Diversidade e conservação de rapinantes diurnos neotropicais com foco no estado de Minas Gerais

Luiz Fernando Salvador-Jr.1,2,3, João Sérgio dell et al. 2018), as aves de rapina exercem funções essenciais Barros Freitas de Souza1 & Henrique Paprocki2 nas comunidades nas quais se encontram inseridas (Donázar et al. 2016, Watson 2018). Neste sentido, contribuem na manuten- Recebido: 8/9/2020. Aprovado: 5/11/2020. ção e funcionamento dos mais variados ecossistemas, fazendo parte dos processos inerentes à evolução dos diferentes biomas Resumo. As aves de rapina desempenham funções ecológicas (Watson 2018). essenciais na natureza, sendo consideradas excelentes modelos Os rapinantes necrófagos desempenham importante papel no para estudos nas áreas de evolução, ecologia e conservação. consumo de carcaças, controle de patógenos e reciclagem/dis- Entretanto, em função da perda do habitat e outros impactos persão de nutrientes (Beasley et al. 2015, Devault et al. 2016, antrópicos, atualmente algumas espécies vivenciam acentuado Hill et al. 2018). O declínio das populações destas espécies pode declínio populacional. A presente investigação aborda aspec- causar acúmulo de material em decomposição, proliferação ex- tos da diversidade e conservação de rapinantes diurnos (Ac- cessiva de carniceiros facultativos, aumento na transmissão de

cipitriformes, Cathartiformes e Falconiformes) neotropicais, doenças e também na emissão de CO2 (Markandya et al. 2008, com foco no estado de Minas Gerais, localizado no sudeste Ogada et al. 2012, Morales-Reyes et al. 2015), ocasionando mi- do Brasil. Por meio de consulta às listas oficiais, foi realiza- lhões de dólares de prejuízo financeiro (Markandya et al. 2008, do o inventário das espécies classificadas sob algum risco de Morales-Reyes et al. 2015). Já aqueles tipicamente predadores ameaça nos níveis global, nacional e estadual. Atualmente, 30 atuam na manutenção do equilíbrio populacional de suas presas rapinantes neotropicais encontram-se oficialmente categoriza- (Newton 1979, Brown & Amadon 1989, Brown 1997), incluin- dos como ameaçados ou quase ameaçados de extinção, estando do pestes urbanas transmissoras de doenças e pragas responsá- cinco simultaneamente presentes nas três esferas investigadas. veis por prejuízos na agricultura (Korpimäki 1993, Salvador-Jr. Os resultados obtidos reforçam a necessidade de novas pes- et al. 2008, Kross et al. 2012, Paz et al. 2012). quisas e esforços conservacionistas imediatos, sob pena de no A despeito das funções imprescindíveis que desempenham futuro não muito distante, populações de algumas espécies se na natureza, muitas aves de rapina são extremamente sensíveis tornem extremamente reduzidas ou mesmo completamente di- em relação às perturbações antrópicas sobre as paisagens na- zimadas. turais (Jullien & Thiollay 1996, Thiollay 1999, Sarasola et al. 2018). Além de exigentes em relação à extensão e integridade Abstract. Diversity and conservation of neotropical diurnal ambiental de suas áreas de vida, normalmente ocorrem em bai- raptors, with focus on Minas Gerais State, southeast Brazil. xas densidades, apresentando ainda lentidão na recomposição of prey perform crucial ecosystem services, and may act populacional (Newton 1979, Donázar et al. 2016, Tapia & Zu- as remarkable models for scientific and conservation purposes. berogoitia 2018). However, some face dizzying population declines due Denominada inicialmente por Sclater (1858) e posteriormente to habitat loss and other anthropic factors. The present inves- reconhecida por Wallace (1876), a região Neotropical se esten- tigation addresses some diversity and conservation aspects of de, de acordo com este último, da Terra do Fogo até o Méxi- neotropical diurnal raptors (, Cathartiformes co Central, englobando ainda as ilhas do Caribe e as Bahamas. and Falconiformes), focusing in the Minas Gerais State, south- Embora esta abrangência espacial não seja de consenso geral, eastern Brazil. By consulting official red lists, we performed an havendo ainda diversas propostas de regionalizações zoogeo- endangered species inventory approaching the global, national gráficas (Morrone 2011, 2014), é fato que a América do Sul e and state levels. Currently, 30 neotropical raptors species are of- América Central abrigam juntas uma das maiores riquezas bio- ficially categorized as threatened or near threatened with extinc- lógicas do planeta (Williams et al. 1997), além de sete dos 25 tion. Among them, five species are simultaneously present in the hotspots mundiais de biodiversidade (Myers et al. 2000, Brooks three investigated levels. The results reinforce the need for both et al. 2002, Mittermeier et al. 2004). Entretanto, desde a chega- prompt research and conservation efforts in order to avoid popu- da dos colonizadores europeus a Região Neotropical vem sen- lations collapses or even extinctions. do alvo de intensa destruição e fragmentação de suas paisagens naturais (Dean 1996, Zaiatz et al. 2018), ocasionando drástica Presentes em todos os continentes com exceção da Antártica redução dos habitats disponíveis para uma parcela significativa (Brown & Amadon 1989, Ferguson-Lees & Christie 2001, Min- da fauna associada.

Atualidades Ornitológicas, 216, julho e agosto de 2020 - www.ao.com.br 43 Figura 1. Localização de Minas Gerais, evidenciando a presença dos biomas Caatinga, Cerrado e Mata Atlântica no estado. Linha pontilhada indica o limite setentrional da Região Neotropical, segundo Wallace (1876). Elaboração: José Henrique Izidoro Apezteguia Martinez. Em relação às aves de rapina diurnas (Accipitriformes, Ca- Ainda mais preocupante é a tendência ao declínio popula- thartiformes e Falconiformes), a região Neotropical abriga apro- cional averiguada para a grande maioria destes rapinantes. ximadamente 28% (s=94) das 339 espécies listadas em Mindell Com exceção Accipiter collaris, galapagoensis, B. et al. (2018), incluindo muitas endêmicas, um número conside- ventralis e Phalcoboenus australis, consideradas estáveis, e rável de migrantes neárticos e uma cosmopolita (Ellis & Smith A. poliogaster que aparentemente vêm se recuperando, todas 1986, Brown & Amadon 1989, Ferguson-Lees & Christie 2001). as demais espécies possuem populações decadentes, segun- Porém, conforme apontado por Ellis & Smith (1986), Saraso- do Sarasola e colaboradores (2018) e IUCN (2020). Tal ce- la et al. (2018), IUCN (2020) e diversos outros autores, mui- nário sugere fortemente que, no futuro próximo, muitas das tas delas vêm enfrentando sérios problemas de conservação em espécies categorizadas como quase ameaçadas sejam reclas- virtude principalmente da perda de habitat (expansão das fron- sificadas e inseridas em alguma das categorias de ameaça, teiras agropecuárias, mineração, desmatamento e urbanização), conforme tendência evidenciada em recente revisão histórica perseguição direta (caça para consumo humano ou extermínio), do status de conservação das aves de rapina neotropicais (Sa- impactos em estruturas artificias (colisão, eletrocussão, amputa- rasola et al. 2018). ção) e envenenamento. Levando em consideração a fragmentação e o nível de ameaça Como resultado, atualmente 12 rapinantes diurnos neotro- que muitos dos domínios florestais neotropicais estão submeti- picais se encontram oficialmente inseridos em alguma das dos (Myers et al. 2000, Mittermeier et al. 2004, Spracklen et al. categorias de ameaça adotadas pela International Union for 2015), tal hipótese ganha ainda mais força, uma vez que das 24 Conservation of Nature and Natural Resources (Sarasola et espécies previamente mencionadas, pelo menos 14 (58,3%) são al. 2018, IUCN 2020). Deste total, Amadonastur lacernulatus, estritamente florestais (Ferguson-Lees & Christie 2001, IUCN Buteo ventralis, B. galapagoensis, Cryptoleucopteryx plumbea 2020). Outras cinco (20,8%) possuem distribuição natural que e Micrastur plumbeus são classificadas como vulneráveis; Ac- abrange parcialmente este tipo de ambiente (Ferguson-Lees & cipiter gundlachi, Leptodon forbesi, occidentalis, Christie 2001, IUCN 2020), o que as torna também susceptíveis Oroaetus isidori e Urubitinga coronata como em perigo, e à perda de habitat decorrente da redução das áreas de floresta. Buteo ridgwayi e Chondrohierax wilsonii como criticamente Dos 19 rapinantes associados às formações florestais, 14 em perigo de extinção (IUCN 2020). Como se não bastasse, (73,7%) possuem distribuição geográfica confinada a determi- Accipiter collaris, A. poliogaster, aequinoctialis, nadas regiões, localidades ou mesmo ilhas (Ferguson-Lees & B. gundlachi, Falco deiroleucus, Harpia harpyja, Morphnus Christie 2001). Tal condição eleva ainda mais o nível de amea- guianensis, Phalcoboenus australis, Pseudastur polionotus, ça, uma vez que espécies com distribuição restrita, especialistas Spizaetus ornatus, Urubitinga solitaria e Vultur gryphus são quanto ao tipo de habitat e pouco abundantes são especialmente apontadas como quase ameaçadas de extinção pela mesma ins- vulneráveis à extinção (Goerk 1997, Sodhi et al. 2009, Chichor- tituição (IUCN 2020). ro et al. 2019).

44 Atualidades Ornitológicas, 216, julho e agosto de 2020 - www.ao.com.br Infelizmente, o mesmo padrão detectado na esfera global e 10 Falconiformes devidamente confirmados no estado. Tal ri- é observado no Brasil (ICMBio 2018) e na maioria de seus queza corresponde a 67,5% do total de rapinantes diurnos (s=74) estados detentores de listas próprias contemplando a fauna presentes na lista primária das aves do Brasil (Piacentini et al. ameaçada de extinção (Alves et al. 2000, Marques et al. 2002, 2015, Bichinski & Menq 2019), evidenciando ainda mais seu Mikich & Bérnils 2004, Simon et al. 2007, Silveira et al. extraordinário patrimônio natural. 2009, COPAM-MG 2010, CONSEMA-SC 2011, SEMA-BA Das 50 espécies ocorrentes em Minas Gerais, Accipiter po- 2017 e suas atualizações). No país, 12 espécies enfrentam liogaster, Falco deiroleucus, Morphnus guianensis, Harpia problemas de conservação, sendo o gavião-de-pescoço-bran- harpyja, Amadonastur lacernulatus e Pseudastur polionotus co Leptodon forbesi e a águia-cinzenta Urubitinga coronata estão listadas como criticamente em perigo no estado (COPAM- classificados como em perigo de extinção (ICMBio 2018). -MG 2010) (Figura 3). Já Spizaetus melanoleucus, S. ornatus, Já o gavião-cinza Circus cinereus, gavião-pombo-pequeno S. tyrannus e Urubitinga coronata estão classificados como em Amadonastur lacernulatus, uiraçu Morphnus guianensis e perigo de extinção, segundo a mesma deliberação normativa (Fi- gavião-real Harpia harpyja são categorizados como vulne- gura 4). ráveis a extinção (ICMBio 2018). Quanto às espécies quase Ainda que perseguição direta, xerimbabo, tráfico ilegal e en- ameaçadas, estas incluem o cancão Ibycter americanus, fal- venenamento sejam apontados como possíveis ameaças, a perda cão-críptico Micrastur mintoni, gavião-caranguejeiro Buteo- de habitat constitui o principal impacto incidente sobre estes ra- gallus aequinoctialis, gavião-pombo-grande Pseudastur po- pinantes em Minas Gerais (Machado et al. 1998; Zorzin et al. lionotus, gavião-de-penacho Spizaetus ornatus e o urubu-rei 2006, Salvador-Jr. 2010, Salvador-Jr. et al. 2020). No caso de H. Sarcoramphus papa (ICMBio 2018). harpyja e M. guianensis, a transformação das florestas primárias Ademais, devido as dimensões continentais e a presença de em outras fisionomias, certamente é responsável pela aparente populações sadias, sobretudo na Amazônia, alguns rapinantes extinção ecológica destas espécies no estado. não se fazem presentes na lista nacional, mas são vítimas da Comparando as listas estadual, nacional e global é possível fragmentação e perda de habitat em outros biomas e regiões perceber que Amadonastur lacernulatus, Harpia harpyja, Mor- do país. É o caso do tauató-pintado Accipiter poliogaster, phnus guianensis, Spizaetus ornatus e Urubitinga coronata falcão-de-peito-laranja Falco deiroleucus, tanatau Micrastur estão concomitantemente presentes nas três publicações (CO- mirandollei, gavião-pato Spizaetus melanoleucus e gavião-pe- PAM-MG 2010, ICMBio 2018, IUCN 2020) (Tabela 1), eviden- ga-macaco S. tyrannus na Mata Atlântica do sul e sudeste do ciando o preocupante nível de ameaça ao qual estão submetidas. Brasil (Machado et al. 1998, Alves et al. 2000, Mikich & Bér- Também faz refletir sobre a necessidade de esforços conserva- nils 2004, Simon et al. 2007, Silveira et al. 2009, Salvador-Jr. cionistas imediatos, sob pena de no futuro não muito distante, et al. 2011, 2020). suas populações se tornem extremamente reduzidas ou mesmo Ocupando aproximadamente 586.521 km2, Minas Gerais é a completamente dizimadas. quarta maior unidade territorial do Brasil (IBGE 2020). Segundo Além das ameaças já apontadas, é fundamental ressaltar que estimativa atual, sua população ultrapassa os 21.292.000 habitan- mesmo diante das iniciativas de ciência cidadã, projetos atu- tes, o que faz do estado o segundo mais populoso do país (IBGE almente em andamento e avanços obtidos por Bierregaard-Jr. 2020). Sua extensão abrange parte dos biomas Caatinga, Cerrado (1984), Lyon & Kuhnigk (1985), Jenny & Cade (1986), Klein e Mata Atlântica (Figura 1) (IBGE 2004, Drummond et al. 2005), et al. (1988), (Thiollay 1989, 1999), Luçolli (1991), Robin- o que lhe confere extraordinária diversidade de ambientes (Figu- son (1994), Andrade et al. (1996), Jullien & Thiollay (1996), ra 2) e notável riqueza de fauna e flora (Drummond et al. 2005, Martuscelli (1996), Olmos et al. (2006), Vargas et al. (2006), 2009). Devido à abundância de recursos naturais, necessidade de Canuto (2008), Salvador-Jr. et al. (2008, 2020), Salvador-Jr. conversão das paisagens naturais em terras produtivas e urbaniza- (2010), Lobos et al. (2011), Seminario et al. (2011), Boesing ção, o estado tem sido alvo de intenso desmatamento ao longo da et al. (2012), Canuto et al. (2012), Whitacre (2012), Gomes história (Valverde 1958, Pimenta 1970, Dean 1996, Salvador-Jr. & Sanaiotti (2015), Novy & Van Putte (2016), Zilio (2017) e 2010, Salvador-Jr. et al. 2020). Visando conter este avanço, apro- diversos outros autores nos últimos 40 anos, no geral pouco se ximadamente 8% de sua área encontra-se legalmente protegida, conhece a respeito da fauna de rapinantes neotropicais (Sara- totalizando 4,58 milhões de hectares distribuídos em 430 unida- sola et al. 2018). des de conservação (CEMIG 2012). Principalmente no que diz respeito à biologia reprodutiva das Diversos estudos relacionados à ocorrência e/ou biologia espécies florestais, muitas lacunas precisam ser preenchidas, das aves de rapina diurnas já foram conduzidos ao longo de uma vez que para algumas delas não existe sequer informações sua extensão, incluindo Pinto (1952), Sick & Teixeira (1979), sobre ninhos, tamanho das ninhadas, sucesso reprodutivo ou Carnevalli (1980), Andrade et al. (1996), Melo-Jr. (1996), An- movimentos de dispersão por parte dos filhotes (Monsalvo et drade (1998), Simon et al. (1999), Vasconcelos (2000, 2001), al. 2018). Mesmo o conhecimento em relação às grandes águias Vasconcelos & Melo-Jr. (2001), Ribon et al. (2003), Oliveira & permanece incompleto, uma vez que em sua maioria são pontu- Silva e Silva (2006), Carvalho-Filho et al. (2006, 2008, 2011), ais (Smith 1970, Strauch-Jr. 1975, Bierregaard-Jr. 1984, Lyon & Zorzin et al. (2006), Carvalho & Marini (2007), Canuto (2008), Kuhnigk 1985, Klein et al. 1988, Andrade et al. 1996, Canuto Salvador-Jr. et al. (2008, 2011, 2020), Dias & Rodrigues (2009), 2008, Lobos et al. 2011, Seminario et al. 2011, Whitacre, 2012, Salvador-Jr. & Silva (2009), Salvador-Jr. (2010), Canuto et al. Novy & Van Putte 2016, Zilio 2017), contemplando apenas par- (2012), Lopes et al. (2012) Moraes et al. (2015), Vasconcelos te de suas áreas de distribuição natural. et al. (2017) e Silva & Andrade (2019). Estes, juntamente com Entretanto, constitui mero engano acreditar que para suprir os registros hospedados no portal eletrônico WikiAves (2020), esta demanda, apenas os locais considerados ideais para a ocor- acusam a presença de quatro Cathartiformes, 36 Accipitriformes rência destas espécies devam ser investigados. Trabalhos recen-

Atualidades Ornitológicas, 216, julho e agosto de 2020 - www.ao.com.br 45 Figura 2. Exemplos da diversidade de ambientes presentes em Minas Gerais: A) Caatinga arbórea sobre relevo cárstico no Vale do Peruaçu, B) Pantanal do Rio Pandeiros localizado na zona de transição entre o Cerrado e a Caatinga, C) Formações savânicas na Serra do Espinhaço, D) Planície de inundação no médio São Francisco, E) Floresta estacional semidecidual submontana no sistema lagunar do médio Rio Doce, F) Campo rupestre no Quadrilátero Ferrífero, G) Campo limpo no maciço do Caparaó e H) Floresta estacional semidecidual montana na Serra da Mantiqueira. Fotos A e E: João Sérgio Barros Freitas de Souza. Fotos B, C, D, F, G e H: Luiz Fernando Salvador-Jr.

46 Atualidades Ornitológicas, 216, julho e agosto de 2020 - www.ao.com.br Figura 3. Rapinantes diurnos criticamente ameaçados de extinção em Minas Gerais: A) Tauató-pintado (Accipiter poliogaster), B) Falcão-de-peito-laranja (Falco deiroleucus), C) Uiraçu (Morphnus guianensis), D) Gavião-real (Harpia Harpyja), E) Gavião-pombo-pequeno (Amadonastur lacernulatus) e F) Gavião-pombo-grande (Pseudastur polionotus). Fotos A, B, C, D e E: João Sérgio Barros Freitas de Souza, Foto F: Luiz Fernando Salvador-Jr. tes têm apontado registros inesperados de rapinantes oficialmen- nal, dispersão e estabelecimento de novos territórios por parte te ameaçados de extinção em áreas altamente fragmentadas, ou dos representantes destas espécies. mesmo totalmente descaracterizadas em relação a suas fisiono- Destaca-se ainda que mesmo diante das dificuldades impostas mias originais (Oliveira & Silva e Silva 2006, Salvador-Jr. et al. por muitas das características populacionais e reprodutivas típi- 2011, 2020, Pascoal et al. 2014, Moraes et al. 2015). Mesmo se cas deste grupo, o estudo dos hábitos e modos de vida das aves tratando de simples registros de ocorrência, estes apontamentos de rapina constitui uma excelente oportunidade de aprendiza- são fundamentais para a compreensão da dinâmica populacio- do nos diversos campos da ecologia e evolução (Donázar et al.

Atualidades Ornitológicas, 216, julho e agosto de 2020 - www.ao.com.br 47 Figura 4. Rapinantes diurnos em perigo de extinção em Minas Gerais: A) Gavião-pato (Spizaetus melanoleucus), B) Gavião-pega-macaco (Spizaetus tyrannus), C) Gavião-de-penacho (Spizaetus ornatus) e D) Águia-cinzenta (Urubitinga coronata). Fotos A, B e C: João Sérgio Barros Freitas de Souza. Foto D: Luiz Fernando Salvador-Jr. 2016). Paralelamente, seus representantes atuam como impor- Agradecimentos tantes ferramentas conservacionistas (Tingay & Katzner 2010, Somos gratos à CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Donázar et al. 2016) na forma de espécies-bandeira (Newton Pessoal de Nível Superior) pela bolsa de doutorado (processo 1979, Salvador & Ibanez 2006, Mateus & Highuti 2018) e bioin- 88887.149258/2017-00) concedida ao primeiro autor e aos revi- dicadoras (Bildstein 2001, Lodenius & Solonen 2013), exibindo sores Willian Menq e Sérgio Almeida pelas críticas e sugestões também elevado potencial como espécies guarda-chuva (Sergio ao manuscrito. Agradecemos ao geógrafo José Henrique Izidoro et al. 2005, Senzaki et al. 2015). Apezteguia Martinez pela elaboração dos mapas apresentados Com base no conteúdo apresentado, fica evidente que as aves na Figura 1. de rapina exercem papel fundamental na natureza, possuindo ainda valioso potencial acadêmico e conservacionista. Igual- Referências bibliográficas mente óbvia é a necessidade de protegê-las, haja vista as inúme- Alves, M.A.S., J.F. Pacheco, L.A.P. Gonzaga, R.B. Cavalcanti, M.A. Raposo, ras ameaças às quais estão submetidas. Dentre as iniciativas re- C. Yamashita, N.C. Maciel & M. Castanheira (2000) Aves, p. 113-124. In: Bergallo, H.G., C.F.D. Rocha, M.A.S. Alves & M. Van Sluys (eds.). A fau- comendadas sugere-se a identificação de áreas prioritárias para na Ameaçada de extinção do estado do Rio de Janeiro. Rio de Janeiro: pesquisa e conservação, proteção das localidades de ocorrên- EDUERJ. cia de rapinantes ameaçados ou quase ameaçados de extinção, Andrade, M.A. (1998) Harpia Harpyja (Linnaeus, 1758), p. 225-227. In: Ma- criação de unidades de conservação, proteção legal dos sítios chado, A.B.M., G.A.B. Fonseca, R.B. Machado, L.M.S. Aguiar & L.V. Lins (eds.). Livro vermelho das espécies ameaçadas de extinção da fau- de reprodução, fomento às pesquisas de campo, programas de na de Minas Gerais. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas. reprodução em cativeiro e ações de educação ambiental, apare- Andrade, M.A., R.G.R. Gontijo & L.G.M. Mendes (1996) O gavião-pato (Spi- lhamento e treinamento dos órgãos e agentes ambientais, incen- zastur melanoleucus) em Minas Gerais: uma ave rara e ameaçada de extin- tivo às ações de fiscalização, e implantação de programas per- ção. Atualidades Ornitológicas 72: 12-13. Beasley, J.C., Z.H. Olson & T.L. DeVault (2015) Ecological role of vertebrate manentes de marcação e monitoramento (Machado et al. 1998, scavengers, p. 107-127. In: Benbow, M.E., J.K. Tomberlin & A.M. Tarone ICMBio 2008, Tingay & Katzner 2010, Sarasola et al. 2018, (eds.). Carrion ecology, evolution and their applications. Boca Raton: Salvador-Jr. et al. 2020). CRC Press.

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