Universidade Federal de Goiás

Instituto de Ciências Biológicas - ICB

Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular

Diversidade genética de dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia () no

Hauanny Rodrigues Oliveira

Goiânia, Goiás, Brasil

2016

TERMO DE CIÊNCIA E DE AUTORIZAÇÃO PARA DISPONIBILIZAR AS TESES EDISSERTAÇÕES ELETRÔNICAS NA BIBLIOTECA DIGITAL DA UFG

Na qualidade de titular dos direitos de autor, autorizo a Universidade Federal de Goiás (UFG) a disponibilizar, gratuitamente, por meio da Biblioteca Digital de Teses e Dissertações (BDTD/UFG), regulamentada pela Resolução CEPEC nº 832/2007, sem ressarcimento dos direitos autorais, de acordo com a Lei nº 9610/98, o documento conforme permissões assinaladas abaixo, para fins de leitura, impressão e/ou download, a título de divulgação da produção científica brasileira, a partir desta data.

1. Identificação do material bibliográfico: [ x ] Dissertação [ ] Tese

2. Identificação da Tese ou Dissertação

Nome completo do autor: Hauanny Rodrigues Oliveira

Título do trabalho: Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado

3. Informações de acesso ao documento:

Concorda com a liberação total do documento [ x ] SIM [ ] NÃO1

Havendo concordância com a disponibilização eletrônica, torna-se imprescindível o envio do(s) arquivo(s) em formato digital PDF da tese ou dissertação.

Hauanny Rodrigues Oliveira

______Data: 13/ 09 / 2016 Assinatura do (a) autor (a)

1 Neste caso o documento será embargado por até um ano a partir da data de defesa. A extensão deste prazo suscita justificativa junto à coordenação do curso. Os dados do documento não serão disponibilizados durante o período de embargo.

Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado

H. R. Oliveira

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Genética e Biologia Molecular da Universidade Federal de Goiás, como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em Genética e Biologia Molecular

Orientador: Dr. José Alexandre Felizola Diniz-Filho

Co-orientadora: Dra.Vanessa Graziele Staggemeier

Goiânia, 04 de Março de 2016 Oliveira, Hauanny Rodrigues Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado [manuscrito] / Hauanny Rodrigues Oliveira. - 2016. 103 f.

Orientador: Prof. Dr. José Alexandre Felizola Diniz Filho; co orientadora Dra. Vanessa Graziele Staggemeier. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências Biológicas (ICB), Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, Goiânia, 2016. Bibliografia. Anexos. Inclui mapas, tabelas.

1. Diversidade de espécies. 2. Diversidade genética. 3. Modelos de nicho ecológico. I. Felizola Diniz Filho, José Alexandre, orient. II. Título.

CDU 575

Agradecimentos

Agradeço primeiramente à Deus por permitir que eu alcance meus objetivos e por sempre ter colocado boas pessoas em meu caminho.

Agradeço ao José Alexandre que aceitou ser meu orientador, sendo para mim uma grande honra. Mesmo com todas minhas dificuldades ele sempre teve imensa paciência.

Muito obrigado por todos os ensinamentos, críticas e sugestões.

Também gostaria de agradecer imensamente a Vanessa Staggemeier que aceitou me co-orientar e além disso foi uma amiga, criticando, aconselhando e sempre me ensinando algo novo. Mesmo longe parecia estar do meu lado, sem você não conseguiria fazer nem a metade do que fizemos nessa dissertação. Tenho muito a aprender, mas grande parte do que aprendi nesses dois anos foi graças ao nosso trabalho conjunto ;).

Destaco aqui também a participação do Jair E. Quintino de Faria Jr que auxiliou na delimitação das espécies, validação dos modelos de distribuição geográfica e cedeu parte das sequências utilizadas nas reconstruções moleculares. Sem sua disponibilidade em compartilhar seu conhecimento e sua pronta colaboração esse trabalho não seria possível.

Agradeço a todos do LETS (Laboratório de Ecologia Teórica e Síntese) que sempre me ajudaram com as discussões e palestras. Obrigado a Kelly que sempre teve paciência com minhas dúvidas no ArcGis, me ensinando muita coisa. Muito obrigado por tirar um pouco do seu tempo para discutir sobre minhas dúvidas e estudar comigo nos momentos que mais precisei. Agradeço também a Welma que sempre se preocupou com o andamento do meu trabalho. Obrigado pelas discussões tanto no âmbito ecológico, genético e filosófico.

Agradeço a minha família que sempre acreditou em mim. Principalmete meu pai, mãe e irmã que sempre estiveram ao meu lado nos momentos bons e ruins. Sempre acreditaram que eu conseguiria alcançar meus objetivos. Sem vocês eu não teria conseguido, amo muito vocês. Obrigado Maurílio por sempre estar do meu lado nos momentos tristes e felizes, sempre fazendo com que eu esquecesse os problemas.

Não poderia esquecer de duas pessoas que fazem parte da minha vida desde a graduação e que estarão para sempre comigo, mesmo longe estão no meu coração sempre.

Tamara e Luiz muito obrigado por serem meus amigos, por se preocuparem comigo e terem paciência para escutar minhas reclamações. Amo muito vocês.

O período do mestrado foi coberto pela bolsa do Conselho de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), dessa forma gostaria de agradecer pelo financiamento. Também gostaria de agradecer ao programa de pesquisa que integra macroecologia e ecologia molecular GENPAC (Genética geográfica e planejamento regional para Conservação de recursos naturais no Cerrado), no qual meu projeto de mestrado está inserido.

SUMÁRIO

APRESENTAÇÃO ...... 4 Resumo ...... 6 Abstract ...... 8

Introdução Geral ...... 9

Capítulo 1: Riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro ...... 21

Capítulo 2: Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado ...... 50

Conclusão e Perspectivas ...... 95

4

APRESENTAÇÃO

Essa dissertação inicia-se com uma breve revisão sobre o estado atual do conhecimento sobre as relações de diversidade genética e diversidade de espécies. Na sequência apresento a descrição da escolha do grupo de estudo utilizado para responder as questões propostas em cada capítulo.

Em linhas gerais, os objetivos desta dissertação foram (1) descrever a riqueza de

Eugenia (Myrtaceae) no cerrado brasileiro, com ênfase no detalhamento das expectativas futuras para o grupo em relação aos cenários preditos de aquecimento global e (2) correlacionar a diversidade genética de Eugenia dysenterica e a diversidade de espécies de Eugenia, para responder se os níveis de diversidade estão sendo influenciados pelos mesmos processos (imigração, deriva e seleção) simultaneamente.

Esta dissertação está dividida em dois capítulos e cada capítulo é um trabalho independente que contém sua introdução, material e métodos, resultados e discussão.

Ambos estão formatados de acordo com as normas das revistas onde serão submetidos.

A bibliografia segue imediatamente após cada capítulo. Por fim, as conclusões alcançadas em ambos os estudos são pontuadas na seção “Conclusões e Perspectivas Futuras”.

As questões específicas de cada capítulo são:

Capítulo 1: Riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro

A) Quais são os locais mais ricos em espécies de Eugenia no cerrado em

diferentes tempos?

B) Como serão afetadas as distribuições de Eugenia em decorrência do

aquecimento global futuro? 5

Capítulo 2: Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado

A) Existe correlação entre diversidade genética e diversidade de espécies?

B) Essas correlações se mantêm ao longo do tempo, indicando que as

espécies estão respondendo aos processos da mesma forma?

C) As correlações se mantêm em diferentes níveis hierárquicos, i.e.

abrangendo distâncias filogenéticas crescentes representadas por

diferentes conjuntos de espécies? 6

1 Resumo

2 O Cerrado brasileiro é considerado um dos hotspot de biodiversidade, devido à alta

3 diversidade de espécies e número de endemismos encontrados nesse bioma. Porém, nas

4 últimas décadas a sua biodiversidade tem sido negativamente afetada principalmente

5 pelas ações antrópicas resultantes da ocupação humana, sendo que essas ações também

6 podem ser interligadas às mudanças climáticas. Estudos que avaliem os processos que

7 geram e mantém a biodiversidade são importantes como base para criação de

8 instrumentos para a conservação. Assim, os objetivos dessa dissertação foram (i)

9 descrever a riqueza de espécies do gênero Eugenia no Cerrado e (ii) correlacionar

10 diversidade genética de Eugenia dysenterica com diversidade de espécies de Eugenia,

11 para responder se os diferentes níveis de diversidade estão respondendo aos processos

12 ecológicos e evolutivos de forma semelhante. Myrtaceae é a oitava maior família de

13 plantas do planeta e um bom modelo para estudos sobre a biodiversidade visto que já

14 acumulamos para ela conhecimento detalhado sobre sua distribuição, taxonomia e

15 filogenia. Além disso, o gênero Eugenia é um dos mais representativos da família,

16 possuindo espécies com importância social, econômica e ecológica. Encontramos que o

17 padrão de riqueza das espécies mudou ao longo do tempo, comparando o passado e o

18 presente houve um deslocamento dos maiores valores de riqueza da região sudoeste para

19 a região sudeste nos dias atuais (Capítulo 1). Além disso, predizemos que 93% das

20 espécies irão perder área de ocorrência em diferentes cenários de emissões de gases do

21 efeito estufa. Encontramos que os níveis de diversidade estão respondendo aos processos

22 de forma diferente (Capítulo 2), principalmente pelas oscilações climáticas do último

23 máximo glacial. Para as correlações com diferentes níveis hierárquicos, clados mais

24 distantes filogeneticamente de Eugenia dysenterica tiveram sua riqueza de espécies

25 negativamente correlacionada com a diversidade genética de E. dysenterica, esse

26 resultado pode indicar que grupos não aparentados evoluíram estratégias ecológicas 7

1 distintas, uma questão que ainda precisa ser investigada neste gênero. A única correlação

2 positiva foi entre a diversidade de espécies e diversidade genética do clado 2, onde

3 Eugenia dysenterica está inserida, mostrando que espécies historicamente próximas

4 respondem aos processos ecológicos e evolutivos de forma semelhante.

5

6 Palavras chave: distribuição geográfica, diversidade de espécies, evolução, gradiente de

7 diversidade, heterozigosidade, história evolutiva, modelagem de distribuição, mudanças

8 climáticas, mirtáceas, último máximo glacial.

9 8

1 Abstract

2 Brazilian Cerrado is a biodiversity hotspot due to high levels of species diversity and

3 endemism. However, in the last decades its biodiversity has been negatively affected by

4 human actions, which can also be matched with climate changes. To assess the processes

5 raising and holding biodiversity are important as bases to elaborate conservationist tools.

6 Thus, our aims were (i) to describe the richness of Eugenia in Cerrado, and (ii) to correlate

7 genetic diversity of Eugenia dysenterica and species diversity of Eugenia, to answer if

8 diversity at the two hierarchical levels responds to the ecological and evolutionary process

9 in the same way. Myrtaceae is the eighth largest family in the world and it is a good

10 model for studies in biodiversity because a detailed knowledge has been accumulated

11 about its distribution, and phylogeny. Moreover, Eugenia is one of the most

12 representative genera in Myrtaceae, its species has social, economic and ecological

13 importance. We found that richness pattern of Eugenia changed over time with an evident

14 displacement from the southwest in the past times to southeast of Cerrado nowadays

15 (Chapter 1). We also predicted that 93% of Eugenia species in the Cerrado will lose

16 range size in different scenarios for the future. We found that diversity levels are

17 responding in different ways to the process (Chapter 2), mainly due to climate shifts

18 during the Last Glacial Maximum. Furthermore, clades more phylogenetically distant of

19 E. dysenterica were negatively correlated with its genetic diversity, hence species with

20 recent histories exhibit higher ecological and evolutionary differences reflecting in

21 divergent responses compared with early-branched clades. The positive correlation found

22 between species diversity of clade two and genetic diversity of E. dysenterica, revealed

23 that closely related species respond to the eco and evolutionary process in the same way. 9

1 Keywords: geographical distribution, species diversity, evolution, diversity gradient,

2 heterozygosity, evolutionary history, distribution modeling, climate change, mirtáceas

3 last glacial maximum.

10

1 Introdução Geral

2

3 Correlação entre diversidade genética e diversidade de espécies

4 Com o surgimento da “Genética de comunidades” (Antonovics 1992) surgiu o

5 interesse no estudo da variação acoplada de genes entre populações de diferentes espécies

6 em uma comunidade (Agrawal 2003). Dessa forma, surgiram algumas hipóteses para

7 explicar a relação entre diversidade genética (DG) e diversidade de espécies (DE). De

8 acordo com Vellend (2005), DG e DE podem estar relacionadas de três formas diferentes

9 (Fig. 1). As características da localidade (área, isolamento, heterogeneidade ambiental

10 espacial e temporal) podem influenciar os dois níveis de diversidade via os processos de

11 imigração, deriva e seleção. Quando esse efeito ocorre nos dois níveis de diversidade, é

12 esperada uma relação positiva entre ambas as diversidades (processo 1, Fig. 1; Vellend

13 2005). Mas estes processos também podem afetar diferencialmente os níveis hierárquicos,

14 resultando na influência de uma diversidade sobre a outra. Por exemplo, quando as

15 variantes genéticas dentro da população afetam a DE (processo 2, Fig. 1; Vellend 2005),

16 ou as variantes nas espécies dentro da comunidade afetam a DG (processo 3, Fig. 1;

17 Vellend & Geber 2005). Esses processos serão descritos em mais detalhes a seguir. 11

1

2

3 Figura 1. Potenciais conexões entre diversidade genética (dentro de populações) e

4 diversidade de espécies (dentro de comunidades), com efeitos paralelos (1) e causais (2 e

5 3). Adaptado de Vellend & Geber, (2005, Fig. 1).

6 7

8 Deriva, Imigração, Seleção e Ambiente (Caso I) 9

10 Deriva ecológica (na comunidade) consiste em mudanças aleatórias na

11 composição de espécies da comunidade por efeitos estocásticos na abundância das

12 espécies (Hubbell 2001), enquanto que deriva genética consiste em mudanças aleatórias

13 na composição genética por um processo análogo no nível de alelos. Ambas são

14 consequências de uma comunidade finita ou do tamanho da população (Vellend 2004). A

15 deriva em pequenas manchas de habitat poderá ser vista de forma negativa. Nesta

16 situação, essas pequenas manchas de habitat terão pequenas populações e comunidades, 12

1 de modo que, os alelos e espécies, respectivamente, serão perdidos pelo efeito da deriva

2 (Cleary et al. 2006). Esse exemplo pode ser visto claramente em modelos clássicos de

3 ilhas na “Genética de populações”, onde o fluxo gênico (migração) e deriva genética são

4 fatores que influenciam e regulam a diversidade genética (Wright 1940). No entanto, a

5 imigração promove a entrada de novos alelos ou espécies (Cleary et al. 2006),

6 neutralizando o efeito de deriva (Vellend 2005). Os efeitos de deriva e imigração

7 frequentemente geram correlações positivas de diversidade, ao se considerar o efeito da

8 área ou conectividade das localidades (Frankham et al. 2002; Rosenzweig 1995), já que

9 essas características afetam simultaneamente os diferentes níveis hierárquicos e são

10 consideradas, portanto como condutores de correlações positivas entre DG e DE (Vellend

11 & Geber 2005).

12 A seleção favorece determinados indivíduos em relação a outros menos aptos, e

13 assim esses indivíduos podem representar diferentes genótipos nas mesmas espécies ou

14 em espécies diferentes (Vellend 2005). Assim, a seleção implica na influência não

15 aleatória na composição dos alelos e das espécies (Blum et al. 2012). A heterogeneidade

16 espacial e temporal no ambiente podem criar diversificação de seleção, que é um

17 poderoso mecanismo para manter tanto DG como DE, podendo gerar correlações entre

18 as duas medidas (Vellend & Geber 2005). Dessa forma, a heterogeneidade ambiental

19 favorece diferentes genótipos ou espécies em locais diferentes fazendo com que DG e DE

20 possam ser mantidas (Vellend 2004). Contudo, as três variáveis características das

21 localidades (área, isolamento, heterogeneidade ambiental espacial e temporal) podem ter

22 efeitos paralelos criando padrões correlacionados entre os dois níveis de diversidade,

23 onde o tamanho da área pode influenciar ambos os níveis de diversidade via deriva,

24 isolamento pode influenciar via imigração e heterogeneidade ambiental (exógena) via

25 variação de seleção espacial ou temporal (Vellend 2005).

26 13

1 Diversidade Genética Influenciando Diversidade de Espécies (Caso II) 2

3 A variabilidade genética e suas consequências são bem estudadas teoricamente

4 em nível populacional. Este tema atrai a atenção dos biólogos evolucionistas que estão

5 interessados nas consequências de reprodução sexual (Williams 1975), mas também dos

6 biólogos conservacionistas que se interessam pelas consequências de quedas em variação

7 genética populacional (Frankham et al. 2002).

8 A DG pode aumentar a aptidão de determinadas populações e, dessa forma,

9 diminuir o risco de extinção sob uma variedade de cenários (Vellend & Geber 2005),

10 influenciando também a DE. Por exemplo, os efeitos (migração, seleção, deriva) em nível

11 populacional de DG afetando uma única espécie podem chegar ao nível de comunidade,

12 se essa comunidade possuir um número pequeno de espécies ou se a espécie afetada, tida

13 como espécie focal, for dominante (Whitham et al. 2003). Dessa forma, perder uma

14 espécie em uma comunidade com poucas espécies, em decorrência da DG limitada,

15 representa uma mudança significativa na comunidade (Vellend & Geber 2005).

16 Considerando uma comunidade, dois cenários podem ser descritos segundo a DG

17 afetando a DE. No primeiro cenário, temos a hipótese de diversidade gerando diversidade,

18 a qual foi postulada por Whittaker (1975) e aplicada principalmente para a “Ecologia de

19 comunidades”. Essa hipótese pode ser aplicada pelo seguinte exemplo. Dois grupos de

20 organismos interagindo, tais como plantas e animais herbívoros, havendo crescimento de

21 diversidade das espécies de plantas. Uma consequência é o crescimento de recursos para

22 os animais herbívoros, dessa forma a diversidade desses animais poderá aumentar

23 chegando ao pressuposto da hipótese de diversidade gera diversidade. A evolução de

24 diversidade no primeiro grupo torna possível a evolução de diversidade no segundo grupo

25 (Whittaker 1975). Essa hipótese é então aplicada no contexto de DG afetando DE,

26 consequentemente seguindo um caminho de população para comunidade. Postula-se que 14

1 espécies diferentes podem ser favorecidas em competição com diferentes genótipos do

2 dominante, de modo que a DG representará a seleção variando espacialmente (Whittaker

3 1975). No segundo cenário temos uma variante da hipótese de Elton (1958) também

4 aplicada na “Ecologia de comunidades”, que postula que comunidades ricas em espécies

5 são mais resistentes à invasão do que comunidades pobres em espécies. Isso está

6 relacionado ao fato dos recursos serem mais bem utilizados nas comunidades mais ricas

7 e haver maior probabilidade de existência de competidores e predadores que possam

8 excluir os invasores em potencial (Elton 1958). Essa hipótese também pode ser aplicada

9 no contexto de DG afetando DE, já que DG em uma espécie dominante pode melhorar a

10 produtividade ou a eficiência para utilização dos recursos, consequentemente as outras

11 espécies tenderão a ser excluídas da comunidade pela competição (Vellend & Geber

12 2005). Dessa forma, a hipótese postula que diversidade diminui a intensidade de invasão

13 na comunidade, sendo que o efeito previsto na relação da DG sobre a DE é negativo, pois

14 neste contexto a DE pode estar diminuindo (Vellend & Geber 2005).

15

16 Diversidade de Espécies Afetando Diversidade Genética (Caso III) 17

18 As populações evoluem em um contexto de comunidade, dessa forma a DE na

19 comunidade pode representar um importante componente do regime de seleção

20 experimentado por cada população (Vellend & Geber 2005). Nesse contexto, duas

21 hipóteses também podem ser consideradas no nível de DE afetando DG. As duas

22 hipóteses, respectivamente, são variantes das hipóteses que predizem que a diversidade

23 reduz a invasibilidade (Elton 1958) e que a diversidade gera diversidade (Whittaker

24 1975). Porém, nesse processo as hipóteses são consideradas na direção da comunidade

25 para população. 15

1 A primeira hipótese prediz que se uma comunidade diversificada de concorrentes

2 limita a capacidade de uma espécie focal utilizar diversas partes de um ambiente

3 heterogêneo, a DE poderá atuar como uma fonte de seleção estabilizadora. Assim, apenas

4 um subconjunto de espécie e genótipos pode coexistir com uma comunidade diversificada

5 de competidores, enquanto que uma variação mais ampla de genótipos poderá ser capaz

6 de coexistir com apenas alguns competidores diferentes (Vellend & Geber 2005).

7 A segunda hipótese propõe que a DE atua como uma fonte de seleção

8 diversificadora porque espécies diferentes favorecem diferentes genótipos de espécies

9 focais em competição (Harper 1977). Dessa forma, essa predição fornece um efeito

10 positivo da DE sobre a DG (Vellend & Geber 2005).

11

12 Exemplos de correlação entre as duas medidas de diversidade

13 A correlação entre diversidade genética e diversidade de espécies pode ser

14 estudada tanto por modelagem teórica envolvendo a simulação de pseudocomunidades

15 (Vellend, 2005; Adams & Vellend, 2011) como por estudos empíricos (Cleary et al. 2006;

16 He et al. 2008; Sei et al. 2009; He & Lamont 2010; Odat et al. 2010; Struebig et al. 2011;

17 Blum et al. 2012). Observamos que a maioria das correlações entre DG e DE encontradas

18 na literatura são positivas, porém estudos também demonstram a existência de correlação

19 negativa e ausência de correlação, que ocorrem devido aos processos microevolutivos e

20 macroevolutivos nem sempre responderem de forma paralela gerando padrões

21 congruentes (Fady & Conord 2010). Embora os processos que atuam em ambos os níveis

22 de diversidade sejam semelhantes (Fig. 1), eles atuam em escalas de tempo bastante

23 diferentes, sendo suficiente para produzir falta de relação ou oposição nos níveis de

24 diversidade em escalas macroecológicas (Fady & Conord 2010). Dessa forma, não está

25 claro se correlações positivas vão existir além de escalas locais (Vellend & Geber 2005;

26 Bangert et al. 2008). 16

1 Como exemplos de correlações positivas podemos destacar o aumento das

2 diversidades em ilhas oceânicas (exemplo em Vellend 2003) ou em fragmentos de

3 habitats (exemplos em He et al. 2008; Struebig et al. 2011; Blum et al. 2012). Redução

4 das diversidades foi encontrada em habitats de comunidades em pastagens (Odat et al.

5 2004; Puscas et al. 2008; Silvertown et al. 2009) ilustrando um caso de correlação

6 negativa. Ausência de correlação foi encontrada na flora de altas montanhas (Alpes e

7 Cárpatos) (Taberlet et al. 2012).

8 A maioria dos trabalhos que mostraram correlações negativas ou ausência de

9 correlação estudaram os níveis de diversidade em amplas escalas (Taberlet et al. 2012;

10 Puscas et al. 2008), ao contrário da maioria dos trabalhos em escala local que mostram

11 principalmente correlações positivas (He et al. 2008; Struebig et al. 2011). Estudos com

12 relações positivas justificam seus resultados principalmente como resultado de processos

13 de deriva, seleção, migração e heterogeneidade ambiental atuando de forma paralela em

14 ambos os níveis. Porém os estudos que apresentaram relações negativas ou falta de

15 correlação justificam seus resultados em parte como resultado da competição

16 interespecífica, mas as principais razões dos resultados são dadas pelas oscilações

17 climáticas, principalmente do último máximo glacial, que afetaram a distribuição das

18 espécies via tamanho das populações influenciando de forma direta nos diferentes níveis

19 de diversidade (Fady & Conord 2010). Esses resultados demonstram que os níveis de

20 diversidade genética e de espécies (alto ou baixo) podem estar localizados em espaços

21 geográficos diferentes.

22 Grupo-modelo escolhido para este estudo: gênero Eugenia L. 23 (Myrtaceae)

24

25 Myrtaceae é a oitava maior família de plantas do globo. Foi descrita por Jussieu

26 (1789) com 21 gêneros, porém atualmente são conhecidos 133 gêneros e 5817 espécies 17

1 (Govaerts et al. 2014). Todas as espécies nativas da América do Sul possuem frutos

2 carnosos, exceto Tepualia stipularis (Hook. & Arn.) que possui fruto seco capsular. Os

3 frutos carnosos de Myrtaceae são dispersos pelas mais variadas guildas de frugívoros,

4 desde pequenas aves até grandes mamíferos (Gressler et al. 2006; Staggemeier 2008).

5 Dada à elevada diversidade de espécies nessa família nas regiões tropicais do globo, são

6 apontadas importâncias em termos de estrutura e florística vegetacional (via riqueza de

7 espécies e abundância relativa), manutenção da diversidade (via relacionamentos com

8 polinizadores e dispersores) (Baker & Couvreur 2013).

9 Considerando a relevância dessa família no Neotrópico, dois estudos recentes

10 trazem resultados alarmantes sobre a fragilidade de suas espécies. O primeiro deles,

11 desenvolvido por Colombo & Joly (2010), mostra que, de acordo com um cenário de

12 mudança climática ‘otimista’, as espécies de Myrtaceae podem ter uma redução de 25%

13 em sua área de ocorrência potencial, chegando a uma perda de 50% em um cenário

14 ‘pessimista’. Outro estudo, desenvolvido por Rigueira et al. (2013), encontrou um limiar

15 de extinção para Myrtaceae no estado da ao redor de 40% em áreas florestais, ou

16 seja, em áreas com menos de 40% da cobertura florestal original, há um empobrecimento

17 acentuado em termos de riqueza de espécies de Myrtaceae. Assim, aumenta a

18 preocupação com a conservação dessa família que possui diversas importâncias sociais,

19 ecológicas e comerciais.

20 O gênero Eugenia L. é um dos poucos da tribo Myrteae com distribuição

21 pantropical, ocorrendo nos continentes americano (cerca de 1000 espécies), africano (60

22 espécies) e asiático/pacífico (50 espécies), sendo o maior gênero neotropical da família

23 (Govaerts et al. 2014). Os frutos de Eugenia (Fig. 1, Capítulo 1) são ricos em água e

24 carboidratos (Cazetta 2008) formando parte importante da dieta de primatas e aves (Pizo

25 2002; Staggemeier 2008) e também apresentam um amplo potencial econômico, mas 18

1 ainda fracamente explorado, pois o plantio comercial deste e outros gêneros em Myrteae

2 ainda dependem da domesticação das espécies com o uso de técnicas agronômicas (Souza

3 & Lorenzi 2005). A exploração de algumas espécies nativas tem sido realizada de forma

4 extrativista e predatória, tornando-se necessário mais estudos sobre o cultivo dessas

5 espécies (Silva et al. 1997).

6 Dentre as plantas silvestres ou comercializadas em pequena escala para este

7 gênero podemos citar a cagaita (Eugenia dysenterica (Mart.) DC.), a uvaia (E. pyriformis

8 Cambess.), a pitanga (E. uniflora L.) e a cerejeira (E. involucrata DC.). Muitas espécies

9 de Eugenia também são usadas na medicina popular, algumas possuem utilidades

10 ornamentais e outras são usadas em construção civil, lenha e carvão, como por exemplo

11 a madeira de Eugenia dysenterica (Brandão & Ferreira 1991; Vieira et al. 2010).

12 Mazine et al. (2014) propuseram a primeira hipótese filogenética para o gênero

13 com ênfase nas espécies neotropicais, onde 70 espécies foram sequenciadas para as

14 regiões nucleares (ITS e ETS) e plastidial (psbA-trnH). A inclusão dos tradicionais

15 gêneros Calycorectes, Hexachlamys, Phyllocalyx e Stenocalyx são apoiadas para

16 preservar a monofilia de Eugenia, onde oito clados dentro do gênero são

17 morfologicamente diagnosticáveis.

18 Eugenia dysenterica (Fig. 1, Capítulo 2) é a espécie foco do segundo capítulo

19 desta dissertação, onde correlacionamos sua diversidade genética e a diversidade de

20 espécies de Eugenia. Essa espécie, popularmente conhecida como “cagaita”, possui

21 ampla distribuição no bioma Cerrado, sendo uma espécie de grande importância

22 econômica, especialmente para as populações tradicionais (Telles et al. 2003). Estudos

23 usando isoenzimas e microssatélites revelaram padrões de diferenciação nas populações

24 de Eugenia dysenterica (Telles et al. 2003; Zucchi et al. 2003; 2005). Barbosa et al. (2015)

25 demonstraram um padrão de estruturação populacional, usando dados genéticos para 23

26 populações, grupos da região noroeste do Cerrado possuem maior diversidade genética 19

1 enquanto que os do sudeste possuem menor diversidade genética. A atual diversidade

2 genética e estrutura populacional de E. dysenterica pode ser explicada pelas mudanças e

3 dinâmica do clima durante o Quaternário (Diniz‐Filho et al. 2015).

20

Referências Bibliográficas

ADAMS, R. I.; VELLEND, M. Species diversity of grasses promotes genotypic diversity of clover populations in simulated communities. Oikos, v. 120, n. 10, p. 1584-1594, 2011. ISSN 1600-0706.

AGRAWAL, A. A. Community genetics: new insights into community ecology by integrating population genetics. Ecology, v. 84, n. 3, p. 543-544, 2003. ISSN 0012-9658.

ANTONOVICS, J. Toward community genetics. Plant resistance to herbivores and pathogens: ecology, evolution, and genetics, v. 1, p. 426-449, 1992.

BAKER, W. J.; COUVREUR, T. L. Global biogeography and diversification of palms sheds light on the evolution of tropical lineages. II. Diversification history and origin of regional assemblages. Journal of Biogeography, v. 40, n. 2, p. 286-298, 2013. ISSN 1365-2699.

BARBOSA, A. C. O. F. et al. Range-wide genetic differentiation of Eugenia dysenterica (Myrtaceae) populations in Brazilian Cerrado. Biochemical Systematics and Ecology, v. 59, p. 288-296, 2015. ISSN 0305-1978.

Bangert, R.K. et al. Genetic structure of a foundation species: scaling community phenotypes from the individual to the region. Heredity, 100, 121–131. 2008. ISSN 0018- 067X.

BLUM, M. J. et al. Genetic diversity and species diversity of stream fishes covary across a land-use gradient. Oecologia, v. 168, n. 1, p. 83-95, 2012. ISSN 0029-8549.

BRANDÃO, M.; FERREIRA, P. Flora apícola do cerrado. Informe Agropecuário, Belo Horizonte, v. 15, n. 168, p. 4-8, 1991.

CAZETTA, E. Variação morfológica e química dos frutos na escolha dos animais frugívoros da Mata Atlântica. 2008. Tese de Doutorado (PhD.). Departamento de Botânica, Universidade Estadual Paulista 'Júlio de Mesquita Filho', Rio Claro.

21

CLEARY, D. F. et al. Parallel responses of species and genetic diversity to El Niño Southern Oscillation‐induced environmental destruction. Ecology Letters, v. 9, n. 3, p. 304-310, 2006. ISSN 1461-0248.

COLOMBO, A.; JOLY, C. Brazilian Atlantic Forest lato sensu: the most ancient Brazilian forest, and a biodiversity hotspot, is highly threatened by climate change. Brazilian Journal of Biology, v. 70, n. 3, p. 697-708, 2010. ISSN 1519-6984.

DINIZ‐FILHO, J. A. F. et al. Spatial autocorrelation analysis and ecological niche modelling allows inference of range dynamics driving the population genetic structure of a Neotropical savanna tree. Journal of Biogeography, v. 43, n. 1, p. 167-177, 2015. ISSN 1365-2699.

ELTON, C. S. The ecology of invasions by and animals. Methuen, London, v. 18, 1958.

FADY, B; CONORD, C. Macroecological patterns of species and genetic diversity in vascular plants of the Mediterranean basin. Diversity and Distributions, v. 16, n. 1, p. 53-64, 2010. ISNN 101-111.

FRANKHAM, R.; BRISCOE, D. A.; BALLOU, J. D. Introduction to conservation genetics. Cambridge University Press, 2002. ISBN 0521639859.

GOVAERTS, R. et al. World Checklist of Myrtaceae. Richmond, Surrey, UK, 2014. Disponível em: < http://apps.kew.org/wcsp/ >. Acesso em: 5 April.

GRESSLER, E.; PIZO, M. A.; MORELLATO, L. P. C. Polinização e dispersão de sementes em Myrtaceae do Brasil. Revista Brasil Botânica, v. 29, n. 4, p. 509-530, 2006.

HARPER, J. L. Population biology of plants. Population biology of plants., 1977.

HE, T.; LAMONT, B. B. Species versus genotypic diversity of a nitrogen-fixing plant functional group in a metacommunity. Population ecology, v. 52, n. 2, p. 337-345, 2010. ISSN 1438-3896. 22

HUBBELL, S. P. The unified neutral theory of biodiversity and biogeography (MPB- 32). Princeton University Press, 2001. ISBN 0691021287.

MAZINE, F. F. et al. A preliminary phylogenetic analysis of Eugenia (Myrtaceae: Myrteae), with a focus on Neotropical species. Kew Bulletin, v. 69, n. 2, p. 1-14, 2014. ISSN 0075-5974.

ODAT, N.; HELLWIG, F. H.; JETSCHKE, G.; FISCHER, M. On the relationship between plant species diversity and genetic diversity of Plantago lanceolata (Plantaginaceae) within and between grassland communities. Journal of Plant Ecology, v. 3, n. 1, p. 41-48, 2010. ISSN 1752-9921.

PIZO, M. A. The -dispersers and fruit syndromes of Myrtaceae in the Brazilian atlantic forest. In: LEVEY, D. J.;SILVA, W. R., et al (Ed.). Seed dispersal and frugivory: ecology, evolution and conservation. Wallingford, England: CABI Publishing, 2002. p.129-143

PUSCAS, M.; TABERLET, P.; CHOLER, P. No positive correlation between species and genetic diversity in European alpine grasslands dominated by Carex curvula. Diversity and distributions, v. 14, n. 5, p. 852-861, 2008. ISSN 1472-4642.

RIGUEIRA, D. M. G.; ROCHA, P. L. B.; MARIANO-NETO, E. Forest cover, extinction thresholds and time lags in woody plants (Myrtaceae) in the Brazilian Atlantic Forest: resources for conservation. Biodiversity and Conservation, v. 22, n. 13-14, p. 3141- 3163, 2013. ISSN 0960-3115.

ROSENZWEIG, M. L. Species diversity in space and time. Cambridge University Press, 1995. ISBN 0521499526.

SEI, M.; LANG, B. K.; BERG, D. J. Genetic and community similarities are correlated in endemic‐rich springs of the northern Chihuahuan Desert. Global Ecology and Biogeography, v. 18, n. 2, p. 192-201, 2009. ISSN 1466-8238.

SILVA, J. A. et al. Coleta de sementes, produção e plantio de espécies frutíferas nativas dos : Informações exploratórias. Planaltina: EMBRAPA, v. CPAC. 24p (documentos 44) 1997. 23

SILVERTOWN, J.; BISS, P. M.; FREELAND, J. Community genetics: resource addition has opposing effects on genetic and species diversity in a 150‐year experiment. Ecology letters, v. 12, n. 2, p. 165-170, 2009. ISSN 1461-0248.

SOUZA, V. C.; LORENZI, H. Botânica Sistemática: guia ilustrado para identificação das famílias de Angiospermas da flora brasileira, baseado em APG II. Nova Odessa: Instituto Plantarum, 2005.

STAGGEMEIER, V. G. Padrões reprodutivos em Myrtaceae: uma abordagem ecológica e filogenética. 2008. M.Sc. dissertation (M.Sc.). Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro, Rio Claro.

STRUEBIG, M. J. et al. Parallel declines in species and genetic diversity in tropical forest fragments. Ecology Letters, v. 14, n. 6, p. 582-590, 2011. ISSN 1461-0248.

TABERLET, P. et al. Genetic diversity in widespread species is not congruent with species richness in alpine plant communities. Ecology letters, v. 15, n. 12, p. 1439-1448, 2012. ISSN 1461-0248.

TELLES, M. P. C. et al. Genetic diversity and population structure of Eugenia dysenterica DC.(``cagaiteira''–Myrtaceae) in Central : Spatial analysis and implications for conservation and management. Conservation Genetics, v. 4, n. 6, p. 685-695, 2003. ISSN 1566-0621.

VELLEND, M. Island biogeography of genes and species. The American Naturalist, v. 162, n. 3, p. 358-365, 2003.

______. Parallel effects of land-use history on species diversity and genetic diversity of forest herbs. Ecology, v. 85, n. 11, p. 3043-3055, 2004. ISSN 0012-9658.

______. Species diversity and genetic diversity: parallel processes and correlated patterns. The American Naturalist, v. 166, n. 2, p. 199-215, 2005.

VELLEND, M.; GEBER, M. A. Connections between species diversity and genetic diversity. Ecology letters, v. 8, n. 7, p. 767-781, 2005. ISSN 1461-0248.

24

VIEIRA, R. F. et al. Frutas nativas da região Centro-Oeste do Brasil. Embrapa Informação Tecnológica, 2010. ISBN 857383482X.

WHITHAM, T. G. et al. Community and ecosystem genetics: a consequence of the extended phenotype. Ecology, v. 84, n. 3, p. 559-573, 2003. ISSN 0012-9658.

WHITTAKER, R. H. Communities and ecosystems. Communities and ecosystems., 1975.

WILLIAMS, G. C. Sex and evolution. Princeton University Press, 1975. ISBN 0691081522.

WRIGHT, S. Breeding structure of populations in relation to speciation. American Naturalist, p. 232-248, 1940. ISSN 0003-0147.

ZUCCHI, M. I. et al. Genetic structure and gene flow in Eugenia dysenterica DC in the Brazilian Cerrado utilizing SSR markers. Genetics and Molecular Biology, v. 26, n. 4, p. 449-457, 2003. ISSN 1415-4757.

ZUCCHI, M. I. et al. Genetic structure and gene flow of Eugenia dysenterica natural populations. Pesquisa agropecuária brasileira, v. 40, n. 10, p. 975-980, 2005. ISSN 0100-204X.

25

Capítulo 1

Riqueza de Eugenia L. (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro

Hauanny R. Oliveira

Vanessa G. Staggemeier

Jair Eustáquio Quintino de Faria Jr.

José Alexandre F. Diniz-Filho

26

Artigo formatado para submissão na revista Natureza & Conservação

Riqueza de Eugenia L. (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro

Hauanny Rodrigues Oliveira1* Vanessa G. Staggemeier2, Jair Eustáquio Quintino Faria3, José Alexandre F. Diniz-Filho4

1Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, ICB, Universidade Federal de Goiás, CP 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 2Departamento de Botânica, Laboratório de Fenologia, Grupo de Fenologia e Dispersão de Sementes, UNESP - Univ Estadual Paulista, CP 199, 13.506-900, Rio Claro, SP, Brazil 3 Departamento de Botânica, IB, Universidade de Brasília, Brasília, DF, Brazil 4 Departamento de Ecologia, ICB, Universidade Federal de Goiás, CP 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil

*Correspondência para autor: e-mail: [email protected]; telefone: +55 62 9399-2535

3 figuras, 1 tabela e 71 referências

Título abreviado: Riqueza de Eugenia no cerrado 27

Resumo: As ações humanas têm desencadeado a fragmentação da vegetação natural, perda de habitat e intensificação das mudanças climáticas. O bioma Cerrado, considerado um dos hotspots globais de diversidade, tem sofrido grande perda de seus habitats devido a esses fatores, agravados pela expansão agrícola ocorrida ao longo dos últimos 40 anos.

Dessa forma, escolhemos espécies do gênero Eugenia com ocorrência no Cerrado para descrever os padrões de riqueza e a perda de distribuição geográfica dessas espécies em três tempos (passado, presente e futuro). Modelos de nicho ecológico (ENMs) foram aplicados para calcular a distribuição geográfica de cada espécie no passado, presente e futuro. Estes resultados foram combinados para calcular a riqueza do grupo e também para estimar a perda em área de ocorrência no futuro. As atuais regiões de maior riqueza são o centro e sudeste do bioma, porém para o futuro podemos prever um deslocamento dos maiores valores de riqueza na direção sudeste no limite das atuais áreas de Cerrado, avançando para áreas de Floresta Atlântica. Também prevemos que mais de 90% das espécies perderão distribuição geográfica. Esses resultados podem ser intensificados com fragmentação e perda de habitat desencadeados pela ocupação humana no bioma, tanto em termos de redução total de área disponível quanto por dificuldades na dispersão para estabelecimento em novos habitats com condições climáticas favoráveis. O deslocamento de maior riqueza para a região sudeste é preocupante devido à alta taxa de fragmentação e ocupação humana nestes locais, aumentando o risco de extinção das espécies do

Cerrado.

Palavras-chave: Fragmentação do habitat, modelos de nicho ecológico, mudanças climáticas, perda de área de ocorrência, perda de habitat.

28

1 Introdução

2 Nos dias atuais, nas áreas de Ecologia e Biologia da Conservação, há uma grande

3 preocupação sobre os principais agentes estressores que podem afetar a biodiversidade

4 (Brook et al. 2008; Crain et al. 2008; Vinebrooke et al. 2004). As ações humanas têm

5 causado uma intensificação nas mudanças climáticas e degradação ambiental, levando a

6 perda e fragmentação do habitat que ameaçam a biodiversidade atual e futura (Hoffmann

7 et al. 2010; Thomas et al. 2004). O desenvolvimento humano possibilitou a expansão

8 agrícola e a exploração de ambientes naturais, que por sua vez têm aumentado a

9 destruição de habitat e mudanças no uso e cobertura do solo (Foley et al. 2005; Green et

10 al. 2005; Tilman et al. 2001). Além desses fatores, o desenvolvimento humano se

11 relaciona com outros impactos como invasão biológica, eutrofização, contaminação

12 química e aumento dos gases do efeito estufa, causando grandes mudanças no clima

13 (Tilman et al. 2001).

14 Os impactos diretos e negativos da fragmentação e perda de habitat sobre a

15 biodiversidade têm sido bastante estudados e os principais processos associados a essa

16 perda são extinção local, diminuição da abundância populacional, redução da diversidade

17 genética, baixa habilidade para dispersão, aumento da vulnerabilidade a processos

18 estocásticos, entre outros (Fahrig 2003; Fischer & Lindenmayer 2007). As mudanças

19 climáticas podem também influenciar na distribuição potencial das espécies com

20 consequências para a biodiversidade, visto que a área de ocorrência pode expandir ou

21 retrair e o mais preocupante, causar a perda de distribuição geográfica (Siqueira &

22 Peterson 2003).

23 O Cerrado brasileiro é a savana mais diversa do globo, mas também a mais

24 ameaçada no mundo atualmente (Silva & Bates 2002). Embora sua ocupação seja

25 relativamente recente, a intensidade de uso da paisagem (crescimento urbano e expansão 29

1 agrícola) já causou a devastação de 55% do bioma (Machado et al. 2004). Entre os anos

2 de 1970 e 1975 o desmatamento médio do Cerrado foi de 40.000 km² por ano (Klink &

3 Moreira 2002), as taxas de desmatamento atuais variam entre 22.000 e 33.000 km². Todas

4 essas taxas são superiores às taxas de desmatamento da Floresta Amazônica (taxa de

5 23.570 Km²; Machado et al. 2004).

6 A expansão da agricultura é o fator principal na redução em áreas naturais do

7 Cerrado (Klink & Machado 2005), onde uma taxa anual de 0,7% de área (700.000 ha/ano)

8 é perdida (Brasil 2011). Dessa forma, as mudanças ocorridas no Cerrado trouxeram

9 grandes danos ambientais como fragmentação do habitat, perda de biodiversidade,

10 invasão de espécies exóticas, erosão dos solos, poluição de aquíferos e possíveis

11 mudanças climáticas regionais (Klink & Machado 2005). Estudos mostram que muitas

12 espécies têm sofrido com as transformações ocorridas neste hotspot. Siqueira & Peterson

13 (2003) mostraram que espécies de árvores ocorrentes no Cerrado podem ter cerca de 25%

14 de suas áreas reduzidas em um cenário de mudança climática mais conservativo, e para

15 um cenário menos conservativo a perda de área pode chegar a 90%. Nabout et al. (2011)

16 mostraram que a espécie Caryocar brasiliense Cambess. (Pequi) uma espécie de árvore

17 amplamente distribuída no Cerrado e de grande importância para a economia local terá

18 uma redução na produção de frutos em 2050, pois as regiões serão menos adequadas para

19 a produção dessa espécie.

20 No Cerrado existem muitas espécies, principalmente de plantas, com

21 importâncias comercial, social e farmacêutica. Por exemplo, muitas espécies do gênero

22 Eugenia L. (Myrtaceae) (Fig. 1) são usadas na medicina popular através de seus óleos

23 essenciais e taninos (Lunardi et al. 2001), as folhas e cascas de algumas espécies

24 (exemplo, Eugenia dysenterica (Mart.) DC.) também são usadas como antidiarréico, para

25 diabetes e icterícia (Silva et al. 2001). Algumas espécies, como E. involucrata DC. 30

1 (cereja-do mato) e E. pyriformis Cambess. (uvaia), possuem frutos comestíveis que

2 servem como fonte de alimento para humanos bem como para a fauna silvestre (Marchiori

3 & Sobral 1997). Alguns frutos também são usados para fazer licor, sorvetes, geléias e

4 sucos (Silva et al. 2001). Eugenia uniflora L. (pitanga) é comercializada na forma de

5 polpa congelada (Santos et al. 2004), mas também possui importância farmacêutica, pois

6 alguns estudos mostram que suas folhas são eficientes no tratamento de doenças

7 estomacais, hipertensão (Schmeda-Hirschmann et al. 1987), antiinflamatório (Weyerstahl

8 et al. 1988), antimicrobiana e antioxidante (Auricchio et al. 2007). Já E. klotzschiana

9 O.Berg. é uma espécie nativa com potencialidade para ser cultivada e usada para controle

10 da erosão de solos, pois suas características físicas, como a formação de touceiras densas

11 e um sistema subterrâneo intrincado, aparentemente são eficientes na contenção de

12 material de solo carreado de montante (Oliveira et al. 1999).

13 Todas as espécies citadas anteriormente fazem parte da família Myrtaceae, uma

14 das famílias mais importantes do Brasil, representada por 1034 espécies (Sobral et al.

15 2015). Essas espécies são importantes como fonte de alimentação humana e silvestre,

16 para a economia local e também possuem valor cultural inestimável (Cruz et al. 2013;

17 Svanberg & Egisson 2012). Myrtaceae são espécies lenhosas de ciclo de vida longo e que

18 ocorrem em diversos ambientes, desde espécies em campos abertos (Eugenia cristaensis

19 O.Berg, E. bimarginata DC., E. lagsdorffii O.Berg, E. agustissima O.Berg) até florestas

20 pristinas (Eugenia florida DC., E, egensis DC., E. densiracemosa Mazine & Faria, E.

21 francavilleana O.Berg). Suas flores tem a morfologia floral bem conservada e são

22 visitadas por muitas espécies de insetos especialmente abelhas (Gressler et al 2006). Os

23 frutos são bem diversos morfologicamente atendendo a todas as guildas de frugívoros,

24 desde pequenas aves até grandes mamíferos (Staggemeier 2008, Pizo 2002). Dessa forma,

25 existe uma grande preocupação com a persistência das populações dessas espécies, pois

26 muitas delas têm desaparecido antes mesmo que algum conhecimento básico sobre sua 31

1 biologia seja conhecido (Landrum & Kawasaki 1997). Os estudos conduzidos para o

2 efeito de mudanças climáticas sobre as espécies de plantas no cerrado até o momento

3 abrangem poucas espécies (exemplo em: Oliveira et al. 2015; Simon et al. 2013).

4 Estudos recentes mostram que espécies de Myrtaceae em áreas florestais são

5 sensíveis à fragmentação e perda de habitat, onde a riqueza das espécies foi bastante

6 reduzida em paisagens com menor cobertura florestal (Rigueira et al. 2013). Também já

7 foi demonstrada a suscetibilidade de Myrtaceae às mudanças climáticas em Floresta

8 Atlântica (Colombo & Joly 2010). Considerando a importância econômica, florística e

9 estrutural dessa família, em especial frente a sua sensibilidade diante da fragmentação de

10 habitat e aquecimento global, nossos objetivos neste estudo são: (1) descrever a

11 distribuição específica de Eugenia no Cerrado com base em dados de ocorrência e

12 validação pelo especialista dos mapas preditos (através da modelagem de nicho

13 ecológico); (2) calcular a riqueza em diferentes tempos (passado, presente e futuro); e (3)

14 predizer as mudanças na distribuição geográfica de suas espécies, focando na perda de

15 distribuição geográfica em diferentes cenários de aquecimento global. 32

1 2 Figura 1. Espécies de Eugenia típicas do Cerrado brasileiro: E. stictopetala Mart. ex DC. em 3 botões florais (A) e flor em antese (B), E. complicata O.Berg em início de fruto (C) e com frutos 4 já desenvolvidos (D), E. involucrata DC. em frutos maduros (E), E. polystachya Rich. em fruto 5 imaturo (F), E. glandulosa Cambess. em fruto maduro (G), frutos de E. mikanioides O.Berg em 6 fruto imaturo e maduro (H), E. aurata O.Berg em fruto imaturo e maduro (I), Eugenia sp. detalhe 7 das quatro sépalas diagnósticas do gênero (J), E. patrisii Vahl em fruto maduro (K) e detalhe do 8 embrião globoso com cotilédones fusionados característicos do gênero (L). Fotos: V.G. 9 Staggemeier. 10 11 Material e métodos

12 1. Área de Estudo 33

1 O Cerrado brasileiro é, dentre as savanas tropicais do mundo, a mais rica em

2 espécies (Myers et al. 2010). O termo Cerrado geralmente é utilizado para designar o

3 conjunto de ecossistemas de florestas savânicas e campestres que ocorrem nesse bioma

4 (Eiten 1977; Ribeiro et al. 1981). Esse bioma é considerado um hotspot de biodiversidade

5 global, possuindo alta taxa de espécies endêmicas, principalmente plantas. O Cerrado

6 possui cerca de 44% de espécies de plantas endêmicas, 9,5% de mamíferos endêmicos,

7 3,4% de aves endêmicas, 17% de répteis, 28% de anfíbios e para peixes não é conhecido

8 o percentual (Klink & Machado 2005). Contudo, o bioma Cerrado possui alta taxa de

9 fragmentação de habitat devido ao desenvolvimento agrícola ocorrente desde a década de

10 1940 (Klink & Machado 2005).

11

12 2. Modelagem de distribuição de espécies

13

14 Inicialmente revisamos as espécies de Eugenia listadas na FLORA do Brasil

15 (Sobral et al. 2015) como ocorrentes para o cerrado (90 espécies). Ajustes nomenclaturais,

16 exclusões ou inclusões de espécies foram necessários e efetuados pelo especialista no

17 grupo (Tabela S1). Ao fim, consideramos 77 espécies como ocorrentes no Cerrado

18 brasileiro (Tabela S2). Obtivemos os registros de ocorrência das espécies através da base

19 de dados nacional Centro de Referência em Informação Ambiental (CRIA,

20 http://splink.cria.org.br/) e editamos usando a plataforma BRAHMS v7 (Botanical

21 Research and Herbarium Management System disponível em:

22 http://herbaria.plants.ox.ac.uk/bol/brahms/Software). Esse banco de dados foi corrigido

23 através da verificação e recuperação de coordenadas geográficas, eliminação de registros

24 duvidosos e identificações incorretas, pois essas são correções importantes para se aplicar

25 aos dados de ocorrência provenientes de grandes bancos de dados virtuais (Giannini et al. 34

1 2012; Giovanni et al. 2012) (detalhes na Tabela S1). Após o tratamento dos registros, o

2 banco de dados contou com um total de 14666 pontos de ocorrência. Esses pontos foram

3 mapeados em uma “grid” da região Neotropical contendo 6818 células de 0,5 grau de

4 resolução. Para 57 espécies que ocorreram em pelo menos 10 células da “grid” nós

5 utilizamos os registros de ocorrência para projetar a sua distribuição geográfica potencial

6 por meio de modelos de nicho ecológico (ENMs, do inglês “Ecological Niche

7 Modeling”). Entretanto, como a predição dos modelos pode ser afetada pelo número de

8 células com ocorrência observada (Proosdij et al. 2015) para 20 espécies ocorrentes em

9 nove ou menos células nós apenas registramos sua ocorrência na “grid”. Modelamos o

10 nicho ecológico para toda a região do Neotrópico, pois biologicamente é mais realístico

11 modelar toda a área de ocorrência da espécie do que apenas as ocorrências dentro da área

12 alvo de estudo, e depois os padrões de riqueza foram analisados apenas para o Cerrado.

13 Para o desenvolvimento dos modelos de nicho ecológico seguimos o protocolo

14 estabelecido por Terribile et al. (2012). Os métodos utilizados visavam abranger os três

15 grupos principais de algoritmos, de acordo com Rangel & Loyola (2012), sendo eles:

16 métodos de envelope climático ou distância [BioClim, GD (Gower distância), MD

17 (Distância de Mahalanobis)]; métodos estatísticos [GLM (Modelos lineares

18 generalizados), GAM (Modelos aditivos generalizados)]; e os métodos de aprendizagem

19 [MAXENT (Máxima entropia), FDA (Análise discriminante flexível), MARS

20 (Multivariate Adaptive Regression Splines), GBM (Modelos generalizados

21 impulsionados) e ANN (Redes neurais)]. Os 10 algoritmos foram computados através da

22 plataforma computacional BIOENSEMBLES (ver Diniz-Filho et al. 2009; Rangel et al.

23 2009).

24 Nós utilizamos as seguintes variáveis que são apontadas como importantes na

25 delimitação da distribuição geográfica de espécies de Cerrado (de acordo com; Collevatti 35

1 et al. 2013): temperatura média anual (°C), amplitude de temperatura anual (°C),

2 precipitação do mês mais chuvoso (mm), precipitação do mês mais seco (mm) e

3 precipitação do trimestre mais quente (mm). Essas variáveis foram obtidas para o modelo

4 do Sistema Climático da Comunidade (CCSM) de circulação oceânico-atmosférico

5 (AOGCM) para o presente (simulação climática pré-industrial, ~1760), passado (último

6 máximo glacial – LGM 21000 anos atrás) e futuro (RCP 4.5: cenário de emissão de gases

7 do efeito estufa intermediário, e RCP 8.5: cenário de altas emissões; média entre 2080-

8 2100). Esses dados foram obtidos através da base de dados EcoClimate

9 (http://ecoclimate.org; Lima-Ribeiro et al. 2015). Incluímos a variável de pH do subsolo

10 (30-100 cm) como uma “variável de restrição” para melhorar a predição dos modelos,

11 estudos mostraram que a inclusão dessa variável melhorou o poder preditivo para espécies

12 de árvores do Cerrado (Collevatti et al. 2012; Lima et al. 2014). O dado de pH foi obtido

13 através da base de dados Harmonized World Soil (1.1, FAO/IIASA/ISRIC/ISS-CAS/JRC

14 2009).

15 Para representar a distribuição das espécies nós utilizamos o consenso de todos

16 os métodos, sendo assim, se a espécie ocorria em uma dada célula de acordo com pelo

17 menos 50% dos modelos empregados assumimos a espécie como ocorrente, do contrário

18 como ausente.

19

20 3. Análises de riqueza e distribuição geográfica das espécies

21

22 A riqueza foi calculada como a soma da ocorrência de todas as espécies em

23 cada célula baseado nos mapas resultantes dos ENMs para os três tempos: passado,

24 presente, futuro (rcp4.5 e rcp8.5). A área total de distribuição de cada uma das espécies

25 foi obtida pela soma do número de células de ocorrência de cada espécie (na “grid” do

26 cerrado), baseado nos mapas de presença e ausência resultantes dos ENMs. A perda ou 36

1 ganho em área de distribuição geográfica foi avaliada para cada espécie, onde a soma do

2 número de células de ocorrência foi comparada para os diferentes tempos (presente,

3 passado e futuro). As espécies utilizadas para as análises de perda ou ganho de área de

4 ocorrência foram apenas as 57 espécies para as quais projetamos sua ocorrência potencial

5 através dos ENMs. Como usamos diferentes tempos não foi possível projetar as condições

6 pretéritas ou futuras para as 20 espécies com menos de 10 registros (i.e. espécies não

7 modeladas).

8

9 Resultados

10 A distribuição das espécies de Eugenia no passado se encontra principalmente na

11 região centro-sul do Cerrado (Fig. 2A), com maior concentração de espécies na porção

12 sudoeste (Mato Grosso e : 24 a 34 espécies por célula) seguida pela

13 porção sudeste (São Paulo e , entre 14 e 30 espécies por célula). Menos do

14 que 10 espécies co-ocorriam no extremo norte do Cerrado (Maranhão). No presente, a

15 maior riqueza (25 a 35 espécies co-ocorrendo) se concentra na parte central e sudeste do

16 bioma (Goiás, oeste de Minas Gerais e norte de São Paulo; Fig. 2B). Para os cenários

17 futuros, a riqueza de Eugenia no cenário de intermediárias emissões de gases se desloca

18 para o limite sudeste do Cerrado na transição deste bioma com a Floresta Atlântica, os

19 valores de riqueza na porção central diminuem com até 23 espécies co-ocorrendo em

20 Goiás (Fig. 2C). No cenário de altas emissões a riqueza de espécies no centro do bioma

21 se reduz drasticamente com no máximo 15 espécies por célula em Goiás e valores mais

22 elevados de riqueza já estão fora do atual limite do Cerrado, concentrados principalmente

23 em áreas de Floresta Atlântica no sudeste de Minas Gerais e Rio de Janeiro (23 a 27

24 espécies por célula; Fig. 2D).

25 O padrão espacial de riqueza das 57 espécies distribuídas no Cerrado brasileiro

26 mostra uma redução crescente no número de espécies do período passado para o período 37

1 atual (Fig. 2A e B). Considerando os cenários para o futuro (Figura 2C e D), a redução

2 da riqueza se acentua de forma drástica no centro do bioma tanto em um cenário

3 intermediário de emissão de gases (rcp4.5) quanto para um cenário com altas emissões

4 de gases (rcp8.5).

5 Mapeamos as diferenças de riqueza entre os diferentes tempos, revelando as

6 áreas com maior perda de riqueza. Na diferença de riqueza do presente para o passado a

7 maior perda ocorreu na região sudoeste do Brasil e o ganho na porção sudeste do bioma

8 (Fig. 3A). Para a perda de riqueza entre o cenário futuro rcp4.5 e o presente, a perda foi

9 em todo o Cerrado, porém com maior intensidade na região central e sul do bioma (Fig.

10 3B). Já para a diferença de riqueza do cenário futuro rcp8.5 para o presente, a maior perda

11 ainda se concentra no Cerrado, porém com maior intensidade se comparado ao cenário

12 de emissões intermediárias.

13 Observamos que 33 das 57 espécies modeladas (58%) reduziram sua distribuição

14 geográfica em todas as comparações dos períodos de tempo em pares (Tabela 1): presente

15 e passado (58%); futuro (rcp4.5) e presente (89.5%), e futuro (rcp8.5) e presente (93%).

16 Além disso, das 57 espécies quatro não reduziram a distribuição em nenhuma comparação

17 (Eugenia biflora, E. densiracemosa, E. egensis e E. lambertiana), apenas aumentaram

18 suas distribuições geográficas em todas as comparações de períodos. Porém,

19 considerando o cenário pessimista, podemos prever que três espécies serão extintas no

20 futuro, com perda de 100% da sua área de distribuição (Eugenia splendens, Eugenia

21 cristaensis e Eugenia complicata) (Tabela 1).

22 Considerando a perda de área de ocorrência das espécies do passado para o

23 presente, 10 das 57 espécies (17,5%) reduziram mais de 50% de sua distribuição. Para a

24 comparação em que é considerada a perda de área para o futuro, em um cenário de

25 emissões intermediárias 30 das 57 espécies (52,6%) reduziram mais de 50% de sua 38

1 distribuição. Para o cenário pessimista, com altas emissões de gases, 46 das 57 espécies

2 (80,7%) reduziram mais de 50% de sua distribuição geográfica. Apenas para as projeções

3 do futuro houve reduções maiores que 80%, e no cenário de emissões intermediárias, duas

4 das 57 espécies (3,5%) tiveram essa redução. No cenário de altas emissões, 33 das 57

5 espécies (58%) tiveram uma redução maior que 80% da sua área original.

6

7 Figura 2. Mapas de consenso de riqueza para 57 espécies ocorrentes no Cerrado, gerados 8 a partir de modelos de nicho ecológico para três tempos diferentes: A) passado (21 mil 9 anos atrás), B) presente (período pré-industrial), C) futuro (2080-2100- rcp4.5- cenário 10 intermediário de emissão de gases) e D) futuro (2080-2100- rcp8.5- cenário de altas 11 emissões de gases). 12 39

1

2 Figura 3. Distribuição das áreas de ganho e perda de espécies de Eugenia no Cerrado 3 brasileiro. A) Riqueza do presente – riqueza do passado; B) Riqueza do futuro (rcp4.5) – 4 riqueza do presente e C) Riqueza do futuro (rcp8.5) – riqueza do presente. Locais com 5 intensidade de cor mais forte são áreas de maior perda de riqueza, em oposição áreas de 6 cor clara são áreas com acréscimo de riqueza. 7

8 Tabela 1. Distribuição geográfica (em número de células quadradas de 0,5º) e

9 porcentagens de ganho e perda de distribuição geográfica das espécies para os diferentes

10 cenários climáticos. Passado (LGM), presente (PRE-IND), futuro com intermediárias

11 emissões de gases do efeito estufa (RCP4.5) e futuro com altas emissões (RCP8.5).

12 Números destacados (“negrito”) indicam a porcentagem de perda de distribuição

13 geográfica.

Extensão geográfica (número de Ganhos e perdas de extensão Número de células) para cada período (%) Espécies células de PREIND- RCP4.5- RCP8.5- ocorrência LGM PRE-IND. RCP4.5 RCP8.5 LGM PREIND PREIND Eugenia Acutata 59 2013 685 229 73 -66 -67 -89 Eugenia Angustissima 79 1360 1058 353 151 -22 -67 -86 Eugenia Anomala 18 362 374 116 69 3 -69 -82 Eugenia Arenosa 12 160 229 34 34 43 -85 -85 Eugenia Aurata 184 1603 1197 780 352 -25 -35 -71 Eugenia Biflora 161 342 1692 2230 2412 395 32 43 40

Eugenia bimarginata 176 2027 900 343 92 -56 -62 -90 Eugenia candolleana 96 561 581 194 90 4 -67 -85 Eugenia capparidifolia 20 340 235 65 17 -31 -72 -93 Eugenia cerasiflora 69 737 574 195 90 -22 -66 -84 Eugenia chiquitensis 29 301 520 325 113 73 -38 -78 Eugenia complicata 29 98 131 33 0 34 -75 -100 Eugenia cristaensis 19 543 272 61 0 -50 -78 -100 Eugenia cupulata 56 16 1464 578 159 9050 -61 -89 Eugenia densiracemosa 38 451 1165 1395 1219 158 20 5 Eugenia dysenterica 167 1673 936 470 208 -44 -50 -78 Eugenia egensis 317 1010 1997 2692 3084 98 35 54 Eugenia flavescens 141 1812 2126 1112 305 17 -48 -86 Eugenia florida 405 2640 1934 762 335 -27 -61 -83 Eugenia francavilleana 49 1984 941 260 73 -53 -72 -92 Eugenia gemmiflora 48 607 564 309 114 -7 -45 -80 Eugenia gracilima 34 1821 964 371 178 -47 -62 -82 Eugenia hiemalis 196 1544 815 564 491 -47 -31 -40 Eugenia hilariana 16 244 258 135 3 6 -48 -99 Eugenia inundata 26 26 1041 625 481 3903 -40 -54 Eugenia involucrata 230 1898 888 305 112 -53 -66 -87 Eugenia Klotzschiana 20 1486 528 137 61 -64 -74 -88 Eugenia lambertiana 82 16 1133 2468 3212 6981 118 183 Eugenia langsdorffii 18 524 346 139 52 -34 -60 -85 Eugenia ligustrina 122 1549 890 318 116 -43 -64 -87 Eugenia livida 26 999 377 116 61 -62 -69 -84 Eugenia luetzelbugii 14 8 87 32 6 988 -63 -93 Eugenia mansoi 29 1553 613 324 146 -61 -47 -76 Eugenia matogrossensis 14 388 371 199 21 -4 -46 -94 Eugenia megaflora 12 113 331 293 72 193 -11 -78 Eugenia modesta 45 1420 674 274 103 -53 -59 -85 Eugenia moschata 58 19 1162 1231 982 6015 6 -15 Eugenia myrcianthes 111 1466 876 500 385 -40 -43 -56 Eugenia paracatuana 43 1399 711 439 342 -49 -38 -52 Eugenia paranahybensis 15 671 416 69 32 -38 -83 -92 Eugenia patrisii 107 43 1316 885 626 2960 -33 -52 Eugenia pistaciifolia 22 129 161 106 44 25 -34 -73 Eugenia pitanga 69 991 596 403 337 -40 -32 -43 Eugenia pohliana 13 363 334 161 44 -8 -52 -87 Eugenia polystachya 28 38 704 236 120 1752 -66 -83 Eugenia punicifolia 584 3015 2006 620 222 -33 -69 -89 Eugenia pyriformis 203 1237 676 477 431 -45 -29 -36 Eugenia sellowiana 18 1013 314 88 20 -69 -72 -94 Eugenia sonderiana 57 1461 526 213 56 -64 -60 -89 Eugenia sparsa 35 374 430 448 408 15 4 -5 Eugenia splendens 12 1 36 8 0 3500 -78 -100 Eugenia stictopetala 231 1486 1869 788 199 26 -58 -89 Eugenia suberosa 33 1861 905 393 166 -49 -57 -82 41

Eugenia subterminales 95 2158 1102 595 381 -49 -46 -65 Eugenia ternatifolia 18 261 396 359 217 52 -9 -45 Eugenia vetula 26 331 251 180 94 -24 -28 -63 Eugenia wentii 13 78 1034 826 825 1225 -20 -20 1

2

3 Discussão

4 Nossos resultados mostraram que as espécies do gênero Eugenia, diminuíram a

5 área de distribuição e riqueza no Cerrado do passado para o presente e, segundo as

6 predições dos ENMs, continuarão perdendo distribuição nas projeções para o futuro. No

7 futuro as espécies apresentaram deslocamento de sua distribuição para a área sudeste do

8 Cerrado, também expandindo para além do bioma entrando na atual região de Floresta

9 Atlântica. Mais de 90% das espécies perderam área de ocorrência com as mudanças

10 climáticas e como esperado as perdas foram maiores no cenário com altas emissões de

11 gases do efeito estufa.

12 Os padrões de distribuição geográfica das espécies de plantas do Brasil são

13 altamente relacionados com os domínios morfológicos e os tipos de vegetação e solo dos

14 biomas (Fiaschi & Pirani 2009). Esse é um dos motivos para a grande biodiversidade de

15 espécies no Cerrado, e outros trabalhos também encontraram padrões de distribuição e

16 riqueza semelhantes aos nossos resultados. Por exemplo, Staggemeier (2014) encontrou

17 o mesmo padrão de distribuição e riqueza (centro e sul) para Psidium, gênero da mesma

18 família e próximo de Eugenia (Myrtaceae) (Lucas et al. 2007). O padrão de riqueza

19 encontrado nesse estudo é afetado por variáveis ligadas a altitude, estabilidade climática

20 e balanço entre água e energia. A evapotranspiração foi importante para entender o padrão

21 de riqueza de plantas; por exemplo regiões com baixos valores de PET (locais

22 energeticamente mais pobres), mas sem escassez de água (Goiás, centro e sul de Minas 42

1 Gerais e norte de São Paulo) possuem maior riqueza de Psidium se comparado a regiões

2 com maior energia, mas com uma sazonalidade mais forte das chuvas (norte de Minas

3 Gerais até o Maranhão). Para vertebrados, os padrões de distribuição e riqueza também

4 se concentram na região central e sul do cerrado, para pássaros (maior riqueza no sul),

5 répteis (maior riqueza no centro) e anfíbios (maior riqueza centro e sudeste) (Blamires et

6 al. 2008; Diniz-Filho et al. 2008; Vieira et al. 2008). Os padrões de riqueza encontrados

7 nestes estudos são associados com o AET o que reforça a idéia de que em amplas escalas

8 a riqueza pode ser direcionada pela dinâmica entre água e energia (Hawkins et al.

9 2003a,b; O’Brien 2006). O padrão de riqueza de mamíferos e aves seguiu o padrão geral

10 de organismos endotérmicos do Sul, sendo que a variável de AET é o indicador mais

11 importante. Para as aves um conjunto maior de explicações pode ser necessário devido a

12 heterogeneidade das espécies e as diferentes exigências ecológicas. Para répteis e anfíbios

13 diferentes padrões de riqueza foram encontrados em relação aos efeitos da temperatura,

14 um efeito menor de AET foi encontrado para os anfíbios, talvez pela necessidade de água

15 desse grupo (Rodríguez et al. 2005).

16 O Cerrado é considerado um hotspot por sua grande biodiversidade e grande

17 quantidade de espécies endêmicas (Myers et al. 2000), mas percebemos neste estudo que

18 algumas espécies do gênero Eugenia diminuíram sua área de distribuição quando

19 comparamos cenários do passado com o presente e futuro, sendo um resultado que alerta

20 sobre a provável perda de área de ocorrência de algumas espécies no Cerrado. As altas

21 taxas de diminuição da área de ocorrência das espécies são muito preocupantes, pois as

22 porcentagens de perdas são grandes. Estudos mostram que a perda de área de ocorrência

23 não acontece somente por um fator isolado, mas por vários (Segan et al. 2016). Os fatores

24 mais citados são perda e fragmentação do habitat e mudanças climáticas, sendo que o

25 mais provável é que os maiores impactos aconteçam no futuro (Segan et al. 2016). As

26 rápidas mudanças no ambiente causadas pela fragmentação e perda de habitat também 43

1 podem limitar ou impedir as respostas adaptativas ou dispersão das espécies frente aos

2 cenários de mudanças climáticas (Bellard et al. 2012). Dessa forma, a perda de habitat

3 pode influenciar na habilidade de dispersão das espécies, impedindo uma rápida resposta,

4 como dispersão para outras áreas ou encontrar abrigo em um refúgio (Brook et al. 2008;

5 Opdam & Wascher 2004), já a fragmentação pode comprometer a capacidade da espécie

6 para acompanhar as mudanças nas condições ambientais adequadas ou ter acesso aos

7 ambientes adequados restantes (Cushman 2006).

8 A maior riqueza de espécies no passado (21000 anos atrás) se concentrou na

9 região centro-sul do Cerrado, com maiores valores na região sudoeste. Nesse período

10 muitas espécies de outras famílias botânicas deslocaram sua distribuição para a região

11 mais oeste (sudoeste e noroeste) do Cerrado até limites da Amazônia, pois esta região era

12 mais estável (Collevatti et al. 2013). Nesse período a região sudeste possuía menor

13 riqueza pela alta instabilidade dessa região devido as mudanças climáticas (Ledru 1993).

14 Estudos mostram que florestas Neotropicais expandiram sua distribuição para partes mais

15 baixas da Amazônia durante as glaciações devido as mudanças climáticas, principalmente

16 no último máximo glacial, porém depois retraíram suas distribuições para as regiões

17 central e sudeste do Brasil (Pennington et al. 2000), exatamente como mostrado por

18 nossos resultados. A distribuição atual das espécies do gênero Eugenia estudadas nesse

19 trabalho foi alcançada depois do último máximo glacial, quando a região sudeste do Brasil

20 passou a ser mais quente e úmida (Behling 2003).

21 De acordo com Faleiro et al. (2013), modelos baseados no uso da terra

22 projetaram maior perda de habitat principalmente na região central e sul do Cerrado,

23 tornando-se preocupante devido essas regiões possuir maior riqueza de Eugenia

24 atualmente. Esses pesquisadores também encontraram uma maior riqueza de mamíferos

25 de norte a sul com picos maiores no sudeste, mostrando que essas áreas do cerrado

26 possuem ampla riqueza de outras espécies e grupos taxonômicos. Dessa forma, eles 44

1 montaram um cenário com uso da terra e mudanças climáticas como suporte para os

2 planos de conservação e tomadas de decisão para a conservação do Cerrado brasileiro

3 (Para mais detalhes; Faleiro et al. 2013).

4 Oliveira et al. (2015), em seu estudo com espécies de árvores com importância

5 econômica e social para o bioma Cerrado, também encontrou maior riqueza de espécies

6 nas regiões centro e sul, onde as espécies também deslocam sua distribuição geográfica

7 para a região sudeste. Esses autores mostraram também que as áreas mais adequadas para

8 as espécies estão na parte sul e sudeste do bioma, de modo que essas regiões do Cerrado

9 seriam prioritárias para ações de conservação para garantir a persistências de várias

10 espécies. No futuro, as regiões com maior riqueza serão no sudeste do Brasil, onde se

11 encontra a Floresta Atlântica, porém a perda de habitat pela ocupação humana nessa

12 região é maior do que a do Cerrado (Ribeiro et al. 2009). Esse bioma tem sofrido grande

13 perda de habitat e o descolamento das espécies para essa região (sudeste) se torna

14 preocupante. A Floresta Atlântica se encontra hoje em pequenos fragmentos isolados

15 entre si, com mais de 2 milhões de ha em fragmentos, dos quais 83,4% são fragmentos

16 menores que 50 ha (e fragmentos menores que 250 ha representam mais de 97% desse

17 total) (Ranta et al. 1998; Ribeiro et al. 2009). Esse padrão de fragmentação atual é

18 responsável por um alto risco de extinção de milhares de espécies que ocorrem nessa

19 região (Goerck 1997; Rocha et al. 2007; Stotz et al. 1996). Dessa forma, esse cenário de

20 perda e fragmentação de habitat atual mostra o alto risco de extinção das espécies de

21 Eugenia do Cerrado.

22 Além desses fatores (perda e fragmentação de habitat), as mudanças climáticas

23 podem afetar padrões microevolutivos, onde indivíduos serão favorecidos para se

24 dispersar em ambientes locais ou regionais em busca de ambientes adequados, dessa

25 forma a dispersão é importante para o futuro (Dawson et al. 2011; Parmesan 2006).

26 Porém, as modificações antrópicas nas paisagens podem impedir a dispersão das espécies 45

1 de ambientes adequados do presente para o futuro, aumentando o risco de extinção das

2 espécies (Brook et al. 2008; Hof et al. 2011). Os modelos e as distribuições geográficas

3 dos ENMs consideram que as espécies possuem dispersão ilimitada e podem chegar aos

4 ambientes adequados na mesma velocidade que as mudanças climáticas (Oliveira et al.

5 2015). Contudo, sabemos que isso não é verdade, pelas diferenças na biologia das

6 espécies e pelas barreiras naturais e especialmente antropogênicas que impedem essa

7 dispersão ilimitada. Assim, consideramos esse ponto como um problema no uso dos

8 ENMs para avaliar os efeitos das mudanças climáticas sobre a distribuição geográfica das

9 espécies (Garcia et al. 2014; Svenning & Skov 2004). Com isso, podemos estar

10 subestimando o risco de extinção das espécies, pois estas podem estar sendo extintas

11 localmente no futuro, por não conseguir se dispersar para ambientes adequados pelas

12 barreiras naturais ou modificações na paisagem causada pelos humanos (Wiens &

13 Graham 2005).

14 Dessa forma, precisamos conhecer a biologia das espécies estudadas para tentar

15 incorporar o processo de dispersão nos ENMs. Mais estudos devem ser desenvolvidos

16 para se conhecer as áreas de maior riqueza e as áreas mais afetadas, uma vez que o

17 Cerrado é um dos biomas do Brasil com poucas áreas protegidas e com intenso impacto

18 pela agricultura, apesar da grande biodiversidade de espécies e endemismo (Dobrovolski

19 et al. 2011). Dessa forma, a criação de mais áreas de conservação e gestão eficiente destas

20 nesse bioma são fundamentais para garantir a persistência das espécies, sendo importante

21 conhecer e incorporar as mudanças de distribuição das espécies causadas pelas mudanças

22 climáticas nos planos de conservação, para que possa ser garantida a eficácia desses

23 planos no futuro.

24

25 46

1 Agradecimentos

2 Agradecemos à CAPES pela bolsa de mestrado concebida à HRO, ao programa de

3 pesquisa que integra macroecologia e ecologia molecular GENPAC (Genética geográfica

4 e planejamento regional para Conservação de recursos naturais no Cerrado), à FAPESP

5 #2014/13899-4 pela bolsa de pós-doutorado concebida a VGS e ao CNPq pela bolsa de

6 produtividade de JAFD-F.

47

Referências Bibliográficas

Alagador D et al., 2012. Linking like with like: optimising connectivity between environmentally-similar habitats. Landscape Ecology, 27: 291-301.

Auricchio MT et al., 2007. Atividades antimicrobiana e antioxidante e toxicidade de Eugenia uniflora. Latin American Journal of Pharmacy, 26: 76-81.

Bellard C et al., 2012. Impacts of climate change on the future of biodiversity. Ecology letters, 15: 365-377.

Blamires D et al., 2008. Habitat use and deconstruction of richness patterns in Cerrado birds. Acta Oecologica, 33: 97-104.

Brook BW, Sodhi NS & Bradshaw CJ, 2008. Synergies among extinction drivers under global change. Trends in ecology & evolution, 23: 453-460.

Collevatti et al., 2013. Stability of Brazilian Seasonally Dry Forests under Climate Change: Inferences for Long-Term Conservation. American Journal of Plant Sciences, 4: 792.

Collevatti RG et al., 2012. A coupled phylogeographical and species distribution modelling approach recovers the demographical history of a Neotropical seasonally dry forest tree species. Molecular Ecology, 21: 5845-5863.

Colombo A & Joly C, 2010. Brazilian Atlantic Forest lato sensu: the most ancient Brazilian forest, and a biodiversity hotspot, is highly threatened by climate change. Brazilian Journal of Biology, 70: 697-708.

Crain CM, Kroeker K & Halpern BS, 2008. Interactive and cumulative effects of multiple human stressors in marine systems. Ecology letters, 11: 1304-1315.

Cruz MP, Peroni N & Albuquerque UP, 2013. Knowledge, use and management of native wild edible plants from a seasonal dry forest (NE, Brazil). J Ethnobiol Ethnomed, 9: 79.

Cushman SA, 2006. Effects of habitat loss and fragmentation on amphibians: a review and prospectus. Biological conservation, 128: 231-240.

Dawson TP et al., 2011. Beyond predictions: biodiversity conservation in a changing climate. Science, 332: 53-58.

Diniz-Filho et al., 2009. Niche modelling and landscape genetics of Caryocar brasiliense (“Pequi” tree: Caryocaraceae) in Brazilian Cerrado: an integrative approach for evaluating central–peripheral population patterns. Tree genetics & genomes, 5: 617-627.

Diniz-Filho JAF et al., 2008. Spatial patterns of terrestrial vertebrate species richness in the Brazilian Cerrado. Zoological Studies, 47: 146-157.

Dobrovolski R et al., 2011. Agricultural expansion can menace Brazilian protected areas during the 21st century. Natureza & Conservação, 9: 208-213.

Eiten G, 1977. Delimitação do conceito de Cerrado. Arquivos. 48

Fahrig L, 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annual review of ecology, evolution, and systematics: 487-515.

Faleiro FV, Machado RB & Loyola RD, 2013. Defining spatial conservation priorities in the face of land-use and climate change. Biological Conservation, 158: 248-257.

Fiaschi P & Pirani JR, 2009. Review of plant biogeographic studies in Brazil. Journal of systematics and evolution, 47: 477-496.

Fischer J & Lindenmayer DB, 2007. Landscape modification and habitat fragmentation: a synthesis. Global Ecology and Biogeography, 16: 265-280.

Foley JA et al., 2005. Global consequences of land use. Science, 309: 570-574.

Garcia RA et al., 2014. Multiple dimensions of climate change and their implications for biodiversity. Science, 344: 486-497.

Giannini TC et al., 2012. Desafios atuais da modelagem preditiva de distribuição de espécies. Rodriguésia, 63: 733-749.

Giovanni R et al., 2012. The real task of selecting records for ecological niche modelling. Natureza & Conservação, 10: 139-144.

Goerck JM, 1997. Patterns of rarity in the birds of the Atlantic forest of Brazil. Conservation Biology, 11: 112-118.

Green RE et al., 2005. Farming and the fate of wild nature. Science, 307: 550-555.

Gressler, E., M. A. Pizo, & L. P. C. Morellato. 2006. Polinização e dispersão de sementes em Myrtaceae do Brasil. Revista Brasil Botânica 29:509-530.

Hof C et al., 2011. Rethinking species' ability to cope with rapid climate change. Global Change Biology, 17: 2987-2990.

Hoffmann M et al., 2010. The impact of conservation on the status of the world’s vertebrates. Science, 330: 1503-1509.

Hawkins BA et al., 2003b. Energy, water, and broadscale geographic patterns of species richness. Ecology, 84: 3105-3117.

Hawkins BA, EE Porter, JAF Diniz-Filho. 2003a. Productivity and history of predictors of the latitudinal diversity gradient. Ecology, 84: 1608-1623.

Klink CA & Moreira AG, 2002. Past and current human occupation, and land use. The cerrados of Brazil: ecology and natural history of a neotropical savanna: 69-88.

Klink CA & Machado RB, 2005. Conservation of the Brazilian Cerrado. Conservation Biology, 19: 707-713.

Landrum LR & Kawasaki ML, 1997. The genera of Myrtaceae in Brazil: an illustrated synoptic treatment and identification keys. Brittonia, 49: 508-536.

49

Ledru, M. P, 1993. Late Quaternary environmental and climatic changes in central Brazil. Quaternary research, 39: 90-98.

Lima-Ribeiro MS et al., 2015. EcoClimate: a database of climate data from multiple models for past, present, and future for macroecologists and biogeographers. Biodiversity Informatics, 10: 1-21.

Lima NE et al., 2014. Phylogeography and ecological niche modelling, coupled with the fossil pollen record, unravel the demographic history of a Neotropical swamp palm through the Quaternary. Journal of biogeography, 41: 673-686.

Lucas EJ et al., 2007. Suprageneric phylogenetics of Myrteae, the generically richest tribe in Myrtaceae (). Taxon 56:1105–1128.

Lunardi I et al., 2001. Triterpenic acids from Eugenia moraviana. Journal of the Brazilian Chemical Society, 12: 180-183.

Machado RB et al., 2004. Estimativas de perda da área do Cerrado brasileiro. Conservation International do Brasil, Brasília.

Marchiori J & Sobral M, 1997. Dendrologia das Dendrologia das angiospermas: angiospermas: Myrtales. Santa Maria: UFSM.

Myers N et al., 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853- 858.

Nabout JC et al., 2011. Global climate change and the production of “Pequi” fruits (Caryocar brasiliense) in the Brazilian Cerrado. Natureza & Conservação, 9: 55-60.

O, Brien EM. 2006. Biological relativity to water-energy dynamics. J. Biogeogr. 33: 1868-1888.

Oliveira G et al., 1999. Caracterização de plantas de Eugenia klotzschiana BERG (pêra- do-cerrado) e do ambiente de sua ocorrência na região fisiográfica do Campo das Vertentes. Rev. Univ. Alfenas, 5: 9-13.

Oliveira G et al., 2015. Conservation biogeography of the Cerrado’s wild edible plants under climate change: Linking biotic stability with agricultural expansion. American journal of botany, 102: 870-877.

Opdam P & Wascher D, 2004. Climate change meets habitat fragmentation: linking landscape and biogeographical scale levels in research and conservation. Biological conservation, 117: 285-297.

Parmesan C, 2006. Ecological and evolutionary responses to recent climate change. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics: 637-669.

Proosdij AS et al., 2015. Minimum required number of specimen records to develop accurate species distribution models. Ecography, 38: 1-11.

Rangel T, Diniz-Filho J & Araujo M, 2009. Bioensembles-Software for computer intensive ensemble forecasting of species distributions under climate change. Goias, Madrid: Evora. 50

Rangel TF & Loyola RD, 2012. Labeling Ecological Niche Models. Natureza & Conservação, 10: 119-126.

Ranta P et al., 1998. The fragmented Atlantic rain forest of Brazil: size, shape and distribution of forest fragments. Biodiversity & Conservation, 7: 385-403.

Ribeiro J, Sano S & SILVA Jd, 1981. Chave preliminar de identificação dos tipos fisionômicos da vegetação dos Cerrados. Congresso Nacional de Botânica, p. 124-133

Ribeiro MC et al., 2009. The Brazilian Atlantic Forest: how much is left, and how is the remaining forest distributed? Implications for conservation. Biological Conservation, 142: 1141-1153.

Rigueira DMG, da Rocha PLB & Mariano-Neto E, 2013. Forest cover, extinction thresholds and time lags in woody plants (Myrtaceae) in the Brazilian Atlantic Forest: resources for conservation. Biodiversity and Conservation, 22: 3141-3163.

Rocha C et al., 2007. The remnants of restinga habitats in the Brazilian Atlantic Forest of Rio de Janeiro state, Brazil: habitat loss and risk of disappearance. Brazilian Journal of Biology, 67: 263-273.

Rodríguez MA, JA Belmontes, BA Hawkins. 2005. Energy, water and large-scale patterns of reptile and amphibian species richness in Europe. Acta Oecol. 28: 65-70.

Santos IA et al., 2004. Comportamento da pitangueira (Eugenia uniflora L.) sob irrigação na região do Vale do Rio Moxotó, Pernambuco. Revista Brasileira de Fruticultura, Jaboticabal, 26: 177-179.

Schmeda-Hirschmann G et al., 1987. Preliminary pharmacological studies on Eugenia uniflora leaves: xanthine oxidase inhibitory activity. Journal of ethnopharmacology, 21: 183-186.

Segan DB, Murray KA & Watson JE, 2016. A global assessment of current and future biodiversity vulnerability to habitat loss–climate change interactions. Global Ecology and Conservation, 5: 12-21.

Silva JMC & Bates JM, 2002. Biogeographic Patterns and Conservation in the South American Cerrado: A Tropical Savanna Hotspot The Cerrado, which includes both forest and savanna habitats, is the second largest South American biome, and among the most threatened on the continent. BioScience, 52: 225-234.

Silva RSM, Chaves LJ & Naves RV, 2001. Caracterizatin of cagaita (Eugenia dysenterica DC.) fruits and tree in southeastern region of Goias state, Brasil. Revista Brasileira de Fruticultura, 23: 330-334.

Simon LM et al., 2013. Effects of global climate changes on geographical distribution patterns of economically important plant species in cerrado. Revista Árvore, 37: 267-274.

Siqueira & Peterson AT, 2003. Consequences of global climate change for geographic distributions of cerrado tree species. Biota Neotropica, 3: 1-14.

Sobral M et al., 2014. Myrtaceae. (Accessed on 06 April 2014). Available from http://reflora.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB171 51

Sobral M et al., 2015. Myrtaceae. (Accessed on 23/03 2015). Available from http://floradobrasil.jbrj.gov.br/

Staggemeier, V. G. 2008. Padrões reprodutivos em Myrtaceae: uma abordagem ecológica e filogenética. Dissertação (mestrado). Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro, Rio Claro.

Staggemeier VG, 2014. Estudos ecológicos e evolutivos em Myrtaceae: com ênfase nos padrões fenológicos, de distribuição e diversidade. PhD thesis, Universidade Federal de Goiás, GO.

Stotz DF et al., 1996. Neotropical birds: ecology and conservation. University of Chicago Press.

Svanberg I & Egisson S, 2012. Edible wild plant use in the Faroe Islands and Iceland. Acta Societatis Botanicorum Poloniae, 81: 233-238.

Svenning JC & Skov F, 2004. Limited filling of the potential range in European tree species. Ecology Letters, 7: 565-573.

Terribile LC et al., 2012. Areas of climate stability of species ranges in the Brazilian Cerrado: disentangling uncertainties through time. Natureza & Conservação, 10: 152- 159.

Thomas CD et al., 2004. Extinction risk from climate change. Nature, 427: 145-148.

Tilman D et al., 2001. Forecasting agriculturally driven global environmental change. Science, 292: 281-284.

Vieira C et al., 2008. Autoregressive modelling of species richness in the Brazilian Cerrado. Brazilian Journal of Biology, 68: 233-240.

Vinebrooke R et al., 2004. Impacts of multiple stressors on biodiversity and ecosystem functioning: The role of species co‐tolerance. Oikos, 104: 451-457.

Weyerstahl P et al., 1988. Volatile constituents of Eugenia uniflora leaf oil. Planta medica, 54: 546-549.

Wiens JJ & Graham CH, 2005. Niche conservatism: integrating evolution, ecology, and conservation biology. Annual review of ecology, evolution, and systematics, 36: 519-539.

52

Material suplementar para o artigo Oliveira, H.R. et al. Riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro

Material Suplementar

Riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado brasileiro: passado, presente e futuro

Hauanny Rodrigues Oliveira1*, Vanessa G. Staggemeier2, Jair Eustáquio Quintino Faria3 e José Alexandre F. Diniz-Filho4

1Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, ICB, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 2Departamento de Botânica, Laboratório de Fenologia, UNESP - Univ Estadual Paulista, Caixa postal199, 13506-900, Rio Claro, SP, Brazil 3Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Herbário UB, Universidade de Brasília,Caixa postal 04457, 70904-970, Brasília, DF, Brazil 4Departamento de Ecologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil

*Autor para correspondência (e-mail: [email protected])

2 Tabelas 53

Tabela S1. Correções efetuadas pelo especialista na taxonomia de Eugenia na listagem inicial de espécies sugeridas como ocorrentes no domínio fitogeográfico do Cerrado brasileiro (Sobral et al. 2015).

Correções Espécies Observações Eugenia acutata Miq. Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes Eugenia mansoi O.Berg apenas em Floresta Atlântica, mas são espécies que também ocorrem no Cerrado Eugenia suberosa Cambess. Eugenia cupulata Amshoff

Eugenia patrisii Vahl Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes apenas em Floresta Amazônica, mas são espécies que Eugenia polystachya Rich. também ocorrem no Cerrado

Inclusões Eugenia wentii Amshoff

Eugenia pohliana DC. Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes Eugenia blanchetiana O.Berg apenas em Caatinga, mas também ocorrem no Cerrado Espécie não citada na Flora do Brasil, mas ocorre no Eugenia corrientina Barb.Rodr. Cerrado Eugenia calycina Cambess. Eugenia cavalcanteana Mattos

Eugenia strictissima Govaerts Sinonimizadas em Eugenia involucrata DC. Eugenia suffrutescens Nied. Eugenia neoformosa Sobral Eugenia cana DC. Sinonimizada em Eugenia pohliana DC. Sinonimizações Eugenia grisea Mattos Sinonimizadas em Eugenia florida DC.

Eugenia herbacea O.Berg Sinonimizadas em Eugenia angustissima O. Berg Eugenia heringeriana Mattos Sinonimizada em Eugenia glandulosa Cambess. Eugenia piloensis Cambess. Eugenia prasina O.Berg Espécies que não ocorrem em cerrado, mas na Flora Eugenia pruniformis Cambess. constavam como ocorrente neste domínio fitogeográfico Eugenia sellowiana DC.

Eugenia azuruensis O.Berg Ocorre em áreas de Cerrado, mas é endêmica da Chapada Diamantina (Bahia), estando fora do domínio Eugenia rotula Sobral fitogeográfico

Provavelmente não é uma espécie aceita Eugenia ferruginosa Mattos Eugenia geraensis (D.Legrand & Mattos) Mattos Eugenia glabrescens Mazine

Exclusões Eugenia impunctata O.Berg Espécies pouco conhecidas, sem registro no CRIA ou conhecidas apenas do material tipo Eugenia trahyra Barb.Rodr. Eugenia rizzoana Mattos Eugenia hartmanniae Mattos Eugenia imbricata O.Berg Provavelmente não é Eugenia Excluída pela falta de registros confiáveis e incerteza da Eugenia pantagensis O.Berg delimitação de ocorrência da espécie Excluída pela difícil delimitação correta da distribuição da Eugenia uniflora L. espécie devido ao seu histórico de cultivo antigo e distribuição predominantemente em Floresta Atlântica 54

Tabela S2. Espécies de Eugenia ocorrentes no Cerrado brasileiro. Números destacados em negrito referenciam as 57 espécies com mais de 10 registros independentes de ocorrência para as quais a distribuição geográfica foi predita usando técnicas de modelagem de nicho ecológico

Número dos clados segue Mazine et al. Espécies 2014 1 Clado 7 Eugenia acutata Miq. 2 Clado 9 Eugenia angustissima O.Berg 3 Clado 3 Eugenia anomala D.Legrand 4 Clado 2 Eugenia arenosa Mattos 5 Clado 9 Eugenia aurata O.Berg 6 Clado 8 Eugenia biflora (L.) DC. 7 Clado 9 Eugenia bimarginata DC. 8 Clado 9 Eugenia blanchetiana O.Berg 9 Clado 9 Eugenia blanda Sobral 10 Clado 8 Eugenia caducibracteata Mazine 11 Clado 8 Eugenia candolleana DC. 12 Clado 8 Eugenia capparidifolia DC. 13 Clado 9 Eugenia cerasiflora Miq. 14 Clado 8 Eugenia chiquitensis O.Berg 15 Clado 8 Eugenia complicata O.Berg 16 Clado 8 Eugenia corrientina Barb.Rodr. 17 Clado 9 Eugenia cristaensis O.Berg 18 Clado 8 Eugenia cupulata Amshoff 19 Clado 9 Eugenia densiracemosa Mazine & Faria 20 Clado 9 Eugenia diversiflora O.Berg 21 Clado 2 Eugenia dysenterica (Mart.) DC. 22 Clado 9 Eugenia egensis DC. 23 Clado 6 Eugenia espinhacensis Bünger & Sobral 24 Clado 7 Eugenia ezechiasii Mattos 25 Clado 9 Eugenia flavescens DC. 26 Clado 8 Eugenia florida DC. 27 Clado 9 Eugenia francavilleana O.Berg 28 Clado 2 Eugenia gemmiflora O.Berg 29 Clado 6 Eugenia glandulosa Cambess. 30 Clado 9 Eugenia gracillima Kiaersk. 31 Clado 8 Eugenia hatschbachii Mazine 32 Clado 9 Eugenia hiemalis Cambess. 33 Clado 9 Eugenia hilariana DC. 34 Clado 8 Eugenia inundata DC. 35 Clado 6 Eugenia involucrata DC.

55

Tabela S2. Continuação...

Número dos clados segue Mazine et al. Espécies 2014 36 Clado 2 Eugenia klotzschiana O.Berg 37 Clado 7 Eugenia lagoensis Kiaersk 38 Clado 9 Eugenia lambertiana DC. 39 Clado 4 Eugenia langsdorffii O.Berg 40 Clado 2 Eugenia laruotteana Cambess. 41 Clado 5 Eugenia ligustrina (Sw.) Willd. 42 Clado 9 Eugenia livida O.Berg 43 Clado 9 Eugenia luetzelburgii Burret ex Luetzelb. 44 Clado 9 Eugenia lhotzkyana O.Berg 45 Clado 6 Eugenia macedoi Mattos & D.Legrand 46 Clado 9 Eugenia mansoi O.Berg 47 Clado Eugenia matogrossensis Sobral 48 Clado 2 Eugenia megaflora Govaerts 49 Clado 9 Eugenia mikanioides O.Berg 50 Clado 8 Eugenia modesta DC. Eugenia moschata (Aubl.) Nied. ex T. Durand & B.D. 51 Clado 9 Jacks. 52 Clado 3 Eugenia myrcianthes Nied. 53 Clado 8 Eugenia neomattogrossensis Mazine 54 Clado 8 Eugenia paracatuana O.Berg 55 Clado 8 Eugenia paranahybensis O.Berg 56 Clado 2 Eugenia patrisii Vahl. 57 Clado 7 Eugenia pistaciifolia DC. 58 Clado 5 Eugenia pitanga (O.Berg) Nied. 59 Clado 4 Eugenia pohliana DC. 60 Clado 8 Eugenia polystachya Rich 61 Clado 9 Eugenia punicifolia (Kunth) DC. 62 Clado 2 Eugenia prolixa S. Moore 63 Clado 2 Eugenia pyrifera Faria & Proença 64 Clado 4 Eugenia pyriformis Cambess. 65 Clado 9 Eugenia rizziniana Mattos 66 Clado 4 Eugenia sellowiana DC. 67 Clado 9 Eugenia sonderiana O.Berg 68 Clado 9 Eugenia suberosa Cambess. 69 Clado 7 Eugenia subterminales DC. 70 Clado 9 Eugenia sparsa S. Moore 71 Clado 2 Eugenia splendens O.Berg 72 Clado 9 Eugenia stictopetala Mart. ex DC. 73 Clado 9 Eugenia tenuipedunculata Kiaersk. 74 Clado 4 Eugenia ternatifolia Cambess. 75 Clado 6 Eugenia theodorae Kiaersk. 76 Clado 9 Eugenia vetula DC. 77 Clado 9 Eugenia wentii Amshoff

56

Capítulo 2

Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado

Hauanny R. Oliveira

Vanessa G. Staggemeier

Mariana Pires de Campos Telles

Jair Eustáquio Quintino de Faria Jr

José Alexandre F. Diniz-Filho

57

Formatado de acordo com as normas da revista Molecular Ecology Resources

Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado

Hauanny Rodrigues Oliveira1*, Vanessa G. Staggemeier2, Mariana Pires de Campos Telles3, Jair Eustáquio Quintino Faria4, José Alexandre F. Diniz- Filho5

1Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, ICB, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 2Departamento de Botânica, Laboratório de Fenologia, UNESP - Univ Estadual Paulista, Caixa postal199, 13506-900, Rio Claro, SP, Brazil 3 Departamento de Genética, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 4 Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Herbário UB, Universidade de Brasília, Caixa postal 04457, 70904-970, Brasília, DF, Brazil 5Departamento de Ecologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil

Autor para correspondência (e-mail: [email protected]); celular: +55 62 9399-2535

9 figuras, 1 tabela e 87 referências

Título abreviado: Correlação entre diversidade genética e riqueza de plantas no Cerrado

58

1 Resumo: A biodiversidade pode ser expressa em vários níveis hierárquicos, desde genes

2 até ecossistemas, embora os padrões de diversidade genética (dentro e entre populações)

3 e diversidade de espécies sejam os níveis mais frequentemente analisados. Esses dois

4 níveis sempre foram estudados de forma independente, pela genética de populações e pela

5 ecologia de comunidades e macroecologia, respectivamente. Recentemente, entretanto,

6 surgiram diversas hipóteses para explicar uma correlação espacial entre os padrões de

7 diversidade genética e diversidade de espécies, pois ambos podem ser influenciados por

8 características da localidade, incluindo área, isolamento e heterogeneidade espaço-

9 temporal. Essas características podem induzir efeitos paralelos sobre genes e espécies via

10 migração/dispersão, deriva e seleção. Dessa forma, correlacionamos aqui a diversidade

11 genética da espécie Eugenia dysenterica e riqueza de espécies do gênero Eugenia

12 (Myrtaceae) com o objetivo de responder as seguintes questões: 1) Existe correlação entre

13 diversidade genética (heterozigose esperada, He) e riqueza de espécies?; 2) Essas

14 correlações se mantêm ao longo do tempo?; e, 3) As correlações se mantém em diferentes

15 níveis hierárquicos, i.e. abrangendo distâncias filogenéticas crescentes em relação à E.

16 dysenterica representadas por diferentes conjuntos de espécies?. Usamos a modelagem

17 de nicho ecológico para a obtenção da riqueza de 57 espécies do gênero Eugenia no

18 Cerrado, cujas distribuições foram obtidas a partir do consenso entre 10 métodos, com

19 base em dados climáticos para distintos tempos (passado e presente). Para as correlações

20 entre diversidade genética e diversidade de espécies no presente e diferença entre passado

21 e presente obtemos correlações negativas e significativas, porém para a riqueza obtida a

22 partir das distribuições passadas, não obtivemos correlação significativa. As correlações

23 entre diversidade genética e riqueza de diferentes clados de Eugenia foram negativas para

24 clados mais distantes de E. dysenterica, sendo positiva (mas não significativa) apenas

25 para o clado no qual E. dysenterica está inserida. Esses resultados mostram que os níveis

26 de diversidade foram influenciados por diferentes histórias demográficas por 59

1 consequência das oscilações climáticas no Pleistoceno. Clados com espécies ocorrentes

2 principalmente em Floresta Atlântica e Amazônica possuem uma história de vida e padrão

3 geográfico oposto à história de expansão de E. dysenterica e espécies próximas.

4

5 Palavras-chave: diversidade de espécies, diversidade genética, modelagem de nicho 6 ecológico, Myrtaceae.

7

60

1 Introdução

2 Nos últimos anos foram propostos e reconhecidos processos que agem

3 simultaneamente, influenciando os padrões de diversidade dentro e entre espécies

4 (Vellend 2010). Porém, encontramos dificuldades em integrar esses processos atuando

5 em diferentes níveis da hierarquia, como, por exemplo, a ligação entre diversidade

6 genética (DG) e diversidade de espécies (DE) que um ambiente pode abrigar. Pois,

7 embora essas medidas sejam importantes para descrever e quantificar a biodiversidade

8 em um sentido amplo, elas têm sido tradicionalmente estudadas separadamente pelos

9 geneticistas de populações e pelos ecólogos de comunidade, respectivamente (Antonovics

10 1976; Harper 1977; Kassen 2002). Mais recentemente, a “genética de comunidades”, uma

11 nova área de estudo interdisciplinar (Agrawal 2003; Neuhauser et al. 2003; Wares 2002),

12 surgiu com o objetivo principal de compreender essa similaridade de padrões em

13 diferentes níveis hierárquicos.

14 A partir da expansão dessa nova área de estudo, diferentes hipóteses foram

15 elaboradas para explicar correlações entre padrões de DG e DE no espaço geográfico

16 (Vellend 2005; Vellend & Geber 2005), ou porque DG e DE estão respondendo aos

17 mesmos processos atuando em escala local, ou porque um nível de biodiversidade pode

18 influenciar o outro (Vellend & Geber 2005). As influências das características locais se

19 manifestam pelos efeitos como tamanho da área, do isolamento e da heterogeneidade

20 espaço-temporal, que podem induzir efeitos paralelos sobre genes e espécies via

21 migração, deriva e seleção (Vellend & Geber 2005). Dessa forma, esses processos

22 atuando nas localidades podem criar padrões correlacionados entre os dois níveis de

23 diversidade. Por exemplo, o tamanho da área pode influenciar DG via deriva, isolamento

24 pode influenciar via imigração, e heterogeneidade ambiental (exógena) via variação de

25 seleção espacial ou temporal (Vellend 2005). Assim, as características das variáveis nas 61

1 localidades também são consideradas como condutores de correlações entre DG e DE

2 (Vellend & Geber 2005).

3 Ainda, pequenas manchas de habitat, as quais abrigam pequenas populações e

4 comunidades, terão uma perda de diversidade pelo efeito da deriva em seus alelos e de

5 espécies, respectivamente (esta última no contexto da teoria neutra de Hubbell, por

6 exemplo – Deriva ecológica (na comunidade) consiste em mudanças aleatórias na

7 composição de espécies da comunidade por efeitos estocásticos na abundância das

8 espécies) (Cleary et al. 2006; Hubbell 2006). No entanto, a imigração promove a entrada

9 de novos alelos ou espécies (Cleary et al. 2006), neutralizando o efeito de deriva (Vellend

10 2005). Assim, ao se considerar o tamanho da área ou a conectividade/isolamento das

11 localidades é esperado encontrar correlações positivas de diversidade de espécies e

12 genética (Frankham et al. 2002; Rosenzweig 1995). Outro exemplo é a seleção, que

13 favorece determinados indivíduos em relação a outros menos aptos, e assim esses

14 indivíduos podem representar diferentes genótipos nas mesmas espécies ou em espécies

15 diferentes (Vellend 2005), causando uma perda de diversidade. Porém, a heterogeneidade

16 espacial e temporal do ambiente pode criar diversificação de seleção, que seria um

17 poderoso mecanismo para manter tanto DG como DE, podendo gerar também correlações

18 positivas entre as duas medidas (Vellend & Geber 2005).

19 Contudo, correlações negativas também podem ser encontradas, por exemplo, se

20 a abundância de uma espécie local for positivamente ligada à sua DG, mas também ligada

21 negativamente a abundância de outras espécies. Dessa forma, a DE pode diminuir por um

22 efeito de competição pelo espaço limitado e, consequentemente, seria gerada uma

23 correlação negativa entre os dois níveis (Odat et al. 2010; Vellend 2005; Wehenkel et al.

24 2006).

25 Avanços no estudo de genética de comunidades são necessários para

26 compreender melhor a ação combinada entre os processos ecológicos e evolutivos que 62

1 são essenciais na determinação da estrutura e dinâmica das comunidades (Vellend &

2 Geber 2005). Entender essa relação pode contribuir para a unificação de diferentes

3 hierarquias na pesquisa em biodiversidade, desde o nível de genes até espécies (Vellend

4 2004). Consequentemente, todo o conhecimento obtido poderá ser aplicado em ações de

5 conservação, que tem por objetivo final assegurar a persistência em longo prazo de

6 espécies e ecossistemas. Em especial, deve ser altamente priorizada a conservação da

7 diversidade genética intra-populacional (Bowen 1999; Laikre 2010; Ponce‐Reyes et al.

8 2014; Vasconcelos et al. 2012), pois ela armazena o potencial evolutivo da espécie

9 (McKay et al. 2005). Esse potencial é fundamental para promover adaptação dos

10 organismos às novas condições locais esperadas frente aos cenários de mudanças

11 climáticas e ambientais preditos para o futuro (Cowling & Pressey 2001). Maior

12 variabilidade genética é o seguro da espécie contra as mudanças preditas.

13 O Cerrado brasileiro é um excelente laboratório para buscar por locais onde o

14 potencial adaptativo de espécies deva ser conservado, pois este bioma está entre os

15 hotspots de biodiversidade (Myers et al. 2000). Estes hotspots demandam ações urgentes

16 de conservação, dada à rápida taxa de perda de habitat e altas taxas de ocupação humana

17 (Klink & Machado 2005). Além disso, este hotspot é um dos centros de origem e

18 diversificação de Myrtaceae (Lucas et al. 2007), oitava família de plantas mais importante

19 do globo (RBG-Kew 2014). Na Floresta Atlântica, estudos apontam essa família como

20 excelente modelo para entender processos ecológicos e evolutivos na escala de bioma

21 (Lucas & Bünger 2015; Murray-Smith et al. 2009; Staggemeier et al. 2015),

22 especialmente por este grupo ser um bom preditor da riqueza total de angiospermas.

23 Dessa forma, para avançar na compreensão da ligação entre diferentes níveis hierárquicos

24 de diversidade, estudaremos aqui a relação entre diversidade genética de Eugenia 63

1 dysenterica (Mart.) DC. e a diversidade de espécies do gênero Eugenia (Myrtaceae) no

2 Cerrado brasileiro.

3 Eugenia dysenterica (Fig. 1) é uma espécie silvestre frutífera típica de Cerrado,

4 popularmente conhecida como “cagaita” e usada na indústria alimentícia. O gênero

5 Eugenia L. (388 espécies: Flora do Brasil, acesso em 17/09/2015) tem elevada

6 importância econômica, pois muitas espécies são cultivadas e comercializadas, tais como

7 E. involucrata DC. (“cereja-do-mato”), E. uniflora L. (“pitanga”) e E. pyriformis

8 Cambess. (“uvaia”) (Mazine et al. 2014). Um estudo recente com plantas silvestres

9 comestíveis do Cerrado demonstrou que, com a atual perda de habitat, essas espécies

10 correm riscos de extinção, pois estão perdendo áreas climaticamente adequadas para sua

11 sobrevivência (Oliveira et al. 2015). Já foram relatadas na literatura diferenças na

12 estrutura genética de subpopulações de E. dysenterica (Telles et al. 2003; Telles et al.

13 2001). Assim, pesquisas com o gênero Eugenia e especificamente com E. dysenterica são

14 importantes, pois a preocupação com espécies nativas cresceu nos últimos anos, devido a

15 algumas espécies do cerrado já estarem em risco de extinção (Telles et al. 2003). Essas

16 espécies podem estar sujeitas à erosão genética, causada principalmente pela

17 fragmentação dos habitats naturais, em consequência da expansão agrícola e da ação

18 antrópica (Telles et al. 2001).

19 Este estudo tem por objetivo descrever a riqueza de espécies de Eugenia no

20 Cerrado e correlacionar esta medida com a diversidade genética (heterozigose) de E.

21 dysenterica a fim de responder especificamente as seguintes questões: 1) Existe

22 correlação entre diversidade genética de E. dysenterica e diversidade de espécies; 2) Essas

23 correlações se mantêm ao longo do tempo, indicando que as espécies estão respondendo

24 aos processos da mesma forma?; e 3) As correlações se mantém em diferentes níveis 64

1 hierárquicos, i.e. abrangendo distâncias filogenéticas crescentes, em relação à E.

2 dysenterica, representadas por diferentes conjuntos de espécies?

3

4 Material e métodos

5 6 1. Grupo de estudo 7

8 Eugenia é um grande gênero (RBG-Kew 2014) com mais de mil espécies, sendo

9 o maior gênero Neotropical da família Myrtaceae (Govaerts et al. 2016). Ele abriga desde

10 subarbustos até árvores, sendo conhecidas 388 espécies para o Brasil, das quais 90 delas

11 ocorrem no Cerrado brasileiro (Flora do Brasil, acesso em 17/09/2015). Na filogenia

12 proposta por Mazine et al. (2014), E. dysenterica pertence ao grupo mais basal, situada

13 no clado dois, próximo da raiz do gênero, juntamente com Eugenia arenosa Mattos e

14 Eugenia tetramera (McVaugh) M.L.Kawas & B.K.Holst (Mazine et al. 2014). As

15 características morfologicamente diagnosticáveis desse clado são: flores simples (Fig. 1)

16 ou arranjadas em fascículos, bractéolas filiformes e decíduas; frutos grandes e

17 comestíveis, ovário com 2 a 4 lóculos e um a dois óvulos por lóculo (Mazine et al. 2014).

18 Muitas espécies do gênero Eugenia são usadas na medicina popular através de

19 seus óleos essenciais e taninos (Lunardi et al. 2001). As folhas e cascas de algumas

20 espécies também são usadas como antidiarréico, para diabete e icterícia (Silva et al.

21 2001). Algumas espécies possuem frutos comestíveis, que servem como fonte de

22 alimento para humanos bem como para a fauna silvestre (Marchiori & Sobral 1997).

23 Alguns frutos também são usados para fazer licor, sorvetes, geléias e sucos (Silva et al.

24 2001).

25 Eugenia dysenterica (Mart.) DC. ocorre desde formas arbustivas até arbóreas com

26 ca. de 11 metros (Silva et al. 2001). A espécie floresce em setembro e seu sistema 65

1 reprodutivo se caracteriza por autofecundação e fecundação cruzada (Proença & Gibbs

2 1994) realizada por abelhas Bombinae e Xylocopinae (Gressler et al. 2006). Produz frutos

3 grandes, amarelos, bacáceos (Fig. 1D) com 1 a 3 sementes por fruto em média (Silva et

4 al. 2001). Populações da espécie são encontradas em áreas de cerrado sensu stricto e

5 também em vegetações antropizadas, como pastagens sujas (não roçadas recentemente)

6 co-existindo com Brachiaria decumbens Stapf (Silva et al. 2001). A variação fenotípica

7 observada na espécie em termos de porte (altura e características da copa) e tamanho de

8 frutos é atribuída à plasticidade fenotípica e eventualmente a processos adaptativos e às

9 variações ambientais não estando associado à divergência genética (Telles et al. 2001).

10

11

12 Figura 1. Eugenia dysenterica: A) caule; B) copa florida; C) detalhe da antese; D) fruto 13 maduro. Fotos: JEQ Faria (A-C) e HJC Moreira (D). 66

1 2. Área de Estudo

2 O Cerrado originalmente possuía uma área de 2 milhões de km² na região central

3 do Brasil (Fig. 2), porém cerca de metade dessa área já foi transformada em pastagens

4 plantadas, culturas anuais, áreas urbanas, agricultura entre outros (Klink & Machado

5 2005). Estima-se que algo como apenas 20% da vegetação original permanece intacta

6 (Myers et al. 2000). A biodiversidade do Cerrado é altamente elevada, com mais de 7000

7 espécies de plantas vasculares, sendo cerca de 44% destas endêmicas. Isso faz com que o

8 Cerrado seja a savana tropical mais diversa do mundo (Klink & Machado 2005), e ao

9 mesmo tempo possua um elevado grau de ameaça pela grande perda de habitat e o

10 aumento da expansão agrícola e pecuária (Faleiro et al. 2013; Klink & Machado 2005;

11 Rangel et al. 2007). Isso caracteriza o Cerrado com um dos hotspots de diversidade global

12 (sensu Myers et al. 2000).

13

14 3. Dados Genéticos

15 Os dados genéticos utilizados para estimar a diversidade genética de E.

16 dysenterica estão descritos de forma detalhada em Barbosa et al. (2015). Foram coletadas

17 amostras de tecido provenientes de 736 indivíduos em 23 localidades distribuídas ao

18 longo do Cerrado brasileiro e cobrindo a maior parte da distribuição de E. dysenterica

19 (Fig. 2). Foram estimados alguns parâmetros de variabilidade genética baseados na

20 genotipagem de 11 locos de microssatélites, que geraram um total de 249 alelos. Aqui

21 nós usamos apenas a heterosigozidade (He) estimada por Barbosa et al. (2015) para as 23

22 populações para representar a diversidade genética (DG) de E. dysenterica e testar sua

23 correlação com a riqueza de espécies do gênero Eugenia.

24

25 67

1

2 Figura 2. Distribuição das populações de Eugenia dysenterica amostradas no estudo de Barbosa 3 et al. (2015). Círculos vermelhos maiores indicam locais com maior diversidade genética da 4 espécie (He: heterosigosidade) e a área em branco delimita o Bioma Cerrado no Brasil. 5

6

7 4. Modelagem de distribuição de espécies

8 Foram utilizados métodos de modelagem de distribuição geográfica a partir do

9 nicho climático das espécies a fim de estimar a riqueza de espécies de Eugenia no

10 Cerrado. Os registros de ocorrência das 77 espécies de Eugenia foram obtidos através da

11 base de dados nacional Centro de Referência em Informação Ambiental (CRIA,

12 http://splink.cria.org.br/). Um total de 14666 registros foram mapeados em uma “grid”

13 cobrindo a região Neotropical com 6818 células de 0,5 grau de resolução. Ajustes

14 nomenclaturais, exclusões ou inclusões de espécies foram necessários e efetuados pelo

15 especialista no grupo (mais detalhes no Material Suplementar Tabela S1). Modelamos 68

1 apenas espécies com mais de 10 pontos de ocorrência, totalizando 57 espécies, para as

2 demais espécies apenas registramos seus pontos de ocorrência na “grid” (Material

3 Suplementar Tabela S2).

4 Os modelos de nicho ecológico (ENMs, do inglês “Ecological Niche Modeling”)

5 combinam as ocorrências das espécies aos dados climáticos-ambientais destes pontos,

6 extrapolando essas condições ambientais para as áreas geográficas com combinações de

7 características similares (Rangel & Loyola 2012). Para a construção dos ENMs,

8 utilizamos 10 métodos aplicados através da plataforma computacional BIOENSEMBLES

9 (veja Diniz-Filho et al. 2009; Rangel et al. 2009), utilizando o protocolo de Terribile et

10 al. (2012). Os métodos utilizados podem ser classificados em três grupos principais de

11 acordo com Rangel & Loyola (2012), sendo: métodos de envelope climático ou distância

12 [(BioClim, GD (Gower distância), MD (Distância de Mahalanobis)]; métodos estatísticos

13 [(GLM (Modelos lineares generalizados), GAM (Modelos aditivos generalizados)] e os

14 métodos de aprendizagem [(MAXENT (Máxima entropia), FDA (Análise discriminante

15 flexível), MARS (Multivariate Adaptive Regression Splines), GBM (Modelos

16 generalizados impulsionados) e ANN (Redes neurais)].

17 Os dados climáticos para todos os cenários (presente, passado e futuro) foram

18 obtidos a partir da base de dados ecoClimate (ecoClimate.org; Lima-Ribeiro et al. 2015).

19 Esses dados consistem de diversas variáveis bioclimáticas obtidas a partir de diferentes

20 AOGCMs (modelos acoplados de circulação global atmosfera-oceano). Estudos

21 anteriores aplicando ENMs para espécies de Cerrado (Collevatti et al. 2013a; Diniz‐Filho

22 et al. 2015b) sugerem as seguintes variáveis como importantes para explicar sua

23 distribuição e foram aplicadas em nosso estudo: temperatura média anual (°C), amplitude

24 de temperatura anual (°C), precipitação do mês mais chuvoso (mm), precipitação do mês

25 mais seco (mm) e precipitação do trimestre mais quente (mm). Além disso, usamos

26 também a variável de pH do subsolo (30-100 cm) como uma “variável de restrição” para 69

1 melhorar a predição dos modelos. Estudos mostraram que a inclusão dessa variável

2 melhorou o poder preditivo para espécies de árvores do Cerrado (Collevatti et al. 2012;

3 Lima et al. 2014).

4 Uma vez ajustados os modelos para cada uma das espécies utilizando os dados

5 das condições no pré-industrial (~1760), as distribuições foram projetadas para o passado

6 (máximo último glacial- LGM; 21000 anos atrás). Para representar a distribuição da

7 espécie, nós utilizamos o consenso de todos os métodos, de modo que se a espécie ocorria

8 em uma dada célula de acordo com pelo menos 50% dos modelos empregados,

9 assumimos a espécie como ocorrente (do contrário como ausente). A distribuição para o

10 passado foi utilizada com o intuito de entender se as espécies respondem aos processos

11 da mesma forma ao longo do tempo.

12

13 5. Riqueza de espécies e aleatorização da riqueza

14 A riqueza foi calculada como a soma da ocorrência das espécies em cada célula

15 baseado nos mapas de consenso, para o passado e presente. Obtivemos a riqueza de

16 espécies para todo o Cerrado, porém para correlacionar a DG e DE extraímos a riqueza

17 apenas para as localidades das populações onde a DG (He) de E. dysenterica foi estimada

18 (Fig. 2). Calculamos o coeficiente de correlação de Pearson entre DG e DE para o tempo

19 passado e presente, e também para a diferença entre o passado e presente (delta). Para os

20 cálculos de correlação aplicamos a correção de Dutilleul et al. (1993), a fim de realizar

21 um teste de significância com base em uma correção de graus de liberdade de modo a

22 incorporar processos espacialmente autocorrelacionados (Dutilleul et al. 1993; Legendre

23 1993).

24 Entretanto, é importante também considerar que a riqueza de espécies possui uma

25 incerteza em função de uma série de aspectos, especialmente neste caso, no qual essa

26 riqueza foi estimada a partir da sobreposição de uma série de ENMs. Assim, adaptou-se 70

1 a metodologia de aleatorização a fim de calcular a riqueza a partir de diferentes

2 combinações (sem sobreposição) de espécies. Dessa forma, queremos avaliar como a

3 escolha de diferentes conjuntos de espécies podem afetar os resultados de correlações

4 entre DG e DE.

5 Essa metodologia de aleatorização foi descrita por Diniz‐Filho et al. (2015a), que

6 geraram diferentes combinações de ENMs e AOGCMs a fim de determinar se o modelo

7 escolhido pelo pesquisador afetará qualitativamente a capacidade de detectar o padrão de

8 interesse, no caso a correlação entre adequabilidade climática e a diversidade genética

9 (mais detalhes em; Diniz‐Filho et al. 2015a). Porém, aplicamos essa abordagem para

10 aleatorizar a escolha das espécies formando diferentes combinações de espécies (1000

11 aleatorização), em seguida foi obtida a riqueza de todos os conjuntos formados e obtida

12 assim uma distribuição de correlações entre DE e DG.

13

14 6. Filogenia do grupo e estimativas de tempo de divergência

15 Nós elaboramos uma hipótese filogenética para 85 espécies da família Myrtaceae,

16 sendo 49 espécies de Eugenia, 35 espécies de outros gêneros e Myrtus communis usado

17 como grupo externo. Dentre as 77 espécies de Eugenia conhecidas para o Cerrado,

18 incluímos 29 táxons distribuídos por todos os oito clados descritos para o gênero (Mazine

19 et al. 2014). Sequências moleculares foram obtidas a partir do GenBank (Benson et al.

20 2008), ou diretamente com os autores (Tabela S3). As sequencias foram alinhadas usando

21 MUSCLE (Edgar 2004) e editadas manualmente no GENEIOUS 7.0.2. Duas regiões

22 ribossomais nucleares (ITS: internal transcribed spacer; ETS: external transcribed spacer)

23 e uma plastidial (psbA-trnH) foram analisadas, totalizando 1864 pares de bases. A

24 delimitação das espécies segue a literatura e o conhecimento dos especialistas, e a

25 nomenclatura neste trabalho segue Sobral (2015). 71

1 Estimativas de tempo de divergência e relacionamento entre espécies foram

2 obtidos usando o pacote BEAST v.1.8.1 (Drummond et al. 2012) e seguem o mesmo

3 protocolo de Staggemeier et al. (2015). O fóssil de Paleomyrtinaea princetonensis, do

4 Paleoceno (Crane et al. 1990; Pigg et al. 1993) ao início do Eoceno (Manchester 1999),

5 da América do Norte, foi utilizado para calibrar a filogenia. Este é o único macrofóssil

6 que mostra relacionamento com as espécies de Myrteae, ele compreende frutos e

7 sementes bem preservadas e provavelmente relacionadas à Psidium e/ou Mosiera (Pigg

8 et al. 1993). Os protocolos de calibração seguem Staggemeier et al. (2015), por limitar o

9 nó basal de Myrteae usando modelo de especiação de Yule e uma distribuição lognormal

10 com mediana de 55,8 Ma (correspondendo ao Eoceno inferior). Quartis de 54,9 Ma

11 (2,5%; inferior) e 61,9 (97,5%; superior) foram alcançados usando um ‘offset value’ de

12 54,8 Ma. Duas partições foram aplicadas ao conjunto de bases, uma nuclear e outra

13 plastidial. O melhor modelo de substituição nucleotídica estimado para cada partição de

14 acordo com o critério de informação de Akaikee usando J Model Test 2 (Darriba et al.

15 2012) foi ‘GTR model + gamma + invariable sites’. Quatro cadeias de 30 milhões de

16 gerações foram desenvolvidas, amostrando uma árvore a cada milésima geração. A

17 convergência de parâmetros foi confirmada pela verificação da distribuição a posteriori

18 no TRACER 1.6 (Drummond & Rambaut 2007). A amostragem de MCMC foi

19 considerada suficiente quando o tamanho efetivo de cada parâmetro esteve acima de 200.

20 Todas as análises foram realizadas no portal CIPRES (Miller et al. 2010). Uma árvore de

21 máxima credibilidade com comprimento de ramos medianos foi construída usando Tree

22 Anotator 1.8.1(Drummond et al. 2012) baseado nas árvores remanescentes após o corte

23 (para cada rodada, um período de 3 milhões de gerações de corte foi aplicado). Os

24 relacionamentos filogenéticos foram comparados com Lucas et al. (2007) para Myrteae,

25 Lucas et al. (2011) para Myrcia sensu lato, Staggemeier et al. (2015) para Myrcia sect.

26 Aulomyrcia e Mazine et al. (2014) para Eugenia. Os relacionamentos cronológicos entre 72

1 os clados foram comparados com Biffin et al. (2010), Thornhill et al. (2012) e

2 Staggemeier et al. (2015).

3 A hipótese que propomos aqui é a primeira hipótese filogenética calibrada

4 incluindo diversas espécies de Eugenia, e como os registros fósseis são escassos,

5 aumentar a amostragem incluindo grupos relacionados (outros gêneros) é um dos meios

6 para melhorar a resolução filogenética e temporal da reconstrução evolutiva. Assim,

7 incluímos 36 espécies de outros gêneros e 20 espécies de Eugenia não ocorrentes em

8 Cerrado para melhor calibração do tempo de divergência entre os oito clados de Eugenia.

9 Com o objetivo de entender se espécies filogeneticamente mais próximas

10 respondem de forma similar aos processos que estruturam a relação entre DE e DG, nós

11 calculamos a riqueza para cada um dos oito clados de Eugenia e correlacionamos essa

12 riqueza parcial com a DG. Assim, se os processos que estruturam DG mudam ao longo

13 da evolução das espécies, nós esperamos que quanto maior a distância filogenética em

14 relação à E. dysenterica, menor a correlação entre DG e riqueza de espécies. Isso seria

15 esperado assumindo que as espécies mais próximas de E. dysenterica devem ser

16 ecologicamente mais semelhantes, gerando uma resposta similar na sua distribuição

17 geográfica e, em consequência, nos processos criando estrutura espacial nas espécies e

18 nas populações de E. dysenterica.

19

20 Resultados

21

22 As regiões centro-sudeste do Cerrado abrigam atualmente mais espécies de

23 Eugenia do que a região sudoeste (Fig. 3 e 4), a qual era a área com maior riqueza do

24 gênero no passado, sugerindo um padrão de deslocamento na distribuição das espécies ao

25 longo do tempo. Porém, os maiores valores de DG de cagaita ocorrem no norte e centro

26 do bioma (Fig. 2). Assim, encontramos uma correlação significativa e negativa entre DG 73

1 e DE para o presente (r = -0,6; P = 0,037 com 10 graus de liberdade de acordo com a

2 correção de Dutilleul) (Fig. 5A). Ou seja, nas áreas com maior DE do gênero encontramos

3 pouca DG de E. dysenterica. Entretanto, não encontramos correlação significativa (r = -

4 0,05; P = 0,84 com 11 graus de liberdade de acordo com a correção de Dutilleul) para o

5 passado (Fig. 5B), pois áreas com alta DG de cagaita ocorrem tanto em locais ricos em

6 Eugenia (centro do cerrado) quanto em locais com poucas espécies (norte do cerrado;

7 Fig. 4). Correlacionamos também o delta de riqueza e a DG, onde encontramos uma forte

8 correlação negativa e significativa (r = -0,7; P = 0,009 com 10 graus de liberdade de

9 acordo com a correção de Dutilleul) (Fig. 5C). O delta significa a perda de riqueza do

10 passado para o presente e a correlação significativa e negativa com riqueza de espécies

11 demonstra que nos locais onde DE aumentou (sudeste do cerrado) são locais com pouca

12 variabilidade genética de cagaita.

13 Estes resultados se mantêm quando controlamos as fontes de erros aplicando o

14 método de randomização da riqueza (Fig. 6). A correlação média entre DE no presente e

15 DG foi de -0,56 (variação; Fig. 6A), no passado -0,05 (variação; Fig.6) e para o delta -

16 0,64 (variação; Fig. 6C). Portanto, os resultados obtidos com a aleatorização confirmam

17 os resultados das correlações simples, indicando que as incertezas nos dados de riqueza

18 não influenciaram nos valores de correlações encontradas em nosso estudo. 74

1

2

3 Figura 3. Mapa consenso de riqueza do gênero Eugenia para o presente (Pré- industrial 4 - ~1760). Área destacada em preto delimita o bioma Cerrado no Brasil.

5 75

1

2

3

4 Figura 4. Mapa consensual da riqueza do gênero Eugenia para o passado (21000 anos 5 atrás). Área destacada em preto delimita o bioma Cerrado no Brasil.

6

7

8 76

1

2 Figura 5. Relação entre riqueza de espécies (diversidade de espécies) e He (diversidade 3 genética). A) Relação entre riqueza de espécies e He no presente; B) Relação entre riqueza 4 de espécies e He no passado e C) Relação entre riqueza de espécies e He com a diferença 5 de riqueza do passado para o presente (delta).

6

7

8 Figura 6. Distribuição de frequência dos valores de correlação de Pearson obtidos entre 9 diversidade genética de Eugenia dysenterica e a riqueza do gênero no cerrado brasileiro 10 para o presente A), passado B) e a diferença de riqueza entre passado e presente C).

11 77

1 Reconstrução Filogenética e riqueza em diferentes idades

2 Os oito clados anteriormente descritos para o gênero em Mazine et al. (2014)

3 foram recuperados com similares ou superiores valores de sustentação (Fig. 7). O clado

4 no qual Eugenia dysenterica está inserida é o mais ancestral dentro de Eugenia, tendo

5 divergido no Eoceno tardio e o mais derivado se originou há cerca de 20 milhões de anos

6 atrás no Mioceno (clado 8). Os clados que historicamente diversificaram mais no Cerrado

7 em proporção ao total de espécies foram os clados 2 e 4 (Faria Júnior 2015), sendo que o

8 clado 2 com 16 espécies, 10 das quais ocorrem em Cerrado, possui pelo menos metade

9 destas espécies endêmicas deste bioma (Fig. 8A). Provavelmente, por essa razão,

10 correlação entre DG de cagaita e a DE do clado 2, no qual E. dysenterica está inserida,

11 foi positiva embora não significativa (r: 0,40; P: 0,11 com 14 graus de liberdade de acordo

12 com a correção de Dutilleul) (Tabela 1). Os clados 3, 5, 6 e 7 possuem espécies com

13 distribuição geográfica mais concentradas no sudeste do bioma, inclusive com algumas

14 espécies que são típicas de Floresta Atlântica mas adentram parte do Cerrado (Fig. 8B,

15 D, E e F). Esse padrão biogeográfico pode explicar as correlações negativas e

16 significativas encontradas entre DG de cagaita e riqueza destes clados, visto que eles

17 ocorrem principalmente no sudeste do bioma onde estão os menores valores DG de

18 cagaita. Os clados 8 e 9 são amplamente distribuídos (Fig. 8G e H), com espécies típicas

19 de Cerrado, mas também com espécies que ocorrem mais em áreas de Floresta atlântica

20 ou Amazônica. 78

1

2 Figura 7. Cronograma da árvore de máxima credibilidade com tempos de divergência e probabilidades a 3 posteriori estimadas usando análise bayesiana de 85 espécies de Myrteae baseada em 2 regiões nucleares 4 (ITS e ETS) e uma plastidial (psbA-TrnH). O fóssil de Paleomyrtinaea princetonensis foi usado como ponto 5 de calibração na raiz da árvore. Detalhes da distribuição geográfica dos clados em Eugenia estão mapeados 6 e os ramos estão coloridos para identificar os clados informais descritos em Mazine et al. (2014). 79

1

2 Figura 8. Riqueza de espécies para cada clado no presente: clado 2 (A), clado 3 (B), clado 3 4 (C), clado 5 (D), clado 6 (E), clado 7 (F), clado 8 (G) e clado 9 (H). Área destacada em 4 preto delimita o bioma Cerrado no Brasil.

5

6 Tabela 1. Correlações entre riqueza de cada clado e diversidade genética (He) de Eugenia 7 dysenterica.

N° de espécies para cálculo da Variáveis Correlação P riqueza 10 Riqueza clado 2x He 0.40 0.11 2 Riqueza clado 3x He -0.58 0.01 5 Riqueza clado 4x He -0.39 0.19 2 Riqueza clado 5x He -0.84 0.0007 5 Riqueza clado 6x He -0.63 0.011 5 Riqueza clado 7x He -0.87 0.002 15 Riqueza clado 8x He -0.23 0.43 32 Riqueza clado 9x He -0.41 0.15 8

9 80

1 Discussão

2 Os maiores valores de diversidade (genética e espécies) se encontram em regiões

3 distintas do Cerrado, sugerindo que os níveis de diversidade responderam aos processos

4 de forma diferente. Usando o método de randomização os resultados se mantiveram

5 independente das espécies inclusas no mapeamento da riqueza, indicando que não houve

6 viés no tratamento dos dados. As relações encontradas entre DG e a DE em cada clado

7 do gênero demonstram que os processos que moldam a diversidade são intimamente

8 dependentes da história biogeográfica de cada grupo.

9 A maior DG de E. dysenterica se encontra na região norte e central do Cerrado

10 (Barbosa et al. 2015; Diniz‐Filho et al. 2015a), porém a maior riqueza de espécies de

11 Eugenia atualmente se encontra na região sudeste do Cerrado. Estudos mostram que E.

12 dysenterica possui uma considerável diferenciação genética no espaço geográfico da

13 região norte e centro para sudeste do bioma, sendo que as populações do extremo sudeste

14 formam um grupo mais homogêneo e com menor DG (Barbosa et al. 2015; Diniz‐Filho

15 et al. 2015a). Essa diferenciação foi explicada por isolamento por distâncias das

16 populações (Zucchi et al. 2003; 2005), porém diversos processos ecológicos e evolutivos

17 podem gerar fortes padrões espaciais (Meirmans 2012). Mas em especial, expansão de

18 distribuição geográfica pode explicar a diferenciação genética das populações de E.

19 dysenterica. Diniz‐Filho et al. (2015a) avaliaram a mudança na área de distribuição

20 geográfica de cagaita e demonstraram que as populações ao sudeste do bioma são mais

21 recentes o que é compatível com menor DG já que essa região é zona de expansão recente.

22 Assim, processos como expansão da área de ocorrência ou fragmentação do habitat

23 podem influenciar na diminuição da diversidade genética e diferenciação das populações

24 e não necessariamente barreiras e obstáculos para o fluxo gênico (Barbosa et al. 2015;

25 Telles et al. 2014). 81

1 A distribuição das espécies há 21 milhões de anos atrás, como o exemplo de

2 Dipteryx alata Vogel (“Baru”) se deslocou para a região noroeste do Brasil, que hoje é

3 ocupada pela Amazônia e limites do Cerrado e Amazônia, considerada como uma região

4 adequada no último máximo glacial (Collevatti et al. 2013b). Contudo, as regiões sul e

5 sudeste do Brasil passaram por mudanças climáticas globais, onde necessariamente não

6 havia um sincronismo de mudança entre locais (Ledru 1993). Dessa forma, as oscilações

7 climáticas durante o Pleistoceno tornoram a região sudeste mais instável, reduzindo o

8 tamanho das populações e causando “gargalos” (Diniz‐Filho et al. 2015a). Com isso,

9 repetidos ciclos de extinção e mudanças na área de ocorrência devido às glaciações

10 causaram a perda de DG e a diferenciação populacional (Collevatti et al. 2013b),

11 confirmado pela alta DG de E. dysenterica na região noroeste e baixa DG na região

12 sudeste.

13 Contudo, a distribuição atual de E. dysenterica (Fig. 9) e a riqueza do gênero

14 Eugenia se encontram na região sudeste do Cerrado (Fig. 3). Essa distribuição atual foi

15 alcançada depois do último máximo glacial (LGM), quando essa região se tornou mais

16 quente e úmida. Estudos com base em registros de pólen indicam que a parte central e

17 sudeste do Brasil passaram por um período seco durante o LGM (Behling 2003). Porém,

18 muitos estudos confirmam que a distribuição e riqueza das espécies no passado se

19 localizavam na região noroeste do Cerrado e nos dias atuais se encontra na região sudeste

20 (para mais detalhes; Collevatti et al. 2013b; Diniz‐Filho et al. 2015a; Oliveira et al. 2015).

21 Assim, esse padrão de diversidade genética e diversidade de espécies configurada por

22 uma correlação negativa, são resultados dos padrões de distribuição, riqueza de espécies,

23 endemismo e níveis de diversidade genética que são moldados pela história de

24 estabilidade do habitat (Carnaval & Moritz 2008; Graham et al. 2006), toda essa história

25 induziu mudanças na distribuição geográfica e restrição de distribuição com subsequente 82

1 expansão da área de ocorrência, levando à configuração dos padrões atuais (Collevatti et

2 al. 2013b).

3 Fady & Conord (2010) fizeram uma meta-análise com espécies de plantas da bacia

4 do Mediterrâneo, em ampla escala para entender se a estrutura biogeográfica da

5 diversidade de espécies coincidia com a diversidade genética de plantas vasculares. A

6 região oriental do Mediterrâneo teve maior riqueza de espécies que outras regiões, porém

7 não houve nenhum padrão espacial global, enquanto que a diversidade genética teve uma

8 tendência de diminuir de leste a oeste. O padrão atual da diversidade genética de plantas

9 do Mediterrâneo é justificado pelo clima do LGM, pois as temperaturas mais frias do

10 verão no LGM na parte ocidental influenciaram na diminuição do tamanho das

11 populações de forma mais significante que na parte mais oriental. Dessa forma,

12 ressaltamos que alguns padrões encontrados atualmente podem ter sido influenciados

13 pelas oscilações climáticas do LGM.

14 83

1

2

3 Figura 9. Mapa de adequabilidade média de Eugenia dysenterica para o presente (Pré- 4 industrial- ~1760). Área destacada em preto indica o bioma Cerrado brasileiro.

5

6

7 A ausência de correlação entre DG e DE no passado é provavelmente resultante

8 dos efeitos da história demográfica que tende a substituir os efeitos de co-variação entre

9 esses dois níveis (Taberlet et al. 2012). A diversidade genética pode estar associada com

10 a história de glaciação e pós-glaciação das espécies, ligado com as características

11 ambientais e ecológicas dos refúgios glaciais, mudança na área de ocorrência e processos

12 demográficos. Assim, em locais de refúgio podemos encontrar alta diversidade de 84

1 espécies, se a diversidade do habitat for alta, porém o tamanho das populações será menor,

2 como consequência sofrendo deriva e com isso perdendo alelos (Taberlet et al. 2012).

3 Outro fator que pode estar influenciando na falta de correlação entre DG e DE no

4 passado é o efeito da escala. Em nosso estudo usamos o bioma Cerrado, considerado

5 como uma escala regional, porém estudos que encontraram co-variação e correlações

6 positivas entre esses dois níveis usaram escalas locais como, ilhas oceânicas (MacArthur

7 & Wilson 1967); fragmento de florestas (Cleary et al. 2006; Struebig et al. 2011; Vellend

8 2004); ecossistemas lacustres (Blum et al. 2012; Sei et al. 2009) e cordões arenosos

9 distribuídos em fragmentos (He & Lamont 2010; He et al. 2008). Nessas pequenas ilhas

10 (áreas) o número de espécies capazes de colonizar é menor, comparado a grandes ilhas

11 (áreas) (MacArthur & Wilson 1967). Assim, o número de colonizadores e o tamanho das

12 populações podem ser menores, mas sem menor diversidade genética. Escalas

13 geográficas menores podem alcançar o equilíbrio mais rapidamente e assim causando co-

14 variação entre os níveis de diversidade (Taberlet et al. 2012).

15 Como sugerido por Mazine et al. (2014), aumentar a amostragem dos clados

16 melhorou o apoio estatístico dos relacionamentos filogenéticos encontrados para as

17 seções previamente descritas. As correlações com os clados filogenéticos confirmam o

18 padrão encontrado, em que os níveis de diversidades se encontram em regiões distintas.

19 Clados com espécies ocorrentes principalmente em Floresta Atlântica e Amazônia

20 possuem um padrão geográfico oposto à história de expansão de E. dysenterica, dessa

21 forma esses clados apresentaram maiores correlações negativas e significativas, ao

22 contrário dos clados com espécies com maior ocorrência ou endêmicas do Cerrado, essas

23 não apresentaram correlações significativas. As espécies têm a tendência de reter

24 aspectos de seu nicho fundamental, chamado de conservação de nicho (Wiens & Graham

25 2005). Os biomas apresentam características específicas, como o Cerrado dominado por 85

1 uma paisagem de savana, enquanto que as florestas são encontradas apenas ao longo de

2 rios ou em pequenos fragmentos, ao contrário da Floresta Atlântica e Amazônia que

3 possuem grandes regiões de florestas e pequenos fragmentos de savanas (Silva & Bates

4 2002). Dessa forma, esses biomas possuem diferentes histórias demográficas, pois os

5 efeitos da idade do gelo sobre as espécies variaram com latitude e topografia, onde o

6 aumento da aridez reduziu as florestas tropicais consideravelmente e os desertos

7 (savanas) expandiram (Hewitt 2004), com isso as diferenças no bioma e habitat

8 influenciaram fortemente na história de vida das espécies.

9 Nesse contexto, um ponto extremamente importante é que, quando a riqueza é

10 dividida segundo os clados e refeita a correlação entre DG e DE, a única correlação

11 positiva (embora não significativa após a correção de Dutilleul) ocorre quando o clado ao

12 qual E. dysenterica está inserida é analisado. Assim, essa correlação positiva pode estar

13 associada às características do habitat que influenciaram de forma simultânea, ambos os

14 níveis de diversidade, para essas espécies pertencentes ao mesmo clado (Vellend 2005).

15 Grande parte das espécies pertencentes ao clado 2 ocorrem no Cerrado, sendo que

16 algumas espécies ocorrem também em outros biomas, mas as espécies desse clado são

17 semelhantes morfologicamente. Sendo assim, as espécies desse clado responderam de

18 forma semelhante às oscilações climáticas do Pleistoceno, pois nesse clado mostramos

19 pela primeira vez que a relação DG-DE é afetada pelo efeito da escala em um contexto

20 evolutivo, no qual a correlação entre os padrões espaciais de DG e DE se tornam mais

21 similares quando é considerado um clado mais próximo da espécie focal (E. dysenterica),

22 pois as espécies próximas a E. dysenterica possuem respostas ecológicas e evolutivas

23 semelhantes configurada pela correlação positiva dos níveis de diversidade desse clado.

24 Finalmente, nossos resultados mostram consequências importantes para as

25 estratégias de conservação, pois em princípio os padrões de riqueza de espécies não 86

1 podem substituir a diversidade genética, onde esse nível de diversidade preserva o

2 potencial evolutivo das espécies (Taberlet et al. 2012). Dessa forma, ambos os níveis de

3 diversidade precisam ser preservados visto que eles podem se encontrar em regiões

4 diferentes devido aos processos recentes de deslocamento e alterações na distribuição

5 geográfica de muitas espécies. Por outro lado, a correlação negativa no geral mostra a

6 importância dos efeitos históricos, enquanto que a riqueza de espécies do clado 2 mostra

7 que características ecológicas semelhantes devem gerar padrões espaciais semelhantes

8 entre DG e DE. Devido aos diferentes processos que regulam DG e DE em diferentes

9 escalas e níveis hierárquicos, em um cenário ideal deveria haver o estabelecimento de

10 áreas para conservação da diversidade que combinassem estimativas de diversidade

11 visando priorizar a proteção de locais diversos em ambos os níveis.

12

13 Agradecimentos

14 Agradecemos à CAPES pela bolsa de mestrado concebida à HRO, ao programa

15 de pesquisa que integra macroecologia e ecologia molecular GENPAC (Genética

16 geográfica e planejamento regional para Conservação de recursos naturais no Cerrado), à

17 FAPESP #2014/13899-4 pela bolsa de pós-doutorado concebida a VGS e ao CNPq pela

18 bolsa de produtividade de JAFD-F.

87

Referências Bibliográficas

Agrawal AA (2003) Community Genetics: new insights into community ecology by integrating population genetics. Ecology 84, 543-544.

Antonovics J (1976) The Input from Population Genetics:" The New Ecological Genetics". Systematic Botany, 1, 233-245.

Barbosa ACOF, Collevatti RG, Chaves LJ, Guedes LBS, Diniz-Filho JAF, Campos Telles MPC (2015) Range-wide genetic differentiation of Eugenia dysenterica (Myrtaceae) populations in Brazilian Cerrado. Biochemical Systematics and Ecology 59, 288-296.

Behling H (2003) Late glacial and Holocene vegetation, climate and fire history inferred from Lagoa Nova in the southeastern Brazilian lowland. Vegetation History and Archaeobotany 12, 263-270.

Benson DA, Karsch-Mizrachi I, Lipman DJ, Ostell J, Wheeler DL (2008) GenBank. Nucleic acids research 36, D25-D30.

Biffin E, Lucas EJ, Craven LA, Costa IR, Harrington MG, Crisp MD (2010) Evolution of exceptional species richness among lineages of fleshy-fruited Myrtaceae. Annals of Botany 106, 79-93.

Blum MJ, Bagley MJ, Walters DM, Jackson SA, Daniel FB, Chaloud DJ, Cade BS (2012) Genetic diversity and species diversity of stream fishes covary across a land-use gradient. Oecologia 168, 83-95.

Bowen BW (1999) Preserving genes, species, or ecosystems? Healing the fractured foundations of conservation policy. Molecular ecology 8, S5-S10.

Carnaval AC, Moritz C (2008) Historical climate modelling predicts patterns of current biodiversity in the Brazilian Atlantic forest. Journal of Biogeography 35, 1187- 1201.

Cleary DF, Fauvelot C, Genner MJ, Menken SB, Mooers AØ (2006) Parallel responses of species and genetic diversity to El Niño Southern Oscillation‐induced environmental destruction. Ecology Letters 9, 304-310.

Collevatti R, Lima-Ribeiro MS, Diniz-Filho JAF, Oliveira G, Dobrovolski R, Terribile LC (2013a) Stability of Brazilian Seasonally Dry Forests under Climate Change: Inferences for Long-Term Conservation. American Journal of Plant Sciences 4, 792-805.

Collevatti R, Telles MPC, Nabout J, Chaves L, Soares T (2013b) Demographic history and the low genetic diversity in Dipteryx alata (Fabaceae) from Brazilian Neotropical savannas. Heredity 111, 97-105.

Collevatti RG, Terribile LC, Lima‐Ribeiro MS, Nabout JC, Oliveira G, Rangel TF, Rabelo SG, Diniz‐Filho JA (2012) A coupled phylogeographical and species distribution modelling approach recovers the demographical history of a Neotropical seasonally dry forest tree species. Molecular Ecology 21, 5845-5863. 88

Cowling R, Pressey R (2001) Rapid plant diversification: planning for an evolutionary future. Proceedings of the National Academy of Sciences 98, 5452-5457.

Crane P, Manchester S, Dilcher D (1990) A preliminary survey of fossil leaves and well- preserved reproductive structures from the Sentinel Butte Formation (Paleocene) near Almont, North Dakota. Fieldiana Geology 20, 1–63.

Darriba D, Taboada GL, Doallo R, Posada D (2012) jModelTest 2: more models, new heuristics and parallel computing. Nature Methods 9, 772-775.

Diniz-Filho, Mauricio L, Soares TN, de Campos Telles MPC, de Marco Jr P, Collevatti RG (2009) Niche modelling and landscape genetics of Caryocar brasiliense (“Pequi” tree: Caryocaraceae) in Brazilian Cerrado: an integrative approach for evaluating central–peripheral population patterns. Tree genetics & genomes 5, 617-627.

Diniz‐Filho JAF, Barbosa ACO, Collevatti RG, Chaves LJ, Terribile LC, Lima‐Ribeiro MS, Telles MPC (2015a) Spatial autocorrelation analysis and ecological niche modelling allows inference of range dynamics driving the population genetic structure of a Neotropical savanna tree. Journal of Biogeography 43, 167-177.

Diniz‐Filho JAF, Rodrigues H, Telles MPC, Oliveira G, Terribile LC, Soares TN, Nabout JC (2015b) Correlation between genetic diversity and environmental suitability: taking uncertainty from ecological niche models into account. Molecular ecology resources 15, 1059-1066.

Drummond A, Rambaut A (2007) BEAST: Bayesian evolutionary analysis by sampling trees. BMC Evolutionary Biology 7, 214.

Drummond AJ, Suchard MA, Xie D, Rambaut A (2012) Bayesian Phylogenetics with BEAUti and the BEAST 1.7. Molecular Biology and Evolution 29, 1969-1973.

Dutilleul P, Clifford P, Richardson S, Hemon D (1993) Modifying the t test for assessing the correlation between two spatial processes. Biometrics 49, 305-314.

Edgar RC (2004) MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput. Nucleic acids research 32, 1792-1797.

Fady B, Conord C. (2010). Macroecological patterns of species and genetic diversity in vascular plants of the Mediterranean basin. Diversity and Distributions, 16, 53- 64.

Faleiro FV, Machado RB, Loyola RD (2013) Defining spatial conservation priorities in the face of land-use and climate change. Biological Conservation 158, 248-257.

Faria Júnior JEQ (2015) Revisão taxonômica e filogenia de Eugenia sect. Pilothecium (Kiaersk.) D. Legrand (Myrtaceae), Universidade de Brasília.

Frankham R, Briscoe DA, Ballou JD (2002) Introduction to conservation genetics Cambridge University Press.

Govaerts R, Sobral M, Ashton P, Barrie F, Holst B, Landrum L, Lucas EJ, Matsumoto K, Mazine F, Proença C, Soares-Silva L, Wilson P, Lughadha EN (2014) World 89

Checklist of Myrtaceae. Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, Surrey, UK. http://apps.kew.org/wcsp/

Graham CH, Moritz C, Williams SE (2006) Habitat history improves prediction of biodiversity in rainforest fauna. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 103, 632-636.

Gressler E, Pizo MA, Morellato LPC (2006) Polinização e dispersão de sementes em Myrtaceae do Brasil. Revista brasileira de botânica 29, 509-530.

Harper JL (1977) Population biology of plants. Population biology of plants.

He T, Lamont BB (2010) Species versus genotypic diversity of a nitrogen-fixing plant functional group in a metacommunity. Population Ecology 52, 337-345.

He T, Lamont BB, Krauss SL, Enright NJ, Miller BP (2008) Covariation between intraspecific genetic diversity and species diversity within a plant functional group. Journal of Ecology 96, 956-961.

Hewitt G (2004) Genetic consequences of climatic oscillations in the Quaternary. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences 359, 183-195.

Hubbell SP (2006) Neutral theory and the evolution of ecological equivalence. Ecology 87, 1387-1398.

Kassen R (2002) The experimental evolution of specialists, generalists, and the maintenance of diversity. Journal of evolutionary biology 15, 173-190.

Klink CA, Machado RB (2005) A conservação do Cerrado brasileiro. Megadiversidade 1, 147-155.

Laikre L (2010) Genetic diversity is overlooked in international conservation policy implementation. Conservation Genetics 11, 349-354.

Ledru MP (1993) Late Quaternary environmental and climatic changes in central Brazil. Quaternary research 39, 90-98.

Legendre P (1993) Spatial Autocorrelation: Trouble or New Paradigm? Ecology 74, 1659-1673.

Lima-Ribeiro MS, Varela S, González-Hernández J, Oliveira G, Diniz-Filho JAF, Terribile LC (2015) EcoClimate: a database of climate data from multiple models for past, present, and future for macroecologists and biogeographers. Biodiversity Informatics 10, 1-21.

Lima NE, Lima‐Ribeiro MS, Tinoco CF, Terribile LC, Collevatti RG (2014) Phylogeography and ecological niche modelling, coupled with the fossil pollen record, unravel the demographic history of a Neotropical swamp palm through the Quaternary. Journal of Biogeography 41, 673-686.

Lucas EJ, Bünger MO (2015) Myrtaceae in the Atlantic forest: their role as a ‘model’group. Biodiversity and Conservation 24, 2165-2180. 90

Lucas EJ, Harris SA, Mazine FF, Belsham SR, Nic Lughadha EM, Telford A, Gasson PE, Chase MW (2007) Suprageneric phylogenetics of Myrteae, the generically richest tribe in Myrtaceae (Myrtales). Taxon 56, 1105–1128.

Lucas EJ, Matsumoto K, Harris SA, Nic Lughadha EM, Benardini B, Chase MW (2011) Phylogenetics, morphology, and evolution of large genus Myrcia s.l. (Myrtaceae). International Journal of Plant Sciences 172, 915–934.

Lunardi I, Peixoto JL, Silva CC, Shuquel IT, Basso EA, Vidotti GJ (2001) Triterpenic acids from Eugenia moraviana. Journal of the Brazilian Chemical Society 12, 180-183.

MacArthur RH, Wilson EO (1967) The theory of island biogeography Princeton University Press.

Manchester S (1999) Biogeographical Relationships of North American Tertiary Floras. Annals of the Missouri Botanical Garden 86, 472-522.

Marchiori J, Sobral M (1997) Dendrologia das Dendrologia das angiospermas: angiospermas: Myrtales. Santa Maria: UFSM.

Mazine F, Souza V, Sobral M, Forest F, Lucas E (2014) A preliminary phylogenetic analysis of Eugenia (Myrtaceae: Myrteae), with a focus on Neotropical species. Kew Bulletin 69, 1-14.

McKay JK, Christian CE, Harrison S, Rice KJ (2005) “How local is local?”—A review of practical and conceptual issues in the genetics of restoration. Restoration Ecology 13, 432-440.

Meirmans PG (2012) The trouble with isolation by distance. Molecular Ecology 21, 2839- 2846.

Miller MA, Pfeiffer W, Schwartz T (2010) Creating the CIPRES Science Gateway for inference of large phylogenetic trees. In: Proceedings of the Gateway Computing Environments Workshop (GCE), pp. 1-8, New Orleans, LA.

Murray-Smith C, Brummitt NA, Oliveira-Filho AT, Bachman S, Moat J, Nic Lughadha E, Lucas EJ (2009) Plant diversity hotspots in the Atlantic coastal forests of Brazil. Conservation Biology 23, 151–163.

Myers N, Mittermeier RA, Mittermeier CG, Fonseca GAB, Kent J (2000) Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403, 853-858.

Neuhauser C, Andow D, Heimpel GE, May G, Shaw RG, Wagenius S (2003) Community genetics: expanding the synthesis of ecology and genetics. Ecology 84, 545-558.

Odat N, Hellwig FH, Jetschke G, Fischer M (2010) On the relationship between plant species diversity and genetic diversity of Plantago lanceolata (Plantaginaceae) within and between grassland communities. Journal of Plant Ecology 3, 41-48.

Oliveira G, Lima-Ribeiro MS, Terribile LC, Dobrovolski R, Telles MPC, Diniz-Filho JAF (2015) Conservation biogeography of the Cerrado’s wild edible plants under 91

climate change: Linking biotic stability with agricultural expansion. American Journal of Botany 102, 870-877.

Pigg KB, Stockey RA, Maxwell SL (1993) Paleomyrtinaea, a new genus of permineralized myrtaceous fruits and from the Eocene of British Columbia and Paleocene of North Dakota. Canadian Journal of Botany 71, 1-9.

Ponce‐Reyes R, Clegg SM, Carvalho SB, McDonald ME, Possingham HP (2014) Geographical surrogates of genetic variation for selecting island populations for conservation. Diversity and Distributions 20, 640-651.

Proença CE, Gibbs PE (1994) Reproductive biology of eight sympatric Myrtaceae from Central Brazil. New Phytologist 126, 343-354.

Rangel TF, Diniz-Filho J, Araujo M (2009) Bioensembles-Software for computer intensive ensemble forecasting of species distributions under climate change. Goias, Madrid: Evora.

Rangel TF, Loyola RD (2012) Labeling Ecological Niche Models. Natureza & Conservação 10, 119-126.

Rangel TFLVB, Bini LM, Diniz-Filho JAF, Pinto MP, Carvalho P, Bastos RP (2007) Human development and biodiversity conservation in Brazilian Cerrado. Applied Geography 27, 14-27.

RBG-Kew (2014) Myrtaceae. Royal Botanic Gardens, Kew. http://www.kew.org/science-conservation/research-data/science- directory/teams/myrtaceae

Rosenzweig ML (1995) Species diversity in space and time Cambridge University Press.

Sei M, Lang BK, Berg DJ (2009) Genetic and community similarities are correlated in endemic‐rich springs of the northern Chihuahuan Desert. Global Ecology and Biogeography 18, 192-201.

Silva JMC, Bates JM (2002) Biogeographic Patterns and Conservation in the South American Cerrado: A Tropical Savanna Hotspot The Cerrado, which includes both forest and savanna habitats, is the second largest South American biome, and among the most threatened on the continent. BioScience 52, 225-234.

Silva RS, Chaves LJ, Naves RV (2001) Caracterização de frutos e árvores de cagaita (Eugenia dysenterica DC.) no sudeste do Estado de Goiás, Brasil. Revista Brasileira de Fruticultura 23, 330-334.

Sobral M, Proença C, Souza M, Mazine F, Lucas E (2015) Myrtaceae. Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. http://floradobrasil.jbrj.gov.br/

Staggemeier VG, Diniz-Filho JAF, Forest F, Lucas E (2015) Phylogenetic analysis in Myrcia section Aulomyrcia and inferences on plant diversity in the Atlantic rainforest. Annals of Botany 115, 747-761. 92

Struebig MJ, Kingston T, Petit EJ, Le Comber SC, Zubaid A, Mohd AA, Rossiter SJ (2011) Parallel declines in species and genetic diversity in tropical forest fragments. Ecology Letters 14, 582-590.

Taberlet P, Zimmermann NE, Englisch T, Tribsch A, Holderegger R, Alvarez N, Niklfeld H, Coldea G, Mirek Z, Moilanen A (2012) Genetic diversity in widespread species is not congruent with species richness in alpine plant communities. Ecology Letters 15, 1439-1448.

Telles MPC, Coelho ASG, Chaves LJ, Diniz-Filho JAF, Valva FDA (2003) Genetic diversity and population structure of Eugenia dysenterica DC.(``cagaiteira''– Myrtaceae) in Central Brazil: Spatial analysis and implications for conservation and management. Conservation Genetics 4, 685-695.

Telles MPC, Dobrovolski R, Souza KS, Souza Lima J, Collevatti RG, Soares TN, Chaves LJ, Diniz-Filho JAF (2014) Disentangling landscape effects on population genetic structure of a Neotropical savanna tree. Natureza & Conservação 12, 65-70.

Telles MPC, Silva RSM, Chaves LJ, Coelho ASG, Diniz Filho JAF (2001) Divergência entre subpopulações de cagaiteira (Eugenia dysenterica) em resposta a padrões edáficos e distribuição espacial. Pesq. agropec. bras., Brasília 36, 1387-1394.

Terribile LC, Lima-Ribeiro MS, Bastos Araujo M, Bizao N, Collevatti RG, Dobrovolski R, Franco AA, Guilhaumon F, Lima JS, Murakami DM (2012) Areas of climate stability of species ranges in the Brazilian Cerrado: disentangling uncertainties through time. Natureza & Conservação 10, 152-159.

Thornhill AH, Popple LW, Carter RJ, Ho SYW, Crisp MD (2012) Are pollen fossils useful for calibrating relaxed molecular clock dating of phylogenies? A comparative study using Myrtaceae. Molecular Phylogenetics and Evolution 63, 15-27.

Vasconcelos R, Brito JC, Carvalho SB, Carranza S, James Harris D (2012) Identifying priority areas for island endemics using genetic versus specific diversity–The case of terrestrial reptiles of the Cape Verde Islands. Biological Conservation 153, 276-286.

Vellend M (2004) Parallel effects of land-use history on species diversity and genetic diversity of forest herbs. Ecology 85, 3043-3055.

Vellend M (2005) Species diversity and genetic diversity: parallel processes and correlated patterns. The American Naturalist 166, 199-215.

Vellend M (2010) Conceptual synthesis in community ecology. The quarterly review of biology 85, 183-206.

Vellend M, Geber MA (2005) Connections between species diversity and genetic diversity. Ecology Letters 8, 767-781.

Wares J (2002) Community genetics in the Northwestern Atlantic intertidal. Molecular Ecology 11, 1131-1144. 93

Wehenkel C, Bergmann F, Gregorius HR (2006) Is there a trade-off between species diversity and genetic diversity in forest tree communities? Plant Ecology 185, 151-161.

Wiens JJ, Graham CH (2005) Niche conservatism: integrating evolution, ecology, and conservation biology. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 36, 519-539.

Zucchi MI, Brondani RPV, Pinheiro JB, Chaves LJ, Coelho ASG, Vencovsky R (2003) Genetic structure and gene flow in Eugenia dysenterica DC in the Brazilian Cerrado utilizing SSR markers. Genetics and Molecular Biology 26, 449-457.

Zucchi MI, Pinheiro JB, Chaves LJ, Coelho ASG, Couto MA, Morais LK, Vencovsky R (2005) Genetic structure and gene flow of Eugenia dysenterica natural populations. Pesquisa Agropecuaria Brasileira 40, 975-980.

94

Material suplementar para o artigo Oliveira, H.R. et al. Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia no Cerrado. Molecular Ecology Resources.

Material Suplementar

Diversidade genética de Eugenia dysenterica e sua correlação com a riqueza de Eugenia (Myrtaceae) no Cerrado

Hauanny Rodrigues Oliveira1*, Vanessa G. Staggemeier2, Jair Eustáquio Quintino Faria3 e José Alexandre F. Diniz-Filho4

1Programa de Pós-Graduação em Genética e Biologia Molecular, ICB, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil 2Departamento de Botânica, Laboratório de Fenologia, UNESP - Univ Estadual Paulista, Caixa postal199, 13506-900, Rio Claro, SP, Brazil 3Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Herbário UB, Universidade de Brasília,Caixa postal 04457, 70904-970, Brasília, DF, Brazil 4Departamento de Ecologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, Caixa postal 131, 74001-970, Goiânia, GO, Brazil

Autor para correspondência (e-mail: [email protected])

3 Tabelas

95

Tabela S1. Correções efetuadas pelo especialista na taxonomia de Eugenia na listagem inicial de espécies sugeridas como ocorrentes no domínio fitogeográfico do Cerrado brasileiro (Sobral et al. 2014)

Correções Espécies Observações Eugenia acutata Miq. Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes Eugenia mansoi O.Berg apenas em Floresta Atlântica, mas são espécies que também ocorrem no Cerrado Eugenia suberosa Cambess. Eugenia cupulata Amshoff

Eugenia patrisii Vahl Espécies listadas na Flora do Brasil como ocorrentes apenas em Floresta Amazônica, mas são espécies que Eugenia polystachya Rich. também ocorrem no Cerrado

Inclusões Eugenia wentii Amshoff

Eugenia pohliana DC. Espécie listada na Flora do Brasil como ocorrente apenas Eugenia blanchetiana O.Berg em Caatinga, mas também ocorrem no Cerrado Espécie não citada na Flora do Brasil, mas ocorre no Eugenia corrientina Barb.Rodr. Cerrado Eugenia calycina Cambess. Eugenia cavalcanteana Mattos

Eugenia strictissima Govaerts Sinonimizadas em Eugenia involucrata DC. Eugenia suffrutescens Nied. Eugenia neoformosa Sobral Eugenia cana DC. Sinonimizada em Eugenia pohliana DC. Sinonimizações Eugenia grisea Mattos Sinonimizada em Eugenia florida DC.

Eugenia herbacea O.Berg Sinonimizadas em Eugenia angustissima O. Berg Eugenia heringeriana Mattos Sinonimizada em Eugenia glandulosa Cambess. Eugenia piloensis Cambess. Eugenia prasina O.Berg Espécies que não ocorrem em cerrado, mas na Flora Eugenia pruniformis Cambess. constavam como ocorrente neste domínio fitogeográfico Eugenia rotula Sobral Eugenia sellowiana DC. Ocorre em áreas de Cerrado, mas é endêmica da Chapada Eugenia azuruensis O.Berg Diamantina (Bahia), estando fora do domínio fitogeográfico Eugenia ferruginosa Mattos Provavelmente não é uma espécie aceita

Eugenia geraensis (D.Legrand & Mattos) Mattos Eugenia glabrescens Mazine

Exclusões Eugenia impunctata O.Berg Espécies pouco conhecidas, sem registro no CRIA ou conhecidas apenas do material tipo Eugenia trahyra Barb.Rodr. Eugenia rizzoana Mattos Eugenia hartmanniae Mattos Eugenia imbricata O.Berg Provavelmente não é Eugenia Excluída pela falta de registros confiáveis e incerteza da Eugenia pantagensis O.Berg delimitação de ocorrência da espécie Excluída pela difícil delimitação correta da distribuição da Eugenia uniflora L. espécie devido ao seu histórico de cultivo antigo e distribuição predominantemente em Floresta Atlântica 96

Tabela S2. Espécies de Eugenia ocorrentes no Cerrado brasileiro. Números destacados em negrito referenciam as 57 espécies com mais de 20 registros independentes de ocorrência para as quais a distribuição geográfica foi predita usando técnicas de modelagem de nicho ecológico

Número dos clados segue Mazine et al. Espécies 2014 1 Clado 7 Eugenia acutata Miq. 2 Clado 9 Eugenia angustissima O.Berg 3 Clado 3 Eugenia anomala D.Legrand 4 Clado 2 Eugenia arenosa Mattos 5 Clado 9 Eugenia aurata O.Berg 6 Clado 8 Eugenia biflora (L.) DC. 7 Clado 9 Eugenia bimarginata DC. 8 Clado 9 Eugenia blanchetiana O.Berg 9 Clado 9 Eugenia blanda Sobral 10 Clado 8 Eugenia caducibracteata Mazine 11 Clado 8 Eugenia candolleana DC. 12 Clado 8 Eugenia capparidifolia DC. 13 Clado 9 Eugenia cerasiflora Miq. 14 Clado 8 Eugenia chiquitensis O.Berg 15 Clado 8 Eugenia complicata O.Berg 16 Clado 8 Eugenia corrientina Barb.Rodr. 17 Clado 9 Eugenia cristaensis O.Berg 18 Clado 8 Eugenia cupulata Amshoff 19 Clado 9 Eugenia densiracemosa Mazine & Faria 20 Clado 9 Eugenia diversiflora O.Berg 21 Clado 2 Eugenia dysenterica (Mart.) DC. 22 Clado 9 Eugenia egensis DC. 23 Clado 6 Eugenia espinhacensis Bünger & Sobral 24 Clado 7 Eugenia ezechiasii Mattos 25 Clado 9 Eugenia flavescens DC. 26 Clado 8 Eugenia florida DC. 27 Clado 9 Eugenia francavilleana O.Berg 28 Clado 2 Eugenia gemmiflora O.Berg 29 Clado 6 Eugenia glandulosa Cambess. 30 Clado 9 Eugenia gracillima Kiaersk. 31 Clado 8 Eugenia hatschbachii Mazine 32 Clado 9 Eugenia hiemalis Cambess. 33 Clado 9 Eugenia hilariana DC. 34 Clado 8 Eugenia inundata DC. 35 Clado 6 Eugenia involucrata DC.

97

Tabela S2. Continuação...

Número dos clados segue Mazine et al. Espécies 2014 36 Clado 2 Eugenia klotzschiana O.Berg 37 Clado 7 Eugenia lagoensis Kiaersk 38 Clado 9 Eugenia lambertiana DC. 39 Clado 4 Eugenia langsdorffii O.Berg 40 Clado 2 Eugenia laruotteana Cambess. 41 Clado 5 Eugenia ligustrina (Sw.) Willd. 42 Clado 9 Eugenia lívida O.Berg 43 Clado 9 Eugenia luetzelburgii Burret ex Luetzelb. 44 Clado 9 Eugenia lhotzkyana O.Berg 45 Clado 6 Eugenia macedoi Mattos & D.Legrand 46 Clado 9 Eugenia mansoi O.Berg 47 Clado 9 Eugenia matogrossensis Sobral 48 Clado 2 Eugenia megaflora Govaerts 49 Clado 9 Eugenia mikanioides O.Berg 50 Clado 8 Eugenia modesta DC. Eugenia moschata (Aubl.) Nied. ex T. Durand & 51 Clado 9 B.D.Jacks. 52 Clado 3 Eugenia myrcianthes Nied. 53 Clado 8 Eugenia neomattogrossensis Mazine 54 Clado 8 Eugenia paracatuana O.Berg 55 Clado 8 Eugenia paranahybensis O.Berg 56 Clado 2 Eugenia patrisii Vahl. 57 Clado 7 Eugenia pistaciifolia DC. 58 Clado 5 Eugenia pitanga (O.Berg) Nied. 59 Clado 4 Eugenia pohliana DC. 60 Clado 8 Eugenia polystachya Rich 61 Clado 9 Eugenia punicifolia (Kunth) DC. 62 Clado 2 Eugenia prolixa S.Moore 63 Clado 2 Eugenia pyrifera Faria & Proença 64 Clado 4 Eugenia pyriformis Cambess. 65 Clado 9 Eugenia rizziniana Mattos 66 Clado 4 Eugenia sellowiana DC. 67 Clado 9 Eugenia sonderiana O.Berg 68 Clado 9 Eugenia suberosa Cambess. 69 Clado 7 Eugenia subterminales DC. 70 Clado 9 Eugenia sparsa S.Moore 71 Clado 2 Eugenia splendens O.Berg 72 Clado 9 Eugenia stictopetala Mart. ex DC. 73 Clado 9 Eugenia tenuipedunculata Kiaersk. 74 Clado 4 Eugenia ternatifolia Cambess. 75 Clado 6 Eugenia theodorae Kiaersk. 76 Clado 9 Eugenia vetula DC. 77 Clado 9 Eugenia wentii Amshoff 98

Tabela S3. Vouchers para as amostras de DNA usadas na análise de reconstrução filogenética, com números do GenBank (duas letras + seis números) ou RBG Kew’s DNA &Tissue Collections (cinco números)

Gênero ou psbA (F) seção infra- Espécies Voucher Coleção ITS ETS trnH (R) genérica Algrizea Algrizea macrochlamys Giulietti, A.M. K AM234126 AM489890 AM489809 (DC.) Proença & NicLugh. 1648

Eugenia (números dos clados seguem Mazine et al. 2014)

Clade 2 Eugenia arenosa Mattos Mazine, 1021 ESA, K KJ187605 KJ187658 KJ469654

Eugenia Clade 9 Mazine 782 ESA, K KJ187606 KJ187659 astringens Cambess. J. E. Q. Faria Clade 2 Eugenia azurensis O. Berg UB 43948 - 43948 2642

Clade 8 Eugenia biflora (L.) DC. Mazine, 1075 ESA, K KJ187610 KJ187663 KJ469659

Clade 9 Eugenia bimarginata DC. Mazine, 469 ESA, K KJ187611 KJ187664 KJ469660

Clade 5 Eugenia brasiliensis Lam. Lucas 126 ESA, K KJ187613 KJ187666 KJ469662

Eugenia brevistyla Clade 7 Mazine 993 ESA, K KJ187614 KJ187667 KJ469663 D.Legrand

Clade 8 Eugenia capparidifoliaDC. Mazine, 845 ESA KJ187617 - KJ469666

Clade 9 Eugenia cerasiflora Miq. - - AY487296 AY454137 -

Eugenia cuprea (O. Berg) Clade 6 Mazine 950 ESA, K KJ187619 KJ187671 KJ469668 Nied. Eugenia dysenterica Mart Clade 2 Mazine, 466 ESA, K KJ187620 KJ187672 KJ469669 DC.

Clade 7 Eugenia excelsa O.Berg Lucas 125 K KJ187621 - KJ469670

Clade 8 Eugenia florida DC. Mazine, 965 ESA, K KJ187622 KJ187674 KJ469671

Clade 9 Eugenia hiemalis Cambess. Mazine, 970 ESA, K KJ187623 KJ187675 KJ469672

ICN:1674 Clade 6 Eugenia involucrata DC. - JQ03332 - JQ033333 17 Eugenia klotzchiana O. J. E. Q. Faria Clade 2 UB 43906 - 43906 Berg 2006

Clade 4 Eugenia langsdorffii O. Berg J. E. Q. Faria 918 UB 43907 - 43907

Eugenia laruotteana J. E. Q. Faria Clade 2 UB 44020 - 44020 Cambess. 3139 Eugenia ligustrina (Sw.) Muscarella, Clade 5 - - - KJ426729 Willd. 118735386 Eugenia melanogyna Clade 9 Mazine 969 ESA, K KJ187624 KJ187676 KJ469673 (D.Legrand) Sobral 99

Clade 8 Eugenia modesta DC. Mazine, 854 ESA, K KJ187625 KJ187677 -

J. E. Q. Faria Clade 3 Eugenia myrcianthes Nied. UB 44019 - 44019 2850 Eugenia neoglomerata Clade 9 Mazine 461 ESA, K KJ187626 KJ187678 KJ469674 Sobral Eugenia neoverrucosa Clade 9 Lucas 118 K, MBM KJ187628 KJ187680 KJ469676 Sobral Clade 8 Eugenia oblongata O.Berg Mazine 804 ESA, K KJ187630 KJ187682 KJ469678

Eugenia paracatuana O. J. E. Q. Faria Clade 8 UB 43962 - 43962 Berg 2928 J. E. Q. Faria Clade 7 Eugenia pistaciifolia DC. UB 43963 - 43963 1782 Eugenia pitanga (O. Berg) Clade 5 Mazine, 1044 ESA, K KJ187635 KJ187687 KJ469683 Nied. J. E. Q. Faria Clade 4 Eugenia pohliana DC. UB 43946 - 43946 1888 Eugenia punicifolia (Kunth) Clade 9 Mazine, 1065 ESA, K KJ187638 KJ187690 KJ469686 DC. Eugenia pyrifera Faria & J. E. Q. Faria Clade 2 UB 43960 - 43960 Proença 3870 Eugenia pyriformis Clade 4 Mazine, 1028 ESA, K KJ187639 KJ187691 KJ469687 Cambess. J. E. Q. Faria Clade 4 Eugenia sellowiana DC. UB 44015 - 44015 2827 J. E. Q. Faria Clade 2 Eugenia splendens O. Berg UB 44013 - 44013 1929

Clade 9 Eugenia prasina O.Berg. Zappi, 406 K AM234086 AM489908 AM489826

Clade 9 Eugenia subavenia O.Berg Mazine 805 ESA, K KJ187646 KJ187699 KJ469695

Clade 7 Eugenia subterminales DC. Mazine, 974 ESA, K - KJ187700 KJ469696

Eugenia sulcata Spring ex Clade 5 Mazine 787 ESA, K KJ187647 KJ187701 KJ469697 Mart. Eugenia ternatifolia J. E. Q. Faria Clade 4 UB 44017 - 44017 Cambess. 2861

Clade 5 Eugenia uniflora L. Lucas, E. 207 K AM234088 AM489910 AM489828

Eugenia verticillata (Vell.) Duarte sn Clade 9 ESA, K KJ187650 KJ187704 KJ469700 Angely ESA85679

Clade 9 Eugenia wentii Amshogff Holst, 9421 SEL KJ187651 KJ187705 KJ469701 Eugenia bacopari D. Clade 9 Mazine, 967 ESA, K KJ187608 KJ187661 KJ469657 Legrand Eugenia beaurepairiana Clade 4 Mazine, 1008 ESA, K KJ187609 KJ187662 KJ46965 (Kiaersk.) D. Legrand Eugenia calycina Clade 6 Mazine, 1018 ESA, K KJ187616 KJ187669 KJ469665 Cambess.

Clade 7 Eugenia excelsa O. Berg Lucas, 125 K KJ187621 KJ187673 KJ469670

Eugenia neomyrtifolia Clade 5 Mazine 953 ESA, K KJ187627 KJ187679 KJ469675 Sobral

Clade 4 Eugenia stipitata McVaugh Holst, 8872 SEL KJ187645 KJ187698 KJ469694 100

Eugenia tetramera Clade 4 (McVaugh) M. L. Kawas & Holst, 9422 SEL KJ187648 KJ187702 KJ469698 B. K. Holst Hexachlamys hamiltonii Clade 3 Mazine 1033 ESA, K KJ187653 KJ187706 KJ469703 Mattos

Luma

Luma apiculata (DC.) Lucas, E. 208 K AM234101 AM489926 AM489843 Burret

Myrceugenia

Myrceugenia planipes E AM234095 AM489934 AM489851 (Hook. & Arn.) O. Berg

Myrceugenia alpigena Lucas, 167 K AM234098 AM489937 AM489854 (DC.) Landrum Myrcia sensu lato Calyptranthes concinna Lucas, E. 74 K, ESA KP722378 AM489898 AM489817 DC. Calyptranthes thomasiana Pollard, B.J. K AM234106 AM489901 AM489820 O.Berg 1195 Marlierea eugeniopsoides (D.Legrand & Kausel) Lucas, E. 61 K AM234107 AM489928 AM489845 D.Legrand Marlierea subacuminata Lucas, E. 225 K JN091207 JN091398 Kiaersk. Marlierea tomentosa Matsumoto, K. UEC JN091210 JN091401 Cambess. 798 Marlierea umbraticola Souza, M.A.D. INPA KP722392 - KP722300 (Kunth) O.Berg sn Marlierea riedeliana (O.Ber Lucas, E. 88 K AM234109 AM489847 g) D.Legrand

Myrcia brasiliensis Kiaersk. Lucas 62 K AM234112 AM489917 AM489835

Myrcia cuprea (O.Berg) Staggemeier, K, UB KP722394 - KP722302 Kiaersk. V.G. 862

UB, K, Myrcia follii G.M.Barroso & Staggemeier, CVRD, KP722384 - KP722291 Peixoto V.G. 907 UFG, RB

Myrcia hexasticha Kiaersk. Lucas, E. 194 K JN091227 JN091278 JN091418

UB, K, Myrcia marianae Staggemeier, UFG, RB, KP722381 - KP722288 Staggemeier & Lucas V.G. 764 SPF, IAN, HRCB

Myrcia multiflora (Lam.) Staggemeier, UB KP722379 - KP722286 DC. 422 Myrcia paracatuensis Mello-Silva, R. K AM234118 AM489942 AM489859 Kiaersk. 1713

Myrcia pubipetala Miq. Lucas, E. 86 K AM234114 AM489938 AM489855 101

Myrcia racemosa (O.Berg) Lucas, E. 63 K AM234120 AM489944 AM489861 Kiaersk.

Myrcia saxatilis (Amshoff) Lucas, E. 98 K AM234119 AM489943 AM489860 McVaugh

Myrcia spectabilis DC. Lucas, 75 K JN091241 JN091292 JN091432

Myrcia splendens (Sw.) DC. Lucas, E. 73 K AM234122 AM489946 AM489863

Myrcia tijucensis Kiaersk. Zappi, 305 K AM234110 AM489915 AM489833

Myrcia guianeensis (Aubl.) Harley 50307 K JN091225 JN091276 JN091416 DC. Myrcianthes Myrcianthes pseudomatos Beck, 9667 K AM234100 AM489951 AM489868 (D. Legrand) McVaugh Myrcianthes pungens (O. Tressens, 5481 K AM234099 AM489950 AM489867 Berg) D. Legrand Myrciaria (H.Wes Mazine, F. 796 K AM234094 AM489953 AM489870 t ex Willd.) O.Berg Myrtus

Myrtus communis L. Lucas, E. 211 K AM234149 AM489955 AM489872

Pimenta Pimenta pseudocaryophyllus Lucas, 161 K AM234083 AM489960 AM489876 (Gomes) Landrum

Pim.racemosa (Miller) J. Holst, 8866 K AM234082 AM489959 AM489875

Pimenta dioica (L.) Merr. Lucas, 212 K AM234130 AM489957 AM489873

Plinia Plinia cordifolia Mazine F.F. 957 AM489411 - AM489570 (D.Legrand) Sobral Psidium Psidium cattleianum Afzel. Lucas, 213 K AM234080 AM489962 AM489878 ex Sabine Siphoneugena Siphoneugena densiflora Mazine, F. 1050 K, ESA AM489412 AM489572 AM489571 O.Berg Siphoneugena Lucas, 70 K AM234085 AM489966 AM490638 guilfoyleiana Proença

102

Conclusões e Perspectivas

Nós demonstramos que as espécies do gênero Eugenia serão afetadas pelas mudanças climáticas no futuro, onde mais de 90% das espécies apresentaram perda de distribuição geográfica nos cenários futuros de intermediária e altas emissões de gases do efeito estufa. Nesses cenários futuros, a riqueza de espécies tende a se descolar para a região sudeste do bioma Cerrado chegando a invadir parte da Floresta Atlântica, esse resultado é preocupante devido as altas taxas de perda e fragmentação do habitat nesses biomas, as piores previsões de uso da paisagem e deflorestamento é também para esta região (Capítulo 1).

Correlacionamos a diversidade genética de Eugenia dysenterica e a diversidade de espécies de Eugenia, com o objetivo de entender se esses dois níveis hierárquicos de diversidade correlacionavam positivamente, significando que os dois níveis respondem de forma semelhante a processos como características das localidades (tamanho da área, isolamento e heterogeneidade ambiental) via deriva, imigração e seleção. Porém, obtivemos correlações negativas, mostrando que esses níveis responderam ao longo do tempo de forma diferente aos processos. Essas respostas diferentes aconteceram principalmente no Pleistoceno devido as oscilações climáticas, onde as espécies passaram por processos de retração e expansão da distribuição, sendo que nos dias atuais os maiores níveis de diversidade se encontram em um espaço geográfico diferente. Ao correlacionar diversidade genética e diversidade de espécies através de diferentes distâncias filogenéticas, obtemos que clados com espécies mais distantes de E. dysenterica, correlacionaram negativamente mostrando que respondem a processos ecológicos e evolutivos de forma diferente, porém espécies mais próximas de E. dysenterica, situadas no mesmo clado correlacionaram positivamente, mostrando que estão respondendo de forma semelhante aos processos ecológicos e evolutivos (Capítulo 2). 103

Certamente, mais estudos devem ser desenvolvidos com o intuito de entender como as mudanças climáticas vão afetar verdadeiramente as espécies. Também é importante incorporar os efeitos da fragmentação e perda de habitat para entender de que forma esses fatores também influenciam na mudança ou perda de distribuição das espécies. O conhecimento a cerca da biologia e dispersão das espécies devem ser conhecidos, e levados em conta na hora de usar modelos de nicho ecológico para calcular riqueza ou conhecer a distribuição potencial das espécies. Pois, podemos estar subestimando o risco de extinção das espécies. Precisamos entender melhor como diferentes níveis hierárquicos de diversidade se relacionam, e como esses níveis estão distribuídos ao longo do espaço geográfico. Decisões a cerca da conservação dos diferentes níveis de diversidade devem ser tomadas, pois a conservação de ambos os níveis são importantes para a persistência das espécies. Mas, antes de levar em consideração o conhecimento de diferentes níveis de diversidade apenas para o contexto da conservação, é importante incorporar nos estudos e conhecer não só diversidade genética como a genética de populações conhece e não só diversidade de espécies como a ecologia conhece. Mas, como ambos níveis se relacionam simultaneamente, principalmente pela interdisciplinaridade e pela biologia não ser pautada por processos ou níveis separados, mas uma junção de vários processos e vários níveis.