.154 0.501 0.308 1.000 oct-mar 1.816 0.217 8.378 <0.01 *** oct-mar 0.233 0.490 0.476 1.000 sep-mar 3.221 0.245 13.161 <0.01 *** sep-mar 0.401 0.496 0.808 1.000 nov-may 1.748 0.184 9.477 <0.01 *** nov-may 0.277 0.470 0.590 1.000 oct-may 1.823 0.172 10.572 <0.01 *** oct-may 0.356 0.459 0.777 1.000 sep-may 3.229 0.207 15.581 <0.01 *** sep-may 0.524 0.465 1.126 0.993 oct-nov 0.075 0.211 0.356 1.000 oct-nov 0.079 0.464 0.171 1.000 sep-nov 1.481 0.241 6.147 <0.01 *** sep-nov 0.247 0.470 0.525 1.000 sep-oct 1.406 0.231 6.083 <0.01 *** sep-oct 0.168 0.459 0.365 1.000

Satyrini Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 11 78.552 7.141 7.141 651.6 11 11.287 1.026 1.026 277

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) aug-apr 0.714 0.153 4.659 <0.01 *** aug-apr 0.557 0.331 1.684 0.873 dec-apr 0.876 0.165 5.305 <0.01 *** dec-apr 0.323 0.350 0.921 0.999 feb-apr 0.085 0.178 0.477 1.000 feb-apr 0.105 0.357 0.293 1.000 jan-apr 0.565 0.181 3.127 0.074 . jan-apr 0.360 0.354 1.017 0.997 jul-apr 0.166 0.176 0.942 0.999 jul-apr 0.146 0.358 0.408 1.000 jun-apr 0.387 0.177 2.183 0.553 jun-apr 0.300 0.347 0.864 0.999 mar-apr -0.034 0.198 -0.173 1.000 mar-apr 0.067 0.365 0.184 1.000 may-apr 0.191 0.189 1.011 0.997 may-apr -0.542 0.440 -1.232 0.986 nov-apr 0.607 0.161 3.770 <0.01 ** nov-apr 0.474 0.335 1.416 0.960 oct-apr 0.575 0.165 3.477 0.024 * oct-apr 0.127 0.371 0.342 1.000 sep-apr 0.424 0.171 2.475 0.347 sep-apr 0.178 0.359 0.497 1.000 dec-aug 0.163 0.125 1.301 0.978 dec-aug -0.234 0.303 -0.773 1.000 feb-aug -0.629 0.141 -4.450 <0.01 *** feb-aug -0.452 0.311 -1.452 0.952

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jan-aug -0.149 0.145 -1.029 0.997 jan-aug -0.197 0.308 -0.640 1.000 jul-aug -0.548 0.138 -3.968 <0.01 ** jul-aug -0.411 0.312 -1.316 0.977 jun-aug -0.326 0.140 -2.331 0.446 jun-aug -0.257 0.299 -0.860 0.999 mar-aug -0.748 0.167 -4.482 <0.01 *** mar-aug -0.490 0.320 -1.528 0.931 may-aug -0.522 0.155 -3.377 0.034 * may-aug -1.099 0.403 -2.724 0.211 nov-aug -0.107 0.119 -0.903 0.999 nov-aug -0.083 0.285 -0.289 1.000 oct-aug -0.139 0.125 -1.109 0.994 oct-aug -0.430 0.327 -1.315 0.977 sep-aug -0.289 0.132 -2.185 0.552 sep-aug -0.379 0.313 -1.211 0.988 feb-dec -0.791 0.153 -5.181 <0.01 *** feb-dec -0.218 0.332 -0.656 1.000 jan-dec -0.312 0.157 -1.983 0.697 jan-dec 0.037 0.329 0.114 1.000 jul-dec -0.710 0.151 -4.710 <0.01 *** jul-dec -0.177 0.333 -0.530 1.000 jun-dec -0.489 0.152 -3.223 0.055 . jun-dec -0.023 0.321 -0.072 1.000 mar-dec -0.911 0.177 -5.155 <0.01 *** mar-dec -0.255 0.341 -0.750 1.000 may-dec -0.685 0.165 -4.162 <0.01 ** may-dec -0.864 0.420 -2.060 0.647 nov-dec -0.270 0.131 -2.054 0.648 nov-dec 0.152 0.308 0.493 1.000 oct-dec -0.301 0.136 -2.214 0.530 oct-dec -0.196 0.347 -0.564 1.000 sep-dec -0.452 0.145 -3.118 0.075 . sep-dec -0.144 0.333 -0.433 1.000 jan-feb 0.480 0.169 2.841 0.157 jan-feb 0.255 0.336 0.759 1.000 jul-feb 0.081 0.165 0.491 1.000 jul-feb 0.041 0.340 0.121 1.000 jun-feb 0.302 0.165 1.828 0.796 jun-feb 0.195 0.329 0.593 1.000 mar-feb -0.119 0.189 -0.631 1.000 mar-feb -0.038 0.348 -0.108 1.000 may-feb 0.106 0.178 0.598 1.000 may-feb -0.647 0.426 -1.519 0.934 nov-feb 0.522 0.147 3.540 0.020 * nov-feb 0.369 0.316 1.169 0.991 oct-feb 0.490 0.153 3.205 0.059 . oct-feb 0.022 0.354 0.063 1.000 sep-feb 0.339 0.160 2.125 0.596 sep-feb 0.073 0.341 0.215 1.000 jul-jan -0.399 0.168 -2.371 0.417 jul-jan -0.214 0.337 -0.635 1.000 jun-jan -0.177 0.169 -1.049 0.996 jun-jan -0.061 0.325 -0.186 1.000 mar-jan -0.599 0.192 -3.123 0.075 . mar-jan -0.293 0.345 -0.850 0.999 may-jan -0.373 0.182 -2.048 0.651 may-jan -0.902 0.423 -2.133 0.594 nov-jan 0.042 0.151 0.278 1.000 nov-jan 0.114 0.312 0.366 1.000 oct-jan 0.010 0.157 0.066 1.000 oct-jan -0.233 0.351 -0.665 1.000 sep-jan -0.140 0.162 -0.864 0.999 sep-jan -0.182 0.337 -0.539 1.000 jun-jul 0.221 0.164 1.350 0.971 jun-jul 0.154 0.329 0.466 1.000 mar-jul -0.200 0.187 -1.068 0.996 mar-jul -0.079 0.349 -0.226 1.000 may-jul 0.025 0.177 0.144 1.000 may-jul -0.688 0.426 -1.614 0.902 nov-jul 0.441 0.146 3.023 0.098 . nov-jul 0.328 0.317 1.036 0.997 oct-jul 0.409 0.151 2.712 0.214 oct-jul -0.019 0.355 -0.054 1.000 sep-jul 0.258 0.158 1.638 0.892 sep-jul 0.032 0.342 0.094 1.000 mar-jun -0.422 0.188 -2.240 0.512 mar-jun -0.232 0.337 -0.689 1.000 may-jun -0.196 0.177 -1.108 0.994 may-jun -0.841 0.417 -2.018 0.677 nov-jun 0.219 0.147 1.493 0.940 nov-jun 0.175 0.304 0.575 1.000 oct-jun 0.188 0.152 1.233 0.986 oct-jun -0.173 0.343 -0.503 1.000 sep-jun 0.037 0.160 0.232 1.000 sep-jun -0.121 0.330 -0.368 1.000 may-mar 0.226 0.199 1.132 0.993 may-mar -0.609 0.432 -1.409 0.961 nov-mar 0.641 0.173 3.703 0.011 * nov-mar 0.407 0.325 1.253 0.984 oct-mar 0.609 0.177 3.439 0.028 * oct-mar 0.060 0.362 0.165 1.000 sep-mar 0.459 0.183 2.500 0.331 sep-mar 0.111 0.349 0.318 1.000 nov-may 0.415 0.161 2.585 0.280 nov-may 1.016 0.407 2.497 0.337 oct-may 0.384 0.165 2.327 0.448 oct-may 0.669 0.437 1.530 0.931 sep-may 0.233 0.172 1.352 0.971 sep-may 0.720 0.427 1.688 0.872 oct-nov -0.032 0.131 -0.242 1.000 oct-nov -0.347 0.331 -1.048 0.996 sep-nov -0.182 0.139 -1.313 0.977 sep-nov -0.296 0.317 -0.933 0.999 sep-oct -0.151 0.144 -1.046 0.996 sep-oct 0.051 0.355 0.144 1.000

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Nymphalinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 11 20.257 1.842 1.842 246.7 11 4.399 0.400 0.400 154.7

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) aug-apr -0.795 0.463 -1.716 0.854 aug-apr 0.110 0.894 0.123 1.000 dec-apr -0.734 0.531 -1.381 0.965 dec-apr 0.110 0.966 0.114 1.000 feb-apr -0.855 0.528 -1.619 0.897 feb-apr 0.593 0.927 0.640 1.000 jan-apr -0.961 0.723 -1.328 0.974 jan-apr 0.051 1.028 0.050 1.000 jul-apr -0.018 0.471 -0.037 1.000 jul-apr 0.388 0.900 0.431 1.000 jun-apr -0.349 0.495 -0.706 1.000 jun-apr 0.168 0.935 0.179 1.000 mar-apr -0.158 0.528 -0.300 1.000 mar-apr 0.762 0.958 0.795 1.000 may-apr 0.271 0.512 0.530 1.000 may-apr 0.017 0.964 0.018 1.000 nov-apr -1.155 0.548 -2.109 0.603 nov-apr 0.846 0.905 0.935 0.999 oct-apr -0.896 0.568 -1.576 0.913 oct-apr 0.121 0.967 0.125 1.000 sep-apr -0.414 0.502 -0.824 1.000 sep-apr 0.774 0.932 0.830 1.000 dec-aug 0.061 0.418 0.147 1.000 dec-aug 0.000 0.708 0.000 1.000 feb-aug -0.060 0.418 -0.144 1.000 feb-aug 0.483 0.655 0.737 1.000 jan-aug -0.166 0.650 -0.255 1.000 jan-aug -0.059 0.793 -0.074 1.000 jul-aug 0.778 0.337 2.309 0.456 jul-aug 0.278 0.612 0.454 1.000 jun-aug 0.446 0.366 1.217 0.987 jun-aug 0.057 0.662 0.087 1.000 mar-aug 0.637 0.412 1.544 0.924 mar-aug 0.652 0.697 0.935 0.999 may-aug 1.066 0.395 2.700 0.216 may-aug -0.093 0.706 -0.132 1.000 nov-aug -0.360 0.437 -0.823 1.000 nov-aug 0.736 0.620 1.186 0.990 oct-aug -0.100 0.465 -0.216 1.000 oct-aug 0.011 0.707 0.016 1.000 sep-aug 0.381 0.380 1.004 0.997 sep-aug 0.664 0.659 1.007 0.997 feb-dec -0.121 0.469 -0.259 1.000 feb-dec 0.483 0.738 0.654 1.000 jan-dec -0.227 0.679 -0.334 1.000 jan-dec -0.059 0.855 -0.069 1.000 jul-dec 0.716 0.423 1.692 0.865 jul-dec 0.278 0.711 0.391 1.000 jun-dec 0.385 0.447 0.861 0.999 jun-dec 0.057 0.752 0.076 1.000 mar-dec 0.575 0.469 1.226 0.986 mar-dec 0.652 0.779 0.837 1.000 may-dec 1.005 0.464 2.164 0.563 may-dec -0.093 0.787 -0.118 1.000 nov-dec -0.421 0.496 -0.848 0.999 nov-dec 0.736 0.709 1.039 0.997 oct-dec -0.162 0.521 -0.310 1.000 oct-dec 0.011 0.794 0.014 1.000 sep-dec 0.320 0.454 0.706 1.000 sep-dec 0.664 0.748 0.888 0.999 jan-feb -0.106 0.673 -0.157 1.000 jan-feb -0.542 0.804 -0.674 1.000 jul-feb 0.838 0.419 1.997 0.683 jul-feb -0.205 0.655 -0.313 1.000 jun-feb 0.506 0.448 1.129 0.993 jun-feb -0.425 0.700 -0.608 1.000 mar-feb 0.697 0.469 1.485 0.941 mar-feb 0.169 0.727 0.233 1.000 may-feb 1.126 0.463 2.431 0.372 may-feb -0.576 0.736 -0.783 1.000 nov-feb -0.300 0.495 -0.605 1.000 nov-feb 0.253 0.650 0.390 1.000 oct-feb -0.040 0.518 -0.078 1.000 oct-feb -0.472 0.744 -0.633 1.000 sep-feb 0.441 0.450 0.982 0.998 sep-feb 0.181 0.693 0.261 1.000 jul-jan 0.943 0.647 1.458 0.948 jul-jan 0.337 0.787 0.428 1.000 jun-jan 0.612 0.667 0.917 0.999 jun-jan 0.117 0.823 0.142 1.000 mar-jan 0.802 0.680 1.180 0.990 mar-jan 0.711 0.848 0.839 1.000 may-jan 1.232 0.671 1.835 0.789 may-jan -0.034 0.849 -0.040 1.000 nov-jan -0.194 0.696 -0.279 1.000 nov-jan 0.795 0.773 1.028 0.997 oct-jan 0.065 0.715 0.091 1.000 oct-jan 0.070 0.868 0.081 1.000 sep-jan 0.547 0.668 0.819 1.000 sep-jan 0.723 0.819 0.883 0.999 jun-jul -0.332 0.378 -0.878 0.999 jun-jul -0.220 0.667 -0.330 1.000 mar-jul -0.141 0.418 -0.337 1.000 mar-jul 0.374 0.701 0.534 1.000

117

may-jul 0.289 0.401 0.719 1.000 may-jul -0.371 0.707 -0.524 1.000 nov-jul -1.137 0.441 -2.578 0.281 nov-jul 0.458 0.620 0.739 1.000 oct-jul -0.878 0.471 -1.864 0.771 oct-jul -0.267 0.713 -0.374 1.000 sep-jul -0.396 0.385 -1.029 0.997 sep-jul 0.386 0.664 0.582 1.000 mar-jun 0.191 0.442 0.432 1.000 mar-jun 0.594 0.742 0.801 1.000 may-jun 0.621 0.424 1.465 0.947 may-jun -0.150 0.749 -0.201 1.000 nov-jun -0.806 0.465 -1.732 0.846 nov-jun 0.679 0.666 1.018 0.997 oct-jun -0.546 0.494 -1.106 0.994 oct-jun -0.046 0.757 -0.061 1.000 sep-jun -0.064 0.417 -0.154 1.000 sep-jun 0.606 0.708 0.856 0.999 may-mar 0.430 0.460 0.934 0.999 may-mar -0.745 0.778 -0.957 0.998 nov-mar -0.996 0.495 -2.015 0.671 nov-mar 0.084 0.698 0.121 1.000 oct-mar -0.737 0.521 -1.414 0.958 oct-mar -0.641 0.784 -0.817 1.000 sep-mar -0.255 0.450 -0.567 1.000 sep-mar 0.012 0.736 0.016 1.000 nov-may -1.426 0.482 -2.960 0.115 nov-may 0.829 0.704 1.177 0.990 oct-may -1.167 0.512 -2.278 0.477 oct-may 0.104 0.794 0.131 1.000 sep-may -0.685 0.440 -1.557 0.920 sep-may 0.757 0.746 1.014 0.997 oct-nov 0.259 0.542 0.478 1.000 oct-nov -0.725 0.718 -1.010 0.997 sep-nov 0.741 0.474 1.563 0.917 sep-nov -0.072 0.662 -0.109 1.000 sep-oct 0.482 0.499 0.965 0.998 sep-oct 0.653 0.752 0.868 0.999

Abundância anual Riqueza de espécies anual Charaxinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 5 17.737 3.5473 3.5473 262.1 5 18.505 3.701 3.701 193.5

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2-ano1 -0.392 0.277 -1.415 0.687 ano2-ano1 -0.810 0.340 -2.383 0.148 ano3-ano1 -0.304 0.387 -0.786 0.965 ano3-ano1 -0.779 0.436 -1.788 0.449 ano4-ano1 -1.939 0.592 -3.273 0.011 * ano4-ano1 -2.143 0.623 -3.442 0.007 ** ano5-ano1 -0.534 0.211 -2.534 0.098 . ano5-ano1 -0.670 0.289 -2.317 0.171 ano6-ano1 -0.452 0.171 -2.645 0.073 . ano6-ano1 -0.244 0.268 -0.907 0.939 ano3-ano2 0.088 0.446 0.198 1.000 ano3-ano2 0.031 0.492 0.062 1.000 ano4-ano2 -1.546 0.632 -2.447 0.121 ano4-ano2 -1.333 0.663 -2.010 0.315 ano5-ano2 -0.142 0.305 -0.465 0.997 ano5-ano2 0.140 0.369 0.381 0.999 ano6-ano2 -0.060 0.281 -0.213 1.000 ano6-ano2 0.566 0.353 1.606 0.571 ano4-ano3 -1.635 0.688 -2.376 0.142 ano4-ano3 -1.364 0.717 -1.902 0.378 ano5-ano3 -0.230 0.404 -0.570 0.992 ano5-ano3 0.110 0.459 0.239 1.000 ano6-ano3 -0.148 0.388 -0.381 0.999 ano6-ano3 0.536 0.446 1.202 0.822 ano5-ano4 1.405 0.606 2.316 0.163 ano5-ano4 1.474 0.639 2.307 0.175 ano6-ano4 1.487 0.594 2.501 0.106 ano6-ano4 1.900 0.630 3.017 0.027 * ano6-ano5 0.082 0.214 0.384 0.999 ano6-ano5 0.426 0.304 1.402 0.707

Biblidinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 5 230.340 46.068 46.068 1037.3 5 1.277 0.255 0.255 197

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2-ano1 1.4158 0.1095 12.9350 <0.001 *** ano2-ano1 -0.079 0.326 -0.244 1.000 ano3-ano1 0.3532 0.1702 2.0750 0.2846 ano3-ano1 0.103 0.349 0.295 1.000

118

ano4-ano1 0.7943 0.0804 9.8800 <0.001 *** ano4-ano1 -0.221 0.292 -0.755 0.974 ano5-ano1 0.1849 0.1097 1.6850 0.5232 ano5-ano1 0.034 0.288 0.118 1.000 ano6-ano1 0.2851 0.0911 3.1310 0.0193 * ano6-ano1 0.075 0.319 0.235 1.000 ano3-ano2 -1.0626 0.1873 -5.6740 <0.001 *** ano3-ano2 0.182 0.392 0.465 0.997 ano4-ano2 -0.6215 0.1122 -5.5400 <0.001 *** ano4-ano2 -0.141 0.343 -0.413 0.998 ano5-ano2 -1.2309 0.1315 -9.3610 <0.001 *** ano5-ano2 0.113 0.339 0.334 0.999 - ano6-ano2 -1.1307 0.1128 10.0230 <0.001 *** ano6-ano2 0.154 0.365 0.422 0.998 ano4-ano3 0.4412 0.1734 2.5440 0.1032 ano4-ano3 -0.324 0.365 -0.888 0.949 ano5-ano3 -0.1683 0.1864 -0.9030 0.9417 ano5-ano3 -0.069 0.361 -0.191 1.000 ano6-ano3 -0.0681 0.1759 -0.3870 0.9988 ano6-ano3 -0.028 0.386 -0.073 1.000 ano5-ano4 -0.6094 0.1093 -5.5740 <0.001 *** ano5-ano4 0.255 0.307 0.830 0.961 ano6-ano4 -0.5092 0.0934 -5.4510 <0.001 *** ano6-ano4 0.295 0.335 0.881 0.950 ano6-ano5 0.1002 0.1171 0.8560 0.9532 ano6-ano5 0.041 0.332 0.123 1.000

Satyrini Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 5 55.475 11.095 11.095 655.7 5 3.454 0.691 0.691 273.8

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2-ano1 -0.276 0.126 -2.194 0.236 ano2-ano1 -0.310 0.239 -1.296 0.786 ano3-ano1 0.019 0.107 0.178 1.000 ano3-ano1 -0.354 0.252 -1.405 0.723 ano4-ano1 -0.467 0.112 -4.176 < 0.001 *** ano4-ano1 -0.347 0.231 -1.500 0.662 ano5-ano1 -0.584 0.095 -6.119 < 0.001 *** ano5-ano1 -0.284 0.217 -1.305 0.781 ano6-ano1 -0.313 0.094 -3.336 0.011 * ano6-ano1 -0.201 0.219 -0.915 0.942 ano3-ano2 0.295 0.136 2.175 0.245 ano3-ano2 -0.044 0.273 -0.163 1.000 ano4-ano2 -0.191 0.139 -1.371 0.740 ano4-ano2 -0.037 0.253 -0.147 1.000 ano5-ano2 -0.308 0.127 -2.422 0.145 ano5-ano2 0.026 0.241 0.108 1.000 ano6-ano2 -0.037 0.126 -0.295 1.000 ano6-ano2 0.109 0.243 0.450 0.998 ano4-ano3 -0.486 0.123 -3.961 0.001 ** ano4-ano3 0.007 0.266 0.027 1.000 ano5-ano3 -0.603 0.106 -5.668 < 0.001 *** ano5-ano3 0.070 0.254 0.277 1.000 ano6-ano3 -0.332 0.108 -3.090 0.024 * ano6-ano3 0.153 0.256 0.600 0.991 ano5-ano4 -0.117 0.113 -1.036 0.904 ano5-ano4 0.063 0.233 0.271 1.000 ano6-ano4 0.154 0.112 1.366 0.743 ano6-ano4 0.146 0.235 0.623 0.989 ano6-ano5 0.271 0.096 2.829 0.052 . ano6-ano5 0.083 0.221 0.375 0.999

Nymphalinae Dados do modelo Dados do modelo Df Sum Sq Mean Sq F value AIC Df Sum Sq Mean Sq F value AIC 5 97.852 19.570 19.570 197.5 5 8.1326 1.6265 1.6265 139

Comparações par a par Comparações par a par Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) ano2-ano1 -0.416 0.255 -1.629 0.559 ano2-ano1 -0.534 0.426 -1.254 0.805 ano3-ano1 -0.851 0.323 -2.631 0.082 . ano3-ano1 -0.385 0.456 -0.844 0.958 ano4-ano1 -2.467 0.533 -4.630 < 0.001 *** ano4-ano1 -1.371 0.597 -2.297 0.190 ano5-ano1 -1.862 0.359 -5.192 < 0.001 *** ano5-ano1 -0.931 0.523 -1.780 0.471 ano6-ano1 -2.229 0.259 -8.613 < 0.001 *** ano6-ano1 -0.887 0.474 -1.872 0.412 ano3-ano2 -0.435 0.349 -1.246 0.801 ano3-ano2 0.149 0.495 0.301 1.000 ano4-ano2 -2.051 0.552 -3.716 0.003 ** ano4-ano2 -0.836 0.626 -1.335 0.760 ano5-ano2 -1.446 0.386 -3.750 0.002 ** ano5-ano2 -0.397 0.557 -0.713 0.980 ano6-ano2 -1.814 0.298 -6.079 < 0.001 *** ano6-ano2 -0.353 0.511 -0.691 0.982 ano4-ano3 -1.616 0.586 -2.757 0.059 . ano4-ano3 -0.985 0.647 -1.522 0.643

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ano5-ano3 -1.011 0.428 -2.361 0.157 ano5-ano3 -0.546 0.580 -0.941 0.934 ano6-ano3 -1.378 0.353 -3.902 0.001 ** ano6-ano3 -0.502 0.536 -0.936 0.935 ano5-ano4 0.605 0.605 1.000 0.911 ano5-ano4 0.439 0.696 0.631 0.988 ano6-ano4 0.238 0.555 0.428 0.998 ano6-ano4 0.483 0.660 0.733 0.977 ano6-ano5 -0.367 0.389 -0.944 0.929 ano6-ano5 0.044 0.594 0.074 1.000

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CAPÍTULO 3

PADRÕES TEMPORAIS DE DIVERSIDADE TAXONÔMICA E FILOGENÉTICA DE

BORBOLETAS TROPICAIS

Junia Y. O. Carreira, Jessie P. Santos, Patrícia E. Gueratto, Keith S. Brown Jr., Freerk

Molleman, André V. L. Freitas

Resumo Os processos ecológicos envolvidos na estruturação das comunidades biológicas podem ser analisados a partir de diferentes facetas da diversidade, considerando não somente as espécies, mas também as relações de parentesco entre elas, trazendo, neste caso, uma perspectiva evolutiva aos estudos ecológicos. Entender a variação temporal das espécies e sua resposta a fatores climáticos permite entender a resposta da diversidade taxonômica às mudanças climáticas. Borboletas, especialmente da família Nymphalidae, são um grupo de indicadores biológicos comumente utilizados em estudos de longo prazo, e os avanços relacionados à obtenção de uma filogenia bem estabelecida permite com que se façam inferências evolutivas quanto à resposta das espécies a fatores abióticos que variam temporalmente no ambiente. Utilizando dados de coletas de longo prazo de Nymphalidae, o objetivo deste estudo é explorar a dinâmica temporal da diversidade taxonômica e filogenética de borboletas tropicais, de modo a entender a relação de diferentes facetas da diversidade com as dimensões das florestas tropicais. Foram utilizadas três bases de dados: 1) Mata de Santa Genebra (SG), que compreende inventários semanais de borboletas realizados em floresta estacional no sudeste brasileiro utilizando redes entomológicas e armadilhas atrativas, de 1998 a 2000; 2) Serra do Japi (SJ), um monitoramento de borboletas frugívoras em floresta estacional no sudeste brasileiro, com armadilhas em dossel e sub-bosque, revisadas mensalmente entre 2011 e 2018; e 3) Kibale (KB), um estudo de longo prazo de borboletas frugívoras em floresta perene no leste de Uganda entre 2001 e 2007, com armadilhas dispostas em dossel e sub-bosque e revisadas mensalmente. As três áreas apresentam sazonalidade climática. A flutuação temporal da diversidade filogenética não acompanhou a variação da diversidade taxonômica. A betadiversidade temporal foi similar entre número de espécies e de linhagens, sendo sazonais nas áreas neotropicais e sem padrão temporal claro na floresta africana, e maior betadiversidade

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foi observada em estratos com menor abundância (sub-bosque do SJ e dossel de KB). Houve a segregação de linhagens de borboletas em relação à temperatura e precipitação nas três regiões, mas ela não foi mediada pela relação evolutiva entre as espécies. Nas comunidades de borboletas frugívoras estruturadas verticalmente, somente o estrato com menor abundância apresentou relação com fatores climáticos, sugerindo que o clima atua diferentemente ao longo da dimensão vertical da floresta, levando a diferentes dinâmicas temporais das comunidades ocupando estratos distintos. Macro e microclima associado a estratos florestais afetam conjuntamente a distribuição temporal das borboletas tropicais, mas as respostas das espécies aos fatores abióticos não são mediadas pelo parentesco entre elas.

Introdução Biodiversidade é um conceito que inclui escalas espaço-temporais e entidades como espécies, atributos de espécies e unidades evolutivas, e pesquisas recentes têm comumente incorporado aspectos filogenéticos para entender a diversidade (Pavoine & Bonsall 2011), trazendo uma nova perspectiva aos estudos ecológicos ao relacionar os processos evolutivos que estruturam as comunidades ecológicas. Dessa forma, novas questões em ecologia de comunidades têm sido levantadas, trazendo informações da história evolutiva e relações genealógicas das espécies para entender como as comunidades são formadas, sua composição e diversidade (Cavender-Bares et al. 2009, Pellissier et al. 2013). A partir de processos locais, tornou-se possível investigar o que ocorre em escalas evolutivas mais profundas (Cavender- Bares et al. 2009, Debastiani & Duarte 2014). A diversidade de espécies e de linhagens estão parcialmente correlacionadas aos padrões gerais de diversidade, sendo conectadas e complementares uma à outra, e estudos comparativos nessa linha podem determinar como ambas essas facetas da diversidade são influenciadas por processos ecológicos (Pavoine & Bonsall 2011). Borboletas são bons modelos de estudos de padrões de diversidade em diferentes escalas (Brown & Freitas 2000, Bonebrake et al. 2010), e há mais de quatro décadas tem-se explorado sua distribuição em diferentes escalas do habitat (Freitas et al. 2014). A estruturação de borboletas ao longo dos estratos verticais florestais tem sido extensivamente explorada em toda região tropical, sendo um padrão bem reconhecido, especialmente para a guilda de borboletas frugívoras (DeVries et al. 1988, Schulze et al. 2001, Fermon et al. 2003, Molleman et al. 2006, Ribeiro & Freitas 2012, Fordyce & DeVries 2016, Santos et al. 2017, Lourenço et al. 2019). A dimensão temporal também tem sido explorada ao longo das últimas décadas em estudos de curto prazo (Checa et al. 2009, Santos et al. 2017, Lourenço et al. 2020) e de longo prazo

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(Valtonen et al. 2013, Carreira 2015, Grøtan et al. 2012, Grøtan et al. 2014, Luk et al. 2019), dando suporte à dimensão temporal do habitat como determinante para a estruturação de comunidades tropicais (Wolda 1978, Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). Os estudos que exploram os fatores climáticos associados à fenologia das borboletas (Checa et al. 2009, Valtonen et al. 2013, Carreira 2015, Grøtan et al. 2012, Grøtan et al. 2014) mostram que temperatura e precipitação estão associadas de maneira distinta à estruturação temporal da diversidade taxonômica desse grupo. Apesar da dinâmica temporal entre estratos verticais ser distinta (Fordyce & DeVries 2016), a integração entre a estruturação espacial e temporal no sentido evolutivo é pouco explorada. A maior parte desse conhecimento está centrada na resposta da diversidade taxonômica, e apenas sugere que o parentesco entre as espécies pode ser importante para a estruturação das comunidades em escalas de tempo e espaço (DeVries 1988, Schulze et al. 2001, Santos et al. 2017). Entretanto, o efeito da filogenia nos padrões encontrados nunca foi testado diretamente (mas veja Fordyce & DeVries 2016), o que pode ser importante para entender a evolução das espécies e respostas de linhagens a modificações do ambiente. O clima atua como importante filtro ambiental, frequentemente associado aos padrões de distribuição das espécies entre estações climáticas distintas (Wolda 1988, Grøtan et al. 2012, Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). Nas zonas tropicais, temperatura e precipitação são frequentemente relacionados à atividade e a sazonalidade de borboletas (e.g. Ribeiro & Freitas 2010, Checa et al. 2019), porém variações de abundância e riqueza das espécies de uma comunidade não são congruentes entre os estudos, variando desde um mesmo local até zonas tropicais distintas (revisão por Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). Nos capítulos 1 e 2 da presente tese, ao olhar especificamente para grupos taxonômicos de borboletas de duas florestas tropicais em regiões biogeográficas distintas, e não somente para a comunidade como um todo, foi visto que eles se distribuem diferencialmente entre estações climáticas, podendo representar respostas evolutivas distintas para as condições ambientais locais. Assim, não considerar as identidades ou relações evolutivas das espécies de uma comunidade pode deixar de lado possíveis inferências acerca dos processos responsáveis pela dinâmica temporal da biodiversidade, como, por exemplo, agrupamento ou dispersão filogenética em resposta a fatores climáticos. Para encontrar generalizações nos mecanismos que levam à formação das comunidades, os padrões de diversidade precisam ser estudados através das escalas espaciais e temporais, e considerar as múltiplas formas de variação incluídas no conceito de biodiversidade (Pavoine & Bonsall 2011). Assim, o objetivo do presente estudo é explorar a dinâmica temporal de

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borboletas tropicais, considerando não somente a diversidade taxonômica, mas também as relações filogenéticas entre as espécies e sua estruturação espacial, de modo a entender a relação entre diferentes facetas da diversidade e as dimensões dos habitats de florestas tropicais. A partir das bases de dados estudadas nos capítulos 1 e 2 da presente tese, nas quais a diversidade taxonômica é estruturada vertical e/ou temporalmente, as seguintes hipóteses foram testadas: 1) a diversidade filogenética apresenta padrão temporal semelhante à flutuação da diversidade taxonômica, o que implicaria em maior número de linhagens mais associado a determinados períodos; 2) fatores abióticos associados à sazonalidade climática podem estruturar a comunidade através da seleção de linhagens, refletindo em uma resposta evolutiva das espécies aos fatores ambientais que variam sazonalmente, como temperatura e precipitação; e 3) a dinâmica temporal de comunidades verticalmente estruturadas varia de acordo com o estrato florestal que elas ocupam.

Métodos Áreas de estudo e métodos de amostragem Este estudo compreende a análise de três bancos de dados de longo prazo de coleta de borboletas, dois deles na região Neotropical e um na região Afrotropical, descritas a seguir.

Mata de Santa Genebra, Brasil (SG) – região Neotropical A Mata de Santa Genebra (22°49’S, 47°07’W) é um fragmento urbano de aproximadamente 250 hectares de Mata Atlântica Estacional no Estado de São Paulo, no sudeste do Brasil. Está situada a uma altitude de 670 m acima do nível do mar, a temperatura média anual é de 20,6°C e a precipitação anual local é de cerca de 1.400 mm e (dados do Instituto Agronômico de Campinas). O clima é sazonal, com um período quente e chuvoso entre outubro e março e um período seco e frio entre abril e setembro, o que leva parte da vegetação a perder suas folhas nesta última estação, caracterizando-a como estacional semidecídua. Entre janeiro de 1998 e dezembro de 2000, censos diários de seis famílias de borboletas (Nymphalidae, Hesperiidae, Lycaenidae, Riodinidae, Pieridae e Papilionidae) foram realizados por dois coletores experientes entre 8h e 17h em dias ensolarados ou com poucas nuvens (seguindo Brown 1972). Foram utilizadas redes entomológicas, e dez armadilhas van Someren- Rydon suspensas a 1,8-2,2 m acima do chão, iscadas com uma mistura da banana e caldo de cana, fermentada por pelo menos 48 h. Censos diários realizados em uma mesma semana foram combinados em “listas padronizadas” de borboletas com 14 horas acumuladas de amostragem efetiva. Os indivíduos foram capturados, identificados e soltos em campo, e aqueles difíceis de

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identificar ou novos registros importantes para a área foram coletados, identificados e depositados na coleção zoológica do Museu de Biodiversidade do Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas (ZUEC). Para as análises, foram selecionadas todas as espécies da família Nymphalidae, que são bons indicadores da variação temporal de borboletas (capítulo 1), e cuja sistemática e relações filogenéticas são bem estabelecidas (Wahlberg et al. 2009). As listas padronizadas de cada mês foram combinadas para serem utilizadas como unidades amostrais mensais nas análises. As espécies contempladas neste estudo estão registradas no SISGen sob o número de cadastro A37A48D.

Serra do Japi, Brasil (SJ) – região Neotropical A Reserva Biológica da Serra do Japi (23°14’S, 46°56’O), localizada no interior do Estado de São Paulo, é um dos maiores remanescentes de Mata Atlântica do Brasil, recoberta por vegetação do tipo Estacional Semidecídua (Morellato 1992). A altitude varia entre 700 e 1300 metros acima do nível do mar, a temperatura média anual é de aproximadamente 19ºC e a pluviosidade anual é de cerca de 1500 mm (Pinto 1992). O local apresenta duas estações climáticas: um período frio e seco de abril a setembro e um período quente e chuvoso de outubro a março (Morellato et al. 1989). Foram realizadas coletas mensais de borboletas frugívoras (Nymphalidae) de outubro de 2011 a setembro de 2018, somando sete anos completos, utilizando 50 armadilhas atrativas modelo van Someren-Rydon, distribuídas em cinco transecções na Serra do Japi. Em cada uma das cinco transecções, dez armadilhas foram dispostas alternadamente no sub-bosque (1,5 m acima do solo) e no dossel (8 a 18 m, entre as copas das árvores), distantes aproximadamente 30 m entre si, totalizando 270 m de comprimento por transecção. O trabalho de campo foi concentrado na primeira quinzena de cada mês e durou cinco dias: a iscagem foi realizada no primeiro dia, e revisões de 48 h ocorreram ao longo dos quatro dias subsequentes. No terceiro dia de cada campanha, a isca foi reposta para garantir sua atratividade. A isca consistiu em uma mistura de banana e caldo de cana fermentada por 48 h antes do início da execução dos trabalhos em cada mês. Cada indivíduo foi identificado em campo, marcado com um número de referência espécie-específico, e posteriormente liberado. Aqueles cuja identificação demandava maior esforço ou eram novos registros foram coletados, identificados em laboratório e depositados no Museu de Biodiversidade do Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas (ZUEC). As recapturas não foram consideradas para as análises. As espécies contempladas neste estudo estão registradas no SISGen sob o número de cadastro AB6BCEF.

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Floresta Nacional de Kibale, Uganda (KB) – região Afrotropical As amostragens de borboletas frugívoras na região Afrotropical foram realizadas pelo grupo de pesquisa do Dr. Freerk Molleman, no Parque Nacional Kibale, na Estação Biológica da Universidade de Makerere, leste de Uganda (0°35’N, 30°20’L). A floresta é perene, situada a 1500 m de altitude, considerada, portanto, transicional com floresta montana. A temperatura média anual é de 23,8°C e a precipitação média anual é de 1749 mm (Rode et al. 2003). O padrão de chuvas é bianual, promovendo duas estações secas (seca 1: dezembro, janeiro e fevereiro; seca 2: junho, julho e agosto) intercaladas por duas estações chuvosas (chuva 1: março, abril e maio; chuva 2: setembro, outubro e novembro). Coletas mensais foram realizadas entre fevereiro de 2001 e abril de 2007, à exceção de agosto de 2003. As armadilhas foram distribuídas em 22 pontos de amostragem, com pelo menos 100 m de distância entre si, no dossel (entre 20 e 30 m de altura) e abaixo destas, no sub- bosque (40-60 cm do chão). A isca de banana fermentada foi preparada três dias antes das amostragens e trocadas apenas quando perdidas. As armadilhas foram iscadas a cada quatro semanas e mantidas abertas por quatro dias consecutivos. Cada período de quatro semanas foi considerado como uma unidade amostral. Sempre que possível, as borboletas foram identificadas em campo e liberadas, sem marcação, o que pode ter levado a uma superestimativa na abundância das espécies ao longo do estudo. Alguns indivíduos foram levados para identificação em laboratório, e parte do material foi doado para o Museu Zoológico de Amsterdã (Holanda) (Molleman et al. 2006).

Análises de dados Variação temporal da diversidade filogenética Para estabelecer a relação de parentesco das espécies amostradas na SG, JP e KB, foi reconstruída uma árvore filogenética para cada comunidade, baseando-se na filogenia da família Nymphalidae de Wahlberg et al. (2009). As espécies que não constavam previamente nesta árvore foram inseridas com base em estudos específicos de gênero e família e conhecimento dos autores, para aumentar a confiabilidade das relações de parentesco das espécies nas análises. A partir dessa árvore, foi obtida uma matriz de distância filogenética entre as espécies de cada comunidade. Foi utilizado o software R 3.5.1 (R Development Team 2018) para manipulação e recorte da árvore original. Das 211 espécies de Nymphalidae registradas na SG (Capítulo 1), foram selecionadas 194 espécies (91,9%) com identificação a nível de espécie para compor a árvore filogenética da comunidade. Gnopodes sp.n. e Hypolimnas sp.n. foram

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excluídas do banco de dados de KB pela incerteza da relação dessas espécies com as espécies de cada gênero. Primeiramente foi calculada a diversidade filogenética mensal de cada base de dados utilizando somente as espécies amostradas como pool de espécies. Para a SG, como apenas dados de incidência foram computados durante as observações em campo, a diversidade filogenética foi calculada a partir do índice líquido de parentesco (net relatedness index, NRI). Esse índice quantifica a estrutura de uma amostra da filogenia derivada de uma matriz de distância filogenética, mensurando o grau de agrupamento da filogenia desde a raiz até os ramos terminais. Valores positivos de NRI indicam agrupamento filogenético, no qual grupos que coexistem são mais relacionados uns aos outros do que esperado ao acaso, e, portanto, a diversidade filogenética é menor. Um valor negativo indica dispersão filogenética, no qual os táxons são menos relacionados uns aos outros do que esperado ao acaso, e, assim, a diversidade filogenética é maior (Webb et al. 2002, Pontarp et al. 2012). Já para SJ e KB, nas quais os dados de abundância foram computados, a diversidade filogenética mensal foi calculada pelo índice de entropia de Rao (Rao) (Botta-Dukát 2005). Valores maiores do índice de Rao são esperados quando o número de indivíduos é bem distribuído entre os grupos taxonômicos, e assim, considera-se que a diversidade filogenética é maior. Essas análises foram feitas através do pacote picante do software R.

Comparação entre diversidade taxonômica e filogenética Uma vez calculados os valores de diversidade filogenética mensais, esses dados foram plotados juntamente com os valores de riqueza de espécies, utilizada como proxy da diversidade taxonômica, e a congruência da flutuação temporal entre elas foi analisada graficamente. A diferença de composição taxonômica e filogenética entre os meses (betadiversidade) das três comunidades foi calculada a partir de matrizes de similaridade (índice de Jaccard) de composição de espécies, obtida através do software Past (Hammer et al. 2001), e de composição de linhagens, através do pacote betapart do software R (Baselga & Orme 2012). Para entender a dinâmica da betadiversidade, médias de similaridade par-a-par para ambos os tipos de diversidade foram obtidos para intervalos mensais crescentes de amostragem e analisados graficamente. Para SJ e KB, a betadiversidade também foi calculada para cada estrato separadamente.

Estruturação filogenética das comunidades em relação ao clima

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Para acessar a estrutura taxonômica e filogenética das comunidades, foi utilizado o método de ponderação filogenética difusa (phylogenetic fuzzy weighting), que resulta em uma matriz P combinando matriz de abundância/incidência, distância filogenética entre espécies e variáveis ambientais de cada comunidade (Pillar & Duarte 2010, Debastiani & Pillar 2012). Para avaliar a influência de variáveis climáticas na estrutura das comunidades, foi realizada uma análise de componentes de estrutura filogenética (PCPS) (Duarte 2011, Debastiani & Duarte 2014), utilizando a distância de Jaccard para dados de incidência (SG) e Bray-Curtis para dados de abundância (SJ e KB). Os eixos obtidos na PCPS representam gradientes filogenéticos das comunidades (Debastiani & Duarte 2014). Foram selecionados os quatro primeiros eixos da PCPS, ordenados pela porcentagem decrescente de explicação, que foram incluídos como variável resposta em modelos lineares generalizados (GLM) e por mínimos quadrados generalizados (GLS) que incluíam correlação temporal (corCAR1, pacote nlme do software R). As variáveis preditoras selecionadas foram temperatura e precipitação médias mensais. Foi realizada uma seleção de modelos para cada eixo da PCPS com porcentagem de explicação acima de 5%, e estes foram avaliados pelo critério de seleção de Akaike (AIC). Para entender a contribuição da filogenia e da composição na relação das comunidades com o clima, o modelo com melhor ajuste entre as variáveis foi identificado e selecionado o modelo com o menor AIC. A significância dos modelos foi testada através da função pcps.sig (pacote PCPS do software R) confrontando os parâmetros estimados com aqueles obtidos por dois modelos nulos. O primeiro modelo nulo, site shuffle, assume independência entre as amostras e as comunidades e captura a influência do gradiente ambiental na composição de espécies e de linhagens, enquanto o segundo modelo nulo, taxa shuffle, avalia se o efeito das variáveis ambientais na estruturação das comunidades é dependente do parentesco entre as espécies (Duarte et al. 2016). Essas análises foram realizadas no software R 3.5.1 utilizando os pacotes PCPS e SYNCSA (Debastiani & Pillar 2012, Debastiani & Duarte 2014). Os dados climáticos foram aferidos por estações meteorológicas próximas ou dentro das localidades estudadas. Na SG, foram obtidos da base de dados da Faculdade de Engenharia Agrícola da UNICAMP (FEAGRI), na SJ, a partir do domínio eletrônico do Centro Integrado de Informações Agrometereológicas de São Paulo para a região de Jundiaí, SP (http://www.ciiagro.sp.gov.br/ciiagroonline), e os dados abióticos de KB foram cedidos pelo Dr. Freerk Molleman.

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Resultados Foram reconstruídas filogenias para SG (194 ramos terminais), SJ (98 ramos terminais) e KB (103 ramos terminais) (Apêndice). Nas três bases de dados, a flutuação temporal da diversidade filogenética não apresentou um padrão claro relacionado às estações climáticas como ocorreu com a riqueza de espécies (Figuras 1 e 2) (mais detalhes nos capítulos 1 e 2). Na SG e SJ, a diversidade taxonômica apresentou dois picos de riqueza associados às transições climáticas, independentemente de estratificação vertical, porém esses picos não foram claramente marcados na variação da diversidade filogenética. Em KB, ocorreu um pico no número de espécies durante a estação seca mais rigorosa nos dois estratos florestais, um padrão não observado para a diversidade filogenética. Especificamente no sub-bosque da SJ, houve uma queda pronunciada e recorrente da diversidade filogenética nos meses de inverno (julho- agosto), cuja magnitude variou entre os anos, e essa diminuição também foi observada no dossel de KB, entre junho e agosto, também com variação interanual. Quando calculadas as médias de similaridade em intervalos crescentes de amostragens mensais, foi possível avaliar a dinâmica temporal da betadiversidade dessas comunidades. As médias de diversidade taxonômica nas três comunidades foram inferiores às de diversidade filogenética, mostrando que a variação das espécies presentes na comunidade foi maior que a de linhagens, de forma que as linhagens costumam ser representadas por conjuntos de espécies diferentes ao longo do tempo (Figura 3). Nos neotrópicos, amostragens realizadas no mesmo mês em diferentes anos mostraram maior similaridade taxonômica e filogenética, ou seja, a composição de espécies e de linhagens foi mais semelhante nesses períodos. Essa similaridade foi mínima em coletas realizadas em intervalos próximos de seis meses (em estações ou transições climáticas distintas). Já na floresta afrotropical, essa flutuação foi menos clara para ambos os tipos de diversidade, com valores homogêneos de similaridade taxonômica e filogenética ao longo dos intervalos de amostragem. Quando analisadas as similaridades médias dos estratos em intervalos mensais crescentes, aquele com maior abundância (dossel em SJ e sub-bosque em KB) apresentou valores maiores de similaridade taxonômica em relação ao outro estrato, independente do intervalo de amostragem (Figura 3). Quanto maior o número de borboletas registradas, mais parecida é a diversidade taxonômica temporal naquele ambiente. As dinâmicas de betadiversidade taxonômica e filogenética dos estratos apresentaram mesmo comportamento em cada área, sendo sazonais na SJ e sem padrão temporal claro em KB. Na SJ, as diferenças de betadiversidade dos estratos foi pequena para composição de espécies e de linhagens. Já em KB, a diferença de similaridade entre estratos foi bastante pronunciada para a diversidade

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taxonômica, com média de similaridade duas vezes maior no sub-bosque em relação ao dossel, mostrando grande heterogeneidade de espécies no estrato mais alto. Essa diferença entre estratos foi menos pronunciada em relação à diversidade filogenética de borboletas africanas.

Efeitos do clima na estruturação das comunidades Através da análise de PCPS, foram encontradas respostas ao clima (somente para os testes por GLM) em todas as comunidades de borboletas testadas, porém na SJ e KB, essas respostas foram somente estrato-específicas. Na SG, o eixo 1 apresentou 32,2% da variação dos dados e foi diretamente relacionado à temperatura, enquanto o eixo 3 compreendeu 12,9% da variação dos dados, estando relacionado inversamente à quantidade de chuva (Figura 4, Tabela 1), ainda que com poder de explicação relativamente baixo para ambos (R² ajustado entre 0,10 e 0,22). Apesar de haver estruturação da composição de espécies nos dois eixos (site shuffle; Tabela 1), ela não foi mediada pela filogenia (taxa shuffle; Tabela 1). As subfamílias de borboletas da SG se distribuíram ao longo do eixo 1, mostrando um gradiente de resposta em relação à temperatura, em geral com grupos mais associados a temperaturas maiores. Danainae foi o táxon mais segregado em relação aos demais, associando-se a temperaturas mais baixas, enquanto Biblidinae, Nymphalinae, Apaturinae, Cyrestinae e Heliconiinae estiveram na outra extremidade do eixo. Em relação ao PCPS 3, os táxons agruparam-se ao redor de níveis moderados de chuva, exceto Limenitidinae, que esteve associado a uma menor precipitação. Não houve estruturação filogenética ou relação com fatores climáticos para as comunidades totais na SJ e em KB (Figura 5, Tabela 1). Porém, considerando os estratos verticais separadamente, foi possível obter uma relação entre composição de espécies e temperatura e/ou chuva, independentemente da história evolutiva das espécies (taxa shuffle; Tabela 1). Na SJ, o eixo 1 da PCPS de dossel correspondeu a 35,1% da variação e esteve fracamente relacionado à precipitação (R² ajustado < 0,10; Tabela 1), enquanto o eixo 2, com 14,2% de explicação, não se relacionou a nenhuma variável. Já no sub-bosque, o eixo 2 explicou 15% da variação dos dados e foi relacionado à temperatura (R² ajustado = 0,29). No dossel da SJ, Nymphalinae e Biblidinae foram os grupos mais associados à maior precipitação, enquanto os outros táxons relacionaram-se a períodos mais secos. Já no sub-bosque, os grupos estiveram mais relacionados a temperaturas medianas, à exceção de Satyrini, mais associado com temperaturas menores. Em KB, somente a comunidade de dossel apresentou relação com variáveis climáticas. Temperatura e precipitação determinaram a estruturação da comunidade, que não é explicada pelas relações de parentesco entre as espécies (Figura 5, Tabela 1). Segundo o eixo 1 da PCPS,

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que comportou 35,4% da variação dos dados, Satyrinae e Charaxinae estão associados aos meses mais quentes e úmidos, enquanto as outras subfamílias relacionaram-se com meses mais secos e menos quentes.

Discussão Utilizando dados de longo prazo de diferentes regiões tropicais, o presente estudo explorou o padrão temporal da diversidade filogenética de comunidades de borboletas tropicais e a sua relação com a diversidade taxonômica e com o clima, o qual varia sazonalmente nas áreas estudadas. Observou-se que a diversidade filogenética não apresentou a sazonalidade marcada típica da diversidade taxonômica das três comunidades de borboletas, mas que padrões de betadiversidade podem ser bastante similares entre elas. Além disso, foi possível demonstrar que temperatura e precipitação podem influenciar borboletas tropicais dependendo do recorte taxonômico e da estratificação vertical das comunidades, ainda que o parentesco das espécies não tenha explicado a relação da diversidade com o clima. Diferentemente do esperado, não houve uma correspondência clara entre número de espécies e diversidade de linhagens ao longo do tempo, mostrando que o aumento de espécies em determinada época não é necessariamente correspondido por uma representatividade maior de linhagens, o que pode ser efeito de determinados grupos serem mais associados a climas específicos. A incongruência entre diversidade taxonômica e filogenética foi observada em aves por Jarzyna & Jetz (2017) e os autores sugerem que um aumento no número de espécies com correspondente queda de diversidade filogenética pode ser resultado de redundância filogenética em comunidades com elevado número de espécies. Essa incongruência também pode estar relacionada a uma alta dominância de determinados grupos em períodos específicos, como Brassolini, que são abundantes no final da estação chuvosa nos neotrópicos, e Biblidinae, predominante na estação seca dos afrotrópicos (capítulo 2). Desse modo, o aumento no número de espécies pertencentes a uma mesma subfamília está positivamente associado ao número de espécies na comunidade, mas negativamente associado à diversidade filogenética. Apesar da flutuação mensal do número de espécies ser diferente da variação no número de linhagens (Figura 2), o padrão de betadiversidade foi similar para ambos os tipos de diversidade, com forte sazonalidade na região neotropical e padrão mais homogêneo na região afrotropical. Na região neotropical, a dinâmica da betadiversidade é marcada temporalmente, tanto para borboletas frugívoras (SJ) quanto para a comunidade de Nymphalidae como um todo (SG). Já nos afrotrópicos, as comunidades tendem a ser mais similares entre si ao longo do tempo. Esses dados sugerem que, em KB, espécies filogeneticamente relacionadas tendem a se

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substituir ao longo do tempo, enquanto na SG e SJ ocorre uma alternância mais expressiva nas linhagens ao longo dos meses. A flutuação temporal da betadiversidade do dossel foi similar ao sub-bosque, porém o estrato com maior abundância (dossel na SJ e sub-bosque em KB) apresentou valores maiores de similaridade taxonômica e filogenética, indicando uma mudança menor na composição da comunidade ao longo do tempo. Estudos anteriores já demonstraram a influência da filogenia na distribuição horizontal destes grupos (Pavoine et al. 2014, Lamarre et al. 2016, Iserhard et al. 2019), bem como em sua distribuição vertical (Schulze et al. 2001, Fordyce & DeVries 2016, Santos et al. 2017). Os resultados obtidos no presente estudo concordam com Fordyce & DeVries (2016), que encontraram menor betadiversidade temporal no sub-bosque em florestas de terras baixas neotropicais, onde a abundância registrada foi maior. Em conjunto, esses resultados sugerem que a consistência temporal da composição de espécies em comunidades de borboletas tropicais estruturadas verticalmente deve ser dependente da abundância em cada estrato, ou seja, estratos que registram maior número de indivíduos tendem a apresentar menor betadiversidade temporal, com composição similar ao longo do tempo, tanto taxonômica quanto filogenética, um padrão reconhecido em florestas tropicais de terras baixas (Fordyce & DeVries 2016) e submontanas (presente estudo). Dois fenômenos levam à variação da composição de espécies em comunidades: o aninhamento e a substituição de espécies (Baselga 2010). Os dois podem atuar nas comunidades em diferentes escalas de tempo e espaço (Lourenço et al. 2020) e podem, por conseguinte, refletir em diferenças na diversidade de uma comunidade. Se por aninhamento ocorre perda de espécies sem perda de linhagens, uma vez que as comunidades são subconjuntos umas das outras, pode-se esperar que a diversidade filogenética não seja fortemente influenciada ou acoplada à diversidade taxonômica, enquanto em casos de substituição de espécies, linhagens podem se alternar ao longo do tempo. O padrão sazonal típico das comunidades neotropicais pode ter forte influência da substituição de espécies, que leva à composição muito distinta a cada seis meses, enquanto a maior similaridade temporal da diversidade taxonômica e filogenética, característica das borboletas africanas, pode ser resultado de aninhamento das comunidades ao longo do tempo. Assim, os processos que levam a diferenças na diversidade temporal das comunidades podem variar em escala biogeográfica, um reflexo de evolução adaptativa ao bioma (Pavoine et al. 2014).

O clima na estruturação de linhagens de borboletas tropicais Os efeitos do clima na estruturação das comunidades de borboletas tropicais não foram capturados pela história evolutiva das espécies, de forma que os agrupamentos das espécies em

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relação à sazonalidade climática não foram influenciados pela relação evolutiva entre elas. Fatores abióticos que variam entre estações climáticas podem estruturar as comunidades de borboletas no tempo ecológico (Checa et al. 2009, 2014, Grøtan et al. 2012, 2014), mas a história evolutiva das espécies neotropicais e afrotropicais analisadas aqui não explicou essa relação. Assim, temperatura e precipitação não devem selecionar linhagens para períodos climáticos específicos. Em escalas menores de tempo e espaço, como as consideradas aqui, condições ambientais locais afetam mais comumente a organização das espécies (Cavender- Bares et al. 2009) e selecionam atributos específicos para adaptação local, o que pode ou não ser mediado pela filogenia (Pillar & Duarte 2010). Em borboletas, frequentemente os atributos respondem melhor para a estruturação da comunidade do que somente a filogenia. Por exemplo, em ambientes modificados, Pavoine et al. (2014) demonstraram que ambiente e filogenia atuam independentemente sobre os atributos das espécies de uma metacomunidade de borboletas que ocupam sistemas de pastagens naturais com diferentes níveis de distúrbio, e em centros urbanos, Iserhard et al. (2019) demonstraram que o processo de urbanização não promove estruturação filogenética em borboletas. Assim, modificações naturais do ambiente (no caso, variação climática) podem afetar os atributos das espécies independentemente da relação de parentesco assim como observado em modificações antrópicas, apesar da natureza dos processos ser distinta. A relação entre as variáveis climáticas e a estrutura de linhagens das comunidades de borboletas foi observada somente na SG, cujos dados incluíram todas as subfamílias de Nymphalidae presentes na área. Isso traz implicações em relação à resolução taxonômica, demonstrando que uma amostragem de amplo espectro filogenético pode oferecer respostas mais claras sobre efeitos abióticos nas comunidades. Selecionando somente borboletas frugívoras, nas comunidades de duas regiões biogeográficas, a variação na estrutura da comunidade total não se relacionou a nenhuma variável climática. Porém, efeitos significativos de clima foram obtidos especificamente para comunidades ocupando alturas distintas da floresta: temperatura no sub-bosque de uma floresta neotropical, e temperatura e precipitação no dossel de uma floresta afrotropical. Isso demonstra que ambas as dimensões do habitat (temporal e vertical) afetam a distribuição de borboletas em duas regiões biogeográficas (Basset et al. 2015) e o microclima associado à estratificação de florestas tropicais promove estruturação temporal de grupos taxonômicos. Outros autores sugeriram que a distribuição vertical de borboletas pode ser filogeneticamente determinada (Santos 2013, ver também DeVries 1988, Schulze et al. 2001), porém não foram identificados efeitos do parentesco entre as espécies nos estratos onde há resposta à variação climática. Isso indica que filtros distintos

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atuam simultaneamente nas comunidades de borboletas tropicais, com a história evolutiva influenciando sua distribuição vertical e filtros ambientais determinando períodos ótimos de ocorrência dependendo do ambiente que elas ocupam. Assim, não considerar a estruturação vertical das comunidades pode excluir os efeitos de filtros filogenéticos e ambientais que atuam sobre a distribuição das espécies em florestas tropicais. Os efeitos dos fatores climáticos foram mais fortes e significativos nos estratos onde a betadiversidade temporal é maior (sub-bosque da SJ e dossel de KB), sugerindo que temperatura e/ou precipitação estão relacionadas a uma maior variação temporal da comunidade em estratos específicos. A exposição a temperaturas maiores, ventos e chuva direta típica do dossel provavelmente favorece a ocupação de ambientes mais protegidos, como o sub-bosque da floresta em KB. Em contrapartida, as estações muito frias de ambientes montanhosos como a SJ devem restringir fisiologicamente a ocupação das espécies no estrato inferior, uma vez que a temperatura e disponibilidade de luz são mais baixas (Santos et al. 2017, Law et al. 2020), o que desfavorece o aquecimento do corpo de animais ectotérmicos nesse ambiente (Kammer 1970, Douwes 1976), afetando a abundância e riqueza das borboletas (Ribeiro & Freitas 2010). Espécies que estão filogeneticamente restritas ao sub-bosque de florestas submontanas (e.g. Brassolini e Morphini) sincronizam seus ciclos de vida para que os adultos (a fase reprodutiva) voem nas estações quentes e úmidas, sobrevivendo à estação fria (ou seca) em formas imaturas. Já as espécies tipicamente de dossel de florestas submontanas se mantêm ativas nesse ambiente mais exposto ao sol e calor durante as estações frias, e no verão podem se proteger das condições severas através de estratégias comportamentais, ocupando abrigos entre os ramos das árvores mais amenos (como mostrado para formigas por Stark et al. 2017) ou alterando sua posição de repouso em relação ao sol (Tsai et al. 2020). As espécies que ocupam estratos com diversidade mais homogênea devem conseguir lidar melhor com a variação do microclima associado a esse ambiente ao longo do ano (veja Checa et al. 2014), e sua flutuação temporal pode estar relacionada a outros fatores não medidos aqui, como disponibilidade de recursos para imaturos e adultos (Yamamoto et al. 2007, Checa et al. 2009, Sousa-Lopes et al. 2016) ou assincronia com inimigos naturais como predadores, parasitoides e fungos (e.g. Muniz et al. 2012). Espécies mais aparentadas, que possuem histórias de vida mais fortemente relacionadas, supostamente teriam dinâmicas populacionais similares (Price 1997). Algumas linhagens, de fato, são congruentes em sua sazonalidade em diferentes florestas tropicais: Danainae é frequentemente encontrada durante as estações secas no Equador (Checa et al. 2014) e na SG, enquanto Brassolini e Morphini ocorrem em estações úmidas no México (Pozo et al. 2008) e

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na SJ. Entretanto, outros grupos apresentam padrões temporais distintos dependendo das florestas onde habitam: Limenitidinae é comum na estação chuvosa no Equador (Checa et al. 2014), enquanto foi mais associada a meses secos na SG e em KB; Heliconiinae foi mais comum no período chuvoso equatoriano, na estação seca em KB, e é comum no final da estação chuvosa na SG e litoral de São Paulo (Ronaldo B. Francini, com. pess.). Tanto efeitos geográficos quanto do habitat podem estruturar comunidades de borboletas (Lamarre et al. 2016), agindo como filtros ambientais cujos efeitos superam a relação filogenética das espécies, de forma que espécies ou grupos de borboletas compartilhados entre florestas distintas podem apresentar respostas específicas para clima local (Grøtan et al. 2014), ainda que possuam uma história evolutiva em comum. Macro e microclima filtram a ocupação das espécies entre e dentro das florestas tropicais. O fato da segregação de linhagens entre estações climáticas não ser mediada pela filogenia pode ser uma consequência de que espécies não relacionadas filogeneticamente compartilham atributos associados aos seus ambientes, e assim a distribuição temporal das linhagens pode ter se originado por convergência, independentemente das relações evolutivas (Pozo et al. 2008, Pavoine et al. 2014). Atributos relacionados a padrões temporais podem ser lábeis e não conservados filogeneticamente, levando a fenologias específicas das espécies dependendo das pressões ambientais locais, favorecendo a exploração e adaptação das espécies a ambientes climaticamente distintos. Mais estudos são necessários para investigar a relação dos atributos das espécies, sua história evolutiva e seus padrões de distribuição temporal.

Conclusões Os resultados obtidos aqui corroboram a importância das dimensões vertical e temporal na estruturação das comunidades tropicais, não somente na diversidade taxonômica (DeVries et al. 1997, Basset et al. 2015), mas também em outras facetas da diversidade, como a filogenética. Uma vez que padrões de sazonalidade podem variar entre clados (Pozo et al. 2008, Kishimoto-Yamada & Itioka et al. 2013, Checa et al. 2014, e ainda nos capítulos 1 e 2), o enfoque nas relações filogenéticas das espécies e seus atributos podem ajudar a entender os processos que determinam o padrão temporal das espécies tropicais. Apesar das dificuldades relacionadas à replicação anual nos protocolos de amostragem (Basset et al. 2015), a metodologia padronizada para coleta de borboletas frugívoras e a taxonomia relativamente estável do grupo permite com que essa abordagem seja mais facilmente estudada (Freitas et al. 2014), inclusive incorporando diferentes regiões biogeográficas, como no presente trabalho. Por fim, considerando as previsões de variações na sazonalidade e rigorosidade climática do planeta (IPCC 2014), entender as formas como a biodiversidade responde ao clima

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auxilia nas previsões das respostas das espécies às mudanças climáticas e na elaboração de estratégias eficientes de conservação, especialmente nos Trópicos. Assim, espera-se que esse estudo inspire pesquisadores em todas as regiões tropicais a investigar os padrões temporais da biodiversidade em suas diferentes formas (taxonômica, filogenética, funcional, entre outras), de modo a expandir o conhecimento da ecologia temporal de artrópodes tropicais.

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ANEXOS Figuras

Figura 1. Flutuação da diversidade taxonômica e filogenética de comunidades de borboletas Nymphalidae da Mata de Santa Genebra entre janeiro/1998 e dezembro/2000. Áreas em azul claro indicam estação chuvosa. Valores positivos de NRI indicam agrupamento filogenético e valores negativos indicam repulsão filogenética.

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Figura 2. Flutuação da diversidade taxonômica e filogenética de comunidades de borboletas frugívoras verticalmente estruturadas na Serra do Japi, Brasil (outubro/2011 a setembro/2018), e em Kibale, Uganda (fevereiro/2001 a abril/2007; não houve coleta em agosto/2003). Áreas em azul claro indicam estações chuvosas.

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Figura 3. Média da similaridade taxonômica e filogenética (índice de Jaccard) em intervalos crescentes de amostragens mensais das comunidades de borboletas da Mata de Santa Genebra (Brasil), Serra do Japi (Brasil) e Kibale (Uganda).

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Figura 4. Coordenadas principais da ordenação de estrutura filogenética (PCPS) da comunidade de Nymphalidae da Mata de Santa Genebra mostrando meses de amostragem (quadrados) e a distribuição dos táxons (círculos), e a relação dos eixos com a temperatura (PCPS1) e precipitação (PCPS3). Barras indicam o efeito gradual de temperatura (vermelho) e precipitação (azul) nos modelos com valores de p > 0,05 e R² ajustado > 0,15. Tons mais intensos indicando valores maiores dos parâmetros.

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Figura 5. Coordenadas principais da ordenação de estrutura filogenética (PCPS) da comunidade de borboletas frugívoras (Nymphalidae) da Serra do Japi e Kibale (total, de dossel e sub-bosque), mostrando os meses de amostragem (quadrados/triângulos), a distribuição das subfamílias e tribos de Satyrinae (círculos), e a relação dos eixos com a temperatura e precipitação, quando significativas. Barras indicam o efeito de temperatura (vermelho) e precipitação (azul) nos modelos com valores de p > 0,05 e R² ajustado > 0,15. Tons mais intensos indicam valores maiores dos parâmetros.

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Tabelas Tabela 1. Modelos lineares generalizados (GLM) testando efeitos do clima na composição das comunidades de borboletas da Mata de Santa Genebra, Serra do Japi e Kibale. Apenas os dois eixos selecionados pelo critério de AIC para produção dos gráficos são mostrados para cada teste. Site shuffle mostra a influência das variáveis climáticas na composição de espécies e filogenética. Taxa shuffle testa se a estruturação das comunidades é dependente da relação de parentesco entre as espécies. Valores em negrito correspondem a p < 0,05. Linhas com “-” indicam que os modelos nulos explicaram a relação entre as variáveis preditora e resposta.

% explicação R² site taxa Eixo F p Variáveis t p (eingenvalue) ajustado shuffle shuffle

Mata de Santa Genebra

PCPS1 32,2 0,214 9,73 0,004 temperatura 3,12 0,004 0,004 0,077 PCPS3 12,9 0,106 4,78 0,037 precipitação -2,19 0,037 0,035 0,104

Serra do Japi

Total PCPS1 28,6 ------PCPS2 17,0 ------

Dossel PCPS1 35,1 0,086 8,77 0,004 precipitação 2,96 0,004 0,005 0,099 PCPS2 14,2 ------

Sub-bosque PCPS1 29,5 ------PCPS2 15,0 0,256 28,56 < 0,001 temperatura -5,34 < 0,001 0,001 0,083

Kibale Total PCPS1 39,8 ------PCPS2 11,9 ------

Dossel PCPS1 35,4 0,187 9,63 < 0,001 temperatura 3,729 < 0,001 0,002 0,290 precipitação 3,023 0,003 PCPS2 12,9 ------

Sub-bosque PCPS1 42,6 ------PCPS2 9,6 ------

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Apêndice Apêndice. Árvores filogenéticas em formato Newick reconstruídas para a comunidade de Nymphalidae da Mata Santa Genebra (A) e comunidades de borboletas frugívoras da Serra do Japi (B) e Kibale (C).

(A) (libytheana_carinenta:94.44609762,(((((melinaea_ludovica_paraiya:30.92774103,((oleria_aqu ata:24.86638238,(((epityches_eupompe:19.97965862,(hypothyris_euclea:3.873777234,hypot hyris_ninonia_daeta:3.873777243)26:16.10588139)23:1.62027387,(placidina_euryanassa:16. 67719135,(ithomia_drymo:8.338595675,ithomia_agnosia:8.338595682)29:8.338595675)27:4 .922741144)22:1.99166505,(((((hypoleria_lavinia:4.918688808,hypoleria_plisthenes:4.91868 8817)35:4.918688808,(mcclungia_cymo:6.763436804,brevioleria_emyra:6.763436804)36:3. 073940811)34:4.263446452,heterosais_edessa:14.10082407)33:2.679990332,(pseudoscada_e rruca:6.36205586,pseudoscada_acilla:6.362055868)39:10.41875854)32:4.771887441,(dircen na_dero:16.37345283,(pteronymia_carlia:15.67440284,(episcada_philoclea:5.0793359,((epis cada_carcinia:2.539667965,episcada_clausina:2.539667965)48:1.269833983,episcada_hymen aea:3.809501955)47:1.269833983)46:10.59506695)44:0.6990499792)42:5.179249017)30:2.0 388957)21:1.274784832)17:4.823455376,(methona_themisto:27.55705297,(tithorea_harmoni a:22.98244356,aeria_olena:22.98244357)50:4.574609405)49:2.132784773)16:1.237903281)1 0:1.769040645,(mechanitis_polymnia:6.42707827,mechanitis_lysimnia:6.427078279)54:26.2 6970341)9:4.456348957,thyridia_psidii:37.15313063)8:14.61295153,((lycorea_halia:9.86631 1599,ituna_ilione:9.866311599)58:31.80932864,((danaus_gilippus:4.669273413,danaus_eresi mus:4.669273413)63:2.334636706,danaus_erippus:7.003910148)62:34.67173014)56:10.0904 4192)6:38.02155741,((((((((dryadula_phaetusa:23.16043865,dryas_iulia:23.16043865)74:2.8 51109284,philaethria_wernickei:26.01154793)73:4.360252825,(((dione_moneta:7.81951962 5,dione_juno:7.819519641)77:7.819519625,agraulis_vanillae:15.63903925)76:10.77861167,( (heliconius_ethilla:9.210188541,(heliconius_erato:4.605094271,heliconius_sara:4.605094271 )81:4.605094271)79:9.210188525,(eueides_isabella:9.210188525,eueides_aliphera:9.210188 542)82:9.210188525)78:7.997273869)75:3.954149834)72:16.84295063,(actinote_genitrix:5. 803816885,((actinote_mamita:1.450954234,actinote_canutia:1.450954234)89:1.450954234,( actinote_parapheles:1.450954234,(actinote_pratensis:0.7254771168,(actinote_rhodope:0.362 7385584,(actinote_discrepans:0.1813692792,(actinote_melanisans:0.09068463959,(actinote_ pyrrha:0.0453423198,(actinote_pellenea:0.0226711599,actinote_carycina:0.0226711599)97:0 .0226711599)96:0.0453423198)95:0.09068463959)94:0.1813692792)92:0.3627385584)91:0. 7254771168)90:1.450954234)88:2.901908467)87:41.41093449)71:8.948240059,euptoieta_h egesia:56.16299146)70:11.79850942,(adelpha_serpa:6.917064,((adelpha_gavina:1.72926601 1,((adelpha_iphiclus:0.4323165028,adelpha_thessalia:0.4323165028)131:0.4323165028,(adel pha_poltius:0.4323165028,adelpha_plesaure:0.4323165028)132:0.4323165028)130:0.864633 0056)129:1.729266011,((adelpha_cocala:0.8646330056,(adelpha_syma:0.4323165028,adelph a_mithra:0.4323165028)135:0.4323165028)134:0.8646330056,((adelpha_calliphane:0.43231 65028,adelpha_malea:0.4323165066)137:0.4323165028,((adelpha_lycorias:0.2161582514,ad elpha_delphicola:0.2161582514)139:0.2161582514,(adelpha_abia:0.2161582514,(adelpha_ca pucinus:0.1080791257,adelpha_epizygis:0.1080791257)141:0.1080791257)140:0.216158251 4)138:0.4323165028)136:0.8646330056)133:1.729266011)128:3.458532023)127:61.044436 86)69:10.59332583,(((marpesia_petreus:20.645182,marpesia_chiron:20.64518202)183:41.15 058724,((historis_odius:8.71264534,historis_acheronta:8.712645353)187:47.59622192,(((col obura_dirce:37.25384562,smyrna_blomfildia:37.25384561)190:9.284552187,((vanessa_carye :16.6478991,(vanessa_myrinna:4.16197478,vanessa_braziliensis:4.161974801)199:12.48592 434)197:18.39272268,(hypanartia_lethe:17.52031089,hypanartia_bella:17.52031091)204:17. 52031089)195:11.49777602)189:5.974806975,((((anartia_amathea:12.90912893,anartia_jatro phae:12.90912894)212:17.09149071,(siproeta_stelenes:7.315909925,siproeta_epaphus:7.315

143

909937)214:22.68470972)210:11.07577136,junonia_evarete:41.07639102)209:5.652398328, ((tegosa_claudina:15.71312415,(((eresia_lansdorfii:11.37961644,(telenassa_teletusa:4.61680 6362,ortilia_ithra:4.616806401)254:6.762810062)249:2.174618352,anthanassa_hermas:13.55 423479)248:1.079444688,ortilia_velica:14.6336795)247:1.079444688)246:14.76423632,chlo syne_lacinia:30.47736049)239:16.25142886)207:5.784415451)188:3.795662486)185:5.4869 0199)180:3.958327508,((doxocopa_zunilda:14.50602758,(doxocopa_kallina:7.253013819,(d oxocopa_linda:3.626506909,doxocopa_laurentia:3.626506909)272:3.626506909)271:7.2530 13819)270:47.22871256,(((((eunica_maja:6.649292042,eunica_tatila:6.649292069)284:6.649 292042,((eunica_eburnea:3.324646028,eunica_margarita:3.324646028)286:3.324646028,euni ca_volumna:6.649292056)285:6.649292056)283:24.56749116,(ectima_thecla:26.66904275,( hamadryas_feronia:13.33452137,(hamadryas_februa:6.667260698,((hamadryas_amphinome: 1.666815175,hamadryas_arete:1.666815175)294:1.666815175,(hamadryas_epinome:0.83340 75873,hamadryas_iphthime:0.8334075873)296:2.500222762)293:3.333630349)292:6.667260 698)291:13.33452137)290:11.1970325)279:2.085284648,((myscelia_orsis:20.80514694,(cato nephele_numilia:8.84576994,catonephele_acontius:8.845769963)300:11.959377)298:15.919 53715,((pyrrhogyra_neaeria:25.31092096,((temenis_laothoe:13.1308485,nica_flavilla:13.130 8485)304:8.056387997,epiphile_hubneri:21.1872365)303:4.123684464)302:5.164823932,(((( callicore_astarte:2.063468777,callicore_sorana:2.063468806)309:6.190406332,((diaethria_ca ndrena:2.063468782,(diaethria_eluina:1.031734391,diaethria_clymena:1.031734391)312:1.0 31734391)311:3.095203173,callicore_hydaspes:5.158671983)310:3.095203173)308:8.25387 511,paulogramma_pyracmon:16.50775022)307:2.909368381,haematera_pyrame:19.4171186 )306:11.05862629)301:6.248939205)297:3.226675799)278:2.753487231,(((dynamine_tithia: 9.758288395,((dynamine_artemisia:2.439572106,dynamine_aerata:2.439572106)317:2.43957 2106,(dynamine_coenus:2.439572106,((dynamine_setabis:0.6098930265,dynamine_agacles: 0.6098930265)320:0.6098930265,(dynamine_athemon:0.6098930265,(dynamine_meridionali s:0.3049465133,dynamine_postverta:0.3049465133)322:0.3049465133)321:0.6098930265)3 19:1.219786053)318:2.439572106)316:4.879144212)315:9.758288395,cybdelis_phaesyla:19. 51657681)314:19.51657679,biblis_hyperia:39.03315359)313:3.671693539)277:19.02989302 )262:4.019356606)179:12.80072993)68:6.796281782,((((prepona_laertes:14.52637816,(prep ona_pylene:7.26318908,prepona_eugenes:7.2631891)343:7.26318908)342:19.08796516,((arc haeoprepona_demophon:8.403585832,archaeoprepona_demophoon:8.403585839)345:8.4035 85832,(archaeoprepona_chalciope:8.403585836,archaeoprepona_amphimacus:8.403585836)3 46:8.403585836)344:16.80717166)341:13.31632835,(((((memphis_arginussa:11.33280964,(( memphis_polyxo:5.666404822,(memphis_otrere:2.833202411,(memphis_moruus:1.4166012 06,memphis_acidalia:1.416601206)356:1.416601206)355:2.833202411)354:2.833202411,me mphis_appias:8.499607261)353:2.833202411)352:11.33280963,(fountainea_ryphea:6.26762 416,fountainea_glycerium:6.267624175)359:16.3979951)351:4.50519148,consul_fabius:27.1 7081074)350:9.750138762,zaretis_strigosus:36.9209495)349:6.675904644,hypna_clytemnest ra:43.59685414)347:3.33381753)340:23.41547041,((((((carminda_paeon:18.89889544,(yphth imoides_yphthima:9.44944772,(yphthimoides_ordinaria:4.72472387,yphthimoides_renata:4. 72472387)462:4.72472387)461:9.44944772)460:4.303291405,pharneuptychia_pharnabazos:2 3.20218687)459:3.266280372,paryphthimoides_phronius:26.46846724)458:8.663262029,(((( (pareuptychia_ocirrhoe:15.67683552,(erichthodes_julia:7.83841775,splendeuptychia_doxes:7 .838417767)475:7.83841775)473:10.83967921,((yphthimoides_affinis:2.407621594,yphthim oides_maepius:2.407621594)480:7.222864759,(capronnieria_galesus:4.815243177,paryphthi moides_poltys:4.815243177)481:4.815243177)478:16.88602837)469:1.496738696,(forsterin aria_quantius:19.2664222,(taygetis_ypthima:9.6332111,(taygetis_kerea:4.816605561,(taygeti s_laches:2.408302781,(taygetis_virgilia:1.20415139,taygetis_tripunctata:1.20415139)491:1.2 0415139)490:2.408302781)489:4.816605561)488:9.6332111)484:8.7468312)468:3.8190129 9,(splendeuptychia_libitina:11.26922717,splendeuptychia_pagyris:11.26922719)496:20.5630

144

3922)467:1.490835471,(godartiana_muscosa:27.55134476,hermeuptychia_hermes:27.551344 76)500:5.771757102)466:1.808627382)456:12.58124937,(eteona_tisiphone:33.19877289,pra epedaliodes_phanias:33.19877292)544:14.51420572)453:12.99730415,((((narope_cyllastros: 20.35646052,blepolenis_batea:20.35646055)566:6.868006272,((caligo_brasiliensis:6.806116 7,caligo_illioneus:6.80611671)569:6.8061167,(eryphanis_polyxena:6.806116705,eryphanis_r eevesii:6.806116705)570:6.806116705)568:13.6122334)565:3.495581632,(brassolis_sophora e:27.95507736,(catoblepia_berecynthia:21.35144756,((opsiphanes_quiteria:2.668930942,opsi phanes_invirae:2.668930959)575:2.668930942,opsiphanes_cassiae:5.337861901)574:16.013 58565)572:6.603629819)571:2.764971067)564:17.81178109,((morpho_helenor:16.30730963 ,morpho_menelaus:16.30730963)579:21.46595739,antirrhea_archaea:37.77326702)577:10.75 856251)561:12.17845325)390:9.635859318)338:15.00496639)67:4.436531097)5:4.6584580 54)2;

(B) ((((historis_odius:8.71264534,historis_acheronta:8.712645353)4:47.59622192,(colobura_dirc e:37.25384562,smyrna_blomfildia:37.25384561)5:19.05502165)3:9.445229498,(((((eunica_ maja:6.649292042,eunica_tatila:6.649292069)10:6.649292042,eunica_margarita:13.2985841 1)9:24.56749116,(ectima_thecla:26.66904275,(hamadryas_feronia:13.33452137,(hamadryas_ februa:6.667260698,((hamadryas_amphinome:1.666815175,hamadryas_arete:1.666815175)1 5:1.666815175,(hamadryas_fornax:1.666815175,hamadryas_epinome:1.666815175)16:1.666 815175)14:3.333630349)13:6.667260698)12:13.33452137)11:11.1970325)8:2.085284648,(( myscelia_orsis:20.80514694,(catonephele_numilia:4.42288497,catonephele_sabrina:4.42288 5026)19:16.38226197)18:15.91953715,((temenis_laothoe:21.1872365,(epiphile_hubneri:10.5 9361825,epiphile_orea_orea:10.5936183)22:10.59361825)21:9.288508396,((((callicore_astar te:2.063468777,callicore_sorana:2.063468806)26:6.190406332,((diaethria_candrena:2.06346 8782,(diaethria_eluina:1.031734391,diaethria_clymena:1.031734391)29:1.031734391)28:3.0 95203173,callicore_hydaspes:5.158671983)27:3.095203173)25:8.25387511,paulogramma_p yracmon:16.50775022)24:2.909368381,haematera_pyrame:19.4171186)23:11.05862629)20:6 .248939205)17:3.226675799)7:2.753487231,(cybdelis_phaesyla:39.0331536,biblis_hyperia:3 9.03315359)30:3.671693539)6:23.04924963)2:19.59701172,((((prepona_laertes:14.52637816 ,prepona_pylene:14.52637816)34:19.08796516,((archaeoprepona_demophon:8.403585832,ar chaeoprepona_demophoon:8.403585839)36:8.403585832,(archaeoprepona_chalciope:8.4035 85836,archaeoprepona_amphimacus:8.403585836)37:8.403585836)35:16.80717166)33:13.31 632835,(((((memphis_arginussa:11.33280964,((memphis_polyxo:5.666404822,(memphis_otr ere:2.833202411,((memphis_moruus:1.416601206,memphis_acidalia:1.416601206)47:0.7083 00603,memphis_philumena:2.124901842)46:0.708300603)45:2.833202411)44:2.833202411, memphis_appias:8.499607261)43:2.833202411)42:11.33280963,fountainea_ryphea:22.66561 926)41:4.50519148,consul_fabius:27.17081074)40:9.750138762,(zaretis_strigosus:17.36132 182,siderone_galanthis:17.36132182)48:19.55962768)39:6.675904644,hypna_clytemnestra:4 3.59685414)38:3.33381753)32:23.41547041,((((((((carminda_paeon:9.44944772,carminda_g riseldis:9.44944777)56:9.44944772,(yphthimoides_borasta:3.543542917,yphthimoides_angul aris:3.543542917)57:15.35535257)55:4.303291405,(euptychoides_castrensis:17.40164015,m oneuptychia_soter:17.40164018)58:5.800546715)54:3.266280372,paryphthimoides_phronius :26.46846724)53:8.663262029,(((((pareuptychia_ocirrhoe:15.67683552,splendeuptychia_dox es:15.67683552)63:10.83967921,(paryphthimoides_grimon:9.63048633,((capronnieria_gales us:2.407621589,magneuptychia_pallema:2.407621636)66:2.407621589,paryphthimoides_pol tys:4.815243177)65:4.815243177)64:16.88602837)62:1.496738696,((forsterinaria_quantius:1 8.5212028,(forsterinaria_pronophila:9.2606014,forsterinaria_necys:9.260601421)69:9.26060 14)68:0.7452194012,(taygetis_ypthima:9.6332111,(taygetis_laches:2.408302781,(taygetis_vi rgilia:0.602075695,taygetis_acuta:0.6020757255)72:1.806227085)71:7.224908342)70:9.6332

145

111)67:8.7468312)61:3.81901299,(splendeuptychia_libitina:30.39333908,pharneuptychia_sp: 30.39333913)73:1.438927311)60:1.490835471,(godartiana_muscosa:27.55134476,(hermeupt ychia_sp:13.77567238,(hermeuptychia_gisella:6.887836216,hermeuptychia_atalanta:6.88783 6216)76:6.887836216)75:13.77567238)74:5.771757102)59:1.808627382)52:7.260637655,atl anteuptychia_ernestina:42.39236695)51:5.320611711,(eteona_tisiphone:33.19877289,praepe daliodes_phanias:33.19877292)77:14.51420572)50:12.99730415,((((((narope_cyllastros:20.3 5646052,((opoptera_syme:5.08911513,opoptera_sulcius:5.089115186)85:5.08911513,blepole nis_batea:10.17823029)84:10.17823026)83:6.868006272,(((caligo_brasiliensis:10.20917505, caligo_beltrao:10.2091751)88:1.701529175,caligo_arisbe:11.91070427)87:1.701529175,eryp hanis_reevesii:13.61223341)86:13.6122334)82:3.495581632,((catoblepia_berecynthia:5.3378 61895,catoblepia_amphirhoe:5.337861929)90:16.01358567,((opsiphanes_quiteria:2.6689309 42,opsiphanes_invirae:2.668930959)92:2.668930942,opsiphanes_cassiae:5.337861901)91:16. 01358565)89:9.368600886)81:2.363803666,(dasyophthalma_rusina:11.88246271,dasyophtha lma_creusa:11.88246276)93:21.20138939)80:15.44797743,(((morpho_aega:8.153654815,mo rpho_portis:8.153654857)96:16.30730963,morpho_helenor:24.46096449)95:4.076827407,mo rpho_anaxibia:28.53779189)94:19.99403768)79:7.185476601,(manataria_hercyna:52.264145 36,pierella_nereis:52.26414536)97:3.453160764)78:4.992976644)49:9.635859318)31:15.004 96639)1;

(C) ((((lachnoptera_anticlia:49.41406529,(phalanta_phalanta:8.34588731,phalanta_eurytis:8.3458 87356)107:41.06817797)98:18.54743558,((harma_theobene:15.09124946,(cymothoe_caenis: 7.54562473,(cymothoe_herminia:3.77281238,(cymothoe_lurida:1.88640619,cymothoe_hobar ti:1.88640619)120:1.88640619)119:3.77281238)118:7.54562473)117:35.71456076,(((pseuda craea_eurytus:9.28546929,pseudacraea_lucretia:9.285469316)144:9.28546929,pseudacraea_c larkii:18.57093861)143:27.2510651,((((((((euphaedra_imitans:0.5324058485,euphaedra_chri styi:0.532405866)155:0.5324058485,euphaedra_eusemoides:1.064811697)154:0.5324058485 ,euphaedra_zaddachi:1.597217563)153:2.662029212,(euphaedra_medon:2.129623379,((euph aedra_harpalyce:0.532405845,((euphaedra_preussi:0.266202927,euphaedra_edwardsii:0.2662 02927)160:0.1331014635,euphaedra_hollandi:0.399304398)159:0.1331014635)158:0.532405 845,(euphaedra_alacris:0.5324058448,(euphaedra_kakamega:0.2662029224,euphaedra_ugan da:0.2662029393)162:0.2662029224)161:0.5324058448)157:1.06481169)156:2.129623379)1 51:4.259246727,(bebearia_sophus:4.259246743,bebearia_absolon:4.259246743)163:4.25924 6743)150:8.518493455,bebearia_cocalia:17.03698691)149:15.23526753,((euryphura_chalcis: 2.231807482,euryphura_albimargo:2.231807516)167:16.66608014,((euriphene_ribensis:3.58 9469736,euriphene_saphirina:3.589469736)170:10.76840918,aterica_galene:14.35787889)16 8:4.540008735)164:13.37436682)148:3.611292754,catuna_crithea:35.8835472)147:9.938456 484)122:4.983806541)116:17.15569064)69:10.59332583,(((vanessa_dimorphica:33.2957982 2,antanartia_delius:33.29579819)196:19.21740657,((((hypolimnas_salmacis:5.763541922,hy polimnas_dinarcha:5.763541948)219:5.763541922,(hypolimnas_anthedon:5.763541935,hypo limnas_misippus:5.763541936)220:5.763541935)218:17.54164547,((protogoniomorpha_parh assus:8.856322044,protogoniomorpha_temora:8.856322044)224:15.59575629,(salamis_cacta :21.30227806,(((junonia_terea:2.662784752,junonia_gregorii:2.662784785)230:2.662784752 ,(junonia_sophia:0.665696192,junonia_westermanni:0.665696193)233:4.659873345)229:5.3 25569505,junonia_ansorgei:10.65113903)228:10.65113901)226:3.149800269)222:4.6166510 23)216:14.28213244,kallimoides_rumia:43.35086175)208:9.162343023)188:13.24089198,(a paturopsis_cleochares:61.73474015,(((sevenia_boisduvali:6.649292042,sevenia_umbrina:6.6 49292084)282:6.649292042,sevenia_occidentalium:13.29858413)281:29.40626304,(((neptid opsis_ophione:14.31923384,mesoxantha_ethosea:14.31923384)328:4.979808593,(eurytela_d ryope:9.64952122,eurytela_hiarbas:9.649521258)329:9.64952122)326:4.235863864,(ariadne

146

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CONSIDERAÇÕES FINAIS Os resultados obtidos nessa tese mostram a importância da dimensão temporal do ambiente em definir o padrão de ocorrência das espécies em diferentes escalas espaciais (local e continental). A relação das espécies com a variação temporal de seu habitat torna as comunidades biológicas únicas nos diferentes ambientes. As comunidades de insetos que vivem em ambientes tropicais com sazonalidade climática frequentemente exibem uma assinatura temporal geral, com períodos de riqueza e abundância de espécies marcados e previsíveis, porém as particularidades desses ambientes podem levar a diferentes níveis de sincronia entre as espécies ao longo do tempo. A ocorrência de períodos restritivos à atividade das borboletas, como as baixas temperaturas de inverno da Mata Atlântica Estacional brasileira, favorece a sincronia das espécies da comunidade, que ocorrem nos mesmos períodos marcados ao longo do ano. Quando não há um período restritivo claro, como as temperaturas constantes da floresta de Kibale, em Uganda, as espécies podem apresentar aumentos populacionais imprevistos. Foi reportado também que a abundância das espécies na comunidade parece estar muito relacionada à variação temporal da composição da comunidade, com uma maior betadiversidade temporal em comunidades com menor abundância. A relação de parentesco entre as espécies não determina os padrões temporais exibidos por elas, e filtros ambientais devem ser mais importantes para determinar a variação das espécies ao longo do tempo. Assim, alterações nos padrões climáticos, reportados neste estudo pelos eventos macroclimáticos El Niño e La Niña, especialmente com variação na distribuição de chuvas, podem afetar severamente o padrão de ocorrência das espécies, e somente estudos de longo prazo conseguirão mostrar a resiliência das comunidades a essas alterações. Portanto, para que as propostas conservacionistas sejam eficazes para a proteção da biodiversidade tropical restante, é necessário avaliar as particularidades das comunidades biológicas tropicais e empenhar esforços em amostragens com replicação temporal. Neste último caso, enfatiza-se o uso de borboletas Nymphalidae e especificamente das borboletas frugívoras como indicadores dos padrões temporais das comunidades biológicas.

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ANEXOS Declaração da Comissão de Bioética/Biossegurança

Campinas, 11 de maio de 2021

DECLARAÇÃO

Em observância ao §5º do Artigo 1º da Informação CCPG-UNICAMP/001/15, referente a Bioética e Biossegurança, declaro que o conteúdo de minha Tese de Doutorado, intitulada “DINÂMICA TEMPORAL DE BORBOLETAS TROPICAIS”, desenvolvida no Programa de Pós-Graduação em Ecologia do Instituto de Biologia da Unicamp, não versa sobre pesquisa envolvendo seres humanos, animais ou temas afetos a Biossegurança.

Assinatura: Nome da autora: Junia Yasmin Oliveira Carreira

Assinatura: Nome do (a) orientador (a): André Victor Lucci Freitas

164

Declaração de direitos autorais

Campinas, 11 de maio de 2021

DECLARAÇÃO

Declaro para os devidos fins que as cópias de artigos de minha autoria ou de minha coautoria, já publicados ou submetidos para publicação em revistas científicas ou anais de congressos sujeitos a arbitragem, que constam da minha Tese de Doutorado, intitulada “DINÂMICA TEMPORAL DE BORBOLETAS TROPICAIS”, não infringem os dispositivos da Lei n. 9.610/98, nem o direito autoral de qualquer editora.

Assinatura: Nome da autora: Junia Yasmin Oliveira Carreira RG n.º 47843488-1

Assinatura: Nome do (a) orientador (a): André Victor Lucci Freitas RG n.º 19296024-6

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