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Adiciones a la ficoflora marina de Venezuela. II. Ceramiaceae, y (Rhodophyta) Additions to the marine phycoflora of Venezuela. II. Ceramiaceae, Wrangeliaceae and Callithamniaceae (Rhodophyta)

Mayra García1, Santiago Gómez2 y Nelson Gil3

Resumen Las siguientes cuatro especies: Balliella pseudocorticata, Perikladosporon percurrens, Monosporus indicus y Seirospora occidentalis, constituyen las primeras citas para la costa venezolana. Se mencionan sus caracteres diagnóstico y se establecen comparaciones con especies cercanas. Todas estas han sido mencionadas en arrecifes coralinos de aguas tropicales y se consideran comunes en el Mar Caribe. Palabras clave: Balliella, Monosporus, Perikladosporon, Seirospora, Rhodophyta. Abstract The following four species: Balliella pseudocorticata, Perikladosporon percurrens, Monosporus indicus and Seirospora occidentalis, represent the first report to the Venezuelan coast, of which mention their diagnostic features and making comparisons with its relatives. All these species have been identified in coral reefs of tropical waters and are considered common in the Caribbean Sea. Key words: Balliella, Monosporus, Perikladosporon, Seirospora, Rhodophyta.

Introducción tropicales. Particularmente en Venezuela se hace Históricamente la familia Ceramiaceae sensu referencia a la existencia de dos (2) géneros y lato ha sido uno de los grupos taxonómicos más cinco (5) especies de la familia Callithamniaceae, complejos de la División Rhodophyta, cuyos nueve (9) géneros y quince (15) especies de integrantes son algas que forman talos pequeños, Wrangeliaceae, un (1) género y tres (3) especies filamentosos y delicados, con construcción de Spyridaceae y once (11) géneros y veintidós uniaxial con o sin corticación total o parcial y (22) especies de Ceramiaceae (Tab. 1) (Ganesan crecimiento mediante una célula apical 1989, García et al. 2002, Barrios & Díaz 2005, García (Athanasiadis 1996; Nunes et al. 2008). & Huérfano 2006, Solé 2008, Ardito & García A nivel mundial se han mencionado más 2009, García & Gómez 2007, 2009a, 2009b), a pesar de 82 géneros y 429 especies de Ceramiaceae, de esta alta representatividad muchas de sus anteriormente reunidas en 12 tribus, siendo uno especies poseen pocos o no poseen reportes en de los grupos más numerosos de las algas los inventarios ficoflorísticos. El objetivo del marinas. Actualmente cuatro de estas tribus han presente trabajo es dar a conocer cuatro sido segregadas y elevadas a la categoría de adiciones poco comunes de estas familias: familia: Callithamniaceae, Wrangeliaceae, Balliella pseudocorticata (E.Y. Dawson) D.N. Spyridiaceae y Inkyuleeaceae (Choi et al. 2008). Young, Perikladosporon percurrens (E.Y. Las algas de este grupo poseen amplia Dawson) Athanasiadis, Monosporus indicus distribución, principalmente en las regiones Børgesen y Seirospora occidentalis Børgesen.

¹Universidad Central de Venezuela, Fundación Instituto Botánico de Venezuela, Apartado 2156, Caracas, Venezuela. Dirección para la correspondencia: [email protected] ²Universidad Central de Venezuela, Centro de Botánica Tropical, Instituto de Biología Experimental, Apartado 20513, Caracas,Venezuela. ³Universidad Pedagógica Experimental Libertador, Instituto Pedagógico de Miranda “José Manuel Siso Martínez”, Caracas, Venezuela. 36 García, M.; Gómez, S. & Gil, N. Tabla1 – Lista de especies de Callithamniaceae,Ceramiaceae, Spyridiaceae y Wrangeliaceae presentes en Venezuela. Table 1 – Species of Callithamniaceae,Ceramiaceae, Spyridiaceae y Wrangeliaceae in Venezuela.

Callithamniaceae cordatum (Børgesen) Feldmann-Mazoyer Aglaothamnion halliae (F.S. Collins) N.E. Aponte, D.L. Ballantine & J.N. Norris Aglaothamnion tenuissimum (Bonnemaison) Feldmann-Mazoyer Aglaothamnion uruguayense (W.R. Taylor) N.E. Aponte, D.L. Ballantine & J.N. Norris attenuata (C. Agardh) J. Agardh

Ceramiaceae Acrothamnion butlerae (F.S. Collins) Kylin Antithamnion antillanum Børgesen Antithamnionella boergesenii (Cormaci & G. Furnari) Athanasiadis Antithamnionella breviramosa (E.Y. Dawson) Wollaston Callithamniella tingitana (Schousboe ex Bornet) Feldmann-Mazoyer Centroceras clavulatum (C. Agardh) Montagne Centrocerocolax ubatubensis A.B. Joly Ceramium brasiliense A.B. Joly Ceramium cimbricum H.E. Petersen Ceramium cingulatum Weber-van Bosse Ceramium clarionense Setchell & N.L. Gardner Ceramium dawsonii A.B. Joly Ceramium deslongchampsii Chauvin ex Duby Ceramium diaphanum (Lightfoot) Roth Ceramium floridanum J. Agardh Ceramium tenerrimum (G. Martens) Okamura Ceramium uruguayense W.R. Taylor Corallophila atlantica (A.B. Joly & Ugadim) R.E. Norris Corallophila verongiae (D.L. Ballantine & M.J. Wynne) R.E. Norris Dohrniella antillara (W.R. Taylor) Feldmann-Mazoyer Gayliella flaccida (Harvey ex Kützing) T.O. Cho & L.J. McIvor elegans (Schousboe ex C. Agardh) J. Agardh

Spyridiaceae Spyridia clavata Kützing Spyridia filamentosa (Wulfen) Harvey Spyridia hypnoides (Bory de Saint-Vincent) Papenfuss

Wrangeliaceae Anotrichium tenue (C. Agardh) Nägeli Anotrichium barbatum (C. Agardh) Nägeli Grallatoria reptans M.A. Howe Griffithsia globulifera Harvey ex Kützing Griffithsia opuntioides J. Agardh Griffithsia schousboei Montagne Haloplegma duperreyi Montagne Ptilothamnion speluncarum (F.S. Collins & Hervey) D.L. Ballantine & M.J. Wynne Spermothamnion investiens (P.L. Crouan & H.M. Crouan) Vickers Spermothamnion macromeres F.S. Collins & Hervey Spongoclonium caribaeum (Børgesen) M.J. Wynne Tiffaniella saccorhiza (Setchell & N.L. Gardner) Doty & Meñez Wrangelia argus (Montagne) Montagne Wrangelia bicuspidata Børgesen Wrangelia penicillata (C. Agardh) C. Agardh

Rodriguésia 62(1): 035-042. 2011 Adiciones a la ficoflora marina de Venezuela. II. Ceramiaceae, Wrangeliaceae y Callithamniaceae (Rhodophyta) 37 Materiales y Métodos fotografías se tomaron utilizando un microscopio Durante los años 2006 y 2009 se realizaron Nikon Eclipse E200 equipado con cámara digital muestreos continuos en las localidades de Jurelito, modelo CoolPix-4500. Cepe y Ocumare del Estado Aragua, Puerto Cruz en el estado Vargas, y Adícora (Península de Resultados y Discusión Paraguaná) en el estado Falcón, Venezuela (Fig. 1), Familia Ceramiaceae con el objetivo de realizar un inventario ficológico. Subfamilia Compsothamnioideae Los especímenes se colectaron en plataformas Tribu Delesseriopseae rocosas y arrecifes coralinos, creciendo Balliella pseudocorticata (E.Y. Dawson) D.N. principalmente sobre cordeles de nylon, entre 0 y Young Fig. 2 a-e 17 m de profundidad. Las muestras se preservaron Talo filamentoso, erecto, monosifonal, hasta en formaldehído al 4% en agua de mar, luego se 5 mm de alto, color rosado pálido, arraigado al colorearon con una solución de safranina al 1%, y sustrato mediante rizoides multicelulares. Eje se prepararon láminas semipermanentes utilizando principal ramificándose de manera alterna a una solución de Karo® al 30%. Estas se depositaron irregular, ramas indeterminadas originándose a en el Herbario Nacional de Venezuela (VEN). Las intervalos de 4 a 5 células axiales, ramificación secundaria dística-opuesta y desigual Células axiales del eje principal de 30–32 µm de diámetro y de 75–77 µm de largo. Porción basal con filamentos corticales. Células glandulares en posición abaxial, de 12–17 µm de diámetro, originadas en las células basales de las ramas determinadas. Tetrasporangios cruciados, 25–30 µm de diámetro producidos únicamente en posición adaxial. Hábitat: Crece sobre cordeles de nylon® en arrecifes coralinos, entre 6–17 m de profundidad. Material examinado: VENEZUELA. ESTADO ARAGUA: Cepe, 21.III.2009, M. García, S. Gómez, N. Gil y G. Gómez 2484, 2484a (VEN). Jurelito, 24.I.2009, M. García, S. Gómez, N. Gil y G. Gómez 2429 (VEN); 13.IX.2008, M. García, S. Gómez, N. Gil y L. Cadenas 2360 (VEN). ESTADO VARGAS: Puerto Cruz, 21.VI.2006, M. García, S. Gómez y N. Gil 1900, 1900a (VEN). Distribución mundial: Golfo de California, Bermuda, Antillas Mayores, Colombia, Puerto Rico, Islas del Océano Indico, Australia y Nueva Zelanda (Guiry & Guiry 2010). Las especies Balliella amphiglanda Huisman & Kraft, B. crouanioides (Itono) Itono & T. Tanaka, B. grandis Huisman & Kraft y B. pseudocorticata comparten un carácter en común, el patrón de ramificación irregular, con ramas indeterminadas dísticas-opuestas y de tamaño desigual. Las dos primeras especies poseen pequeñas células glandulares (< 6 µm de diámetro), mientras que las dos últimas presentan grandes células glandulares (13–20 µm de diámetro), pero B. pseudocorticata se Figura 1 – Situación geográfica nacional de las áreas distingue de B. grandis por producir tetrasporangios de estudio (1 Puerto Cruz, 2 Cepe, 3 Jurelito, 4 Ocumare, exclusivamente adaxiales originados directamente 5 Adicora) de las células basales de las ramas laterales y por Figure 1 – National geographic situation of the study areas desarrollar un tamaño de talo 10 veces menor al de (1 Puerto Cruz, 2 Cepe, 3 Jurelito, 4 Ocumare, 5 Adícora). B. grandis (Huisman & Kraft 1984; Athanasiadis

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1996). Los especímenes encontrados en este estudio con las características de las pínulas unilaterales y muestran todos los caracteres de B. pseudocorticata curvadas adaxialmente de P. percurrens descritas mencionados por los autores Huisman & Kraft por Bula-Meyer & Díaz-Pulido (1995) para el mar (1984) y Athanasiadis (1996), la cual es Caribe, Cribb (1983) para Australia, Athanasiadis exclusivamente tropical, bastante común en el mar (1996) y Abbott (1999) para el Pacífico Occidental, Caribe y suele crecer en profundidades de 10 a 40 siendo este el primer registro para la costa venezolana. m, su presencia en aguas venezolanas representa el primer hallazgo en estas costas. Familia Wrangeliaceae Tribu Monosporeae Subfamilia Ceramioideae Monosporus indicus Børgesen Fig. 3 c-e, 4 a Tribu Antithamnieae Talo filamentoso con ejes principales erectos Perikladosporon percurrens (E.Y. Dawson) y secundarios postrados, monosifonales, hasta 1 Athanasiadis Fig. 3 a-b cm de alto, color rosado pálido, arraigados al Talo filamentoso, erecto, monosifonal, hasta sustrato mediante rizoides unicelulares y 3 mm de alto, color rosado pálido, arraigado al multicelulares, con terminaciones digitadas. sustrato mediante rizoides multicelulares. Eje Ramificación pseudodicotómica. Células de los ejes principal 15–20 µm de diámetro, ramificándose de principales de 400–420 µm de largo y de 50–60 µm manera dística y simétrica (pinnas), ápice del eje de diámetro, y de los ejes secundarios de 580–600 principal percurrente. Las pinnas son curvadas y µm de largo y de 130–150 µm de diámetro. Células terminales con ápices ampliamente redondeados. ramificadas adaxialmente, ramas de último orden de Propágulos ovalados, de 108–150 µm de largo y de dos células de largo. Células glandulares y 84–100 µm de diámetro, ubicados entre las tetrasporangios no observados. dicotomías con un corto pedicelo. Tetrasporangios Hábitat: Crece sobre cordeles de nylon® en tetraédricos, ovoides, de 34–36 µm de largo y de arrecifes coralinos, a 6 m de profundidad. 24–26 µm de diámetro. Material examinado: VENEZUELA. ESTADO ARAGUA: Hábitat: Crece sobre cordeles de nylon® en La Playita, Ocumare de la Costa, 7.XI.2008, M. García, S. Gómez, N. Gil y L. Cadenas 2418, 2418a (VEN). arrecifes coralinos, entre 6–10 m de profundidad. Distribución mundial: Colombia, Estados Material examinado: VENEZUELA. ESTADO ARAGUA: Federales de Micronesia, Islas Hawai, Australia y Cepe, 21.III.2009, M. García, S. Gómez, N. Gil y G. Gómez Nueva Zelanda (Guiry & Guiry 2010). 2457, 2457a (VEN). ESTADO FALCÓN: Península de Perikladosporon es un género taxonómicamente Paraguaná, Adicora, 3.XI.2009, M. García, S. Gómez y N. cercano a Acrothamnion, diferenciándose Gil 2485, 2485a (VEN). principalmente por la posición de las células Distribución mundial: Puerto Rico, Islas glandulares, en el primero crecen de manera Hawai, Corea, India, Australia y Nueva Zelanda (Guiry & Guiry 2010). intercalar sobre las células de las ramas laterales y Los géneros Monosporus y Diplothamnion en el segundo en los ápices de las ramas y eje principal; pertenecen a la familia Wrangeliaceae y se asemejan otro carácter importante para segregar estos géneros vegetativamente, la única diferencia es el patrón de es la presencia de una sola pínula por célula axial de ramificación de los ejes principales erectos: opuesto crecimiento unilateral en el caso de Perikladosporon en Diplothamnion y subdicotómico en y un par de pínulas de crecimiento opuesto en el Monosporus (Abbott 1999). Por otra parte es uno caso de Acrothamnion (Athanasiadis 1996; Bula- de los pocos géneros del orden que Meyer & Díaz-Pulido 1995). produce monosporangios a diferencia de Este género sólo posee dos especies a nivel Diplothamnion, algunas de sus especies son mundial, Perikladosporon percurrens y P. abaxiale distinguidas por la presencia o ausencia de D.L. Ballantine & N.E. Aponte, de morfología muy pedicelo en sus monosporangios. En el caso de M. similar, esta última es completamente postrada y sus indicus los monosporangios pueden desarrollarse pínulas poseen un desarrollo principalmente abaxial, directamente en las dicotomías o a partir de un corto mientras que la especie P. percurrens tiene un talo pedicelo triangular, sin embargo el principal carácter con porciones postradas y erectas y pínulas con diagnóstico de M. indicus es el desarrollo de un talo crecimiento adaxial (Ballantine & Aponte 2005). En con porciones erectas y postradas a diferencia de el material estudiado no se observaron células otras especies del género en las cuales se presenta glandulares, pero estos especímenes concuerdan un talo estrictamente erecto, incluyendo la especie

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42 García, M.; Gómez, S. & Gil, N. occidentalis) la más común es S. occidentalis, among lineages of the Ceramiaceae (Ceramiales, fácilmente distinguible por su talo ecorticado y de Rhodophyta) based on nuclear small subunit rDNA menor tamaño. sequence data. Journal of Phycology 44: 1033-1048. Taylor (1960) y Cribb (1983) mencionan estos Cribb, A.B. 1983. Marine of the southern Great caracteres diagnóstico en esta especie, para las Islas Barrier Reef. Part 1. Rhodophyta. Australian Coral Bahamas y la gran barrera de arrecife de Australia, Reef Society, Brisbane. 173p. Ganesan, E.K. 1989. A catalog of benthic marine algae respectivamente, lo cual coincide con el material and seagrasses of Venezuela. Fondo Editorial encontrado en la costa venezolana. CONICIT, Caracas. 237p. Todas las especies registradas en este estudio García, M.; Ardito, S. & Gómez, S. 2002. Antithamnionella tienen distribución Tropical y son comunes en el mar boergesenii (Cormaci et Furnari) Athanasiadis Caribe, a pesar de ello estas constituyen las primeras (Rhodophyta, Ceramiales), nuevo registro para citas en la costa venezolana, esto probablemente es Venezuela. Ernstia 12: 173-181. debido al hecho de que muchas de estas aparecen García, M. & Gómez, S. 2007. Primer registro de como diminutos componentes cespitosos o epífitos. Pleonosporium caribaeum (Børgesen) R.E. Norris El estudio más exhaustivo y usando herramientas (Ceramiaceae, Rhodophyta) en el Mar Caribe como el buceo autónomo sobre todo en la zona Venezolano. Ernstia 17: 25-34. submareal, permitirá enriquecer progresivamente la García, M. & Gómez, S. 2009a. Primer registro de información sobre nuestra ficoflora. Ceramium cingulatum Weber-Van Bosse (Ceramiaceae, Rhodophyta) para el océano Atlántico Occidental. Ernstia 19: 55-65. Agradecimientos García, M. & Gómez, S. 2009b. Estudio morfológico de A la Lic. Yaroslavi Espinoza y a los Bachilleres Ceramium clarionense Setchell & N.L. Gardner Luis Cadenas y Gabriel Gómez por su colaboración (Ceramiaceae, Ceramiales, Rhodophyta), una en las actividades de campo. novedad para el Mar Caribe. Ernstia 19: 97-107. García, M. & Huérfano, A. 2006. Callithamniella tingitana (Schousboe ex Bornet) Feldmann-Mazoyer Referencias (Ceramiales, Rhodophyta), nuevo registro de género Abbott, I.A. 1999. Marine of the Hawaiian y especie para la costa venezolana. Hoehnea 33: 1-6. Islands. Bishop Museum Press, Honolulu. 477p. Guiry, M.D. & Guiry, G.M. 2010. AlgaeBase. World- Ardito, S. & García, M. 2009. Estudio ficológico de las wide electronic publication, National University of localidades de Puerto Francés y San Francisquito, Ireland, Galway. Avaiable in . Searched on 17 February 2010. Venezuelica 32:113-143. Huisman, J.M. & Kraft, G.T. 1984. The genus Balliella Athanasiadis, A. 1996. Morphology and classification Itono & Tanaka (Rhodophyta: Ceramiaceae) from of the Ceramioideae (Rhodophyta) based on eastern Australia. Journal of Phycology 20: 73-82. phylogenetic principles. Opera Botanica 127: 1-221. Kim, H. & Lee, K. 1989. Morphology and asexual Ballantine, D.L. & Aponte, N.E. 1997. Notes on the reproduction of Monosporus indicus Borgesen benthic marine algae of Puerto Rico. VI. Additions (Rhodophyta, Ceramiaceae) in Korea. Korean to the flora. Botanica Marina 40: 39-44, 9 figs. Journal of Phycology 4: 11-17. Ballantine, D.L. & Aponte, N.E. 2005. An annotated Mateo-Cid, L.E.; Mendoza-González, A.C. & Searles, checklist of deep-reef benthic marine algae from Lee R.B. 2003. La tribu Callithamnieae (Ceramiaceae, Stocking Island, Bahamas (western Atlantic). II. Rhodophyta) en la costa del Atlántico de México. Rhodophyta. Nova Hedwigia 80: 147-171. Hidrobiológica 13: 39-50. Barrios, J. & Díaz-Díaz, O. 2005. Algas epífitas de Nunes, J. M.; Barros-Barreto, M. B. & Guimarães, S. Thalassia testudinum en el Parque Nacional Mochima, M. 2008. A família Ceramiaceae (Ceramiales, Venezuela. Boletín del Centro de Investigaciones Rhodphyta) no estado da Bahia, Brasil. In: Abel Biológicas de la Universidad del Zulia 39: 1-14 Sentíes. (org.). Monografías ficológicas. Vol. 3. Bula-Meyer, G. & Díaz-Pulido, G. 1995. Antithamnion UNAM, Ciudad de México. Pp. 75-159. percurrens Dawson (Ceramiaceae, Rhodophyta) Solé, M. 2008. Observations on Ceramium uruguayense en el Caribe: un nuevo registro para el Océano (Ceramiaceae, Rhodophyta): first occurrence in the Atlántico y notas fitogeográficas. Caribbean Journal Caribbean Sea. Hidrobiológica 18: 117-124. of Science. 31: 25-29. Taylor, R.W. 1960. Marine algae of the eastern tropical Choi, H.G.; Kraft, G.T.; Kim, H.S.; Guiry, M.D. & and subtropical coasts of America. Univ. Michigan Saunders, G.W. 2008. Phylogenetic relationships Press, Ann Arbor. 870p.

Artigo recebido em 23/02/2010. Aceito para publicação em 03/08/2010.

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