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Dinámica De Crecimiento De Toxoplasma Gondii En Astrocitos Murinos Y Su Efecto En La Supervivencia Y La Apoptosis De La Célula Infectada”

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Dinámica De Crecimiento De Toxoplasma Gondii En Astrocitos Murinos Y Su Efecto En La Supervivencia Y La Apoptosis De La Célula Infectada” INSTITUTO NACIONAL DE SALUD PÚBLICA ESCUELA DE SALUD PÚBLICA DE MÉXICO “DINÁMICA DE CRECIMIENTO DE TOXOPLASMA GONDII EN ASTROCITOS MURINOS Y SU EFECTO EN LA SUPERVIVENCIA Y LA APOPTOSIS DE LA CÉLULA INFECTADA” T E S I S QUE PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTORA EN CIENCIAS DE LA SALUD PÚBLICA CON ÁREA DE CONCENTRACIÓN EN ENFERMEDADES INFECCIOSAS PRESENTA M. EN C. CARLA OLBIA CONTRERAS OCHOA Cuernavaca, Morelos México Noviembre, 2011. Instituto Nacional de Salud Pública Escuela de Salud Pública de México Instituto Nacional de Pediatría “Dinámica de crecimiento de Toxoplasma gondii en astrocitos murinos y su efecto en la supervivencia y la apoptosis de la célula infectada” TESIS Que para obtener el grado de Doctora en Ciencias de la Salud Pública con Área de concentración en Enfermedades Infecciosas Presenta M. en C. Carla Olbia Contreras Ochoa Colaboradores: Dra. Ma. Dolores Correa Beltrán. Instituto Nacional de Pediatría (Directora de tesis) Dr. Jaime Belkind Gerson. Centro de Investigación en Salud Poblacional (CISP)-INSP M. en C. Alfredo Lagunas Martínez. Centro de Investigación Sobre Enfermedades Infecciosas (CISEI)-INSP Cuernavaca, Morelos México Noviembre, 2011. Esta tesis se desarrolló bajo la dirección de la Dra. Ma. Dolores Correa Beltrán, en el Laboratorio de Inmunología Experimental del Instituto Nacional de Pediatría (INP) y en el laboratorio de Medicina Regenerativa, del Centro de Investigación en Salud Poblacional (CISP) del Instituto Nacional de Salud Pública (INSP). En conjunto con el Dr. Jaime Belkind Gerson del CISP-INSP y del M. en C. Alfredo Lagunas Martínez, del Centro de Investigación Sobre Enfermedades Infecciosas (CISEI)-INSP. i El Jurado de examen estuvo integrado por los siguientes Investigadores: Presidente: Dr. Ricardo Mondragón Flores. CINVESTAV-IPN Secretario: Dra. Ma. Dolores Correa Beltrán. INP Primer Sinodal: Dra. María del Carmen Rodríguez Gutiérrez. CISEI-INSP Segundo Sinodal: Dra. María de Lourdes Gutiérrez Xicoténcatl. CISEI-INSP Tercer Sinodal: Dr. Jesús Santa Olalla Tapia. UAEM ii Y relegado a este estrecho reducto, sigo arrastrando mis cadenas...... pero ni siquiera esto puede encadenar mi sentir, gracias al cual tengo todos los días pensamientos libres y dignos de un hombre... y ya que la muerte se aproxima y mis días declinan... yo la espero con valor, porque los límites de mi encierro me acostumbraron a los límites de mi tumba... pero ¡no enterrarán al mismo tiempo mi cuerpo y mi nombre!" Abjuro... los susodichos errores y herejías..... no diré nunca más cosas por las cuales se pueda tener de mí semejante sospecha……. Y sin embargo, se mueve. Eppur si muove Galileo Galilei (Pisa, 1564 - 1642) iii Agradecimientos A Bernardo, por tu paciencia y enorme apoyo. Muy especialmente a las tres personas que hicieron posible la realización de este trabajo: 1. Dr. Jaime Belkind Gerson. Entonces Jefe del Laboratorio de Medicina Regenerativa, a quien le debo el gusto por las “stem cells”. Por darme la oportunidad de incorporarme a su laboratorio en agosto del 2004, además por brindarme su apoyo durante el cambio de tesis, y muy especialmente por todo el soporte económico para la realización de este proyecto. 2. Dra. Dolores Correa Beltrán. Quien me he ha llevado de la mano por el mundo de la toxoplasmosis. Por aceptarme como alumna y dirigir la tesis en una situación extraordinaria; al decir “remaremos juntas” me cambio la vida. Agradezco que confiara en mí y en que este “loco proyecto” era posible. Además, valoro infinitamente el tiempo que me ha brindado, sus enseñanzas, paciencia y dedicación, así como todo el apoyo moral, logístico y económico durante este proceso. 3. M. en C. Alfredo Lagunas Martinez. Quien me introdujo en el campo de la apoptosis. Por tu dedicación y paciencia, no solo al enseñarme las técnicas básicas, sino por la asesoría y guía en el trabajo diario, en la planeación de experimentos y la solución de problemas, por estar ahi para responder todas mis dudas, pero sobre todo por tu amistad y apoyo incondicional. Dr. Alfonso Carreón. Laboratorio de Medicina Regenerativa. CISP-INSP. Por brindarme las facilidades logísticas para concretar este trabajo y por enseñarme a cultivar células de sistema nervioso. Así como a mis compañeras de laboratorio por su apoyo. Al Tecnico Héctor Luna y al Biológo José Luis Hernández, del Laboratorio de Inmunología Experimental-INP, por proporcionarme los parásitos para los ensayos y por enseñarme a “lidiar con los taquizoitos” en cultivo. Así como a mis compañeros de laboratorio del INP, que me hicieron sentir en casa. Dra. Adriana Ramírez y Dr. Vicente Madrid. Por el apoyo logístico y administrativo que recibi de su parte durante el cambio de tesis y a lo largo de todo el camino hacia el doctorado. Dr. German Aguilar. Por tomarse el tiempo de representarme ante el Colegio de Profesores de CISEI, además por sus consejos y apoyo. MVZ. Alberto Arcebez. Unidad de Bioterio CISEI-INSP, por el apoyo logístico para la obtención de los animales de laboratorio. A los miembros del Jurado Revisor por sus comentarios y sugerencias para mejorar esta tesis. iv Indice general Página RESUMEN 1 1. INTRODUCCIÓN 2 1.1. Biología de Toxoplasma gondii 2 1.2. Toxoplasmosis 4 1.2.1. Toxoplasmosis adquirida 4 1.2.2. Toxoplasmosis congénita 5 1.3. Respuesta inmune contra Toxoplasma 6 1.4. Toxoplasmosis en el Sistema Nervioso Central 8 1.4.1 Las células del Sistema Nervioso Central y sus funciones 9 1.5. Apoptosis 10 2. ANTECEDENTES DIRECTOS 14 2.1. Proceso de invasión de Toxoplasma a la célula huésped 14 2.2. Formación de la vacuola parasitófora 15 2.3. La invasión de Toxoplasma en células de Sistema Nervioso Central 16 2.3.1 Invasión de Toxoplasma en astrocitos 17 2.3.2. Papel de los astrocitos en el control de la infección con Toxoplasma 18 2.4 Efecto de la infección con Toxoplasma en la apoptosis de la célula huésped 21 2.4.1 Efecto de la infección con Toxoplasma sobre puntos específicos de la apoptosis 23 2.4.1.1. Bcl-2 23 2.4.1.2. Survivina 24 2.4.1.3. Iκβα 24 2.4.1.5. Caspasa 3 27 2.4.2. Toxoplasma y apoptosis en células de Sistema Nervioso Central 27 3. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA 28 4. HIPÓTESIS 29 5. OBJETIVOS 29 5.1. Objetivo general 29 5.2 Objetivos específicos 29 6. METODOLOGÍA 30 6.1. Modelo de infección de astrocitos in vitro 30 6.1.1. Cultivo primario de astrocitos de ratón neonato 30 6.1.2. Identificación de los fenotipos celulares presentes en el cultivo primario 31 6.1.4. Evaluación de la invasión de Toxoplasma en astrocitos murinos 32 6.1.5. Replicación de Toxoplasma en astrocitos 32 6.1.6. Evaluación del efecto de la invasión y replicación de Toxoplasma en astrocitos por RT-PCR 33 6.2. Efecto de la infección con Toxoplasma en la apoptosis de astrocitos murinos 34 v 6.2.1. Estandarización de un modelo para evaluar la apoptosis en astrocitos 34 6.2.2. Expresión de mRNA de genes involucrados en la apoptosis en respuesta a la infección con Toxoplasma 35 6.2.3. Participación de las proteínas PARP-1 y Caspasa 3 involucradas en la apoptosis durante la infección con Toxoplasma 36 6.3. Análisis de resultados 38 7. RESULTADOS 39 7.1. Desarrollo de un modelo de invasión y replicación de Toxoplasma en astrocitos murinos 39 7.1.1. Invasión de taquizoitos en astrocitos a tiempos cortos post-infección 39 7.1.2 Replicación de Toxoplasma en astrocitos murinos 39 7.1.2.1 Parásitos extracelulares 39 7.1.2.2. Parásitos intracelulares 41 7.2. Efecto de la infección con Toxoplasma en la inducción o prevención de la apoptosis en la célula huésped 44 7.2.1 Estandarización de un modelo para evaluar la apoptosis en astrocitos 44 7.2.2. Expresión de genes involucrados en apoptosis en respuesta a la infección 44 7.3 Participación de proteínas involucradas en apoptosis durante la infección con Toxoplasma 46 7.3.1 PARP-1 46 7.3.2. Caspasa 3 48 7.4. Cambios en la morfología nuclear en respuesta a la infección con Toxoplama 49 8. DISCUSIÓN 51 9. CONCLUSIONES 63 10. PERSPECTIVAS 64 11. REFERENCIAS 65 12. APÉNDICE 1. MEDIOS DE CULTIVO Y SOLUCIONES. 76 13. APÉNDICE 2. ARTÍCULOS GENERADOS DEL TRABAJO DE INVESTIGACIÓN. 79 vi Indice de figuras y cuadros Página Figura 1. Ciclo de vida de Toxoplasma gondii. 3 Figura 2. Esquema general del proceso de apoptosis en células de mamífero. 13 Figura 3. Proceso de invasión del taquizoito de Toxoplasma gondii a la célula 16 huésped. Figura 4. Invasión de taquizoitos de T. gondii en astrocitos murinos durante 40 las primeras 4 h post-infección. Figura 5. Cinética de replicación de T. gondii en astrocitos murinos. 42 Figura 6. Cinética de replicación de T. gondii y lisis de la célula infectada. 43 Figura 7. Cinética de expresión de genes anti-apoptóticos y pro-apoptóticos 45 en respuesta a la infección con Toxoplasma en astrocitos. Figura 8. Cinética de expresión de la proteína PARP-1 durante la infección 47 con Toxoplasma en astrocitos. Figura 9. Cinética de expresión la proteína Caspasa 3 durante la infección 48 con Toxoplasma en astrocitos. Figura 10. Prevención de la fragmentación nuclear en los astrocitos infectados 50 con Toxoplasma. Cuadro 1. Evidencia de la invasión y replicación de Toxoplasma gondii en 19 astrocitos in vitro. Cuadro 2. Secuencia y condiciones de amplificación de PCR de los genes 77 utilizados para evaluar la infección y la apoptosis en los astrocitos infectados con Toxoplasma. Cuadro 3. Reactivos empleados en la síntesis de cDNA y reacción de PCR. 78 vii Abreviaturas AIF Apoptosis-inducing factor AMA-1 Apical membrane antigen-1 Apaf-1 Apoptosis activating factor ATP Adenosin trifosfato Bcl-2 B-cell lymphoma 2 BIR Baculovirus IAP
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