ECOLOGÍA TRÓFICA DE Manuelia (: ): ACTIVIDAD DE FORRAJEO Y ANÁLISIS PALINOLÓGICO

Luis Flores-Prado. Instituto de Entomología, Universidad Metropolitana de Ciencias de la Educación, Av. José Pedro Alessandri 774, Santiago, Chile. [email protected]

Resumen. El género Manuelia presenta tres especies distribuidas en Chile central principalmente. Las hembras exhiben el patrón típico de construcción de nidos de especies solitarias, los cuales son aprovisionados con masas de alimento constituidas fundamentalmente por polen. Considerando que las tres especies nidifican en los mismos ambientes, emergen como adultos en el mismo período y forrajean sobre las mismas especies vegetales, cabe preguntarse si éstas difieren o no en sus patrones diarios de actividad de forrajeo, y si las variables abióticas están asociadas a la actividad de visitas florales. Además, dado que durante el período de aprovisionamiento del nido la oferta de recursos varía en diversidad y abundancia, es interesante determinar si M. postica, especie cuya biología es la mejor conocida, presenta un patrón oligoléctico o polilectico, y si las masas de alimento construidas en diferentes períodos varían en composición o tamaño. Nuestros resultados abren interesantes cuestionamientos respecto de los escenarios ecológicos involucrados en la diferenciación de nicho entre las especies de Manuelia.

Palabras clave: abejas solitarias, nidificación, polen.

Abstract. The Manuelia genus contains three species found mainly in Chile. The females exhibit a nesting pattern usual in non- social life, provisioning their nests with food masses constructed by pollen grains, mainly. The three Manuelia species nests in the same environments, emerges as adults in the same period and visits the same plant species to collect food resources. These observations lead to the following questions: do females of each species, found in the same environment during the breeding period, show differences in foraging activity patterns? Do the abiotic variables correlate with the foraging activity? In addition, during the food provisioning period the floral resources are variable in terms of diversity and abundance. In this context, the following questions will be addressed in M. postica, the more studied species: do females exhibit an oligolectic or polilectic behavior? Are food masses constructed in different periods similar in composition or size? Our findings open interesting questions on the ecological scenarios involved in the niche differentiation among Manuelia species.

Key words: solitary , nesting, pollen.

Introducción La Familia Apidae está constituida por tres subfamilias de las cuales es la más basal filogenéticamente y está compuesta por cuatro tribus (Michener, 2007). La tribu Manueliini se encuentra distribuida principalmente en Chile, aunque también se ha registrado en Argentina (Daly et al., 1987) y está representada por un único género, Manuelia, que a su vez contiene tres especies: M. gayatina, M. gayi y M. postica (Sakagami y Michener, 1987). Las hembras presentan un comportamiento de nidificación característico de las especies solitarias, el cual sigue el siguiente patrón: perforación de un sustrato vegetal seco (rama, tallo o tronco), excavación y construcción de un túnel o galería, aprovisionamiento de alimento en forma de una masa de polen, postura de un huevo sobre esta masa, construcción de un tabique con restos de material vegetal que fue removido y repetición de esta secuencia. De esta manera, los nidos de Manuelia exhiben una o más galerías compuestas por celdas dispuestas en serie, una al lado de la otra, separadas por tabiques construidos con partículas de madera (Daly et al., 1987; Flores-Prado et al., 2008a). Considerando que en abejas solitarias las larvas consumen la masa de alimento elaborada por la madre, el aprovisionamiento del nido y con ello la actividad de forrajeo, es clave en su ciclo vital ya que es la forma de entregar recursos alimenticios a su descendencia, incrementando así la posibilidad de sobrevivencia de la progenie hasta la siguiente época de reproducción (Wilson 1971; O´Neill, 2001). Por esta razón, las hembras de estas especies invierten la mayor parte de su tiempo en construir y aprovisionar sus nidos (Morato y Martins, 2006).

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Por otra parte, la actividad de forrajeo efectuada por las hembras, tanto para su propia alimentación (mediante consumo de néctar) como para el aprovisionamiento del nido (mediante colecta de polen), se ve influenciada por diversos factores tales como las características florales (estímulos visuales y químicos) y las características del ambiente abiótico. En cuanto a estas últimas, la variación de temperatura floral influye en la elección que las abejas realizan de flores con la misma recompensa nutricional (Dyer et al., 2006). En este contexto, un aspecto relevante de la ecología trófica de las especies de abejas solitarias, cuyas hembras requieren alimentarse de néctar y aprovisionar a su progenie con masas de polen, es el efecto de factores abióticos sobre las visitas efectuadas, las cuales se espera varíen durante diferentes horarios. Considerando que las tres especies de Manuelia nidifican en los mismos ambientes, emergen como adultos en el mismo período y obtienen recursos de las mismas especies vegetales, es importante preguntarse por los rangos horarios en que las especies de Manuelia visitan las flores de Alstroemeria ligtu, especie vegetal importante para la obtención de polen y néctar, y por el posible efecto de las variables ambientales abióticas en los eventos de visita, con el objeto de detectar posibles diferencias interespecíficas en sus patrones de actividad de forrajeo. Considerando además que la biodiversidad floral varía a lo largo de la temporada, en cuanto a riqueza específica y abundancia relativa, y tomando como modelo la especie Manuelia postica (especie mejor conocida en cuanto a su biología), resulta interesante preguntarse por las características que exhiben las masas de alimento fabricadas por las hembras, en cuanto a su composición taxonómica, peso y cantidad de granos de polen. Hasta el momento, Manueliini ha emergido como un grupo clave para estudiar la evolución de la sociabilidad de Apidae, ya que ha sido hipotetizado como el grupo hermano de los demás Xylocopinae (Flores-Prado et al., 2010) y, aunque presenta hábitos de vida solitaria, en M. postica se han descrito algunos rasgos precursores de la sociabilidad (Flores-Prado et al., 2008a), demostrándose la capacidad de reconocimiento de compañeras de nido, y también de parientes, como ocurre en especies altamente sociales (Flores-Prado et al., 2008b; Flores-Prado y Niemeyer, 2010). No obstante, no se conocen antecedentes respecto de su ecología trófica asociada a su biología de la nidificación.

Materiales y Método Se efectuaron salidas al campo entre Noviembre y Diciembre de 2009 a la Reserva Nacional Río Clarillo, ubicada en la precordillera andina en la Región Metropolitana, Chile (33º 51'S; 70º 29'O), localidad donde se observaron flores de Alstroemeria ligtu visitadas por hembras de Manuelia postica, M. gayi y M. gayatina. Se seleccionaron agrupaciones de plantas de A. ligtu florecidas, denominadas en términos operacionales “parches”, las cuales fueron observadas de manera continua durante media hora. Se registraron las visitas realizadas por las hembras y se midió el tiempo de estadía de cada abeja en las flores. Se registró la Temperatura y Humedad Relativa para cada permanencia. Se diseñó un método balanceado de muestreo de modo que se obtuvo un total de 5 parches por cada hora del día, desde las 09:00 A.M. hasta las 19:00 P.M., en todo el período de observación. Durante el período de construcción y aprovisionamiento de los nidos de M. postica (Septiembre – Diciembre del 2009), se efectuaron visitas al sector “Altos de Vilches” ubicado en en la Cordillera de los Andes, VII Región del Maule, Chile (35º 29`S; 70º 58`O), y se colectaron 10 tallos de Chusquea quila con nidos M. postica, que fueron trasladados al laboratorio. Se extrajeron las masas de alimento elaboradas por las hembras, se identificó su posición en el nido

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respecto al orificio de entrada y se midió el peso seco de cada una de ellas. Posteriormente, las masas fueron tratadas con Lactofenol para el conteo e identificación del polen bajo microscopio, en cámaras de recuento. Adicionalmente, se colectaron anteras desde las flores, visitadas o no visitadas por M. postica, para su posterior comparación con el polen de las masas de alimento. Se efectuaron pruebas de normalidad y homocedasticidad, para seleccionar los métodos de inferencia estadística a utilizar. Para comparar el tiempo de permanencia, así como el número de visitas, entre las especies de Manuelia sobre las flores de A. ligtu, se efectuaron pruebas U de Mann Whitney entre cada par de especies y para cada rango de horario. Para comparar las temperaturas en que las especies de Manuelia visitaron flores de A. ligtu, se efectuó una prueba de Kruskal-Wallis y el método de Dunn para las comparaciones múltiples. Para la comparación del peso de las masas respecto a su posición en el nido, se efectuó una prueba de Kruskal-Wallis y el método de Dunn para las comparaciones múltiples. Además se efectuó una correlación de Sperman entre el peso de las masas y el número de polen de las mismas.

Resultados Los resultados del número y la duración de las visitas de M. postica, M. gayi y M. gayatina sobre flores de Alstroemeria ligtu, se presentan en las figuras 1 y 2, respectivamente. Las comparaciones de los valores de número de visitas, y duración de las mismas, en los diferentes rangos horarios, arrojaron diferencias sólo entre algunas especies. En este sentido, la mayoría de las diferencias significativas se presentaron al comparar M. gayi con M. postica, y con M. gayatina. Los resultados estadísticos de las comparaciones se presentan en los cuadros 1 y 2, respectivamente. Las temperaturas en las que las especies de Manuelia visitan flores de A. ligtu difieren significativamente (H=124,018, p=<0,001), existiendo diferencias entre M. gayi y M. gayatina (Q=2,595; p<0,05) y entre M. gayi y M. postica (Q=11,014; p<0,05). Sin embargo, no existen diferencias entre M. gayatina y M. postica (Q=1,794; p>0,05).

Figura 1. Número promedio de visitas de las especies de Figura 2. Duración promedio de visitas de las especies Manuelia sobre flores de A. ligtu, según rango horario. de Manuelia sobre flores de A. ligtu, según rango horario.

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Cuadro 1. Comparaciones entre las especies de Manuelia Cuadro 2. Comparaciones entre las especies de Manuelia en cuanto al número de visitas sobre A. ligtu. en cuanto a la duración de visitas sobre A. ligtu.

Los valores de la humedad relativa en los eventos de forrajeo de las especies de Manuelia no muestran diferencias significativas entre las especies. El análisis de las masas de polen extraídas de los nidos de M. postica, permitió identificar ocho especies vegetales, cuyos porcentajes relativos se detallan en el Cuadro 3.

Cuadro 3. Especies identificadas en las masas de alimento elaboradas por las hembras de M. postica y sus porcentajes relativos.

Figura 3. Comparación entre el peso de las masas de alimento elaboradas por M. postica, según su posición.

Existe diferencia significativa (H=17,5; p<0,001) para el peso de las masas según su posición dentro del nido, particularmente entre las masas de primera posición respecto de la segunda (Q=3,725; p<0,05) y tercera posición (Q=3,336; p<0,05), no así al comparar las masas de segunda y tercera posición entre sí (Q=0,11; p>0,05) (Gráfico 3) (Figura 3). Existe correlación positiva (r=0,48; p=0,002) entre el número de granos de polen de cada masa y el peso de las mismas.

Discusión y Conclusiones Las hembras de Manuelia visitan especies vegetales que representan una amplia gama taxonómica, para fabricar las masas de alimento con que aprovisionan sus nidos, las cuales constituyen una fuente de información detallada de las especies vegetales que utilizan como recurso alimenticio. Los antecedentes obtenidos en estudio demuestran que M. postica es una

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especie poliléctica, o de amplio rango taxonómico en la elección de especies vegetales que representan sus fuentes nutritivas. Este patrón se ha observado en muchas especies de Xylocopinae, que utilizan néctar y polen como únicas fuentes de alimento las que, por ser de vida larga y de amplia distribución geográfica (Hurd y Moure, 1963) visitan un gran número de especies vegetales (Gerling et al., 1989). Adicionalmente los datos obtenidos muestran que los pesos de las masas de alimento de segunda y tercera posición en el nido, son menores a las de primera posición. Frente a esta evidencia, es razonable pensar que las masas de eventuales cuartas y quintas posiciones serán de menor peso que las anteriores. Proponemos que en los nidos con mayor número de individuos, aquellos que ocupan posiciones finales (más cercanas al orificio de salida) se alimentarán de masas de menor peso, las cuales además poseen menor cantidad de granos de polen, tal como se ha visto en otras especies de abejas aprovisionadoras (Rust et al., 2004). Es esperable que los individuos de menor peso reciban un menor aporte nutritivo, ya que el tamaño de las masas de alimento, asociado con la cantidad de polen, se ha descrito como el factor que determina el tamaño corporal de las abejas que se alimentan de tales masas en estado larval (Danforth, 1990). El género Manuelia es considerado como relicto (Daly et al., 1987) y sus especies presentan diversos caracteres morfológicos que han sido propuestos como ancestrales (Michener, 2007). También constituyen un grupo monofilético (Sakagami y Michener, 1987), cuya posición filogenética es basal, todo lo que permite proponer que las especies de Manuelia comparten una historia evolutiva común (Flores-Prado et al., 2010). El sistema de nidificación en las tres especies es similar en cuanto a la arquitectura de los nidos y las etapas de construcción de los mismos (Daily et al., 1987; Flores-Prado et al., 2008a). Además, las conductas de nidificación y forrajeo son realizadas en sustratos similares (observación personal). Estos antecedentes demuestran que la biología de estas especies es similar, compartiendo una historia evolutiva, y nos permite sugerir que presentan nichos parecidos, o con superposición en varios ejes (recursos y condiciones). Por este motivo, es esperable que si los recursos se vuelven limitantes, se genere cierta competencia entre las especies de Manuelia. En este sentido, los resultados evidencian una alternancia horaria en la conducta de forrajeo, entre dos de las tres especies, lo que se puede reflejar en las curvas de visita y del tiempo de permanencia, separadas temporalmente entre sí dentro de cada rango horario estudiado. Los datos obtenidos en este estudio también muestran que, al comparar las temperaturas a las cuales se efectúan las visitas, existe diferencia de M. gayi tanto con M. postica como con M. gayatina. La alternancia en los horarios de forrajeo también puede estar vinculada con la temperatura ambiental, ya que el ambiente térmico donde las abejas forrajean puede ser determinante en esta conducta (Heinrich, 1993; Rands y Whitney, 2008).

Agradecimientos Proyecto FONDECYT de Inserción de Capital Humano Avanzado en la Academia, 79100013.

Literatura Citada Daly, H.V., Michener, C.D., Moure J.S. and Sakagami, S.F. 1987. The relictual genus Manuelia and its relation to other Xylocopinae (Hymenotera: Apoidea) Pan-Pacific Entomologist, 63: 113-268.

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Danforth, B.N. 1990. Provisioning behavior and the estimation of investment ratios in a solitary bee, Calliopsis (Hypomacrotera) persimilis (Cockerell) (Hymenoptera:Andrenidae). Behavioral Ecology and Sociobiology, 27: 159–168. Dyer A.G. 2006. Bees associate warmth with floral colour. Nature, 442: 525. Flores-Prado, L., Chiappa, E. and Niemeyer, H.M. 2008a. Nesting biology, life cycle, and interactions between females of Manuelia postica, a solitary species of the Xylocopinae (Hymenoptera: Apidae). New Zealand Journal of Zoology, 35: 93-102. Flores-Prado, L., Aguilera, D. and Niemeyer, H.M. 2008b. Nest-mate recognition in Manuelia postica (Apidae: Xylocopinae): an eusocial trait is present in a solitary bee. Proceedings of the Royal Society, B., 275: 285-291. Flores-Prado L. and Niemeyer H.M. 2010. Kin Recognition in the largely Solitary Bee, Manuelia postica (Apidae: Xylocopinae). Ethology, 116:466–471. Flores-Prado, L., Flores, S.V. and McAllister, B. 2010. Phylogenetic relationships among tribes in Xylocopinae (Apidae) and implications on nest structure evolution. Molecular Phylogenetics and Evolution, 57: 237-244. Gerling, D., Velthuis, H.H.W and Hefetz, A. 1989. Bionomics of the large carpenter bees of the genus Xylocopa. Annual Review of Entomology, 34: 163-90. Heinrich, B. 1993. The hot-blooded : strategies and mechanisms of thermoregulation. Cambridge: Harvard University Press. 600 pp. Hurd, P.D. and Moure, J.S. 1963. A classification of the large carpenter bee (Xylocopini). University of California Publications in Entomology, 29: 1-365. Michener, C.D. 2007. The bees of the world. The John Hopkins Univ. Press, Baltimore, Maryland, 953 pp. Morato, E. and Martins, R. 2006. An overview of proximate factors affecting the nesting behavior of solitary wasps and bees (Hymenoptera: Aculeata) in preexisting cavities in word. Neotropical Entomology, 35: 285-298. O Neill, K.M. 2001. Solitary wasps: Behavior and natural history. Ithaca, Cornell University Press. 406 pp. Rands, S.A. and Whitney, H.M. 2008. Floral Temperature and Optimal Foraging: Is Heat a Feasible Floral Reward for Pollinators? PLoS ONE, 3: e2007. Rust, R.W., Cambon, G., Grossa, T. and Vaissière, B. 2004. Nesting biology and foraging ecology of the wood-boring bee Lithurgus chrysurus (Hymenoptera: Megachilidae). Journal of the Kansas Entomological Society, 77: 269–279. Sakagami, S.F. and Michener, C.D. 1987. Tribes of Xylocopinae and origin of the Apidae. Annals of the Entomological Society of America, 80: 439–450. Wilson, E.O. 1971. The societies. Cambridge, Massachusetts, Belknap Press, 548 pp.

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