 БИОЛОГИЧЕСКИЕ НАУКИ  43 УДК 595.773.4 К ПОЗНАНИЮ БИОЛОГИИ GLOBOSA (FABRICIUS, 1775) (DIPTERA,, ), ПАРАЗИТА НЕКОТОРЫХ ПОЛУЖЕСТКОКРЫЛЫХ (HETEROPTERA) В УСЛОВИЯХ СРЕДНЕРУССКОЙ ЛЕСОСТЕПИ Хицова Л.Н., Голуб В.Б. ФГБОУ ВПО «Воронежский государственный университет», Воронеж, e-mail: [email protected]; [email protected] По результатам многолетних сборов и наблюдений в природе и лабораторных экспериментов установ- лена одинаковая роль клопов-щитников Aelia acuminate (L.) и Neittiglossa leporine (H.-Sch.) (Heteroptera, Pen- tatomidae) в качестве хозяев Cistogaster globosa (Fabr.) (Diptera, Tachinidae, Phasiinae). Паразит заселяет те же биотопы, что и его оба вида хозяев. Жизенный цикл паразита синхронизирован с жизненными циклами хозяев. Лабораторные эксперименты показали не сильно различающуюся локализацию яиц паразита на по- кровах обоих видов хозяев, что связано, очевидно, с их габитуальными особенностями. Описаны особен- ности аэропилярной зоны яйца и строение ротоглоточного аппарата личинок C. globosa. Ключевые слова: Cistogaster globosa (Fabr.), двукрылые, паразит, клопы, Aelia acuminata (L.), Neittiglossa leporina (H.-Sch.), среднерусская лесостепь

TO THE KNOWLEDGE OF BIOLOGY OF CISTOGASTER GLOBOSA (FABRICIUS, 1775) (DIPTERA, TACHINIDAE, PHASIINAE), PARASITE OF SOME HEMIPTERA (HETEROPTERA) IN THE MIDDLE-RUSSIAN FOREST-STEPPE Khitsova L.N., Golub V.B. Voronezh State University, Voronezh, e-mail: [email protected]; [email protected] According to the results of long-term colleting and observations in nature and laboratory experiments the same role of stink bugs Aelia acuminate (L). and Neittiglossa leporine (H.-Sch.) (Heteroptera, Pentatomidae) as hosts of Cistogaster globosa (Fabr.) (Diptera, Tachinidae, Phasiinae) have been established. This parasite inhabits the same habitats as its both hosts and its life cycle is synchronized with those of the owners. Laboratory experiments have shown do not greatly differing localization of parasite eggs on the covers of both host species that is obviously connected with their habitually features. The features of aeropil zone and structure of eggs and of larval oropharyngeal apparatus of C. globosa are described. Keywords: Cistogaster globosa (Fabr.), Diptera, parasite, Aelia acuminata (L.), bugs, Neittiglossa leporina (H.-Sch.), middle-russin forest-steppe

Cistogaster globosa (Fabricius, 1775) – один травянистой растительности и выборочной поимки из семи палеарктических видов рода Cistogas- на соцветиях с мая по октябрь. Лабораторные иссле- ter Latreille, 1829. Первое и единственное со- дования проводились, главным образом, на биостан- ции Воронежского государственного университета общение о биологии C. globosa (как Pallasia «Веневитиново» (который в настоящее время имеет globosa) в условиях среднерусской лесосте- статус учебно-научного биологического центра). Ме- пи (Усманский бор, Воронежская область) тодика лабораторного эксперимента (рис. 1) описана опубликовано Л.Н. Хицовой и В.Б. Голубом в работе Л.Н. Хицовой и В.Б. Голуба [1972]. в 1974 г. [Хицова, Голуб, 1974]. В настоящей статье изложены обобщенные результаты многолетнего изучения биологии C. globosa, полученные при обработке коллекционного материала кафедры зоологии и паразитоло- гии Воронежского государственного уни- верситета и при проведении наблюдений по биологии вида в природе и лабораторных ус- ловиях, с учетом опубликованных нами ранее данных [Хицова, Голуб, 1974]. Материалы и методы исследования Наши сборы и наблюдения в природе по био- логии C. globosa проводились в 1965–2002 гг., пре- имущественно, в Липецкой, Курской, Воронежской и Тамбовской областях, а также в Горно-Алтайской АО. Кроме того, 1 экземпляр, собранный в Волжско- Камском заповеднике (Республика Татарстан), пере- Рис. 1. Копулирующие самец и самка Cistogaster дан нам В.М. Басовым. Фаунистический материал globosa (Fabricius, 1775) в одном садке собирался методами энтомологического кошения по с хозяином (лабораторный эксперимент)

 УСПЕХИ СОВРЕМЕННОГО ЕСТЕСТВОЗНАНИЯ №12, 2014  44  BIOLOGICAL SCIENCES  Результаты исследования C. globosa охотно посещает растения родов и их обсуждение Achillea, Anthriscus, Matricaria, Euphorbia 1. Результаты сборов материала и его и др. В мае отдельные экземпляры C. globosa определения. отлавливались с соцветий Fragaria vesca L. Воронежская область: окр. Воронежа, В Центрально-Черноземных областях 19.08.1958, лес Долгий» (1 самец; Ску- России и на Украине [Белановский, 1951] фьин); 10.09.1958 (1 самка; Скуфьин); лес C. globosa появляется в начале мая и сере- «Долгий», 2.08.1959 (1 самка; Скуфьин); дине июня, последние поимки одиночных там же, 23.09.1959 на Sesseli annuum L. (1 особей (самок) приходятся на август и сен- самка; Скуфьин); Усманский бор, Веневи- тябрь. В Ленинградской обл. [Штакельберт, тино, 17.07.1968, зарастающая гарь (1 сам- 1962] самцы и самки C. globosa [как Pal- ка; Хицова); 26,27,05.1970 (2 самца; Голуб); lasia globosa] отмечены с июня по август, 29.05.1970 (1 самец, 1 самка; Голуб); 6,8– наибольшее количество собрано в июле- 10.06.1970 (5 самцов, l самка; Голуб); 23– августе. В Армении и Азербайджане сам- 28,30.06.1970 (14 самцов, 12 самок; Голуб); цы найдены в июне и июле [Рихтер, 1971]. 1,3–5,8.07.1970 (2 самца, 4 самки; Голуб). В Горно-Алтайской автономной области Тамбовская область: пос. Знаменка, 19, (пос. Артыбаш) самка, с полностью сфор- 22.08.1969, на Matricaria inodora L. (1 сам- мировавшимися яйцами поймана Л.Н. Хи- ка, 2 самца; Голуб); 22.08.1969 на Аchillea цовой в I декаде августа 1972 года. millefolium L. (1 самец, 1 самка; Голуб). C. globosa, начиная с тридцатых годов Курская область: Центально-Чернозем- ХХ века, отмечался многими авторами как ный заповедник им. проф. Алехина: Стре- паразит Aelia acuminatа (L.) и Ae. rostrata лецкая степь 31.05.1968, на Fragaria vesca L. Boh. Михалком [Michalk, 1940], Дюпюи (1 самка; Сидорова); 31.05.1968, на Euphor- [Dupuis, 1963]; Драбер-Монько [Monko, bia virgata Wal. et Rit. (1 самец; Хицова); 1957]; Гертингом [Herting, 1971], эти же 14.07.1968, опушка леса, на Matricaria inodo- виды клопов и Ae. sibirica Reuter указаны ra L. (1 самец; Сидорова); 16.07.1968, на An- в 2002 в качестве хозяев C. globosa для Ве- thriscus sylvestris Hof. (1 самец; Сидорова); ликобритании [Paper & Smith, 2002]. 17.07.1968 на Matricaria inodora L. (1 самец; Значительно меньше сведений о парази- Сидорова); 18.07.1968, склон балки (1 самка; тировании C. globosa F. на клопе Neotiglos- Сидорова); 22.08.1968, на Anthriscus sylves- sa leporine (H.-Sch.) [Dupuis, 1963]. В от- tris Hof. (1 самец; Сидорова); косимая степь; ечественной литературе этот вид в качестве 5,14.07.2002 (2 самца; Лясковская); окр. села хозяина C. globosa до публикации Л.Н. Хи- Сосновка (вблизи Горшечного); 17.07.1980 цовой и В.Б. Голуба [1974] не отмечался. (1 самец, 1 самка; Лобанов). Cведения о развитии, пищевых связях и фе- Липецкая область: Галичья гора; нологии C. globosa также малочисленны. 25.05.1965 (1 самец; Кузнецова); 25.08.1965, По нашим наблюдениям в Усманском на Matricaria inodora L. (2 самца; Кузне- бору, клопы Ae. acuminatа и N. leporina яв- цова); 2,28.08.1965 (2 самки; Кузнецова); ляются для C. globosa равноценными хозяе- 6.09.1965 (1 самец; Кузнецова); Воргол, вами (по крайней мере, в годы наблюдений) опушка леса, 12.07.1970 (1 самец; студ. в связи с таксономической близостью, об- сборы); Плющань, пойма Дона, 28.07.1971 щностью стаций, заселяемых этими вида- (1 самка; Кузнецова). ми клопов, сходством жизненных циклов Республика Татарстан: Волжско-Кам- и симпатрическими ареалами. Наиболее ский государственный заповедник, Саралов- характерные для них биоценозы в Усман- ский участок, 26.07.2005 (1 самка; Басов). ском бору располагаются на припойменных Горно-Алтайская АО: пос. Артыбаш, террасах реки Усмани. К ним относятся по- западный берег Телецкого озера, в ассоци- ляны в судубраве, окраины осоковых болот ации с кровохлебкой (Sanguisorba sp.); 1 де- с преобладанием в травянистом покрове када августа 1977 г. (1 самка; Хицова). овсяницы луговой (Festuca pratensis Huds.), 2. Биология Cistogaster globosa. тростника обыкновенного (Phragmites com- Преферентные биотопы C. globosa – хо- munis Trin.) и мятлика лугового (Рoа pra- рошо инсолируемые поляны, опушки и про- tensis L.). Откладка яиц, питание личинок секи в лиственном или смешанном лесу, ксе- и взрослых клопов отмечены только на зла- рофитные участки пойменных лугов с хорошо ках, в частности, на овсянице луговой. развитым травянистым покровом, с домини- C. globosa развивается в своих хозяевах рованием представителей семейств зонтич- в двух поколениях. При этом сроки разви- ных и сложноцветных. Судя по имеющимся тия обоих поколений паразита сопряжены сообщениям и собственным наблюдениям, со сроками развития хозяев, имеющих мо-

 ADVANCES IN CURRENT NATURAL SCIENCES №12, 2014   БИОЛОГИЧЕСКИЕ НАУКИ  45 новольтинный цикл развития с имагиналь- вавших клопов, продолжающих питаться. ной диапаузой. Заражение хозяина и разви- В конце июня-июля появляются завершив- тие C. globosa представляется следующим шие развитие имаго C. globosa, вышедшие из образом. зимовавших клопов. Самки фазиины вскоре C. globosa уходит на зимовку в фазе ли- после копуляции откладывают яйца на нимф чинки II поколения, находясь в организме и взрослых клопов нового поколения. имаго зимующего хозяина. Так, на опыт- На зараженных в природе и in vitro кло- ных участках с Festuca rubra L. в пойме пах Ae. acuminatа яйца C. globosa обнару- р. Дон (заповедник «Галичья гора», Липец- жены на III-V брюшных тергитах с правой кая область) в мае 1967 год собраны и за- и левой сторон симметрично. Микропиле тем вскрыты 40 перезимовавших имаго Ae. отложенных яиц направлено назад, в сторо- acuminatа, среди которых 10 особей оказа- ну вершины брюшка хозяина с небольшим лись с личинками C. globosa. Во время сбо- отклонением вправо или влево. Аналогич- ров шла интенсивная копуляция клопов. ным было заражение клопа Ae. acuminatа C. globosa покидает зараженного хозяина, и в лабораторных условиях. При этом ко- выталкивая его анальный сегмент, и, попав личество отложенных яиц на одном экзем- в почву, окукливается. Хозяин при этом поги- пляре было большим, однако локализация бает. Оставшиеся в живых незараженные пе- их оставалась той же, с сохранением тен- резимовавшие клопы проходят период допол- денции к симметричности. Так, в случае нительного питания. Закончившие развитие откладки на одного самца Ae. acuminatа и вылетевшие из пупариев самки C. globosa 13 яиц, 7 на них размещались слева и 6 первого поколения после копуляции в конце справа. Иногда отмечалась полная или ча- мая-начале июня заражают часть перезимо- стичная накладка яиц друг на друга.

А Б В

Г Д Е Ж Рис. 2. Стадии развития Cistogaster globosa (Fabricius, 1775 ): А – расположение яиц на хозяине; Б – форма яйца; В, Г, Д, – ротоглоточные аппараты личинок 1–3 возрастов, Е – форма пупария и конические выступы дыхалец; Ж – заднее дыхальце

Заражение N. leporina имело иной ха- связана с габитуальными особенностями рактер. Большая часть яиц откладывалось хозяев: Ae. acuminatа имеет более продолго- также на брюшные тергиты, но дисперсно: ватое тело, тогда как N. leporina – более ко- кроме III–IV сегментов для размещения яиц роткое и широкое. использовались II и VI сегменты (рис. 2, А). Яйца C. globosa относят к макротипу. Яйца C. globosa обнаружены также на Оно имеет выпуклую дорзальную поверх- второй паре крыльев, в апикальной части, ность и плоскую вентральную. Сверху под прикрытием перепоночки надкрыльев форма яйца овальная или слегка вытя- (этот вариант откладки яиц отмечен как нутая (рис. 2, Б). Средняя его длина со- в природе, так и в лаборатории). Очевид- ставляет 562 + 1,97 мк, средняя шири- ная дисперсность откладки яиц, возможно, на = 336 + 1,42 мк. Своеобразна и отлична  УСПЕХИ СОВРЕМЕННОГО ЕСТЕСТВОЗНАНИЯ №12, 2014  46  BIOLOGICAL SCIENCES  от яиц других фазиин аэропилярная зона (по гипостомальный склерит и крупный вен- результатам нашего исследования с помо- тральный выступ. Личиночное развития щью сканирующего микроскопа). Она пред- C. globosa длится около 15 дней. ставлена несколькими лопастями, прикры- Пупарий темно-бурого цвета, длиной вающими отверстия пластрона. Окраска яиц до 5 мм (рис. 2, Е). На заднем конце распо- изменчива: отложенные на брюшные тер- ложена пара дыхальцевых выростов (рис. 2, гиты, как правило, обладают светло-серым, Ж). Дыхальца с тремя спиракулярными ще- почти белым или слегка буроватым цветом; лями (рис. 2, 3). Куколка развивается в те- расположенные открыто – на крыльях, или чение 13–15 дней, а в целом (в лаборатор- щитке – темнее. Промежуточная окраска – ных условиях) развитие C. globosa, начиная от темной до светло-бурой – обмечена у яиц, с откладки яйца, длится 35–40 дней. находящихся на одном из надкрыльев под Заключение прозрачной перепоночкой другого. Спустя На основании многолетних сборов фа- несколько часов после откладки, дорсаль- зиины C. globosa в среднерусской лесосте- ная поверхность яйца светлеет, с выходом пи установлено, что вид не многочислен. личинки цвет изменяется до светло-серого, Биотопически приурочен преимущественно кремового и даже белого. к заселяемым биотопам его хозяев – кло- Длительность эмбрионального разви- пов-щитников Aelia acuminata и Neittiglossa тия, начиная от откладки яйца, при темпера- leporina. Сборы в природе и эксперименты туре 25–30 °С и относительной влажности, по заражению клопов C. globosa позволяют близкой к 100 %, составляет 115–140 часов утверждать, что не только виды рода Aelia (в (примерно 5 дней). условиях наших наблюдений – Aelia acumi- Морфологическая характеристика ли- nata), но и клоп Neottiglossa leporina активно чинок C. globosa дана Нильсеном [Nielsen, используется этой фазииной в качестве хозя- 1916]. Мы ограничимся описанием стро- ина. Учитывая несколько разноплановую ло- ения ротоглоточных аппаратов личинок кализацию макротипических яиц C. globosa младших возрастов. Наиболее значима на одном и другом хозяине, можно предпола- структура непарного ротоглоточного аппа- гать лишь относительную топическую спе- рата личинки I возраста: на переднем крае циализацию в освоении хозяина как субстра- имеется крупный апикальный клювообраз- та для заражения, возможно, определяемую ный выступ, позади которого расположена их габитуальными различиями. небольшая выемка (рис. 2, В, Г, Д). За вы- Представляется, что из диагностиче- емкой следует волнообразный выступ, пере- ских признаков (уровень преимагинальных ходящий в хорошо выраженное углубление, стадий жизненного цикла) достаточно вы- которое отделяет переднюю непарную часть сокую значимость может иметь строение ротового склерита от задней, расчлененной аэропилярной зоны яйца и строение рото- на дорсальный и вентральный отростки. глоточного аппарата личинки I возраста. Дорсальный отросток значительно сужается Список литературы в дистальному концу, вершина его острая, 1. Белановский И.Д. Тахины Украинской ССР. – Изд-во нижняя сторона слабо скеротизована, за ис- АН УССР. – 1951. – 160 с. ключением проксимального участка. Вен- 2. Хицова Л.Н., Голуб В.Б. Морфологические отличия яиц и мо- лодых личинок трех видов рода Gymnosoma (Diptera,Tachinidae) // тральный отросток, разделенный на сильно Зоол. журн. – 1972. – Т. 51. – Вып. 3. – С. 458–461. и слабо склеротизованные участки, заметно 3. Хицова Л.Н., Голуб В.Б. О биологии Pallasia globosa F. (Diptera, Tachinidae, Phasiinae) – паразита неко- сужается к своей вершине. Дуговидно изо- торых растениеядных клопов в условиях Усманского бора. гнутый лабиальный склерит очень тонкий. Проблемы изучения и охраны ландшафтов. – Воронеж, Личинка I возраста, как и остальных возрас- 1974. – С. 37–42. 4. Штакельберг А.А. Материалы по фауне двукрылых тов фазиин, метапнестична, дыхательные Ленинградской области // Труды ЗИН АН СССР. – 1962. – отверстия имеют двулопастной характер. Т. 31. – С. 280–387. 5. Draber-Monko A. Klueze do oznaczania owadow Ротоглоточный аппарат личинки III возраста Polske // Polsk.–zwiazek entomol. Warszawa. – 1964. – 44 serii состоит уже из трех отделов: ротовых крю- kluczy. Czesc LXXVII (Diptera), zeszyt 72, Phasiidae. – 160 p. 6. Dupuis С. Essai monographique sur les Phasiinae чьев, гипостомального и фарингеального (Diptères Tachinaires parasites du Hétéroptères ) // Memoires склеритов. Задние отростки ротовых крю- du Museum National d’ Histoire Naturelle. Nouvelle Serie A. чьев тупые и резко изогнуты (рис. 2, Д). Zoologie. 1963. – Vol. 26. – 452 p. 7. Michalk O. Neue Entoparasiten eine palearktischen В строении ротоглоточного аппарата Heteropteren // Ent. Zeitsch. – 1940. – T. 54. – P. 162–168. личинки III возраста C. globosa (рис. 2, Д) 8. Nielsen Ch. Undersogelser ower entoparasitiske Muscidelarver hos Arthropodes // Ent. Vidensk. Medd. Dansk много общего с таковым личинок старше- nat. – 1916. – Forening. – Vol. 67. – P. 1–27. го возраста видов рода Gymnosoma Mei- 9. Paper Ch. Recent records for Cistogaster globosa (Fabricius, 1775) and Phasia barbiphrons (Girschner, 1887) gen, 1803. Отличие заключается в том, что (Diptera, Tachinidae) in Birkschire // Reference: Dipterist’s у C. globosa имеются довольно длинный Digest (Second series). – 2002. – Vol. 9. – № 1. – 1 p.

 ADVANCES IN CURRENT NATURAL SCIENCES №12, 2014 