USO DE HABITAT DE Rana catesbeiana EN EL MUNICIPIO
DE PEREIRA, RISARALDA
DIANA STELLA ARDILA VARGAS
Andrés Rymel Acosta Galvis Director
TRABAJO DE GRADO Presentado como requisito parcial Para optar al título de
Bióloga
PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGÍA Bogotá, D. C.
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NOTA DE ADVERTENCIA
Artículo 23 de la Resolución Nº 13 de Julio de 1946
“La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de tesis. Solo velará por que no se publique nada contrario al dogma y a la moral católica y por que las tesis no contengan ataques personales contra persona alguna, antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la verdad y la justicia”.
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USO DE HABITAT DE Rana catesbeiana EN EL MUNICIPIO
DE PEREIRA, RISARALDA
DIANA STELLA ARDILA VARGAS
APROBADO
______Andrés Acosta Galvis, Biólogo Director
______Angélica Pérez, Ecóloga Juan Ricardo Gómez, Biólogo Jurado Jurado
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USO DE HABITAT DE Rana catesbeiana EN EL MUNICIPIO
DE PEREIRA, RISARALDA
DIANA STELLA ARDILA VARGAS
APROBADO
______Angela Umaña, M. Phil. Bióloga Luz Mercedes Santamaría, Bióloga Decana Académica Directora de Carrera
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Quiero dedicar este trabajo a mis padres, a quienes amo inmensamente y agradezco su amor y su esfuerzo durante toda la carrera.
A Diego y Amparo por compartir conmigo este tiempo de sueños, cansancios y alegrías.
A mis amigos, en especial a Yohanna, Monica, Adriana, Johanna, Ana Carolina, Ronald y Alejandro, porque juntos caminamos desde el principio y hoy estamos aquí culminando el camino que empezó hace cinco años. Gracias por construir juntos tantos sueños durante estos años que han sido los más especiales de mi vida. Los adoro y les deseo la mejor de las suertes.
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Estoy inmensamente agradecida con el profesor Andrés Rymel Acosta por su dirección en este trabajo de grado y con todas aquellas personas que de una u otra forma colaboraron para que este trabajo pudiera llevarse a cabo; entre ellos doy especiales gracias al Profesor John Mario Rodríguez de la Universidad Tecnológica de Pereira por realizar los contactos pertinentes para el trabajo en campo, al Profesor Germán Jiménez por su colaboración incondicional en aspectos logísticos, comentarios y propuestas; al Profesor Miguel Pinzón por su asesoría estadística, a Camilo Cadena por la colaboración en la determinación de las especies vegetales y a Henry Morales por su colaboración en campo.
6 TABLA DE CONTENIDOS
RESUMEN ...... 16 ABSTRACT ...... 17 1. INTRODUCCIÓN ...... 18 2. MARCO TEÓRICO...... 20 2.1 Conceptos relacionados...... 20 2.2 Métodos y técnicas en la medición de uso de hábitat ...... 21 2.3 Uso de hábitat en anfibios...... 23 2.4 Historia natural de Rana catesbeiana ...... 26 2.5 Aspectos del hábitat de Rana catesbeiana ...... 28 3. FORMULACIÓN DEL PROBLEMA Y JUSTIFICACIÓN...... 31 3.1 Formulación del problema...... 31 3.2 Preguntas de investigación...... 31 3.3 Justificación...... 32 4. OBJETIVOS E HIPÓTESIS...... 32 4.2 Objetivos específicos...... 33 4.3 Hipótesis...... 33 5. MATERIALES Y MÉTODOS ...... 33 5.1 Diseño de la investigación...... 33 5.1.1 Población de estudio y muestra...... 34 5.1.2 Variables del estudio...... 34 5.2 Métodos...... 35 5.3 Recolección de la información...... 43 5.4 Análisis de la información...... 43 6. RESULTADOS Y DISCUSIÓN...... 46 6.1 Resultados...... 46 6.1.1 Descripción de los lugares de muestreo ...... 46 6.1.2 Variables microambientales: ...... 53 6.1.3 Comparación de abundancias...... 58 6.1.4 Uso y preferencia de hábitats...... 63 6.1.5 Relación densidades y variables microambientales...... 64 6.2 Discusión...... 90
7 6.2.1 Caracterización de los lugares de muestreo ...... 90 6.2.2 Densidades de R. catesbeiana y características microambientales ...... 93 6.2.3 Uso de hábitats...... 102 6.2.4 Consideraciones finales...... 114 7. CONCLUSIONES...... 117 8. RECOMENDACIONES ...... 118 9. LITERATURA CITADA...... 122 10. ANEXOS ...... 129
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ÍNDICE DE TABLAS
Pag.
Tabla 1. Relación de Longitudes Rostro Cloacales y características principales de las categorías de ejemplares de Rana catesbeiana encontradas en campo. ……...59
Tabla 2. Número de individuos promedio encontrado en los cinco sitios de muestreo. ………………………………………………………………………………….61
Tabla 3A. Prueba de Chi cuadrado con intervalos de confianza de Bonferroni para el promedio de la población muestreada en las tres lagunas. ……………………... 64
Tabla 3B. Prueba de Chi cuadrado con intervalos de confianza de Bonferroni para el promedio de adultos muestreados en las tres lagunas. ………………………….64
Tabla 3C. Prueba de Chi cuadrado con intervalos de confianza de Bonferroni para el promedio de la población muestreada en las dos quebradas …………………… 64
9 ÍNDICE DE FIGURAS
Pag
Figura 1. Mapa de la zona de estudio y su ubicación en el departamento de Risaralda. …………………………………………………………………………………37
Figura 2A. Vista general de la laguna uno. ………………………………………… 46
Figura 2B. Detalle de la laguna uno…………………………………………………. 47
Figura 3A. Vista general de la laguna dos. ……………………………………………48
Figura 3B. Detalle de la laguna dos……………………………………………………48
Figura 4A. Vista general de la laguna tres... ………………………………………….49
Figura 4B. Detalle de la ocupación de pasto en el cuerpo de agua de la laguna tres... ………………………………………………….……………………………………50
Figura 5. Detalle de la quebrada uno.………………………………………………….51
Figura 6A. Imagen de la quebrada dos. ……………………………………………….52
Figura 6B. Detalle de la quebrada dos. ……………………………………………….53
Figura 7. Profundidad promedio del agua en las tres lagunas estudiadas. …………………………………………………………………………………….…………54
Figura 8. Altura promedio del pasto en las tres lagunas de estudio. ………………55
Figura 9. Profundidad promedio del agua en las dos quebradas estudiadas…….. 56
10
Figura 10. Profundidad promedio de la hojarasca en las dos quebradas estudiadas. ……………………………………………………………………………………………….57
Figura 11. Porcentaje de cobertura promedio del dosel en las dos quebradas de estudio. …………………………………………………………………………………… 58
Figura 12. Abundancia promedio de individuos de Rana catesbeiana en las tres lagunas de estudio. ...…………………………………………………………………….60
Figura 13. Abundancia promedio de adultos de Rana catesbeiana en las tres lagunas de estudio. ……………………………………………………………………….61
Figura 14. Abundancia promedio de individuos de Rana catesbeiana en las dos quebradas de estudio. …………………………………………………………………… 62
Figura 15. Abundancia promedio de jóvenes de Rana catesbeiana en las dos quebradas estudiadas. ………………………………………………………………… 63
Figura 16. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo en la laguna 1. ………………………………………………………………………………. 66
Figura 17. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los adultos en la laguna 1. ……………………………………………………………… 67
Figura 18. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los juveniles en la laguna 1…...…………………………………………………………….. 68
Figura 19. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los jóvenes en la laguna 1……………………………………………………………… 69
11 Figura 20. Gráficos de barras que relacionan la densidad de las categorías de madurez de los individuos de Rana catesbeiana con las variables microambientales estimadas para la laguna 1. …………………………………………………………….. 70
Figura 21. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo en la laguna 2. …………………………………………………………………………………. 72
Figura 22. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los adultos en la laguna 2. …………………………………………………………….. 72
Figura 23. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los juveniles en la laguna 2. …………………………………………………………… 73
Figura 24. Gráficos de barras que relacionan la densidad de las categorías de madurez de los individuos de Rana catesbeiana con las variables microambientales estimadas para la laguna 2. ……… ………………………………………………….. 75
Figura 25. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo en la laguna 3 ……………………………………………………………………………………76
Figura 26. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los adultos en la laguna 3. …………………………………………………………….. 77
Figura 27. Gráfico de la dispersión de la profundidad del agua para los jóvenes en la laguna 3. ………………………………………………………………………………. 77
Figura 28. Gráfico de la dispersión de la pendiente para los individuos inmaduros en la laguna 3. …………………………………………………………………………… 78
Figura 29. Gráficos de barras que relacionan la densidad de las categorías de madurez de los individuos de Rana catesbeiana con las variables microambientales estimadas para la laguna 3. ……………………………………………………………80
12 Figura 30. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo en la quebrada 1. ……………………………………………………………………………… 81
Figura 31. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los adultos en la quebrada 1. ………………………………………………………. 82
Figura 32. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los jóvenes en la quebrada 1. ………………………………………………………… 83
Figura 33. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los juveniles en la quebrada 1. ………………………………………………………….84
Figura 34. Gráficos de barras que relacionan la densidad de las categorías de madurez de los individuos de Rana catesbeiana con las variables microambientales estimadas para la quebrada 1. …………………………………………………………..86
Figura 35. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo en la quebrada 2. ……………………………………………………………………………… 87
Figura 36. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los juveniles en la quebrada 2. ………………………………………………………… 88
Figura 37. Gráficos de barras que relacionan la densidad de las categorías de madurez de los individuos de Rana catesbeiana con las variables microambientales estimadas para la quebrada 1. …………………………………………………………..89
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ÍNDICE DE ANEXOS
Anexo 1. Imagen de adulto de Rana catesbeiana ………………………………….129
Anexo 2. Imagen de juvenil de Rana catesbeiana. …………………………………129
Anexo 3. Diagrama de la metodología empleada para la medición de porcentaje de cobertura de vegetación y sustrato. ………………………………………………… 130
Anexo 4A. Porcentaje de cobertura de especies vegetales y tipos de cobertura más abundantes encontrados en las orillas de la laguna 1……………………….. 131
Anexo 4B. Porcentajes de cobertura de especies vegetales y tipos de sustratos más abundantes encontrados en el cuerpo de agua de la laguna 1. ……………. 132
Anexo 5. Porcentaje de cobertura de especies vegetales y tipos de cobertura más abundantes encontrados en las orillas de la laguna 2. …………………………… 133
Anexo 6. Porcentaje de cobertura de especies vegetales y tipos de cobertura más abundantes encontrados en las orillas de la laguna 3. …………………………… 133
Anexo 7. Inclinación obtenida en puntos sistemáticos en los sitios de muestreo. ……………………………………………………………………………………………...134
Anexo 8. Porcentajes de cobertura de especies vegetales y tipos de sustratos más abundantes encontrados en la quebrada 1. …………………………………………..135
Anexo 9. Porcentajes de cobertura de especies vegetales y tipos de sustratos más abundantes encontrados en la quebrada 2. ………………………………………… 136
14 Anexo 10. Porcentaje del cuerpo de agua ocupado por necromasa obtenido en puntos sistemáticos en las dos quebradas estudiadas. …………………………… 136
Anexo 11. Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes cobertura de especies vegetales y tipos de sustratos más abundantes en la laguna 1. ...……………………………………………………………………. 137
Anexo 12. Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes cobertura de especies vegetales y tipos de sustratos más abundantes en la laguna 2. ……………………………………………………………………… 138
Anexo 13. Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes cobertura de especies vegetales y tipos de sustratos más abundantes en la laguna 3. .………………………………………………………………….. …… 139
Anexo 14. Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes cobertura de especies vegetales y tipos de sustratos más abundantes en la quebrada 1. …………………………………………………………………….. 140
Anexo 15. Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes cobertura de especies vegetales y tipos de sustratos más abundantes en la quebrada 2. …………………………………………………………………….. 141
15 RESUMEN
Se evaluó el uso de cinco hábitats (tres lagunas artificiales y dos quebradas) por una población de Rana catesbeiana por medio de la comparación de sus abundancias y el uso de la prueba de X2 con intervalos de confianza de Bonferroni.
Se encontró que la población prefirió la laguna uno, la cual poseía bastante vegetación flotante y emergente y pasto en las orillas con alturas mayores a las encontradas en las lagunas restantes. El total de la población rechazó la laguna dos, la cual no poseía vegetación inmersa en el cuerpo de agua. En la laguna tres se encontró un mayor número de posturas, larvas y postmetamórficos, por lo cual se propone que este hábitat está siendo más usado para reproducción.
En la quebrada uno se encontró un mayor número de individuos en transición y adultos, por lo cual se propone que esta quebrada es más usada debido a su comunicación con aguas de lagunas y a sus condiciones específicas. La quebrada dos puede estar siendo menos usada debido a la velocidad de corrientes y a las bajas profundidades.
Se registra la presencia de la especie en quebradas aunque se aclara que el uso por parte de la población de rana toro es menor al encontrado en las áreas abiertas. Se sugiere que, debido a que las características de las quebradas no son favorables para la persistencia de los individuos, estos hábitats pueden estar siendo usados como hábitats temporales principalmente para los juveniles de la especie.
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ABSTRACT
Habitat use of Rana catesbeiana was evaluated in five habitats (three ponds and two streams) through the comparison of relative abundances and the utilization of the chi-square test and Bonferroni confidence intervals.
Population preferred pond one, which are much vegetated and had greater herbs height in the shore than the other ponds. The population rejected pond two due to the scarcity of vegetation in the water. It was found more egg masses, tadpoles and postmetamorphic individuals in pond three. For this reason, I propose that this habitat is more used for reproductive purposes.
In stream one, was found a greater number of subadults and adults individuals. For this reason I propose that this site is more used, due to this communication with ponds, and this specific conditions. Stream two can be less used due to the running and shallow waters. I notice the presence of R. catesbeiana in streams although I explain that population use less this type of habitat. Due to stream condition are unfavourable for the individuals presence, this habitats can be used like temporal habitats mainly by the juveniles.
17 1. INTRODUCCIÓN
Los organismos no se ubican aleatoriamente dentro de un paisaje sino que muestran cierto tipo de relación con las características del ambiente (Begon y colaboradores 1996), esto muestra que los organismos manifiestan un ajuste o adaptación al medio y a su vez éste establece los hábitats en donde una especie puede sobrevivir.
El modo por el cual un animal utiliza los recursos biológicos y físicos presentes en un área se denomina uso de hábitat (Krausman 1999). El estudio de éste permite establecer los patrones con los cuales una especie aprovecha su medio, así mismo permite identificar los factores limitantes para la especie y ayudar a establecer por qué un organismo habita un sitio específico (Litvaitis y colaboradores 1994). La caracterización del hábitat de las especies y el análisis de la preferencia que éstas tienen sobre ciertos recursos es un tema muy estudiado dentro de la ecología de poblaciones y comunidades. Parte de su importancia radica en su aplicación a especies faunísticas con alguna necesidad de manejo (Wolff 1995), especialmente ante especies que presenten reducción en sus números poblacionales (Morrow y colaboradores 2001, Lynn & Lindle 2002, Monello & Wright 1999) o para especies exóticas para las cuales sea necesario el control de su dispersión y crecimiento poblacional (Seebacher & Alford 1999).
En las poblaciones de anfibios existen ciertos factores que determinan su supervivencia: humedad, temperatura, disponibilidad de alimento y presencia de refugios (Zug 1993); el uso del hábitat para éstos puede depender de su especificidad en el consumo de recursos (Block & Morrison 1998) o de la explotación de los sustratos de acuerdo a sus necesidades fisiológicas y de interacción con otros organismos (Seebacher & Alford 2002, Bille 2000, Beard y colaboradores 2003, Grover 1998, Pope y colaboradores 2000, Sugalski & Claussen 1997, Holomuzki 1986), entre otros.
18 En 1986 fue introducida a Colombia una especie de ránido Neártico denominado comúnmente “rana toro” (Rana catesbeiana Shaw, 1802) con finalidades comerciales, y debido a la falta de un programa efectivo de control, la especie ha establecido poblaciones silvestres en el país. Las ventajas adaptativas de la especie radican en su alto poder reproductivo, gran tolerancia térmica y ecológica además de una dieta amplia y generalista (Castro y colaboradores 1997, Rueda- Almonacid 1999). De esta manera, la rana toro se constituye como un organismo altamente competitivo, que puede alterar las comunidades animales a las que llegue, contribuyendo entre otras cosas, a la extinción de especies nativas ya sea por ingestión o desplazamiento (Castro y colaboradores 1997, Kiesecker & Blaustein 1998). La especie se ha asociado a hábitats en cualquier tipo de reservorio de agua dulce, de carácter lótico o léntico, ya sea natural o artificial, los cuales generalmente son abiertos, libres de vegetación arbórea, y con abundante cantidad de macrófitas, y vegetación acuática, además de pastos en las riberas o bordes de los cuerpos de agua (Rueda- Almonacid 1999).
En Colombia ha surgido la necesidad científica de evaluar la condición actual de las poblaciones y su efecto dentro de las comunidades nativas; sin embargo es aún incipiente la información con respecto a algunos aspectos ecológicos importantes de la especie. La solución de este tipo de problemas investigativos es fundamental para la generación de planes de control de la especie en Colombia. Con respecto a lo anterior se sugiere que el estudio del uso y preferencias del hábitat por parte de Rana catesbeiana puede resolver algunos interrogantes con respecto a los factores ambientales que pueden favorecer o perjudicar la presencia de la especie en determinados cuerpos de agua. El presente estudio pretende por tanto, mostrar algunos aspectos del hábitat importantes en la permanencia de individuos de la especie, así como las tendencias de uso de acuerdo a las características de los mismos. A pesar de que el estudio ha sido realizado en una locación puntual y en una sola temporada de lluvias, muestra posibles puntos de partida para el análisis del uso del hábitat de la especie a lo largo de su distribución.
19 2. MARCO TEÓRICO
2.1 Conceptos relacionados
El hábitat de un organismo o población constituye el conjunto de recursos o condiciones presentes en un área la cual genera la ocupación, supervivencia y reproducción de un organismo (Krausman 1999). En base a lo anterior se dice que un organismo usa el ambiente en la medida en que se asocie a él (Litvaitis y colaboradores 1994). Considerando al hábitat como un conjunto de recursos y factores limitantes para una especie en particular, el concepto de uso de éste puede asignarse dentro de la teoría de nicho dentro de la cual puede considerarse que el hábitat por presentar varias condiciones bióticas y abióticas a las cuales los organismos van a responder de alguna manera, muestra un patrón multidimensional (Begon y colaboradores 1996). De esta forma, el hábitat no es simplemente una región en donde una especie puede subsistir gracias a sus tolerancias fisiológicas, ya que el establecimiento de los individuos en lugares óptimos o subóptimos depende también de sus interacciones con otros organismos (Whittaker y colaboradores 1973). El uso de hábitat se presenta como un aspecto ecológico que no solo afecta a las especies en el momento presente. Thorpe (1945) menciona la importancia del uso diferencial de recursos en la evolución y especiación de los organismos, en donde un comportamiento que muestre una selección diferencial de recursos dentro de dos poblaciones de una especie puede disminuir la aleatoriedad en la reproducción y así influir en la especiación de dichas poblaciones; por otro lado, una rígida selección de hábitat puede generar un aporte negativo a la evolución limitando la capacidad de las especies para explorar nuevos hábitats (Thorpe 1945).
Dentro de la terminología relacionada con el uso de hábitat se conocen tres conceptos principales: uso, selección y preferencia. Krausman (1999) propone que el uso de hábitat es el modo por el cual un animal utiliza los recursos biológicos y físicos en un hábitat, estos recursos son usados generalmente para la satisfacción de necesidades biológicas específicas. La selección de hábitat se ha considerado como un proceso comportamental que involucra decisiones innatas y aprendidas en
20 la escogencia de recursos disponibles (Krausman 1999, Litvaitis y colaboradores 1994). Se dice que el uso puede ser selectivo si los componentes son usados desproporcionalmente a su disponibilidad (Johnson 1980). La preferencia es una consecuencia de la selección de hábitat que tiene como resultado el uso diferencial de algunos recursos sobre otros (Krausman 1999). El uso y selección de un área particular es el resultado de los factores próximos y últimos o fundamentales: los factores próximos son aquellos usados como indicadores cuando un animal evalúa un sitio para su permanencia en él; los factores fundamentales son los parámetros que determinan qué tan exitoso puede ser un animal en un hábitat particular (Litvaitis y colaboradores 1994). De este modo, la abundancia y distribución de las poblaciones varía en espacio y tiempo dependiendo de la condición en la que se encuentren los recursos del medio (Litvaitis y colaboradores 1994), de esta manera, a partir del estudio del uso de hábitat pueden establecerse los patrones con los cuales una especie aprovecha su medio, se pueden identificar los factores limitantes para ésta y establecer por qué un organismo habita un sitio específico (Litvaitis y colaboradores 1994).
2.2 Métodos y técnicas en la medición de uso de hábitat
La medición del uso de hábitat se basa en la cuantificación directa o indirecta de individuos ya que se considera que este aspecto es indicio del grado o intensidad de uso de un ambiente; este método asume que la cantidad de indicios aumenta a medida que incrementa el tiempo de permanencia del individuo o incrementa la densidad de individuos en un sitio (Litvaitis y colaboradores 1994). Así mismo, considera importante tener en cuenta las características del lugar en donde se encuentra el animal; asume que estas características están altamente relacionadas con los factores próximos o fundamentales para un animal e incluyen mediciones de abundancia de alimento, cobertura y características estructurales (Litvaitis y colaboradores 1994). Los estudios en distintas clases de vertebrados muestran una tendencia a la medición y cuantificación de la estructura vegetal del hábitat. La vegetación y en general los tipos de cobertura de un ambiente pueden servir como protección contra
21 depredadores, control o amortiguación de la temperatura o prevención de la desecación (Bolen & Robinson 1999), además de servir como fuente directa o indirecta de recursos alimenticios para las especies.
Para anfibios y reptiles las estimaciones de abundancia se basan generalmente en métodos directos de captura y sacrificio o marcaje (Donnelly & Guyer 1994). A partir de los sitios de captura se realiza una estimación de las características microambientales adyacentes dentro de las que se tiene en cuenta el porcentaje de cobertura de tipos de vegetación o tipos de sustrato (Morrow y colaboradores 2001, Gascon 1991) altura de las especies vegetales (Block & Morrison 1998, Vargas y Castro 1999, Angert y colaboradores 2002), pH (Pope y colaboradores 2000) y temperatura del ambiente circundante: aire o agua (Pope & Matthews 2001) entre otras. Para anfibios también es importante la medición de variables físicas y químicas de los cuerpos de agua (Gascon 1991, Monello & Wright 1999). El uso de telemetría y sistemas de información geográfica ha representado una técnica igualmente efectiva para el análisis de uso de hábitat de vertebrados de pequeño y gran tamaño. Básicamente el estudio se basa en el seguimiento y observación continua de los hábitats usados para distintos propósitos por parte de un número específico de animales a los cuales se les ha instalado sistemas de transmisión (Seebacher & Alford 2002, Matthews & Pope 1999).
Generalmente los índices utilizados para estimar la preferencia de hábitat se basan en el análisis del uso de un recurso en comparación a su disponibilidad (Johnson 1980). Uno de los índices más usados es el propuesto por Neu y colaboradores en 1974. En éste se emplea la prueba de Chi cuadrado para probar si los animales usan los elementos del hábitat en proporción a su disponibilidad, y complementan esta información de uso de hábitat con la utilización de intervalos de confianza para determinar si existe preferencia o rechazo por alguno de los componentes. Este método fue asignado dentro de la categoría uno propuesta por Thomas y Taylor (1990) según el tratamiento de las especies y el nivel de selectividad considerado. En este caso el método analiza la disponibilidad y uso total de los recursos (representados por medio del área) para el total de individuos encontrado. El supuesto principal de esta prueba radica en la independencia de las observaciones
22 así como en el requerimiento de que el tamaño muestreal sea grande. Esto es, que en los sitios evaluados exista por lo menos una observación esperada y que no más del 20% de todas las categorías contengan menos de 5 observaciones esperadas (Neu y colaboradores 1974). Por otro lado la prueba requiere que las “disponibilidades” provengan de cantidades conocidas más no estimadas (Thomas & Taylor 1990) y que todos los hábitats permitan igual visibilidad de individuos (Byers & Steinhorst 1984). El método controla efectivamente el error tipo I (Alldredge & Ratti 1986), adicionalmente, por presentar cálculos fáciles y no necesitar la identificación y seguimiento de individuos es usado por gran número de investigadores a la hora de analizar preferencia de recursos (Alldredge & Ratti 1992). Otros índices usados para evaluar las preferencias de recursos son el de Johnson, Friedman y Quade (Alldredge & Ratti 1986, 1992, Thomas & Taylor 1990). Estos métodos difieren del de Neu y colaboradores, entre otras cosas, porque el manejo de los datos se hace con el seguimiento de cada individuo (Alldredge & Ratti 1986, 1992, Thomas & Taylor 1990).
2.3 Uso de hábitat en anfibios
Entre las poblaciones de anfibios existen ciertas características microambientales que determinan su distribución y abundancia; esto se debe principalmente a limitaciones o adaptaciones fisiológicas del grupo que generalmente pueden relacionarse con ambientes de alta humedad y baja temperatura (Dupuis y colaboradores 1995). Entre otras características, el hecho de poseer una piel permeable, respiración pulmocutánea, bajas capacidades de dispersión, y bajos rangos de hogar hacen que muchas especies de anfibios sean especialmente sensibles a cambios locales en el clima y microhábitat (Demaynadier & Hunter 1998). Además de las limitaciones morfológicas y fisiológicas de las especies, los patrones de uso de hábitat pueden depender también de las condiciones ambientales locales, ocurrencia de predadores y parásitos y disponibilidad de recursos (Davis 2002), por ejemplo algunos factores como la humedad del suelo, temperatura y humedad pueden regular la abundancia de artrópodos o limitar el tiempo en que las especies puedan forrajear en determinados sitios mientras que
23 factores como la disponibilidad de cobertura pueden regular las densidades poblacionales determinando el número de refugios posible (Grover 1998). Bille (2000) reportó que las salamandras de la especie Pseudoeurycea leprosa variaban en la frecuencia de uso de sustratos según la temperatura de éstos en las diferentes estaciones climáticas. Por ejemplo, las cortezas o los troncos caídos eran más usados en la época húmeda debido a que estos sustratos se desecaban y calentaban con más facilidad en la época seca. Grover (1998) y Sugalski y Claussen (1997) indicaron que la salamandra Plethodon cinereus mostraba preferencias por sustratos humedecidos artificialmente tanto en condiciones ambientales óptimas o subóptimas o condiciones de luz y oscuridad. Por otro lado, Dupuis y colaboradores en 1994 comentaron que la salamandra Plethodontum vehiculum presentaba una mayor densidad en bosques maduros (1550 individuos por hectárea en 1991 y 1367 individuos por hectárea en 1992) los cuales presentaban mayor humedad en el suelo. Cree en 1989 comentó que para la rana terrestre Leiopelma archeyi las variables ambientales relacionadas con humedad mostraban una fuerte correlación con el número de individuos que emergían de sus refugios (humedad de vegetación y precipitación antes o durante el muestreo).
Trenham (2001) mostró que la salamandra Ambystoma californiense prefiere los microhábitats de pastizales abiertos y robles aislados; debido a que los adultos de la especie tienden a utilizar las madrigueras de mamíferos excavadores como refugios, la preferencia de estos hábitats puede relacionarse con un mayor número de éstas madrigueras en las áreas abiertas. Vargas y Castro (1999) reportaron que los ambientes heterogéneos albergaban un mayor número de especies y abundancias de anuros ya que permitían mayor variabilidad de sustratos, protección y mayor recurso alimenticio; el autor mencionó que para Agalychnis spurrelli, Smilisca phaeota y Eleutherodactylus raniformis las mayores abundancias se encontraron en bosques de transición. Seebacher & Alford (1999) mostraron que Bufo marinus se refugian casi todo el año en galerías entre rocas, mientras que los agujeros en árboles vivos los utilizan en épocas más frías y la vegetación densa en temporadas más húmedas. Miaud y colaboradores (2000) mencionaron que Bufo calamita se refugiaba en las rocas del muro de
24 contención de carreteras adyacentes a charcos temporales utilizados por la especie para oviposición. Por otro lado Lüddecke (2002) comprobó que el dendrobátido Colostethus palmatus ocupa con más frecuencia las cavidades más largas y húmedas, en comparación con las más pequeñas que generalmente se encuentran vacías.
Sugalski y Claussen (1997) demostraron que P. cinereus prefería sitios con un pH neutro (7.0- 7.5) y rechazaban significativamente sitios con pH menores a 5.0. Así mismo, Pope y colaboradores (2000) mostraron que para Rana pipiens, las mayores abundancias relativas se encontraron en lugares con pH neutros con tendencia a la basicidad.
En general se observa que las mayores abundancias se relacionan con ambientes de alta humedad o heterogeneidad, o con características de la vegetación y sustrato que permitan una óptima termorregulación o protección; así mismo los requerimientos microambientales no solo se relacionan con la presencia o permanencia de individuos en sí; aspectos como reproducción, migración y repartición del recurso de acuerdo al estado de madurez, pueden mostrar también ciertas preferencias dentro de las poblaciones de anfibios. Beard y colaboradores (2003) encontraron que los adultos y juveniles de Eleutherodactylus coqui presentaban una distribución no aleatoria con respecto a las especies vegetales; adicionalmente los juveniles mostraban una asociación positiva con las hojas, pecíolos y ramas pequeñas y negativa con tallos o troncos, mientras que los adultos presentaban una asociación positiva con las ramas caídas y raíces, y una asociación negativa con pequeñas ramas y pecíolos. Lynn y Lindle (2002) reportaron que en una población de Afrana angolensis, los individuos de mayor tamaño tendían a ubicarse cerca al cauce del río y más lejos de su desembocadura en un estanque artificial, mientras que los individuos más pequeños mostraban el patrón contrario. Grover (1998) observó que para Plethodon cinereus, la mayor parte de individuos que preferían los sitios con mayor humedad eran básicamente juveniles, mientras que para Plethodon glutinosus los juveniles tendían a preferir los sitios con mayor cobertura de vegetación en tanto
25 que los adultos no mostraron preferencia por sitios con altas o bajas densidades de cobertura vegetal. Cree (1989) mostró que los adultos de Leiopelma archeyi se relacionaban con frondas de palmas, troncos y ramas mientras que los juveniles permanecían cerca al suelo sobre agrupaciones vegetales o frondas de helechos. Por último, Rothermel y Semlitsch 2002 mostraron que en los eventos iniciales de dispersión de juveniles de salamandras que nacen en estanques (familia Ambystomatidae) incidía significativamente el tipo de hábitat ya que las salamandras que se dirigían hacia el bosque viajaban mayores distancias que las que lo hacían en campo abiertos. En los campos abiertos la vegetación comprendía 40% de pastos y 60% de otras plantas herbáceas mientras que en el bosque, se presentaba el 88% de cobertura arbórea y en el suelo 53% de cobertura de hojarasca, 30% de ramas y 17% de herbáceas. En general las diferencias en las preferencias de hábitat según la edad de los individuos puede deberse a necesidades fisiológicas más estrictas en juveniles y competencia interespecífica (Grover 1998, Beard y colaboradores 2003, Lynn & Lindle 2002).
2.4 Historia natural de Rana catesbeiana
UBICACIÓN TAXONÓMICA (Anónimo 2004)
Reino: Animalia Phylum: Chordata Subphylum: Vertebrata Clase: Amphibia Subclase: Lissamphibia Superorden: Salientia Orden: Anura Familia: Ranidae Género: Rana Especie: Rana catesbeiana Shaw, 1802
26 Rana toro, (Rana catesbeiana Shaw, 1802) es un ránido neártico proveniente del noreste de Estados unidos en Carolina del Sur. (Castro y colaboradores 1997; Daza- Vaca y Castro- Herrera 1999). Esta especie se ha constituido como una de las más comunes en Estados Unidos ya que se ha dispersado a lo largo del territorio y actualmente se encuentra en varios estados del país; así mismo, ha sido introducida en varios países de centro y sur América, Europa, Asia, las antillas y Hawai, entre otros (Urioste y Bethencourt 2001, Arano y colaboradores 1995, Mahon & Aiken 1977, Guix 1990). Los ejemplares de rana toro poseen la cabeza aplanada, patas palmeadas, no poseen pliegues dorsolaterales y presentan un dimorfismo sexual basado en el tamaño de la membrana timpánica, ya que en los machos adultos ésta posee un diámetro mayor que el del ojo mientras que en las hembras, ésta posee el mismo diámetro (Bury & Whelan 1984). (Anexos 1 y 2) Los renacuajos de Rana catesbeiana se alimentan básicamente de detritos y material vegetal acuático y algunos invertebrados, también pueden consumir peces o renacuajos muertos (Bury & Whelan 1984). Los adultos predan una gran variedad de vertebrados e invertebrados; la especie puede consumir presas acuáticas terrestres o voladoras con igual éxito (Rueda- Almonacid 1999). Los machos de la especie son territoriales y atraen a las hembras por medio de vocalizaciones (Ryan 1980) los huevos son depositados sobre el cuerpo de agua en capas y protegidas por una sustancia gelatinosa (Ryan 1978). En zonas temperadas, la época de reproducción ocurre entre los meses de Abril y Julio (Ryan 1980, Shirose 2003). En zonas templadas los individuos pasan aproximadamente 7 meses a un año en su estado larvario antes de alcanzar la metamorfosis (Collins 1979) y pasan un año antes de alcanzar su madurez sexual, con la cual las longitudes rostro- cloacales mínimas son aproximadamente 95 mm en machos y 108 mm en hembras para las zonas templadas (Howard 1981). Se ha considerado que los machos maduros presentan una longitud rostro- cloacal de aproximadamente 180mm y las hembras cerca de 200mm. (Bury & Whelan, 1984) y 0.5Kg de peso.
Rana Toro fue introducida a Colombia para el establecimiento de zoocriaderos, para producción de carne y piel principalmente (Rueda- Almonacid 1999, Castro y
27 colaboradores 1997) y, debido a la falta de un programa efectivo de control, se ha diseminado y establecido poblaciones estables en el alto Cauca, y en algunos municipios de Cundinamarca y Tolima además de algunos registros en los departamentos de Sucre y Atlántico (Rueda- Almonacid 1999). En 1997 se realizaron los primeros estudios de identificación y seguimiento de las poblaciones constituidas en las inmediaciones de la laguna de Sonso en el departamento del Valle del Cauca, posible sitio de dispersión. A partir de esto se han obtenido datos de morfometría, hábitos alimentarios, demografía y dispersión (Rueda- Almonacid 1999 Castro y colaboradores 1997). A pesar de no haber realizado estudios relacionados con competencia o estatus de las poblaciones nativas asociadas, se cree que la especie puede estar afectando algunos anuros que compartan hábitats o hábitos alimentarios, como en el caso de Bufo marinus (Daza- Vaca y Castro- Herrera 1999).
En las poblaciones colombianas se han encontrado individuos con longitudes rostro- cloacales promedio de 124.9 mm y un peso medio de 224.2g entre machos y hembras, para la región del Cauca (Rueda- Almonacid, 1999). Así mismo se ha reportado que la especie consume una amplia gama de invertebrados (gasterópodos, arácnidos, insectos, miriápodos, oligoquetos) y vertebrados (peces, aves, anfibios y mamíferos pequeños), mostrando una preferencia por los artrópodos (Castro y colaboradores 1997, Daza- Vaca y Castro- Herrera 1999, Rueda- Almonacid 1999).
2.5 Aspectos del hábitat de Rana catesbeiana
Rana catesbeiana es una especie de hábitos acuáticos y semiacuáticos y vive en ambientes abiertos que posean cuerpos de agua; en zonas templadas prefiere ecosistemas de bajíos, ríos de corriente lenta, remansos y recodos, además de pozos artificiales, reservorios de agua, pantanos y aguas estancadas (Bury & Whelan 1984). Aunque la especie se considera de carácter generalista en cuanto al hábitat, los cuerpos de agua más anchos, profundos y eutróficos son preferidos ya que éstos pueden favorecer la abundancia de algas para la alimentación de las
28 larvas, la presencia de vegetación flotante y emergente para la alimentación y protección de larvas y adultos, la abundancia de presas que se alimenten de vegetación acuática y fondos de barro para hibernación y escape (Graves & Anderson 1987). Howard (1978) menciona que la selección de sitios para oviposición depende de temperaturas altas pero que no alcancen los 32º y de una capa de vegetación flotante esparcida. En los ecosistemas frecuentados por la especie, la vegetación es usualmente densa y emergente (Bury & Whelan 1984). Currie y Bellis (1964) comentaron que el uso de ambientes terrestres o acuáticos por parte de juveniles y adultos de Rana catesbeiana podía relacionarse con aspectos de termorregulación en donde a altas temperaturas los individuos exponían mayor superficie corporal en tierra. Smith (1999) estableció que entre diferentes etapas larvarias de Rana catesbeiana existía cierta variación en el uso de sustrato, cobertura vegetal y profundidad: el autor mostró que las larvas entre 3 y 7 mm mostraban preferencia por zonas sin vegetación, sustratos de grava y profundidades medias mientras que las larvas más grandes (30 – 35 mm) mostraban preferencia por profundidades mayores, pero no mostraban una distribución diferencial con respecto al porcentaje de cobertura de vegetación o el tipo de sustrato. Clarkson y DeVos en 1986 comentaron que en ecosistemas lóticos los adultos de Rana catesbeiana se observaban típicamente sobre o cerca de las orillas de los cuerpos de agua, situados sobre superficies desnudas de barro o limo distanciados generalmente de 1 a 2 m de la orilla. En áreas con extensos fondos de roca las ranas eran observadas sobre rocas de superficie plana; los individuos rara vez fueron observados sobre la vegetación flotante. Los autores comentan además que las mayores densidades de rana toro se encontraban en transectos con más del 50% de cobertura de juncos; adicionalmente las densidades en áreas con 50% o más porcentaje de cobertura de suelo desnudo fueron más pequeñas que las encontradas en áreas con porcentajes de 0 -25% y 25-50%.
En Colombia, las observaciones de las poblaciones de Rana catesbeiana coinciden con las descripciones de los hábitats de la especie en zonas templadas para áreas abiertas. Se han mencionado márgenes lagunares cubiertos parcialmente por
29 vegetación flotante, estanques con funciones domésticas, lagunas con vegetación flotante y canales de riego con vegetación (Rueda- Almonacid 1999). Rueda Almonacid (1999) menciona que en diferentes sitios de muestreo se obtuvieron diferentes densidades poblacionales: para un borde lagunar se encontraron 62 individuos (densidad: 0.86 ranas/m2) para dos canales de riego se obtuvo una abundancia de 90 ejemplares (densidades entre 0.3 y 0.45 ranas por m2 de superficie) y para un estanque pequeño, se encontraron 23 ejemplares (3.83 ranas/m2). En cuanto a las características típicas de cada cuerpo de agua y las abundancias de individuos, Rueda- Almonacid (1999) explica que las diferencias encontradas en las densidades poblacionales pueden relacionarse con la calidad y estructura de cada uno de los hábitats requeridos por juveniles y adultos de la especie. En el estanque, por ejemplo, se colectaron básicamente individuos inmaduros con una longitud promedio de 86mm y 70g de peso en cuanto que en los canales se removieron individuos básicamente adultos. En general el autor menciona que se presentaron mayores concentraciones de individuos en lugares con mayor complejidad estructural en la vegetación acuática y arbustiva (densidades que fluctúan entre 0.5 a 1 ind/m2 a diferencia de los lugares sin vegetación con densidades de 0.1 ind/m2); adicionalmente se comenta que en los sitios con mayor abundancia de individuos se observan niveles de agua superiores a medio metro de profundidad, abundante vegetación acuática y emergente, un estrato de vegetación herbácea y arbustiva densa y de bajo porte en la zona marginal, y un espejo de agua mínimo para poder sumergirse. Sin embargo, el autor no especifica más datos que puedan generar conclusiones claras que relacionen el hábitat para los juveniles y adultos de la especie. Los datos que muestran la dispersión de la especie a partir de su sitio de introducción en la laguna de sonso, departamento del Valle del Cauca, muestran también ciertos aspectos del hábitat de Rana catesbeiana. La especie ha ampliando su distribución gracias a la gran cantidad de humedales, pertenecientes a la reserva de Sonso y cuerpos de agua con fines agropecuarios. Por un lado se ha comentado que “rana toro” ha invadido diversas áreas ayudada por el desplazamiento a través de las zonas inundadas por las crecientes del río Cauca y por las masas de vegetación flotante provenientes del complejo de ciénagas
30 (Rueda- Almonacid 1999); se ha propuesto también que debido a que esta especie tiende más a habitar ecosistemas de carácter léntico, puede que el desplazamiento no sea directamente por el río, sino asociado con la colonización de estanques de agua, incluyendo el desplazamiento por tierra (Castro y colaboradores 1997). Puede decirse, en conclusión que para Rana catesbeiana se han establecido las características de la vegetación y de la estructura de los cuerpos de agua en los que se está encontrando la especie, pero esta información obtenida para Colombia no ha señalado patrones de uso a partir de las diferencias que puedan presentarse en la estructura y vegetación asociada a dichos cuerpos de agua. Así mismo no muestra diferencias en el uso que los juveniles y adultos le están dando a los hábitats Estos patrones pueden mostrarnos un uso diferencial en la especie y esto puede ser cuantificado por la abundancia y densidad relativa de los individuos.
3. FORMULACIÓN DEL PROBLEMA Y JUSTIFICACIÓN.
3.1 Formulación del problema. Con este estudio se quiso saber cómo era el uso de hábitats por parte de una población de “rana toro” Rana catesbeiana; Anura: Ranidae, en la Hacienda Cristales, ubicada en zonas montañosas del cañón del Cauca en el departamento de Risaralda, durante los meses que comprendieron la segunda estación lluviosa del año para la región (septiembre – noviembre).
3.2 Preguntas de investigación.
¿Cuáles son las características de los hábitats de R. catesbeiana?
¿Cómo es el uso que la población le está dando a los hábitats estudiados?
¿Cómo es la asociación entre las características microambientales y las densidades de R. catesbeiana en los hábitats estudiados?
31 3.3 Justificación. Teniendo en cuenta que Rana catesbeiana es una especie introducida que ha logrado una exitosa colonización en el país, y que recientemente se ha establecido en zonas del departamento de Risaralda adyacentes al Río Cauca, es importante complementar la información ecológica necesaria para efectuar planes de manejo que controlen sus poblaciones. La exploración del uso del hábitat puede llegar a otorgar información básica acerca de los tipos de ecosistemas más usados por la población de rana toro en general y, diferencialmente, por juveniles y adultos. En el presente estudio, se intentó mostrar a pequeña escala una forma de analizar estas características de hábitat para la especie. Este estudio puede mostrar una pauta para el desarrollo de investigaciones a gran escala que involucren los hábitats de las poblaciones dentro de su rango de distribución. A partir de un estudio general de los hábitats preferidos por la rana toro en Colombia es posible obtener las características de los ecosistemas más propensos a ser colonizados por la especie, contribuyendo así al conocimiento necesario para la ejecución de planes activos de reducción y control de las poblaciones. Adicionalmente la relación de variables ambientales y abundancia de los organismos puede facilitar la creación o modificación de índices de evaluación de hábitat que permitan identificar zonas prioritarias para los aspectos de manejo mencionados.
4. OBJETIVOS E HIPÓTESIS
4.1 Objetivo general
Evaluar el uso de cuerpos de agua de carácter lótico y léntico por parte de juveniles y adultos de una población de Rana catesbeiana, en zonas montañosas del cañón del Río Cauca dentro del departamento de Risaralda, durante una temporada de lluvias.
32 4.2 Objetivos específicos
Realizar una caracterización de aspectos estructurales y microambientales en los hábitats de uso Rana catesbeiana.
Establecer diferencias en el de uso que la especie le da a los hábitats estudiados.
Establecer asociaciones entre las densidades de la especie y las características microambientales de los hábitats estudiados.
4.3 Hipótesis Existen diferencias en el uso que la población de Rana catesbeiana le está dando a los hábitats estudiados
Existen variables microambientales que predicen significativamente el cambio en la densidad de individuos de R. catesbeiana en cada uno de los hábitats estudiados
5. MATERIALES Y MÉTODOS
5.1 Diseño de la investigación.
El presente estudio se realizó en base a un muestreo de unidades. El factor de diseño son los cuerpos de agua, y sus niveles corresponden a cada uno de los cinco cuerpos escogidos dentro de la hacienda. La variable respuesta corresponde al promedio del número de individuos obtenido en cada una de las noches en que se muestreó cada sitio. La unidad de muestreo corresponde a un transecto de 100m de largo y 10m de ancho ubicado en las orillas de cada cuerpo de agua.
33
El diseño mostrado anteriormente describe las características inherentes a la comparación de las abundancias entre los sitios; aspecto requerido para la búsqueda de diferencias en el uso de dichos cuerpos de agua. Adicionalmente se estudiaron las asociaciones entre las densidades y las variables microambientales dentro de cada sitio. Bajo este marco, el factor de diseño corresponde a cada una de las variables microambientales obtenidas para cada sitio y los niveles son los valores obtenidos para cada una de ellas. Por otro lado, la variable respuesta se relaciona con la densidad de individuos obtenida para cada nivel del factor de diseño. La unidad de respuesta es la densidad total de individuos obtenida y la unidad de corresponde al transecto descrito anteriormente.
5.1.1 Población de estudio y muestra. La población de estudio corresponde a una población de R. catesbeiana asociada a los cuerpos de agua de la hacienda Cristales localizada en el municipio de Pereira (Risaralda). La muestra comprende a los individuos que se encontraron en los cuerpos de agua escogidos para el estudio y los cuales fueron muestreados sobre el transecto por medio de la técnica “Visual Encounter Surveys”, VES (Inspección de encuentros visuales)
5.1.2 Variables del estudio.
Para el objetivo uno, las variables a cuantificar son ubicación geográfica (altitud, latitud y longitud), área, porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante, pH, número de estratos verticales y grado de intervención antrópica; además de algunas características microambientales como porcentajes de cobertura de vegetación y sustrato, altura de la vegetación dominante, pendiente, profundidad del agua en la orilla y el porcentaje del cuerpo de agua ocupado por necromasa y cobertura del dosel en quebradas.
34 Para el objetivo dos, la variable independiente corresponde a los cuerpos de agua escogidos para el estudio, mientras que la variable dependiente es representada por las abundancias cuantificadas para cada sitio.
Para el objetivo tres, las variables independientes son cada una de las características microambientales establecidas para cada punto de observación de un individuo (porcentajes de cobertura de tipos de vegetación y sustrato presentes, altura de la vegetación dominante, pendiente, profundidad del agua y el porcentaje de cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante y emergente y cobertura de dosel) y la variable dependiente es la densidad de individuos encontrada para cada sitio.
La descripción de los procesos de medición de dichas variables se explicarán detalladamente más adelante.
5.2 Métodos
Área de estudio
La Hacienda Cristales posee un área de 384.68 Hectáreas y está ubicada en el municipio de Pereira, entre el corregimiento de Cerritos y los límites con el municipio de la Virginia en el Departamento de Risaralda. Se encuentra entre el flanco occidental de la Cordillera central y los suelos provenientes de eventos deposicionales de carácter torrencial y cenizas volcánicas, ubicados en el valle del Río Cauca; presenta una altitud aproximada de 900 a 1200m.
El régimen de lluvias en la zona es bimodal con picos en los meses de abril- mayo y octubre- noviembre; El promedio de precipitación es de 3000mm al año y la temperatura promedio es mayor a 22ºC (Anónimo 1995).
35 En cuanto a zonas de vida, el área se ha considerado como parte de una zona de transición entre las categorías de Bosque seco tropical (Bs-T) y Bosque húmedo premontano (Bh- PM), según Holdridge debido a la influencia de los ríos Otún y Cauca (Rodríguez 2003. com. per.). (Figura 1)
En el tramo Pereira- Cerritos se aprecian grandes extensiones de tierra destinadas a la práctica de ganadería extensiva y cultivos de frutales; adicionalmente se encuentran relictos de guadua y parches remanentes de bosque (Jiménez 2003. com. per.).
En las zonas intervenidas se presentan cuerpos de agua de carácter léntico los cuales son usados generalmente como abrevaderos para el ganado mientras que en las zonas boscosas se encuentran pequeños cuerpos de agua de carácter lótico, protegidos por bosques de galería.
36 N
Departamento de Risaralda
Zona de Estudio
1 Límites de la hacienda Cristales 2 Cobertura de bosque
Cobertura de pastizales
Ríos y quebradas
1 Río Cauca 2 Río Otún
Figura 1. Mapa de la zona de estudio y su ubicación en el departamento de Risaralda.
Fase de campo. Ésta se llevó a cabo desde el 1 de septiembre hasta el 6 de diciembre del año 2003, época escogida de acuerdo al nivel de humedad que se presenta en estos meses debido a que corresponden al segundo periodo de lluvias constantes en la región.
37
La fase se desarrolló mediante las actividades de ubicación y caracterización de los lugares de estudio, la estimación del grado de madurez sexual de los individuos y su relación con las longitudes rostro- cloacales (LRC), la cuantificación de abundancia de los individuos y la caracterización del microhábitat de éstos.
Identificación y definición de cuerpos de agua: de acuerdo a recorridos previos realizados en la hacienda Cristales se detectaron trece lagunas destinadas para el abrevadero del ganado y en las cuales se evidenciaron registros visuales o auditivos de la especie. Entre las lagunas mencionadas se encontraron tres patrones diferentes en cuanto a su apariencia externa dado principalmente por el tipo de vegetación presente en las orillas y dentro del cuerpo de agua, debido a esto se escogieron únicamente tres lagunas, las cuales representaban distintos patrones de vegetación. Dentro del recorrido se detectaron cinco quebradas, de las cuales cuatro provenían de la montaña denominada la loma del oso y una provenía del desagüe de una de las lagunas de la hacienda. Debido a que las cuatro quebradas provenientes de la montaña poseían una apariencia similar en cuanto a cobertura de dosel, caudal, y vegetación asociada, se escogió únicamente una para realizar comparaciones con la quebrada de origen presuntamente artificial.
Para cada uno de los cinco sitios seleccionados se establecieron algunas características generales como ubicación geográfica (altitud, latitud y longitud), área, porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante, pH, número de estratos verticales y grado de intervención antrópica.
La ubicación geográfica de los sitios se realizó con ayuda de geoposicionador satelital y altímetro; el área fue estimada a partir de conversiones a escala de los mapas existentes en la finca. La estimación del porcentaje de cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante se realizó únicamente en las lagunas y se obtuvo de manera aproximada a partir de la observación directa de los sitios y confrontación con los mapas de la finca. El pH fue obtenido a partir de la inmersión de bandas indicadoras de pH en cinco puntos a lo largo de la orilla de los cuerpos de agua. El número de estratos verticales se registró visualmente dentro de las
38 matrices terrestres adyacentes a cada cuerpo de agua y el estado de intervención antrópica fue identificada mediante la descripción de prácticas culturales realizadas cerca de los lugares de muestreo.
Adicionalmente se establecieron algunas características denominadas microambientales tomadas en puntos seleccionados de manera sistemática cada siete metros aproximadamente, a lo largo del perímetro de los cuerpos de agua. Se tuvo en cuenta la medición de: • Porcentajes de cobertura de vegetación y sustrato • Altura de la vegetación dominante • Pendiente • Profundidad del agua adyacente a la orilla • Porcentaje del cuerpo de agua ocupado por necromasa (quebradas) • Cobertura del dosel (quebradas)
Estas características se midieron en una parcela circular de 5m de diámetro la cual fue ubicada en cada punto. La metodología empleada para la medición de estas variables fue igual a la utilizada en la caracterización de microhábitat en los puntos de captura de la especie; por tanto la descripción de la parcela y de las metodologías de medición se realizará más adelante.
Estimación del grado de madurez sexual en individuos de R. catesbeiana: preliminar al periodo de captura se realizó una fase de identificación del grado de madurez sexual de los individuos y se relacionó con su longitud rostro- cloacal (LRC) con el fin de obtener un entrenamiento visual para una posterior identificación del desarrollo sexual de los ejemplares que se observaran en campo. En el mes de agosto de 2003 se realizó una salida premuestreo en la cual se ejecutaron capturas de individuos de diferentes LRC en cada cuerpo de agua. Los especimenes capturados fueron sacrificados por medio de inmersión en cloretona durante 15 o 20 minutos, preservados en formol analítico al 10% y depositados en el laboratorio de herpetología de la Pontificia Universidad Javeriana; allí fueron reunidos con los ejemplares de la especie existentes en la colección de la universidad. Se realizaron
39 cortes longitudinales en el flanco izquierdo de los individuos para observar el grado de desarrollo de los órganos sexuales. Los individuos adultos fueron reconocidos por la presencia de caracteres sexuales primarios y secundarios: en machos, garganta pigmentada de amarillo y diámetro de membrana timpánica mayor que el diámetro del ojo (Bury & Whelan 1984, Howard 1981) así como el estado de los testículos los cuales muestran una irrigación profunda y unos cuerpos grasos bien desarrollados (Acosta 2003. com. per.). En las hembras maduras se reconocieron ovarios convolutos y con gran cantidad de huevos polarizados (Howard 1981). Los individuos inmaduros o juveniles se identificaron por el poco desarrollo de órganos reproductivos y caracteres sexuales secundarios. Las LRC se midieron con ayuda de calibrador.
Muestreo de individuos: se aplicó la técnica denominada “Visual Encounter Surveys”, VES (Inspección de encuentros visuales) que consiste en el recorrido de un área detectando los anfibios por registro visual (Crump & Scott 1994). La búsqueda de individuos se realizó por inspección visual a lo largo de un transecto de 100m de longitud con un ancho de banda de 10m ubicado a la orilla del cuerpo de agua. Cada individuo observado era registrado en la libreta de campo y, cuando era posible se capturaba manualmente o con ayuda de una red para captura de individuos en agua. En cada punto de observación o colecta de ranas se midió la temperatura del aire con ayuda de un termómetro ambiental y se ubicó una marca para posteriores mediciones microambientales. La planeación del muestreo fue dividida por meses, de modo que a lo largo de cada uno se realizara una inspección de los cinco lugares de muestreo seleccionados. En el mes de septiembre se fijaron tres días consecutivos para examinar cada sitio. El orden en que se muestreaba cada cuerpo de agua fue asignado de manera aleatoria, omitiendo los cinco días en los que se presentaba la condición de luna llena, debido a que la cantidad de luz durante la noche incide en el ocultamiento de las ranas con comportamiento nocturno. (Acosta 2003. com. per.). En los meses de octubre y noviembre se realizó el mismo procedimiento. En las quebradas se emplearon cuatro días consecutivos para el muestreo de cada una durante los dos primeros meses, y en el último mes, se emplearon tres días. De esta manera, tanto las lagunas como las quebradas fueron muestreadas durante toda la época de
40 lluvias para asegurar tomar datos durante todo el transcurso de la época y así tener en cuenta las variaciones que se pudieran presentar dentro de ésta.
Los muestreos fueron nocturnos y se llevaron a cabo desde las 19:00 hasta las 23:00 horas. La decisión de realizar el muestreo en horas nocturnas se tomó en base a lo comentado por Castro y colaboradores (1997) los cuales argumentaban que en estas horas se evidenciaba un mayor número de individuos. Adicionalmente en el presente trabajo se advirtió una mayor facilidad para observar y capturar individuos en horas de la noche y por último porque se destinaron las horas del día para la cuantificación de las variables microambientales.
Cuantificación de variables microambientales: en cada punto de captura u observación de individuos se ubicó una parcela circular de 2.5m de radio en la cual se estimaban los porcentajes de cobertura de tipos de vegetación presentes, los tipos de sustrato y porcentaje de cobertura de los mismos (roca, suelo desnudo, hojarasca, etc.), la altura de la vegetación dominante, el grado de inclinación del terreno, la profundidad del agua y el porcentaje de cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante y emergente. En las dos quebradas se estimó además el porcentaje de cobertura de dosel. En el caso de encontrar dos o más anfibios dentro del área de la parcela se tomaron los mismos datos para cada individuo observado.
Porcentajes de cobertura: para la estimación de cobertura de especies vegetales y sustrato se empleó la técnica de punto intercepto con algunas modificaciones de acuerdo a lo descrito por Breininger y colaboradores en 1995: la parcela circular constaba de 4 transectos de 5m ubicados de manera radial separados entre si por un ángulo de 45º aproximadamente. Los transectos poseían marcas cada 50 cm de modo que la ubicación de cada uno de ellos se realizó de forma que la marca central coincidiera con el punto de captura u observación. El porcentaje de cobertura se realizó en base a los tipos de vegetación que quedaran interceptados por los puntos y se calculó como el número de puntos que interceptó un determinado ítem sobre un total de 40 puntos (10 puntos por transecto) (Anexo 3)
41 El sustrato fue definido como cualquier tipo de material encontrado en el área de captura diferente a partes vegetales vivas. De este modo, se consideraron, entre otros, rocas, ramas caídas, hojarasca, suelo desnudo y agua, En cada parcela circular se establecieron los tipos de sustrato más comunes y sus porcentajes de cobertura fueron estimados de la misma manera que los de la vegetación. Altura de vegetación dominante: Dentro de cada parcela se calcularon las alturas de plantas herbáceas dominantes por medio de una cinta métrica. Las alturas se promediaron para obtener un valor estimado por parcela. Grado de inclinación de la parcela: fue calculado con ayuda de un clinómetro realizando la medición de manera perpendicular a la orilla. En las quebradas se tomó la inclinación ambas laderas y se calculó el promedio. Profundidad de agua: fue tomada introduciendo una vara de balso en el cuerpo de agua hasta tocar el fondo y midiendo con una cinta métrica la longitud de vara que había sido cubierta por el agua. Porcentaje de cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante: fue estimado a partir de la apreciación de un área del cuerpo de agua (50 x 25 cm aproximadamente) interceptado o adyacente a la parcela; el área tomada se subdividía en 25 recuadros de 50 cm2 se observaba cuantas subdivisiones estaban ocupadas por vegetación, para así dividirla sobre el total de divisiones. Cobertura del dosel: fue calculada dividiendo el campo visual en cuatro subsecciones, las cuales se volvían a dividir en cuatro partes. Se contaba el número de partes ocupadas por vegetación y se dividía sobre un total de 16 partes.
Dentro de cada parcela se realizaron levantamientos de las especies vegetales más abundantes. Para plantas con alturas inferiores a 20 cm se realizó un levantamiento de la planta completa incluyendo su raíz. Para especies con alturas superiores a 20 cm se realizó un corte de su parte aérea. Cuando fue posible se colectaron partes reproductivas (flores y/o frutos). Los especimenes colectados fueron prensados y preservados en alcohol al 70%, para luego ser secados y determinados en el herbario de la Pontificia Universidad Javeriana.
Estimación de abundancia y densidad relativa de individuos de R. catesbeiana: los individuos capturados u observados fueron clasificados de
42 acuerdo a su estado de madurez, concluido a partir de las LRC. Diariamente se obtuvo una estimación de la abundancia relativa de los individuos totales y específicamente, según su estado de madurez. La densidad relativa se obtuvo dividiendo el número de individuos registrados en un día sobre un total de 1000m2; área equivalente a la longitud y ancho del transecto (100m x 10m)
5.3 Recolección de la información.
La información relacionada con la cuantificación de variables microambientales así como la medición del número de individuos obtenidos para cada día se consignó en diarios de campo.
5.4 Análisis de la información.
Comparación de abundancias de individuos de R. catesbeiana: Las abundancias obtenidas para las tres lagunas se compararon por medio de una prueba de ANAVA de una vía. Se tomaron como repeticiones cada uno de los días, para un total de nueve repeticiones por laguna. La normalidad de los datos fue comprobada por medio de la prueba estadística de Kolmogorov- Smirnov para bondad de ajuste y la de homogeneidad de varianzas por medio del estadístico de Levene (Pérez 2001). Para ambos casos las hipótesis de normalidad y homogeneidad fueron aceptadas. Las pruebas se desarrollaron para el total de individuos, y particularmente para cada una de las categorías de madurez propuestas. En los casos en donde la prueba de análisis de varianza mostró diferencias significativas, se realizó la prueba post- hoc de Tuckey, por medio de la cual se estableció en qué laguna se presentaban las diferencias. Para la comparación de abundancias entre las quebradas se realizó una prueba T, con un total de 11 repeticiones. Para esta prueba, se calculó el estadístico de Levene para demostrar la homogeneidad de las varianzas y, de igual manera que con las lagunas, se desarrolló la prueba para los individuos en general y para cada una de las categorías de desarrollo.
43 Uso y preferencia de hábitat: Para establecer si se presentaban diferencias en el uso de los hábitats se ejecutó el método propuesto por Neu y colaboradores en 1974: se empleó la prueba de Chi cuadrado de bondad de ajuste para probar la hipótesis nula de que los individuos utilizan el hábitat en igual proporción a su disponibilidad. La fórmula general para la prueba X2 es:
X2=∑ (O-T)2 En donde T X2= valor estadístico para chi2 O = frecuencia de individuos o indicios observada T = frecuencia de individuos o indicios teórica calculada para cada categoría (Castilla y Cravioto 1991) o tipo de hábitat evaluado.
Las frecuencias teóricas o esperadas se obtienen multiplicando el área total de cada tipo de hábitat por el número de avistamientos o registros en todos los tipos de hábitat (Byers & Steinhorst 1984). En este caso se usaron las abundancias promedio calculadas a partir de las abundancias obtenidas para cada día y se multiplicaron por el área total de los transectos.
Al relacionar las frecuencias observadas contra las esperadas se comparó el valor estadístico obtenido con los valores críticos para X2 para aceptar o rechazar la hipótesis nula (Castilla y Cravioto 1991). En caso de obtener un rechazo de dicha hipótesis en algún tipo de hábitat se generaron intervalos de confianza de Bonferroni con el fin de detectar preferencia o rechazo por parte del individuo hacia el hábitat (Neu y colaboradores 1974).
Los intervalos de confianza de Bonferroni se obtienen mediante la siguiente fórmula:
P – Za/2kw Pi (1 – Pi)/n < P < P + Za/2kw Pi (1 – Pi)/n
44 En donde:
_ P = uso observado en un área sobre el número total de individuos P = proporción de uso observada Z = valor superior estándar de la tabla de distribución Z y corresponde al área bajo la curva de α/2 k = número de categorías utilizadas (Byers & Steinhorst 1984) n = número total de individuos observado
Si la proporción de uso no cae dentro del intervalo, entonces puede concluirse que el uso esperado y el observado actualmente son significativamente diferentes y las categorías de preferencia o rechazo se adjudican de acuerdo a cuál proporción de individuos (observada o esperada) es mayor dentro de cada tipo de hábitat (Byers & Steinhorst 1984). Las pruebas de Chi cuadrado y los intervalos de confianza de Bonferroni fueron calculados para comparar las lagunas y las quebradas entre sí.
Asociación entre hábitat y densidad de individuos: Para estimar la asociación entre la densidad de individuos y las características microambientales para cada cuerpo de agua se realizó un análisis de regresión lineal en donde cada variable independiente (variable microambiental) fue analizada para obtener los mejores predictores del cambio en la densidad de individuos. Para este caso las densidades se obtuvieron a partir del número total de individuos colectados a lo largo de los tres meses. La significancia del coeficiente de determinación obtenido se comprobó mediante una prueba t de dos colas. Los análisis estadísticos fueron calculados por medio del programa SPSS 10.0 y Microsoft Excel XP.
45 6. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
6.1 Resultados
6.1.1 Descripción de los lugares de muestreo Se escogieron cinco lugares de muestreo de los cuales tres correspondían a lagunas, denominadas laguna 1, 2 y 3, y los dos restantes correspondían a quebradas denominadas quebrada 1 y 2. La laguna 1 está ubicada a una altitud de 1032 m. Se encuentra a 08°05’204’’ latitud norte y 10°31’199’’ longitud oeste. Presenta un perímetro de 135 m y un área de 1375 m2. En las orillas domina el pasto destinado para ganadería y algunas herbáceas; adicional a este estrato no se encuentra asociado a las orillas ningún otro tipo de vegetación de tipo arbustivo o arbóreo. El cuerpo de agua se encuentra invadido en un 95% por vegetación de tipo flotante y emergente que comprende a Eleocharis elegans (Cyperaceae), Nymphae sp. (Nymphaceae), Polygonum punctatum e Hydrocotyle sp. así como algas y pasto invasor proveniente de las orillas (Figura 2A y 2B).
Figura 2A. Vista general de la laguna uno, en donde se aprecia la vegetación del cuerpo de agua y de las orillas
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Figura 2B. Detalle de la laguna uno en la que se aprecia el porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación acuática, especialmente por Nymphae sp.
La laguna 2 está a una altitud de 1035m y se encuentra a 08°05’204’’ latitud norte y 10°31’199’’ longitud oeste. Presenta un perímetro de 180 m y un área de 2356 m2 En las orillas domina el pasto y algunas herbáceas; se encuentran algunos arbustos dispersos pertenecientes a la familia Compositae y algunos guayabos juveniles (Psidium guajava) los cuales alcanzan alturas desde 55 cm hasta aproximadamente 2m. El cuerpo de agua se encuentra libre de vegetación flotante y emergente; únicamente se aprecian algunos pastos invasores muy asociados al agua de la orilla (Figura 3A y 3B).
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Figura 3A. Vista general de la laguna dos. Puede apreciarse la ausencia de vegetación flotante y emergente en el cuerpo de agua.
Figura 3B. Detalle de la laguna dos en donde se observa la matriz de pasto adyacente al cuerpo de agua, el sustrato “suelo desnudo” y sustrato “galerías” indicado por la flecha.
48 La laguna 3 presenta una altitud de 1042m y se encuentra a 08°05’860’’ latitud norte y a 10°31’390’’ longitud oeste. Presenta un perímetro de 580 m y un área de 16800 m2. Muestra en la mitad de su longitud una marcada ocupación por parte del pasto de la orilla, haciendo difícil muchas veces la delimitación visual del borde y del cuerpo de agua. La laguna se encuentra ocupada hasta en un 60% principalmente por pasto. Asociado a las orillas se encuentra únicamente el estrato herbáceo en donde abunda el pasto y otras herbáceas en menor proporción (Figura 4A y 4B).
Figura 4A. Vista general de la laguna tres. Se aprecia la marcada ocupación por parte del pasto de la orilla.
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Figura 4B. Detalle de la ocupación de pasto en el cuerpo de agua de la laguna tres.
Las tres lagunas están destinadas para el abrevadero del ganado de la finca, por tanto éstas se ven periódicamente perturbadas principalmente por el ramoneo e inmersión de los animales en el cuerpo de agua.
La quebrada 1 se encuentra a una altitud de 1056m y en una ubicación de 08°05’650’’ latitud norte y 10°31’149’’ longitud oeste. Sus aguas poseen comunicación con aguas provenientes de lagunas artificiales y se encuentra asociada a un pequeño parche de bosque de galería. Presenta un estrato rasante sin vegetación dominante ya que en su mayoría se encuentra cubierto por hojarasca de guadua (Guadua angustifolia). En el estrato herbáceo domina aff. Oplismenus sp. y algunos helechos y plantas leñosas en estado juvenil, El estrato arbustivo se encuentra dominado por helechos, palmas, heliconiaceas, y guaduas juveniles, además de individuos de las familias Melastomataceae, Piperaceae (Piper sp.), Urticaceae (Urera sp.) y Acanthaceae. Mientras que el estrato arbóreo y arborescente se encuentra dominado por guadua y cacao (Theobroma cacao),
50 además de otras pocas especies de gran altura. El recorrido de la quebrada muestra una pendiente y velocidad de corriente baja. (Figura 5).
Figura 5. Detalle de la quebrada uno. Se aprecia el estrato arbóreo dominado por guadua (Guadua angustifolia)
La quebrada 2 se encuentra a una altitud de 1075m y en una ubicación de 08°06’242’’ latitud norte y 10°31’431’’ longitud oeste. Se encuentra localizada en un bosque protector de cuenca el cual limita con pastizales En el estrato rasante se encuentra una marcada dominancia de hojarasca y algunas plántulas. El estrato herbáceo está dominado por helechos principalmente y plantas arbustivas en estado juvenil. En el estrato arbustivo se encuentran aráceas, cesalvináceas, urticáceas, palmáceas y heliconiaceas, entre otras; plantas que alcanzan de 2 a 3m. El estrato arbóreo y arborescente se encuentra en estado
51 codominante con el arbustivo. Los individuos alcanzan alturas cercanas a los 20m. Se presentan briófitos, principalmente líquenes y algunos musgos asociados a las piedras y a los troncos. En la quebrada la velocidad de corriente es relativamente baja y el caudal es bastante bajo dejando sobresalir gran cantidad de rocas (Figura 6 A y B).
Figura 6A. Quebrada dos. Se observa el bajo nivel en la profundidad del agua y la gran cantidad de rocas sobresalientes.
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Figura 6B. Detalle de la quebrada dos.
Las quebradas reciben una incidencia indirecta de actividades humanas: la quebrada 1 recibe influencia de aguas provenientes de lagunas para uso ganadero y la quebrada 2 es interceptada por un acueducto empleado para proveer agua a la casa y al sistema de ordeño de la finca; adicionalmente los parches de bosque son pequeños y pueden recibir gran influencia de la matriz de pastizal circundante y de los caminos.
6.1.2 Variables microambientales: El tipo de vegetación dominante para las tres lagunas es el pasto; sin embargo se encontró que las especies Desmodium sp. (Fabaceae) y Heliopsis sp. (Asteraceae) se mostraban de manera representativa en las orillas de las tres lagunas (Anexos 4A, 5 y 6). Las especies aff. Munnozia sp. (Asteraceae) y Phyllantus sp. se presentaron en los tres sitios pero mostraron mayores porcentajes de cobertura en la laguna 2 (Anexo 5). En el cuerpo de agua de la laguna 1 Nymphae sp. e Hydrocotyle sp. obtuvieron los mayores porcentajes de cobertura seguidos por Eleocharis elegans y Polygonum punctatum (Anexo 4B).
53 En las tres lagunas, los sustratos que se encontraron con mayores porcentajes de cobertura fueron pasto seco y suelo desnudo (Anexos 4A, 5 y 6). Adicionalmente en la laguna 1, el barro y en la 3, los estolones se presentaban también de manera representativa.
Las lagunas presentaron un pH neutro o con tendencia a la acidez. Particularmente, la laguna 1 obtuvo los valores más ácidos (pH 5 y 6) seguido por la laguna 3 (pH 6 y 7) y la laguna 2 (pH 7) las cuales tuvieron una tendencia más neutra.
En cuanto a profundidad del agua adyacente a las orillas, la laguna 1 mostró el mayor valor seguido por la laguna 3 (Figura 7).
Figura 7. Profundidad promedio del agua en las tres lagunas estudiadas. Las barras de error representan la desviación estándar de +/- 1 DT
54 En los tres cuerpos de agua, las pendientes fueron en su mayoría, escarpadas o muy escarpadas. En las lagunas 1 y 3 se presentó también una marcada presencia de pendientes planas (Anexo 7).
Por último la altura del pasto para la laguna 1 fue la más alta seguida por la laguna 2 y luego por la 3 (Figura 8).
Figura 8. Altura promedio del pasto en las tres lagunas de estudio. Las barras de error representan la desviación estándar de +/- 1DT
En la quebrada uno, la especie aff. Oplismenus sp. (Poaceae) presentó los mayores porcentajes de cobertura, seguida en menor proporción por Desmodium sp., Blechnum occidentale (Blechnaceae), Guadua angustifolia y Adiantum urophyllum (Anexo 8), mientras que en la quebrada dos no se encontraron especies con grandes porcentajes de cobertura directamente asociados al cauce ni a las riveras; sin embargo el musgo, Anturium sp. (Araceae) y Polypodium sp. obtuvieron los mayores porcentajes de cobertura (Anexo 9).
55
Los sustratos con mayores porcentajes de cobertura en ambas quebradas fueron hojarasca, suelo desnudo, piedra y ramas caídas (Anexos 8 y 9). Adicionalmente, en la quebrada 2 se encontró que los sustratos arena y piedra de río ocupaban también porcentajes de cobertura importantes (Anexo 9). En ambos cuerpos de agua la profundidad tuvo valores promedio entre 25 y 11cm (Figura 9).
En la quebrada 1 se encontraron sectores ocupados hasta en un 66% por necromasa mientras que en la quebrada 2, el porcentaje de ocupación por necromasa mostró valores cercanos al 30% (Anexo 10). El pH para la quebrada 1 fue ácido (pH 6) mientras que para la quebrada 2 fue neutro (pH 7).
Figura 9. Profundidad promedio del agua en las dos quebradas estudiadas. Las barras de error representan la desviación estándar de +/- 1DT
56 En los dos sitios las pendientes encontradas fueron en su mayoría moderadamente escarpadas y muy escarpadas (Anexo 7).
Por otro lado la profundidad de la hojarasca osciló alrededor de 7 cm (Figura 10), mientras que el porcentaje de cobertura del dosel presentó valores entre 78 y 100% (figura 11).
En la quebrada 1 aff. Oplismenus sp. presentó una altura de de 5.83 + 3.8 cm.
Figura 10. Profundidad promedio de la hojarasca en las dos quebradas estudiadas. Las barras de error representan la desviación estándar de +/- 1 DT
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Figura 11. Porcentaje de cobertura promedio del dosel en las dos quebradas de estudio. Las barras de error representan la desviación estándar de +/- 1 DT
6.1.3 Comparación de abundancias
Con el estudio del grado de madurez sexual de los individuos y su relación con las LRC, se establecieron cuatro categorías: postmetamórficos, juveniles, jóvenes y adultos. En la tabla 1 se muestran las características y las LRC de estas categorías.
58 Tabla 1 Relación de LRC y características principales de las categorias de ejemplares de Rana catesbeiana encontradas en campo
Categoria LRC (mm) características postmetamóficos 33.486 + 2.15 Remanencia de cola con distintos grados de reabsorción Membrana timpánica inconspicua Abertura bucal estrecha juveniles 44.277 + 10.57 Ausencia de cola y organos sexuales muy pequeños y sin desarrollo jóvenes 98.212 + 10.77 Organos sexuales con un grado incompleto de desarrollo: machos: testículos pequeños, poco irrigados o cuerpo graso no muy desarrollado ausencia de caracteres sexuales secundarios hembras: ovarios convolutos de poco sinuosos, delgados y sin huevos adultos 127.138 + 20.23 Machos: testículos grandes, muy irrigados y cuerpos grasos grandes y de color amarillo fuerte membrana timpánica de mayor tamaño que el ojo, garganta pigmentada de amarillo y excrecencias nupciales Hembras: ovarios convolutos, de gran longitud y, algunas veces presencia de huevos polarizados
En la laguna 1 se observó el mayor número promedio de individuos (Laguna 1: n = 24; densidad = 0.023 ind/m2. Laguna. 2: n = 9; densidad = 0.0091 ind/m2. Laguna 3: n = 19; densidad = 0.018 ind/m2) (Figura 12). Únicamente en la laguna 3 se observaron postmetamórficos, los cuales fueron más abundantes hacia el mes de noviembre y en general, todas las lagunas presentaron una mayor abundancia de adultos. Adicionalmente en la laguna 3 se encontraron seis posturas durante los meses de octubre y noviembre.
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Figura 12. Abundancia promedio de individuos de Rana catesbeiana en las tres lagunas de estudio. Las barras de error representan la desviación estándar de +/- 1DT
En cada una de las tres lagunas se realizó, cuando fue posible, la clasificación de los individuos dentro de las categorías de madurez preestablecidas, para poder realizar las comparaciones dentro de éstas. En la tabla 2 se muestra el número de individuos promedio que se obtuvo durante todo el tiempo de muestreo dentro de las categorías de madurez. Cabe anotar que debido a que no todos los individuos observados podían ser clasificados con satisfacción, la suma de individuos dentro de las categorías, para cada sitio de muestreo es menor que el número total estimado en la figura 12.
60 Tabla 2 Número de individuos promedio encontrado en los cinco sitios de muestreo, según su clasificación dentro de las categorías de desarrollo preestablecidas.
Lugar Adultos Jóvenes Juveniles Postme- tamórficos Laguna 1 15 + 7.34 2 + 1.48 2 + 1.99 0 Laguna 2 4 + 2.83 1 + 0.67 3 + 2.51 0 Laguna 3 7 + 6.49 2 + 1.60 2 + 1.86 6 + 9.53 Quebrada 1 2 + 0.92 2 + 1.55 3 + 1.87 0 Quebrada 2 0 0 + 0.65 2 + 1.99 0
Se encontraron diferencias significativas en las abundancias de los adultos con respecto a las lagunas (F = 7.940; n = 9; g.l = 2; p = 0.002), específicamente en la laguna 1 (Tuckey p = 0.002 para con la laguna 2 y Tuckey p = 0.022 para con la laguna 3) (Figura 13).
No se encontraron diferencias significativas en las abundancias de juveniles (F = 1.953; n = 9; g.l = 2; p = 0.164) ni en las de jóvenes (F = 1.570; n = 9; g.l = 2; p = 0.229).
Figura 13. Abundancia promedio de adultos de Rana catesbeiana en las tres lagunas de estudio. La laguna 1 presenta diferencias significativas con respecto a los restantes (Tuckey p<0.05). Las barras de error representan la desviación estándar de +/- 1 DT
61 En la comparación de las quebradas, la quebrada 1 presentó el mayor número promedio de individuos en las categorías de adultos, juveniles e jóvenes (Quebrada. 1: n = 7; densidad = 0.0068 ind/m2. Quebrada. 2: n = 2; densidad = 0.0024 ind/m2) (Figura 14).
Figura 14. Abundancia promedio de individuos de Rana catesbeiana en las dos quebradas de estudio. Las barras de error representan la desviación estándar de +/- 1 DT
En la quebrada 2 no se encontraron adultos. Se encontraron diferencias significativas en las abundancias de los jóvenes con respecto a las quebradas (t = 3.413; n = 11; g.l = 13; p = 0.004) (Figura 15). No se encontraron diferencias en las abundancias de juveniles ( t = 1.104; n = 11; g.l = 20; p = 0.283).
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Figura 15. Abundancia promedio de jóvenes de Rana catesbeiana en las dos quebradas estudiadas. Se presentan diferencias significativas (Prueba t p<0.05). Las barras de error representan la desviación estándar de +/- 1 DT.
6.1.4 Uso y preferencia de hábitats.
En las lagunas el total de la población mostró un uso diferencial, expresado en razón a la proporción de ranas observada y esperada en cada sitio (X2 = 6.88; g.l = 2; p = 0.034). Al analizar independientemente cada categoría de desarrollo se observó que los adultos mostraron un uso diferente de las lagunas (X2 = 7.22; g.l = 2; p = 0.023). Por medio de los intervalos de confianza de Bonferroni se obtuvo que el total de la población muestra un rechazo por la laguna dos (Tabla 3A) y, específicamente se obtuvo que los adultos prefieren la laguna uno (Tabla 3B).
En las quebradas no se observó un uso diferencial en cuanto al total de los individuos (X2 = 2.6; g.l = 1; p = 0.095) (Tabla 2C). Cabe anotar que, a excepción de los adultos, debido al bajo número de individuos la prueba no fue realizada para los juveniles y jóvenes tanto en estanques como en quebradas.
63
Tabla 3A. Prueba de Chi cuadrado con intervalos de confianza de bonferroni para el promedio de la población muestreada en las tres lagunas (p<0.05). El asterisco indica que el uso actual y esperado del lago 2 difieren significativamente
TOTAL DE INDIVIDUOS (Sin categorías de madurez) LUGAR m2 totales proporción de Nº de ranas Nº de ranas Proporción Proporción intervalos de
m2 totales (Pt0) observado esperado observada en cada esperada confianza de área (Pt) Bonferroni Laguna 1 1000 0.33 24 17 0.46 0.33 0.283 Tabla 3B. Prueba de Chi cuadrado con intervalos de confianza de bonferroni para el promedio de adultos muestreados en las tres lagunas (p<0.05). El asterisco indica que el uso actual y esperado del lago 1 difiere significativamente. ADULTOS LUGAR m2 totales proporción de Nº de ranas Nº de ranas Proporción Proporción Intervalos de m2 totales (Pt0) observado esperado observada en cada esperada confianza de área (Pt) Bonferroni Laguna 1 1000 0.33 15 9 0.58 0.33 0.328 Tabla 3C. Prueba de Chi cuadrado para el promedio de la población muestreada en las dos quebradas (p>0.05) TOTAL DE INDIVIDUOS (Sin categorías de madurez) LUGAR m2 totales proporción de Nº de ranas Nº de ranas Proporción Proporción m2 totales (Pt0) observado esperado observada en cada esperada área (Pt) Quebrada 1 1000 0.5 7 5 0.78 0.50 Quebrada 2 1000 0.5 2 5 0.22 0.50 Total 2000 9 9 valor de X2 2.6 probabilidad 0.096 6.1.5 Relación densidades y variables microambientales Laguna 1. Las especies vegetales que se observaron con mayores porcentajes de cobertura fueron el pasto, Eleocharis elegans, Nymphae sp., Polygonum punctatum e Hydrocotyle sp., mientras que los sustratos encontrados fueron agua, pasto seco, barro y suelo (Anexo 11). 64 Al realizar el análisis de regresión lineal se encontró que las variables pasto, Nymphae sp., pasto seco y agua predecían significativamente el cambio en la densidad del total de individuos de R. catesbeiana (Pasto: R2 = 0.112; p = 0.049. Nymphae sp.: R2 = 0.185; p = 0.017. Pasto seco: R2 = 0.447; p = 0.017. Agua: R2 =0.543; p =3.96x10-5) (Figura 16). Luego de realizar este análisis para el total de la población se realizaron regresiones independientes para cada una de las categorías de madurez mencionadas: adultos, jóvenes, juveniles y postmetamórficos. Adultos: se presentó una regresión significativa con respecto al pasto, Nymphae sp. y agua, pero no para el pasto seco (Pasto: R2 = 0.330; p = 0.0003. Nymphae sp.: R2 = 0.151; p = 0.033. Agua: R2 = 0.547; p = 3.60x10-5. Pasto seco: p = 0.058) (Figura 17). Juveniles: las variables pasto seco, Nymphae sp. y agua presentaron una predicción significativa en cuanto a la densidad de juveniles (Pasto seco: R2 = 0.498; p = 0.010. Nymphae sp.: R2 = 0.218; p = 0.009. Agua: R2 = 0.175; p = 0.041) (Figura 18). La variable Pasto no representó una buena regresión para la densidad de ranas en esta categoría (p = 0.31). Jóvenes: se presentó la misma tendencia con las variables mencionadas para los juveniles (Pasto seco: R2 = 0.504; p = 0.009. Nymphae sp.: R2 = 0.130; p = 0.049. Agua: R2 = 0.275; p = 0.008. Pasto: p = 0.78) (Figura 19) En general se observó una tendencia inversa en el aumento de la densidad de individuos con respecto al aumento de porcentaje de cobertura de estas variables. Adicional al porcentaje de cobertura se midió la profundidad de agua, el porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación, grados de inclinación de pendiente, temperatura del aire y altura de pasto (Figura 20). 65 0.02 y = -0.0039x + 0.0071 0.03 0.018 2 0.025 y = -0.0234x + 0.0152 ) R = 0.1121 2 2 R = 0.5434 0.016 ) 2 m 0.02 0.014 m nd/ i 0.012 0.015 nd/ ( i d 0.01 a 0.01 d 0.008 ad ( d 0.006 i 0.005 nsi e 0.004 ns e D 0 0.002 D 0 -0.005 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 -0.01 Porcentaje de cobertura de pasto Porcentaje de cobertura de agua A D 0.08 0.09 0.07 y = -0.019x + 0.0144 0.08 y = -0.0003x + 0.0148 2 ) 2 ) 2 0.06 R = 0.1852 0.07 R = 1 2 0.05 m 0.06 nd/m i 0.05 ( 0.04 d d (ind/ 0.04 a 0.03 d da i i 0.03 0.02 s ns n e 0.02 e D 0.01 D 0.01 0 0 -0.01 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 -0.01 0 10203040506070 Porcentaje de cobertura de Nymphae s p Pendiente (º) B E 0.1 y = -0.1546x + 0.0386 R2 = 0.4476 0.08 Figura 16. Graficos de la dispersión xy para las variables ) 2 2 m 0.06 con R significativo en la laguna 1: A. Porcentaje de cobertura de pasto; B. Porcentaje de cobertura de Nymphae sp; C. d (ind/ 0.04 Porcentaje de cobertura de pasto seco; D. Porcentaje de da i cobertura de agua; E. Grados de inclinación de la pendiente. s n 0.02 e D 0 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 0.3 0C.35 -0.02 Porcentaje de cobertura de pasto seco C 66 0.018 0.045 0.016 0.04 y = -0.0108x + 0.0088 ) y = -0.0067x + 0.0066 2 0.014 ) 0.035 2 2 2 R = 0.1518 /m R = 0.3302 0.012 m / 0.03 nd i ( 0.01 nd 0.025 d a 0.008 0.02 id ad (i 0.006 d 0.015 ns e 0.004 nsi 0.01 D e 0.002 d 0.005 0 0 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 -0.005 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 Porcentaje de cobertura de pasto Porcentaje de cobertura de Nymphae sp. A C 0.016 0.08 y = -0.0003x + 0.0116 0.014 y = -0.0122x + 0.009 0.07 2 2 R = 0.1286 ) ) 0.012 2 2 R = 0.5473 0.06 /m /m 0.01 0.05 nd nd i i 0.008 ( 0.04 ( d d 0.006 a a 0.03 id id 0.004 0.02 ns ns 0.002 e e D D 0 0.01 -0.002 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 0 -0.004 -0.01 0 10203040506070 Porcentaje de cobertura de agua Pendiente (Grados de inclinación) B D Figura 17 . Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo obtenidas para los adultos en la laguna 1: A. Porcentaje de cobertura de pasto; B. Porcentaje de cobertura de agua; C. Porcentaje de cobertura de Nymphae sp; D. Pendiente 67 0.008 0.008 y = -0.0154x + 0.0037 0.007 0.007 y = -0.0023x + 0.0015 2 2 R = 0.4983 ) R = 0.2186 ) 0.006 2 0.006 2 0.005 0.005 0.004 0.004 0.003 0.003 0.002 0.002 nsidad (ind/m nsidad (ind/m 0.001 e De 0.001 d 0 0 -0.001 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 0.3 0.35 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 -0.002 -0.001 Nymphae Porcenteaje de cobertura de pasto seco Porcentaje de cobertura de sp. A C 0.0035 0.007 y = -0.0019x + 0.0013 y = -3E-05x + 0.0013 0.003 2 0.006 ) 2 R = 0.1753 ) 2 R = 0.1487 0.0025 2 m 0.005 / d 0.002 n nd/m i 0.004 i ( 0.0015 ( d d 0.003 a 0.001 a d id i s 0.0005 0.002 n ns e 0 e 0.001 D D -0.0005 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 0 -0.001 -0.001 0 10203040506070 Porcentaje de cobertura de agua Pendiente (grados de inclinación) B D Figura 18. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo obtenidas para los juveniles en la laguna 1 : A. Porcentaje de cobertura de pasto seco; B. Porcentaje de cobertura de agua; C. Porcentaje de cobertura de Nymphae sp.; D. Pendiente. 68 0.005 0.0045 y = -0.0106x + 0.0029 0.004 0.004 y = -0.0013x + 0.0011 2 ) ) 0.0035 2 2 R = 0.5042 R2 = 0.1306 0.003 /m 0.003 d n 0.0025 i ( 0.002 d 0.002 a 0.0015 id s 0.001 nsidad (ind/m n 0.001 e De D 0.0005 0 0 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 0.3 0.35 -0.001 -0.0005 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 Nymphae Porcentaje de cobertura de pasto seco Porcentaje de cobertura de sp. A C 0.007 0.008 y = -0.0033x + 0.0017 0.006 0.007 y = 0.0022x - 0.0003 2 2 ) R = 0.2754 ) 2 0.005 2 0.006 R = 0.2112 m 0.004 0.005 nd/m 0.003 i 0.004 0.002 0.003 0.001 0.002 nsidad (ind/ nsidad ( e e D 0 D 0.001 -0.001 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 0 -0.002 -0.001 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 1.2 Porcentaje de cobertura de agua Porcentaje ocupado por vegetación B D Figura 19 . Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo obtenidas para los jóvenes en la laguna 1: A. Porcentaje de cobertura de pasto seco; B. Porcentaje de cobertura de agua; C. Porcentaje de cobertura de Nymphae sp. D. Porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante y emergente. 69 0.025 0.05 ) 2 0.045 m 0.02 ) 2 0.04 nd/ 0.015 Jóvenes /m 0.035 (i nd d Juveniles i 0.03 Jóvenes a ( d 0.01 i adultos 0.025 Juveniles ad ns id 0.02 Adultos e 0.005 s D n 0.015 e 0 D 0.01 0.005 10 70 80 90 20 60 30 40 50 100 110 6 - 0 16 - 56 - 66 - 76 - 86 - 26 - 36 - 46 - 96 - 20 21 22 23 24 25 26 106 - Profundidad de agua (cm) Temperatura (ºC) A C 0.06 0.035 ) 0.03 0.05 2 ) m 2 0.025 m 0.04 nd/ Jóvenes (i 0.02 nd/ Jóvenes d Juveniles (i a 0.015 d 0.03 Juveniles d i a Adultos d i Adultos ns 0.01 0.02 ns De e 0.005 D 0.01 0 5 0 5 0 5 0 5 0 5 0 5 3 4 4 5 5 6 6 7 7 8 8 0 ------ 1 6 1 6 1 6 1 6 1 6 1 0 0.08 0.17 0.25 0.38 0.5 0.58 0.69 0.83 0.92 1 3 3 4 4 5 5 6 6 7 7 8 Porcentaje ocupado por vegetación Altura de pasto (cm) B D Figura 20. Graficos de barras que relacionan la densidad de las categorias de madurez de los individuos de Rana catesbeiana con las variables microambientales estimadas en la laguna 1: A. Profundidad de agua; B. Porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación; C. Temperatura del aire; D. Altura del pasto. 70 La pendiente fue la única de estas variables que mostró una regresión lineal significativa con respecto a la densidad del total de individuos para este laguna ( R2= 0.127; p = 0.035) y para sus categorías exceptuando para los jóvenes (Adultos: R2 = 0.128; p = 0.034. Juveniles: R2 = 0.148; p = 0.022. Jóvenes: p = 0.21) (Figuras 16E, 17D, 18D). Cabe anotar que la pendiente de la gráfica de esta variable tiene una tendencia casi plana, por tanto puede decirse que no existe una tendencia marcada con respecto al aumento o disminución de la densidad de individuos con respecto al cambio en esta variable. El porcentaje ocupado por vegetación mostró una regresión significativa con el aumento de densidad de los jóvenes (R2 = 0.211; p = 0.036) (Figura 19D) aunque en general se observó una mayor densidad de individuos en las parcelas en donde el porcentaje de ocupación se acercaba a uno (Figura 20B). Por otro lado se encontró una mayor densidad de individuos ubicados en sitios con temperaturas entre los 23 y 24ºC (Figura 20C) y con alturas del pasto entre 51 y 60 cm (Figura 20D). Laguna 2. Las especies vegetales que obtuvieron mayores porcentajes de cobertura fueron pasto, Desmodium sp. y Heliopsis sp., mientras que los sustratos fueron pasto seco, suelo desnudo, agua y galería (Anexo 12). El termino galería fue asignado a un tipo de sustrato que consiste en una sección de suelo desnudo ubicado de manera vertical (90º de inclinación) directamente por encima del cuerpo de agua y cubierto por ramas de pasto seco ubicadas a modo de tejado. Únicamente la variable pasto seco representó regresión lineal significativa con respecto a la densidad del total de individuos (R2 = 0.679; p = 8.62x10-5) (Figura 21). 71 0.014 y = -0.0202x + 0.0088 0.012 2 ) R = 0.6793 2 m 0.01 nd/ 0.008 (i d a 0.006 id ns 0.004 e D 0.002 0 0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 Porcentaje de cobertura de pasto seco Figura 21. Gráfico de la dispersión xy para la variable pasto seco obtenida en la laguna 2. Al realizar el análisis de regresión de manera independiente para las categorías se encontraron los siguientes resultados: Adultos: se presentó una regresión significativa con los sustratos pasto seco y galería (Pasto seco R2 = 0.265; p = 0.041. Galería: R2 = 0.668; p = 0.046) (Figura 22). 0.007 y = -0.0062x + 0.0036 2 ) 0.006 R = 0.2655 2 m 0.005 0.004 0.003 idad (ind/ ns 0.002 e D 0.001 0 0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 Porcentaje de cobertura de pasto seco A 0.03 0.025 y = -0.1657x + 0.0169 2 ) 2 R = 0.6682 0.02 0.015 nd/m i ( d 0.01 a d i 0.005 ns e 0 D -0.005 0 0.02 0.04 0.06 0.08 0.1 0.12 0.14 -0.01 Porcentaje de cobertura de galería B Figura 22. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo obtenidas para los adultos en la laguna 2: A. Porcentaje de cobertura de pasto seco; B. Porcentaje de cobertura de galería. 72 Juveniles: las variables Pasto seco, agua, y porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación predijeron significativamente el cambio en la densidad de individuos (Pasto seco: R2 = 0.485; p = 0.002. Agua: R2 = 0.227; p = 0.038. Porcentaje ocupado por vegetación: R2 = 0.436; p = 0.037) (Figura 23) 0.007 y = -0.01x + 0.0038 2 0.006 R = 0.4851 ) 2 0.005 /m d 0.004 n i ( d 0.003 ida 0.002 ns e 0.001 D 0 -0.001 0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 Porcentaje de cobertura de pasto seco A 0.0045 0.004 y = -0.0038x + 0.0028 2 ) R = 0.2275 2 0.0035 0.003 nd/m i ( 0.0025 d 0.002 ida 0.0015 ns e 0.001 D 0.0005 0 0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 Porcentaje de cobertura de agua B 0.012 y = -0.0126x + 0.0057 0.01 R2 = 0.4361 ) 2 0.008 /m d 0.006 n i ( d 0.004 ida 0.002 ns e 0 D -0.002 0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 -0.004 Porcentaje ocupado por vegetación C Figura 23. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo obtenidas para los juveniles en la laguna 2: A. Porcentaje de cobertura de pasto seco; B. Porcentaje de cobertura de agua; C. Porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante y emergente. 73 En general las variables muestran una predicción inversa en donde a medida que aumentan los porcentajes de cobertura de algún ítem en particular tiende a disminuir la densidad de individuos. Por otra parte, ninguna variable predijo de manera satisfactoria el cambio en la densidad de jóvenes. Las otras variables ambientales medidas para esta laguna fueron: profundidad de agua, porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación, temperatura del aire, altura del pasto y pendiente. No se observan cambios notorios en la densidad de individuos según la profundidad del agua (Figura 24A). Se observa una mayor densidad de individuos en sectores en donde el cuerpo de agua está ocupado de un 0 a un 13% (Figura 24B). Las temperaturas en donde se aprecia mayor densidad de individuos oscilan entre 25 y 26ºC (Figura 24C). Adicionalmente se observan más individuos, especialmente, en lugares con alturas del pasto de 36 a 55 cm (Figura 24D) y pendientes de 27 a 32º (Figura 24E). 74 0.014 0.016 ) 0.012 2 0.014 m / 0.012 0.01 0.01 jóvenes Jóvenes 0.008 Juveniles (ind/m2) 0.008 d Juveniles a 0.006 0.006 Adultos d Adultos 0.004 0.004 0.002 Densidad (ind Densi 0.002 0 5 0 5 5 5 9 0 5 0 5 0 5 0 5 - 35 - 55 - 85 - 2 - 4 - 6 3 2 2 3 3 4 4 5 5 71 -7 3 ------31 51 81 2 21 41 61 6 1 6 1 6 1 6 1 4 1 2 2 3 3 4 4 5 Profundidad (cm) Altura (cm) A D 0.02 0.01 0.009 ) 0.015 2 0.008 0.007 Jóvenes nd/m jóvenes i 0.006 0.01 Juveniles ( d 0.005 Juveniles Adultos 0.004 ida adultos 0.005 ns 0.003 e Densidad (ind/m2) D 0.002 0 0.001 0 0 0 1219232628303235374043 0.03 0.06 0.13 0.16 0.19 0.25 0.31 0.38 0.63 Porcentaje ocupado por vegetación Pendiente (º) B E 0.03 0.025 ) 2 Figura 24. Gráficos de barras que relacionan la densidad de m / 0.02 individuos de R. catesbeiana en sus diferentes categorias de nd Jóvenes i ( madurez con las variables microambientales establecidas para la d 0.015 Juveniles laguna 2: A. Profundidad de agua; B. Porcentaje del cuerpo de agua ida Adultos 0.01 ocupado por vegetación; C. Temperatura del aire; D. Altura del ns e D pasto; E. Pendiente. 0.005 0 21 22 23 24 25 26 27 28 30 Temperatura (ºC) C 75 Laguna 3. Las especies vegetales y los sustratos con mayores porcentajes de cobertura fueron pasto, Desmodium sp., pasto seco, barro, suelo desnudo, estolones y agua (Anexo 13). Ninguna de estas variables representó una buena predicción para la variación de la densidad de individuos. La profundidad de agua y la pendiente mostraron una regresión lineal significativa (Profundidad de agua: R2 = 0.279; p = 0.029. Pendiente: R2 = 0.164; p = 0.044) (Figura 25) al analizar el total de la población muestreada. 0.03 y = -0.0002x + 0.0213 ) 0.025 2 R2 = 0.2797 /m d 0.02 n i ( d 0.015 ida 0.01 ns e D 0.005 0 0 20406080100120 Profundidad de agua (cm) A 0.16 0.14 y = -0.0008x + 0.0299 2 ) 0.12 2 R = 0.1645 /m 0.1 d n 0.08 i ( d 0.06 ida 0.04 ns 0.02 e D 0 -0.02 0 102030405060 -0.04 Pendiente (º) B Figura 25. Diagrama de la dispersión xy para las variables microambientales con R2 significativo obtenidas en la laguna 3: A. Profundidad de agua; B. Pendiente. Al analizar las categorías de madurez por separado se observaron los siguientes resultados. Adultos: la densidad de individuos es esta categoría se relacionó significativamente con la profundidad del agua y la pendiente (Profundidad de agua: R2 = 0.268; p = 0.033. Pendiente: R2 = 0.172; p = 0.039) (Figura 26). 76 0.012 y = -7E-05x + 0.0078 2 ) 0.01 2 R = 0.2684 /m 0.008 nd i ( d 0.006 a id s 0.004 n e D 0.002 0 0 20 40 60 80 100 120 Profundidad de agua (cm) A 0.05 y = -0.0003x + 0.0094 0.04 2 ) R = 0.1722 2 /m 0.03 nd i ( d 0.02 ida s 0.01 n e D 0 0 102030405060 -0.01 Pendiente (Grados de inclinación) B Figura 26 . Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo obtenidas para los adultos en la laguna 3: A. Profundidad de agua en cm; B. Pendiente. Jóvenes: la variable profundidad de agua mostró una regresión significativa, mientras que la pendiente no mostró significancia (Profundidad de agua: Transición: R2 = 0.272; p = 0.031. Pendiente: p = 0.080) (Figura 27). 0.0045 0.004 y = -3E-05x + 0.0029 2 ) R = 0.2724 2 0.0035 0.003 nd/m i 0.0025 ( d 0.002 a d i 0.0015 ns 0.001 e D 0.0005 0 -0.0005 020406080100120 Profundidad de agua (cm) Figura 27. Gráfico de la dispersión para la profundidad de agua para los jóvenes en la laguna 3. P< 0.05. 77 Postmetamórficos y juveniles: la pendiente resultó ser significativa (Juveniles: R2 = 0.162; p = 0.045. Postmetamórficos: R2 = 0.161; p = 0.046) pero la profundidad del agua no representó una regresión significativa (Juveniles: p = 0.084. Postmetamórficos: p = 0.165) (Figura 28). 0.014 0.012 y = -8E-05x + 0.0027 2 ) R = 0.1624 2 0.01 /m 0.008 nd i 0.006 ( d a 0.004 id 0.002 ns e D 0 -0.002 0 102030405060 -0.004 Pendiente (Grados de inclinación) A 0.06 0.05 ) y = -0.0003x + 0.0111 2 0.04 2 /m R = 0.1619 nd i 0.03 ( d a 0.02 id s n 0.01 e D 0 0 102030405060 -0.01 Pendiente (Grados de inclinación) B Figura 28. Gráfico de la dispersión de la pendiente obtenida para individuos inmaduros en la laguna 3: A. Juveniles; B. Postmetamórficos. P<0.05. En general puede decirse, que aunque las variables pendiente y profundidad del agua afectan al total de la población muestreada y a casi todas sus categorías independientes, la inclinación de las pendientes en las gráficas tienen una tendencia a cero, lo cual indica que la relación entre la densidad de ranas y el cambio en estas variables no tiende ni al aumento ni a la disminución de individuos. 78 Adicional a la pendiente y a la profundidad del agua, las otras variables microambientales tenidas en cuenta fueron: porcentaje ocupado por vegetación, temperatura y altura del pasto. En cuanto al porcentaje de cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante se encontró una mayor densidad de individuos en sectores con valores cercanos al 100% (Figura 29A). Con respecto a la temperatura se observa que mientras las mayores densidades de postmetamórficos se encuentran entre 21 y 23ºC, las densidades de adultos y juveniles tienden a ser mayores entre 23 y 25ºC (29B). Por último, las mayores densidades de individuos se encontraron en sitios con alturas del pasto entre 31 y 45 cm; especialmente, los postmetamórficos entre el rango de 40 a 45 cm (Figura 29C). 79 0.07 ) 0.06 m2 0.05 Jóvenes nd/ 0.04 Postmetamórficos ad (i 0.03 Juveniles d i Adultos ns 0.02 e D 0.01 0 0 1 3 6 9 2 8 3 3 4 5 6 8 8 9 0. 0. 0. 0. 0. 0. 0. Porcentaje de ocupación A 0.045 0.04 0.035 /m2) 0.03 d Jóvenes n i 0.025 Postmetamórficos ad ( 0.02 Juveniles 0.015 Adultos 0.01 Densid 0.005 0 20 21 22 23 24 25 26 27 29 Temperatura (ºC) B 0.06 ) 0.05 m2 0.04 jóvenes (ind/ postmetamorficos d 0.03 a juveniles d i 0.02 adultos ns e 0.01 D 0 26 - 30 31 - 35 36 - 40 41 - 45 46 - 50 51 - 55 56 - 60 61 - 65 21 - 25 66 - 70 Atura del pasto (cm) C Figura 29. Gráficos de barras que relacionan las densidades de individuos de R. catesbeiana en sus categorías de madurez con las variables microambientales obtenidas para la laguna 3: A. Porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación; B. Temperatura; C. Altura del pasto. Quebrada 1. Se encontró que las especies vegetales que presentaron mayores porcentajes de cobertura fueron pasto, aff. Oplismenus sp., Adiantum urophyllum, Guadua angustifolia, y Blenchum occidentale, y los sustratos, hojarasca, agua, ramas caídas, suelo desnudo y piedra (Anexo 1 4). 80 aff. Oplismenus sp. y el sustrato ramas caídas mostraron una predicción significativa en cuanto a la densidad de individuos (aff. Oplismenus sp.: R2 = 0.474; p = 0.004. Ramas caídas: R2 = 0.740; p = 0.012) (Figura 30). En cuanto a la profundidad de agua se consiguió también una regresión lineal significativa (R2 = 0.413; p = 0.009) (Figura 30C). 0.016 ) 0.014 y = -0.027x + 0.0095 2 2 m 0.012 R = 0.4749 nd/ 0.01 0.008 ad (i d 0.006 nsi 0.004 e D 0.002 0 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 0.3 0.35 0.4 Porcentaje de cobertura de aff. Oplismenus sp A 0.035 0.03 y = -0.161x + 0.0233 2 0.025 R = 0.7401 ) 2 0.02 0.015 (ind/m d 0.01 ida ns 0.005 e D 0 -0.005 0 0.05 0.1 0.15 0.2 -0.01 B Porcentaje de cobertura de ramas caídas 0.016 0.014 y = -0.0001x + 0.0093 ) 2 2 0.012 R = 0.4139 /m d n 0.01 i ( d 0.008 a id 0.006 s n e 0.004 D 0.002 0 0 1020304050607080 Profundidad de agua (cm) C Figura 30. Gráfico de la dispersión xy para las variables microambientales con R2 significativo obtenidas en la quebrada 1: a. Porcentaje de cobertura de aff. Oplismenus sp; b. Porcentaje de cobertura de ramas caidas; c. Profundidad de agua. 81 Al analizar independientemente las categorías de madurez se obtuvieron los siguientes resultados. Adultos: las variables aff. Oplismenus sp. y el porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación mostraron una regresión significativa (aff. Oplismenus sp.: R2 = 0.345; p = 0.021. Porcentaje ocupado por vegetación: R2 = 0.228; p = 0.038) (Figura 31) mientras que las variables ramas caídas y profundidad del agua no mostraron significancia (Ramas caídas: p = 0.151. Profundidad del agua: p = 0.405). 0.0045 0.004 ) 2 0.0035 y = -0.0081x + 0.0025 m 2 0.003 R = 0.3454 nd/ 0.0025 (i 0.002 ad d 0.0015 nsi 0.001 e D 0.0005 0 -0.0005 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 0.3 0.35 0.4 Porcentaje de cobertura de aff. Oplismenus sp. A 0.007 0.006 y = -0.003x + 0.0019 ) 2 2 0.005 R = 0.2282 /m d 0.004 n i ( d 0.003 ida 0.002 ns e 0.001 D 0 -0.001 0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 Porcentaje ocupado por vegetación B Figura 31. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo obtenidas para los adultos en la quebrada 1: A. Porcentaje de cobertura de aff. Oplismenus sp; B. Porcentaje del cuerpo de agua ocupado por vegetación flotante y emergente. Jóvenes: los porcentajes de cobertura de ramas caídas, hojarasca y piedras predijeron significativamente el cambio en la densidad de individuos (Ramas caídas: R2 = 0.707; p = 0.017. Hojarasca: R2 = 0.228; p = 0.038. Piedra: R2 = 0.486; p = 0.036) (Figura 32). El porcentaje de cobertura de aff. Oplismenus sp. y la profundidad del agua no mostraron significancia para esta categoría de madurez (aff. Oplismenus sp.: p = 0.20. Profundidad: p = 0.127). 82 0.014 y = -0.0638x + 0.0081 0.012 R2 = 0.7076 ) 2 0.01 m / 0.008 nd i ( 0.006 d 0.004 ida 0.002 ns e D 0 -0.002 0 0.05 0.1 0.15 0.2 -0.004 Porcentaje de cobertura de ramas caidas A 0.0045 0.004 y = -0.0036x + 0.002 ) 2 0.0035 R2 = 0.2283 0.003 nd/m i ( 0.0025 ad 0.002 d i s 0.0015 n e 0.001 D 0.0005 0 0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 Porcentaje de cobertura de hojarasca B 0.012 y = -0.0428x + 0.0059 0.01 R2 = 0.4863 ) 2 0.008 0.006 nd/m i ( d 0.004 ida 0.002 ns 0 de -0.002 0 0.05 0.1 0.15 0.2 -0.004 Porcentaje de cobertura de piedras C Figura 32. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo obtenidas para los jóvenes en la quebrada 1: A. Porcentaje de cobertura de ramas caidas; B. Porcentaje de cobertura de hojarasca; C. Porcentaje de cobertura de piedras. Juveniles: los porcentajes de cobertura de ramas caídas, aff. Oplismenus sp., suelo desnudo, Guadua angustifolia y dosel así como la profundidad del agua mostraron una regresión significativa con respecto a la densidad de individuos (Ramas caídas: R2 = 0.754; p = 0.011. aff. Oplismenus sp.: R2 = 0.306; p = 0.032. Suelo desnudo: R2 = 0.396; p = 0.006. Guadua angustifolia: R2 = 0.791; p = 0.043. Dosel: R2 = 0.527; p = 0.041. Profundidad del agua: R2 = 0.415; p = 0.009) (Figura 33). 83 0.014 0.0045 y = -0.0062x + 0.0036 0.004 2 0.012 ) R = 0.3963 2 ) 0.0035 2 0.01 y = -0.0659x + 0.01 m m 2 0.003 nd/ 0.008 R = 0.7548 i nd/ ( 0.0025 i d ( a d 0.006 0.002 d a i d 0.0015 i 0.004 ns e ns 0.001 D e 0.002 D 0.0005 0 0 -0.002 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 Porcentaje de cobertura de ramas caídas Porcentaje de cobertura de suelo desnudo A D 0.009 0.025 y = -0.212x + 0.0174 ) 0.008 y = -0.0123x + 0.0043 2 2 R = 0.7917 2 0.02 m 0.007 ) R = 0.3061 2 0.006 m nd/ 0.015 i ( 0.005 nd/ d i 0.01 a 0.004 ( d d i 0.003 a 0.005 d ns 0.002 i e D 0.001 ns 0 e 0 D -0.005 0 0.02 0.04 0.06 0.08 0.1 0.12 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 0.3 0.35 0.4 Porcentaje de cobertura de -0.01 aff. Oplismenus sp. Porcentaje de cobertura de Guadua angustifolia B E 0.01 0.012 y = 0.0205x - 0.0127 y = -7E-05x + 0.0049 0.008 0.01 2 ) ) 2 R = 0.5279 2 2 R = 0.4153 m m 0.008 0.006 nd/ nd/ i i 0.006 ( ( d d 0.004 a a 0.004 d d i i 0.002 ns ns 0.002 e e D D 0 0 0 1020304050607080 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 1.2 -0.002 -0.002 Profundidad de agua (cm) Porcentaje de cobertura de dosel C F Figura 33 . Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo obtenidas para los juveniles en la quebrada 1: A. Porcentaje de cobertura de ramas caidas; B. Porcentaje de cobertura de aff. Oplismenus sp; C. Profundidad de agua en cm; D. Porcentaje de cobertura de suelo desnudo; E. Porcentaje de cobertura de G. angustifolia ; F. Porcentaje de cobertura de dosel 84 Las variables microambientales adicionales tomadas para la quebrada 1 fueron: porcentaje del cuerpo de agua ocupado por necromasa, porcentaje de cobertura del dosel, temperatura, profundidad de hojarasca, altura de aff. Oplismenus sp. y pendiente. En cuanto al porcentaje de cuerpo de agua ocupado por necromasa se encontró una mayor densidad en sitios sin necromasa presente (Figura 34A). Adicionalmente se encontró mayor cantidad de individuos en sectores con valores de 80 a 100% de cobertura de dosel (Figura 34B) y temperaturas entre 23 y 25ºC (Figura 34C). En cuanto a la profundidad de hojarasca, la mayor densidad de individuos se encontró en sitios con valores que oscilaban alrededor de 7 cm (Figura 34D). Con respecto a la altura de aff. Oplismenus sp., no se observaron diferencias en las densidades (Figura 34E), así mismo, en cuanto a la pendiente no se observan diferencias aparentes en las densidades (Figura 34F). 85 0.035 0.02 0.018 ) 0.03 0.016 m2 0.025 m2) / 0.014 d nd/ Jóvenes n i Jóvenes 0.02 i 0.012 ( ( d Juveniles 0.01 Juveniles a 0.015 ad d i Adultos id 0.008 Adultos s 0.01 n 0.006 e Dens 0.005 D 0.004 0.002 0 0 0 0.1 0.15 0.2 0.26 0.29 0.33 0.5 0.67 0.75 3456789101112 Porcentaje de ocupación Profundidad de hojarasca(cm) A D 0.025 0.008 0.007 ) ) 2 2 0.02 0.006 m m Jóvenes 0.005 nd/ nd/ 0.015 Jóvenes (i (i Juveniles d d 0.004 Juveniles a a d d Adultos 0.01 i i 0.003 Adultos ns ns 0.002 De De 0.005 0.001 0 0 0.56 0.69 0.75 0.81 0.88 0.94 0.97 1 11 16 17 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 49 Porcentaje de cobertura del dosel Altura de aff. Oplismenus sp (cm) B E 0.03 0.006 0.025 0.005 2) /m2) /m d 0.02 0.004 n Jóvenes nd i Jóvenes i ( 0.015 Juveniles ( 0.003 Juveniles ad ad id Adultos id Adultos s 0.01 s 0.002 n e D 0.005 Den 0.001 0 0 22 23 24 25 26 7 1113151921252730333538404245 Temperatura (ºC) Pendiente (º) C F Figura 34. Graficos de barras que relacionan las densidades de los individuos de R. catesbeiana en sus categorias de madurez y las variables microambientales estimadas para la quebrada 1: A. Porcentaje del cuerpo de agua ocupado por necromasa; B. Cobertura del dosel; C. Temperatura del aire; D. Profundidad de hojarasca; E. Altura de aff. Oplismenus sp; F. Pendiente. 86 Quebrada 2. No se encontraron especies vegetales con grandes porcentajes de cobertura directamente asociados con los sitios de captura u observación de las ranas en este sitio. Los sustratos encontrados fueron hojarasca, roca, suelo desnudo, agua, ramas caídas y piedra de río (Anexo 15). El sustrato ramas caídas fue el único que representó una predicción significativa con respecto a la densidad total de individuos y de juveniles (Total: R2 = 0.590; p = 0.043. Juveniles: R2 = 0.629; p = 0.033) (Figuras 35A, 36A). El porcentaje de cobertura del dosel mostró una regresión importante para el total de individuos pero no para los juveniles (Total: R2 = 0.525; p = 0.027. Juveniles: p = 0.130) (Figura 35B). La profundidad del agua mostró una regresión significativa para los juveniles (R2 = 0.433; p = 0.027 ) (Figura 36B). 0.014 0.012 y = -0.0529x + 0.0078 ) 2 0.01 R2 = 0.5901 /m 0.008 nd i ( d 0.006 a id 0.004 s n e 0.002 D 0 -0.002 0 0.02 0.04 0.06 0.08 0.1 0.12 0.14 0.16 Porcentaje de cobertura de ramas caidas A 0.006 ) 0.005 2 /m d 0.004 n i ( d 0.003 ida 0.002 ns y = -0.0044x + 0.0064 e D 0.001 R2 = 0.5259 0 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 1.2 Porcentaje de cobertura del dosel B Figura 35. Gráfico de la dispersión xy para las variables microambientales con R2 significativo obtenidas en la quebrada 2: A. Ramas caidas; B. Porcentaje de cobertura de dosel. 87 0.012 0.01 y = -0.0529x + 0.0074 ) 2 2 R = 0.6291 0.008 / m nd i 0.006 ( d 0.004 ida s n 0.002 e d 0 -0.002 0 0.05 0.1 0.15 0.2 Porcentaje de cobertura de ramas caidas A 0.0045 0.004 ) y = -0.0002x + 0.0039 2 0.0035 2 /m R = 0.434 d 0.003 n i ( 0.0025 d 0.002 ida 0.0015 ns e 0.001 D 0.0005 0 0 5 10 15 20 25 Profundidad de agua (cm) B Figura 36. Gráfico de la dispersión xy para las variables con R2 significativo para los juveniles en la quebrada 2: A. Porcentaje de cobertura de ramas caidas; B. Profundidad de agua (cm), Así como en la quebrada 1, las otras variables microambientales tomadas fueron: Profundidad de agua, porcentaje del cuerpo de agua ocupado por necromasa, temperatura del aire, profundidad de la hojarasca y pendiente. Se observó una mayor densidad de individuos en profundidades de 4 a 10 cm (Figura 37A). No se observaron diferencias aparentes en cuanto al porcentaje del cuerpo de agua ocupado por necromasa (Figura 37B). En cuanto a la temperatura del aire, las mayores densidades se encontraron sobre todo en sitios con valores alrededor de 24º (Figura 37C). Con respecto a la hojarasca, las mayores densidades se observan en valores alrededor de 7 cm (Figura 37D). Con relación a las pendientes, se observa que las mayores densidades, sobre todo de juveniles se presentan en sitios con inclinaciones de 39 a 50º (Figura 37E). 88 0.0045 0.009 0.004 0.008 ) ) 0.0035 2 0.007 m2 0.003 m 0.006 nd/ nd/ i 0.0025 i ( Jóvenes 0.005 ( Jóvenes d d a 0.002 Juveniles 0.004 Juveniles d i 0.0015 ida 0.003 ns 0.001 0.002 De Dens 0.0005 0.001 0 0 4567891011121320 345678910 Profundidad del agua(cm) Profundidad de hojarasca(cm) A D 0.0045 0.0035 0.004 0.003 ) ) 0.0035 2 m2 m 0.0025 0.003 nd/ 0.002 (i 0.0025 Jóvenes (ind/ Jóvenes d d a 0.002 Juveniles 0.0015 Juveniles d i 0.0015 ida ns ns 0.001 0.001 e De 0.0005 D 0.0005 0 0 0 0.08 0.13 0.2 0.3 0.33 0.41 0.5 0.6 0.75 12 19 24 27 32 37 41 43 46 53 Porcentaje de ocupación Pendiente (º) B E 0.012 0.01 ) 2 0.008 nd/m i ( Jóvenes d 0.006 Juveniles ida Figura 37. Diagramas de barras que relacionan las densidades 0.004 ns e de individuos de R. catesbeiana en sus categorias de madurez y D 0.002 las variables microambientales obtenidas en la quebrada 2: A. Profundidad de agua; B. Porcentaje del cuerpo de agua ocupado 0 por necromasa; C. Temperatura del aire; D. Profundidad de 21 22 23 24 25 26 27 hojarasca; E. Pendiente. Temperatura (ºC) C 89 6.2 Discusión 6.2.1 Caracterización de los lugares de muestreo Caracterización de lagunas. Los resultados obtenidos en el estudio, confirman las características ambientales descritas por diversos autores, con respecto a lo usado por Rana catesbeiana. Bury y Whelan (1984) mencionan la presencia de la especie en estanques artificiales, pantanos, y partes lentas de las quebradas. Los autores comentan también la presencia de la especie en cuerpos de agua con vegetación flotante, en tanto que Rueda-Almonacid (1999) muestra también la presencia de la especie tanto en estanques naturales, como artificiales; el autor aclara que para Colombia los sitios en donde se ha encontrado la especie poseen abundante vegetación acuática y emergente y un espejo de agua mínimo para poder sumergirse. En este estudio en particular, las tres lagunas estudiadas son de origen artificial, y como se mencionó anteriormente tienen como función ser abrevaderos para el ganado; poseen las características aptas para la permanencia de la rana toro, especialmente su condición de aguas quietas, poca intervención de estratos arbustivos y arbóreos y, en las lagunas 1 y 3 presencia vegetación en el cuerpo de agua. Son varios los autores que reportan la presencia de abundante vegetación acuática de tipo flotante y emergente en los cuerpos de agua, en los que se ha encontrado R. catesbeiana (Bury & Whelan 1984, Currie & Bellis 1964, Guix 1990) En el presente estudio, se detectó la presencia diferentes plantas invasoras (pasto, Eleocharis elegans, Nymphae sp., Polygonum punctatum e Hydrocotyle sp.). La diferencia marcada de la laguna 1 con las demás radica en que ésta posee un cuerpo de agua con la mayor cantidad de vegetación acuática, la cual se dispone de una manera más densa, reduciendo el espacio libre en el espejo de agua. A pesar 90 de que la laguna 3 posee también una gran cantidad de vegetación (principalmente pasto) inmersa en el cuerpo de agua, la disposición de ésta permite la presencia de agua entre las hierbas emergentes y un espejo de agua libre ubicado especialmente hacia el centro de la laguna. En cuanto a la vegetación adyacente a las orillas de los cuerpos de agua, puede decirse que no existen diferencias notorias entre los tres sitios. Básicamente la matriz dominante se compone por pasto para el forrajeo del ganado, el cual viene eventualmente acompañado por otras herbáceas de bajo porte. Los arbustos no son muy abundantes en las orillas y en general son escasos, ya que el terreno consta de áreas abiertas empleadas para la pastura del ganado. Los sustratos encontrados indican la presencia de terrenos sin vegetación ocasionadas principalmente por los pequeños disturbios ocasionados por el paso o la permanencia del ganado. La altura del pasto depende de la frecuencia en que ocurran los fenómenos de pastoreo en los potreros adyacentes a cada laguna. La periodicidad de esta actividad permite la recuperación de la altura del pasto, la cual puede constituir una característica favorable para la permanencia de ranas en tierra. Por otro lado, las lagunas observadas poseen profundidades de agua dentro de los rangos mencionados por Rueda-Almonacid (1999) quien reporta profundidades superiores a 50 cm las cuales se han relacionado con mayores densidades de individuos de la especie. Es importante anotar que las características inherentes tanto a la vegetación asociada al cuerpo de agua y a sus orillas como a la profundidad del agua, pueden depender de la época en la que se tomen los datos. En este caso, éstos fueron tomados en una época de lluvias, con lo cual podría esperarse que tanto la densidad y altura de la vegetación como la profundidad del agua pueden presentar características favorables para la presencia de los individuos de rana toro. Sin embargo, las condiciones pueden variar en época seca. 91 A pesar de que la extremada acidez en los cuerpos de agua puede ser causante de deformidad y mortalidad en las larvas de los anfibios (Bury & Whelan 1984, Pope y colaboradores 2000) se ha reportado que algunos ránidos incluyendo R. catesbeiana son más tolerantes a la tendencia a acidez del agua (Freda & Dunson 1986, Graves & Anderson 1987). El pH encontrado en las lagunas tiene tendencia a la acidez, en donde los valores más bajos (pH 5 y 6) fueron encontrados en la laguna 1. Esto corrobora que la población de R. catesbeiana sobrevive bien en aguas moderadamente ácidas. En este caso, como se mencionó anteriormente, la estacionalidad en la que fueron tomados los datos puede mostrarnos valores de pH diferentes a los que pueden presentarse en épocas secas. Caracterización de quebradas. Como se mencionó en el marco teórico, las quebradas se encuentran ubicadas en bosques de galería rodeados por pastizales y reciben influencia de las actividades humanas. En el bosque que cubre la quebrada 1 se aprecia una marcada invasión de pastos de la especie aff. Oplismenus sp., lo cual muestra la incidencia de la matriz; adicionalmente, las aguas de esta quebrada son resultado de la comunicación con un estanque artificial adyacente. Por otro lado, la ausencia de vegetación inmediata al cauce de la quebrada 2 y la abundancia de sustratos de piedra, piedra de río y arena, muestran que se trata de una quebrada con un cauce mayor al que aparentemente se aprecia por el paso del agua, esto puede deberse al efecto del acueducto que reduce el nivel aguas arriba. La vegetación y los sustratos asociados a los bordes de las quebradas pueden constituirse como elementos que favorezcan la permanencia de los individuos, ya que otorgan heterogeneidad y protección en tierra. Entre los sustratos más abundantes se encuentra la hojarasca. Ésta puede incidir positivamente en dos aspectos: como sitio de posible protección y camuflaje dentro del cuerpo de agua o tierra y como fuente de recurso alimenticio ya que puede relacionarse con una mayor cantidad de macroinvertebrados, artrópodos y pequeños vertebrados como reptiles o anfibios como es el caso de los juveniles de Eleutherodactylus achatinus los cuales son muy abundantes en la hojarasca. 92 Bury y Whelan (1984) comentan que la presencia de la especie en hábitats ribereños se asocia especialmente a remansos, sectores de corriente lenta y recodos de las quebradas; esto se da debido a que la especie tiene una tendencia a habitar aguas quietas y la permanencia en cuerpos de agua de carácter lótico se ve restringida principalmente por la velocidad de la corriente. En el presente estudio las quebradas presentan una velocidad de corriente baja (curso lento), principalmente en el caso de la 1 y un mayor contacto con el sustrato, especialmente en la quebrada 2. Esto muestra que las características de los sitios permiten la presencia de zonas con aguas quietas, por lo que puede esperarse que algunos individuos permanezcan en estas quebradas, debido a que no son tan críticos los problemas como el arrastre por la corriente o falta de sustratos en donde esconderse. En cuanto a la profundidad del agua, Graves y Anderson (1987) mencionan la importancia tanto de profundidades bajas como profundas, para el forrajeo y escape ante predadores respectivamente. En el presente estudio, la profundidad del agua de la quebrada uno muestra un mayor valor promedio y una variación más grande, lo que puede indicar que el sitio muestra rangos de profundidades aptos tanto para forrajeo como para huida ante depredadores; las bajas profundidades de la quebrada 2 (alrededor de 10 cm) pueden influir sobre todo en este segundo hecho. A diferencia de Rueda-Almonacid (1999) quien menciona la asociación de la especie a los remansos y áreas abiertas de la parte inferior de una cuenca en el municipio de Arbeláez (Cundinamarca), los datos de cobertura de dosel obtenidos en este estudio particular permiten reportar la presencia de la especie en partes altas de cuencas y con porcentajes de cobertura de vegetación arbórea entre el 75 y 100% 6.2.2 Densidades de R. catesbeiana y características microambientales Lagunas. Los porcentajes de cobertura de vegetación y sustrato pueden dividirse según su aparición en tierra o en agua; ambos medios han sido considerados 93 importantes para la permanencia y el desarrollo de actividades vitales en los individuos pertenecientes a la especie. La presencia de R. catesbeiana en los terrenos asociados a las lagunas de estudio y la no asociación aparente de las ranas con algún tipo de cobertura específico, puede mostrarnos una tendencia generalista en cuanto a su ubicación dentro de la matriz de pastizales, en donde la altura del pasto puede ser el factor determinante para la protección de los organismos en tierra. Al observar la distribución de las densidades según las alturas del pasto asociadas a los individuos, puede observarse que, aunque los valores encontrados se ubican dentro del rango establecido en la descripción de los microhábitats, los individuos encontrados en la laguna 1 se ubican en un rango de altura superior al de los otros estanques (51 a 60cm), mostrando así cierta ventaja de la laguna 1 en comparación con las otros dos. Es importante aclarar nuevamente que los potreros se están sometiendo constantemente a pastoreo, dejando la posibilidad de que en la matriz circundante, el pasto tenga alturas muy bajas; el hecho de que los individuos no se estén asociando a estas alturas, puede mostrarnos que la especie realmente las evita. Por otro lado, la presencia de un mayor porcentaje de cobertura de pasto seco, a veces se debe a que el pasto está recién ramoneado de modo que la parte que queda, toma un color amarillento y de apariencia quemada, lo que puede generar parches en la matriz, que muestran claros. Los juveniles pueden verse más afectados por la presencia de éstos si están utilizando como refugio el pasto. La regresión inversa mostrada entre las densidades de jóvenes y juveniles con respecto al porcentaje de cobertura de pasto seco en las lagunas uno y dos, muestra que la pendiente de regresión tiende a ser más inclinada que la presentada por los adultos, cuando la regresión resulta significativa. Esto indica que estos claros pueden no estar siendo usados por los individuos de tamaños pequeños. 94 En cuanto a los adultos, estos claros pueden no afectarlos en gran medida, algunos autores inclusive muestran la tendencia de los adultos a ocupar sitios despejados. Bury y Whelan (1984) resumen datos que revelan que los machos en época reproductiva tienden a ubicarse en sitios sobresalientes con el fin de emitir sus cantos de apareamiento y advertencia. Clarkson y DeVos (1986) por su parte, anotan que los individuos de Rana catesbeiana tienden eventualmente a ubicarse en pequeñas áreas de suelo desnudo localizadas entre parches de vegetación densa; los autores explican que esta ubicación puede favorecer un rápido escape tanto hacia las áreas con vegetación como al cuerpo de agua. En este estudio en particular, puede apreciarse cómo la regresión de la variable pasto seco no predijo significativamente el cambio en la densidad de adultos en la laguna 1 y mostró una gráfica con menos inclinación en la laguna 2, lo que muestra que las densidades de adultos disminuyen en menor proporción a las de los juveniles; esto indica que para los adultos la variable pasto seco no representa un buen predictor, posiblemente porque esta variable no limita la permanencia de los individuos de gran tamaño. En la laguna uno se obtuvo una regresión significativa inversa entre el porcentaje de cobertura de pasto y el cambio en la densidad de adultos. Debido a que únicamente con esta categoría se obtuvo una regresión de este tipo y con una pendiente que se acerca a cero, puede concluirse que la ubicación de individuos con respecto al pasto puede no tener una tendencia definida, ya que a cortas distancias del cuerpo de agua pueden obtenerse distintos porcentajes de cobertura de este tipo de vegetación, que pueden estar igualmente alcanzados y ocupados. Por otro lado, la regresión obtenida entre la inclinación del terreno y el cambio en la densidad de individuos en las lagunas uno y dos muestra una gráfica que tiende a ser plana. De este modo se ha concluido que esta variable no influye en gran medida la permanencia de los individuos. Graves y Anderson (1987) aclaran que aunque la especie requiere de la vegetación relacionada a los cuerpos de agua para su protección, los individuos muestran la tendencia a no preferir estrictamente algún tipo de cobertura pudiendo usar de igual 95 manera tanto la vegetación como los sustratos inertes. En la laguna 2 del presente estudio se encontró una regresión con tendencia inversa entre la densidad de los adultos y el porcentaje de cobertura del sustrato galería. Esta relación inversa puede explicarse porque este tipo de sustrato disminuyó en número, a medida que avanzaba la época húmeda. Sin embargo, puede tratarse de un sustrato importante que combina protección y cercanía al cuerpo de agua, sobre todo en este estanque en donde no hay tanta vegetación emergente. En cuanto a los cuerpos de agua observados puede confirmarse la tendencia de los individuos a ubicarse en sitios invadidos por vegetación emergente. Como primera medida, tanto en la laguna 1 como en la 2 se observó una disminución de las densidades de las ranas (juveniles, jóvenes y adultos) en lugares donde el espejo de agua se encontrara totalmente libre. En la laguna 1 se aprecia que las densidades de jóvenes aumentan en porciones del cuerpo de agua ocupadas por vegetación; este hecho refuerza lo comentado anteriormente; sin embargo, al observar las regresiones obtenidas entre el porcentaje de cobertura de Nymphae sp. y las densidades de las categorías de madurez de R. catesbeiana puede concluirse que la especie no se asocia a cualquier tipo de cobertura ubicado sobre el cuerpo de agua. La tendencia inversa de las densidades de ranas con respecto a los porcentajes de cobertura de Nymphae sp., puede indicar que éstas no se asocian a Nymphae ya que ésta no posee las características estructurales que permitan la permanencia de la especie, debido principalmente a su falta de proyección vertical sobre el nivel del agua y a su disposición que no permite la presencia de agua entre las hojas. De acuerdo a lo anterior, la necesidad de los individuos de R. catesbeiana a asociarse con vegetación presente en el cuerpo de agua puede radicar en el aprovechamiento de su disposición emergente para suplir necesidades de ocultamiento y búsqueda de presas, entre otras. Es importante aclarar sin embargo, que en la laguna 1 la regresión obtenida por las variables mencionadas presentó una pendiente más pronunciada con respecto a la densidad de adultos. A pesar de que en juveniles y jóvenes las regresiones con 96 estas variables se mostraron significativas, la inclinación de la gráfica fue menor que la mostrada por los adultos. Los resultados pueden ser consecuencia de que el número de los individuos pequeños fue menor al compararse con el número de adultos encontrado en esta laguna, pero puede indicar, por otro lado, una mayor relación de los adultos con áreas cubiertas de vegetación. Así mismo, el coeficiente de determinación obtenido para estas regresiones es generalmente bajo, lo que lleva a pensar que la disminución de la densidad de individuos con las variables inherentes al espejo de agua, pueden no solo depender del grado de vegetación inmersa en el cuerpo de agua sino de otras variables que, en conjunto limiten la permanencia de los individuos. En la laguna 2 se observa una regresión inversa entre el porcentaje de cobertura del cuerpo de agua ocupado por vegetación y la densidad de juveniles. Estos resultados pueden darse porque este cuerpo de agua no presenta zonas con demasiada vegetación. Por otro lado, la regresión entre la densidad de juveniles y el porcentaje de cobertura de agua, presenta una tendencia leve a la disminución de individuos, lo que hace sugerir que la distribución de individuos no se ve ligada a un mayor o menor porcentaje del cuerpo de agua ausente de vegetación. A diferencia de la laguna 1 y 3, la falta de vegetación en el cuerpo de agua de la laguna 2, puede generar esta aparente no dependencia de los individuos a las características de la vegetación importantes para la especie según varios autores. En la laguna 3 se obtuvieron regresiones significativas mas no importantes en las variables profundidad del agua e inclinación. La tendencia de dichas regresiones se acerca a la no variación de la densidad de individuos a medida que se modifican los valores de estas variables. Los resultados pueden haberse obtenido porque el área muestreada corresponde a una superficie de inundación en donde la variación de estas características puede ser muy grande debido a las diferentes condiciones del terreno inundado, el cuerpo de agua propiamente dicho y las orillas emergentes, que no siempre pueden ser apreciadas y que pueden no estar condicionando la permanencia de los individuos debido a que se presentan porcentajes de vegetación inmersa y profundidades aptas y accesibles (confrontado con la literatura) para la permanencia de la especie en este hábitat. 97 En general, las inclinaciones de las regresiones son bajas, de modo que no puede asegurarse una dependencia drástica de los individuos con respecto a la disminución o al aumento de las variables relacionadas con el cuerpo de agua o con la vegetación inmersa o adyacente a éste. Más bien puede decirse que aunque la especie tiende a preferir ciertas condiciones ambientales específicas, los individuos se ubican gradualmente o muestran leves tendencias de asociación a dichas variables, tolerando también otros niveles inferiores al óptimo sugerido por varios autores que han trabajado con la especie. Igualmente, los coeficientes de determinación en muchos casos son menores a 0.5, sugiriendo así que los individuos no se asocian a características particulares, sino más bien dependen de varias condiciones microambientales, las cuales actúan conjuntamente para permitir la permanencia de la especie en este tipo de ecosistemas. Por otro lado, las condiciones de la regresión lineal simple pueden no ser tan efectivas para buscar las asociaciones entre las densidades de Rana catesbeiana y las variables microambientales. Por un lado, la dependencia de la prueba a tamaños de muestra grandes para asegurar su robustez puede haberse visto afectada sobre todo en las categorías de madurez en las que se obtuvieron pocos individuos. Adicionalmente la regresión usada compara el efecto individual de las variables independientes. Retomando lo comentado acerca del carácter generalista de la especie, podemos concluir que las regresiones lineales simples no describen de manera satisfactoria el grado de asociación entre la densidad de individuos y las variables microambientales. A pesar de que la prueba muestra robustez ante situaciones en donde las condiciones de aplicación solo se verifican aproximadamente, es recomendable realizar otro tipo de pruebas para encontrar asociaciones satisfactorias. La asociación de algunos ránidos (incluyendo R. catesbeiana) con cuerpos de agua de profundidades mayores a 1m se debe a la necesidad de sustratos y profundidades para hibernación durante el invierno en zonas temperadas (Pope & Matthews 2001, Graves & Anderson 1987). Sin embargo, R. catesbeiana es una 98 especie adaptada a mayores temperaturas ambientales y por esto tiende a ubicarse en profundidades bajas (Kiesecker & Blaustein 1997), adicionalmente pueden encontrarse algunas presas que se asocien a aguas poco profundas y una mayor cantidad de especies vegetales invasoras provenientes de las orillas (Graves & Anderson 1987). Los datos obtenidos para el microhábitat tanto en juveniles, jóvenes como en adultos muestran que la especie se ubica en los rangos de profundidad disponibles para cada estanque pero los individuos pueden estarse ubicando en zonas de profundidad baja, la cual puede oscilar desde 10 hasta un poco más de 50 cm. La presencia de las ranas en zonas menores a 50 cm. puede verse favorecida por las ventajas que ofrecen las bajas profundidades (mencionadas anteriormente) y por la facilidad de desplazarse a profundidades mayores ubicadas hacia el centro de las lagunas. En las áreas abiertas la temperatura encontrada estuvo generalmente entre 22 y 25ºC, pero se observó que en los adultos, los rangos en donde se encontraron las mayores densidades fueron más estrechos a diferencia del de los juveniles, los cuales eran más amplios y abarcaban temperaturas más bajas; el caso más notorio se da en la laguna 3 al comparar el rango de temperatura de los adultos con el de los postmetamórficos: en estos últimos la temperatura varió de 21 a 23ºC mientras que en los adultos e jóvenes la temperatura osciló entre 23 y 25ºC, en donde en los 25º se ubicaron las mayores densidades. Kiesecker y Blaustein (1997) comprueban que las larvas de R. catesbeiana migran a zonas más profundas y frías de los estanques ante la presencia de los adultos de la misma especie. Aunque en este estudio no se obtuvieron datos sobre la temperatura del agua, las diferencias en la temperatura del aire pueden mostrarnos usos diferenciales en la población. Los datos pueden dar indicios de una repartición del recurso lo que puede estar delimitando los sitios en donde se sitúen los individuos. Las temperaturas de los postmetamórficos, pueden a su vez estar mostrando una disminución ambiental de la temperatura dada por el clima, ya que la categoría fue más conspicua entre mediados de octubre y noviembre. De todas maneras, las ranas de mayor tamaño pudieron en esta época migrar a otras zonas 99 del estanque, ya que coincidente con la aparición de los postmetamórficos, se apreció una disminución en la cantidad de adultos e jóvenes en el mismo transecto. Quebradas. En la quebrada 1 se observó una tendencia inversa en la regresión que contrastaba las densidades obtenidas con los porcentajes de cobertura de algunos tipos de vegetación y sustrato, lo cual muestra que la especie no se asocia a ningún tipo de cobertura en particular. De este modo las ranas en la quebrada pueden por un lado, preferir zonas no tan alejadas del cuerpo de agua y por otro, zonas heterogéneas en las que se alterne los porcentajes de cobertura de agua, sustrato, y vegetación para suplir las diferentes necesidades. La tendencia negativa en la regresión del porcentaje de cobertura de ramas caídas en ambas quebradas puede indicar que los individuos no están usando este tipo de sustrato debido a su disposición generalmente agrupada, o a que puede estar ubicado lejos del cuerpo de agua, aunque estos resultados pueden haberse dado también por una menor visibilidad de los individuos que eventualmente se encontraran cerca de este tipo de sustratos. En ambas quebradas la regresión obtenida entre la densidad de individuos y la profundidad del agua muestra inclinaciones cercanas a cero; esto muestra que los individuos se distribuyen uniformemente en las profundidades disponibles. Las regresiones fueron significativas especialmente para los juveniles. Esto pudo darse porque la cantidad encontrada de estos individuos fue mayor a los de las categorías restantes. Teniendo en cuenta el tamaño corporal de los juveniles, la asociación con profundidades disponibles puede suplir las necesidades anteriormente mencionadas y no presentar obstáculo a la hora de que se muestren eventos de escape, caso contrario puede ocurrir con las ranas de mayor tamaño debido a que las aguas pandas no les permiten tanta movilidad y por esto pueden no verse relacionadas con este tipo de profundidades. Aunque no se presentaron diferencias en la profundidad de hojarasca en la que se encontraron los individuos en las dos quebradas, el porcentaje de agua ocupado por necromasa fue mayor en las locaciones de individuos en la quebrada 2. La 100 presencia de una mayor cantidad de hojas muertas sobre el cuerpo de agua puede indicar que se trata de lugares en donde la corriente es muy lenta y permite la acumulación de este material. Debido a que en este cuerpo de agua las velocidades de corriente pueden llegar a ser más altas y la mayoría de ranas encontradas fueron de pequeño tamaño, la presencia de un mayor porcentaje de hojarasca refuerza la teoría de que los individuos prefieren zonas en las que el agua sea relativamente quieta. La cobertura de dosel muestra que los individuos parecen adaptarse bien a las condiciones de zonas con estratos arbóreos y arborescentes de grandes coberturas a pesar de mostrar mayores abundancias en áreas abiertas. La cobertura del dosel, en la zona principalmente puede afectar la temperatura diurna y nocturna, lo cual puede incidir directamente en termorregulación. En la quebrada 1, los porcentajes de cobertura del dosel tienden a ser homogéneas oscilando entre valores del 75 al 100%. De esta manera la regresión positiva encontrada para los juveniles puede ser simplemente una distribución regular de acuerdo a los porcentajes que dominan en el área; por el contrario los claros encontrados en la quebrada 2 pueden estar siendo aprovechados por los organismos ya que las densidades tendieron a ser mayores a medida que disminuía el porcentaje de cobertura del dosel. Cabe anotar que, como se presentó en las regresiones de las lagunas, la tendencia de esta regresión particular no indica una asociación drástica de los individuos a los claros, sencillamente muestran un aumento gradual en las densidades a medida que disminuye el porcentaje de cobertura del dosel. Es importante tener en cuenta, que las asociaciones microambientales encontradas, describen solo un comportamiento de la especie en una época del año, en donde abundan las lluvias. La condición que se presenta en época seca puede generar variaciones en las características disponibles de las variables microambientales, generando, de este modo distintos resultados. Por último, tanto en las lagunas como en las quebradas puedo obtenerse una serie de regresiones significativas que mostraban cierta asociación de las densidades de 101 individuos de rana toro con las variaciones del microambiente; sin embargo, al encontrar que en general se muestran gráficas con tendencia a cero y coeficientes de determinación bajos, puede decirse entonces que estas asociaciones no son muy importantes en la medida que rana toro se asocia homogéneamente a las características disponibles y no depende de una variable específica sino de el conjunto de variables asociadas a los cuerpos de agua. Graves & Anderson (1987) consideran que R. catesbeiana es una especie generalista, por lo que puede explicarse el comportamiento de las regresiones; sin embargo, los autores aclaran que la especie tiende a mostrar algunas preferencias en cuanto a las características del hábitat. Las gráficas descriptivas que mostraron ciertas tendencias en cuanto a la densidad de los individuos y las variables microambientales permitieron mostrar algunas asociaciones microambientales sobre todo en cuanto a profundidad de agua, altura de pasto, porcentaje ocupado por vegetación y temperatura en lagunas y profundidad del agua, porcentaje del cuerpo de agua ocupado por necromasa y temperatura en quebradas. 6.2.3 Uso de hábitats Lagunas. La mayor abundancia de vegetación puede ser el factor decisivo para la preferencia que tienen los individuos por la laguna 1 y, debido a que se observaron en su mayoría adultos, puede decirse que los resultados de preferencia obtenidos se deben a los requerimientos de vegetación que presenta esta categoría de madurez. Rueda-Almonacid (1999) comenta que encontraba un mayor número de adultos en canales con mayores coberturas de vegetación acuática y marginal. La presencia de vegetación acuática y emergente puede favorecer eventos de ocultamiento, aprovechamiento de presas asociadas y sitios para la fijación de posturas en el cuerpo de agua (Graves & Anderson 1987). Los adultos pasan mucho tiempo, inmóviles en la vegetación protegiéndose de predadores o cazando, debido a que su técnica es caza al acecho (Graves & Anderson 1987, Bury & Whelan 1984). 102 Graves y Anderson (1987) comentan que, debido a que la cuantificación de abundancia de presas es difícil de realizar se asume que la disponibilidad de éstas depende de la disponibilidad de cobertura de vegetación para los adultos. Por último, Monello y Wright (1999) mencionan la importancia de la vegetación acuática para refugio y posturas de huevos en ránidos. La preferencia de los adultos por la laguna 1, confirma los registros hechos por otros autores; puede decirse entonces que los adultos pueden preferir este cuerpo de agua por su mayor cantidad de vegetación de tipo acuático y emergente la cual puede permitir eventos de ocultamiento para escape ante depredadores y alimentación. A pesar de que se obtuvo que la laguna 1 era preferida por los adultos, pueden haber indicios sobre la subestimación de la laguna 3. En este sitio no se produjeron diferencias significativas que mostraran preferencia o rechazo, sin embargo, la importancia de este sitio puede ser más grande que la mostrada por los resultados estadísticos: como primera medida, el número total de individuos se acerca más al número obtenido en la laguna uno. Como se dijo anteriormente, esta laguna mostró un mayor número de adultos, por los cuales se obtuvo un resultado de preferencia, sin embargo el total de individuos encontrado en la laguna 3 tiende a acercarse al total encontrado en la laguna uno; las figura 12 puede darnos una idea de que entre estos sitios no existen diferencias con respecto a las abundancias. Adicionalmente, el total de individuos encontrado en la laguna 3 muestra un mayor número de juveniles y postmetamórficos. Este dato no sólo aumenta el número promedio de individuos encontrado sino que muestra un aspecto importante de la reproducción de R. catesbeiana: adicional a la observación y cuantificación de postmetamórficos, es importante anotar que en este cuerpo de agua se observó un mayor número de renacuajos de la especie durante los tres meses de trabajo y se observó, entre finales de octubre y principios de noviembre, un total de seis posturas asociadas a los pastizales inundados, a comparación de la laguna uno en la cual sólo se observó una postura a principios de octubre y pocas larvas muertas con signos de depredación. Esto puede mostrarnos, que la laguna 3 puede poseer más 103 características que favorezcan la reproducción y desarrollo de individuos de rana toro. Según Graves y Anderson (1987) cuando la vegetación asociada al cuerpo de agua se torna muy densa, la locomoción de los individuos se ve disminuida. Pero no solamente aspectos relacionados con la movilidad pueden verse afectados por este tipo de vegetación; según Howard (1978) las variaciones en la estructura de la vegetación de los sitios de oviposición puede afectar el porcentaje de depredación de los huevos: cuando la vegetación es densa, la masa de huevos reposa en la superficie de la maleza tomando una forma esencialmente plana y regular o, según el autor, en dos dimensiones; por el contrario, si la vegetación se encuentra en una forma relativamente esparcida, la masa de huevos va a tomar una disposición ameboide o irregular en donde establece varias ramificaciones produciendo una configuración en tres dimensiones; esta última disposición reduce la eficiencia de depredación sobre los huevos ya que cada huevo puede estar protegido por todos sus lados de la capa de gelatina y porque el esparcimiento de la vegetación reduce la posibilidad de anclaje de depredadores como las sanguijuelas. Las ventajas para reproducción de la laguna 3 pueden darse por la disposición de la vegetación que no es tan tupida como en la 1 y permite la expansión propicia de la capa de huevos. Como se mencionó anteriormente, la laguna 1 posee una capa de vegetación muy densa dada por la distribución aglomerada de Polygonum punctatum e Hydrocotyle sp. los cuales forman matrices compactas sobre la superficie del agua, y por la disposición de Nymphae sp. En la laguna 3 la vegetación ocupante del cuerpo de agua se basa principalmente en pastos provenientes de la matriz adyacente; la disposición de éstos dentro del cuerpo de agua, cumplen con las características mencionadas por Howard (1978); estas diferencias pueden incidir en la presencia de un mayor número de posturas y por tanto presentar mayor aptitud para la persistencia de la especie. En cuanto a la reproducción de Rana catesbeiana existen dos variables ambientales fundamentales: el grado de acidez y la temperatura del agua. La extremada acidez (pH<4.2) en el agua causa deformidades en las larvas de R. catesbeiana y otras 104 especies (Bury & Whelan 1984, Pope y colaboradores 2000). Pope y colaboradores (2000) comentaron que para Rana pipiens las abundancias tienden a aumentar a medida el pH tiende a la neutralidad y descienden nuevamente a medida que éste se torna más básico por otro lado, Graves y Anderson (1987) establecen que la incubación de huevos de Rana catesbeiana ocurre en un rango de pH de 5.5 a 8.5. No puede asegurarse bajo los datos obtenidos en el presente estudio, que el pH con tendencia más ácida encontrado en la laguna1 sea determinante para la ausencia de posturas, mientras que la tendencia a la neutralidad en la laguna 3 contribuya a la presencia de éstas, de esta manera pueden proponerse estudios centrados en el pH óptimo para el desarrollo de larvas de R. catesbeiana para las áreas dentro de su rango de distribución en Colombia. En cuanto a la temperatura del agua Collins (1979) comenta que tanto la temperatura como el recurso alimenticio son factores ambientales determinantes en la velocidad de desarrollo de las larvas de R. catesbeiana. Por otro lado, temperaturas de agua mayores a 32º C incrementan la aparición de deformaciones en las larvas (Howard 1978). De esta manera pueden existir rangos óptimos muy estrechos en donde se obtenga un mínimo tiempo de desarrollo larvario y a su vez una disminución en las tasas de malformaciones. La forma de disposición de las posturas de R. catesbeiana posee ventajas en cuanto a la temperatura del ambiente circundante. La forma de capa sobre el cuerpo de agua permite que los huevos mantengan una temperatura menor que el ambiente, dándoles cierta ventaja en áreas abiertas con exposición diaria al sol (Ryan 1978). Esta variable no fue tomada dentro del estudio, sin embargo es importante tenerla en cuenta para recomendaciones de trabajos futuros. Los resultados estadísticos en los cuales no se muestra una significancia con respecto a las abundancias o al uso de hábitat de la laguna 3 puede deberse a las características estructurales inherentes a él. Este cuerpo de agua era el más grande y a diferencia de los otros dos, en éste no hubo la posibilidad de muestrear alternadamente todo su perímetro, debido por un lado a la dificultad de acceder a todos los sitios y por otro, porque la condición de pastos invasores no se presentaba en todo el cuerpo de agua. Los individuos adultos pueden presentar eventos de 105 migración hacia otras partes del estanque, ocasionando una subestimación en la cuantificación de sus abundancias y por tanto en el establecimiento de las preferencias de estos sitios. La temporada de lluvias puede favorecer el uso de la laguna 3 para eventos reproductivos debido a que el nivel del agua aumenta y en esta laguna, se presenta la posibilidad de que el espejo de agua invada el pastizal adyacente, de modo que permite la configuración de la vegetación mencionada anteriormente. De esta manera se recomienda investigar la posible estacionalidad de los eventos reproductivos de rana toro y su relación con variables microambientales como la vegetación y la profundidad del agua. Debido a la tendencia de la especie a permanecer en sitios terrestres cercanos a los cuerpos de agua, las características de la vegetación asociada a las orillas pueden ser también fundamentales para facilitar la permanencia de los individuos. Graves y Anderson (1987) mencionan la importancia de la cobertura de las orillas para la permanencia y escondite de los adultos para escapar de predadores y conseguir presas. Así mismo, en varias especies de anuros incluyendo R. catesbeiana se ha registrado el paso o la permanencia de los individuos a cierta distancia de los cuerpos de agua (Pope & Matthews 2001, Lynn & Lindle 2002, Hodgkison & Hero 2001, Currie & Bellis 1964, Rueda-Almonacid 1999). De esta manera puede suponerse la importancia de la cobertura adyacente a los estanques. En este estudio en particular, la altura del pasto es la única característica que puede, en un momento dado servir como sustrato de protección a los individuos que se sitúen fuera de los cuerpos de agua ya que no existen estratos de vegetación superiores ni sustratos que puedan suplir dichas funciones. La altura del pasto depende de un control externo por parte de los rebaños de bovinos, los cuales cíclicamente son llevados a los potreros, de modo que el pasto pasa de ser muy alto, a disponerse de manera prácticamente rasante. En la laguna 1 sin embargo, si se observa que gran parte del pasto asociado al borde permaneció durante casi todo el muestreo de manera más o menos regular, sin ser ramoneado, esto se debía a las limitadas rutas de acceso de los rebaños a la laguna, a la 106 delimitación por medio de cercas de la laguna con el resto del potrero y a que las zonas con este pasto largo, presentaban un terreno inseguro por donde casi nunca se vio permanecer o ingresar bovinos en el cuerpo de agua. Esta característica en la altura del pasto, puede influir también en la mayor abundancia de las ranas encontradas. De manera general puede decirse que la laguna 1 muestra no solo mayores porcentajes de cobertura de vegetación dentro del cuerpo de agua sino también alturas de vegetación mayores y permanentes asociadas a las orillas, constituyéndose así como un hábitat que cumple con las características mencionadas en la literatura que pueden ser favorables para la persistencia de la especie; sin embargo, cabe recordar lo aclarado para la laguna 3, en la cual los eventos reproductivos parecen presentarse con más fuerza. De acuerdo a lo comentado anteriormente, puede concluirse entonces que el rechazo de las ranas por la laguna 2 se debe principalmente a la falta de grandes porcentajes de cobertura de vegetación asociados directamente a los cuerpos de agua o a las orillas. La comparación de las densidades obtenidas en el presente estudio con las publicadas por Rueda Almonacid (1999) y Castro y colaboradores (1997) muestra que en las lagunas estudiadas las densidades son bajas comparadas con los valores registrados por estos autores, los cuales mencionan que las mayores densidades encontradas oscilan entre 0.1 y 1 ind/m2. Las densidades obtenidas en las lagunas 1 y 3 son similares a las obtenidas por Castro y colaboradores (1997) en la hacienda “la Marina” (0.024 ind/m2), la madrevieja “Maizena” (0.018 ind/m2) y la estación “San Isidro” (0.014 ind/m2) ubicadas cerca al río Cauca hacia el sur de la Laguna de Sonso en el Valle del Cauca. Quebradas. Según Graves y Anderson (1987) las características más influyentes de los ecosistemas lóticos son la gran fluctuación del nivel del agua y la velocidad de corrientes las cuales pueden ser negativas para la permanencia de individuos de R. catesbeiana debido a que tanto huevos como larvas, juveniles y adultos pueden ser arrastrados por la corriente y porque los estadios dependientes del agua pueden 107 sufrir desecación si el nivel decrece. Sin embargo, es importante tener en cuenta que a pesar de las características que pueden no favorecer la permanencia de la especie se han registrado casos de poblaciones establecidas en hábitats asociados a ríos y quebradas (Clarkson & DeVos 1986, Kupferberg 1997) Los resultados obtenidos mediante la prueba de X2 pueden no haber mostrado diferencias significativas debido a que con muestras pequeñas la prueba se torna menos robusta y menos capaz de evitar el error tipo II (Alldredge & Ratti 1986), en la realización de la prueba de X2 para el total de categorías encontradas en las quebradas, se cumplió el requerimiento de que en todos los sitios existiera una observación esperada y que no se presentaran cantidades esperadas menores a cinco (Neu y colaboradores 1974). Particularmente, el número de observaciones esperadas fue precisamente cinco (Tabla 3C). Según Alldredge y Ratti (1986) ante un número de hábitats pequeño debe tenerse un tamaño de muestra grande. De esta manera la prueba escogida en este caso para la determinación de preferencia o rechazo en las quebradas, puede haberse visto influenciada por el tamaño pequeño de la muestra; sin embargo, la cuantificación de las abundancias puede darnos una idea de que el hábitat de la quebrada 2 no es preferido por los adultos, ya que no se encontró esta categoría y por otro lado, la cuantificación de jóvenes mostró diferencias significativas que favorecían a la quebrada uno. El mayor número de individuos en la quebrada 1 puede deberse al desagüe de aguas de la laguna, lo que permite un paso directo y relativamente sencillo entre los dos hábitats, permitiendo la migración de individuos no solamente juveniles sino también adultos. La conexión de esta quebrada con aguas provenientes de los sistemas lénticos de la finca facilita también su permanencia ya que las características del cuerpo de agua son similares a los de las lagunas: pH ácido, alta carga orgánica y baja velocidad de corrientes, entre otras. En la quebrada 2, influye por un lado, la distancia de ésta a las lagunas y por otro, las condiciones de ésta que difieren más de lo conocido para la especie en áreas abiertas. Entre las características que puede tener la quebrada y que inciden en el 108 bajo número de adultos, puede estar la baja carga orgánica de éstas y la velocidad de corrientes que puede afectar la viabilidad de las posturas y de las larvas ya que éstas no tienen las adaptaciones para este tipo de ambientes. A esto puede sumarse la falta de espejos de agua con suficiente amplitud y profundidad para la inmersión y el desplazamiento de los adultos. Rana catesbeiana es una de las especies de anfibios que posee un comportamiento diurno de exposición al sol, favorecido por su continua permanencia en cuerpos de agua, lo cual permite elevar su temperatura corporal disminuyendo su tasa de desecación (Brattstrom 1963, Hodgkison & Hero 2001). La elevación en la temperatura corporal incrementa la tasa de digestión permitiendo a los individuos maximizar sus tasas de crecimiento y favorecer los procesos de reclutamiento de postmetamóficos (Hodgkison & Hero 2001). Podría decirse que en ecosistemas tropicales y de altas temperaturas diarias, como lo es la zona de estudio, las necesidades de termorregulación pueden no ser tan estrictas al estar en contacto con un ambiente más cálido, tal como se aprecia en los rangos de temperatura en donde se ubican las mayores densidades de individuos en áreas abiertas y cerradas (22-26ºC); A pesar de lo anterior, y considerando que el comportamiento de exposición diaria al sol puede favorecer, en un momento dado el fitness de un organismo, podríamos decir que las características de las quebradas pueden no solamente ser poco favorables por las velocidades de corriente sino por el efecto de la cobertura del dosel que impide este tipo de actividades diurnas. Esto puede verse explicado por la tendencia de los individuos en la quebrada 2 a presentar mayores densidades en los sitios con menor porcentaje de cobertura del dosel. En general, se puede decir que el hábitat de las quebradas está siendo usado, a pesar de que se considera que las características inherentes a los ecosistemas lóticos disminuyen la viabilidad de los individuos y por tanto pueden no ser usados con tanta frecuencia como las áreas abiertas. 109 Los resultados obtenidos en cuanto al uso que rana toro hace de las lagunas y de las quebradas estudiadas, dependen de las características relacionadas con la temporada de lluvias. Es importante tener en cuenta este precepto a la hora de buscar patrones en cuanto a este aspecto de uso, ya que las condiciones que se presenten en época seca pueden arrojar conclusiones distintas a las obtenidas en el presente estudio. Uso de hábitat y madurez de los individuos. Dentro de las características de hábitat establecidas para R. catesbeiana en el área de estudio, es importante apreciar como varía el hábitat al que se están asociando los individuos según sus categorías de madurez. El muestreo y el análisis de datos se realizaron para las categorías descritas en los resultados con el fin de mostrar patrones diferenciales en éstas. Debido a que solamente en los adultos se obtuvo un tamaño de muestra apreciable, los resultados de los análisis de uso de hábitat fueron aplicables únicamente para esta categoría. Sin embargo, los resultados obtenidos en cuanto a la comparación de las abundancias de los individuos, en las otras categorías de desarrollo pueden mostrar indicios del hábitat usado por éstos. Como se comentó anteriormente, las características encontradas en los estanques favorecen la permanencia de los adultos, por tanto se confirma lo mencionado en la literatura para los individuos maduros de R. catesbeiana. En general no se observó que las características microambientales usadas en estos sitios presentaran diferencias en cuanto a las categorías de madurez a diferencia del porcentaje de cobertura de pasto seco y los rangos de temperatura encontrados (comentado anteriormente). La categoría jóvenes fue generada para evitar la asignación de individuos en categorías incorrectas a causa de la dificultad de su reconocimiento en campo. Debido a que se observan individuos con un tamaño intermedio entre juveniles y adultos que no han desarrollado las características sexuales secundarias que permiten su identificación, pueden presentarse dificultades a la hora de determinar si son juveniles o adultos, ya que dentro del rango de LRC que se estableció para esta categoría, podemos estar hablando de machos con la madurez sexual recién 110 alcanzada o de hembras inmaduras próximas a alcanzar la madurez. Howard (1981) comenta que los machos de rana toro alcanzan la madurez sexual en un menor tiempo que las hembras, por tanto éstos presentan un menor tamaño; el autor encontró que en regiones templadas la LRC mínima para los machos sexualmente maduros fue de 95 mm mientras que el de las hembras fue de 108 mm. Los individuos colectados durante el premuestreo del presente estudio mostraron órganos sexuales con características intermedias de desarrollo y presentaron longitudes promedio de 98.21 mm (Tabla 1). Debido a que la condición sexual de estos individuos se aproxima al estado de madurez, la categoría jóvenes puede manejarse de una manera más general, asumiendo que se trata de individuos reproductivamente viables que difieren de los individuos de la categoría maduros, en que pueden no estar contribuyendo en gran medida al aumento de la población y que presentan tamaños menores a los individuos posiblemente dominantes, los cuales alcanzan LRC cercanas a los 150 mm. En los cuerpos de agua de carácter léntico estudiados, la contribución de los jóvenes no es muy significativa, ya que se obtuvieron en general, valores pequeños y no se encontraron diferencias entre los cuerpos de agua; sin embargo, al analizar las quebradas vemos que la abundancia de jóvenes es significantemente más alta en la quebrada 1; esto junto al hecho de no encontrar individuos adultos en la quebrada 2 puede indicarnos la ausencia de los individuos de gran tamaño debido a las características de la quebrada mencionadas anteriormente y que pueden no favorecer la permanencia y reproducción de los organismos. Rueda-Almonacid (1999) propone que las diferencias encontradas en las densidades poblacionales, pueden relacionarse con la calidad y estructura de cada uno de los hábitats requeridos por cada uno de los grupos de edades de rana toro; el autor encontró que el estanque con mayor densidad de individuos encontrado (básicamente juveniles) poseía un tamaño pequeño y no presentaba vegetación asociada al cuerpo de agua, mientras que los sitios con mayor densidad de adultos poseían gran cantidad de vegetación flotante y emergente asociada a las orillas. En 111 el presente estudio no se encontraron grandes abundancias de juveniles en las lagunas ni en las quebradas. A pesar de que los hábitats de áreas abiertas ofrecen características aptas para la supervivencia de las ranas, el bajo número de juveniles encontrado puede sugerirnos evidencias de que estos individuos presentan eventos de migración con lo cual abandonan sus estanques de nacimiento. Son varios los autores que señalan eventos de migración de ránidos: Pope y Matthews (2001) mencionan el uso de vías terrestres por distancias de más de 50m entre cuerpos de agua por parte de Rana muscosa. Pope y colaboradores indican que la migración que presentan los juveniles de Rana pipiens ocurre entre parches sin conectividad y que ésta no finaliza precisamente ante el primer hábitat favorable que encuentren, pudiendo recorrer distancias cercanas a 1 Km. Lehtinen y Galatowitsch (2001) señalan la importancia de las capacidades de dispersión de anfibios a través de matrices terrestres para la colonización de estanques restaurados. Por otra parte, Emlen (1968) indica que las hembras de R. catesbeiana suelen ubicarse en estanques vecinos a las lagunas de reproducción a las cuales migran en la época reproductiva por medio de quebradas afluentes y Corse y Metter (1980) observaron que la totalidad de un grupo de individuos de R. catesbeiana estudiados abandonaron su estanque de nacimiento, una vez completaron su desarrollo metamórfico y algunos fueron reencontrados en estanques ubicados a 200 o 300 metros de distancia. Adicional a las observaciones realizadas en los sitios de muestreo es importante anotar que los juveniles de la especie eran normalmente encontrados lejos de los estanques, en lugares con o sin presencia de agua: charcos temporales, alcantarillados, bordes de caminos y pasos de equinos, pastizales, casa y ordeño de la finca, entre otros; estas observaciones llevan a sugerir la posibilidad de migración entre los juveniles de la rana toro, favorecido entre otras cosas por las lluvias y por su tendencia (registrada en literatura) a aprovechar cualquier sustrato como refugio, e inclusive cavar pequeñas galerías en el barro o suelo desnudo (Bury & Whelan 1984, Graves & Anderson 1987). 112 Lynn y Lindle (2002) comentan que las diferencias en cercanía al cuerpo de agua apreciadas entre juveniles y adultos de Afrana angolensis se deben a una mayor velocidad y capacidad de desplazamiento por parte de los juveniles y a diferencias en la abundancia de presas. Hodgkison y Hero (2001) explican que la colonización a otros hábitats puede verse motivada por la necesidad de encontrar mejores sitios de alimentación, reducir el riesgo de depredación o escapar de posibles interacciones agonísticas interespecíficas. Kiesecker y Blaustein (1997) señalan que la presencia de adultos de R. catesbeiana puede inducir tanto al desplazamiento de anuros de menor tamaño como al de juveniles de su misma especie debido, entre otras cosas a su dieta generalista que incluye el canibalismo. En base a lo anterior podemos entonces suponer que si los eventos de migración realmente se presentan entre los juveniles de Rana catesbeiana, éstos pueden generarse como una forma de encontrar hábitats favorables o de reducir la competencia con los adultos. Bury y Whelan (1984) argumentan que R. catesbeiana presenta tasas de desecación similares a otros ránidos y es poco tolerante a la pérdida de agua corporal. debido a esto, los autores sustentan la dependencia de la especie a los cuerpos de agua; esta puede ser una razón por la cual los juveniles de R. catesbeiana pueden asociarse a ecosistemas lóticos en donde, aunque no existen características del todo favorables para su permanencia, pueden presentarse condiciones en las cuales no exista tanto estrés térmico ni de humedad; de este modo, se considera que antes de proponer a las quebradas como hábitats para la especie, se puede decir que éstas pueden funcionar más bien como lugares de paso antes de encontrar ambientes lénticos y abiertos en donde se favorezca la supervivencia y reproducción de los individuos, principalmente los adultos. Sin embargo, esto no puede concluirse por medio de los datos obtenidos, y se sugiere la realización de estudios centrados en la migración de la especie. 113 6.2.4 Consideraciones finales. Parte de lo propuesto para Rana catesbeiana con respecto a su migración a partir de los estanques de nacimiento ha tenido su fundamento en la bibliografía, la cual muestra ejemplos de migración no solo encontrados para rana toro sino también para otros anfibios con reproducción dependiente de estanques. Castro y colaboradores (1997) centran el estudio de dispersión de rana toro en los cuerpos de agua adyacentes a la laguna de sonso y algunos humedales asociados a ella, los cuales se presentan cercanos al cauce del Río y sufren procesos de inundación por medio de los cuales permiten la generación de charcos temporales y el desplazamiento de balsas de vegetación a lo largo del río; características favorables para la migración de individuos. Con respecto a lo anterior, cabe anotar que la población muestreada en el presente estudio, reporta la presencia y posible dispersión de la especie sobre terrenos montañosos los cuales muestran grandes pendientes y están alejadas del Río Cauca, permitiendo asumir que la especie presenta una buena capacidad de colonización de cuerpos de agua en terrenos planos y en zonas de montaña. Con relación a las poblaciones de anfibios con reproducción dependiente de estanques, algunos autores han generado teorías relacionadas con su carácter metapoblacional debido a que los estanques pueden ser considerados como parches de hábitat, en donde se asume que ocurren eventos de la dinámica poblacional como extinción local y recolonización (Marsh & Trenham 2001, Pope y colaboradores 2000). De acuerdo a esta teoría los eventos de migración de los anfibios entre los cuerpos de agua adquieren una mayor importancia, ya que son los directos responsables de los procesos de colonización, disminución o extinción local de las poblaciones; así mismo características de los cuerpos de agua como su área, forma y aislamiento toman importancia en relación con estos eventos migratorios y con las probabilidades de colonización (Marsh & Trenham 2000, Lehtinen & Galatowitsch 2001); por otro lado, mediante una aproximación metapoblacional pueden tenerse 114 en cuenta tanto el uso que hacen las especies de los estanques, principalmente para eventos de reproducción, como el uso de las matrices adyacentes para otro tipo de funciones biológicas (Pope y colaboradores 2000) Con respecto a lo anterior, es recomendable tener en cuenta también las características de las matrices adyacentes a los estanques de reproducción ya que éstas pueden determinar en gran medida los procesos anteriormente mencionados (Marsh & Trenham 2000, Pope y colaboradores 2000, Monello & Wright 1999, Lehtinen & Galatowitsch 2001). Las observaciones realizadas sobre las poblaciones de Rana catesbeiana en esta zona del municipio de Pereira, muestran que la especie presenta poblaciones en cuerpos de agua rodeados por matrices de pastizales en donde existe una notable carencia de estratos arbustivos o arborescentes, y una influencia marcada de actividades humanas; sin embargo es imposible arrojar conclusiones inherentes al grado de conectividad entre los cuerpos de agua o al carácter metapoblacional de la rana toro. En este estudio, los cuerpos de agua corresponden a típicas lagunas artificiales adyacentes a zonas perturbadas, que muestran que la especie persiste frente al fenómeno de antropización e influencia de sus respectivas actividades: paso continuo, ganadería, herbicidas y pesca, entre otros. Entre los efectos antrópicos más importantes está el de la ganadería: la presencia continua del ganado genera, por un lado pequeños disturbios en la vegetación y adición continua de urea y materia orgánica al agua, modificando el pH y el grado de eutroficación de los ambientes. Por otro lado, la matriz de pastizales adyacentes está expuesta continuamente a la adición de pesticidas químicos y abonos inorgánicos. Hayes y Jennings (1986) comentan que los mayores números poblacionales de Rana catesbeiana en comparación con los de otros ránidos se debe a que esta especie es más tolerante a la degradación de los cuerpos de agua, debido a sus preferencias de hábitat, en donde cabe tener en cuenta mayores temperaturas y quietud de aguas; adicionalmente los autores mencionan la mayor tolerancia de adultos, larvas y huevos a la presencia de tóxicos y pesticidas. Bury y Whelan 115 (1984) comentan que la especie tiende a ser más abundantes en hábitats modificados por el hombre aunque considera que las actividades que reducen la cobertura de vegetación en la matriz adyacente o en las orillas de los cuerpos de agua, la adición de herbicidas y el drenaje o canalización de los cuerpos de agua entre otros, son nocivos y reducen el hábitat apto para la especie. Por otro lado, Graves y Anderson (1987) aclaran la importancia de la eutroficación de las aguas debido al aumento en la abundancia de algas, vegetación acuática y presas asociadas; estas características son importantes en la alimentación y protección de larvas y adultos. Adicionalmente la disposición de los huevos de rana toro en forma de capas sobre la superficie del agua permite el aprovechamiento de la mayor cantidad de oxígeno disponible, permitiendo la subsistencia en aguas eutróficas en las cuales el oxigeno disponible es bastante bajo (Ryan 1978, Graves & Anderson 1987). Debido a que tanto esta zona del municipio de Pereira como otras, pertenecientes a municipios en contacto con el río Cauca poseen características climáticas similares y prácticas antrópicas con una gran perturbación de bosques naturales, para su transformación en terrenos de ganadería y agricultura, es urgente generar programas de control de las poblaciones de rana toro en esta zona, en donde los cuerpos de agua pueden poseer características similares a las encontradas en el presente estudio. Debido a que algunos estudios sobre la ecología general de rana toro no se han realizado, es imposible calcular o establecer el verdadero impacto de la especie sobre los ecosistemas nativos, sin embargo la observación de que la especie se adapta bien a cuerpos de agua con características variadas y desarrolla, en los mejores casos, grandes densidades poblacionales es de suponerse que la especie altere la composición de las comunidades animales asociadas a este tipo de ambientes. El desarrollo de estudios de hábitat no solo permitiría ampliar el conocimiento ecológico para la especie en Colombia sino también podría ser usado de manera práctica para la formulación efectiva de planes de manejo enfocados en ambientes o en las categorías de madurez de la especie que por sus características pueden ser considerados “blanco” para el inicio u orientación de dichos planes de manejo 116 7. CONCLUSIONES En los datos obtenidos, se confirma que en la zona la especie presenta mayores abundancias en ecosistemas abiertos con cuerpos de agua de carácter léntico, con tendencia a la acidez y que poseen grandes porcentajes de cobertura en las orillas y en el cuerpo de agua. La población en general rechaza la laguna 2, la cual posee menos vegetación en el cuerpo de agua y los adultos prefieren la laguna 1, la cual posee más vegetación acuática y mayores alturas del pasto asociado a la orilla. Los individuos adultos se asocian a las características de la vegetación de los cuerpos de agua que les permitan su permanencia para favorecer eventos de ocultamiento para escape y alimentación. A pesar de no haber obtenido resultados de preferencia para la laguna 3, ésta puede estar siendo más usada para eventos reproductivos, debido entre otras cosas, a la disposición de la vegetación inmersa en el cuerpo de agua. Los individuos en las lagunas pueden estarse asociando a profundidades menores a 50cm debido a su relación con la orilla y porque las profundidades bajas pueden presentar mayores temperaturas y abundancia de presas. Las regresiones obtenidas tanto en las lagunas como en las quebradas muestran que la tendencia de la densidad de individuos no varía tan drásticamente con respecto al cambio en las variables microambientales, y que las densidades no dependen de variables particulares. Esto puede explicarse debido a la tendencia generalista de Rana catesbeiana con respecto a recursos alimenticios y estructurales que pueden otorgar protección, entre otras ventajas. Adicionalmente se registra la presencia de Rana catesbeiana en quebradas las cuales poseen una mayor complejidad vegetal, coberturas del dosel entre el 75 y 117 100% y cuerpos de agua con características físicas y químicas diferentes a las de los sistemas lénticos, a los cuales la especie se encuentra adaptada. La falta de adultos y jóvenes en la quebrada 2 nos sugiere que este hábitat puede no ser tan favorable para los individuos grandes debido a la falta de características para reproducción y a la falta de un espejo de agua con profundidades suficientes para poderse sumergir y movilizarse. Por el contrario, las características y la conexión de la quebrada uno con lagunas adyacentes permite no sólo el paso sino la permanencia de individuos de pequeño y gran tamaño. Las características inherentes a las quebradas que pueden no ser tan favorables para la especie nos lleva a sugerir que en este caso particular, la observación de individuos en este tipo de ecosistemas puede ser el resultado de eventos de migración y que por tanto pueden ser hábitats transitorios en individuos, especialmente juveniles antes de encontrar ecosistemas lénticos que favorezcan su permanencia y reproducción. Los resultados y comentarios obtenidos dependen de la época en que fueron tomados los datos. De esta manera, se aclara que los patrones de uso encontrados describen el comportamiento de esta población de Rana catesbeiana en época de lluvias. 8. RECOMENDACIONES Este trabajo de uso de hábitat de rana toro no pretende formular patrones generales para la especie ya que ha sido realizado en un sitio puntual y en un lapso de tiempo muy corto; por el contrario si procura mostrar algunos indicios que pueden ser el punto de partida para el desarrollo de investigaciones centradas en aspectos particulares o realizadas a gran escala dentro del rango de distribución de la especie a lo largo del río Cauca: 118 Como primera media, y teniendo en cuenta el alcance que ha tenido la especie a lo largo del Río Cauca, es importante ampliar la información sobre aspectos ecológicos directamente aplicables a planes de reducción de sus poblaciones. Bajo este marco, vale la pena recomendar que se realicen investigaciones con respecto a las variables ambientales óptimas, para favorecer los eventos reproductivos de la especie, dentro de los que se puede tener en cuenta la disposición de la vegetación, el grado de acidez y la temperatura del agua. Por otro lado, con el fin de obtener de manera más satisfactoria una relación entre las variables microambientales y las densidades poblacionales de Rana catesbeiana se recomienda la realización de un análisis de regresión múltiple, debido a que el carácter generalista de la especie la puede hacer depender de un conjunto de variables y no de variables particulares. Se recomienda también que, en base a las condiciones microambientales que se consideran importantes para la permanencia de la especie, se desarrolle un índice de evaluación de hábitat acorde con las características de los ambientes en Colombia y que sea aplicado tanto para ecosistemas en donde se observen poblaciones de la especie como para ecosistemas sin ésta pero que por su cercanía puedan ser colonizados, y de esta manera categorizar los hábitats de acuerdo a su aptitud para sustentar la especie y poder centralizar y priorizar el manejo a nivel de ecosistemas. Es importante también realizar estudios que evalúen el estado de las comunidades que habitan en los ecosistemas en donde se está registrando la presencia de Rana catesbeiana. Con este enfoque pueden establecerse las especies que se están viendo más afectadas por rana toro o las especies que eventualmente puedan estar generando un control natural de sus poblaciones o de alguna categoría de desarrollo específica. Así mismo, se recomienda que se generen estudios centrados en el uso de los ecosistemas lóticos por parte de rana toro. A pesar de que se considere que las características de estos hábitats no son óptimas para la especie, su importancia 119 puede radicar en los eventos de migración de ésta. Aspecto que debe conocerse y controlarse, sobre todo si se quiere evitar la colonización hacia lugares en donde todavía no se registre la presencia rana toro. Debido a que el presente estudio fue realizado en sólo una época de lluvias, es necesarios evaluar el uso de hábitats tanto en épocas secas como en húmedas y así poder determinar patrones de uso de manera general para la zona. Adicionalmente es importante centrar los estudios en aspectos de distribución de las poblaciones sobre todo en zonas montañosas adyacentes al Cañón del Cauca, ya que los eventos dispersivos pueden variar a lo que se ha comentado para las zonas planas. Por último se propone la generación de estudios poblacionales de Rana catesbeiana en donde se planteen objetivos relacionados con la confrontación de su posible carácter metapoblacional y de la comprobación de migración entre los individuos. Recomendaciones de manejo. Antes de puntualizar sobre algún aspecto de manejo es importante aclarar que es necesario ampliar la información ecológica de Rana catesbeiana para Colombia con el fin de obtener aspectos de su historia natural, que puedan ser aprovechados para la formulación de planes efectivos de manejo. Con la ampliación de su información ecológica, pueden puntualizarse los proyectos de manejo de manera que se tornen específicos para rana toro, logrando de esta manera un menor impacto a los ecosistemas y especies nativas, y una mayor eficacia para el control de las poblaciones de esta especie exótica. Sin embargo con la información obtenida bajo el siguiente trabajo, pueden proponerse algunos planes de reducción de las poblaciones tomando como referencia el hábitat preferido por éstas. Como primera medida, pueden localizarse algunos ecosistemas que muestren similitud con las características microambientales que presentaron los ecosistemas más usados en el presente estudio; en ellos pueden iniciarse procesos de sacrificio colectivo y controlado de los individuos de rana toro. El aprovechamiento de estos 120 hábitats, radica en el aporte que éstos puedan hacer en cuanto al número de individuos, los cuales en condiciones no controladas pueden estar incrementando efectos como la depredación o exclusión de especies nativas, o migración y colonización hacia otros sitios. Por otro lado se deben promover estudios de monitoreo y sacrificio de los individuos de Rana catesbeiana en las quebradas. Es importante controlar este tipo de ecosistemas debido a lo comentado de las capacidades de dispersión de la especie y a la posible utilización de quebradas para dichos eventos. Vale la pena anotar que deben descartarse los planes que conlleven a una alteración del hábitat. A pesar de que rana toro puede verse afectada, entre otras cosas por disminución en la vegetación inmersa en los cuerpos de agua, modificación de las características de las aguas y drenaje de estas, debe tenerse en cuenta las especies nativas que también pueden sufrir disminución en sus poblaciones por este tipo de prácticas. Por último, los planes de manejo deben promover la participación de las comunidades humanas aledañas a los ecosistemas, por medio de las cuales pueden acelerarse los procesos de sacrificio y control de las poblaciones de rana toro. Adicionalmente a esto, deben generarse programas de información y educación para que estas comunidades se mantengan enteradas de los peligros que puede ocasionar la presencia de la especie y de su posible aprovechamiento como fuente proteínica dentro de la alimentación humana. 121 9. LITERATURA CITADA ACOSTA, A.R. 2003. Pontificia Universidad Javeriana. Facultad de Ciencias. Departamento de Biología. Comunicación personal. 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Heliopsis sp. pasto seco barro suelo 1 0 0 0 0.075 0.05 0 2 0.125 0.025 0 0.375 0.05 0.075 30.15 0 0 0 0 0 4 0.575 0 0.1 0.125 0 0.05 5 0.125 0 0 0.05 0 0 6 0.375 0 0 0.6 0 0 7 0.175 0 0 0 0.2 0 8 0.475 0 0 0.15 0 0.025 90 0 0 0 0 0 10 0.7 0 0 0.15 0 0 11 0.025 0 0 0 0 0 12 0.225 0 0 0 0 0.475 13 0 0 0 0 0 0 14 0.65 0 0 0.1 0 0 15 0.125 0 0 0 0 0 16 0.8 0.025 0 0.025 0 0 17 0.05 0 0 0 0 0 18 0.775 0.05 0.05 0 0 0 19 0 0 0 0 0 0 20 0.8 0 0 0 0 0.075 21 0 0 0 0 0 0 22 0.725 0 0 0.025 0 0.075 23 0.15 0 0 0 0 0 24 0.9 0 0 0.025 0 0 25 0.675 0 0 0 0 0 26 0.925 0.025 0.025 0.025 0 0 27 0.575 0 0 0 0 0 131 Anexo 4B Porcentaje de cobertura de especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes contrados en el cuerpo de agua de la laguna 1 tras la ubicación sistemática de parcelas circular Punto E. elegans Nymphae sp. P. punctatum Hydrocotyle sp agua 10 0 0 0.3250.55 2 0.075 0 0 0.1 0.175 3 0 0.65 0 0 0.2 4 0 0.025 0 0 0.1 5 0 0.55 0.05 0 0.2 6 0 0 0 0 0.025 7 0 0.075 0 0.025 0.525 80 0 0 0 0.35 90 0.9 0 0 0.1 10 0 0.1 0 0 0.05 11 0 0.125 0 0.75 0.1 12 0 0.025 0 0 0.25 13 0 0.95 0 0 0.05 14 0 0.15 0 0.025 0.05 15 0 0 0.05 0.8 0.025 16 0 0 0 0 0.15 17 0.15 0.15 0 0.45 0.2 18 0 0 0 0 0.1 19 0 0.7 0 0 0.275 20 0 0 0 0 0.125 21 0 0 0 0 1 22 0 0 0 0 0.075 23 0.075 0.325 0.3 0.05 0.1 24 0 0 0.025 0.025 0 25 0.05 0 0.2 0.025 0.05 26 0 0 0 0 0 27 0 0.025 0.25 0.15 0 132 Anexo 5. Porcentaje de cobertura de especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes encontrados en las orillas de la laguna 2 tras la ubicación sistemática de parcelas circulares Punto pasto Desmodium sp Heliopsis sp aff Munnozia sp Phyllanthus sp pasto seco suelo agua 1 0.5 0 0 0 0.1 0.125 0.05 0.2 2 0.5 0 0 0 0 0.1 0 0.4 3 0.675 0 0 0 0 0.025 0.025 0.275 4 0.6 0 0 0 0 0.025 0 0.375 5 0.65 0 0 0 0.05 0.075 0 0.225 6 0.35 0.075 0.075 0.075 0 0.125 0 0.3 7 0.325 0.225 0 0.025 0 0.175 0.025 0.175 8 0.375 0 0 0 0 0.2 0.025 0.4 90.5 0 0 0 0 00.30.2 10 0.65 0 0 0 0 0 0 0.35 11 0.45 0.025 0 0 0.05 0.125 0.05 0.225 12 0.3 0.025 0.025 0 0 0.15 0 0.4 13 0.45 0.225 0 0 0 0.025 0 0.3 14 0.7 0.05 0 0 0 0.025 0 0.225 15 0.475 0 0 0 0 0.15 0 0.375 Anexo 6. Porcentaje de cobertura de especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes encontrados en las orillas de la laguna 3 tras la ubicación sistemática de parcelas circulares Punto pasto Desmodium sp Heliopsis sp suelo estolón agua pasto seco 10.3 0 0000.70 20.8 0 0000.20 30.9 0 00000.1 4 0.425 0 0 0 0.075 0.475 0 5 0.575 0 0 0 0 0.375 0.05 6 0.4 0.05 0 0 0 0.525 0.025 7 0.425 0 0 0 0 0.525 0 8 0.325 0 0 0 0.025 0.65 0 9 0.375 0 0.175 0.05 0 0.275 0.1 10 0.475 0 0 0 0 0.525 0 11 0.525 0 0 0 0 0.4 0.075 12 0.675 0.025 0 0 0 0.15 0.125 13 0.35 0 0 0 0 0.65 0 14 0.675 0.05 0 0 0 0.25 0.025 15 0.525 0 0 0 0 0.475 0 16 0.75 0.05 0 0.025 0 0.125 0.05 17 0.575 0 0 0 0 0.425 0 18 0.875 0 0 0 0 0.125 0 19 0.45 0 0 0 0 0.55 0 20 0.5 0 0 0 0 0.5 0 21 0.55 0 0 0 0 0.45 0 133 Anexo 7. Inclinación obtenida en puntos sistemáticos en las lagunas 1, 2 y 3 Laguna 1 Laguna 2 Laguna 3 Grados de Porcentaje Categoría Grados de Porcentaje Categoría Grados de Porcentaje Categoría inclinación de inclinación inclinación de inclinación inclinación de inclinación 0 0 Plana 0 0 Plana 0 0 Plana 00 00 0 0 10 22 Moderadamente 0 0 0 0 11 24 escarpada 0 0 0 0 17 38 0 0 0 0 17 38 0 0 00 00 0 0 22 49 Escarpada 0 0 00 00 0 0 29 64 Muy 0 0 0 0 29 64 escarpada 0 0 0 0 30 67 0 0 0 0 34 76 0 0 0 0 35 78 0 0 37 82 12 27 Moderadamente 39 87 22 49 Escarpada 15 33 escarpada 40 89 25 56 18 40 49 109 25 56 25 56 19 42 Escarpada 20 44 28 62 Muy 20 44 30 67 escarpada 22 49 31 69 25 56 28 62 Muy 35 78 Escarpada 40 89 44 98 50 111 Anexo 7. Inclinación obtenida en puntos sistemáticos en las quebradas 1 y 2 Quebrada 1 Quebrada 2 Grados de Porcentaje Categoría Grados de Porcentaje Categoría inclinación de inclinación inclinación de inclinación 16 34 Moderadamente 21 46 Escarpada 17 38 escarpada 24 53 30 67 Muy 38 83 Muy 33 72 escarpada 38 83 escarpada 44 97 49 109 44 97 49 109 44 98 54 120 46 102 54 120 46 102 65 144 49 108 83 183 52 114 93 206 57 127 57 127 60 133 70 154 134 Anexo 8. Porcentaje de cobertura de especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes encontrados en la quebrada 1 tras la ubicación sistemática de parcelas circulares Punto Desmodium sp aff Oplismenus sp A. urophyllum G. angustifolia B. occidentale hojarasca suelo agua ramas caidas piedra 1 0.025 0.075 0.025 0.325 0.125 0.25 0.125 0.025 2 0 0 0 0.025 0 0.375 0.25 0.175 0.075 0.025 3 0 0.1 0 0 0 0.375 0.225 0.2 0.025 0 4 0 0.2 0.05 0.025 0.025 0.325 0.05 0.3 0.025 0 5 0 0.075 0 0 0.025 0.225 0.15 0.375 0.075 0 6 0.025 0.175 0.025 0 0 0.325 0.2 0.1 0.15 0 7 0 0.2 0.05 0 0 0.3 0.125 0.25 0.025 0.05 8 0.05 0.075 0.05 0.025 0.05 0.325 0.1 0.175 0 0.075 9 0 0.05 0 0.025 0.025 0.5 0.125 0.25 0 0 10 0 0.025 0 0 0.05 0.45 0.275 0.175 0 0 11 0 0.075 0 0 0 0.2 0.425 0.2 0.025 0 12 0 0.05 0 0 0 0.225 0.3 0.275 0.075 0 13 0 0 0 0 0 0.4 0.275 0.1 0 0 14 0 0 0 0 0 0.325 0.175 0.2 0 0.175 15 0 0 0 0 0 0.325 0.15 0.2 0.125 0.05 135 Anexo 9. Porcentaje de cobertura de especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes encontrados en la quebrada 2 tras la ubicación sistemática de parcelas circulares Punto musgo Anturium sp Polypodium sp. hojarasca agua suelo roca p. de rio rama caida arena 1 0 0 0 0.075 0.375 0.025 0.35 0.075 0 0 2 0.05 0.025 0 0.075 0.275 0.05 0.475 0 0 0.025 3 0 0 0 0.05 0.35 0.05 0.475 0 0.025 0.025 4 0 0 0.025 0.175 0.3 0.05 0.35 0.025 0.05 0 5 0 0.025 0 0.1 0.425 0.125 0.3 0 0 0 6 0.025 0 0 0.1 0.25 0.075 0.475 0.05 0.025 0 7 0 0 0 0.125 0.375 0 0.35 0 0.05 0.1 8 0 0 0 0.025 0.075 0 0.675 0.025 0.05 0.15 9 0 0 0 0.125 0.4 0 0.325 0.05 0.1 0 10 0 0 0 0.05 0.3 0.1 0.225 0.075 0 0.1 11 0 0 0.025 0.05 0.325 0.125 0.3 0 0.05 0.075 Anexo 10. Porcentaje del cuerpo de agua ocupado por necromasa obtenido en puntos sistemáticos en las dos quebradas estudiadas Puntos Queb. 1 Queb. 2 100 24013 36713 4400 51715 600 75833 81010 9470 10 0 0 11 42 27 12 0 13 8 14 38 15 60 Promedio 28 10 Desv. Est. 23.58 11.77 136 Anexo 11 Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes de cobertura de las especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes en la laguna 1 % cob. Pasto Nymphae sp Agua Hydrocotyle sp Suelo pasto seco P. punctatum Barro E. elegans 0.000 0.018 0.067 0.021 0.128 0.146 0.088 0.146 0.176 0.160 0.025 0.008 0.023 0.015 0.015 0.007 0.025 0.004 0.002 0.009 0.050 0.003 0.009 0.018 0.009 0.010 0.012 0.011 0.013 0.075 0.004 0.014 0.025 0.001 0.001 0.020 0.005 0.001 0.004 0.100 0.003 0.009 0.019 0.003 0.008 0.009 0.125 0.010 0.001 0.006 0.006 0.009 0.007 0.150 0.007 0.005 0.012 0.010 0.007 0.014 0.005 0.001 0.175 0.008 0.002 0.003 0.006 0.003 0.005 0.002 0.200 0.005 0.002 0.009 0.005 0.225 0.004 0.005 0.001 0.001 0.001 0.250 0.001 0.010 0.001 0.002 0.002 0.275 0.007 0.007 0.010 0.001 0.001 0.005 0.003 0.300 0.008 0.001 0.005 0.001 0.325 0.002 0.001 0.002 0.002 0.001 0.350 0.002 0.001 0.004 0.001 0.001 0.375 0.006 0.001 0.400 0.003 0.001 0.006 0.425 0.005 0.002 0.004 0.001 0.001 0.450 0.002 0.009 0.001 0.001 0.001 0.475 0.005 0.001 0.003 0.500 0.006 0.002 0.525 0.003 0.550 0.003 0.001 0.575 0.004 0.002 0.005 0.001 0.600 0.009 0.625 0.007 0.002 0.001 0.650 0.007 0.005 0.003 0.675 0.002 0.005 0.700 0.007 0.725 0.004 0.004 0.750 0.008 0.001 0.775 0.004 0.003 0.001 0.800 0.001 0.001 0.825 0.005 0.002 0.850 0.002 0.002 0.875 0.005 0.001 0.900 0.004 0.003 0.002 1.000 0.001 0.001 0.002 137 Anexo 12 Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes de cobertura de las especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes en la laguna 2 % cob. pasto agua pasto seco Desmodium sp suelo Heliopsis sp galeria 0 0.001 0.008 0.050 0.044 0.065 0.058 0.025 0.003 0.007 0.005 0.014 0.004 0.014 0.05 0.012 0.003 0.010 0.004 0.004 0.075 0.009 0.010 0.002 0.001 0.002 0.1 0.004 0.007 0.002 0.002 0.001 0.125 0.001 0.006 0.001 0.002 0.001 0.001 0.15 0.001 0.002 0.004 0.001 0.001 0.003 0.175 0.002 0.003 0.004 0.001 0.001 0.2 0.010 0.002 0.001 0.225 0.001 0.012 0.004 0.001 0.001 0.001 0.25 0.007 0.006 0.004 0.001 0.275 0.005 0.004 0.3 0.006 0.010 0.003 0.325 0.002 0.003 0.001 0.004 0.35 0.011 0.003 0.004 0.001 0.375 0.010 0.009 0.002 0.4 0.003 0.002 0.001 0.425 0.003 0.002 0.45 0.003 0.003 0.475 0.003 0.5 0.001 0.525 0.006 0.55 0.004 0.001 0.001 0.575 0.006 0.6 0.001 0.001 0.625 0.002 0.65 0.002 0.675 0.002 0.001 0.7 0.002 0.775 0.001 0.95 0.001 138 Anexo 13. Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes de cobertura de las especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes en la laguna 3 % cob. pasto agua estolones pasto seco barro suelo Desmodium sp 0 0.004 0.007 0.152 0.115 0.177 0.188 0.152 0.025 0.001 0.001 0.007 0.034 0.007 0.003 0.008 0.05 0.008 0.003 0.028 0.004 0.013 0.075 0.006 0.004 0.008 0.001 0.003 0.003 0.1 0.001 0.005 0.003 0.006 0.002 0.001 0.001 0.125 0.001 0.008 0.003 0.002 0.15 0.012 0.006 0.004 0.001 0.002 0.002 0.175 0.002 0.011 0.004 0.001 0.002 0.003 0.2 0.001 0.008 0.001 0.002 0.225 0.010 0.004 0.007 0.001 0.002 0.25 0.002 0.004 0.001 0.001 0.275 0.008 0.010 0.006 0.002 0.3 0.005 0.005 0.002 0.325 0.004 0.015 0.001 0.35 0.010 0.024 0.001 0.375 0.001 0.005 0.004 0.4 0.007 0.010 0.001 0.425 0.005 0.009 0.001 0.45 0.002 0.006 0.475 0.004 0.001 0.001 0.5 0.011 0.007 0.003 0.525 0.004 0.004 0.001 0.001 0.55 0.009 0.007 0.575 0.021 0.009 0.6 0.018 0.003 0.003 0.625 0.004 0.001 0.65 0.012 0.003 0.675 0.003 0.004 0.7 0.004 0.004 0.725 0.006 0.002 0.75 0.002 0.002 0.775 0.001 0.8 0.003 0.85 0.003 0.875 0.004 0.9 0.006 0.925 0.003 0.95 0.004 0.975 0.001 1 0.005 139 Anexo 14 Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes de cobertura de las especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes en la quebrada 1 % cob. hojarasca agua suelo aff. Oplismenus piedra pasto r. caidas A. urophyllum G. angustifolia B. occidentale 0 0.001 0.014 0.045 0.066 0.032 0.052 0.050 0.044 0.025 0.013 0.012 0.004 0.018 0.009 0.021 0.019 0.05 0.001 0.004 0.005 0.007 0.003 0.011 0.011 0.001 0.008 0.075 0.005 0.001 0.007 0.006 0.004 0.007 0.002 0.1 0.002 0.002 0.002 0.003 0.003 0.001 0.001 0.001 0.003 0.125 0.007 0.004 0.005 0.006 0.001 0.004 0.001 0.15 0.004 0.008 0.003 0.008 0.002 0.001 0.001 0.175 0.003 0.016 0.002 0.001 0.002 0.2 0.006 0.007 0.005 0.010 0.001 0.225 0.010 0.003 0.006 0.003 0.25 0.006 0.010 0.007 0.275 0.006 0.008 0.005 0.002 0.3 0.008 0.002 0.011 0.001 0.325 0.004 0.004 0.002 0.001 0.35 0.002 0.004 0.001 0.375 0.002 0.004 0.010 0.4 0.004 0.003 0.425 0.003 0.001 0.45 0.002 0.002 0.475 0.001 0.002 140 Anexo 15. Densidad de individuos de Rana catesbeiana encontrada en los porcentajes de cobertura de las especies vegetales y tipos de sustrato más abundantes en la quebrada 2 % cob. hojarasca roca agua suelo r. caidas p. de rio 0 0.002 0.012 0.013 0.025 0.002 0.006 0.004 0.007 0.05 0.002 0.003 0.003 0.003 0.075 0.008 0.003 0.1 0.002 0.002 0.002 0.125 0.001 0.002 0.002 0.001 0.002 0.15 0.004 0.002 0.002 0.001 0.002 0.001 0.175 0.001 0.003 0.001 0.003 0.2 0.002 0.002 0.225 0.003 0.003 0.004 0.25 0.004 0.002 0.001 0.275 0.002 0.002 0.006 0.3 0.003 0.003 0.001 0.001 0.325 0.002 0.001 0.001 0.35 0.001 0.001 0.375 0.002 0.001 0.4 0.002 0.001 0.425 0.002 0.003 0.45 0.001 0.001 0.475 0.5 0.001 0.001 0.525 0.55 0.001 141 142