ISSN 1415-3033

Queima das folhas da cenoura: uma doença complexa 91 Foto: Ailton Reis Circular Técnica

Brasília, DF Novembro, 2010

Introdução

Autores A cenoura é uma hortaliça de elevado valor nutritivo, sendo uma das melhores fontes de β-caroteno (provitamina A). A vitamina A é um nutriente fundamental Ailton Reis para o crescimento, diferenciação e integridade do tecido epitelial, essencial Eng. Agr., DSc. Embrapa Hortaliças nos períodos de gravidez e na primeira infância (SAUNDERS et al., 2001). Brasília-DF No ser humano, apenas cem gramas de cenoura são sufi cientes para suprir [email protected] as necessidades diárias de vitamina A (cerca de 5.000 a 15.000 Unidades Internacionais de Vitamina A). Devido às suas qualidades, dentre elas a palatabilidade, o seu consumo tem sido crescente sendo, segundo pesquisas do IBGE (2003), a quinta hortaliça mais consumida no Brasil. É uma hortaliça mundialmente cultivada, sendo que China, Estados Unidos e Rússia são os maiores produtores mundiais de cenoura (RUBATSKY et al., 1999).

A estimativa de produção e área plantada de cenoura no Brasil, em 2005, foi de aproximadamente 766 mil toneladas e 26 mil hectares, respectivamente. A produtividade média da cultura no ano foi de 29,5 ton/ha, porém em São Gotardo e Brasília têm-se alcançado produtividades de até 80 ton/ha. O valor total da produção em 2003 foi de 155 milhões de dólares, o que equivale a 5,8% do valor total da produção de hortaliças (FAO, 2009).

Os principais municípios produtores do Brasil são: Carandaí, Santa Juliana e São Gotardo (Minas Gerais); Piedade, Ibiúna e Mogi das Cruzes (São Paulo); Marilândia (Paraná); Lapão e Irecê (Bahia). Embora seja uma hortaliça que produza melhor em áreas de clima ameno, nos últimos anos, devido ao desenvolvimento de cultivares tolerantes ao calor e com resistência às principais doenças de folhagem, 2 Queima das folhas da cenoura: uma doença complexa

principalmente a queima das folhas, o plantio de EUA em 1890 (PRYOR; STRANDBERG, 2002). Após cenoura vem-se expandindo nos Estados da Bahia e os primeiros relatos nos EUA, a doença foi encontrada de Goiás (EMBRAPA HORTALIÇAS, 2009). em diversos campos de produção do mundo, tornando-se uma das mais destrutivas doenças da A cenoura é uma cultura suscetível a ataques de cenoura. Estatísticas relativas às perdas anuais de diversas doenças, principalmente de origem fúngica cenoura causada pela doença no Brasil não estão e bacteriana. Estas, quando em condições ideais, disponíveis, mas em Israel foram relatadas graves podem se tornar fatores limitantes à produção epidemias repercutindo na redução da produção de 40 desta hortaliça. Segundo Massola Jr. et al. (2005), a 60% (BEN-NOON et al., 2001). são encontrados mais de 15 agentes causais de doenças na cultura. Dentre todas as doenças da A queima de alternária é a mais importante doença cenoura, destaca-se no Brasil a queima das folhas, foliar da cenoura no Brasil, com ocorrência em todas por esta causar grandes danos à cultura e demandar as regiões onde se cultivam esta hortaliça. Ela é o uso de uma grande quantidade de fungicidas para especialmente destrutiva nas épocas mais quentes e seu controle. úmidas do ano. Até alguns anos atrás, quando não haviam cultivares de cenoura adaptadas ao plantio No Brasil, a queima das folhas ocorre em praticamente de verão e resistentes a esta doença, era quase todas as regiões onde se cultivam esta hortaliça, impossível cultivar cenoura no período de primavera/ principalmente nas épocas mais quentes e úmidas verão. Os danos causados pela queima das folhas do ano (HENZ; LOPES, 2000). É uma doença em uma lavoura de cenoura dependem da cultivar causada por um complexo etiológico envolvendo dois utilizada, das condições climáticas locais e das fungos, Alternaria dauci (Ad) e carotae medidas de controle empregadas pelo produtor. (Cc) e uma bactéria Xanthomonas hortorum pv. carotae (sin. Xanthomonas campestris pv. carotae) (REIFSCHNEIDER et al. 1984), sendo que estes Etiologia podem ser encontrados na mesma planta ou lesão (LOPES et al., 1997). São de difícil determinação no A queima das folhas tem como principal agente campo em relação ao agente relacionado, onde os etiológico o fungo Alternaria dauci (Kühn) Groves sintomas causados são freqüentemente confundidos, & Skolko 1944 (sin. Sporidesmium exitiosum necessitando de uma diagnose mais detalhada em Kühn var. dauci Kühn 1955, Macrosporium dauci laboratório para a confi rmação do agente causal da (Kühn) Rostrup 1888, Macrosporium carotae Ellis doença (PRYOR; STRANDBERG, 2002). & Langlois 1890, Alternaria brassicae (Berk.) Sacc. var. dauci (Kühn) Bolle 1924, Alternaria Entretanto, na maioria das lavouras comerciais porri (Ellis) Ciferri f. sp. dauci (Kühn) Neergaard do Brasil, tem sido observada, principalmente, a 1945). Pertence à divisão , classe presença das duas espécies fúngicas, com maior Ascomycetes, ordem Pleosporales, família freqüência de A. dauci do que C. carotae (LOPES Pleosporaceae (ROTEM, 1994; SIMMONS, 1995). et al. 2000; SHIBATA et al., 2008). No Canadá a queima-de-cercóspora frequentemente causa A reprodução assexuada gera uma grande quantidade perdas maiores que A. dauci (RAID, 2002). Estudos de conídios. Estas estruturas são elipsóides a realizados por Shibata et al. (2008) e Carvalho et clavados, de coloração marrom-oliváceo, com 5 a 11 al. (2005) verifi caram uma maior incidência de C. septos transversais e um a vários septos longitudinais. carotae em lavouras de cultivo orgânico. Medem de 12 a 24µm de largura por 50 a 100µm de comprimento e possuem um longo apêndice A seguir a doença será descrita, com relação a cada terminal septado (Figura 1), frequentemente medindo um de seus agentes causais. até três vezes o comprimento do corpo do conídio e eventualmente ramifi cado. Os conídios normalmente Queima de Alternaria são produzidos individualmente no conidióforo A queima das folhas causada por Alternaria foi ou, muito raramente, em cadeia de dois (PRYOR; primeiramente descrita na Alemanha no ano de STRANDBERG, 2002; MASSOLA JÚNIOR. et al., 1855, quando causou perdas em diversos países do 2005). A reprodução sexuada de A. dauci ainda é norte da Europa. Foi reportada pela primeira vez nos desconhecida. Queima das folhas da cenoura: uma doença complexa 3

em casa de vegetação, foi observado que A. dauci pôde ser recuperado a partir de tecidos infectados mantidos por até um ano em solo sem irrigação e apenas por 30 semanas em solo irrigado Foto: Ailton Reis semanalmente, mostrando que a sobrevivência é afetada pelas condições ambientais. Outras fontes de inóculo são as plantas voluntárias de cenoura e outras espécies da família Apiaceae, como a salsa e o coentro (REIS et al. 2003).

Sintomatologia

Os sintomas nas folhas aparecem entre 8 a 10 dias após a infecção (HENZ; LOPES, 2000). Estes se iniciam nas folhas e nos pecíolos como pequenas lesões necróticas de aspecto encharcado, quase sempre circundadas por halos amarelos (Figura Figura 1. Conídios de Altenaria dauci, vistos ao 2). Com o tempo as lesões crescem, os tecidos microscópio ótico em aumento de 400 X. atacados tornam-se marrom escuro a pretos, Epidemiologia podendo coalescer. Quando cerca de 40% da área foliar é afetada, a folha amarelece e morre A queima de alternária é de difícil controle (Figura 3) e com grande frequência observa-se principalmente quando uma cultivar suscetível é que as folhas velhas são mais atacadas. Em níveis exposta a períodos prolongados de molhamento avançados da doença, em que há a destruição de foliar e temperaturas amenas. Temperaturas grande parte das folhas, as restantes se quebram entre 16 a 25ºC e prolongados períodos com facilmente, tornando a colheita difícil o que causa alta umidade favorecem a infecção, que nestas grandes perdas, principalmente em países em que a condições podem ocorrer entre 8 a 12 horas. colheita é mecanizada (STRANDBERG, 1977). Os esporos germinam sobre a folha produzindo um ou mais tubos germinativos ramifi cados que penetram pelos estômatos. O fungo produz esporos abundantemente sobre os tecidos atacados sendo disseminado pelo vento para plantas vizinhas ou para áreas próximas de produção. A liberação dos Foto: Ailton Reis conídios a partir dos tecidos atacados ocorre pela manhã, quando a umidade relativa do ar decresce e a folha seca (PRYOR; STRANDBERG, 2002).

O patógeno pode infectar sementes, sendo que esta é considerada a maior fonte de disseminação a longas distâncias, podendo contribuir no estabelecimento da doença em novas áreas de cultivo (MAUDE, 1992). Externamente à semente, podem ser encontrados conídios do fungo, enquanto que nos tecidos internos observa-se principalmente micélio dormente (MASSOLA JÚNIOR et al., 2005). Além disto, o fungo pode sobreviver por vários anos associado às sementes (STRANDBERG, 1987).

De acordo com Pryor et al. (2002) o patógeno sobrevive por até um ano em restos culturais de Figura 2. Sintomas de manchas foliares em cenoura, cenoura deixados no campo. Em ensaios conduzidos causados por Altenaria dauci. 4 Queima das folhas da cenoura: uma doença complexa

de fungicida de ação específi ca, principalmente o iprodione, tem ocasionado o aparecimento de isolados resistentes ao princípio ativo em isolados de Alternaria spp., incluindo A. dauci (FANCELLI; Foto: Ailton Reis KIMATI, 1991; SOLEL et al., 1996; ALVES,1990).

Há vários produtos registrados para o controle da doença em cenoura como os aqueles a base de mancozeb, azoxistrobina, chlorothalonil, iprodione, bromuconazole, captan, maneb, prochloraz, tebuconazole e tetraconazole entre outros (AGROFIT, 2009). Desta forma, aplicar fungicidas com múltiplas ações, alternados com fungicidas de sítios específi cos, aliadas às boas práticas de manejo, como a rotação de cultura (PRYOR et al., 2002), o uso de cultivares adaptadas e de sementes de procedência podem minimizar o risco de futuros prejuízos causados pela doença.

Figura 3. Amarelecimento e senescência de folha de Queima de Cercospora cenoura, atacada pela mancha-de-alternária, causada por Altenaria dauci. A queima-de-cercóspora também pode causar danos elevados a cultura da cenoura, quando ocorre em cultivares suscetíveis sob condições ambientais Controle favoráveis na ausência de medidas de controle efetivas. Entretanto, esta doença tem sido menos O controle desta doença é bastante difícil, frequente que a queima-de-alternária, principalmente principalmente sob condições favoráveis ao seu nas duas principais regiões produtoras de cenoura desenvolvimento. Este deve iniciar com o uso de do Brasil, isto é, São Gotardo em Minas Gerais e sementes livres de patógenos e adoção de rotação de Irecê no Estado da Bahia (SHIBATA et al. 2008). culturas. O tratamento térmico e o uso de fungicidas são métodos utilizados que ajudam a reduzir os níveis de infestação da semente (MAUDE, 1992). Etiologia A queima-de-cercóspora tem como agente causal o A medida de controle mais recomendada consiste fungo Cercospora carotae (Pass.) Kazn; Siemaszko no uso de cultivares adaptadas à estação do ano e (1929), (syn. Cercospora apii var. carotae Pass., que apresentem resistência a doença, principalmente (1889). Este fungo pertence a divisão Ascomycota, quando as condições são favoráveis ao desenvolvimento classe Ascomycetes, ordem , família desta. Cultivares como Brasília, Kuroda, Kuronam, (INDEX FUNGORUM, 2009). Alvorada, Carandaí, Esplanada e Planalto apresentam um bom nível de resistência, a Tropical fi gura como Esta espécie é descrita apenas como patógeno de intermediária enquanto as cultivares do grupo Nantes plantas do gênero Daucus e possui micélio septado, são consideradas como altamente suscetíveis hialino à marrom claro com aproximadamente 2 (MASSOLA JÚNIOR et al., 2005). a 4µm de diâmetro. Os conidióforos são retos, não ramifi cados (cerca de 2 a 3µm de diâmetro) Apesar das diversas formas de controle existentes, e possuem cor marrom oliváceo. Surgem das o uso de fungicidas é a primeira estratégia adotada cavidades subestomatais da folha, em feixes, pela maioria dos produtores. No entanto, este sobre um pseudoestroma. Os conídios, formados método de controle é oneroso e nem sempre efi caz. na extremidade dos conidióforos, são uni ou À medida que a planta desenvolve-se ocorre o multisseptados, fi liformes, cilíndricos (2,2 a 2,5 µm adensamento foliar e a adequada cobertura nas x 40 a 110 µm) e com coloração hialina à marrom aplicações torna-se cada vez mais difícil. Além pálido (RAID, 2002; MASSOLA JÚNIOR et al., disso, diversos autores relatam que o uso contínuo 2005). Queima das folhas da cenoura: uma doença complexa 5

Epidemiologia Controle

As primeiras fontes de inóculo deste fungo são as Por ser uma doença de difícil controle, a prevenção sementes infectadas, os restos culturais e plantas é considerada como a melhor estratégia. A primeira espontâneas do gênero Daucus. Além disto, os e mais vantajosa forma de controle consiste no conídios podem ser dispersos pelo vento, respingos da uso de cultivar resistente. Em termos gerais, não chuva, irrigação, equipamentos e máquinas agrícolas. há cultivares de cenoura totalmente resistentes à Para que haja infecção, o esporo requer o mínimo queima-de-cercóspora, observando-se apenas com de 12 horas de molhamento foliar e temperaturas diferentes graus de tolerância. entre 20 e 30ºC, com ótimo de 28ºC. Os primeiros sintomas após o período de incubação surgem As cultivares Brasília (HERNÁNDEZ; MENDES, dentro de cinco dias em média, com lesões típicas 2009; VIEIRA; VECCHIA, 1985), Alvorada (VIEIRA visíveis, aproximadamente, a partir do décimo dia, et al., 2000), Esplanada (VIEIRA et al., 2005), principalmente nas folhas mais novas (RAID, 2002). Juliana, Planalto entre outras apresentam tolerância. Entretanto não há estudos específi cos que comprove Sintomatologia ao certo o comportamento das diferentes variedades e genótipos de cenoura quanto à resistência a cada um As lesões iniciam-se com pequenos pontos necróticos dos patógenos individualmente. no limbo foliar, que evoluem aumentando de tamanho e adquirindo uma coloração castanha, podendo ou Dentro das práticas de manejo, a rotação de não ser circundada por um halo amarelo, geralmente cultura e a retirada e destruição de material com centro claro e acinzentado (Figura 4). Em casos residual infectado do campo são medidas que de epidemias severas, as lesões tornam-se grandes contribuem para a redução do inóculo inicial para as e escuras atingindo até a margem foliar, que pode próximas plantações. O uso de sementes sadias e coalescer e causar a queda das folhas (Figura 5). É adequadamente tratadas também é importante para importante frisar que estes sintomas são similares à a baixa incidência inicial da doença. queima por Alternaria dauci e Xanthomonas hortorum Dentre outras medidas de controle, o uso de pv. carotae. Podem também ocorrer lesões alongadas fungicidas protetores e sistêmicos tem contribuído e escuras, elípticas no pecíolo das folhas. A doença para o controle de possíveis epidemias. Para tal, tem sido descrita como mais severa em folhas deve ser iniciado bem cedo, principalmente quando novas, geralmente precedendo a queima causada em condições favoráveis à doença, dado que o por A. dauci que ocorre principalmente no fi nal do patógeno ataca preferencialmente as folhas jovens ciclo da cultura (RAID, 2002). Durante períodos de (HERNÁNDEZ; MENDES, 2009). No geral, os alta umidade, as lesões podem apresentar-se com fungicidas recomendados para controle da queima- coloração acinzentada, devido à alta produção de de-alternária também controlam esta doença. esporos do patógeno sobre o tecido necrosado. Foto: Ailton Reis Foto: Ailton Reis

Figura 4. Sintomas de manchas foliares em cenoura, Figura 5. Sintomas avançados de queima e queda de causados por Cercospora carotae. folhas de cenoura, causados por Cercospora carotae. 6 Queima das folhas da cenoura: uma doença complexa

Queima de Xanthomonas 25 a 30ºC e chuvas freqüentes ou irrigação por aspersão. A bactéria sobrevive no solo, em restos Esta doença também chamada de crestamento de culturas e em plantas espontâneas da espécie. bacteriano e, apesar de ser tão destrutiva quanto Infecta naturalmente cenoura e coentro e tem sido às queimas de alternária e de cercóspora, tem sido encontrada também em mais de sessenta espécies encontrada com freqüência mais baixa que as duas de umbelíferas (MASSOLA JÚNIOR et al., 2005). anteriores (SHIBATA et al., 2008). Sintomatologia Etiologia A bactéria pode infectar as raízes, folhas, hastes, O crestamento bacteriano é uma doença causada umbelas e sementes (GILBERTSON, 2002). Os pela bactéria Xanthomonas hortorum pv. carotae, sintomas iniciam-se no limbo foliar como pequenas descrita pela primeira vez por Kendrick (1934) manchas amarelas com contornos angulares. (sin. Xanthomonas campestris pv. carotae) e Quando em condições favoráveis, as lesões tornam- reclassifi cado por Vauterin et al. (1995). Foi se maiores, irregulares e escurecidas, com aspecto relatada pela primeira vez no Brasil por Takatsu; encharcado, geralmente nas extremidades dos Reifschneider (1980) em diversos campos de folíolos, frequentemente em forma de “V”, conferindo produção de cenoura do Distrito Federal. um aspecto de queima das folhas, confundindo com Caracteriza-se por ser uma bactéria gram negativa, as queimas de alternária e cercóspora. Nos pecíolos, com forma de bastonetes simples medindo de 1,5 a as lesões se alongam até 3 a 4 cm de comprimento, tornando-se escuras e fi cando limitadas pelas nervuras 2,4 x 0,5 a 0,8µm e com um único fl agelo polar. As (REIFSCHNEIDER et al., 1984). colônias variam entre as colorações amarelo-limão a amarelo-laranja (presença de xantomonadinas), Em plantas severamente atacadas, são observadas a crescendo em meio NDA (Nutriente Dextrose Ágar), quebra das hastes fl orais e decréscimos de até 80% na por 72 horas a 28ºC, de 2 a 5 mm, mucóides (goma altura de plantas. As lesões associadas às hastes fl orais xantana), circulares, convexas altas e com bordos podem atingir as umbelas ocasionando a formação inteiros (REISCHNEIDER et al., 1984). de pequenas infl orescências e até aborto de fl ores (MASSOLA JÚNIOR et al., 2005; GILBERTSON, 2002). Epidemiologia

Esta bactéria é encontrada comumente em sementes, Controle tanto externa como internamente, consistindo em O controle da queima das folhas causada pela bactéria uma importante fonte de inóculo primário e efi ciente envolve medidas integradas, iniciando-se pela utilização disseminador a longas distâncias. Esta também tem sido de sementes de boa qualidade. Sementes produzidas comumente encontrada na mesma lavoura em que ocorrem em áreas de baixa precipitação e sem irrigação A. dauci e/ou C. carotae e até mesmo em suas lesões. por aspersão ajudam a evitar sua contaminação e As sementes infectadas pela bactéria podem ter proliferação. Diversos autores sugerem o tratamento sua germinação comprometida. Segundo Baker térmico para sementes contaminadas com a bactéria, (1972), pouco se conhece sobre o nível de com imersão em água a 52ºC por 25 minutos, para contaminação das sementes, e que aparentemente reduzir o percentual de contaminação (REIFSCHNEIDER a bactéria penetra nos cotilédones através dos et al., 1984; GILBERTSON, 2002; MASSOLA JÚNIOR estômatos durante a germinação. Estudos realizados et al., 2005). A aplicação de fungicida-bactericida por Umesh et al. (1998) em ambiente árido da cúprico auxilia na redução da doença no campo, Califórnia, indicaram que níveis moderados a altos particularmente quando estas se iniciam em plantas (quantidades maiores que 104 UFC/g de semente) novas. A rotação de 2 a 3 anos da cultura, remoção ou de contaminação são necessários para que haja incorporação dos restos de cultivo também reduzem o sintoma em campos irrigados, e que para que uma inóculo presente no solo (GILBERTSON, 2002). epidemia se desenvolva é necessário uma alta contaminação (107 UFC/g de semente). Além das medidas preventivas adotadas, o rápido diagnóstico do agente etiológico envolvido é de extrema As condições ambientais favoráveis para a importância, visto que a medida ideal de controle ocorrência da doença são temperaturas entre poderá ser adotada somente após a sua confi rmação. Queima das folhas da cenoura: uma doença complexa 7

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