Universidade Federal de Goiás
Instituto de Ciências Biológicas - ICB
Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular
Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado
Hauanny Rodrigues Oliveira
Goiânia, Goiás, Brasil
2016
TERMO DE CIÊNCIA E DE AUTORIZAÇÃO PARA DISPONIBILIZAR AS TESES EDISSERTAÇÕES ELETRÔNICAS NA BIBLIOTECA DIGITAL DA UFG
Na qualidade de titular dos direitos de autor, autorizo a Universidade Federal de Goiás (UFG) a disponibilizar, gratuitamente, por meio da Biblioteca Digital de Teses e Dissertações (BDTD/UFG), regulamentada pela Resolução CEPEC nº 832/2007, sem ressarcimento dos direitos autorais, de acordo com a Lei nº 9610/98, o documento conforme permissões assinaladas abaixo, para fins de leitura, impressão e/ou download, a título de divulgação da produção científica brasileira, a partir desta data.
1. Identificação do material bibliográfico: [ x ] Dissertação [ ] Tese
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Nome completo do autor: Hauanny Rodrigues Oliveira
Título do trabalho: Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado
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Hauanny Rodrigues Oliveira
______Data: 13/ 09 / 2016 Assinatura do (a) autor (a)
1 Neste caso o documento será embargado por até um ano a partir da data de defesa. A extensão deste prazo suscita justificativa junto à coordenação do curso. Os dados do documento não serão disponibilizados durante o período de embargo.
Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado
H. R. Oliveira
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Genética e Biologia Molecular da Universidade Federal de Goiás, como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em Genética e Biologia Molecular
Orientador: Dr. José Alexandre Felizola Diniz-Filho
Co-orientadora: Dra.Vanessa Graziele Staggemeier
Goiânia, 04 de Março de 2016 Oliveira, Hauanny Rodrigues Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado [manuscrito] / Hauanny Rodrigues Oliveira. - 2016. 103 f.
Orientador: Prof. Dr. José Alexandre Felizola Diniz Filho; co orientadora Dra. Vanessa Graziele Staggemeier. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências Biológicas (ICB), Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, Goiânia, 2016. Bibliografia. Anexos. Inclui mapas, tabelas.
1. Diversidade de espécies. 2. Diversidade genética. 3. Modelos de nicho ecológico. I. Felizola Diniz Filho, José Alexandre, orient. II. Título.
CDU 575
Agradecimentos
Agradeço primeiramente à Deus por permitir que eu alcance meus objetivos e por sempre ter colocado boas pessoas em meu caminho.
Agradeço ao José Alexandre que aceitou ser meu orientador, sendo para mim uma grande honra. Mesmo com todas minhas dificuldades ele sempre teve imensa paciência.
Muito obrigado por todos os ensinamentos, críticas e sugestões.
Também gostaria de agradecer imensamente a Vanessa Staggemeier que aceitou me co-orientar e além disso foi uma amiga, criticando, aconselhando e sempre me ensinando algo novo. Mesmo longe parecia estar do meu lado, sem você não conseguiria fazer nem a metade do que fizemos nessa dissertação. Tenho muito a aprender, mas grande parte do que aprendi nesses dois anos foi graças ao nosso trabalho conjunto ;).
Destaco aqui também a participação do Jair E. Quintino de Faria Jr que auxiliou na delimitação das espécies, validação dos modelos de distribuição geográfica e cedeu parte das sequências utilizadas nas reconstruções moleculares. Sem sua disponibilidade em compartilhar seu conhecimento e sua pronta colaboração esse trabalho não seria possível.
Agradeço a todos do LETS (Laboratório de Ecologia Teórica e Síntese) que sempre me ajudaram com as discussões e palestras. Obrigado a Kelly que sempre teve paciência com minhas dúvidas no ArcGis, me ensinando muita coisa. Muito obrigado por tirar um pouco do seu tempo para discutir sobre minhas dúvidas e estudar comigo nos momentos que mais precisei. Agradeço também a Welma que sempre se preocupou com o andamento do meu trabalho. Obrigado pelas discussões tanto no âmbito ecológico, genético e filosófico.
Agradeço a minha família que sempre acreditou em mim. Principalmete meu pai, mãe e irmã que sempre estiveram ao meu lado nos momentos bons e ruins. Sempre acreditaram que eu conseguiria alcançar meus objetivos. Sem vocês eu não teria conseguido, amo muito vocês. Obrigado Maurílio por sempre estar do meu lado nos momentos tristes e felizes, sempre fazendo com que eu esquecesse os problemas.
Não poderia esquecer de duas pessoas que fazem parte da minha vida desde a graduação e que estarão para sempre comigo, mesmo longe estão no meu coração sempre.
Tamara e Luiz muito obrigado por serem meus amigos, por se preocuparem comigo e terem paciência para escutar minhas reclamações. Amo muito vocês.
O período do mestrado foi coberto pela bolsa do Conselho de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), dessa forma gostaria de agradecer pelo financiamento. Também gostaria de agradecer ao programa de pesquisa que integra macroecologia e ecologia molecular GENPAC (Genética geográfica e planejamento regional para Conservação de recursos naturais no Cerrado), no qual meu projeto de mestrado está inserido.
SUMÁRIO
APRESENTAÇÃO ...... 4 Resumo ...... 6 Abstract ...... 8
Introdução Geral ...... 9
Capítulo 1: Riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro ...... 21
Capítulo 2: Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado ...... 50
Conclusão e Perspectivas ...... 95
4
APRESENTAÇÃO
Essa dissertação inicia-se com uma breve revisão sobre o estado atual do conhecimento sobre as relações de diversidade genética e diversidade de espécies. Na sequência apresento a descrição da escolha do grupo de estudo utilizado para responder as questões propostas em cada capítulo.
Em linhas gerais, os objetivos desta dissertação foram (1) descrever a riqueza de
Eugenia (Myrtaceae) no cerrado brasileiro, com ênfase no detalhamento das expectativas futuras para o grupo em relação aos cenários preditos de aquecimento global e (2) correlacionar a diversidade genética de Eugenia dysenterica e a diversidade de espécies de Eugenia, para responder se os níveis de diversidade estão sendo influenciados pelos mesmos processos (imigração, deriva e seleção) simultaneamente.
Esta dissertação está dividida em dois capítulos e cada capítulo é um trabalho independente que contém sua introdução, material e métodos, resultados e discussão.
Ambos estão formatados de acordo com as normas das revistas onde serão submetidos.
A bibliografia segue imediatamente após cada capítulo. Por fim, as conclusões alcançadas em ambos os estudos são pontuadas na seção “Conclusões e Perspectivas Futuras”.
As questões específicas de cada capítulo são:
Capítulo 1: Riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro
A) Quais são os locais mais ricos em espécies de Eugenia no cerrado em
diferentes tempos?
B) Como serão afetadas as distribuições de Eugenia em decorrência do
aquecimento global futuro? 5
Capítulo 2: Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado
A) Existe correlação entre diversidade genética e diversidade de espécies?
B) Essas correlações se mantêm ao longo do tempo, indicando que as
espécies estão respondendo aos processos da mesma forma?
C) As correlações se mantêm em diferentes níveis hierárquicos, i.e.
abrangendo distâncias filogenéticas crescentes representadas por
diferentes conjuntos de espécies? 6
1 Resumo
2 O Cerrado brasileiro é considerado um dos hotspot de biodiversidade, devido à alta
3 diversidade de espécies e número de endemismos encontrados nesse bioma. Porém, nas
4 últimas décadas a sua biodiversidade tem sido negativamente afetada principalmente
5 pelas ações antrópicas resultantes da ocupação humana, sendo que essas ações também
6 podem ser interligadas às mudanças climáticas. Estudos que avaliem os processos que
7 geram e mantém a biodiversidade são importantes como base para criação de
8 instrumentos para a conservação. Assim, os objetivos dessa dissertação foram (i)
9 descrever a riqueza de espécies do gênero Eugenia no Cerrado e (ii) correlacionar
10 diversidade genética de Eugenia dysenterica com diversidade de espécies de Eugenia,
11 para responder se os diferentes níveis de diversidade estão respondendo aos processos
12 ecológicos e evolutivos de forma semelhante. Myrtaceae é a oitava maior família de
13 plantas do planeta e um bom modelo para estudos sobre a biodiversidade visto que já
14 acumulamos para ela conhecimento detalhado sobre sua distribuição, taxonomia e
15 filogenia. Além disso, o gênero Eugenia é um dos mais representativos da família,
16 possuindo espécies com importância social, econômica e ecológica. Encontramos que o
17 padrão de riqueza das espécies mudou ao longo do tempo, comparando o passado e o
18 presente houve um deslocamento dos maiores valores de riqueza da região sudoeste para
19 a região sudeste nos dias atuais (Capítulo 1). Além disso, predizemos que 93% das
20 espécies irão perder área de ocorrência em diferentes cenários de emissões de gases do
21 efeito estufa. Encontramos que os níveis de diversidade estão respondendo aos processos
22 de forma diferente (Capítulo 2), principalmente pelas oscilações climáticas do último
23 máximo glacial. Para as correlações com diferentes níveis hierárquicos, clados mais
24 distantes filogeneticamente de Eugenia dysenterica tiveram sua riqueza de espécies
25 negativamente correlacionada com a diversidade genética de E. dysenterica, esse
26 resultado pode indicar que grupos não aparentados evoluíram estratégias ecológicas 7
1 distintas, uma questão que ainda precisa ser investigada neste gênero. A única correlação
2 positiva foi entre a diversidade de espécies e diversidade genética do clado 2, onde
3 Eugenia dysenterica está inserida, mostrando que espécies historicamente próximas
4 respondem aos processos ecológicos e evolutivos de forma semelhante.
5
6 Palavras chave: distribuição geográfica, diversidade de espécies, evolução, gradiente de
7 diversidade, heterozigosidade, história evolutiva, modelagem de distribuição, mudanças
8 climáticas, mirtáceas, último máximo glacial.
9 8
1 Abstract
2 Brazilian Cerrado is a biodiversity hotspot due to high levels of species diversity and
3 endemism. However, in the last decades its biodiversity has been negatively affected by
4 human actions, which can also be matched with climate changes. To assess the processes
5 raising and holding biodiversity are important as bases to elaborate conservationist tools.
6 Thus, our aims were (i) to describe the richness of Eugenia in Cerrado, and (ii) to correlate
7 genetic diversity of Eugenia dysenterica and species diversity of Eugenia, to answer if
8 diversity at the two hierarchical levels responds to the ecological and evolutionary process
9 in the same way. Myrtaceae is the eighth largest plant family in the world and it is a good
10 model for studies in biodiversity because a detailed knowledge has been accumulated
11 about its distribution, taxonomy and phylogeny. Moreover, Eugenia is one of the most
12 representative genera in Myrtaceae, its species has social, economic and ecological
13 importance. We found that richness pattern of Eugenia changed over time with an evident
14 displacement from the southwest in the past times to southeast of Cerrado nowadays
15 (Chapter 1). We also predicted that 93% of Eugenia species in the Cerrado will lose
16 range size in different scenarios for the future. We found that diversity levels are
17 responding in different ways to the process (Chapter 2), mainly due to climate shifts
18 during the Last Glacial Maximum. Furthermore, clades more phylogenetically distant of
19 E. dysenterica were negatively correlated with its genetic diversity, hence species with
20 recent histories exhibit higher ecological and evolutionary differences reflecting in
21 divergent responses compared with early-branched clades. The positive correlation found
22 between species diversity of clade two and genetic diversity of E. dysenterica, revealed
23 that closely related species respond to the eco and evolutionary process in the same way. 9
1 Keywords: geographical distribution, species diversity, evolution, diversity gradient,
2 heterozygosity, evolutionary history, distribution modeling, climate change, mirtáceas
3 last glacial maximum.
10
1 Introdução Geral
2
3 Correlação entre diversidade genética e diversidade de espécies
4 Com o surgimento da “Genética de comunidades” (Antonovics 1992) surgiu o
5 interesse no estudo da variação acoplada de genes entre populações de diferentes espécies
6 em uma comunidade (Agrawal 2003). Dessa forma, surgiram algumas hipóteses para
7 explicar a relação entre diversidade genética (DG) e diversidade de espécies (DE). De
8 acordo com Vellend (2005), DG e DE podem estar relacionadas de três formas diferentes
9 (Fig. 1). As características da localidade (área, isolamento, heterogeneidade ambiental
10 espacial e temporal) podem influenciar os dois níveis de diversidade via os processos de
11 imigração, deriva e seleção. Quando esse efeito ocorre nos dois níveis de diversidade, é
12 esperada uma relação positiva entre ambas as diversidades (processo 1, Fig. 1; Vellend
13 2005). Mas estes processos também podem afetar diferencialmente os níveis hierárquicos,
14 resultando na influência de uma diversidade sobre a outra. Por exemplo, quando as
15 variantes genéticas dentro da população afetam a DE (processo 2, Fig. 1; Vellend 2005),
16 ou as variantes nas espécies dentro da comunidade afetam a DG (processo 3, Fig. 1;
17 Vellend & Geber 2005). Esses processos serão descritos em mais detalhes a seguir. 11
1
2
3 Figura 1. Potenciais conexões entre diversidade genética (dentro de populações) e
4 diversidade de espécies (dentro de comunidades), com efeitos paralelos (1) e causais (2 e
5 3). Adaptado de Vellend & Geber, (2005, Fig. 1).
6 7
8 Deriva, Imigração, Seleção e Ambiente (Caso I) 9
10 Deriva ecológica (na comunidade) consiste em mudanças aleatórias na
11 composição de espécies da comunidade por efeitos estocásticos na abundância das
12 espécies (Hubbell 2001), enquanto que deriva genética consiste em mudanças aleatórias
13 na composição genética por um processo análogo no nível de alelos. Ambas são
14 consequências de uma comunidade finita ou do tamanho da população (Vellend 2004). A
15 deriva em pequenas manchas de habitat poderá ser vista de forma negativa. Nesta
16 situação, essas pequenas manchas de habitat terão pequenas populações e comunidades, 12
1 de modo que, os alelos e espécies, respectivamente, serão perdidos pelo efeito da deriva
2 (Cleary et al. 2006). Esse exemplo pode ser visto claramente em modelos clássicos de
3 ilhas na “Genética de populações”, onde o fluxo gênico (migração) e deriva genética são
4 fatores que influenciam e regulam a diversidade genética (Wright 1940). No entanto, a
5 imigração promove a entrada de novos alelos ou espécies (Cleary et al. 2006),
6 neutralizando o efeito de deriva (Vellend 2005). Os efeitos de deriva e imigração
7 frequentemente geram correlações positivas de diversidade, ao se considerar o efeito da
8 área ou conectividade das localidades (Frankham et al. 2002; Rosenzweig 1995), já que
9 essas características afetam simultaneamente os diferentes níveis hierárquicos e são
10 consideradas, portanto como condutores de correlações positivas entre DG e DE (Vellend
11 & Geber 2005).
12 A seleção favorece determinados indivíduos em relação a outros menos aptos, e
13 assim esses indivíduos podem representar diferentes genótipos nas mesmas espécies ou
14 em espécies diferentes (Vellend 2005). Assim, a seleção implica na influência não
15 aleatória na composição dos alelos e das espécies (Blum et al. 2012). A heterogeneidade
16 espacial e temporal no ambiente podem criar diversificação de seleção, que é um
17 poderoso mecanismo para manter tanto DG como DE, podendo gerar correlações entre
18 as duas medidas (Vellend & Geber 2005). Dessa forma, a heterogeneidade ambiental
19 favorece diferentes genótipos ou espécies em locais diferentes fazendo com que DG e DE
20 possam ser mantidas (Vellend 2004). Contudo, as três variáveis características das
21 localidades (área, isolamento, heterogeneidade ambiental espacial e temporal) podem ter
22 efeitos paralelos criando padrões correlacionados entre os dois níveis de diversidade,
23 onde o tamanho da área pode influenciar ambos os níveis de diversidade via deriva,
24 isolamento pode influenciar via imigração e heterogeneidade ambiental (exógena) via
25 variação de seleção espacial ou temporal (Vellend 2005).
26 13
1 Diversidade Genética Influenciando Diversidade de Espécies (Caso II) 2
3 A variabilidade genética e suas consequências são bem estudadas teoricamente
4 em nível populacional. Este tema atrai a atenção dos biólogos evolucionistas que estão
5 interessados nas consequências de reprodução sexual (Williams 1975), mas também dos
6 biólogos conservacionistas que se interessam pelas consequências de quedas em variação
7 genética populacional (Frankham et al. 2002).
8 A DG pode aumentar a aptidão de determinadas populações e, dessa forma,
9 diminuir o risco de extinção sob uma variedade de cenários (Vellend & Geber 2005),
10 influenciando também a DE. Por exemplo, os efeitos (migração, seleção, deriva) em nível
11 populacional de DG afetando uma única espécie podem chegar ao nível de comunidade,
12 se essa comunidade possuir um número pequeno de espécies ou se a espécie afetada, tida
13 como espécie focal, for dominante (Whitham et al. 2003). Dessa forma, perder uma
14 espécie em uma comunidade com poucas espécies, em decorrência da DG limitada,
15 representa uma mudança significativa na comunidade (Vellend & Geber 2005).
16 Considerando uma comunidade, dois cenários podem ser descritos segundo a DG
17 afetando a DE. No primeiro cenário, temos a hipótese de diversidade gerando diversidade,
18 a qual foi postulada por Whittaker (1975) e aplicada principalmente para a “Ecologia de
19 comunidades”. Essa hipótese pode ser aplicada pelo seguinte exemplo. Dois grupos de
20 organismos interagindo, tais como plantas e animais herbívoros, havendo crescimento de
21 diversidade das espécies de plantas. Uma consequência é o crescimento de recursos para
22 os animais herbívoros, dessa forma a diversidade desses animais poderá aumentar
23 chegando ao pressuposto da hipótese de diversidade gera diversidade. A evolução de
24 diversidade no primeiro grupo torna possível a evolução de diversidade no segundo grupo
25 (Whittaker 1975). Essa hipótese é então aplicada no contexto de DG afetando DE,
26 consequentemente seguindo um caminho de população para comunidade. Postula-se que 14
1 espécies diferentes podem ser favorecidas em competição com diferentes genótipos do
2 dominante, de modo que a DG representará a seleção variando espacialmente (Whittaker
3 1975). No segundo cenário temos uma variante da hipótese de Elton (1958) também
4 aplicada na “Ecologia de comunidades”, que postula que comunidades ricas em espécies
5 são mais resistentes à invasão do que comunidades pobres em espécies. Isso está
6 relacionado ao fato dos recursos serem mais bem utilizados nas comunidades mais ricas
7 e haver maior probabilidade de existência de competidores e predadores que possam
8 excluir os invasores em potencial (Elton 1958). Essa hipótese também pode ser aplicada
9 no contexto de DG afetando DE, já que DG em uma espécie dominante pode melhorar a
10 produtividade ou a eficiência para utilização dos recursos, consequentemente as outras
11 espécies tenderão a ser excluídas da comunidade pela competição (Vellend & Geber
12 2005). Dessa forma, a hipótese postula que diversidade diminui a intensidade de invasão
13 na comunidade, sendo que o efeito previsto na relação da DG sobre a DE é negativo, pois
14 neste contexto a DE pode estar diminuindo (Vellend & Geber 2005).
15
16 Diversidade de Espécies Afetando Diversidade Genética (Caso III) 17
18 As populações evoluem em um contexto de comunidade, dessa forma a DE na
19 comunidade pode representar um importante componente do regime de seleção
20 experimentado por cada população (Vellend & Geber 2005). Nesse contexto, duas
21 hipóteses também podem ser consideradas no nível de DE afetando DG. As duas
22 hipóteses, respectivamente, são variantes das hipóteses que predizem que a diversidade
23 reduz a invasibilidade (Elton 1958) e que a diversidade gera diversidade (Whittaker
24 1975). Porém, nesse processo as hipóteses são consideradas na direção da comunidade
25 para população. 15
1 A primeira hipótese prediz que se uma comunidade diversificada de concorrentes
2 limita a capacidade de uma espécie focal utilizar diversas partes de um ambiente
3 heterogêneo, a DE poderá atuar como uma fonte de seleção estabilizadora. Assim, apenas
4 um subconjunto de espécie e genótipos pode coexistir com uma comunidade diversificada
5 de competidores, enquanto que uma variação mais ampla de genótipos poderá ser capaz
6 de coexistir com apenas alguns competidores diferentes (Vellend & Geber 2005).
7 A segunda hipótese propõe que a DE atua como uma fonte de seleção
8 diversificadora porque espécies diferentes favorecem diferentes genótipos de espécies
9 focais em competição (Harper 1977). Dessa forma, essa predição fornece um efeito
10 positivo da DE sobre a DG (Vellend & Geber 2005).
11
12 Exemplos de correlação entre as duas medidas de diversidade
13 A correlação entre diversidade genética e diversidade de espécies pode ser
14 estudada tanto por modelagem teórica envolvendo a simulação de pseudocomunidades
15 (Vellend, 2005; Adams & Vellend, 2011) como por estudos empíricos (Cleary et al. 2006;
16 He et al. 2008; Sei et al. 2009; He & Lamont 2010; Odat et al. 2010; Struebig et al. 2011;
17 Blum et al. 2012). Observamos que a maioria das correlações entre DG e DE encontradas
18 na literatura são positivas, porém estudos também demonstram a existência de correlação
19 negativa e ausência de correlação, que ocorrem devido aos processos microevolutivos e
20 macroevolutivos nem sempre responderem de forma paralela gerando padrões
21 congruentes (Fady & Conord 2010). Embora os processos que atuam em ambos os níveis
22 de diversidade sejam semelhantes (Fig. 1), eles atuam em escalas de tempo bastante
23 diferentes, sendo suficiente para produzir falta de relação ou oposição nos níveis de
24 diversidade em escalas macroecológicas (Fady & Conord 2010). Dessa forma, não está
25 claro se correlações positivas vão existir além de escalas locais (Vellend & Geber 2005;
26 Bangert et al. 2008). 16
1 Como exemplos de correlações positivas podemos destacar o aumento das
2 diversidades em ilhas oceânicas (exemplo em Vellend 2003) ou em fragmentos de
3 habitats (exemplos em He et al. 2008; Struebig et al. 2011; Blum et al. 2012). Redução
4 das diversidades foi encontrada em habitats de comunidades em pastagens (Odat et al.
5 2004; Puscas et al. 2008; Silvertown et al. 2009) ilustrando um caso de correlação
6 negativa. Ausência de correlação foi encontrada na flora de altas montanhas (Alpes e
7 Cárpatos) (Taberlet et al. 2012).
8 A maioria dos trabalhos que mostraram correlações negativas ou ausência de
9 correlação estudaram os níveis de diversidade em amplas escalas (Taberlet et al. 2012;
10 Puscas et al. 2008), ao contrário da maioria dos trabalhos em escala local que mostram
11 principalmente correlações positivas (He et al. 2008; Struebig et al. 2011). Estudos com
12 relações positivas justificam seus resultados principalmente como resultado de processos
13 de deriva, seleção, migração e heterogeneidade ambiental atuando de forma paralela em
14 ambos os níveis. Porém os estudos que apresentaram relações negativas ou falta de
15 correlação justificam seus resultados em parte como resultado da competição
16 interespecífica, mas as principais razões dos resultados são dadas pelas oscilações
17 climáticas, principalmente do último máximo glacial, que afetaram a distribuição das
18 espécies via tamanho das populações influenciando de forma direta nos diferentes níveis
19 de diversidade (Fady & Conord 2010). Esses resultados demonstram que os níveis de
20 diversidade genética e de espécies (alto ou baixo) podem estar localizados em espaços
21 geográficos diferentes.
22 Grupo-modelo escolhido para este estudo: gênero Eugenia L. 23 (Myrtaceae)
24
25 Myrtaceae é a oitava maior família de plantas do globo. Foi descrita por Jussieu
26 (1789) com 21 gêneros, porém atualmente são conhecidos 133 gêneros e 5817 espécies 17
1 (Govaerts et al. 2014). Todas as espécies nativas da América do Sul possuem frutos
2 carnosos, exceto Tepualia stipularis (Hook. & Arn.) que possui fruto seco capsular. Os
3 frutos carnosos de Myrtaceae são dispersos pelas mais variadas guildas de frugívoros,
4 desde pequenas aves até grandes mamíferos (Gressler et al. 2006; Staggemeier 2008).
5 Dada à elevada diversidade de espécies nessa família nas regiões tropicais do globo, são
6 apontadas importâncias em termos de estrutura e florística vegetacional (via riqueza de
7 espécies e abundância relativa), manutenção da diversidade (via relacionamentos com
8 polinizadores e dispersores) (Baker & Couvreur 2013).
9 Considerando a relevância dessa família no Neotrópico, dois estudos recentes
10 trazem resultados alarmantes sobre a fragilidade de suas espécies. O primeiro deles,
11 desenvolvido por Colombo & Joly (2010), mostra que, de acordo com um cenário de
12 mudança climática ‘otimista’, as espécies de Myrtaceae podem ter uma redução de 25%
13 em sua área de ocorrência potencial, chegando a uma perda de 50% em um cenário
14 ‘pessimista’. Outro estudo, desenvolvido por Rigueira et al. (2013), encontrou um limiar
15 de extinção para Myrtaceae no estado da Bahia ao redor de 40% em áreas florestais, ou
16 seja, em áreas com menos de 40% da cobertura florestal original, há um empobrecimento
17 acentuado em termos de riqueza de espécies de Myrtaceae. Assim, aumenta a
18 preocupação com a conservação dessa família que possui diversas importâncias sociais,
19 ecológicas e comerciais.
20 O gênero Eugenia L. é um dos poucos da tribo Myrteae com distribuição
21 pantropical, ocorrendo nos continentes americano (cerca de 1000 espécies), africano (60
22 espécies) e asiático/pacífico (50 espécies), sendo o maior gênero neotropical da família
23 (Govaerts et al. 2014). Os frutos de Eugenia (Fig. 1, Capítulo 1) são ricos em água e
24 carboidratos (Cazetta 2008) formando parte importante da dieta de primatas e aves (Pizo
25 2002; Staggemeier 2008) e também apresentam um amplo potencial econômico, mas 18
1 ainda fracamente explorado, pois o plantio comercial deste e outros gêneros em Myrteae
2 ainda dependem da domesticação das espécies com o uso de técnicas agronômicas (Souza
3 & Lorenzi 2005). A exploração de algumas espécies nativas tem sido realizada de forma
4 extrativista e predatória, tornando-se necessário mais estudos sobre o cultivo dessas
5 espécies (Silva et al. 1997).
6 Dentre as plantas silvestres ou comercializadas em pequena escala para este
7 gênero podemos citar a cagaita (Eugenia dysenterica (Mart.) DC.), a uvaia (E. pyriformis
8 Cambess.), a pitanga (E. uniflora L.) e a cerejeira (E. involucrata DC.). Muitas espécies
9 de Eugenia também são usadas na medicina popular, algumas possuem utilidades
10 ornamentais e outras são usadas em construção civil, lenha e carvão, como por exemplo
11 a madeira de Eugenia dysenterica (Brandão & Ferreira 1991; Vieira et al. 2010).
12 Mazine et al. (2014) propuseram a primeira hipótese filogenética para o gênero
13 com ênfase nas espécies neotropicais, onde 70 espécies foram sequenciadas para as
14 regiões nucleares (ITS e ETS) e plastidial (psbA-trnH). A inclusão dos tradicionais
15 gêneros Calycorectes, Hexachlamys, Phyllocalyx e Stenocalyx são apoiadas para
16 preservar a monofilia de Eugenia, onde oito clados dentro do gênero são
17 morfologicamente diagnosticáveis.
18 Eugenia dysenterica (Fig. 1, Capítulo 2) é a espécie foco do segundo capítulo
19 desta dissertação, onde correlacionamos sua diversidade genética e a diversidade de
20 espécies de Eugenia. Essa espécie, popularmente conhecida como “cagaita”, possui
21 ampla distribuição no bioma Cerrado, sendo uma espécie de grande importância
22 econômica, especialmente para as populações tradicionais (Telles et al. 2003). Estudos
23 usando isoenzimas e microssatélites revelaram padrões de diferenciação nas populações
24 de Eugenia dysenterica (Telles et al. 2003; Zucchi et al. 2003; 2005). Barbosa et al. (2015)
25 demonstraram um padrão de estruturação populacional, usando dados genéticos para 23
26 populações, grupos da região noroeste do Cerrado possuem maior diversidade genética 19
1 enquanto que os do sudeste possuem menor diversidade genética. A atual diversidade
2 genética e estrutura populacional de E. dysenterica pode ser explicada pelas mudanças e
3 dinâmica do clima durante o Quaternário (Diniz‐Filho et al. 2015).
20
Referências Bibliográficas
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25
Capítulo 1
Riqueza de Eugenia L. (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro
Hauanny R. Oliveira
Vanessa G. Staggemeier
Jair Eustáquio Quintino de Faria Jr.
José Alexandre F. Diniz-Filho
26
Artigo formatado para submissão na revista Natureza & Conservação
Riqueza de Eugenia L. (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro
Hauanny Rodrigues Oliveira1* Vanessa G. Staggemeier2, Jair Eustáquio Quintino Faria3, José Alexandre F. Diniz-Filho4
1Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, ICB, Universidade Federal de Goiás, CP 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 2Departamento de Botânica, Laboratório de Fenologia, Grupo de Fenologia e Dispersão de Sementes, UNESP - Univ Estadual Paulista, CP 199, 13.506-900, Rio Claro, SP, Brazil 3 Departamento de Botânica, IB, Universidade de Brasília, Brasília, DF, Brazil 4 Departamento de Ecologia, ICB, Universidade Federal de Goiás, CP 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil
*Correspondência para autor: e-mail: [email protected]; telefone: +55 62 9399-2535
3 figuras, 1 tabela e 71 referências
Título abreviado: Riqueza de Eugenia no cerrado 27
Resumo: As ações humanas têm desencadeado a fragmentação da vegetação natural, perda de habitat e intensificação das mudanças climáticas. O bioma Cerrado, considerado um dos hotspots globais de diversidade, tem sofrido grande perda de seus habitats devido a esses fatores, agravados pela expansão agrícola ocorrida ao longo dos últimos 40 anos.
Dessa forma, escolhemos espécies do gênero Eugenia com ocorrência no Cerrado para descrever os padrões de riqueza e a perda de distribuição geográfica dessas espécies em três tempos (passado, presente e futuro). Modelos de nicho ecológico (ENMs) foram aplicados para calcular a distribuição geográfica de cada espécie no passado, presente e futuro. Estes resultados foram combinados para calcular a riqueza do grupo e também para estimar a perda em área de ocorrência no futuro. As atuais regiões de maior riqueza são o centro e sudeste do bioma, porém para o futuro podemos prever um deslocamento dos maiores valores de riqueza na direção sudeste no limite das atuais áreas de Cerrado, avançando para áreas de Floresta Atlântica. Também prevemos que mais de 90% das espécies perderão distribuição geográfica. Esses resultados podem ser intensificados com fragmentação e perda de habitat desencadeados pela ocupação humana no bioma, tanto em termos de redução total de área disponível quanto por dificuldades na dispersão para estabelecimento em novos habitats com condições climáticas favoráveis. O deslocamento de maior riqueza para a região sudeste é preocupante devido à alta taxa de fragmentação e ocupação humana nestes locais, aumentando o risco de extinção das espécies do
Cerrado.
Palavras-chave: Fragmentação do habitat, modelos de nicho ecológico, mudanças climáticas, perda de área de ocorrência, perda de habitat.
28
1 Introdução
2 Nos dias atuais, nas áreas de Ecologia e Biologia da Conservação, há uma grande
3 preocupação sobre os principais agentes estressores que podem afetar a biodiversidade
4 (Brook et al. 2008; Crain et al. 2008; Vinebrooke et al. 2004). As ações humanas têm
5 causado uma intensificação nas mudanças climáticas e degradação ambiental, levando a
6 perda e fragmentação do habitat que ameaçam a biodiversidade atual e futura (Hoffmann
7 et al. 2010; Thomas et al. 2004). O desenvolvimento humano possibilitou a expansão
8 agrícola e a exploração de ambientes naturais, que por sua vez têm aumentado a
9 destruição de habitat e mudanças no uso e cobertura do solo (Foley et al. 2005; Green et
10 al. 2005; Tilman et al. 2001). Além desses fatores, o desenvolvimento humano se
11 relaciona com outros impactos como invasão biológica, eutrofização, contaminação
12 química e aumento dos gases do efeito estufa, causando grandes mudanças no clima
13 (Tilman et al. 2001).
14 Os impactos diretos e negativos da fragmentação e perda de habitat sobre a
15 biodiversidade têm sido bastante estudados e os principais processos associados a essa
16 perda são extinção local, diminuição da abundância populacional, redução da diversidade
17 genética, baixa habilidade para dispersão, aumento da vulnerabilidade a processos
18 estocásticos, entre outros (Fahrig 2003; Fischer & Lindenmayer 2007). As mudanças
19 climáticas podem também influenciar na distribuição potencial das espécies com
20 consequências para a biodiversidade, visto que a área de ocorrência pode expandir ou
21 retrair e o mais preocupante, causar a perda de distribuição geográfica (Siqueira &
22 Peterson 2003).
23 O Cerrado brasileiro é a savana mais diversa do globo, mas também a mais
24 ameaçada no mundo atualmente (Silva & Bates 2002). Embora sua ocupação seja
25 relativamente recente, a intensidade de uso da paisagem (crescimento urbano e expansão 29
1 agrícola) já causou a devastação de 55% do bioma (Machado et al. 2004). Entre os anos
2 de 1970 e 1975 o desmatamento médio do Cerrado foi de 40.000 km² por ano (Klink &
3 Moreira 2002), as taxas de desmatamento atuais variam entre 22.000 e 33.000 km². Todas
4 essas taxas são superiores às taxas de desmatamento da Floresta Amazônica (taxa de
5 23.570 Km²; Machado et al. 2004).
6 A expansão da agricultura é o fator principal na redução em áreas naturais do
7 Cerrado (Klink & Machado 2005), onde uma taxa anual de 0,7% de área (700.000 ha/ano)
8 é perdida (Brasil 2011). Dessa forma, as mudanças ocorridas no Cerrado trouxeram
9 grandes danos ambientais como fragmentação do habitat, perda de biodiversidade,
10 invasão de espécies exóticas, erosão dos solos, poluição de aquíferos e possíveis
11 mudanças climáticas regionais (Klink & Machado 2005). Estudos mostram que muitas
12 espécies têm sofrido com as transformações ocorridas neste hotspot. Siqueira & Peterson
13 (2003) mostraram que espécies de árvores ocorrentes no Cerrado podem ter cerca de 25%
14 de suas áreas reduzidas em um cenário de mudança climática mais conservativo, e para
15 um cenário menos conservativo a perda de área pode chegar a 90%. Nabout et al. (2011)
16 mostraram que a espécie Caryocar brasiliense Cambess. (Pequi) uma espécie de árvore
17 amplamente distribuída no Cerrado e de grande importância para a economia local terá
18 uma redução na produção de frutos em 2050, pois as regiões serão menos adequadas para
19 a produção dessa espécie.
20 No Cerrado existem muitas espécies, principalmente de plantas, com
21 importâncias comercial, social e farmacêutica. Por exemplo, muitas espécies do gênero
22 Eugenia L. (Myrtaceae) (Fig. 1) são usadas na medicina popular através de seus óleos
23 essenciais e taninos (Lunardi et al. 2001), as folhas e cascas de algumas espécies
24 (exemplo, Eugenia dysenterica (Mart.) DC.) também são usadas como antidiarréico, para
25 diabetes e icterícia (Silva et al. 2001). Algumas espécies, como E. involucrata DC. 30
1 (cereja-do mato) e E. pyriformis Cambess. (uvaia), possuem frutos comestíveis que
2 servem como fonte de alimento para humanos bem como para a fauna silvestre (Marchiori
3 & Sobral 1997). Alguns frutos também são usados para fazer licor, sorvetes, geléias e
4 sucos (Silva et al. 2001). Eugenia uniflora L. (pitanga) é comercializada na forma de
5 polpa congelada (Santos et al. 2004), mas também possui importância farmacêutica, pois
6 alguns estudos mostram que suas folhas são eficientes no tratamento de doenças
7 estomacais, hipertensão (Schmeda-Hirschmann et al. 1987), antiinflamatório (Weyerstahl
8 et al. 1988), antimicrobiana e antioxidante (Auricchio et al. 2007). Já E. klotzschiana
9 O.Berg. é uma espécie nativa com potencialidade para ser cultivada e usada para controle
10 da erosão de solos, pois suas características físicas, como a formação de touceiras densas
11 e um sistema subterrâneo intrincado, aparentemente são eficientes na contenção de
12 material de solo carreado de montante (Oliveira et al. 1999).
13 Todas as espécies citadas anteriormente fazem parte da família Myrtaceae, uma
14 das famílias mais importantes do Brasil, representada por 1034 espécies (Sobral et al.
15 2015). Essas espécies são importantes como fonte de alimentação humana e silvestre,
16 para a economia local e também possuem valor cultural inestimável (Cruz et al. 2013;
17 Svanberg & Egisson 2012). Myrtaceae são espécies lenhosas de ciclo de vida longo e que
18 ocorrem em diversos ambientes, desde espécies em campos abertos (Eugenia cristaensis
19 O.Berg, E. bimarginata DC., E. lagsdorffii O.Berg, E. agustissima O.Berg) até florestas
20 pristinas (Eugenia florida DC., E, egensis DC., E. densiracemosa Mazine & Faria, E.
21 francavilleana O.Berg). Suas flores tem a morfologia floral bem conservada e são
22 visitadas por muitas espécies de insetos especialmente abelhas (Gressler et al 2006). Os
23 frutos são bem diversos morfologicamente atendendo a todas as guildas de frugívoros,
24 desde pequenas aves até grandes mamíferos (Staggemeier 2008, Pizo 2002). Dessa forma,
25 existe uma grande preocupação com a persistência das populações dessas espécies, pois
26 muitas delas têm desaparecido antes mesmo que algum conhecimento básico sobre sua 31
1 biologia seja conhecido (Landrum & Kawasaki 1997). Os estudos conduzidos para o
2 efeito de mudanças climáticas sobre as espécies de plantas no cerrado até o momento
3 abrangem poucas espécies (exemplo em: Oliveira et al. 2015; Simon et al. 2013).
4 Estudos recentes mostram que espécies de Myrtaceae em áreas florestais são
5 sensíveis à fragmentação e perda de habitat, onde a riqueza das espécies foi bastante
6 reduzida em paisagens com menor cobertura florestal (Rigueira et al. 2013). Também já
7 foi demonstrada a suscetibilidade de Myrtaceae às mudanças climáticas em Floresta
8 Atlântica (Colombo & Joly 2010). Considerando a importância econômica, florística e
9 estrutural dessa família, em especial frente a sua sensibilidade diante da fragmentação de
10 habitat e aquecimento global, nossos objetivos neste estudo são: (1) descrever a
11 distribuição específica de Eugenia no Cerrado com base em dados de ocorrência e
12 validação pelo especialista dos mapas preditos (através da modelagem de nicho
13 ecológico); (2) calcular a riqueza em diferentes tempos (passado, presente e futuro); e (3)
14 predizer as mudanças na distribuição geográfica de suas espécies, focando na perda de
15 distribuição geográfica em diferentes cenários de aquecimento global. 32
1 2 Figura 1. Espécies de Eugenia típicas do Cerrado brasileiro: E. stictopetala Mart. ex DC. em 3 botões florais (A) e flor em antese (B), E. complicata O.Berg em início de fruto (C) e com frutos 4 já desenvolvidos (D), E. involucrata DC. em frutos maduros (E), E. polystachya Rich. em fruto 5 imaturo (F), E. glandulosa Cambess. em fruto maduro (G), frutos de E. mikanioides O.Berg em 6 fruto imaturo e maduro (H), E. aurata O.Berg em fruto imaturo e maduro (I), Eugenia sp. detalhe 7 das quatro sépalas diagnósticas do gênero (J), E. patrisii Vahl em fruto maduro (K) e detalhe do 8 embrião globoso com cotilédones fusionados característicos do gênero (L). Fotos: V.G. 9 Staggemeier. 10 11 Material e métodos
12 1. Área de Estudo 33
1 O Cerrado brasileiro é, dentre as savanas tropicais do mundo, a mais rica em
2 espécies (Myers et al. 2010). O termo Cerrado geralmente é utilizado para designar o
3 conjunto de ecossistemas de florestas savânicas e campestres que ocorrem nesse bioma
4 (Eiten 1977; Ribeiro et al. 1981). Esse bioma é considerado um hotspot de biodiversidade
5 global, possuindo alta taxa de espécies endêmicas, principalmente plantas. O Cerrado
6 possui cerca de 44% de espécies de plantas endêmicas, 9,5% de mamíferos endêmicos,
7 3,4% de aves endêmicas, 17% de répteis, 28% de anfíbios e para peixes não é conhecido
8 o percentual (Klink & Machado 2005). Contudo, o bioma Cerrado possui alta taxa de
9 fragmentação de habitat devido ao desenvolvimento agrícola ocorrente desde a década de
10 1940 (Klink & Machado 2005).
11
12 2. Modelagem de distribuição de espécies
13
14 Inicialmente revisamos as espécies de Eugenia listadas na FLORA do Brasil
15 (Sobral et al. 2015) como ocorrentes para o cerrado (90 espécies). Ajustes nomenclaturais,
16 exclusões ou inclusões de espécies foram necessários e efetuados pelo especialista no
17 grupo (Tabela S1). Ao fim, consideramos 77 espécies como ocorrentes no Cerrado
18 brasileiro (Tabela S2). Obtivemos os registros de ocorrência das espécies através da base
19 de dados nacional Centro de Referência em Informação Ambiental (CRIA,
20 http://splink.cria.org.br/) e editamos usando a plataforma BRAHMS v7 (Botanical
21 Research and Herbarium Management System disponível em:
22 http://herbaria.plants.ox.ac.uk/bol/brahms/Software). Esse banco de dados foi corrigido
23 através da verificação e recuperação de coordenadas geográficas, eliminação de registros
24 duvidosos e identificações incorretas, pois essas são correções importantes para se aplicar
25 aos dados de ocorrência provenientes de grandes bancos de dados virtuais (Giannini et al. 34
1 2012; Giovanni et al. 2012) (detalhes na Tabela S1). Após o tratamento dos registros, o
2 banco de dados contou com um total de 14666 pontos de ocorrência. Esses pontos foram
3 mapeados em uma “grid” da região Neotropical contendo 6818 células de 0,5 grau de
4 resolução. Para 57 espécies que ocorreram em pelo menos 10 células da “grid” nós
5 utilizamos os registros de ocorrência para projetar a sua distribuição geográfica potencial
6 por meio de modelos de nicho ecológico (ENMs, do inglês “Ecological Niche
7 Modeling”). Entretanto, como a predição dos modelos pode ser afetada pelo número de
8 células com ocorrência observada (Proosdij et al. 2015) para 20 espécies ocorrentes em
9 nove ou menos células nós apenas registramos sua ocorrência na “grid”. Modelamos o
10 nicho ecológico para toda a região do Neotrópico, pois biologicamente é mais realístico
11 modelar toda a área de ocorrência da espécie do que apenas as ocorrências dentro da área
12 alvo de estudo, e depois os padrões de riqueza foram analisados apenas para o Cerrado.
13 Para o desenvolvimento dos modelos de nicho ecológico seguimos o protocolo
14 estabelecido por Terribile et al. (2012). Os métodos utilizados visavam abranger os três
15 grupos principais de algoritmos, de acordo com Rangel & Loyola (2012), sendo eles:
16 métodos de envelope climático ou distância [BioClim, GD (Gower distância), MD
17 (Distância de Mahalanobis)]; métodos estatísticos [GLM (Modelos lineares
18 generalizados), GAM (Modelos aditivos generalizados)]; e os métodos de aprendizagem
19 [MAXENT (Máxima entropia), FDA (Análise discriminante flexível), MARS
20 (Multivariate Adaptive Regression Splines), GBM (Modelos generalizados
21 impulsionados) e ANN (Redes neurais)]. Os 10 algoritmos foram computados através da
22 plataforma computacional BIOENSEMBLES (ver Diniz-Filho et al. 2009; Rangel et al.
23 2009).
24 Nós utilizamos as seguintes variáveis que são apontadas como importantes na
25 delimitação da distribuição geográfica de espécies de Cerrado (de acordo com; Collevatti 35
1 et al. 2013): temperatura média anual (°C), amplitude de temperatura anual (°C),
2 precipitação do mês mais chuvoso (mm), precipitação do mês mais seco (mm) e
3 precipitação do trimestre mais quente (mm). Essas variáveis foram obtidas para o modelo
4 do Sistema Climático da Comunidade (CCSM) de circulação oceânico-atmosférico
5 (AOGCM) para o presente (simulação climática pré-industrial, ~1760), passado (último
6 máximo glacial – LGM 21000 anos atrás) e futuro (RCP 4.5: cenário de emissão de gases
7 do efeito estufa intermediário, e RCP 8.5: cenário de altas emissões; média entre 2080-
8 2100). Esses dados foram obtidos através da base de dados EcoClimate
9 (http://ecoclimate.org; Lima-Ribeiro et al. 2015). Incluímos a variável de pH do subsolo
10 (30-100 cm) como uma “variável de restrição” para melhorar a predição dos modelos,
11 estudos mostraram que a inclusão dessa variável melhorou o poder preditivo para espécies
12 de árvores do Cerrado (Collevatti et al. 2012; Lima et al. 2014). O dado de pH foi obtido
13 através da base de dados Harmonized World Soil (1.1, FAO/IIASA/ISRIC/ISS-CAS/JRC
14 2009).
15 Para representar a distribuição das espécies nós utilizamos o consenso de todos
16 os métodos, sendo assim, se a espécie ocorria em uma dada célula de acordo com pelo
17 menos 50% dos modelos empregados assumimos a espécie como ocorrente, do contrário
18 como ausente.
19
20 3. Análises de riqueza e distribuição geográfica das espécies
21
22 A riqueza foi calculada como a soma da ocorrência de todas as espécies em
23 cada célula baseado nos mapas resultantes dos ENMs para os três tempos: passado,
24 presente, futuro (rcp4.5 e rcp8.5). A área total de distribuição de cada uma das espécies
25 foi obtida pela soma do número de células de ocorrência de cada espécie (na “grid” do
26 cerrado), baseado nos mapas de presença e ausência resultantes dos ENMs. A perda ou 36
1 ganho em área de distribuição geográfica foi avaliada para cada espécie, onde a soma do
2 número de células de ocorrência foi comparada para os diferentes tempos (presente,
3 passado e futuro). As espécies utilizadas para as análises de perda ou ganho de área de
4 ocorrência foram apenas as 57 espécies para as quais projetamos sua ocorrência potencial
5 através dos ENMs. Como usamos diferentes tempos não foi possível projetar as condições
6 pretéritas ou futuras para as 20 espécies com menos de 10 registros (i.e. espécies não
7 modeladas).
8
9 Resultados
10 A distribuição das espécies de Eugenia no passado se encontra principalmente na
11 região centro-sul do Cerrado (Fig. 2A), com maior concentração de espécies na porção
12 sudoeste (Mato Grosso e Mato Grosso do Sul: 24 a 34 espécies por célula) seguida pela
13 porção sudeste (São Paulo e Minas Gerais, entre 14 e 30 espécies por célula). Menos do
14 que 10 espécies co-ocorriam no extremo norte do Cerrado (Maranhão). No presente, a
15 maior riqueza (25 a 35 espécies co-ocorrendo) se concentra na parte central e sudeste do
16 bioma (Goiás, oeste de Minas Gerais e norte de São Paulo; Fig. 2B). Para os cenários
17 futuros, a riqueza de Eugenia no cenário de intermediárias emissões de gases se desloca
18 para o limite sudeste do Cerrado na transição deste bioma com a Floresta Atlântica, os
19 valores de riqueza na porção central diminuem com até 23 espécies co-ocorrendo em
20 Goiás (Fig. 2C). No cenário de altas emissões a riqueza de espécies no centro do bioma
21 se reduz drasticamente com no máximo 15 espécies por célula em Goiás e valores mais
22 elevados de riqueza já estão fora do atual limite do Cerrado, concentrados principalmente
23 em áreas de Floresta Atlântica no sudeste de Minas Gerais e Rio de Janeiro (23 a 27
24 espécies por célula; Fig. 2D).
25 O padrão espacial de riqueza das 57 espécies distribuídas no Cerrado brasileiro
26 mostra uma redução crescente no número de espécies do período passado para o período 37
1 atual (Fig. 2A e B). Considerando os cenários para o futuro (Figura 2C e D), a redução
2 da riqueza se acentua de forma drástica no centro do bioma tanto em um cenário
3 intermediário de emissão de gases (rcp4.5) quanto para um cenário com altas emissões
4 de gases (rcp8.5).
5 Mapeamos as diferenças de riqueza entre os diferentes tempos, revelando as
6 áreas com maior perda de riqueza. Na diferença de riqueza do presente para o passado a
7 maior perda ocorreu na região sudoeste do Brasil e o ganho na porção sudeste do bioma
8 (Fig. 3A). Para a perda de riqueza entre o cenário futuro rcp4.5 e o presente, a perda foi
9 em todo o Cerrado, porém com maior intensidade na região central e sul do bioma (Fig.
10 3B). Já para a diferença de riqueza do cenário futuro rcp8.5 para o presente, a maior perda
11 ainda se concentra no Cerrado, porém com maior intensidade se comparado ao cenário
12 de emissões intermediárias.
13 Observamos que 33 das 57 espécies modeladas (58%) reduziram sua distribuição
14 geográfica em todas as comparações dos períodos de tempo em pares (Tabela 1): presente
15 e passado (58%); futuro (rcp4.5) e presente (89.5%), e futuro (rcp8.5) e presente (93%).
16 Além disso, das 57 espécies quatro não reduziram a distribuição em nenhuma comparação
17 (Eugenia biflora, E. densiracemosa, E. egensis e E. lambertiana), apenas aumentaram
18 suas distribuições geográficas em todas as comparações de períodos. Porém,
19 considerando o cenário pessimista, podemos prever que três espécies serão extintas no
20 futuro, com perda de 100% da sua área de distribuição (Eugenia splendens, Eugenia
21 cristaensis e Eugenia complicata) (Tabela 1).
22 Considerando a perda de área de ocorrência das espécies do passado para o
23 presente, 10 das 57 espécies (17,5%) reduziram mais de 50% de sua distribuição. Para a
24 comparação em que é considerada a perda de área para o futuro, em um cenário de
25 emissões intermediárias 30 das 57 espécies (52,6%) reduziram mais de 50% de sua 38
1 distribuição. Para o cenário pessimista, com altas emissões de gases, 46 das 57 espécies
2 (80,7%) reduziram mais de 50% de sua distribuição geográfica. Apenas para as projeções
3 do futuro houve reduções maiores que 80%, e no cenário de emissões intermediárias, duas
4 das 57 espécies (3,5%) tiveram essa redução. No cenário de altas emissões, 33 das 57
5 espécies (58%) tiveram uma redução maior que 80% da sua área original.
6
7 Figura 2. Mapas de consenso de riqueza para 57 espécies ocorrentes no Cerrado, gerados 8 a partir de modelos de nicho ecológico para três tempos diferentes: A) passado (21 mil 9 anos atrás), B) presente (período pré-industrial), C) futuro (2080-2100- rcp4.5- cenário 10 intermediário de emissão de gases) e D) futuro (2080-2100- rcp8.5- cenário de altas 11 emissões de gases). 12 39
1
2 Figura 3. Distribuição das áreas de ganho e perda de espécies de Eugenia no Cerrado 3 brasileiro. A) Riqueza do presente – riqueza do passado; B) Riqueza do futuro (rcp4.5) – 4 riqueza do presente e C) Riqueza do futuro (rcp8.5) – riqueza do presente. Locais com 5 intensidade de cor mais forte são áreas de maior perda de riqueza, em oposição áreas de 6 cor clara são áreas com acréscimo de riqueza. 7
8 Tabela 1. Distribuição geográfica (em número de células quadradas de 0,5º) e
9 porcentagens de ganho e perda de distribuição geográfica das espécies para os diferentes
10 cenários climáticos. Passado (LGM), presente (PRE-IND), futuro com intermediárias
11 emissões de gases do efeito estufa (RCP4.5) e futuro com altas emissões (RCP8.5).
12 Números destacados (“negrito”) indicam a porcentagem de perda de distribuição
13 geográfica.
Extensão geográfica (número de Ganhos e perdas de extensão Número de células) para cada período (%) Espécies células de PREIND- RCP4.5- RCP8.5- ocorrência LGM PRE-IND. RCP4.5 RCP8.5 LGM PREIND PREIND Eugenia Acutata 59 2013 685 229 73 -66 -67 -89 Eugenia Angustissima 79 1360 1058 353 151 -22 -67 -86 Eugenia Anomala 18 362 374 116 69 3 -69 -82 Eugenia Arenosa 12 160 229 34 34 43 -85 -85 Eugenia Aurata 184 1603 1197 780 352 -25 -35 -71 Eugenia Biflora 161 342 1692 2230 2412 395 32 43 40
Eugenia bimarginata 176 2027 900 343 92 -56 -62 -90 Eugenia candolleana 96 561 581 194 90 4 -67 -85 Eugenia capparidifolia 20 340 235 65 17 -31 -72 -93 Eugenia cerasiflora 69 737 574 195 90 -22 -66 -84 Eugenia chiquitensis 29 301 520 325 113 73 -38 -78 Eugenia complicata 29 98 131 33 0 34 -75 -100 Eugenia cristaensis 19 543 272 61 0 -50 -78 -100 Eugenia cupulata 56 16 1464 578 159 9050 -61 -89 Eugenia densiracemosa 38 451 1165 1395 1219 158 20 5 Eugenia dysenterica 167 1673 936 470 208 -44 -50 -78 Eugenia egensis 317 1010 1997 2692 3084 98 35 54 Eugenia flavescens 141 1812 2126 1112 305 17 -48 -86 Eugenia florida 405 2640 1934 762 335 -27 -61 -83 Eugenia francavilleana 49 1984 941 260 73 -53 -72 -92 Eugenia gemmiflora 48 607 564 309 114 -7 -45 -80 Eugenia gracilima 34 1821 964 371 178 -47 -62 -82 Eugenia hiemalis 196 1544 815 564 491 -47 -31 -40 Eugenia hilariana 16 244 258 135 3 6 -48 -99 Eugenia inundata 26 26 1041 625 481 3903 -40 -54 Eugenia involucrata 230 1898 888 305 112 -53 -66 -87 Eugenia Klotzschiana 20 1486 528 137 61 -64 -74 -88 Eugenia lambertiana 82 16 1133 2468 3212 6981 118 183 Eugenia langsdorffii 18 524 346 139 52 -34 -60 -85 Eugenia ligustrina 122 1549 890 318 116 -43 -64 -87 Eugenia livida 26 999 377 116 61 -62 -69 -84 Eugenia luetzelbugii 14 8 87 32 6 988 -63 -93 Eugenia mansoi 29 1553 613 324 146 -61 -47 -76 Eugenia matogrossensis 14 388 371 199 21 -4 -46 -94 Eugenia megaflora 12 113 331 293 72 193 -11 -78 Eugenia modesta 45 1420 674 274 103 -53 -59 -85 Eugenia moschata 58 19 1162 1231 982 6015 6 -15 Eugenia myrcianthes 111 1466 876 500 385 -40 -43 -56 Eugenia paracatuana 43 1399 711 439 342 -49 -38 -52 Eugenia paranahybensis 15 671 416 69 32 -38 -83 -92 Eugenia patrisii 107 43 1316 885 626 2960 -33 -52 Eugenia pistaciifolia 22 129 161 106 44 25 -34 -73 Eugenia pitanga 69 991 596 403 337 -40 -32 -43 Eugenia pohliana 13 363 334 161 44 -8 -52 -87 Eugenia polystachya 28 38 704 236 120 1752 -66 -83 Eugenia punicifolia 584 3015 2006 620 222 -33 -69 -89 Eugenia pyriformis 203 1237 676 477 431 -45 -29 -36 Eugenia sellowiana 18 1013 314 88 20 -69 -72 -94 Eugenia sonderiana 57 1461 526 213 56 -64 -60 -89 Eugenia sparsa 35 374 430 448 408 15 4 -5 Eugenia splendens 12 1 36 8 0 3500 -78 -100 Eugenia stictopetala 231 1486 1869 788 199 26 -58 -89 Eugenia suberosa 33 1861 905 393 166 -49 -57 -82 41
Eugenia subterminales 95 2158 1102 595 381 -49 -46 -65 Eugenia ternatifolia 18 261 396 359 217 52 -9 -45 Eugenia vetula 26 331 251 180 94 -24 -28 -63 Eugenia wentii 13 78 1034 826 825 1225 -20 -20 1
2
3 Discussão
4 Nossos resultados mostraram que as espécies do gênero Eugenia, diminuíram a
5 área de distribuição e riqueza no Cerrado do passado para o presente e, segundo as
6 predições dos ENMs, continuarão perdendo distribuição nas projeções para o futuro. No
7 futuro as espécies apresentaram deslocamento de sua distribuição para a área sudeste do
8 Cerrado, também expandindo para além do bioma entrando na atual região de Floresta
9 Atlântica. Mais de 90% das espécies perderam área de ocorrência com as mudanças
10 climáticas e como esperado as perdas foram maiores no cenário com altas emissões de
11 gases do efeito estufa.
12 Os padrões de distribuição geográfica das espécies de plantas do Brasil são
13 altamente relacionados com os domínios morfológicos e os tipos de vegetação e solo dos
14 biomas (Fiaschi & Pirani 2009). Esse é um dos motivos para a grande biodiversidade de
15 espécies no Cerrado, e outros trabalhos também encontraram padrões de distribuição e
16 riqueza semelhantes aos nossos resultados. Por exemplo, Staggemeier (2014) encontrou
17 o mesmo padrão de distribuição e riqueza (centro e sul) para Psidium, gênero da mesma
18 família e próximo de Eugenia (Myrtaceae) (Lucas et al. 2007). O padrão de riqueza
19 encontrado nesse estudo é afetado por variáveis ligadas a altitude, estabilidade climática
20 e balanço entre água e energia. A evapotranspiração foi importante para entender o padrão
21 de riqueza de plantas; por exemplo regiões com baixos valores de PET (locais
22 energeticamente mais pobres), mas sem escassez de água (Goiás, centro e sul de Minas 42
1 Gerais e norte de São Paulo) possuem maior riqueza de Psidium se comparado a regiões
2 com maior energia, mas com uma sazonalidade mais forte das chuvas (norte de Minas
3 Gerais até o Maranhão). Para vertebrados, os padrões de distribuição e riqueza também
4 se concentram na região central e sul do cerrado, para pássaros (maior riqueza no sul),
5 répteis (maior riqueza no centro) e anfíbios (maior riqueza centro e sudeste) (Blamires et
6 al. 2008; Diniz-Filho et al. 2008; Vieira et al. 2008). Os padrões de riqueza encontrados
7 nestes estudos são associados com o AET o que reforça a idéia de que em amplas escalas
8 a riqueza pode ser direcionada pela dinâmica entre água e energia (Hawkins et al.
9 2003a,b; O’Brien 2006). O padrão de riqueza de mamíferos e aves seguiu o padrão geral
10 de organismos endotérmicos do Sul, sendo que a variável de AET é o indicador mais
11 importante. Para as aves um conjunto maior de explicações pode ser necessário devido a
12 heterogeneidade das espécies e as diferentes exigências ecológicas. Para répteis e anfíbios
13 diferentes padrões de riqueza foram encontrados em relação aos efeitos da temperatura,
14 um efeito menor de AET foi encontrado para os anfíbios, talvez pela necessidade de água
15 desse grupo (Rodríguez et al. 2005).
16 O Cerrado é considerado um hotspot por sua grande biodiversidade e grande
17 quantidade de espécies endêmicas (Myers et al. 2000), mas percebemos neste estudo que
18 algumas espécies do gênero Eugenia diminuíram sua área de distribuição quando
19 comparamos cenários do passado com o presente e futuro, sendo um resultado que alerta
20 sobre a provável perda de área de ocorrência de algumas espécies no Cerrado. As altas
21 taxas de diminuição da área de ocorrência das espécies são muito preocupantes, pois as
22 porcentagens de perdas são grandes. Estudos mostram que a perda de área de ocorrência
23 não acontece somente por um fator isolado, mas por vários (Segan et al. 2016). Os fatores
24 mais citados são perda e fragmentação do habitat e mudanças climáticas, sendo que o
25 mais provável é que os maiores impactos aconteçam no futuro (Segan et al. 2016). As
26 rápidas mudanças no ambiente causadas pela fragmentação e perda de habitat também 43
1 podem limitar ou impedir as respostas adaptativas ou dispersão das espécies frente aos
2 cenários de mudanças climáticas (Bellard et al. 2012). Dessa forma, a perda de habitat
3 pode influenciar na habilidade de dispersão das espécies, impedindo uma rápida resposta,
4 como dispersão para outras áreas ou encontrar abrigo em um refúgio (Brook et al. 2008;
5 Opdam & Wascher 2004), já a fragmentação pode comprometer a capacidade da espécie
6 para acompanhar as mudanças nas condições ambientais adequadas ou ter acesso aos
7 ambientes adequados restantes (Cushman 2006).
8 A maior riqueza de espécies no passado (21000 anos atrás) se concentrou na
9 região centro-sul do Cerrado, com maiores valores na região sudoeste. Nesse período
10 muitas espécies de outras famílias botânicas deslocaram sua distribuição para a região
11 mais oeste (sudoeste e noroeste) do Cerrado até limites da Amazônia, pois esta região era
12 mais estável (Collevatti et al. 2013). Nesse período a região sudeste possuía menor
13 riqueza pela alta instabilidade dessa região devido as mudanças climáticas (Ledru 1993).
14 Estudos mostram que florestas Neotropicais expandiram sua distribuição para partes mais
15 baixas da Amazônia durante as glaciações devido as mudanças climáticas, principalmente
16 no último máximo glacial, porém depois retraíram suas distribuições para as regiões
17 central e sudeste do Brasil (Pennington et al. 2000), exatamente como mostrado por
18 nossos resultados. A distribuição atual das espécies do gênero Eugenia estudadas nesse
19 trabalho foi alcançada depois do último máximo glacial, quando a região sudeste do Brasil
20 passou a ser mais quente e úmida (Behling 2003).
21 De acordo com Faleiro et al. (2013), modelos baseados no uso da terra
22 projetaram maior perda de habitat principalmente na região central e sul do Cerrado,
23 tornando-se preocupante devido essas regiões possuir maior riqueza de Eugenia
24 atualmente. Esses pesquisadores também encontraram uma maior riqueza de mamíferos
25 de norte a sul com picos maiores no sudeste, mostrando que essas áreas do cerrado
26 possuem ampla riqueza de outras espécies e grupos taxonômicos. Dessa forma, eles 44
1 montaram um cenário com uso da terra e mudanças climáticas como suporte para os
2 planos de conservação e tomadas de decisão para a conservação do Cerrado brasileiro
3 (Para mais detalhes; Faleiro et al. 2013).
4 Oliveira et al. (2015), em seu estudo com espécies de árvores com importância
5 econômica e social para o bioma Cerrado, também encontrou maior riqueza de espécies
6 nas regiões centro e sul, onde as espécies também deslocam sua distribuição geográfica
7 para a região sudeste. Esses autores mostraram também que as áreas mais adequadas para
8 as espécies estão na parte sul e sudeste do bioma, de modo que essas regiões do Cerrado
9 seriam prioritárias para ações de conservação para garantir a persistências de várias
10 espécies. No futuro, as regiões com maior riqueza serão no sudeste do Brasil, onde se
11 encontra a Floresta Atlântica, porém a perda de habitat pela ocupação humana nessa
12 região é maior do que a do Cerrado (Ribeiro et al. 2009). Esse bioma tem sofrido grande
13 perda de habitat e o descolamento das espécies para essa região (sudeste) se torna
14 preocupante. A Floresta Atlântica se encontra hoje em pequenos fragmentos isolados
15 entre si, com mais de 2 milhões de ha em fragmentos, dos quais 83,4% são fragmentos
16 menores que 50 ha (e fragmentos menores que 250 ha representam mais de 97% desse
17 total) (Ranta et al. 1998; Ribeiro et al. 2009). Esse padrão de fragmentação atual é
18 responsável por um alto risco de extinção de milhares de espécies que ocorrem nessa
19 região (Goerck 1997; Rocha et al. 2007; Stotz et al. 1996). Dessa forma, esse cenário de
20 perda e fragmentação de habitat atual mostra o alto risco de extinção das espécies de
21 Eugenia do Cerrado.
22 Além desses fatores (perda e fragmentação de habitat), as mudanças climáticas
23 podem afetar padrões microevolutivos, onde indivíduos serão favorecidos para se
24 dispersar em ambientes locais ou regionais em busca de ambientes adequados, dessa
25 forma a dispersão é importante para o futuro (Dawson et al. 2011; Parmesan 2006).
26 Porém, as modificações antrópicas nas paisagens podem impedir a dispersão das espécies 45
1 de ambientes adequados do presente para o futuro, aumentando o risco de extinção das
2 espécies (Brook et al. 2008; Hof et al. 2011). Os modelos e as distribuições geográficas
3 dos ENMs consideram que as espécies possuem dispersão ilimitada e podem chegar aos
4 ambientes adequados na mesma velocidade que as mudanças climáticas (Oliveira et al.
5 2015). Contudo, sabemos que isso não é verdade, pelas diferenças na biologia das
6 espécies e pelas barreiras naturais e especialmente antropogênicas que impedem essa
7 dispersão ilimitada. Assim, consideramos esse ponto como um problema no uso dos
8 ENMs para avaliar os efeitos das mudanças climáticas sobre a distribuição geográfica das
9 espécies (Garcia et al. 2014; Svenning & Skov 2004). Com isso, podemos estar
10 subestimando o risco de extinção das espécies, pois estas podem estar sendo extintas
11 localmente no futuro, por não conseguir se dispersar para ambientes adequados pelas
12 barreiras naturais ou modificações na paisagem causada pelos humanos (Wiens &
13 Graham 2005).
14 Dessa forma, precisamos conhecer a biologia das espécies estudadas para tentar
15 incorporar o processo de dispersão nos ENMs. Mais estudos devem ser desenvolvidos
16 para se conhecer as áreas de maior riqueza e as áreas mais afetadas, uma vez que o
17 Cerrado é um dos biomas do Brasil com poucas áreas protegidas e com intenso impacto
18 pela agricultura, apesar da grande biodiversidade de espécies e endemismo (Dobrovolski
19 et al. 2011). Dessa forma, a criação de mais áreas de conservação e gestão eficiente destas
20 nesse bioma são fundamentais para garantir a persistência das espécies, sendo importante
21 conhecer e incorporar as mudanças de distribuição das espécies causadas pelas mudanças
22 climáticas nos planos de conservação, para que possa ser garantida a eficácia desses
23 planos no futuro.
24
25 46
1 Agradecimentos
2 Agradecemos à CAPES pela bolsa de mestrado concebida à HRO, ao programa de
3 pesquisa que integra macroecologia e ecologia molecular GENPAC (Genética geográfica
4 e planejamento regional para Conservação de recursos naturais no Cerrado), à FAPESP
5 #2014/13899-4 pela bolsa de pós-doutorado concebida a VGS e ao CNPq pela bolsa de
6 produtividade de JAFD-F.
47
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52
Material suplementar para o artigo Oliveira, H.R. et al. Riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro
Material Suplementar
Riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro
Hauanny Rodrigues Oliveira1*, Vanessa G. Staggemeier2, Jair Eustáquio Quintino Faria3 e José Alexandre F. Diniz-Filho4
1Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, ICB, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 2Departamento de Botânica, Laboratório de Fenologia, UNESP - Univ Estadual Paulista, Caixa postal199, 13506-900, Rio Claro, SP, Brazil 3Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Herbário UB, Universidade de Brasília,Caixa postal 04457, 70904-970, Brasília, DF, Brazil 4Departamento de Ecologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil
*Autor para correspondência (e-mail: [email protected])
2 Tabelas 53
Tabela S1. Correções efetuadas pelo especialista na taxonomia de Eugenia na listagem inicial de espécies sugeridas como ocorrentes no domínio fitogeográfico do Cerrado brasileiro (Sobral et al. 2015).
Correções Espécies Observações Eugenia acutata Miq. Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes Eugenia mansoi O.Berg apenas em Floresta Atlântica, mas são espécies que também ocorrem no Cerrado Eugenia suberosa Cambess. Eugenia cupulata Amshoff
Eugenia patrisii Vahl Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes apenas em Floresta Amazônica, mas são espécies que Eugenia polystachya Rich. também ocorrem no Cerrado
Inclusões Eugenia wentii Amshoff
Eugenia pohliana DC. Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes Eugenia blanchetiana O.Berg apenas em Caatinga, mas também ocorrem no Cerrado Espécie não citada na Flora do Brasil, mas ocorre no Eugenia corrientina Barb.Rodr. Cerrado Eugenia calycina Cambess. Eugenia cavalcanteana Mattos
Eugenia strictissima Govaerts Sinonimizadas em Eugenia involucrata DC. Eugenia suffrutescens Nied. Eugenia neoformosa Sobral Eugenia cana DC. Sinonimizada em Eugenia pohliana DC. Sinonimizações Eugenia grisea Mattos Sinonimizadas em Eugenia florida DC.
Eugenia herbacea O.Berg Sinonimizadas em Eugenia angustissima O. Berg Eugenia heringeriana Mattos Sinonimizada em Eugenia glandulosa Cambess. Eugenia piloensis Cambess. Eugenia prasina O.Berg Espécies que não ocorrem em cerrado, mas na Flora Eugenia pruniformis Cambess. constavam como ocorrente neste domínio fitogeográfico Eugenia sellowiana DC.
Eugenia azuruensis O.Berg Ocorre em áreas de Cerrado, mas é endêmica da Chapada Diamantina (Bahia), estando fora do domínio Eugenia rotula Sobral fitogeográfico
Provavelmente não é uma espécie aceita Eugenia ferruginosa Mattos Eugenia geraensis (D.Legrand & Mattos) Mattos Eugenia glabrescens Mazine
Exclusões Eugenia impunctata O.Berg Espécies pouco conhecidas, sem registro no CRIA ou conhecidas apenas do material tipo Eugenia trahyra Barb.Rodr. Eugenia rizzoana Mattos Eugenia hartmanniae Mattos Eugenia imbricata O.Berg Provavelmente não é Eugenia Excluída pela falta de registros confiáveis e incerteza da Eugenia pantagensis O.Berg delimitação de ocorrência da espécie Excluída pela difícil delimitação correta da distribuição da Eugenia uniflora L. espécie devido ao seu histórico de cultivo antigo e distribuição predominantemente em Floresta Atlântica 54
Tabela S2. Espécies de Eugenia ocorrentes no Cerrado brasileiro. Números destacados em negrito referenciam as 57 espécies com mais de 10 registros independentes de ocorrência para as quais a distribuição geográfica foi predita usando técnicas de modelagem de nicho ecológico
Número dos clados segue Mazine et al. Espécies 2014 1 Clado 7 Eugenia acutata Miq. 2 Clado 9 Eugenia angustissima O.Berg 3 Clado 3 Eugenia anomala D.Legrand 4 Clado 2 Eugenia arenosa Mattos 5 Clado 9 Eugenia aurata O.Berg 6 Clado 8 Eugenia biflora (L.) DC. 7 Clado 9 Eugenia bimarginata DC. 8 Clado 9 Eugenia blanchetiana O.Berg 9 Clado 9 Eugenia blanda Sobral 10 Clado 8 Eugenia caducibracteata Mazine 11 Clado 8 Eugenia candolleana DC. 12 Clado 8 Eugenia capparidifolia DC. 13 Clado 9 Eugenia cerasiflora Miq. 14 Clado 8 Eugenia chiquitensis O.Berg 15 Clado 8 Eugenia complicata O.Berg 16 Clado 8 Eugenia corrientina Barb.Rodr. 17 Clado 9 Eugenia cristaensis O.Berg 18 Clado 8 Eugenia cupulata Amshoff 19 Clado 9 Eugenia densiracemosa Mazine & Faria 20 Clado 9 Eugenia diversiflora O.Berg 21 Clado 2 Eugenia dysenterica (Mart.) DC. 22 Clado 9 Eugenia egensis DC. 23 Clado 6 Eugenia espinhacensis Bünger & Sobral 24 Clado 7 Eugenia ezechiasii Mattos 25 Clado 9 Eugenia flavescens DC. 26 Clado 8 Eugenia florida DC. 27 Clado 9 Eugenia francavilleana O.Berg 28 Clado 2 Eugenia gemmiflora O.Berg 29 Clado 6 Eugenia glandulosa Cambess. 30 Clado 9 Eugenia gracillima Kiaersk. 31 Clado 8 Eugenia hatschbachii Mazine 32 Clado 9 Eugenia hiemalis Cambess. 33 Clado 9 Eugenia hilariana DC. 34 Clado 8 Eugenia inundata DC. 35 Clado 6 Eugenia involucrata DC.
55
Tabela S2. Continuação...
Número dos clados segue Mazine et al. Espécies 2014 36 Clado 2 Eugenia klotzschiana O.Berg 37 Clado 7 Eugenia lagoensis Kiaersk 38 Clado 9 Eugenia lambertiana DC. 39 Clado 4 Eugenia langsdorffii O.Berg 40 Clado 2 Eugenia laruotteana Cambess. 41 Clado 5 Eugenia ligustrina (Sw.) Willd. 42 Clado 9 Eugenia livida O.Berg 43 Clado 9 Eugenia luetzelburgii Burret ex Luetzelb. 44 Clado 9 Eugenia lhotzkyana O.Berg 45 Clado 6 Eugenia macedoi Mattos & D.Legrand 46 Clado 9 Eugenia mansoi O.Berg 47 Clado Eugenia matogrossensis Sobral 48 Clado 2 Eugenia megaflora Govaerts 49 Clado 9 Eugenia mikanioides O.Berg 50 Clado 8 Eugenia modesta DC. Eugenia moschata (Aubl.) Nied. ex T. Durand & B.D. 51 Clado 9 Jacks. 52 Clado 3 Eugenia myrcianthes Nied. 53 Clado 8 Eugenia neomattogrossensis Mazine 54 Clado 8 Eugenia paracatuana O.Berg 55 Clado 8 Eugenia paranahybensis O.Berg 56 Clado 2 Eugenia patrisii Vahl. 57 Clado 7 Eugenia pistaciifolia DC. 58 Clado 5 Eugenia pitanga (O.Berg) Nied. 59 Clado 4 Eugenia pohliana DC. 60 Clado 8 Eugenia polystachya Rich 61 Clado 9 Eugenia punicifolia (Kunth) DC. 62 Clado 2 Eugenia prolixa S. Moore 63 Clado 2 Eugenia pyrifera Faria & Proença 64 Clado 4 Eugenia pyriformis Cambess. 65 Clado 9 Eugenia rizziniana Mattos 66 Clado 4 Eugenia sellowiana DC. 67 Clado 9 Eugenia sonderiana O.Berg 68 Clado 9 Eugenia suberosa Cambess. 69 Clado 7 Eugenia subterminales DC. 70 Clado 9 Eugenia sparsa S. Moore 71 Clado 2 Eugenia splendens O.Berg 72 Clado 9 Eugenia stictopetala Mart. ex DC. 73 Clado 9 Eugenia tenuipedunculata Kiaersk. 74 Clado 4 Eugenia ternatifolia Cambess. 75 Clado 6 Eugenia theodorae Kiaersk. 76 Clado 9 Eugenia vetula DC. 77 Clado 9 Eugenia wentii Amshoff
56
Capítulo 2
Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado
Hauanny R. Oliveira
Vanessa G. Staggemeier
Mariana Pires de Campos Telles
Jair Eustáquio Quintino de Faria Jr
José Alexandre F. Diniz-Filho
57
Formatado de acordo com as normas da revista Molecular Ecology Resources
Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado
Hauanny Rodrigues Oliveira1*, Vanessa G. Staggemeier2, Mariana Pires de Campos Telles3, Jair Eustáquio Quintino Faria4, José Alexandre F. Diniz- Filho5
1Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, ICB, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 2Departamento de Botânica, Laboratório de Fenologia, UNESP - Univ Estadual Paulista, Caixa postal199, 13506-900, Rio Claro, SP, Brazil 3 Departamento de Genética, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 4 Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Herbário UB, Universidade de Brasília, Caixa postal 04457, 70904-970, Brasília, DF, Brazil 5Departamento de Ecologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil
Autor para correspondência (e-mail: [email protected]); celular: +55 62 9399-2535
9 figuras, 1 tabela e 87 referências
Título abreviado: Correlação entre diversidade genética e riqueza de plantas no Cerrado
58
1 Resumo: A biodiversidade pode ser expressa em vários níveis hierárquicos, desde genes
2 até ecossistemas, embora os padrões de diversidade genética (dentro e entre populações)
3 e diversidade de espécies sejam os níveis mais frequentemente analisados. Esses dois
4 níveis sempre foram estudados de forma independente, pela genética de populações e pela
5 ecologia de comunidades e macroecologia, respectivamente. Recentemente, entretanto,
6 surgiram diversas hipóteses para explicar uma correlação espacial entre os padrões de
7 diversidade genética e diversidade de espécies, pois ambos podem ser influenciados por
8 características da localidade, incluindo área, isolamento e heterogeneidade espaço-
9 temporal. Essas características podem induzir efeitos paralelos sobre genes e espécies via
10 migração/dispersão, deriva e seleção. Dessa forma, correlacionamos aqui a diversidade
11 genética da espécie Eugenia dysenterica e riqueza de espécies do gênero Eugenia
12 (Myrtaceae) com o objetivo de responder as seguintes questões: 1) Existe correlação entre
13 diversidade genética (heterozigose esperada, He) e riqueza de espécies?; 2) Essas
14 correlações se mantêm ao longo do tempo?; e, 3) As correlações se mantém em diferentes
15 níveis hierárquicos, i.e. abrangendo distâncias filogenéticas crescentes em relação à E.
16 dysenterica representadas por diferentes conjuntos de espécies?. Usamos a modelagem
17 de nicho ecológico para a obtenção da riqueza de 57 espécies do gênero Eugenia no
18 Cerrado, cujas distribuições foram obtidas a partir do consenso entre 10 métodos, com
19 base em dados climáticos para distintos tempos (passado e presente). Para as correlações
20 entre diversidade genética e diversidade de espécies no presente e diferença entre passado
21 e presente obtemos correlações negativas e significativas, porém para a riqueza obtida a
22 partir das distribuições passadas, não obtivemos correlação significativa. As correlações
23 entre diversidade genética e riqueza de diferentes clados de Eugenia foram negativas para
24 clados mais distantes de E. dysenterica, sendo positiva (mas não significativa) apenas
25 para o clado no qual E. dysenterica está inserida. Esses resultados mostram que os níveis
26 de diversidade foram influenciados por diferentes histórias demográficas por 59
1 consequência das oscilações climáticas no Pleistoceno. Clados com espécies ocorrentes
2 principalmente em Floresta Atlântica e Amazônica possuem uma história de vida e padrão
3 geográfico oposto à história de expansão de E. dysenterica e espécies próximas.
4
5 Palavras-chave: diversidade de espécies, diversidade genética, modelagem de nicho 6 ecológico, Myrtaceae.
7
60
1 Introdução
2 Nos últimos anos foram propostos e reconhecidos processos que agem
3 simultaneamente, influenciando os padrões de diversidade dentro e entre espécies
4 (Vellend 2010). Porém, encontramos dificuldades em integrar esses processos atuando
5 em diferentes níveis da hierarquia, como, por exemplo, a ligação entre diversidade
6 genética (DG) e diversidade de espécies (DE) que um ambiente pode abrigar. Pois,
7 embora essas medidas sejam importantes para descrever e quantificar a biodiversidade
8 em um sentido amplo, elas têm sido tradicionalmente estudadas separadamente pelos
9 geneticistas de populações e pelos ecólogos de comunidade, respectivamente (Antonovics
10 1976; Harper 1977; Kassen 2002). Mais recentemente, a “genética de comunidades”, uma
11 nova área de estudo interdisciplinar (Agrawal 2003; Neuhauser et al. 2003; Wares 2002),
12 surgiu com o objetivo principal de compreender essa similaridade de padrões em
13 diferentes níveis hierárquicos.
14 A partir da expansão dessa nova área de estudo, diferentes hipóteses foram
15 elaboradas para explicar correlações entre padrões de DG e DE no espaço geográfico
16 (Vellend 2005; Vellend & Geber 2005), ou porque DG e DE estão respondendo aos
17 mesmos processos atuando em escala local, ou porque um nível de biodiversidade pode
18 influenciar o outro (Vellend & Geber 2005). As influências das características locais se
19 manifestam pelos efeitos como tamanho da área, do isolamento e da heterogeneidade
20 espaço-temporal, que podem induzir efeitos paralelos sobre genes e espécies via
21 migração, deriva e seleção (Vellend & Geber 2005). Dessa forma, esses processos
22 atuando nas localidades podem criar padrões correlacionados entre os dois níveis de
23 diversidade. Por exemplo, o tamanho da área pode influenciar DG via deriva, isolamento
24 pode influenciar via imigração, e heterogeneidade ambiental (exógena) via variação de
25 seleção espacial ou temporal (Vellend 2005). Assim, as características das variáveis nas 61
1 localidades também são consideradas como condutores de correlações entre DG e DE
2 (Vellend & Geber 2005).
3 Ainda, pequenas manchas de habitat, as quais abrigam pequenas populações e
4 comunidades, terão uma perda de diversidade pelo efeito da deriva em seus alelos e de
5 espécies, respectivamente (esta última no contexto da teoria neutra de Hubbell, por
6 exemplo – Deriva ecológica (na comunidade) consiste em mudanças aleatórias na
7 composição de espécies da comunidade por efeitos estocásticos na abundância das
8 espécies) (Cleary et al. 2006; Hubbell 2006). No entanto, a imigração promove a entrada
9 de novos alelos ou espécies (Cleary et al. 2006), neutralizando o efeito de deriva (Vellend
10 2005). Assim, ao se considerar o tamanho da área ou a conectividade/isolamento das
11 localidades é esperado encontrar correlações positivas de diversidade de espécies e
12 genética (Frankham et al. 2002; Rosenzweig 1995). Outro exemplo é a seleção, que
13 favorece determinados indivíduos em relação a outros menos aptos, e assim esses
14 indivíduos podem representar diferentes genótipos nas mesmas espécies ou em espécies
15 diferentes (Vellend 2005), causando uma perda de diversidade. Porém, a heterogeneidade
16 espacial e temporal do ambiente pode criar diversificação de seleção, que seria um
17 poderoso mecanismo para manter tanto DG como DE, podendo gerar também correlações
18 positivas entre as duas medidas (Vellend & Geber 2005).
19 Contudo, correlações negativas também podem ser encontradas, por exemplo, se
20 a abundância de uma espécie local for positivamente ligada à sua DG, mas também ligada
21 negativamente a abundância de outras espécies. Dessa forma, a DE pode diminuir por um
22 efeito de competição pelo espaço limitado e, consequentemente, seria gerada uma
23 correlação negativa entre os dois níveis (Odat et al. 2010; Vellend 2005; Wehenkel et al.
24 2006).
25 Avanços no estudo de genética de comunidades são necessários para
26 compreender melhor a ação combinada entre os processos ecológicos e evolutivos que 62
1 são essenciais na determinação da estrutura e dinâmica das comunidades (Vellend &
2 Geber 2005). Entender essa relação pode contribuir para a unificação de diferentes
3 hierarquias na pesquisa em biodiversidade, desde o nível de genes até espécies (Vellend
4 2004). Consequentemente, todo o conhecimento obtido poderá ser aplicado em ações de
5 conservação, que tem por objetivo final assegurar a persistência em longo prazo de
6 espécies e ecossistemas. Em especial, deve ser altamente priorizada a conservação da
7 diversidade genética intra-populacional (Bowen 1999; Laikre 2010; Ponce‐Reyes et al.
8 2014; Vasconcelos et al. 2012), pois ela armazena o potencial evolutivo da espécie
9 (McKay et al. 2005). Esse potencial é fundamental para promover adaptação dos
10 organismos às novas condições locais esperadas frente aos cenários de mudanças
11 climáticas e ambientais preditos para o futuro (Cowling & Pressey 2001). Maior
12 variabilidade genética é o seguro da espécie contra as mudanças preditas.
13 O Cerrado brasileiro é um excelente laboratório para buscar por locais onde o
14 potencial adaptativo de espécies deva ser conservado, pois este bioma está entre os
15 hotspots de biodiversidade (Myers et al. 2000). Estes hotspots demandam ações urgentes
16 de conservação, dada à rápida taxa de perda de habitat e altas taxas de ocupação humana
17 (Klink & Machado 2005). Além disso, este hotspot é um dos centros de origem e
18 diversificação de Myrtaceae (Lucas et al. 2007), oitava família de plantas mais importante
19 do globo (RBG-Kew 2014). Na Floresta Atlântica, estudos apontam essa família como
20 excelente modelo para entender processos ecológicos e evolutivos na escala de bioma
21 (Lucas & Bünger 2015; Murray-Smith et al. 2009; Staggemeier et al. 2015),
22 especialmente por este grupo ser um bom preditor da riqueza total de angiospermas.
23 Dessa forma, para avançar na compreensão da ligação entre diferentes níveis hierárquicos
24 de diversidade, estudaremos aqui a relação entre diversidade genética de Eugenia 63
1 dysenterica (Mart.) DC. e a diversidade de espécies do gênero Eugenia (Myrtaceae) no
2 Cerrado brasileiro.
3 Eugenia dysenterica (Fig. 1) é uma espécie silvestre frutífera típica de Cerrado,
4 popularmente conhecida como “cagaita” e usada na indústria alimentícia. O gênero
5 Eugenia L. (388 espécies: Flora do Brasil, acesso em 17/09/2015) tem elevada
6 importância econômica, pois muitas espécies são cultivadas e comercializadas, tais como
7 E. involucrata DC. (“cereja-do-mato”), E. uniflora L. (“pitanga”) e E. pyriformis
8 Cambess. (“uvaia”) (Mazine et al. 2014). Um estudo recente com plantas silvestres
9 comestíveis do Cerrado demonstrou que, com a atual perda de habitat, essas espécies
10 correm riscos de extinção, pois estão perdendo áreas climaticamente adequadas para sua
11 sobrevivência (Oliveira et al. 2015). Já foram relatadas na literatura diferenças na
12 estrutura genética de subpopulações de E. dysenterica (Telles et al. 2003; Telles et al.
13 2001). Assim, pesquisas com o gênero Eugenia e especificamente com E. dysenterica são
14 importantes, pois a preocupação com espécies nativas cresceu nos últimos anos, devido a
15 algumas espécies do cerrado já estarem em risco de extinção (Telles et al. 2003). Essas
16 espécies podem estar sujeitas à erosão genética, causada principalmente pela
17 fragmentação dos habitats naturais, em consequência da expansão agrícola e da ação
18 antrópica (Telles et al. 2001).
19 Este estudo tem por objetivo descrever a riqueza de espécies de Eugenia no
20 Cerrado e correlacionar esta medida com a diversidade genética (heterozigose) de E.
21 dysenterica a fim de responder especificamente as seguintes questões: 1) Existe
22 correlação entre diversidade genética de E. dysenterica e diversidade de espécies; 2) Essas
23 correlações se mantêm ao longo do tempo, indicando que as espécies estão respondendo
24 aos processos da mesma forma?; e 3) As correlações se mantém em diferentes níveis 64
1 hierárquicos, i.e. abrangendo distâncias filogenéticas crescentes, em relação à E.
2 dysenterica, representadas por diferentes conjuntos de espécies?
3
4 Material e métodos
5 6 1. Grupo de estudo 7
8 Eugenia é um grande gênero (RBG-Kew 2014) com mais de mil espécies, sendo
9 o maior gênero Neotropical da família Myrtaceae (Govaerts et al. 2016). Ele abriga desde
10 subarbustos até árvores, sendo conhecidas 388 espécies para o Brasil, das quais 90 delas
11 ocorrem no Cerrado brasileiro (Flora do Brasil, acesso em 17/09/2015). Na filogenia
12 proposta por Mazine et al. (2014), E. dysenterica pertence ao grupo mais basal, situada
13 no clado dois, próximo da raiz do gênero, juntamente com Eugenia arenosa Mattos e
14 Eugenia tetramera (McVaugh) M.L.Kawas & B.K.Holst (Mazine et al. 2014). As
15 características morfologicamente diagnosticáveis desse clado são: flores simples (Fig. 1)
16 ou arranjadas em fascículos, bractéolas filiformes e decíduas; frutos grandes e
17 comestíveis, ovário com 2 a 4 lóculos e um a dois óvulos por lóculo (Mazine et al. 2014).
18 Muitas espécies do gênero Eugenia são usadas na medicina popular através de
19 seus óleos essenciais e taninos (Lunardi et al. 2001). As folhas e cascas de algumas
20 espécies também são usadas como antidiarréico, para diabete e icterícia (Silva et al.
21 2001). Algumas espécies possuem frutos comestíveis, que servem como fonte de
22 alimento para humanos bem como para a fauna silvestre (Marchiori & Sobral 1997).
23 Alguns frutos também são usados para fazer licor, sorvetes, geléias e sucos (Silva et al.
24 2001).
25 Eugenia dysenterica (Mart.) DC. ocorre desde formas arbustivas até arbóreas com
26 ca. de 11 metros (Silva et al. 2001). A espécie floresce em setembro e seu sistema 65
1 reprodutivo se caracteriza por autofecundação e fecundação cruzada (Proença & Gibbs
2 1994) realizada por abelhas Bombinae e Xylocopinae (Gressler et al. 2006). Produz frutos
3 grandes, amarelos, bacáceos (Fig. 1D) com 1 a 3 sementes por fruto em média (Silva et
4 al. 2001). Populações da espécie são encontradas em áreas de cerrado sensu stricto e
5 também em vegetações antropizadas, como pastagens sujas (não roçadas recentemente)
6 co-existindo com Brachiaria decumbens Stapf (Silva et al. 2001). A variação fenotípica
7 observada na espécie em termos de porte (altura e características da copa) e tamanho de
8 frutos é atribuída à plasticidade fenotípica e eventualmente a processos adaptativos e às
9 variações ambientais não estando associado à divergência genética (Telles et al. 2001).
10
11
12 Figura 1. Eugenia dysenterica: A) caule; B) copa florida; C) detalhe da antese; D) fruto 13 maduro. Fotos: JEQ Faria (A-C) e HJC Moreira (D). 66
1 2. Área de Estudo
2 O Cerrado originalmente possuía uma área de 2 milhões de km² na região central
3 do Brasil (Fig. 2), porém cerca de metade dessa área já foi transformada em pastagens
4 plantadas, culturas anuais, áreas urbanas, agricultura entre outros (Klink & Machado
5 2005). Estima-se que algo como apenas 20% da vegetação original permanece intacta
6 (Myers et al. 2000). A biodiversidade do Cerrado é altamente elevada, com mais de 7000
7 espécies de plantas vasculares, sendo cerca de 44% destas endêmicas. Isso faz com que o
8 Cerrado seja a savana tropical mais diversa do mundo (Klink & Machado 2005), e ao
9 mesmo tempo possua um elevado grau de ameaça pela grande perda de habitat e o
10 aumento da expansão agrícola e pecuária (Faleiro et al. 2013; Klink & Machado 2005;
11 Rangel et al. 2007). Isso caracteriza o Cerrado com um dos hotspots de diversidade global
12 (sensu Myers et al. 2000).
13
14 3. Dados Genéticos
15 Os dados genéticos utilizados para estimar a diversidade genética de E.
16 dysenterica estão descritos de forma detalhada em Barbosa et al. (2015). Foram coletadas
17 amostras de tecido provenientes de 736 indivíduos em 23 localidades distribuídas ao
18 longo do Cerrado brasileiro e cobrindo a maior parte da distribuição de E. dysenterica
19 (Fig. 2). Foram estimados alguns parâmetros de variabilidade genética baseados na
20 genotipagem de 11 locos de microssatélites, que geraram um total de 249 alelos. Aqui
21 nós usamos apenas a heterosigozidade (He) estimada por Barbosa et al. (2015) para as 23
22 populações para representar a diversidade genética (DG) de E. dysenterica e testar sua
23 correlação com a riqueza de espécies do gênero Eugenia.
24
25 67
1
2 Figura 2. Distribuição das populações de Eugenia dysenterica amostradas no estudo de Barbosa 3 et al. (2015). Círculos vermelhos maiores indicam locais com maior diversidade genética da 4 espécie (He: heterosigosidade) e a área em branco delimita o Bioma Cerrado no Brasil. 5
6
7 4. Modelagem de distribuição de espécies
8 Foram utilizados métodos de modelagem de distribuição geográfica a partir do
9 nicho climático das espécies a fim de estimar a riqueza de espécies de Eugenia no
10 Cerrado. Os registros de ocorrência das 77 espécies de Eugenia foram obtidos através da
11 base de dados nacional Centro de Referência em Informação Ambiental (CRIA,
12 http://splink.cria.org.br/). Um total de 14666 registros foram mapeados em uma “grid”
13 cobrindo a região Neotropical com 6818 células de 0,5 grau de resolução. Ajustes
14 nomenclaturais, exclusões ou inclusões de espécies foram necessários e efetuados pelo
15 especialista no grupo (mais detalhes no Material Suplementar Tabela S1). Modelamos 68
1 apenas espécies com mais de 10 pontos de ocorrência, totalizando 57 espécies, para as
2 demais espécies apenas registramos seus pontos de ocorrência na “grid” (Material
3 Suplementar Tabela S2).
4 Os modelos de nicho ecológico (ENMs, do inglês “Ecological Niche Modeling”)
5 combinam as ocorrências das espécies aos dados climáticos-ambientais destes pontos,
6 extrapolando essas condições ambientais para as áreas geográficas com combinações de
7 características similares (Rangel & Loyola 2012). Para a construção dos ENMs,
8 utilizamos 10 métodos aplicados através da plataforma computacional BIOENSEMBLES
9 (veja Diniz-Filho et al. 2009; Rangel et al. 2009), utilizando o protocolo de Terribile et
10 al. (2012). Os métodos utilizados podem ser classificados em três grupos principais de
11 acordo com Rangel & Loyola (2012), sendo: métodos de envelope climático ou distância
12 [(BioClim, GD (Gower distância), MD (Distância de Mahalanobis)]; métodos estatísticos
13 [(GLM (Modelos lineares generalizados), GAM (Modelos aditivos generalizados)] e os
14 métodos de aprendizagem [(MAXENT (Máxima entropia), FDA (Análise discriminante
15 flexível), MARS (Multivariate Adaptive Regression Splines), GBM (Modelos
16 generalizados impulsionados) e ANN (Redes neurais)].
17 Os dados climáticos para todos os cenários (presente, passado e futuro) foram
18 obtidos a partir da base de dados ecoClimate (ecoClimate.org; Lima-Ribeiro et al. 2015).
19 Esses dados consistem de diversas variáveis bioclimáticas obtidas a partir de diferentes
20 AOGCMs (modelos acoplados de circulação global atmosfera-oceano). Estudos
21 anteriores aplicando ENMs para espécies de Cerrado (Collevatti et al. 2013a; Diniz‐Filho
22 et al. 2015b) sugerem as seguintes variáveis como importantes para explicar sua
23 distribuição e foram aplicadas em nosso estudo: temperatura média anual (°C), amplitude
24 de temperatura anual (°C), precipitação do mês mais chuvoso (mm), precipitação do mês
25 mais seco (mm) e precipitação do trimestre mais quente (mm). Além disso, usamos
26 também a variável de pH do subsolo (30-100 cm) como uma “variável de restrição” para 69
1 melhorar a predição dos modelos. Estudos mostraram que a inclusão dessa variável
2 melhorou o poder preditivo para espécies de árvores do Cerrado (Collevatti et al. 2012;
3 Lima et al. 2014).
4 Uma vez ajustados os modelos para cada uma das espécies utilizando os dados
5 das condições no pré-industrial (~1760), as distribuições foram projetadas para o passado
6 (máximo último glacial- LGM; 21000 anos atrás). Para representar a distribuição da
7 espécie, nós utilizamos o consenso de todos os métodos, de modo que se a espécie ocorria
8 em uma dada célula de acordo com pelo menos 50% dos modelos empregados,
9 assumimos a espécie como ocorrente (do contrário como ausente). A distribuição para o
10 passado foi utilizada com o intuito de entender se as espécies respondem aos processos
11 da mesma forma ao longo do tempo.
12
13 5. Riqueza de espécies e aleatorização da riqueza
14 A riqueza foi calculada como a soma da ocorrência das espécies em cada célula
15 baseado nos mapas de consenso, para o passado e presente. Obtivemos a riqueza de
16 espécies para todo o Cerrado, porém para correlacionar a DG e DE extraímos a riqueza
17 apenas para as localidades das populações onde a DG (He) de E. dysenterica foi estimada
18 (Fig. 2). Calculamos o coeficiente de correlação de Pearson entre DG e DE para o tempo
19 passado e presente, e também para a diferença entre o passado e presente (delta). Para os
20 cálculos de correlação aplicamos a correção de Dutilleul et al. (1993), a fim de realizar
21 um teste de significância com base em uma correção de graus de liberdade de modo a
22 incorporar processos espacialmente autocorrelacionados (Dutilleul et al. 1993; Legendre
23 1993).
24 Entretanto, é importante também considerar que a riqueza de espécies possui uma
25 incerteza em função de uma série de aspectos, especialmente neste caso, no qual essa
26 riqueza foi estimada a partir da sobreposição de uma série de ENMs. Assim, adaptou-se 70
1 a metodologia de aleatorização a fim de calcular a riqueza a partir de diferentes
2 combinações (sem sobreposição) de espécies. Dessa forma, queremos avaliar como a
3 escolha de diferentes conjuntos de espécies podem afetar os resultados de correlações
4 entre DG e DE.
5 Essa metodologia de aleatorização foi descrita por Diniz‐Filho et al. (2015a), que
6 geraram diferentes combinações de ENMs e AOGCMs a fim de determinar se o modelo
7 escolhido pelo pesquisador afetará qualitativamente a capacidade de detectar o padrão de
8 interesse, no caso a correlação entre adequabilidade climática e a diversidade genética
9 (mais detalhes em; Diniz‐Filho et al. 2015a). Porém, aplicamos essa abordagem para
10 aleatorizar a escolha das espécies formando diferentes combinações de espécies (1000
11 aleatorização), em seguida foi obtida a riqueza de todos os conjuntos formados e obtida
12 assim uma distribuição de correlações entre DE e DG.
13
14 6. Filogenia do grupo e estimativas de tempo de divergência
15 Nós elaboramos uma hipótese filogenética para 85 espécies da família Myrtaceae,
16 sendo 49 espécies de Eugenia, 35 espécies de outros gêneros e Myrtus communis usado
17 como grupo externo. Dentre as 77 espécies de Eugenia conhecidas para o Cerrado,
18 incluímos 29 táxons distribuídos por todos os oito clados descritos para o gênero (Mazine
19 et al. 2014). Sequências moleculares foram obtidas a partir do GenBank (Benson et al.
20 2008), ou diretamente com os autores (Tabela S3). As sequencias foram alinhadas usando
21 MUSCLE (Edgar 2004) e editadas manualmente no GENEIOUS 7.0.2. Duas regiões
22 ribossomais nucleares (ITS: internal transcribed spacer; ETS: external transcribed spacer)
23 e uma plastidial (psbA-trnH) foram analisadas, totalizando 1864 pares de bases. A
24 delimitação das espécies segue a literatura e o conhecimento dos especialistas, e a
25 nomenclatura neste trabalho segue Sobral (2015). 71
1 Estimativas de tempo de divergência e relacionamento entre espécies foram
2 obtidos usando o pacote BEAST v.1.8.1 (Drummond et al. 2012) e seguem o mesmo
3 protocolo de Staggemeier et al. (2015). O fóssil de Paleomyrtinaea princetonensis, do
4 Paleoceno (Crane et al. 1990; Pigg et al. 1993) ao início do Eoceno (Manchester 1999),
5 da América do Norte, foi utilizado para calibrar a filogenia. Este é o único macrofóssil
6 que mostra relacionamento com as espécies de Myrteae, ele compreende frutos e
7 sementes bem preservadas e provavelmente relacionadas à Psidium e/ou Mosiera (Pigg
8 et al. 1993). Os protocolos de calibração seguem Staggemeier et al. (2015), por limitar o
9 nó basal de Myrteae usando modelo de especiação de Yule e uma distribuição lognormal
10 com mediana de 55,8 Ma (correspondendo ao Eoceno inferior). Quartis de 54,9 Ma
11 (2,5%; inferior) e 61,9 (97,5%; superior) foram alcançados usando um ‘offset value’ de
12 54,8 Ma. Duas partições foram aplicadas ao conjunto de bases, uma nuclear e outra
13 plastidial. O melhor modelo de substituição nucleotídica estimado para cada partição de
14 acordo com o critério de informação de Akaikee usando J Model Test 2 (Darriba et al.
15 2012) foi ‘GTR model + gamma + invariable sites’. Quatro cadeias de 30 milhões de
16 gerações foram desenvolvidas, amostrando uma árvore a cada milésima geração. A
17 convergência de parâmetros foi confirmada pela verificação da distribuição a posteriori
18 no TRACER 1.6 (Drummond & Rambaut 2007). A amostragem de MCMC foi
19 considerada suficiente quando o tamanho efetivo de cada parâmetro esteve acima de 200.
20 Todas as análises foram realizadas no portal CIPRES (Miller et al. 2010). Uma árvore de
21 máxima credibilidade com comprimento de ramos medianos foi construída usando Tree
22 Anotator 1.8.1(Drummond et al. 2012) baseado nas árvores remanescentes após o corte
23 (para cada rodada, um período de 3 milhões de gerações de corte foi aplicado). Os
24 relacionamentos filogenéticos foram comparados com Lucas et al. (2007) para Myrteae,
25 Lucas et al. (2011) para Myrcia sensu lato, Staggemeier et al. (2015) para Myrcia sect.
26 Aulomyrcia e Mazine et al. (2014) para Eugenia. Os relacionamentos cronológicos entre 72
1 os clados foram comparados com Biffin et al. (2010), Thornhill et al. (2012) e
2 Staggemeier et al. (2015).
3 A hipótese que propomos aqui é a primeira hipótese filogenética calibrada
4 incluindo diversas espécies de Eugenia, e como os registros fósseis são escassos,
5 aumentar a amostragem incluindo grupos relacionados (outros gêneros) é um dos meios
6 para melhorar a resolução filogenética e temporal da reconstrução evolutiva. Assim,
7 incluímos 36 espécies de outros gêneros e 20 espécies de Eugenia não ocorrentes em
8 Cerrado para melhor calibração do tempo de divergência entre os oito clados de Eugenia.
9 Com o objetivo de entender se espécies filogeneticamente mais próximas
10 respondem de forma similar aos processos que estruturam a relação entre DE e DG, nós
11 calculamos a riqueza para cada um dos oito clados de Eugenia e correlacionamos essa
12 riqueza parcial com a DG. Assim, se os processos que estruturam DG mudam ao longo
13 da evolução das espécies, nós esperamos que quanto maior a distância filogenética em
14 relação à E. dysenterica, menor a correlação entre DG e riqueza de espécies. Isso seria
15 esperado assumindo que as espécies mais próximas de E. dysenterica devem ser
16 ecologicamente mais semelhantes, gerando uma resposta similar na sua distribuição
17 geográfica e, em consequência, nos processos criando estrutura espacial nas espécies e
18 nas populações de E. dysenterica.
19
20 Resultados
21
22 As regiões centro-sudeste do Cerrado abrigam atualmente mais espécies de
23 Eugenia do que a região sudoeste (Fig. 3 e 4), a qual era a área com maior riqueza do
24 gênero no passado, sugerindo um padrão de deslocamento na distribuição das espécies ao
25 longo do tempo. Porém, os maiores valores de DG de cagaita ocorrem no norte e centro
26 do bioma (Fig. 2). Assim, encontramos uma correlação significativa e negativa entre DG 73
1 e DE para o presente (r = -0,6; P = 0,037 com 10 graus de liberdade de acordo com a
2 correção de Dutilleul) (Fig. 5A). Ou seja, nas áreas com maior DE do gênero encontramos
3 pouca DG de E. dysenterica. Entretanto, não encontramos correlação significativa (r = -
4 0,05; P = 0,84 com 11 graus de liberdade de acordo com a correção de Dutilleul) para o
5 passado (Fig. 5B), pois áreas com alta DG de cagaita ocorrem tanto em locais ricos em
6 Eugenia (centro do cerrado) quanto em locais com poucas espécies (norte do cerrado;
7 Fig. 4). Correlacionamos também o delta de riqueza e a DG, onde encontramos uma forte
8 correlação negativa e significativa (r = -0,7; P = 0,009 com 10 graus de liberdade de
9 acordo com a correção de Dutilleul) (Fig. 5C). O delta significa a perda de riqueza do
10 passado para o presente e a correlação significativa e negativa com riqueza de espécies
11 demonstra que nos locais onde DE aumentou (sudeste do cerrado) são locais com pouca
12 variabilidade genética de cagaita.
13 Estes resultados se mantêm quando controlamos as fontes de erros aplicando o
14 método de randomização da riqueza (Fig. 6). A correlação média entre DE no presente e
15 DG foi de -0,56 (variação; Fig. 6A), no passado -0,05 (variação; Fig.6) e para o delta -
16 0,64 (variação; Fig. 6C). Portanto, os resultados obtidos com a aleatorização confirmam
17 os resultados das correlações simples, indicando que as incertezas nos dados de riqueza
18 não influenciaram nos valores de correlações encontradas em nosso estudo. 74
1
2
3 Figura 3. Mapa consenso de riqueza do gênero Eugenia para o presente (Pré- industrial 4 - ~1760). Área destacada em preto delimita o bioma Cerrado no Brasil.
5 75
1
2
3
4 Figura 4. Mapa consensual da riqueza do gênero Eugenia para o passado (21000 anos 5 atrás). Área destacada em preto delimita o bioma Cerrado no Brasil.
6
7
8 76
1
2 Figura 5. Relação entre riqueza de espécies (diversidade de espécies) e He (diversidade 3 genética). A) Relação entre riqueza de espécies e He no presente; B) Relação entre riqueza 4 de espécies e He no passado e C) Relação entre riqueza de espécies e He com a diferença 5 de riqueza do passado para o presente (delta).
6
7
8 Figura 6. Distribuição de frequência dos valores de correlação de Pearson obtidos entre 9 diversidade genética de Eugenia dysenterica e a riqueza do gênero no cerrado brasileiro 10 para o presente A), passado B) e a diferença de riqueza entre passado e presente C).
11 77
1 Reconstrução Filogenética e riqueza em diferentes idades
2 Os oito clados anteriormente descritos para o gênero em Mazine et al. (2014)
3 foram recuperados com similares ou superiores valores de sustentação (Fig. 7). O clado
4 no qual Eugenia dysenterica está inserida é o mais ancestral dentro de Eugenia, tendo
5 divergido no Eoceno tardio e o mais derivado se originou há cerca de 20 milhões de anos
6 atrás no Mioceno (clado 8). Os clados que historicamente diversificaram mais no Cerrado
7 em proporção ao total de espécies foram os clados 2 e 4 (Faria Júnior 2015), sendo que o
8 clado 2 com 16 espécies, 10 das quais ocorrem em Cerrado, possui pelo menos metade
9 destas espécies endêmicas deste bioma (Fig. 8A). Provavelmente, por essa razão,
10 correlação entre DG de cagaita e a DE do clado 2, no qual E. dysenterica está inserida,
11 foi positiva embora não significativa (r: 0,40; P: 0,11 com 14 graus de liberdade de acordo
12 com a correção de Dutilleul) (Tabela 1). Os clados 3, 5, 6 e 7 possuem espécies com
13 distribuição geográfica mais concentradas no sudeste do bioma, inclusive com algumas
14 espécies que são típicas de Floresta Atlântica mas adentram parte do Cerrado (Fig. 8B,
15 D, E e F). Esse padrão biogeográfico pode explicar as correlações negativas e
16 significativas encontradas entre DG de cagaita e riqueza destes clados, visto que eles
17 ocorrem principalmente no sudeste do bioma onde estão os menores valores DG de
18 cagaita. Os clados 8 e 9 são amplamente distribuídos (Fig. 8G e H), com espécies típicas
19 de Cerrado, mas também com espécies que ocorrem mais em áreas de Floresta atlântica
20 ou Amazônica. 78
1
2 Figura 7. Cronograma da árvore de máxima credibilidade com tempos de divergência e probabilidades a 3 posteriori estimadas usando análise bayesiana de 85 espécies de Myrteae baseada em 2 regiões nucleares 4 (ITS e ETS) e uma plastidial (psbA-TrnH). O fóssil de Paleomyrtinaea princetonensis foi usado como ponto 5 de calibração na raiz da árvore. Detalhes da distribuição geográfica dos clados em Eugenia estão mapeados 6 e os ramos estão coloridos para identificar os clados informais descritos em Mazine et al. (2014). 79
1
2 Figura 8. Riqueza de espécies para cada clado no presente: clado 2 (A), clado 3 (B), clado 3 4 (C), clado 5 (D), clado 6 (E), clado 7 (F), clado 8 (G) e clado 9 (H). Área destacada em 4 preto delimita o bioma Cerrado no Brasil.
5
6 Tabela 1. Correlações entre riqueza de cada clado e diversidade genética (He) de Eugenia 7 dysenterica.
N° de espécies para cálculo da Variáveis Correlação P riqueza 10 Riqueza clado 2x He 0.40 0.11 2 Riqueza clado 3x He -0.58 0.01 5 Riqueza clado 4x He -0.39 0.19 2 Riqueza clado 5x He -0.84 0.0007 5 Riqueza clado 6x He -0.63 0.011 5 Riqueza clado 7x He -0.87 0.002 15 Riqueza clado 8x He -0.23 0.43 32 Riqueza clado 9x He -0.41 0.15 8
9 80
1 Discussão
2 Os maiores valores de diversidade (genética e espécies) se encontram em regiões
3 distintas do Cerrado, sugerindo que os níveis de diversidade responderam aos processos
4 de forma diferente. Usando o método de randomização os resultados se mantiveram
5 independente das espécies inclusas no mapeamento da riqueza, indicando que não houve
6 viés no tratamento dos dados. As relações encontradas entre DG e a DE em cada clado
7 do gênero demonstram que os processos que moldam a diversidade são intimamente
8 dependentes da história biogeográfica de cada grupo.
9 A maior DG de E. dysenterica se encontra na região norte e central do Cerrado
10 (Barbosa et al. 2015; Diniz‐Filho et al. 2015a), porém a maior riqueza de espécies de
11 Eugenia atualmente se encontra na região sudeste do Cerrado. Estudos mostram que E.
12 dysenterica possui uma considerável diferenciação genética no espaço geográfico da
13 região norte e centro para sudeste do bioma, sendo que as populações do extremo sudeste
14 formam um grupo mais homogêneo e com menor DG (Barbosa et al. 2015; Diniz‐Filho
15 et al. 2015a). Essa diferenciação foi explicada por isolamento por distâncias das
16 populações (Zucchi et al. 2003; 2005), porém diversos processos ecológicos e evolutivos
17 podem gerar fortes padrões espaciais (Meirmans 2012). Mas em especial, expansão de
18 distribuição geográfica pode explicar a diferenciação genética das populações de E.
19 dysenterica. Diniz‐Filho et al. (2015a) avaliaram a mudança na área de distribuição
20 geográfica de cagaita e demonstraram que as populações ao sudeste do bioma são mais
21 recentes o que é compatível com menor DG já que essa região é zona de expansão recente.
22 Assim, processos como expansão da área de ocorrência ou fragmentação do habitat
23 podem influenciar na diminuição da diversidade genética e diferenciação das populações
24 e não necessariamente barreiras e obstáculos para o fluxo gênico (Barbosa et al. 2015;
25 Telles et al. 2014). 81
1 A distribuição das espécies há 21 milhões de anos atrás, como o exemplo de
2 Dipteryx alata Vogel (“Baru”) se deslocou para a região noroeste do Brasil, que hoje é
3 ocupada pela Amazônia e limites do Cerrado e Amazônia, considerada como uma região
4 adequada no último máximo glacial (Collevatti et al. 2013b). Contudo, as regiões sul e
5 sudeste do Brasil passaram por mudanças climáticas globais, onde necessariamente não
6 havia um sincronismo de mudança entre locais (Ledru 1993). Dessa forma, as oscilações
7 climáticas durante o Pleistoceno tornoram a região sudeste mais instável, reduzindo o
8 tamanho das populações e causando “gargalos” (Diniz‐Filho et al. 2015a). Com isso,
9 repetidos ciclos de extinção e mudanças na área de ocorrência devido às glaciações
10 causaram a perda de DG e a diferenciação populacional (Collevatti et al. 2013b),
11 confirmado pela alta DG de E. dysenterica na região noroeste e baixa DG na região
12 sudeste.
13 Contudo, a distribuição atual de E. dysenterica (Fig. 9) e a riqueza do gênero
14 Eugenia se encontram na região sudeste do Cerrado (Fig. 3). Essa distribuição atual foi
15 alcançada depois do último máximo glacial (LGM), quando essa região se tornou mais
16 quente e úmida. Estudos com base em registros de pólen indicam que a parte central e
17 sudeste do Brasil passaram por um período seco durante o LGM (Behling 2003). Porém,
18 muitos estudos confirmam que a distribuição e riqueza das espécies no passado se
19 localizavam na região noroeste do Cerrado e nos dias atuais se encontra na região sudeste
20 (para mais detalhes; Collevatti et al. 2013b; Diniz‐Filho et al. 2015a; Oliveira et al. 2015).
21 Assim, esse padrão de diversidade genética e diversidade de espécies configurada por
22 uma correlação negativa, são resultados dos padrões de distribuição, riqueza de espécies,
23 endemismo e níveis de diversidade genética que são moldados pela história de
24 estabilidade do habitat (Carnaval & Moritz 2008; Graham et al. 2006), toda essa história
25 induziu mudanças na distribuição geográfica e restrição de distribuição com subsequente 82
1 expansão da área de ocorrência, levando à configuração dos padrões atuais (Collevatti et
2 al. 2013b).
3 Fady & Conord (2010) fizeram uma meta-análise com espécies de plantas da bacia
4 do Mediterrâneo, em ampla escala para entender se a estrutura biogeográfica da
5 diversidade de espécies coincidia com a diversidade genética de plantas vasculares. A
6 região oriental do Mediterrâneo teve maior riqueza de espécies que outras regiões, porém
7 não houve nenhum padrão espacial global, enquanto que a diversidade genética teve uma
8 tendência de diminuir de leste a oeste. O padrão atual da diversidade genética de plantas
9 do Mediterrâneo é justificado pelo clima do LGM, pois as temperaturas mais frias do
10 verão no LGM na parte ocidental influenciaram na diminuição do tamanho das
11 populações de forma mais significante que na parte mais oriental. Dessa forma,
12 ressaltamos que alguns padrões encontrados atualmente podem ter sido influenciados
13 pelas oscilações climáticas do LGM.
14 83
1
2
3 Figura 9. Mapa de adequabilidade média de Eugenia dysenterica para o presente (Pré- 4 industrial- ~1760). Área destacada em preto indica o bioma Cerrado brasileiro.
5
6
7 A ausência de correlação entre DG e DE no passado é provavelmente resultante
8 dos efeitos da história demográfica que tende a substituir os efeitos de co-variação entre
9 esses dois níveis (Taberlet et al. 2012). A diversidade genética pode estar associada com
10 a história de glaciação e pós-glaciação das espécies, ligado com as características
11 ambientais e ecológicas dos refúgios glaciais, mudança na área de ocorrência e processos
12 demográficos. Assim, em locais de refúgio podemos encontrar alta diversidade de 84
1 espécies, se a diversidade do habitat for alta, porém o tamanho das populações será menor,
2 como consequência sofrendo deriva e com isso perdendo alelos (Taberlet et al. 2012).
3 Outro fator que pode estar influenciando na falta de correlação entre DG e DE no
4 passado é o efeito da escala. Em nosso estudo usamos o bioma Cerrado, considerado
5 como uma escala regional, porém estudos que encontraram co-variação e correlações
6 positivas entre esses dois níveis usaram escalas locais como, ilhas oceânicas (MacArthur
7 & Wilson 1967); fragmento de florestas (Cleary et al. 2006; Struebig et al. 2011; Vellend
8 2004); ecossistemas lacustres (Blum et al. 2012; Sei et al. 2009) e cordões arenosos
9 distribuídos em fragmentos (He & Lamont 2010; He et al. 2008). Nessas pequenas ilhas
10 (áreas) o número de espécies capazes de colonizar é menor, comparado a grandes ilhas
11 (áreas) (MacArthur & Wilson 1967). Assim, o número de colonizadores e o tamanho das
12 populações podem ser menores, mas sem menor diversidade genética. Escalas
13 geográficas menores podem alcançar o equilíbrio mais rapidamente e assim causando co-
14 variação entre os níveis de diversidade (Taberlet et al. 2012).
15 Como sugerido por Mazine et al. (2014), aumentar a amostragem dos clados
16 melhorou o apoio estatístico dos relacionamentos filogenéticos encontrados para as
17 seções previamente descritas. As correlações com os clados filogenéticos confirmam o
18 padrão encontrado, em que os níveis de diversidades se encontram em regiões distintas.
19 Clados com espécies ocorrentes principalmente em Floresta Atlântica e Amazônia
20 possuem um padrão geográfico oposto à história de expansão de E. dysenterica, dessa
21 forma esses clados apresentaram maiores correlações negativas e significativas, ao
22 contrário dos clados com espécies com maior ocorrência ou endêmicas do Cerrado, essas
23 não apresentaram correlações significativas. As espécies têm a tendência de reter
24 aspectos de seu nicho fundamental, chamado de conservação de nicho (Wiens & Graham
25 2005). Os biomas apresentam características específicas, como o Cerrado dominado por 85
1 uma paisagem de savana, enquanto que as florestas são encontradas apenas ao longo de
2 rios ou em pequenos fragmentos, ao contrário da Floresta Atlântica e Amazônia que
3 possuem grandes regiões de florestas e pequenos fragmentos de savanas (Silva & Bates
4 2002). Dessa forma, esses biomas possuem diferentes histórias demográficas, pois os
5 efeitos da idade do gelo sobre as espécies variaram com latitude e topografia, onde o
6 aumento da aridez reduziu as florestas tropicais consideravelmente e os desertos
7 (savanas) expandiram (Hewitt 2004), com isso as diferenças no bioma e habitat
8 influenciaram fortemente na história de vida das espécies.
9 Nesse contexto, um ponto extremamente importante é que, quando a riqueza é
10 dividida segundo os clados e refeita a correlação entre DG e DE, a única correlação
11 positiva (embora não significativa após a correção de Dutilleul) ocorre quando o clado ao
12 qual E. dysenterica está inserida é analisado. Assim, essa correlação positiva pode estar
13 associada às características do habitat que influenciaram de forma simultânea, ambos os
14 níveis de diversidade, para essas espécies pertencentes ao mesmo clado (Vellend 2005).
15 Grande parte das espécies pertencentes ao clado 2 ocorrem no Cerrado, sendo que
16 algumas espécies ocorrem também em outros biomas, mas as espécies desse clado são
17 semelhantes morfologicamente. Sendo assim, as espécies desse clado responderam de
18 forma semelhante às oscilações climáticas do Pleistoceno, pois nesse clado mostramos
19 pela primeira vez que a relação DG-DE é afetada pelo efeito da escala em um contexto
20 evolutivo, no qual a correlação entre os padrões espaciais de DG e DE se tornam mais
21 similares quando é considerado um clado mais próximo da espécie focal (E. dysenterica),
22 pois as espécies próximas a E. dysenterica possuem respostas ecológicas e evolutivas
23 semelhantes configurada pela correlação positiva dos níveis de diversidade desse clado.
24 Finalmente, nossos resultados mostram consequências importantes para as
25 estratégias de conservação, pois em princípio os padrões de riqueza de espécies não 86
1 podem substituir a diversidade genética, onde esse nível de diversidade preserva o
2 potencial evolutivo das espécies (Taberlet et al. 2012). Dessa forma, ambos os níveis de
3 diversidade precisam ser preservados visto que eles podem se encontrar em regiões
4 diferentes devido aos processos recentes de deslocamento e alterações na distribuição
5 geográfica de muitas espécies. Por outro lado, a correlação negativa no geral mostra a
6 importância dos efeitos históricos, enquanto que a riqueza de espécies do clado 2 mostra
7 que características ecológicas semelhantes devem gerar padrões espaciais semelhantes
8 entre DG e DE. Devido aos diferentes processos que regulam DG e DE em diferentes
9 escalas e níveis hierárquicos, em um cenário ideal deveria haver o estabelecimento de
10 áreas para conservação da diversidade que combinassem estimativas de diversidade
11 visando priorizar a proteção de locais diversos em ambos os níveis.
12
13 Agradecimentos
14 Agradecemos à CAPES pela bolsa de mestrado concebida à HRO, ao programa
15 de pesquisa que integra macroecologia e ecologia molecular GENPAC (Genética
16 geográfica e planejamento regional para Conservação de recursos naturais no Cerrado), à
17 FAPESP #2014/13899-4 pela bolsa de pós-doutorado concebida a VGS e ao CNPq pela
18 bolsa de produtividade de JAFD-F.
87
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94
Material suplementar para o artigo Oliveira, H.R. et al. Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia no Cerrado. Molecular Ecology Resources.
Material Suplementar
Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado
Hauanny Rodrigues Oliveira1*, Vanessa G. Staggemeier2, Jair Eustáquio Quintino Faria3 e José Alexandre F. Diniz-Filho4
1Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, ICB, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 2Departamento de Botânica, Laboratório de Fenologia, UNESP - Univ Estadual Paulista, Caixa postal199, 13506-900, Rio Claro, SP, Brazil 3Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Herbário UB, Universidade de Brasília,Caixa postal 04457, 70904-970, Brasília, DF, Brazil 4Departamento de Ecologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil
Autor para correspondência (e-mail: [email protected])
3 Tabelas
95
Tabela S1. Correções efetuadas pelo especialista na taxonomia de Eugenia na listagem inicial de espécies sugeridas como ocorrentes no domínio fitogeográfico do Cerrado brasileiro (Sobral et al. 2014)
Correções Espécies Observações Eugenia acutata Miq. Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes Eugenia mansoi O.Berg apenas em Floresta Atlântica, mas são espécies que também ocorrem no Cerrado Eugenia suberosa Cambess. Eugenia cupulata Amshoff
Eugenia patrisii Vahl Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes apenas em Floresta Amazônica, mas são espécies que Eugenia polystachya Rich. também ocorrem no Cerrado
Inclusões Eugenia wentii Amshoff
Eugenia pohliana DC. Espécie listada na Flora do Brasil como ocorrente apenas Eugenia blanchetiana O.Berg em Caatinga, mas também ocorrem no Cerrado Espécie não citada na Flora do Brasil, mas ocorre no Eugenia corrientina Barb.Rodr. Cerrado Eugenia calycina Cambess. Eugenia cavalcanteana Mattos
Eugenia strictissima Govaerts Sinonimizadas em Eugenia involucrata DC. Eugenia suffrutescens Nied. Eugenia neoformosa Sobral Eugenia cana DC. Sinonimizada em Eugenia pohliana DC. Sinonimizações Eugenia grisea Mattos Sinonimizada em Eugenia florida DC.
Eugenia herbacea O.Berg Sinonimizadas em Eugenia angustissima O. Berg Eugenia heringeriana Mattos Sinonimizada em Eugenia glandulosa Cambess. Eugenia piloensis Cambess. Eugenia prasina O.Berg Espécies que não ocorrem em cerrado, mas na Flora Eugenia pruniformis Cambess. constavam como ocorrente neste domínio fitogeográfico Eugenia rotula Sobral Eugenia sellowiana DC. Ocorre em áreas de Cerrado, mas é endêmica da Chapada Eugenia azuruensis O.Berg Diamantina (Bahia), estando fora do domínio fitogeográfico Eugenia ferruginosa Mattos Provavelmente não é uma espécie aceita
Eugenia geraensis (D.Legrand & Mattos) Mattos Eugenia glabrescens Mazine
Exclusões Eugenia impunctata O.Berg Espécies pouco conhecidas, sem registro no CRIA ou conhecidas apenas do material tipo Eugenia trahyra Barb.Rodr. Eugenia rizzoana Mattos Eugenia hartmanniae Mattos Eugenia imbricata O.Berg Provavelmente não é Eugenia Excluída pela falta de registros confiáveis e incerteza da Eugenia pantagensis O.Berg delimitação de ocorrência da espécie Excluída pela difícil delimitação correta da distribuição da Eugenia uniflora L. espécie devido ao seu histórico de cultivo antigo e distribuição predominantemente em Floresta Atlântica 96
Tabela S2. Espécies de Eugenia ocorrentes no Cerrado brasileiro. Números destacados em negrito referenciam as 57 espécies com mais de 20 registros independentes de ocorrência para as quais a distribuição geográfica foi predita usando técnicas de modelagem de nicho ecológico
Número dos clados segue Mazine et al. Espécies 2014 1 Clado 7 Eugenia acutata Miq. 2 Clado 9 Eugenia angustissima O.Berg 3 Clado 3 Eugenia anomala D.Legrand 4 Clado 2 Eugenia arenosa Mattos 5 Clado 9 Eugenia aurata O.Berg 6 Clado 8 Eugenia biflora (L.) DC. 7 Clado 9 Eugenia bimarginata DC. 8 Clado 9 Eugenia blanchetiana O.Berg 9 Clado 9 Eugenia blanda Sobral 10 Clado 8 Eugenia caducibracteata Mazine 11 Clado 8 Eugenia candolleana DC. 12 Clado 8 Eugenia capparidifolia DC. 13 Clado 9 Eugenia cerasiflora Miq. 14 Clado 8 Eugenia chiquitensis O.Berg 15 Clado 8 Eugenia complicata O.Berg 16 Clado 8 Eugenia corrientina Barb.Rodr. 17 Clado 9 Eugenia cristaensis O.Berg 18 Clado 8 Eugenia cupulata Amshoff 19 Clado 9 Eugenia densiracemosa Mazine & Faria 20 Clado 9 Eugenia diversiflora O.Berg 21 Clado 2 Eugenia dysenterica (Mart.) DC. 22 Clado 9 Eugenia egensis DC. 23 Clado 6 Eugenia espinhacensis Bünger & Sobral 24 Clado 7 Eugenia ezechiasii Mattos 25 Clado 9 Eugenia flavescens DC. 26 Clado 8 Eugenia florida DC. 27 Clado 9 Eugenia francavilleana O.Berg 28 Clado 2 Eugenia gemmiflora O.Berg 29 Clado 6 Eugenia glandulosa Cambess. 30 Clado 9 Eugenia gracillima Kiaersk. 31 Clado 8 Eugenia hatschbachii Mazine 32 Clado 9 Eugenia hiemalis Cambess. 33 Clado 9 Eugenia hilariana DC. 34 Clado 8 Eugenia inundata DC. 35 Clado 6 Eugenia involucrata DC.
97
Tabela S2. Continuação...
Número dos clados segue Mazine et al. Espécies 2014 36 Clado 2 Eugenia klotzschiana O.Berg 37 Clado 7 Eugenia lagoensis Kiaersk 38 Clado 9 Eugenia lambertiana DC. 39 Clado 4 Eugenia langsdorffii O.Berg 40 Clado 2 Eugenia laruotteana Cambess. 41 Clado 5 Eugenia ligustrina (Sw.) Willd. 42 Clado 9 Eugenia lívida O.Berg 43 Clado 9 Eugenia luetzelburgii Burret ex Luetzelb. 44 Clado 9 Eugenia lhotzkyana O.Berg 45 Clado 6 Eugenia macedoi Mattos & D.Legrand 46 Clado 9 Eugenia mansoi O.Berg 47 Clado 9 Eugenia matogrossensis Sobral 48 Clado 2 Eugenia megaflora Govaerts 49 Clado 9 Eugenia mikanioides O.Berg 50 Clado 8 Eugenia modesta DC. Eugenia moschata (Aubl.) Nied. ex T. Durand & 51 Clado 9 B.D.Jacks. 52 Clado 3 Eugenia myrcianthes Nied. 53 Clado 8 Eugenia neomattogrossensis Mazine 54 Clado 8 Eugenia paracatuana O.Berg 55 Clado 8 Eugenia paranahybensis O.Berg 56 Clado 2 Eugenia patrisii Vahl. 57 Clado 7 Eugenia pistaciifolia DC. 58 Clado 5 Eugenia pitanga (O.Berg) Nied. 59 Clado 4 Eugenia pohliana DC. 60 Clado 8 Eugenia polystachya Rich 61 Clado 9 Eugenia punicifolia (Kunth) DC. 62 Clado 2 Eugenia prolixa S.Moore 63 Clado 2 Eugenia pyrifera Faria & Proença 64 Clado 4 Eugenia pyriformis Cambess. 65 Clado 9 Eugenia rizziniana Mattos 66 Clado 4 Eugenia sellowiana DC. 67 Clado 9 Eugenia sonderiana O.Berg 68 Clado 9 Eugenia suberosa Cambess. 69 Clado 7 Eugenia subterminales DC. 70 Clado 9 Eugenia sparsa S.Moore 71 Clado 2 Eugenia splendens O.Berg 72 Clado 9 Eugenia stictopetala Mart. ex DC. 73 Clado 9 Eugenia tenuipedunculata Kiaersk. 74 Clado 4 Eugenia ternatifolia Cambess. 75 Clado 6 Eugenia theodorae Kiaersk. 76 Clado 9 Eugenia vetula DC. 77 Clado 9 Eugenia wentii Amshoff 98
Tabela S3. Vouchers para as amostras de DNA usadas na análise de reconstrução filogenética, com números do GenBank (duas letras + seis números) ou RBG Kew’s DNA &Tissue Collections (cinco números)
Gênero ou psbA (F) seção infra- Espécies Voucher Coleção ITS ETS trnH (R) genérica Algrizea Algrizea macrochlamys Giulietti, A.M. K AM234126 AM489890 AM489809 (DC.) Proença & NicLugh. 1648
Eugenia (números dos clados seguem Mazine et al. 2014)
Clade 2 Eugenia arenosa Mattos Mazine, 1021 ESA, K KJ187605 KJ187658 KJ469654
Eugenia Clade 9 Mazine 782 ESA, K KJ187606 KJ187659 astringens Cambess. J. E. Q. Faria Clade 2 Eugenia azurensis O. Berg UB 43948 - 43948 2642
Clade 8 Eugenia biflora (L.) DC. Mazine, 1075 ESA, K KJ187610 KJ187663 KJ469659
Clade 9 Eugenia bimarginata DC. Mazine, 469 ESA, K KJ187611 KJ187664 KJ469660
Clade 5 Eugenia brasiliensis Lam. Lucas 126 ESA, K KJ187613 KJ187666 KJ469662
Eugenia brevistyla Clade 7 Mazine 993 ESA, K KJ187614 KJ187667 KJ469663 D.Legrand
Clade 8 Eugenia capparidifoliaDC. Mazine, 845 ESA KJ187617 - KJ469666
Clade 9 Eugenia cerasiflora Miq. - - AY487296 AY454137 -
Eugenia cuprea (O. Berg) Clade 6 Mazine 950 ESA, K KJ187619 KJ187671 KJ469668 Nied. Eugenia dysenterica Mart Clade 2 Mazine, 466 ESA, K KJ187620 KJ187672 KJ469669 DC.
Clade 7 Eugenia excelsa O.Berg Lucas 125 K KJ187621 - KJ469670
Clade 8 Eugenia florida DC. Mazine, 965 ESA, K KJ187622 KJ187674 KJ469671
Clade 9 Eugenia hiemalis Cambess. Mazine, 970 ESA, K KJ187623 KJ187675 KJ469672
ICN
Clade 4 Eugenia langsdorffii O. Berg J. E. Q. Faria 918 UB 43907 - 43907
Eugenia laruotteana J. E. Q. Faria Clade 2 UB 44020 - 44020 Cambess. 3139 Eugenia ligustrina (Sw.) Muscarella, Clade 5 - - - KJ426729 Willd. 118735386 Eugenia melanogyna Clade 9 Mazine 969 ESA, K KJ187624 KJ187676 KJ469673 (D.Legrand) Sobral 99
Clade 8 Eugenia modesta DC. Mazine, 854 ESA, K KJ187625 KJ187677 -
J. E. Q. Faria Clade 3 Eugenia myrcianthes Nied. UB 44019 - 44019 2850 Eugenia neoglomerata Clade 9 Mazine 461 ESA, K KJ187626 KJ187678 KJ469674 Sobral Eugenia neoverrucosa Clade 9 Lucas 118 K, MBM KJ187628 KJ187680 KJ469676 Sobral Clade 8 Eugenia oblongata O.Berg Mazine 804 ESA, K KJ187630 KJ187682 KJ469678
Eugenia paracatuana O. J. E. Q. Faria Clade 8 UB 43962 - 43962 Berg 2928 J. E. Q. Faria Clade 7 Eugenia pistaciifolia DC. UB 43963 - 43963 1782 Eugenia pitanga (O. Berg) Clade 5 Mazine, 1044 ESA, K KJ187635 KJ187687 KJ469683 Nied. J. E. Q. Faria Clade 4 Eugenia pohliana DC. UB 43946 - 43946 1888 Eugenia punicifolia (Kunth) Clade 9 Mazine, 1065 ESA, K KJ187638 KJ187690 KJ469686 DC. Eugenia pyrifera Faria & J. E. Q. Faria Clade 2 UB 43960 - 43960 Proença 3870 Eugenia pyriformis Clade 4 Mazine, 1028 ESA, K KJ187639 KJ187691 KJ469687 Cambess. J. E. Q. Faria Clade 4 Eugenia sellowiana DC. UB 44015 - 44015 2827 J. E. Q. Faria Clade 2 Eugenia splendens O. Berg UB 44013 - 44013 1929
Clade 9 Eugenia prasina O.Berg. Zappi, 406 K AM234086 AM489908 AM489826
Clade 9 Eugenia subavenia O.Berg Mazine 805 ESA, K KJ187646 KJ187699 KJ469695
Clade 7 Eugenia subterminales DC. Mazine, 974 ESA, K - KJ187700 KJ469696
Eugenia sulcata Spring ex Clade 5 Mazine 787 ESA, K KJ187647 KJ187701 KJ469697 Mart. Eugenia ternatifolia J. E. Q. Faria Clade 4 UB 44017 - 44017 Cambess. 2861
Clade 5 Eugenia uniflora L. Lucas, E. 207 K AM234088 AM489910 AM489828
Eugenia verticillata (Vell.) Duarte sn Clade 9 ESA, K KJ187650 KJ187704 KJ469700 Angely ESA85679
Clade 9 Eugenia wentii Amshogff Holst, 9421 SEL KJ187651 KJ187705 KJ469701 Eugenia bacopari D. Clade 9 Mazine, 967 ESA, K KJ187608 KJ187661 KJ469657 Legrand Eugenia beaurepairiana Clade 4 Mazine, 1008 ESA, K KJ187609 KJ187662 KJ46965 (Kiaersk.) D. Legrand Eugenia calycina Clade 6 Mazine, 1018 ESA, K KJ187616 KJ187669 KJ469665 Cambess.
Clade 7 Eugenia excelsa O. Berg Lucas, 125 K KJ187621 KJ187673 KJ469670
Eugenia neomyrtifolia Clade 5 Mazine 953 ESA, K KJ187627 KJ187679 KJ469675 Sobral
Clade 4 Eugenia stipitata McVaugh Holst, 8872 SEL KJ187645 KJ187698 KJ469694 100
Eugenia tetramera Clade 4 (McVaugh) M. L. Kawas & Holst, 9422 SEL KJ187648 KJ187702 KJ469698 B. K. Holst Hexachlamys hamiltonii Clade 3 Mazine 1033 ESA, K KJ187653 KJ187706 KJ469703 Mattos
Luma
Luma apiculata (DC.) Lucas, E. 208 K AM234101 AM489926 AM489843 Burret
Myrceugenia
Myrceugenia planipes E AM234095 AM489934 AM489851 (Hook. & Arn.) O. Berg
Myrceugenia alpigena Lucas, 167 K AM234098 AM489937 AM489854 (DC.) Landrum Myrcia sensu lato Calyptranthes concinna Lucas, E. 74 K, ESA KP722378 AM489898 AM489817 DC. Calyptranthes thomasiana Pollard, B.J. K AM234106 AM489901 AM489820 O.Berg 1195 Marlierea eugeniopsoides (D.Legrand & Kausel) Lucas, E. 61 K AM234107 AM489928 AM489845 D.Legrand Marlierea subacuminata Lucas, E. 225 K JN091207 JN091398 Kiaersk. Marlierea tomentosa Matsumoto, K. UEC JN091210 JN091401 Cambess. 798 Marlierea umbraticola Souza, M.A.D. INPA KP722392 - KP722300 (Kunth) O.Berg sn Marlierea riedeliana (O.Ber Lucas, E. 88 K AM234109 AM489847 g) D.Legrand
Myrcia brasiliensis Kiaersk. Lucas 62 K AM234112 AM489917 AM489835
Myrcia cuprea (O.Berg) Staggemeier, K, UB KP722394 - KP722302 Kiaersk. V.G. 862
UB, K, Myrcia follii G.M.Barroso & Staggemeier, CVRD, KP722384 - KP722291 Peixoto V.G. 907 UFG, RB
Myrcia hexasticha Kiaersk. Lucas, E. 194 K JN091227 JN091278 JN091418
UB, K, Myrcia marianae Staggemeier, UFG, RB, KP722381 - KP722288 Staggemeier & Lucas V.G. 764 SPF, IAN, HRCB
Myrcia multiflora (Lam.) Staggemeier, UB KP722379 - KP722286 DC. 422 Myrcia paracatuensis Mello-Silva, R. K AM234118 AM489942 AM489859 Kiaersk. 1713
Myrcia pubipetala Miq. Lucas, E. 86 K AM234114 AM489938 AM489855 101
Myrcia racemosa (O.Berg) Lucas, E. 63 K AM234120 AM489944 AM489861 Kiaersk.
Myrcia saxatilis (Amshoff) Lucas, E. 98 K AM234119 AM489943 AM489860 McVaugh
Myrcia spectabilis DC. Lucas, 75 K JN091241 JN091292 JN091432
Myrcia splendens (Sw.) DC. Lucas, E. 73 K AM234122 AM489946 AM489863
Myrcia tijucensis Kiaersk. Zappi, 305 K AM234110 AM489915 AM489833
Myrcia guianeensis (Aubl.) Harley 50307 K JN091225 JN091276 JN091416 DC. Myrcianthes Myrcianthes pseudomatos Beck, 9667 K AM234100 AM489951 AM489868 (D. Legrand) McVaugh Myrcianthes pungens (O. Tressens, 5481 K AM234099 AM489950 AM489867 Berg) D. Legrand Myrciaria Myrciaria floribunda (H.Wes Mazine, F. 796 K AM234094 AM489953 AM489870 t ex Willd.) O.Berg Myrtus
Myrtus communis L. Lucas, E. 211 K AM234149 AM489955 AM489872
Pimenta Pimenta pseudocaryophyllus Lucas, 161 K AM234083 AM489960 AM489876 (Gomes) Landrum
Pim.racemosa (Miller) J. Holst, 8866 K AM234082 AM489959 AM489875
Pimenta dioica (L.) Merr. Lucas, 212 K AM234130 AM489957 AM489873
Plinia Plinia cordifolia Mazine F.F. 957 AM489411 - AM489570 (D.Legrand) Sobral Psidium Psidium cattleianum Afzel. Lucas, 213 K AM234080 AM489962 AM489878 ex Sabine Siphoneugena Siphoneugena densiflora Mazine, F. 1050 K, ESA AM489412 AM489572 AM489571 O.Berg Siphoneugena Lucas, 70 K AM234085 AM489966 AM490638 guilfoyleiana Proença
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Conclusões e Perspectivas
Nós demonstramos que as espécies do gênero Eugenia serão afetadas pelas mudanças climáticas no futuro, onde mais de 90% das espécies apresentaram perda de distribuição geográfica nos cenários futuros de intermediária e altas emissões de gases do efeito estufa. Nesses cenários futuros, a riqueza de espécies tende a se descolar para a região sudeste do bioma Cerrado chegando a invadir parte da Floresta Atlântica, esse resultado é preocupante devido as altas taxas de perda e fragmentação do habitat nesses biomas, as piores previsões de uso da paisagem e deflorestamento é também para esta região (Capítulo 1).
Correlacionamos a diversidade genética de Eugenia dysenterica e a diversidade de espécies de Eugenia, com o objetivo de entender se esses dois níveis hierárquicos de diversidade correlacionavam positivamente, significando que os dois níveis respondem de forma semelhante a processos como características das localidades (tamanho da área, isolamento e heterogeneidade ambiental) via deriva, imigração e seleção. Porém, obtivemos correlações negativas, mostrando que esses níveis responderam ao longo do tempo de forma diferente aos processos. Essas respostas diferentes aconteceram principalmente no Pleistoceno devido as oscilações climáticas, onde as espécies passaram por processos de retração e expansão da distribuição, sendo que nos dias atuais os maiores níveis de diversidade se encontram em um espaço geográfico diferente. Ao correlacionar diversidade genética e diversidade de espécies através de diferentes distâncias filogenéticas, obtemos que clados com espécies mais distantes de E. dysenterica, correlacionaram negativamente mostrando que respondem a processos ecológicos e evolutivos de forma diferente, porém espécies mais próximas de E. dysenterica, situadas no mesmo clado correlacionaram positivamente, mostrando que estão respondendo de forma semelhante aos processos ecológicos e evolutivos (Capítulo 2). 103
Certamente, mais estudos devem ser desenvolvidos com o intuito de entender como as mudanças climáticas vão afetar verdadeiramente as espécies. Também é importante incorporar os efeitos da fragmentação e perda de habitat para entender de que forma esses fatores também influenciam na mudança ou perda de distribuição das espécies. O conhecimento a cerca da biologia e dispersão das espécies devem ser conhecidos, e levados em conta na hora de usar modelos de nicho ecológico para calcular riqueza ou conhecer a distribuição potencial das espécies. Pois, podemos estar subestimando o risco de extinção das espécies. Precisamos entender melhor como diferentes níveis hierárquicos de diversidade se relacionam, e como esses níveis estão distribuídos ao longo do espaço geográfico. Decisões a cerca da conservação dos diferentes níveis de diversidade devem ser tomadas, pois a conservação de ambos os níveis são importantes para a persistência das espécies. Mas, antes de levar em consideração o conhecimento de diferentes níveis de diversidade apenas para o contexto da conservação, é importante incorporar nos estudos e conhecer não só diversidade genética como a genética de populações conhece e não só diversidade de espécies como a ecologia conhece. Mas, como ambos níveis se relacionam simultaneamente, principalmente pela interdisciplinaridade e pela biologia não ser pautada por processos ou níveis separados, mas uma junção de vários processos e vários níveis.