Ciencia UANL Universidad Autónoma de Nuevo León [email protected] ISSN (Versión impresa): 1405-9177 MÉXICO 2004 Filiberto Reyes Villanueva GENERALIDADES Y POTENCIALIDAD EN BIOCONTROL DE LAS GREGARINAS ENTOMOPARÁSITAS Ciencia UANL, julio-septiembre, año/vol. VII, número 003 Universidad Autónoma de Nuevo León Monterrey, México pp. 355-360 GENERALIDADES Y POTENCIALIDAD EN BIOCONTROL DE LAS GREGARINAS ENTOMOPARÁSITAS FILIBERTO REYES VILLANUEVA* as gregarinas son protozoarios cuyo las gregarinas también quedan en la clase grupo ha sido tradicionalmente ubi- Gregarinea, Phyllum sporozoea y en el grupo siete, cado en el Phyllum protozoa y en la de los esporozoarios sin medios obvios de locomo- clase Sporozoa,1 la cual fue propues- ción. ta hace Lpoco más de un siglo.2 La taxonomía en Aquí se adopta el sistema de los cinco reinos para esta clase ha sido ambigua, debido a que son gru- los seres vivos8 que después fue modificado9 en: pos parafiléticos (grupos con ancestro común, pero Monera (prokariotes unicelulares), Protista que no incluyen todos sus descendientes)3 y, por lo (eukariotes unicelulares), Fungi (hongos), Animalia mismo, varios esquemas han sido propuestos. Uno, (animales) y Plantae (plantas). el más aceptado y actualmente vigente, es el de Por otro lado, con la biología molecular ya se Levine,4 quien propuso el Phyllum apicomplexa para está buscando una clasificación menos artificial. Las las gregarinas en general, y después lo dividió en secuencias genómicas en el ARN ribosómico de las dos clases: Perkinasida (con sólo una especie pará- gregarinas difieren de las del resto de los grupos de sita de ostras, Perkinsus marinus) y Sporozoasida. Sporozoea, y se ha postulado que comprenden un Esta última la dividió en tres subclases: Gregarina- grupo monofilético.10 Se especula que este grupo se sina, Coccidiasina y Piroplasmasina. Según Levine, originó como una rama primigenia dentro del árbol al apicomplexa agrupa ~ 4,000 especies y más de filogenético del resto de los grupos conocidos como 300 géneros, y para gregarinas señala que hay ~ 218 esporozoarios. Una posible explicación es el tipo géneros. Al nivel de orden, Levine adoptó el criterio de gamogonia que presentan (formación de gametos de Grassé,5 dividiendo la clase Gregarinasina en a partir de gamontes) con un rara unión de gamontes tres órdenes: Archigregarinida (cuatro géneros y ~15 o formas sexuales llamadas syzygy (del griego syn = especies), Neogregarinida (14 géneros y ~ 50 es- junto, zygon = huevo). En este fenómeno, numero- pecies) y Eugregarinorida (~ 200 géneros y 1,400 sos gametos masculinos y femeninos se diferencian especies). dentro de cada “tipo” o “sexo” de gamonte, en lo Por otro lado, otra propuesta6 ha sugerido la clase que es el gamotocito.11 Gregarinea, Phyllum Sporozoea y Reino protista. Con Las gregarinas son parásitos monoxenos o este- un enfoque más natural, se ubica a los noxenos de cavidades corporales de invertebrados, microsporidios en un phyllum aparte (microspora) con trofozoitos (gamontes) y fases sexuales grandes debido a sus peculiares características. Posterior- extracelulares.7 Artificialmente, las gregarinas se di- mente, con un ángulo artificial y basado en el crite- rio anterior,6 otro zoólogo7 propuso una clasifica- * Profesor investigador. Facultad de Ciencias Biológicas, UANL. ción para los protozoarios, ordenándolos en siete San Nicolás de los Garza, N.L. Apdo. Postal 109-F, 66450 grupos y diez phylla dentro del Reino protista. Aquí, E-mail: [email protected]. CIENCIA UANL / VOL. VII, No. 3, JULIO-SEPTIEMBRE 2004 355 GENERALIDADES Y POTENCIALIDAD EN BIOCONTROL DE LAS GREGARINAS ENTOMOPARÁSITAS viden en dos grupos por la morfología del trofozoito. des (~ 2 mµ diámetro) apareciendo ~ 20 El primero son las gregarinas cefalinas (Cephaline), merozoitos.14 en donde el trofozoito o gamonte se divide en tres partes: el epimerito (órgano apical para adhesión), Ciclo de vida y morfología protomerito (sección anterior de la célula) y deuteromerito (sección posterior de la célula). El Una vez que los oocistes (usualmente en forma de una segundo es el de las gregarinas acefalinas (Ace- balón de fútbol americano) están en el estómago del phaline) con sólo dos partes: el protomerito y el huésped, cada uno origina ocho (o más) esporozoitos.15 deuteromerito. La división celular múltiple o esqui- Se transforman en parásitos intracelulares o merozoitos zogonia sirve para una clasificación de las gregarinas mediante esquizogonia, como sucede en la en los tres órdenes ya mencionados: neogregarina Lipocystis polyspora en su huésped Panorpa communis (figura 2, fases 1–4).16 · Orden Archigregarinida.- Sin esquizogonia y tro- Otra opción es que sólo viven como parásitos fozoitos con microtúbulos subpeliculares y movi- intracelulares en fase de trofozoito temprano, sin re- mientos pendulares. Parásitos de invertebrados producción esquizogónica, como se observa en la marinos, por ejemplo, Selenidioides. eugregarina Ascogregarina taiwanensis en su hués- · Orden Eugregarinorida.- Sin Merogonia y trofo- ped Aedes albopictus.17 En este caso, la fase parási- zoitos que se deslizan mediante ondas a lo largo ta intracelular dura las primeras 60 – 72 horas des- de la célula. Parásitos de insectos y otros inverte- pués que ocurre la infección vía oral, para después brados, por ejemplo, Ascogregarina spp. común romper la célula huésped y salir al lumen mesentérico en Díptera (insecta). Pueden ser acefalinas larval.18 También existe la modalidad de que los (Acephalinas) o cefalinas (Cephalinas). esporozoitos recién eclosionados pasen a la cavi- · Orden Neogregarinida.- Merogonia presente y dad corporal (celoma) o sólo se adhieran como parásitos de insectos. Se pueden reproducir por parásitos extracelulares a las células epiteliales merogonia en epitelio o cuerpo graso del hués- mesentéricas, como se han reportado en la Eugre- ped, y, por lo mismo, son más virulentas que las garina Leydana canadensis en su larva huésped, el eugregarinas, por ejemplo, Mattesia grandis, pa- rásito de Anthonomus grandis (plaga del algo- donero). Más pequeñas que Eugregarinas y gamonte aseptado. Actualmente existen 214 géneros y ~ 1,450 es- pecies de gregarinas que parasitan insectos.4 Algu- nos géneros tienen rango limitado de huéspedes, como el caso de Ascogregarina (Lecudinidae) que está asociado a ocho especies de mosquitos (Diptera: Culicidae).12 Respecto a la merogonia (división ce- lular múltiple), existen dos tipos en las Neogregarinas y son las siguientes: 1. Micronuclear. Ocurre en esporozoitos, cuando se transforman en parásitos intracelulares. En Mattesia trogodermae, una vez que sus oocistes son ingeridos y dan lugar a los esporozoitos, és- tos emigran al cuerpo graso de su huésped, Trigoderma granarum (una plaga de granos al- macenados).13 Fig. 1. Diagrama del ciclo de vida de la Neogregarina, 2. Macronucelar. En la misma interacción parási- Lipocystis polyspora, mostrando la esquizogonia to/huésped, los merozoitos pequeños a su vez, (merogonia), gamogonia y esporogonia (Redibujado de por esquizogonia, dan lugar a núcleos más gran- Corliss y Grell 2000). 356 CIENCIA UANL / VOL. VII, No. 3, JULIO-SEPTIEMBRE 2004 FILIBERTO REYES VILLANUEVA lepidóptero Lambdina fiscellaria,19 o en Gregarina Rutas de infección para el huésped blattarum, parasitando el estómago de la cucara- en el ciclo de transmisión cha Blatella humbertian.20 Después de crecer un tiempo, como intra o ecto- Las gregarinas son diseminadas en las poblaciones parásitos celulares, los trofozoitos se desprenden del de sus huéspedes mediante ingestión de su fase in- epitelio y se transforman en gamontes, formas libres fecciosa que es el oociste ( = espora). Las diferen- que se desplazan en el espacio ectoperitrófico. Los tes rutas que sigue el oociste en el ciclo de transmi- gamontes son formas sexuales (haploides) idénticas sión son: morfológicamente, por lo que al encontrarse dos de diferente signo o sexo, se fusionan en una syzygy 1. Transmisión horizontal (de individuo a indivi- (figura 1, fase 6). Después ambos se rodean de una duo por ingestión de la forma infecciosa del parási- cubierta protectora y se transforman en un to, o por infección mediante un vector). Esta ruta es gametocito, el cual, en el caso de Hoplorhynchus la común en la epizootiología de enfermedades de spp. en el odonato Enallagma boreale, es excretado insectos y tiene tres formas de infección: en ~ dos semanas después de la infección.21 En el gametocito, cada gamonte o forma sexual · Vía oral desde el agua.- El oociste puede estar entra en una serie de divisiones múltiples o gameto- en el fondo lodoso de los criaderos larvales de gonia (= gamogonia) para originar gametos mas- mosquitos, a donde llega al descomponerse el culinos –biflagelados- y femeninos -no flagelados – cuerpo de adultos infectados con Ascogregarina redondeados- (figura 1, fases 7 – 11). Cada par de que mueren sobre la superficie del agua.26 Tam- gametos se fusiona para dar origen a un oociste o bién se ha postulado esta ruta infecciosa para forma infecciosa (también la forma de resistencia). las gregarinas Monoica apis y Apigregarina Así, el gametocito se transforma en un esporocito, stammeri, que reducen la longevidad de la abe- el cual libera cientos de oocistes que van a dar al ja Apis mellifera L. en Venezuela.27 medio ambiente para reiniciar el ciclo (figura 1, fa- ses 12 – 15). De un oociste (=espora) emergen ocho · Vía heces fecales.- La infección ocurre por inges- esporozoitos, pero a veces emergen 16, 32 y hasta tión de heces fecales con oocistes, como sucede 64 esporozoitos a través de canales que salen del con G. blattarum en la cucaracha B. germani- oociste, como se ha reportado en A. Bostrichidorum, ca.25 que ejerce una fuerte patogenicidad en Prostephanus truncatus.22 · Vía presa.- El oociste es ingerido cuando está Los esporozoitos pueden ser parásitos intracelu- dentro del cuerpo de su huésped y éste es devo- lares tempranos, como se observa en A. taiwanensis rado por algún depredador, el cual termina in- en larvas del mosquito A. albopictus, donde no hay fectado por la gregarina. Como en los adultos una merogonia vegetativa.23 Sin embargo, en la de E.