Conspecto das espec1es brasileiras de , com descrição de uma espécie nova da Colômbia (lnsecta, Collembola)

Reger Arlé (*)

Resumo geralmente de dispersão restrita, sendo tam­ bém muito exigentes quanto à umidade e tem­ Vinte e duas espécies de Pseudachorutinae perten· centes à fauna brasileira são citadas . ~ dado um es­ peratura. Sendo a madeira decomposta um quema da distribuição geográfica do grupo no Brasil meio com excelentes qualidades reguladorss de acordo com os nossos conhecimentos atuais. Duas destes fatores, troncos em decomposição fun­ espécies ocorrem praticamente em todas as regiões na­ cionam como verdaàeiros micro-refúgios eco­ turais brasi leiras, quatorze ocorfem na Amaõnia, doze lógicos estudados por Delamare Deboutteville no Sudeste e seis no Nordeste. Uma espécie nova de Neotropiella Handschin, 1942, é descrita da região an­ na Africa (De!am=tre, 1951). No decurso dos dina central da Colômbia (Páramo Purace 3000 m.alt.). nossos estudos sempre encontramos pequenas E feito um relato de observaçô?S real izadas no litoral famílias em reprodução sob cascas de troncos do Pará sobre a bionomia da espécie talassobionte Ha· num determinado estado de decomposição e lachorutes schusteri Arlé, 1965, assim como sua re· produção e desenvolvimento em laboratório. Foi reen­ às vezés em galhos finos. Em trabalhos antE:· contrada a espécie Pseudanurida sawayana Schuster, riores publicamos algumas contribuições à 1965 num mangue do Recife. Outra espécie marinha ecolvgia destas espec1es (Arlé, 1939, 1943, marítima (Guérin), 1838 ocorre de Pernambuco 1959, 1966; Arlé & Rufino, 1976). até o litoral sul . Aqui convém tomar em consideração os paleoclimas que no quaternário, tanto na Afn­ INTRODUÇÃO ca como na América do Sul afetaram drastica­ mente as florestas equatoriais com alternân• Entre as subfamílias de (sensu cias de períodos úmidos e secos, provocando Massoud 1967) é a subfamília Pseudachorutl­ a retração da mata equstorial reduzida a refú­ nae que oferece maior diversidade nas regiões gios penféricos, seguida de novos avanços em tropicais e subtropicais do hemisfério sul, e a períodos úmidos (Vanzolini, 1973) . Estas gran­ complicada história de suas linhagens foi mui­ des mudanç::~s climáticas do quaternário com to bem esclarecida nas suas grandes linhas conseqüente deslocamentos das áreas flores­ por Massoud ( 1967) . No que se refere ao· Bra­ tadas, agindo sobre as antigas iinhagens gond­ sil são conhecidos gêneros sendo alguns 12 wani ::~nas de Pseudachorutinae, provocaram cer­ com tipo de distribuição africano-brasileiro tamente especiações por segregação e rema­ como Kenyura, Arlesia, Arlesiella, Furculanuri­ nejamento corológico resuitando na atual dis­ da e Aethiopella. É fora de dúvida que o grupo tribuição do grupo. vai adquirindo importância biogeográfica cada vez maior com os progressos d::~ pesquisa nas Há indicações de que a recolonizsção da regiões tropicais. bacia amazônica se deu a partir de refúgios do planalto das Guianas lTumucumaque) e re­ As formas alargadas com paratergitos sa­ fúgiOS andinos de um lado e planalto sul bra­ lientes, do tipo "Ceratrimeria" ou tipo 3 de sileiro do outro. Massoud ( 1967), com turca inoperante ou au­ sente (Brasilimeria), são espécies florestais, Atualmente os Pseudachorutinae têm no de hábitos crípticos ligadas aos biótopos sa­ Brasil 2 centros princip::~is de distribuição: a proxílicos. São de muita fraca mobilidade e florbStêl amazônica e a floresta atlântica de

( • l - Museu Nacional-Rio de Janeiro. Trabalho realizado sob os auspícios do Conselho Nacional d3 Desenvolvimen­ to Científico e Tecnológico, CNPq .

ACTA AMAZONICA 11(3): 583-593 . 1981 - 583 encosta, onde algum3s espec1es como Brasili· Genus Arlesia Handschin, 1942 meria wygodzinskyi, Arfesia fluminensis e Ar­ Arlesia a!bipes (Foi som), 1927 Jesia proxima são localizad:~s em altitude até É espécie de larga distribuição desde 1500 ou 2000 m. Costa Rica até o Sul do Brasil . É fre­ qüente no Rio de Janeiro e na Amazê· Para as espécies tal3ssobiontes de Pseu­ nia. dachorutinae (Halachorutes schusteri, Pseuda­ Arlesia albipes f . decorata Arlé e Ru ­ nurida sawayana e Anunda marítima) as condi­ ções que determinsm a sua distribuição são fino, 1979 Forma somente conhecida de Recife evidentemente diversas, porém comp'lexas O litoral baixo do Pará (região brag:mtina), com (Pernambuco) . Arlesia fluminensis (Arlé). 1939 grandes mangues, praias arenosas ou lodosas, Espécie restrita região de Petrópolis é o domínio absoluto de Ha/achorutes schus­ à teri que ocorre em importantes populações. e Serra dos órgãos entre 800 e 1200 m Nesta região porém não encontramos Pseuàa• de altitude. nurida séiwayana nem Anurida marítima que Arlesia proxima (Arlé), 1939 Limitada à Serra do Mar na altura de ocorrem em localidades do Nordeste e Sudeste. Manga1·atiba . Genus Arlesiella Delamare Deboutteville. 1951 CONSPECTO DAS ESPÉCIES BRASILEIRAS Arlesiella amazonica Arlé, 1966 Mata de terra firme de Manaus. Re­ I - Tribu PSEUDACHORUTINI Boerner serva Ducke, Culôni~ Sto. Antônio. Em ( sensu M::~ssoud). "litiere".

Genus Tullberg, 1871 Genus Neotropiella Handschin, 1942 Pseudachorutes massoudi A ri é, 19ôô Neotropiella carli (Denis), 1924 Somente conhecido da mata de terra Espécie muito disseminada em todo o firme de Manaus . norte da Amazônia, do Amapá a Ma· naus e até o Peru, Guian3s e provavel­ Pseudachorutes herbertí Arlé e Rufi­ mente Venezuela. É nossa opinião que no, 1976. N. araguaensis Rapoport, 1969, é sinô• Até o presente só conhecido de Ma­ nimo de N. carli. Não a encontramos naus, em húmus de mata de inundação n3 Amazônia meridional. No Pará seu (Rio Cuieiras). limite sul ocorre na região de Belém Genus Kenyura Salmon, 1954 onde é comum e onde se encontra es­ Kenyura porculus (Arlé), 1959 poradicamente N. meridionalis aqui no Esta espécie só foi encontrada na Flo­ seu limite setentrional. Ao sul de Be­ resta da Tijuca, Rio de Janeiro . lém só encontramos N. meridionaíis. Kenyura xinguensis Arlé, 1966 Neotropie/la meridionalis (Arlé) , 1939 Parque indígena do Xingu (Alto Xingu). É a espécie típica do Sudeste, freqüen· Em "lit!ere" úmida de mata ciliar. te na Serra do Mar e no Rio de Janeiro Kenyura delicata Arlé, 1966 (maciço da Tijuca) . Como acabamos M3ta de terra firme de Manaus. de mencionar ela alcança a Amazônia Genus Hylaeanura Arlé, 1966 oriental na região de Belém onde chega Hylaeanura intima (Arlé), 1959 a coexistir com N. car/i mas não ap3- Descrita do Alto Xingu, parece ocorrer rece mHis ao norte. em toda a Amazônia P,ois a encontra­ Neotropiella. quinqueoculata (Denis). mos em numerosas localidades da 1931 Amazônia oriental, central e meridional. É a espécie d(:: maior distribuição na Foi assinalada do Peru amazônico (Win­ região nectropical e é muito variável . ter 1963) . Ocorre em todo o Brasil. Foi estudada

534- Arlé 50 ,u

Figs . 1·6 - Neotropiella malkini sp.n.: 1) - Habitus; 2) órgão Ant . 111; 3) - Papilas do órgão Ant. 111; 4) - Idem Exemplar maior; 5) - Face inferior de Ant. IV: 6) - Cerdas dos paratergitos.

Conspecto ... - 585 por Lawrence ( 1971) sobre material Genus Halachorutes Arlé, 1966 de Mato Grosso Roy31 Society Expedi­ Halachorutes schusteri Arlé, 1966 tion. Lawrence neste trabalho tez uma É espécie muito abundante em todo li­ revisão das espécies de Neotropiella e toral do Pará e também encontrada em demonstrou a grande variabilidade do pequenas populações até o Rio de Ja­ órgão pós-antena! em N. quinqueocu­ neiro. lata. Genus Pseudanurida Schott, 1901 Neotropiella denisi (Ari é). 1939 Pseudanurida sawayana Schuster, 1965 Descrita originariamente de diversas Reencontramos esta espécie no canal localidades baixas do Rio de Janeiro da Lagoa do Olho d'água, no Recife em esta espécie foi por nós encontrada no 1969. Schuster t3mbém a encontrou A!to Xingu em cerradão e áreas úmi­ em Cananéia (litoral de São Paulo) . das de mata, em VI - 1961 . Os exem­ 11- Tribu Anundini (sensu Massoud plares do Xingu porém possuem 7 1967) olhos em vez de 6 de cada lado rfig. 15, 16 e 17). Genus Anurida Laboulbene, 1865 Anurida marítima (Guérin-Ménneville). Genus Aethiçpella Handschin, 1942 1838 Aethiopella delamarei Arlé, 1959 Ê espécie talassobicnte de ampli:1 dis­ Sómente encontrada no Sudeste, na tribuição pel~ mundo, é encontrada em Serra da Mantiqueira, em húmus pro­ quase toda a Europa. América do Nor­ fundo de capoeira em altitude de 900m. te atlântica, Africd do Sul e Brasil Nor­ Genus Brasilimeria Stach, 1949 deste e Sul onde foi estudada por Brasilimeria anura (Arlé). 1939 Schuster (1965). Nunca a encontramos no litoral do Pará. Freqüente na Serra do Mar nos arredo­ res do Rio de Janeiro. Para uma visão conjunta da distribuição da Brasilimeria wygodzinskyi (Arlé). 1943 subfamília no Brasil ver a tabela I . Próxima morfologicamente de H. anura, esta bonit9 espécie que se distingue nos indivíduos suficientemente desen­ DESCRIÇÃO DE NOVA ESPÉCIE volvidos por um padrão característico Neotropiella malkini sp. nov. de desenhos amarelos, pa rece substi­ tuir 8. anura na Serra da M:mtiqueira MATERIAL EXAMINADO : Páramo Purace (Itatiaia, Barreira de Piquet e, ltajubá. Cordilheira Central (Depto. Cauca) 3000 m al­ Campos do Jordão) em altitudes entre titude- Colômbia . Boi·ys Malkin col. 2 exem­ médias e altas (500 - 1800 m) . plares 20/ 10/ 1968.

Genus Furculanurida Massoud, 1967 oiAGNOSE: 2 exemplares de 1,50 e 2,10 Furculanurida belemensis Arlé e Ru­ mm respectivamente. Cor azul preto. Extremi­ fino, 1976 dades das patas e cone bucal esbranquiçados. Belém - Ut inga (várzea do Guamá). Antenas com os segmentos lll e !V amarelos. Furculanurida goeldiana Arlé e Rufi­ Habitus típico de Pseudachorutini do tipo no, 1976 3 (:'v1assoud 1967) . Pretergitos marcados, pa­ Estas duas espécies divergem pelo nú­ ratergitos muito sa!ientes, aspecto geral forte­ mero de olhos (5 e 7 respectivamente) mente enrugado (Fig. 1) . Corpo revestido re­ e pela forma da mandíbula. São conhe­ gularmente de cer~as bastante compridas. en­ cidas sómente da região de Belém sen­ tre 100 e 150 micra (Fig. 6). do que F. goe/diana foi encontrada ex­ clusivamente no Parque do Museu Antenas curtas e m aciç::~s. Uma papila api­ Goeldi. cal trilobada e tubos sensoriais na face dorsal

586- Arlé TABELA I Unha com forte dente lateral e crista inter­ na lisa. com muito pequeno dente basal. - ro, embora em pequenas com cerd;~s muito curtas espalhadas entre as colônias, no facies rochoso do litoral sudeste. granulações, não formando revestimento den­ Anurida marítima freqüenta unicamente as cos­ so. órgão antena! 111 formado por 2 tubérculos ta rochosas e relativamente abrigadas e é en­ em forma de franquisque, numa leve dobra, contrada em grandes populações quando con­ mas descobertos (Fig. 2, 3 e 4); a fig. 4 re­ dições favoráveis são realizadas, como em prebenta o órgão antena! 111 do exemplar maior algumas localidades do Nordeste e principal­ cujcs tubérculos têm forma um pouco mais mente no litoral dos Estados de Espírito Santo, achatada . Rio de Janeiro e São Paulo. Devido à sua enor­ Grupo O'Cular de 5 olhos bem desenvolvidos me distribuição que abrange quase todas cos­ e órgão pós-antena! moruliforme com tubércu­ tas da Europa, foi um dos colêmbolos talasso­ biontes mais estudado (Laboulbêne, 1864, los alongaods em forma de banana (Figs. 8 e 9). O diâmetro do pós-antena! é ligeiramente lmms, 1906, etc.). No Brasil foi muito bem estudado por Schusteí· (1965) na I itora'l a e inferior ao diâmetro de um olho. Cone bucal São Paulo e Recife. ponteagudo. Maxilas estiliformes. Mandíbulas muito alongadas e praticamente estniformes, HalaGhorutes schusteri por nós descrito de com apenas um pequeno dente sub-apical (Fig. Salinópolis (Pará), foi encontrado posterior­ 7 e 10). mente em grande quantidade nos mangues an-

Conspecto ... -587 9 -~} ----=~_:·._;~~:::~~:~·:çr.~;~; - · ::~-:; . -. .t ::. .·· · ...... , , ·''•

::::!... o o """"

... ·-

Figs . 7-14 - Neotroplella malklnl sp.n.: 7) - Mandlbula e maxila: 8) - órgão pós-antenal; 9) - Grupo ocular e ór• gão pós-antena! ; 10) - Apex das mandlbulas; 11) - Dens e mucro; 12) - Articulação cardo-fulcro; 13) - Tubos sen­ sitivos da face superior de Ant. IV ; 14) - Papila apical de Ant. IV.

588- ' I -

Foto 1 - Halachorutes schusteri: Grupo de ovos postos em cima de enxuvias (elfl início de desenvolvimento) . tigos destruídos pelo avanço de bancos de multaneamente em grupos de animais durante areia. Nessas condições abriga-se nos restos o período de inatividade na maré cheia. de mangue perfurados por turus (Teredo sp.) Logo no início da baixa mar os Halachoru­ e o;..otros anima1s, como acontece em Marudá tes entram em ativíàade que parece ser mais (Foto 3) . Estas populações acompanhando o intE:nsa com dia de sol. Alimentam-se de pe­ dinâmica do litoral, são instáveis. Velhos tron­ quenos animais mortos. cos de mangue são arrancados, instalam-se campos de Spart1na brasi/iensis fixando areias Foi observada a postura em laboratório nos lodosas, novo manguezal se forma onde tinha meses de janeiro, fevereiro e março, mas é pro­ sido destruído etc., e as co!ôr.ias de Halacho­ vável que aconteça durante o ano todo . Ani­ rutes escasseam ou desaparecem de um lugar mais capturados em Marudá (Pará) foram ins­ para se instalarem em novo biótopo favorável. talados em cristalizadores de fundo de gesso, com um pouco de areia e lama local, sendo Os Halachorutes habitam a zona intertidal alimen-t:ados com moluscos esmagados. Os média totalmente recoberta na preamar e nes­ Halachorutes têm reação de contacto e se tas condições necessitam de abrigo'. obtido apressam uns contra os outros (Foto 2) . nas anfractuosidades diversas, como troncos de mangue perfurados (Foto 3), conchas, cra­ Um pequeno grupo foi recolhido na praia cas, pedaços e blocos àe pedra canga que pela dos pescadores em Marudá no dia 4/ 111 . Nos sua superfície rugosa e desigual oferecem óti• dias 5 e 6 já apareceram ovos amarelos postos m3s condições. Temos observado pequenas em grupos, medindo 190 - 200 JJ.m de diâme• cav1àades na face inferior dessas pedras que, Lro. Nc dia 8/ 111 havia muito·s ovos, sendo que na preamar, retem <:~r e funcionam como sino uma parte já em desenvolvimento. Muitos ovos de mergulhador. Estas cavidades estavam e!'"am postos em pequenos grupos sobre as completamente forradE.s de exuvias brancas próprias exuvias. Os ovos recém-posto·s são após os animais as de1xarem, na baixa mar. completamente esféricos e de cor amarela cla­ Con<.;lui-se que as ecdises devem ocorrer si- ra; com 2 dias aproximadamente, à temperatu-

Conspecto ... -589 o o 16 o o o

300 J1 19

0 ,60 mm

Flgs. 15-17 - Neotropiella denlsl rArté): 15) - Habitus . Exemplares do Alto Xingu; 16) - Grupo ocular e pós-ante• na! (ex. Xlngu): 17) - Mandíbulas (ex. Xingu). Figs. 18-20 - Halachorutes schusteri Arl : 18) - Ovo em principio de desenvolvimento; 19) - Idem, mostrando o embrião: 20) - Ovos pouco antes da eclosão mostrando as manchas ocula- res do embrião.

590- Arlé - Foto 2 - Halachorutgs schustcri: Habitus do vivo (Marudá} . ra ào !aboratório (24-259), os ovos aument::tm Pseudanurida sawayana. localizamos colônias de volume e a có:·ion se divide em 3 gomos fiorescentes no canal que liga a lagoa do Olho iguais (Figs. 18 e 19), medindo neste estaào à'água ao mar (Foto 4). nas proximid:~des da 300um de diâmetro. Esta divisão em 3 partes Barra das Jangadas, em 1969. O gênero tern obedece <~ uma polaridade pois a posição do àistJ ibuição oriental com espécies na Austrá· embrião é constante em relação a esta divisão li :l e a sua prese!'!ça no Brasil é de grandF. rFicL 19). Nos dias 10 a 12/ 111 aparecer::~m as ir.teresse biogeográfico. 2 mnnchas ocularf;S pretas sempre na mesma posição em re:ação à divisão do córion (Fig. NO'l'AS E AGRADECIMENTOS 20) . No dia 15 eclodir;:~m quase todos os ani­ mais. Limitando-nos às espécies brasileiras, não Nas condições das nossas observações a mencionamos os gêneros da tribu Anuridini: durcção da incubação foi em média de 10 dias. Delamarellina Rapoport et Rubio, 1963, Cassag­ o::,serv:lções repetidas no ano seguinte deram naurid3 Salmon 1964 e Notachorudina Cassag­ resl!ltados semelhantes. nau et Rapoport, 1962, que ocorrem na parte Numa pesquisa realizada nos arredores do mendional da América de. Sul. Estes gênercs Recite foi nos possível encontrar de novo e de maxila complexa, são contudo muito próxi-

Conspecto . .. - 59 1 Foto 3 - Halachorutes schusteri: Velho tronco de mangue perfurado por Teredo e servindo de abrigo para os Hala­ chorutes (Praia dos pescadores - Marudá, Pará) .

.-

Foto 4 - Bíótopo de Pseudanurida sawayana no canal da Lagoa do Olho . d'água, Recife (Pernambuco) 1969 . As Pseu­ danurlda correm sobre a areia lodosa e raízes de mangue (laguncularia).

592- Arlé mos dos gêneros brasileiros tratados aqui. 1966 - Un nouveau Collembole marin du littoral De!armarellina tem 3 espécies sendo uma na brésilien. Rev . Bras . Biol., 26 (4): 367-:H2 . Argantina, uma no Chile e uma na Nova Zelân• 1966 - Collemboles d'Amazonie I. Poduromorphes dia. nouveaux ou peu connus et notes biologi­ ques sur Neotropiella carli (Denis) Boi. Mus. Agradecemos aqui ao nosso amigo Borys Pa. Emílio Goeldi, Belém. n.s. Zool. 60: 1-19. Malkin etno-zoólogo, atualmente residente na ARLÉ, R. & RUFINO, E. Polôni3, com quem coletamos no Pará e no Ma­ 1976 - Contribuição ao conhecimento dos Pseuda­ ranhão e de quem recebemos inúmeros Col­ chorutinae da Amazônia (Collembola). Acta lembola, inclusive üma preciosa coleção da Amazonica, 6 ( 1): 99-107. Colômbia. DELAMARE DEBOUTIEVILLE, C. 1951 - Microfaune du sol des pays tempére.s et tropicaux. Paris. Hermann ed. SUMMARY HANDSCHIN, E. Twenty-two species of Brazilian Pseudachorutinae 1942 - Materialien zu Revision der Collembolen. Die are recorded. A scheme of geographical distribution for Gattung Ceratrimeria C.B. sensu Womers­ the group in Brazil is given, as far as is presently known. ley. Verh. Naturforsch. Gesellschaft Basel Two species occur in practically ali of Brazil; 14 species B. 3: 265-284 . occur in Amazonia; 12 species in the Southeastern re­ LAWRENCE, P.N. gion and six species in the Northeastern region. A new 1971 - A review of the genus Neotropiella Hands· specie of Neotropiel!a Handschin, 1942 is described from chin, 1942 (lnsecta Collembola) Rex. Eco! . the central Andean region of Colombia (Paramo Purace, Biol. Sol, 8 (3): 465-470. 3000 m height). Observations are given on the bionomics of the thalassic species Halachorutes schusteri Arlé, MASSOUD, Z. 1966 from the litoral of Pará State, as well as its 1967 - Monographie des Neanuridae, Collemboles development and reproduction in the laboratory . 1 h e Poduromorphes a piêces buccales modifiées species Pseudanurida sawayana Schuster, 1965 was in: Biol. Amer. Australe, (3) C.N.R.S .. : 1- reencountered in a mangrove swamp at Recife. Another 399. marine species, Anurida marítima (Guérin), 1838 occurs SCHUSTER, R. from Pernambuco State to the southern litoral . 1965 - über Okologie und Artengliederung der tha­ lassobionten Collembolen Fauna Brasilien. Beitrage zur Neotropischen Fauna 8., 4 (3) : REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 191-208.

VANZOLINI, P.E. ARLÉ, R. 1973 - Paleocliml!tes, Relief and Species Multipli­ 1939 - Novas espécies de Pseudachorutini (Collem­ cation in Equatorial Forests. In: Tropical bola) do Rio de Janeiro e arredores, Boi. Forest Ecosystem in Africa and South Ame­ Biol. (N .S.) 4 (1): 67·72 rica: A comparative Review. Meggers, Betty 1943 - Deux nouveaux Collemboles du Brésíl, Rev. J.; Ayensu, Edw. S. & Donald. W . Duckworth Bras. Biol., 3 (1): 109-112. edit. Washington . Smithsonian lnst . Press. 1959 - Collembola Arthropleona do Brasil Oriental e Central. Arq. Mus. Nac. Rio, 49: 155-211. (Aceito para publicação em 12/ 01 /81)

Conspecto . . . - 593