ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA ISSN: 2448-475X

CUNAXIDAE (: ) EN CUEVAS DE MÉXICO

Elsa Coronado-Galicia y Blanca E. Mejía-Recamier

Laboratorio de Ecología y Sistemática de Microartrópodos. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Av. Universidad 3000, Ciudad de México. Autor de correspondencia: [email protected]

RESUMEN. Las cuevas constituyen ecosistemas naturales de gran valor por lo singular de los mismos y por los animales que las habitan. En México se cuenta con una gran cantidad de cuevas a los largo del país, de las que se han estudiado muy poco a los ácaros cunáxidos, por tal motivo se planeó el estudio de este grupo de depredadores, para identificar y caracterizar las especies que se encuentran en cuevas de los estados del noreste, centro y sureste de la República Mexicana. Para realizar el presente trabajo, se hizo una extracción de ácaros pertenecientes a la familia de muestras de suelo. Se obtuvieron 240 individuos, incluidos en nueve géneros y 41 especies. Se estudiaron las posibles adaptaciones morfológicas a la vida subterránea, concluyendo que los representantes de esta familia no presentan troglomosfismos; por lo que se les considera ácaros troglófilos al encontrarse etapas de vida diferentes al adulto. Se reporta a Parabonzia como un género nuevo para cuevas. La mayoría de las especies son nuevos registros para las cuevas estudiadas. Además se encontraron especies compartidas en cuevas en las diferentes localidades, lo que demuestra que los cunáxidos cuentan con una amplia distribución geográfica.

Palabras clave: Ácaros, cuevas, troglomorfismos.

Cunaxidae (Trombidiformes: Bdelloidea) caves in Mexico

ABSTRACT. The caves are natural ecosystems of great value for their singularity and by their . In Mexico there is a big number of caves along the country, from cunaxids have been seldom studied, for this reason the study of this group of predators was planned, to identify and characterize the species found in caves in northeastern, central and southeastern states of Mexico. To perform this study belonging to the family Cunaxidae from soil samples were isolated. A total of 240 individuals, included in nine genera and 41 species were found. Possible morphological adaptations to cave life; were studied, concluding that they do not have troglomosphisms; so they are considered troglofiles, because different life stages of cunaxids were found, except adults. Parabonzia it is reported for the first time in Mexican caves. Most of the species are new records. Also they shared occupancy in caves at different localities, indicating that Cunaxidae have a wide geographical distribution.

Key words: Mites, caves, troglomorphisms.

INTRODUCCIÓN Las cuevas representan un ambiente especial tanto para los organismos terrestres como acuáticos, por tal peculiaridad son consideradas laboratorios naturales ideales, para el estudio de problemas ecológicos y evolutivos (Palacios-Vargas, 1995). Las cuevas pueden subdividirse en tres zonas: de entrada (luz), de transición (penumbra) y profunda (completa oscuridad). Cada una de ellas, posee características propias, por ejemplo, las entradas son las responsables de las condiciones locales más variables en cuanto a las características ambientales como la temperatura y humedad; por el contrario, las zonas profundas son ambientes mucho más estables, donde en la mayoría de sus salones, el aire está saturado con vapor de agua, por lo que la humedad relativa es

33 Coronado-Galicia y Mejía-Recamier: Cunaxidae en cuevas de México del 100 %, debido a que las paredes, techo y piso están impregnados con agua, por donde el aire pasa y se mueve lentamente (Moore y Sullivan, 1978), además de reconocer características abióticas particulares como la ausencia de luz y la relativa estabilidad de la temperatura. Las cuevas sirven como refugio, para fauna que no podría sobrevivir en el exterior, por las alteraciones ambientales que se han dado a través del tiempo. Los organismos que invaden el mundo subterráneo están por lo general pre adaptados a la vida en las cuevas o subterránea de una o de otra manera; sin embargo, no existe una seguridad de cuáles son estas adaptaciones, pero la evidencia deriva del pequeño porcentaje de taxones que han sobrevivido y se han reproducido dentro de estos ambientes; la mayoría de los organismos que son atrapados ocasionalmente en una gruta, mueren relativamente rápido y sugiere que los animales entran en las cuevas por diferentes razones, por ejemplo, para evitar estrés fisiológico, competencia o depredación (Culver 1982). La clasificación de la fauna cavernícola que se utiliza es la modificada por Racovitza en 1907, en ella se consideran: 1) Trogloxenos: (troglos: cueva; xenos: ajenos) o visitantes de las cuevas, como murciélagos y otros animales nocturnos que encuentran condiciones favorables como la temperatura constante, la oscuridad y la ausencia de depredadores, para pasar una época de su vida en las cuevas; sin embargo, tienen que salir para conseguir su alimento. 2) Los troglófilos: (troglos: cueva; filos: amor) también llamados amantes de las cuevas son aquellos capaces de pasar todo su ciclo de vida dentro de las cuevas, aunque no presentan ninguna modificación a la vida cavernícola y podrían habitar sin ningún problema en la superficie terrestre. 3) Troglobios: (troglos: cueva; bios: vida) estas formas de vida que presentan adaptaciones tanto morfológicas como fisiológicas que les permiten pasar todo su ciclo dentro de las cuevas y se encuentran restringidas a ellas (Domínguez, 2002). La familia Cunaxidae fue propuesta por Thor en 1902. Estos ácaros son cosmopolitas, capaces de explotar numerosos microhábitats, por lo que se les puede encontrar desde suelo, hojarasca, hasta en los ambientes cavernícolas. Debido a su actividad como depredadores en su mayoría se alimentan de artrópodos de talla más pequeña como: colémbolos (otros artrópodos de talla pequeña (Heryford, 1965), trips (Milne, 1977), de la cutícula de anopluros (Zaher et al., 1975), de ácaros fitófagos (Lahiri et al., 2004; Castro y Moraes, 2010) aunque también se han reportado cunáxidos que se alimentan de nematodos que forman agallas en las plantas (Castro y Den Heyer, 2009). Así mismo, en su dieta incluyen a los de su misma especie, por lo que se les consideran caníbales (Walter y Kaplan, 1991). Los cunáxidos se caracterizan por presentar piezas bucales cónicas, pedipalpos que van de tres a cinco artejos, que actúan como órganos prensiles, ya que generalmente presentan una espina fuerte, en ocasiones tienen apófisis y el último artejo es en forma de uña; el extremo de sus quelíceros presenta forma de gancho; dos pares de tricobotrias en el propodosoma; sólo tiene dos acetábulos genitales, su pigmentaciones varían dependiendo de la especie (roja, café claro, amarillo pálido o naranja). Su ciclo de vida consta de una larva, de tres etapas ninfales (proto, deuto, y tritoninfa) además de la fase adulta. Se ha visto a lo largo de varios estudios que los prostigmados son uno de los ácaros mejor representados, después de los oribátidos en ambientes subterráneos (Palacios-Vargas, 1996). La primera cita fue la del género en la gruta de Juxtlahuca, Guerrero (Palacios-Vargas et al., 1985). Se tienen registros de Cunaxidae que pueden habitar diferentes biotopos de las cuevas, en un trabajo comparativo en Yucatán fueron hallados en guano y basurero de hormigas (Zeppelini y Castaño-Meneses, 1995). Hoffmann y López-Campos (2000) citan en cuevas a Coleoscirus simplex, Cunaxoides y Pulaeus patzcuarenis, Pulaeus pectinatus. En una compilación hecha por Hoffmann et al. (2004), se reportaron a: Neocunaxoides, Cunaxoides y Cunaxa (Campeche, Quintana Roo, Guerrero, Yucatán) Estrada y Mejía-Recamier (2005) en la cueva de Las Sardinas encontraron a Pulaeus, Neoscirula, Dactyloscirus, Cunaxoides y Coleoscirus, dando a conocer

34 Entomología mexicana, 3: 33−38 (2016) también que el guano es el biotopo con mayor abundancia de cunáxidos Pulaeus y Cunaxoides con 616 y 654 individuos respectivamente. Palacios-Vargas y Iglesias (2008) citan a Cunaxa, Cunaxoides, Dactyloscirus, Pseudobonzia, Pulaeus pectinatus y Sirula dentro de cuevas. Por lo que el objetivo de este trabajo es contribuir al conocimiento de ácaros cavernícolas de la familia Cunaxidae en algunos estados del noreste, centro y sureste de la República Mexicana.

MATERIALES Y MÉTODO El material utilizado para el estudio, se encuentra depositado en la colección del Laboratorio de Ecología y Sistemática de Microartrópodos, de la Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), proveniente de diferentes cavidades (cuevas, sótanos, cenotes y minas) de la República Mexicana: Calkiní , Hopelchén, San Juan Actún (Campeche); Mapastepec (Chiapas); Cuetzala del Progreso, Acuitlapán, Pilcaya, Quechultenango (Guerrero); Tetlama, Tlaltizapán de Zapata, Chimalacatlán (Morelos); San Antonio Huitepec, Acatlán de Pérez Figueroa (Oaxaca); Tepatlaxco de Hidalgo (Puebla); Tulum, Othón P. Blanco (Quintana Roo); Hoya Las Cotorras, Aquismón (San Luis Potosí); Teapa, Tapijulapa (Tabasco) y Opichén (Yucatán). Las muestras fueron tomadas de guano, hojarasca y suelo principalmente, las mismas se transportaron al laboratorio en recipientes de plástico (con los datos de recolecta: fecha, lugar, biotopo y nombre del colector). El procesamiento de las muestras se realizó por el método del embudo de Berlese- Tullgren para la extracción de los organismos y se preservaron en alcohol al 70 %. Una vez obtenidos los ejemplares, se separaron con la ayuda de un microscopio estereoscópico, realizando posteriormente preparaciones semipermanentes en líquido de Hoyer. Se identificaron los organismos con ayuda de claves dicotómicas de Smiley (1992), Castro y Den Heyer (2009). Por último, se hicieron observaciones y mediciones (de cuerpo y sedas) en todos los ejemplares para saber si presentaban adaptaciones a la vida subterránea (troglomorfismos).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Se obtuvieron un total de 240 individuos pertenecientes a la familia Cunaxidae, recolectados en 29 cavidades de 10 estados (Campeche, Chiapas, Guerrero, Morelos, Oaxaca, Puebla, Quintana Roo, San Luis Potosí, Tabasco y Yucatán), con nueve géneros y 41 especies, de las cuales 36 son nuevos registros para cuevas , se señalan con (*), como se puede ver en la clasificación siguiente:

Superfamilia Bdelloidea *C. mageei Smiley, 1992 Familia Cunaxidae Thor, 1902 *C. potchensis Den Heyer, 1979 Subfamilia Bonziinae Den Heyer, 1978 *C. setirostris Hermann, 1804 Género Neoscirula Den Heyer, 1977 *C. sordwanaensis Den Heyer, 1979 *N. imperata Corpus-Raros, 1996 C. terrula Den Heyer, 1979 *N. luxtoni Smiley, 1992 C. veracruzana Baker and Hoffmann, 1948 *N. sevidi Den Heyer, 1980 * C. sordwanaensis Den Heyer, 1979 Género Parabonzia Smiley, 1975 * C. terrula Den Heyer, 1979 *P. marthae Den Heyer, 1975 *C. womersleyi Baker and Hoffmann, 1948 Subfamilia Coleoscirinae Den Heyer, 1979 C. veracruzana Baker and Hoffmann, 1948 Género Coleoscirus Berlese, 1916 Género Dactyloscirus Berlese, 1916 *C. breslauensis Den Heyer, 1980 *D. bakeri Smiley, 1992 C. simplex Ewing, 1917 *D. bison Berlese, 1888 Género Pseudobonzia Smiley, 1975 *D. dolichosetosus Den Heyer, 1979 *P. numida Chaudri, 1980 *D. ebrius Chaudhri, 1977 *P. reticulata Smiley, 1975 *D. machairodus Oudemans, 1975 Subfamilia Cunaxiinae Oudemans, 1902 *D. nicobarensis Gupta&Ghosh, 1980 Género Cunaxa Von Heyden, 1826 Subfamilia Cunaxoidinae Den Heyer, 1979 *C. capreolus Berlese, 1889 Género Cunaxoides Baker and Hoffmann, 1948

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*C. globeri Den Heyer, 1979 *C. croceus Koch, 1838 *C. hermanni Den Heyer, 1979 *C. elongatus Den Heyer, 1981 *C. nicobarensis Gupta and Ghosh, 1980 P. minutus Baker and Hoffmann, 1948 Género Neocunaxoides Smiley, 1975 *P. myrtaceus Castro & Den Heyer, 2009 *N. biswasi Gupta and Chattopadhyay, 1978 *P. parapatzcuarensis Shiba, 1978 *N. rykei Den Heyer, 1980 *P. franciscae Den Heyer, 1980 Género Pulaeus Den Heyer, 1980 *P. glebulentus Den Heyer, 1980 *P. americanus Baker and Hoffmann, 1948 *P. longignathos Bu and Li, 1987 *P. clarae Den Heyer, 1980 *P. martini Den Heyer, 1980

Se observó que los géneros Dactyloscirus y Pulaeus son los que tuvieron una mayor distribución, registrándose en siete de los 10 estados estudiados. Al ser los cunáxidos en general de talla muy pequeña, cuentan con mayor facilidad de desplazarse grandes distancias por distintos medios; uno de ellos sería por el arrastre de agua, cuando llueve y el suelo es inundado, la escorrentía los pudo haber transportado e introducido junto con hojarasca, ramas e incluso troncos a las cuevas (Sendra y Reboleira, 2014). Mientras que Parabonzia fue el que tuvo una distribución muy limitada, encontrándose exclusivamente en Quintana Roo, este género no había sido reportado en cuevas de la República Mexicana. Haciendo una comparación en cuanto a la riqueza de géneros por estado, Campeche fue el que registró un mayor número de éstos (siete), mientras que en Chiapas únicamente se presentó Pulaeus, lo cual no quiere decir que Campeche sea más diverso, sino que, posiblemente, se deba a que en el estado de la península se hicieron más colectas, en seis cavidades (Gruta Guachapil, Cenote Xculuck, Cueva Los Tucanes, Cenote Chunhuas, Gruta Xtacumbilxunaan y Gruta Aktún Kin), mientras que en el estado fronterizo solo se obtuvieron muestras de la cueva de La Lucha, lo que hace la diferencia tan marcada. Contrastando con los antecedentes consultados respecto a los géneros, se observó que algunos coinciden con lo encontrado en este estudio, como es el caso de: Neocunaxoides y Cunaxoides que ya habían sido reportados en Campeche; Cunaxa en Guerrero por Palacios-Vargas et al. (1985); Hoffmann y López-Campos (2000) citan a Pulaeus en Morelos; mientras que Coleoscirus, Dactyloscirus, Neoscirula y Pulaeus en Tabasco por Estrada y Mejía-Recamier (2005). Otros ya habían sido registrados en trabajos anteriores pero en éste no se hallaron, por ejemplo: Cunaxoides fue considerado en Quintana Roo (Hoffmann et al, 2004); Coleoscirus en San Luis Potosí por Hoffmann y López-Campos (2000); en Tabasco Cunaxoides fue colectado por Estrada y Mejía- Recamier (2005); finalmente Cunaxa en Yucatán (Hoffmann et al., 2004). Sin embargo, la mayoría son registros nuevos, Coleoscirus es registro nuevo de Campeche, Guerrero, Oaxaca y Quintana Roo; Cunaxa lo es de Campeche, Oaxaca, Puebla, Quintana Roo y San Luis Potosí; Cunaxoides del estado de Guerrero; Dactyloscirus de Campeche, Morelos, Puebla, Quintana Roo, San Luis Potosí y Yucatán; tanto Neocunaxoides, como Neoscirula y Parabonzia únicamente en un estado, el primero y el tercero a Quintana Roo, mientras que el segundo a Campeche; Pseudobonzia en Quintana Roo, San Luis Potosí y Tabasco; por último Pulaeus a Campeche, Chiapas, Guerrero, San Luis Potosí y Yucatán. Debido a que los troglomorfismos son una serie de adaptaciones morfológicas a la vida cavernícola se hicieron mediciones de los cuerpos de los 240 individuos para ver si presentaban alguna variación en tamaño reportado con los que viven en el suelo, sin embargo todos estaban dentro del rango registrado para cada una de las especies que se han encontrado en suelo y hojarasca principalmente. Ninguna especie presentó alargamiento de apéndices, de sedas o del cuerpo, por lo que se puede asegurar sin lugar a dudas que los organismos recolectados en las diferentes cuevas estudiadas no presentaron estas adaptaciones; lo cual pudo deberse a varias causas:

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1. Los cunáxidos son depredadores oportunistas (Smiley, 1992; Skvarla et al., 2014), pudieron haber entrado en busca de alimento, como colémbolos u otros artrópodos como psocópteros, trips que forman parte de su dieta (Skvarla et al., 2014). Teniendo en conocimiento que la competencia es reducida en estos medios, por las bajas densidades poblacionales (Poulson y White, 1969), probablemente aprovecharon esto para obtener su objetivo fácilmente. 2. Por accidente, ya que las cuevas en la superficie, techo o paredes presentan fisuras, grietas causadas por movimientos telúricos o simplemente por la penetración de raíces de árboles permiten que entren diversos organismos de pequeño tamaño, entre ellos los ácaros, o por el arrastre de hojarasca por medio del agua o viento al interior de las cuevas (Sendra y Reboleira, 2014); como es el caso de la Cueva de Las Sardinas, en Tabasco, esta cavidad presenta vegetación alrededor de ella (Palacios-Vargas et al., 2011), además de claraboyas por las que entran gran cantidad de hojarasca y materia orgánica (Estrada, 2002) por esta razón se cree que fueron recolectados en este medio. 3. Se sabe que dentro de las cuevas el ambiente es mucho más estable, como la ausencia de luz, la temperatura y humedad son constantes, exceptuando las entradas (Moore y Sullivan, 1978), por lo que los ácaros pudieron haber entrado a explorar y al encontrar condiciones menos variables y favorables para ellos, colonizaron el hábitat. 4. Huyendo de los depredadores, en busca de refugio para evitar ser cazados, se internaron en estas cavidades (Culver, 1982).

CONCLUSIONES Se reporta a Parabonzia como un nuevo género para cuevas. El estado que presentó mayor riqueza de géneros fue Campeche. Dactyloscirus y Pulaeus fueron los géneros de más amplia distribución, encontrándose en siete de los 10 estados estudiados. Ninguno de los ejemplares presentó troglomorfismos, sin embargo pueden ser considerados troglófilos y se encontraron en forma accidental por factores bióticos y abióticos.

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