Rev. Mus. Argentino Cienc. Nat., n.s. 23(1): 001-013, 2021 ISSN 1514-5158 (impresa) ISSN 1853-0400 (en línea)
Composición de la dieta de Tadarida brasiliensis (Chiroptera: Molossidae) en el sudeste de la provincia de Buenos Aires, Argentina
M. Luz OLMEDO1, Camila GONZÁLEZ NOSCHESE1, Damián ROMERO2 & Juan Pablo SECO PON1
1 Grupo Vertebrados, Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras, IIMyC (UNMdP-CONICET), Rodríguez Peña 4002, Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina. E-mail: [email protected]. 2 Museo Municipal de Ciencias Naturales “Lorenzo Scaglia”, Av. Libertad 3099, Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina.
Abstract: Trophic spectrum of Tadarida brasiliensis (Chiroptera: Molossidae) in the southeaster Buenos Aires Province, Argentina. Tadarida brasiliensis is one of the most important arthropodophagous bats in the control of agricultural pests. However, its food habits are poorly studied in Argentina. The aim of this work was to analyze the diet composition of T. brasiliensis in an agroecosystem in the southeast of Buenos Aires Province (General Pueyrredon District) during the non-breeding period, controlling the sex of the indi- viduals studied. The digestive tract of 22 individuals captured outside their roost was analyzed. Frequency of occurrence and relative frequency were estimated for each food item. In addition, the availability of preys in the environment was estimated by using light traps. Diet composition analysis revealed the presence of seven orders of insects: Diptera and Lepidoptera presented the highest frequency of occurrence (95% and 91%, respectively), followed by Hemiptera (45%), Coleoptera (36%), Neuroptera (18%), and to a lesser extent, Trichoptera (9%), and Hymenoptera (4.5%). Regarding relative frequency, 60% of the diet composition of T. brasiliensis was represented by Diptera and Lepidoptera, and when the Hemiptera and Coleoptera orders were added, it escalated up to 90%. No significant differences were found in the diet composition between males and females. All orders of insects found in the diet of T. brasiliensis were recorded in the environment, including lepidopteran and hemipteran species that are considered harmful to crops. Given that these orders are part of the diet composition of T. brasil- iensis, the potential of these mammals as biological controls of crop pests becomes evident.
Keywords: agroecosystems, pest control, trophic ecology, insectivorous bats.
Resumen: Tadarida brasiliensis es uno de los murciélagos artropodófagos más importantes en el control de plagas agrícolas. Sin embargo, sus hábitos tróficos se encuentran escasamente documentados en Argentina. El objetivo del presente trabajo fue evaluar la dieta de T. brasiliensis en un agroecosistema del sudeste bonaerense (Partido de General Pueyrredón) durante el período no reproductivo, considerando el sexo de los individuos es- tudiados. Se analizó el tracto digestivo de 22 individuos capturados a la salida de un refugio artificial. Se estimó la frecuencia de ocurrencia y la frecuencia relativa de cada ítem alimenticio. De manera adicional, se realizó un registro de las presas disponibles en el ambiente utilizando trampas de luz. El análisis dietario reveló la presen- cia de siete órdenes de insectos, donde Diptera y Lepidoptera presentaron la mayor frecuencia de ocurrencia (95% y 91%, respectivamente), seguido por Hemiptera (45%), Coleoptera (36%), Neuroptera (18%) y, en menor medida, Trichoptera (9%) e Hymenoptera (4,5%). En términos de frecuencia relativa, el 60% de la dieta estuvo representado por Diptera y Lepidoptera, y al adicionar los órdenes de Hemiptera y Coleoptera, se obtiene un 90% de la composición dietaria. No se hallaron diferencias significativas en la composición de la dieta entre sexos. En el ambiente se registraron todos los órdenes de insectos hallados en la dieta de T. brasiliensis y se identificaron especies de lepidópteros y hemípteros perjudiciales para los cultivos. Teniendo en cuenta los resultados obtenidos, se evidencia el potencial uso de estos mamíferos como controladores biológicos de plagas agrícolas en la región.
Palabras clave: agroecosistemas, control de plagas, ecología trófica, murciélagos insectívoros. ______
INTRODUCCIÓN ecológica, la cual se traduce en numerosos servi- cios ecosistémicos tales como el control de plagas Los murciélagos (Orden Chiroptera) se ca- agrícolas, dispersión de semillas, polinización, racterizan por su gran diversidad taxonómica y entre otros (Kunz et al., 2011; Ghanem & Voigt, 2 Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, n. s. 23(1), 2021
2012). Actualmente, se reconocen aproximada- mente (Silva & Fleck, 1976; Fabián et al., 1990; mente 1400 especies de murciélagos (Simmons Vázquez Mota, 2011). En Argentina, solo existen & Cirranello, 2019) de las cuales alrededor del dos trabajos que reportan la dieta de esta especie, 70% se alimentan de insectos y otros artrópodos ambos realizados durante la última década en el (Fenton & Simmons, 2014). noroeste del país, en la ecorregión de las Yungas Conocer los parámetros tróficos de los orga- (ver Bracamonte, 2013; Gamboa Alurralde & nismos resulta indispensable tanto para ampliar Díaz, 2018). el conocimiento ecológico de las especies como Teniendo en cuenta el rol de Tadarida bra- también para comprender sus interacciones siliensis en el control natural de plagas agríco- biológicas dentro de la comunidad a la que per- las y, considerando que la cantidad y el tipo de tenecen (Begon et al., 2006). La mayoría de los presa consumida pueden fluctuar en función de estudios tradicionales acerca de la dieta de mur- la distribución temporal y espacial del recurso ciélagos insectívoros se han basado en la identi- (Kunz, 1988; Whitaker, 1988), resulta de fun- ficación y clasificación morfológica de los restos damental importancia ampliar el conocimiento de presas hallados en las heces y en el contenido sobre la dieta de esta especie en otras áreas de estomacal (Anthony & Kunz, 1977; Whitaker et su distribución. Específicamente, es imperativo al., 1994; Hamilton & Barclay, 1998; Bernard, generar información sobre la ecología trófica 2002; Aguirre et al., 2003; Weterings et al., 2015). de los murciélagos insectívoros en ecosistemas Si bien es posible encontrar algunas diferencias agrícolas, ya que los procesos ecológicos que ocu- entre el grado de digestión de las presas según la rren en este tipo de ambientes pueden diferir de técnica que se emplee (Belwood & Fenton, 1976; aquellos que suceden en ambientes menos dis- Rabinowitz & Tuttle, 1982; Kunz & Whitaker, turbados (Tscharntke et al., 2012; Kahnonitch 1983), en líneas generales ambos métodos permi- et al., 2018). La ecorregión Pampa, el ecosiste- ten su identificación taxonómica con una preci- ma de praderas más importante de Argentina sión al nivel de orden o familia (Trujillo, 2014). (Matteucci, 2012), representa una buena oportu- Tadarida brasiliensis (Molossidae) es una nidad para abordar este tipo de investigaciones de las especies de quirópteros artropodófagos dado que gran parte de los pastizales naturales con una amplia distribución por todo el conti- son reemplazados por pasturas para el ganado y nente americano, extendiéndose desde el sur de tierras de cultivo (Baldi & Paruelo, 2008; Aizen Estados Unidos hasta el sur de Chile y Argentina, et al., 2009; Isacch et al., 2016). Asimismo, la es- atravesando México y Centroamérica (Barquez et casa información ecológica sobre las especies de al., 2015). En Argentina, se distribuye a lo lar- murciélagos insectívoros que habitan los agro- go y ancho de todo el país, excepto en las pro- ecosistemas es probablemente el principal fac- vincias de Chaco, Corrientes y Tierra del Fuego, tor que limita la integración de estos mamíferos Antártida e Islas del Atlántico Sur (Barquez & controladores de plagas y la producción agrícola Díaz, 2020). Se trata de una especie migratoria (Kunz et al., 2011). de hábitos gregarios que forma grandes colonias En el presente trabajo se analizó la compo- tanto en refugios naturales como en construccio- sición de la dieta de Tadarida brasiliensis en nes artificiales (Hutson et al., 2001; Barquez et un ambiente serrano del sudeste bonaerense. al., 2015). Como objetivo particular se planteó determinar La mayor parte del conocimiento sobre la el efecto del sexo sobre la dieta de los individuos dieta de T. brasiliensis proviene de estudios de- analizados. Según Kunz y colaboradores (1995), sarrollados en el hemisferio Norte (Kunz et al., durante el período de gestación y lactancia, la 1995; Long, 1996; Whitaker et al., 1996; Lee demanda energética de las hembras aumenta & McCracken, 2002; Kunz, 2004; Hernández drásticamente precisando consumir una mayor Cienfuegos, 2005; Lee & McCracken, 2005; cantidad de presas por noche. Algunos autores McWilliams, 2005; Hernández Vila, 2018). En reportaron diferencias en la amplitud dietaria de dicha región, esta especie es considerada como hembras lactantes en comparación con machos y una de las más importantes en el control de hembras no reproductivas (Kunz et al., 1995; Lee plagas agrícolas dado que se ha registrado que & McCracken, 2002), mientras que en estudios consume grandes cantidades de insectos perju- realizados por fuera de dicho período no han evi- diciales para los cultivos (Whitaker et al., 1996; denciado tal diferenciación (Gamboa Alurralde & Lee & McCracken, 2002; McCracken et al., 2012; Díaz, 2018; Hernández Vila, 2018). Debido a que Krauel et al., 2018). En Sudamérica, el número el presente estudio fue realizado hacia fines del de investigaciones realizadas decrece notable- período reproductivo de T. brasiliensis (primave- Olmedo et al.: dieta de Tadarida brasiliensis 3 ra-verano), se estima que las hembras habrían encontraba fusionada fueron considerados adul- finalizado el período de lactancia y, por lo tanto, tos. Respecto a la condición reproductiva se uti- se encontrarían enfrentando compromisos ener- lizó la metodología sugerida por Racey (1974). géticos similares a los machos. De esta forma, no En el caso de los machos, se observó la posición se esperan encontrar variaciones significativas relativa de los testículos, clasificando como se- en las presas consumidas por ambos sexos. xualmente inactivos a aquellos que presentaron testículos abdominales o subabdominales y como MATERIALES Y MÉTODOS sexualmente activos a aquellos con testículos escrotales. En las hembras, se observó la condi- Área de estudio ción de las mamas, lo que permite distinguir en- El estudio fue realizado en la “Estancia y tre aquellas que han tenido crías previamente y Reserva Natural Paititi” (37°54´S – 57°49´O), aquellas que no. Los pezones de las hembras nulí- ubicada en el partido de General Pueyrredón, en paras dan lugar a vello corporal, mientras que los el sudeste de la provincia de Buenos Aires (Fig. de aquellas que ya han tenido crías se muestran 1). Dicha reserva forma parte de la ecorregión queratinizados con pelo emergente (evidencia de Pampa y se enmarca dentro del sistema serrano succión previa) (Racey, 1974). Además de estos de Tandilia, un afloramiento rocoso de aproxi- parámetros, se registraron la masa corporal y las madamente 350 km de longitud que atraviesa el medidas morfométricas de los individuos colec- centro de la provincia de Buenos Aires en direc- tados (datos no presentados). Para ello se utili- ción noroeste-sudeste y que se caracteriza por al- zaron una balanza (precisión 0,01 g) y un calibre bergar una gran diversidad biológica (Kristensen (precisión 1 mm) digitales y una regla (precisión et al., 2014). La Estancia y Reserva Natural 1 mm) para el caso de la envergadura alar. Paititi comprende 434 hectáreas, de las cuales la Posteriormente, durante la necropsia de los mitad son utilizadas para la producción agrícola individuos se procedió a la extracción del estóma- y ganadera mediante la aplicación de prácticas go y del intestino, los cuales fueron pesados (ba- sustentables. La mitad restante corresponde a lanza digital, precisión 0,01 g) y luego conserva- una reserva natural y está conformada por dos dos en alcohol acético al 80% hasta su posterior sierras (Sierra Grande y Sierra Chica, ver Fig. 1) procesamiento. Si bien el análisis del contenido y un relicto de pastizal que, por su buen grado de intestinal es poco utilizado, su incorporación conservación, es considerada un Área Valiosa de permitió complementar el análisis del contenido Pastizal (Bilenca & Miñarro, 2004). estomacal.
Obtención de datos Análisis de la composición dietaria En el mes de marzo de 2019, mediante la uti- El contenido estomacal (CE) e intestinal lización de copos de red, se capturaron y colecta- (CI) fue analizado utilizando una lupa estereos- ron 22 individuos de T. brasiliensis a la salida de cópica. Para el reconocimiento de los restos de un refugio localizado en una construcción artifi- insectos presa se utilizó la guía de Shiel y cola- cial en la estancia antes mencionada (Fig. 1). Las boradores (1997), así como también material de capturas fueron realizadas durante el atardecer, referencia perteneciente a la colección entomoló- al momento de la emergencia de los individuos gica del Museo Municipal de Ciencias Naturales (19:45 hs., hora local), los cuales posteriormente “Lorenzo Scaglia” de la ciudad de Mar del Plata. fueron sacrificados. La identificación taxonómica de dichas presas se En el laboratorio se procedió a registrar el realizó al nivel de orden o familia, en función de sexo, la clase etaria y la condición reproductiva la integridad de los fragmentos y/o de la presen- de los individuos capturados. Los ejemplares fue- cia de caracteres diagnósticos. Aquellos fragmen- ron clasificados en adultos o juveniles según el tos con evidente degradación fueron catalogados método de Brunet-Rossinni y Wilkinson (2009), como indeterminados debido a la dificultad del el cual consiste en observar, por medio de la reconocimiento diagnóstico de los mismos. transiluminación del ala, el grado de fusión de La composición dietaria fue expresada siguiendo la articulación metacarpo-falange del cuarto el método propuesto por Whitaker (1988). Se estimó la dedo. Como medida estandarizada, en el presen- frecuencia de ocurrencia (%FO) para cada ítem presa, te trabajo se realizó dicha observación sobre el expresada como el porcentaje del total de muestras en ala derecha. Los individuos con epífisis falangeal las que un ítem alimenticio particular fue registrado. no fusionadas fueron clasificados como juveniles, Dicho parámetro provee una medida estandarizada mientras que aquellos cuya epífisis falangeal se sobre qué tan común es cada ítem presa en la die- 4 Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, n. s. 23(1), 2021
Fig. 1. Estancia y Reserva Natural Paititi, ubicada al sudeste de la provincia de Buenos Aires, Argentina. Se de- tallan las sierras que componen la reserva natural: Sierra Grande (SG) y Sierra Chica (SC). La letra R señala el refugio artificial donde se realizaron las capturas de T. brasiliensis, mientras que S1 y S2 señalan los sitios donde se realizó el muestreo de insectos. ta, expresando la cantidad de individuos que han lo que su rango varía entre 1 y ‘n’. Por ello, se uti- consumido determinada presa, pero sin tener liza la medida estandarizada Ba cuyo rango varía en cuenta la contribución de los demás recursos entre 0 y 1. Los valores cercanos a 0 indican que tróficos (McAney et al., 1991). A su vez, se cal- todos los individuos de la especie se especializan culó la frecuencia relativa (%FR) para cada ítem en un único recurso trófico, mientras que valores consumido, la cual corresponde al cociente entre cercanos a 1 significan que los individuos utilizan el número de ocurrencias de cada ítem presa y todos los recursos posibles sin discriminar entre el total de ocurrencias de todos los ítems (Lee & ellos (Krebs, 1999). McCracken, 2002; Rodales, 2015). Este porcenta- je indica la proporción del consumo de una presa Muestreo de insectos en zonas adyacentes en relación a las demás, permitiendo así conocer Con el objetivo de registrar las presas dis- la contribución relativa de las distintas presas ponibles en el ambiente, en simultaneidad con en la dieta de T. brasiliensis (Whitaker, 1988; la captura de murciélagos (marzo del 2019) se Rodales, 2015). realizó un muestreo de insectos en la Reserva Se calculó la amplitud de nicho trófico (B= Natural Paititi, tomando como eje central el lu- 2 1 / (pi )) y su versión estandarizada (Ba= B-1/ gar de procedencia de los individuos capturados n-1) a partir del índice de Levins (Krebs, 1999; (Fig. 1). Debido a que se desconoce cuál es el área GamboaΣ Alurralde & Díaz, 2018), donde ‘pi’ es de forrajeo que utiliza T. brasiliensis en dicha la proporción relativa del ítem presa ‘i’ respecto zona, dicho relevamiento fue realizado en dos si- al total de ítems y ‘n’ es el número total de ítems tios diferentes. El primer sitio (S1) correspondió alimenticios registrados. El valor de B depende a un bosque de árboles exóticos dominado por de la cantidad de recursos tróficos utilizados, por las especies Pinus sp. (Pinaceae) y Eucalyptus Olmedo et al.: dieta de Tadarida brasiliensis 5 sp. (Myrtaceae), ubicado a una distancia apro- 2006). La bondad de ajuste del ordenamiento es- ximada de 200 m del refugio donde fueron cap- pacial está representada por el valor del “estrés”, turados los murciélagos. El segundo sitio (S2), donde valores menores a 0,2 brindan una imagen alejado aproximadamente 2 km del refugio, es- bidimensional potencialmente útil e implican un tuvo conformado principalmente por la especie ordenamiento aceptable (Kruskal, 1964). Para vegetal Acacia melanoxylon (Fabaceae) y algunos evaluar estadísticamente las diferencias entre se- ejemplares de Salix sp. (Salicaceae), Platanus sp. xos, se realizó un análisis de similitud de una vía (Platanaceae) y Celtis tala (Cannabaceae). En el (ANOSIM; Clarke, 1993). Para dicho análisis se S1 se colocaron dos trampas de luz con focos de consideró significativo un R Global ≥ 0,25. Para luz mixta (250W) separadas entre sí por 100 m, este fin se utilizó el software PRIMER v6.1. mientras que en el S2 se colocó una sola trampa A partir del catálogo de insectos registrados de iguales características. Las mismas se colo- en el área de estudio, se realizó un análisis cuali- caron después del atardecer, coincidiendo con el tativo para determinar en qué medida dichos ar- horario de emergencia de los murciélagos (19:45 trópodos estuvieron presentes en la dieta de los hs., hora local), y se mantuvieron activas entre 2 individuos analizados. a 4 horas hasta que no se registró la llegada de nuevas especies (Beccacece et al., 2012). Se co- RESULTADOS lectaron hasta cinco ejemplares por morfoespecie en cada sitio, los cuales fueron preservados en al- Se capturaron un total de 11 machos y 11 cohol acético al 80% hasta su posterior análisis. hembras de T. brasiliensis. Todos los individuos Para la identificación taxonómica de los mismos, fueron determinados como adultos, debido al ele- se recurrió a las colecciones entomológicas de re- vado grado de fusión de la epífisis falangeal. La ferencia pertenecientes al Museo Municipal de totalidad de los machos presentaron testículos Ciencias Naturales “Lorenzo Scaglia”. Aquellos abdominales y todas las hembras presentaron especímenes que no pudieron ser determinados a mamas queratinizadas con pelo emergente. nivel específico fueron agrupados en morfoespe- A partir del análisis del tracto digestivo de los cies considerando pertenecientes al mismo grupo individuos capturados, se identificaron fragmen- todos aquellos ejemplares que compartían ciertos tos de insectos pertenecientes a siete órdenes, dos caracteres diagnósticos determinados (Oliver & subórdenes y cinco familias (Tabla 1). Las presas Beattie, 1993). que presentaron mayor frecuencia de ocurren- cia fueron Diptera y Lepidoptera (95% y 91%, Análisis de los datos respectivamente). El orden de los hemípteros Las similitudes y diferencias en las compo- se registró con una frecuencia del 45% y estuvo siciones dietarias entre sexos fueron basadas en representado tanto por el suborden Heteroptera datos de presencia/ausencia obtenidos del tracto como por el suborden Homoptera (Tabla 1). Los digestivo (estómago e intestino combinados) y coleópteros se registraron con una frecuencia del fueron analizadas mediante técnicas univaria- 36% y se identificaron restos pertenecientes a las das y multivariadas. Para evaluar posibles dife- familias Carabidae y Staphylinidae. Los órdenes rencias en la frecuencia de ocurrencia de cada menos comunes incluyeron Neuroptera (18%), ítem presa entre sexos se utilizó la prueba exac- Trichoptera (9%) e Hymenoptera (4,5%). A su ta de Fisher (Finney, 1948) mediante una tabla vez, T. brasiliensis mostró una gran amplitud de de contingencia de 2x2. Dicho análisis fue rea- nicho trófico (B= 4,33, Ba = 0,55). lizado mediante el software R, Versión 3.6.1. (R En términos de frecuencia relativa, los díp- Development Core Team, 2019) utilizando una teros y lepidópteros comprendieron el 63% de la significancia estadística de = 0,05. dieta de T. brasiliensis, cada uno contribuyendo En cuanto al análisis multivariado, se aplicó de forma similar (Tabla 1). Al adicionar los he- el análisis de escalonamientoα multidimensio- mípteros y coleópteros a los órdenes anteriores, nal no métrico (Nonmetric Multidimensional dicha representación alcanzó el 90%. Los neuróp- Scaling, NMDS), con el objetivo de visualizar teros, trichópteros e hymenópteros, en conjunto, las diferencias en la composición de la dieta en- representaron el 10% restante. tre sexos a partir de un ordenamiento espacial Además de los insectos presa, se registró la de los datos en dimensiones reducidas. Debido presencia de ácaros del orden Mesostigmata, los a la naturaleza de los datos del presente traba- cuales fueron identificados como Chiroptonyssus jo (presencia/ausencia), se utilizó como medida sp. (Macronyssidae). Estos ácaros fueron regis- de distancia el índice de Sørensen (Clarke et al., trados en ocho individuos, con una prevalencia 6 Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, n. s. 23(1), 2021
Tabla 1. Frecuencia de ocurrencia (%FO) y fre- (aproximadamente 30% cada orden; Fig. 2B). Al cuencia relativa (%FR) de presas en tracto di- adicionar los hemípteros y coleópteros, se obtuvo gestivo de T. brasiliensis en la Reserva Natural una representación del 90% de la composición de Paititi, durante marzo de 2019. Se reporta el la dieta. índice de Levins (B) y su versión estandarizada No hubo diferencias significativas entre se-
(Ba). xos para los órdenes de insectos registrados en el tracto digestivo (Prueba exacta de Fisher, valor SUBORDEN/ P> 0,05 en todos los casos). Consistentemente, ORDEN Familia %FO %FR el análisis multivariado mostró un buen ajuste DIPTERA Culicidae 36 11,94 de los datos (estrés 0,04), indicando que los se- xos de T. brasiliensis no mostraron variaciones Indeterminado 60 19,4 en su composición dietaria (Fig. 3). El análisis de Total Diptera 95 31,34 similitudes mostró que no hubo una variación en LEPIDOPTERA Indeterminado 91 29,89 los tipos de presas consumidas entre machos y HEMIPTERA HETEROPTERA hembras (ANOSIM, R Global= 0,021). En cuanto a las presas disponibles en el Corixidae 27 8,95 ambiente, el listado completo de los órdenes, Indeterminado 9 2,98 familias y especies registrados en cada sitio se HOMOPTERA detalla en el Apéndice. Combinando ambos si- Delphacidae 9 2,98 tios, se registraron un total de ocho órdenes, 27 Indeterminado 4,5 1,49 familias, 20 especies y 49 morfoespecies, de las cuales aproximadamente el 23% pudieron deter- Total Hemiptera 45 16,4 minarse hasta el nivel de género. A excepción de COLEOPTERA Carabidae 9 2,98 Ephemeroptera, los órdenes restantes estuvie- Staphylinidae 9 2,98 ron presentes en la dieta de T. brasiliensis. En Indeterminado 18 5,97 cuanto al nivel de familia, cuatro fueron halladas tanto en la dieta como en el ambiente: Culicidae Total Coleoptera 36 11,94 (Diptera), Corixidae (Hemiptera), Carabidae NEUROPTERA Indeterminado 18 5,97 (Coleoptera) y Staphylinidae (Coleoptera). La fa- TRICHOPTERA Indeterminado 9 2,98 milia Delphacide (Hemiptera) fue registrada solo HYMENOPTERA Indeterminado 4,5 1,49 en el tracto digestivo de T. brasiliensis, no así en Índices de Levins el ambiente. B 4,33 DISCUSIÓN Ba 0,55 En el presente trabajo se capturaron 11 ma- similar entre sexos (cinco hembras y tres ma- chos adultos, determinados como sexualmente chos). Sin embargo, al tratarse de ectoparásitos, inactivos por presentar testículos abdominales. fueron considerados como ingesta accidental y Dicho resultado es consistente con el hecho que no se incluyeron dentro de las estimaciones de la los individuos fueron capturados fuera del perío- composición de la dieta. do de apareamiento, el cual tiene lugar durante Respecto a la variación de la composición de la primavera (Marques & Fabian, 1994). Por otro la dieta entre sexos, todos los órdenes, con excep- lado, se capturaron 11 hembras adultas con ma- ción de Hymenoptera y Trichoptera, estuvieron mas queratinizadas y pelo emergente, lo que es- presentes tanto en hembras como en machos, en taría reflejando evidencias de succión previa con- frecuencias de ocurrencia similares (Fig. 2A). El sistentemente con la finalización del período de orden Hymenoptera se halló solo en hembras, lactancia (Racey, 1974). A pesar de la congruen- mientras que el orden Trichoptera se encon- cia de los resultados obtenidos, Miotti (2013) ad- tró solo en machos. Sin embargo, ambos órde- vierte que en muchos casos la determinación de nes fueron registrados con una baja frecuencia la condición reproductiva a partir de caracteres de ocurrencia dentro de cada sexo (< 20% cada externos suele ser sesgada. Factores como el es- uno). Tanto en machos como en hembras, alrede- trés producido por la captura o las variaciones dor del 60% de la composición de la dieta estuvo de temperatura ambiental, pueden producir un compuesta principalmente por dípteros y lepi- desplazamiento de los testículos en los machos, dópteros, representados en frecuencias similares lo que conlleva a una interpretación errónea so- Olmedo et al.: dieta de Tadarida brasiliensis 7
la distribución de la especie en estudio (B= 4,17, Ba= 0,40 – Gamboa Alurralde & Díaz, 2018; B= 4,40-4,90 – Lee & McCraken, 2005). De la diversidad de presas registradas en el presente trabajo, Diptera y Lepidoptera resul- taron las presas más comunes ocurriendo en frecuencias mayores al 90% y representando el 60% de la composición de la dieta de la espe- cie. Estudios previos coinciden con la alta con- tribución de los lepidópteros en la dieta de T. brasiliensis (Whitaker et al., 1996; Hernández Cienfuegos, 2005; Lee & McCracken, 2005; McWilliams, 2005; Bracamonte, 2013; Gamboa Alurralde & Díaz, 2018), mientras que los datos previos sobre la frecuencia de dípteros son va- riables. En Argentina, dentro de la Ecorregión de las Yungas, si bien Gamboa Alurralde y Díaz (2018) y Bracamonte (2013) reportaron que los dípteros son presas relativamente comunes en términos de frecuencia de ocurrencia, reportan una baja contribución de estos insectos a la die- ta de T. brasiliensis. Por otro lado, diversos au- tores sitúan a los coleópteros como presas muy Fig. 2. Frecuencia de ocurrencia (A) y frecuencia rela- frecuentes con alta contribución en la dieta, tiva (B) de las presas en tracto digestivo de hembras y hallándose en frecuencias similares a las de los machos de Tadarida brasiliensis. Abreviaciones: Dip, lepidópteros (Lee & McCracken, 2002, 2005; Diptera; Lep, Lepidoptera; Col, Coleoptera; Hem, He- miptera; Hym, Hymenoptera; Neu, Neuroptera; y Tri, Hernández Cienfuegos, 2005; Gamboa Alurralde Trichoptera. & Díaz, 2018; Hernández Vila, 2018). En el pre- sente trabajo, dichos insectos representaron el bre la condición reproductiva. En consecuencia, cuarto orden en importancia relativa luego de se plantea la necesidad de complementar nues- los dípteros, lepidópteros y hemípteros. De igual tros estudios con análisis histológicos del tracto manera, los himenópteros fueron raramente re- reproductivo de los individuos para lograr una gistrados en este estudio, mientras que en otros mayor comprensión de la biología reproductiva trabajos resultaron ser presas relativamente fre- de T. brasiliensis. cuentes (Kunz et al., 1995; Gamboa Alurralde & De acuerdo a la literatura disponible, los re- Díaz, 2018). Las bajas frecuencias de ocurrencia sultados del presente trabajo representan el ter- y contribuciones relativas halladas para los ór- cer estudio sobre la composición de la dieta de T. denes Neuroptera y Trichoptera son consisten- brasiliensis en Argentina (ver Bracamonte, 2013; tes con otros trabajos preexistentes (Whitaker et Gamboa Alurralde & Díaz, 2018) y el primero al., 1996; Lee & McCracken, 2002; Hernández realizado en la provincia de Buenos Aires. De Cienfuegos, 2005; McWilliams, 2005; Gamboa acuerdo a los datos obtenidos, la composición de Alurralde & Díaz, 2018). la dieta de T. brasiliensis estuvo conformada por Además de los insectos reportados en este siete órdenes de insectos (Diptera, Lepidoptera, trabajo, la presencia de ácaros Chiroptonyssus Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, sp. fue considerada como ingesta accidental pro- Neuroptera y Trichoptera), los cuales fueron ducto del acicalamiento, ya que en el pelo de los previamente reportados por Gamboa Alurralde y murciélagos capturados se obtuvieron ácaros Díaz (2018) en el norte de Argentina y por nume- pertenecientes al mismo género y con iguales ca- rosos estudios realizados a lo largo de todo el con- racterísticas a los hallados en el tracto digestivo. tinente americano (Whitaker et al., 1996; Lee & Los ácaros del género Chiroptonyssus han sido McCracken, 2005; Hernández Vila, 2018). Dicha registrados en numerosas especies de murciéla- diversidad de presas se vio reflejada en los índi- gos (Ritzi et al., 2001), siendo Chiroptonyssus ro- ces de amplitud de nicho trófico (B= 4,33, Ba= bustipes el ectoparásito más común y con mayor 0,55), los cuales son consistentes con los reporta- prevalencia en Tadarida brasiliensis (Durden et dos por otros autores en otras áreas a lo largo de al., 1992; Spears et al., 1999; Muñoz et al., 2003, 8 Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, n. s. 23(1), 2021
Fig. 3. Ordenamiento Multidimensional No Paramétrico (NMDS) utilizando datos de presencia/ausencia de las presas en tracto digestivo de T. brasiliensis en función del sexo.
2011; Pesenti et al., 2014). este trabajo. A lo largo del período reproductivo Dado que la cantidad y el tipo de presa consu- de la especie, dado que las hembras preñadas y mida dependen de la distribución espacial y tem- lactantes se enfrentan a mayores requerimientos poral del recurso (Kunz, 1988; Whitaker, 1988), energéticos que los machos u otras hembras no cabe esperar ciertas fluctuaciones en la contri- reproductivas, se han registrado variaciones en bución de cada orden entre distintos trabajos la composición de la dieta en función de la con- realizados a lo largo de todo el continente ameri- dición reproductiva (Kunz et al., 1995; Whitaker cano. Diversos trabajos señalan que los insectos et al., 1996; Lee & McCracken, 2002). Sin em- son sensibles a los cambios ambientales locales, bargo, los individuos analizados en el presente lo cual puede traducirse en una variación de la trabajo fueron determinados como sexualmente oferta alimenticia para los murciélagos según inactivos, en consistencia con la finalización de el tipo de ambiente que habiten (French, 1999; la etapa reproductiva. Nuestros resultados se Hughes et al., 2000; Crist et al., 2006). En la zona encuentran en línea con lo reportado por otros de estudio del presente trabajo se realizan prác- trabajos realizados fuera de la estación reproduc- ticas agrícola-ganaderas, donde factores como el tiva (Lee & McCracken, 2002; Gamboa Alurralde tipo de cultivo y las prácticas de manejo influyen & Díaz, 2018). sobre la estructura de las comunidades de artró- Todos los órdenes de insectos registrados podos edáficos (e.g., insectos holometábolos que durante las capturas nocturnas realizadas en pasan parte de su ciclo vital en el suelo como los la Reserva Natural Paititi estuvieron represen- coleópteros) (Altieri, 1999; Manetti, 2015). Estos tados en la dieta de T. brasiliensis, a excepción factores podrían explicar las diferencias en la de Ephemeroptera. Sin embargo, estos últimos composición dietaria de T. brasiliensis con res- insectos son presas poco comunes para la espe- pecto a trabajos preexistentes. cie, reportadas en escasos trabajos y con una baja Respecto a la variación entre sexos, las fre- contribución relativa (Lee & McCracken, 2002, cuencias de ocurrencia aquí reportadas para los 2005; Hernández Cienfuegos, 2005). Respecto distintos insectos presa no variaron significa- al bajo número de familias halladas en la dieta tivamente entre machos y hembras de T. brasi- en relación a aquellas registradas en el ambien- liensis, confirmándose la hipótesis propuesta en te (4 vs. 27), dicha representación posiblemente Olmedo et al.: dieta de Tadarida brasiliensis 9 se deba a un sesgo de la metodología utilizada resultados coinciden en que T. brasiliensis es para el análisis de dieta. Al basarse sobre el re- una especie generalista que se alimenta de una conocimiento de las presas a partir fragmentos amplia gama de insectos. Asimismo, durante el digeridos, la erosión de caracteres dificulta una período no reproductivo no se hallaron diferen- precisión taxonómica mayor al nivel de orden cias en la composición dietaria entre machos y (Kunz & Whitaker, 1983). hembras. Puntualmente, se registraron siete ór- Algunas de las especies registradas son con- denes de insectos consumidos por T. brasiliensis, sideradas de importancia agrícola por tratarse de los cuales Lepidoptera, Diptera, Coleoptera y de insectos perjudiciales para los cultivos (ver Hemiptera fueron los más frecuentes y represen- Apéndice). La mayor parte de ellas pertenecen al taron 90% del total de la dieta. Si bien los restos orden Lepidoptera, principalmente a las familias hallados en el tracto digestivo no pudieron de- Noctuidae y Erebidae. Si bien estas no pudieron terminarse a nivel específico, parte de las presas ser determinadas en la dieta de T. brasiliensis del disponibles en el ambiente fueron identificadas presente trabajo, un estudio reciente realizado como plagas para los cultivos o posibles vectores en el sur de Texas (Estados Unidos) evidencia, a de enfermedades. Por ello resulta fundamental través del uso de técnicas moleculares, la inges- abordar en futuros estudios el análisis molecu- ta de lepidópteros de los géneros Agrotis spp. y lar de las especies de insectos consumidas para Mocis spp. (Noctuidae) (Krauel et al., 2018). comprender con mayor precisión el rol ecológico En el caso de los dípteros, otro de los princi- de T. brasiliensis. pales grupos de insectos presa de T. brasiliensis, Conocer las principales fuentes de alimentos se hallaron morfoespecies pertenecientes a los de los murciélagos de hábitos insectívoros per- subórdenes Nematocera y Brachycera. Debido mite diseñar estrategias de manejo sustentables a la dificultad de su identificación a partir de sobre los cultivos, orientándose a la disminución caracteres externos, no se logró determinar las del uso de pesticidas y en consecuencia hacia una especies que componen estos subórdenes. Sin menor degradación ambiental. Por lo tanto, el embargo, un trabajo previo realizado a partir de presente estudio no solo contribuye a ampliar el datos moleculares ha permitido identificar para conocimiento general de la especie en particular, la ciudad de Mar del Plata (aproximadamente 27 sino que a su vez proporciona información rele- km del área de estudio) un total de 14 especies de vante para el manejo de las áreas agrícolas y para culícidos (Nematocera: Culicidae), de las cuales la conservación de estos mamíferos. nueve han sido reportadas como potenciales vec- tores de patógenos (Díaz-Nieto et al., 2013). AGRADECIMIENTOS Dada la importancia económica y/o sanita- ria de estos insectos y siendo que en el presente Al Ingeniero y Antropólogo Esteban González estudio han representado la mayor parte de la Zugasti (Estancia y Reserva Natural Paititi), por dieta de T. brasiliensis, resulta necesaria la fu- su predisposición y colaboración para la rea- tura identificación de las especies consumidas. lización del presente trabajo. Al Dr. Santiago Esto permitirá evaluar críticamente su rol como Gamboa Alurralde, al Lic. Sebastián Lupo y al controlador de plagas y de vectores de enferme- entomólogo Juan Farina por sus contribuciones dades en la región, tal como ha sido evidenciado en la identificación de los restos de insectos pre- previamente para otras áreas de su distribución sa. A la Universidad Nacional de Mar del Plata (Cleveland et al., 2006; Krauel et al., 2018). y al Museo Municipal de Ciencias Naturales “Lorenzo Scaglia”. Se agradecen los comentarios CONCLUSIONES y sugerencias realizados por los revisores, los cuales mejoraron sustancialmente una versión El presente estudio representa el primer previa del manuscrito. trabajo sobre la composición de la dieta de T. brasiliensis dentro de la ecorregión Pampa en BIBLIOGRAFIA Argentina. Dicha región está siendo gradual- mente transformada en un mosaico de agroeco- Aguirre, L.F., A. Herrel, R. Van Damme & E. Matthy- sistemas, de modo tal que el rol de los murcié- sen. 2003. The implications of food hardness for diet in bats. Functional Ecology 17: 201–212. lagos insectívoros como T. brasiliensis se torna Aizen, M.A., L.A. Garibaldi & M. Dondo. 2009. Soybean fundamental en procesos ecológicos tales como el expansion and agriculture diversity in Argentina. control de plagas agrícolas. En línea con la lite- Ecología Austral 19: 45–54. ratura disponible en torno a la especie, nuestros Altieri, M.A. 1999. 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Doi: 10.22179/REVMACN.23.715
Recibido: 5-II.2021 Aceptado: 21-VI-2021
APÉNDICE
Catálogo de insectos registrados en dos sitios dentro de la Reserva Natural Paititi. Los valores indi- cados entre paréntesis señalan el número de morfoespecies de cada orden o familia que no pudieron ser identificadas. El asterisco (*) señala las especies de importancia agrícola según Urretabizkaya et al. (2010) y Cordo et al. (2004).
ORDEN/Suborden FAMILIA ESPECIE Faronta diffusa Agrotis sp. Pseudaletia unipuncta* Pseudaletia sp. 1 Noctuidae Pseudaletia sp. 2 Trigonodes sp. Leucania sp. Mocis sp. LEPIDOPTERA Indeterminada (1) Geometridae Indeterminada (10) Crambidae Indeterminada (5) Spilosoma virginica* Erebidae Hypercompe indecisa* Paracles sp. Pyralidae Indeterminada (2) Gelechiidae Indeterminada (1) Olmedo et al.: dieta de Tadarida brasiliensis 13
ORDEN/Suborden FAMILIA ESPECIE Euetheola humilis* Scarabaeidae Lygirus burmeisteri* Dyscinetus rugifrons* Trogidae Polynoncus gemmingeri Tropisternus lateralis limbatus Berosus bruchianus Hydrophilidae Berosus adustus Berosus sp. Heteroderes rufangulus Elateridae Conoderus leucophaeatus COLEOPTERA Dytiscidae Lancetes marginatus Metius circunfusus Carabidae Incagonum lineatopunctatum Notiobia cupripennis Diabrotica speciosa* Chrysomelidae Indeterminada (1) Aphodidae Indeterminada (2) Staphylinidae Indeterminada (2) Bruchidae Indeterminada (1) Coccinelidae Harmonia axyridis Clambidae Indeterminada (1) Sphaeroceridae Indeterminada (1) Brachycera Indeterminada Indeterminada (1) DIPTERA Culicidae Indeterminada (1) Nematocera Indeterminada Indeterminada (2) Cercopidae Cephisus siccifolius* Homoptera Cicadelidae Indeterminada (1) HEMIPTERA Corixidae Sigara sp. Heteroptera Lygaeidae Indeterminada (1) Ichneumonidae Ophion sp. HYMENOPTERA Braconidae Indeterminada (2) Chrysopa sp. NEUROPTERA Chrysopidae Indeterminada (1) TRICHOPTERA Indeterminada Indeterminada (1) EPHEMEROPTERA Indeterminada Indeterminada (1)