UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS INSTITUTO DE BIOLOGIA JUNIA YASMIN OLIVEIRA CARREIRA DINÂMICA TEMPORAL DE BORBOLETAS TROPICAIS CAMPINAS 2021 JUNIA YASMIN OLIVEIRA CARREIRA DINÂMICA TEMPORAL DE BORBOLETAS TROPICAIS Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do Título de Doutora em Ecologia. Orientador: Prof. Dr. André Victor Lucci Freitas ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELA ALUNA JUNIA YASMIN OLIVEIRA CARREIRA E ORIENTADA PELO PROF. DR. ANDRÉ VICTOR LUCCI FREITAS CAMPINAS 2021 Campinas, 19 de abril de 2021 COMISSÃO EXAMINADORA Prof. Dr. André Victor Lucci Freitas Dr. Thomas Michael Lewinsohn Dra. Marina do Vale Beirão Dr. Guilherme Dubal dos Santos Seger Dr. Cristiano Agra Iserhard Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno. A Ata da defesa com as respectivas assinaturas dos membros encontra-se no SIGA/Sistema de Fluxo de Dissertação/Tese e na Secretaria do Programa de Pós-graduação em Ecologia do Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas. À Guaxu, eterna amiga e Cavaleira do Apocalipse AGRADECIMENTOS O tema central dessa tese é o tempo. Foi necessário o esforço de muitas pessoas, ao longo de anos, para obter os dados utilizados aqui. Esses dados demandaram muito do meu tempo, não só em campo, mas durante sua análise e interpretação para obter deles as informações que pudessem avançar o conhecimento sobre ecologia temporal. Esse trabalho de anos que não seria possível sem apoio de familiares, amigos, equipes de trabalho e diversas instituições. Nas próximas linhas, gostaria de ressaltar e agradecer o suporte fundamental de cada uma dessas pessoas e instituições. Obrigada, mãe, Maria de Fátima Oliveira, pelo apoio incondicional durante toda a minha vida, na minha decisão de ser bióloga e seguir na carreira científica, e especialmente para conclusão dessa tese, independentemente do tempo que eu tenha levado para chegar até aqui. Mesmo que essas escolhas tenham nos afastado um pouco fisicamente, a realização de nossos sonhos durante esse período certamente nos juntou ainda mais. As borboletas nos unem quando estamos separadas e acrescentam um lindo propósito nos lugares lindos que temos o privilégio de conhecer juntas. Agradeço ao meu orientador, Prof. André Victor Lucci Freitas, por todo incentivo desde o início da minha carreira acadêmica. Baku, Chefe, Chefinho, Diretor, Titio Dedeco, Deus das Borboletas... o jeito de te chamar mudou bastante desde o início do doutorado, mas o seu apoio, acolhimento e torcida para que tudo desse certo para mim, isso não mudou (mesmo com a minha teimosia, que cresceu bastante ao longo dos últimos anos). Muito obrigada por todos esses anos de ensinamento e piadas. Muito obrigada ao meu pai, Etevaldo Francisco Carreira Junior, minha boadrasta Elaine Cristina dos Santos Carreira, meus irmãos Lucas dos Santos Carreira e Tarsila dos Santos Carreira, Bolt, meus tios, primos, avós e parentes de consideração. Esses anos de dedicação à tese de doutorado significaram um grande distanciamento de vocês, mas eu sabia que podia contar com uma recepção calorosa e saudosa nos nossos encontros familiares, que me enchiam de alegria. Vocês me apoiam mesmo não sabendo exatamente o que eu faço e se preocupam comigo e com meu futuro. Por esse cuidado, serei eternamente grata. Muito obrigada, Paula Favoretti Vital do Prado (Wood), Ludimila Dias Almeida (Ludi) e Beatriz Leite Magalhães (Guaxu)! Nossa amizade é ainda mais longa que as bases de dados utilizadas nessa tese. Há mais de dez anos vocês aguentam minhas piadas sem graça, meus “TOCs” com apresentações em PowerPoint e minha alegria exagerada. Vivemos muitas lembranças boas, algumas nem tanto, e uma particularmente muito dolorosa, mas nos mantivemos unidas, cada dia mais. Vocês são minha biofamília, Cavaleiras do Apocalipse, companheiras para a vida. A amizade de vocês está eternizada na minha primeira tatuagem e no meu coração. Agradeço muito aos meus amigos, parceiros e coautores do LABBOR, o Laboratório de Ecologia e Sistemática de Borboletas. Existe um amor no LABBOR que é mascarado com alfinetadas, patadas e capim, mas eu não consigo pensar em equipe melhor para fazer parte e colaborar pessoal e profissionalmente. Eu aprendo muito com vocês a cada dia, seja em discussões de artigos e borboletas, seja em conversas sobre política, feminismo, homossexualidade, religião, super-heróis, quem deixou a cafeteira ligada, quem não limpou a cafeteira, astrologia, terapia, novelas, fofocas... Obrigada especialmente ao Jessie Pereira dos Santos, meu mentor desde a iniciação científica, por discutir os dados do doutorado comigo e trazer um pouco de luz às minhas confusões, e Patrícia Eyng Gueratto, por me ensinar várias vezes como fazer análises no R que eu acabei não utilizando aqui, mas enfim. Não precisam ficar com ciúmes, Patrícia Avelino Machado, Tamara Moreira Costa Aguiar, Simeão de Souza Moraes e Eduardo de Proença Barbosa. A vida no LABBOR não teria graça sem as suas polêmicas, confusões e migués, e eu não daria tanta risada ou não me sentiria tão querida sem vocês. Obrigada, André Tacioli, por me tolerar tanto no campo, ouvir minhas falas infinitas e elogiar minha comida. Obrigada, Thamara Zacca, Augusto Henrique Batista Rosa, André Borges Veloso, Giselle Martins Lourenço, Julia Leme Pablos, Julia Ramos Donadon, Prof. Karina Lucas Silva-Brandão, Leila Shirai, Luísa Lima e Mota, Luiza Magaldi, Mario Alejandro Marín, Noemy Seraphim Pereira, Renato Rogner Ramos, André César Lopes, Gabriel Banov e Aline Vieira por todo apoio e ensinamentos dentro do laboratório ou em expedições a campo. Agradeço ao Prof. Keith Spalding Brown Jr, pelo seu legado inestimável. É uma honra poder reavivar os dados que o senhor gerou com tanta dedicação e publicá-los em coautoria com o senhor. Agradeço também a gentileza do Dr. Freerk Molleman em ceder os dados de longa duração do trabalho desenvolvido com borboletas frugívoras no Parque Nacional de Kibale, em Uganda. É incrível a sensação de conhecer pessoalmente um pesquisador tantas vezes citado por mim em trabalhos anteriores, e ainda maior é o prazer de colaborar em um trabalho, reunindo dois projetos tão importantes para os estudos de ecologia temporal na região tropical. Muito obrigada a todo corpo docente do Programa de Pós-Graduação em Ecologia do Instituto de Biologia da UNICAMP, que se esforçam diariamente para manter a qualidade do programa e formar profissionais com excelente embasamento teórico de Ecologia. Agradeço especialmente o Prof. Martin Pareja pela ajuda com análises estatísticas e questões acadêmicas, e ao Prof. Gustavo Romero por permitir que eu o acompanhasse tantas vezes aos cursos de campo da Ecologia, como aluna e monitora, permitindo aprender mais e mais a cada saída. Um especial agradecimento à Fundação Antonio Antonieta Cintra Godinho e à Fundação da Serra do Japi por permitirem o desenvolvimento do monitoramento de borboletas frugívoras ao longo desses quase dez anos. Essa parceria rendeu hoje uma das mais longas séries temporais de borboletas do Brasil, conduzida na linda Reserva Biológica da Serra do Japi, em Jundiaí, São Paulo. Agradeço também o apoio da Guarda Municipal de Jundiaí, que desde o início garantiram nossa segurança durante os trabalhos de campo na Serra. Obrigada também a A.R.I.E. Mata de Santa Genebra por permitir nossas visitas à mata há 50 anos. Agradeço também os membros do Comitê de Acompanhamento da Tese, Prof. Flavio Antonio Maës dos Santos, Prof. Mathias Mistretta Pires e Prof. Jean Paul Metzger, da pré-banca, Dra. Giselle Martins Lourenço, Prof. Ronaldo Bastos Francini e Prof. Guilherme Dubal dos Santos Seger, e à banca examinadora Dra. Marina do Vale Beirão, Prof. Thomas Michael Lewinsohn, Prof. Guilherme Dubal dos Santos Seger e Prof. Cristiano Agra Iserhard pelas sugestões enriquecedoras que contribuíram para a qualidade do texto final e meu crescimento acadêmico. O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001 e do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq (no. 141443/2018-9 e 381029/2019-0). RESUMO Estudos de diversidade que incluam as diferentes dimensões do ambiente são fundamentais para entender os processos que levam à estruturação das comunidades biológicas no tempo e no espaço. Em todo o mundo e especialmente na região tropical, o cenário de acelerada perda de biodiversidade, agravado pelas mudanças climáticas, torna urgente entender como as comunidades biológicas respondem às dimensões do seu habitat, o que ajuda a prever respostas a alterações no ambiente. A partir de dados de longo prazo de borboletas, um grupo muito utilizado como indicador biológico de alterações ambientais, o objetivo desta tese é entender a dinâmica das facetas da diversidade em distintas escalas do ambiente, focando em como a diversidade taxonômica e filogenética varia temporal e espacialmente. Um acompanhamento de três anos da uma comunidade de borboletas de um fragmento de Mata Atlântica do sudeste brasileiro mostrou que a comunidade como um todo apresenta flutuação sazonal da riqueza, com picos coincidentes com as transições entre período seco e chuvoso e vice-e-versa, mas que as famílias de borboletas apresentam padrões temporais distintos ao longo dos meses. Dentre elas, os Nymphalidae, e mais especificamente os ninfalídeos frugívoros,