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REPUBLIQUE ALGERIENNE DEMOCRATIQUE ET POPULAIRE MINISTERE DE L’ENSEIGNEMENT SUPERIEUR ET DE LA RECHERCHE SCIENTIFIQUE UNIVERSITE D’ORAN 1 AHMED BEN BELLA

FACULTE DES SCIENCES DE LA NATURE ET DE LA VIE DEPARTEMENT DE BIOLOGIE THESE Présentée par Melle BENHAMOU FATIMA Pour obtenir LE DIPLOME DE DOCTORAT LMD Spécialité: Sciences de la Mer et du Littoral

Intitulée:

LA DIVERSITE ET LES VARIATIONS GEOGRAPHIQUES DES COMMUNAUTES PARASITAIRES DE DEUX POISSONS COMMERCIAUX: LA MANDOLE Spicara maena (LINNAEUS, 1758) ET LA BOGUE Boops boops (LINNAEUS, 1758) LE LONG DES CÔTES ALGERIENNES

Soutenu le 02/07/2017 devant

Mr MOUFFOK SALIM Maitre de Conférences A, Université Oran 1, Algérie (Président) Mr KERFOUF SID AHMED Professeur, Université Sidi Bel Abbes, Algérie (Examinateur) Mr MESLI LOTFI Professeur, Université de Tlemcen, Algérie (Examinateur) Mme SENOUCI KHEIRA Professeur, Université Oran1, Algérie (Examinateur) Mme DERMECHE SALIHA Maitre de Conférences A, Université Oran1, Algérie (Examinateur) Mme MARZOUG DOUNIAZED Maitre de Conférences A, Université Oran 1, Algérie (Rapporteur) Mme PÉREZ-DEL-OLMO ANA Maitre de Conférences, Université de Valencia, Espagne (Co-Rapporteur)

TABLEAU DES MATIERES

RÉSUMÉ i ABSTRACT ii iii ملخص LISTE DES FIGURES iv LISTE DES TABLEAUX vii REMERCIEMENTS viii DEDICACES ix CHAPITRE 1. INTRODUCTION GENERALE 1

CHAPITRE 2. BUT ET OBJECTIFS 9

CHAPITRE 3. MATERIEL ET METHODES 10

CHAPITRE 4. LA FAUNE PARASITAIRE CHEZ Spicara maena 15

CHAPITRE 5. CHECKLIST DES PARASITES CHEZ Spicara maena 48

CHAPITRE 6. LA FAUNE PARASITAIRE CHEZ Boops boops 54

CHAPITRE 7. PARASITE COMMUNITIES IN TWO SPARID FISHES FROM THE WESTERN 76 MEDITERRANEAN: A COMPARATIVE ANALYSIS BASED ON SAMPLES FROM THREE LOCALITIES OFF THE ALGERIAN COAST

CHAPITRE 8. CONCLUSIONS 94

REFERENCES BIBLIOGRAPHIQUES 97

ANNEXES 116 RESUME

Ce présent travail est une étude détaillée de la faune parasitaire de deux poissons sparidés, abondant et fortement consommés par la population algérienne, la mendole Spicara maena, et la bogue Boops boops. Un total de 16 échantillons distinct comprenant 475 poissons (237 S. maena et 238 B. boops) a été collecté durant le printemps et l’automne de 2013‒2014 dans trois localités (Bouzedjar, Alger et Skikda) le long des côtes algériennes de la Méditerranée. Un total de 28 espèces parasites a été identifié chez S. maena (15 digènes, 4 monogènes, 1 larve de cestode, 5 nématodes, 1 copépode et 2 isopodes), dont, sept espèces sont monoxènes et 21 hétéroxènes (des stades larvaires de 8 espèces et des stades adultes de 13 espèces). Les descriptions morphologiques détaillées ont été réalisées pour quatre digènes et les critères de description sont indiqués pour une espèce de monogène et une espèce de digène. Spicara maena est un nouvel enregistrement d’hôte pour six espèces (Magnibursatus bartolii, Prosorhynchus crucibulum, Encotyllabe sp, Lepidauchen sp, Anisakis type II sensu Berland, 1961 et Gnathia sp.). Un checklist des parasites de S. maena et leurs distribution le long de la Mer Méditerranée et la Mer Noire, a été développé dans cette présente étude, qui comprend 57 taxa et 29 enregistrements hôte-parasite-localité. Un total de 28 espèces a été récolté de B. boops (16 digènes, 3 monogènes, 1 larve de cestode, 5 larves de nématodes, 2 copépodes et 1 isopodes), dont six espèces sont monoxènes et 22 hétéroxènes (stades larvaires de 10 espèces et stades adultes de 12 espèces). Des descriptions morphologiques détaillées de deux espèces de digènes parasite de la bogue sont fournis. Boops boops est un nouvel enregistrement d’hôte pour deux espèces, Encotyllabe sp. et Ectenurus lepidus; et pour Wardula bartolii, une espèce signalée pour la première fois en Méditerranée. Des données saisonnières sur les paramètres quantitatifs de l’infection pour toutes les espèces parasites des deux hôtes sparidés le long des côtes algériennes de la Méditerranée, ont été fournies. Aussi, cette étude représente la première analyse comparatif des communautés parasitaires de S. maena et B. boops et fournit les premières données complètes faunistiques et communautaires sur les parasites métazoaires de S. maena. La faune régionale de B. boops et S. maena le long des côtes algériennes de la Méditerranée ouest était riche en espèces (36 espèces) et dominée par les espèces hétéroxènes (27 espèces; dont 20 digenènes spp). La parenté phylogénétique entre les deux hôtes a donné lieu à un grand nombre de parasites partagés (56%, 20 espèces). Cependant, le chevauchement important dans les faunes parasitaires des deux hôtes sparidés, apparentés phylogénétiquement, leurs habitudes alimentaires et leurs alimentations similaires n'ont pas abouti à une composition et à une structure homogène de la communauté parasitaire. Mots clés: Spicara maena, Boops boops, faune parasitaire, communauté parasitaire, Bouzedjar, Alger, Skikda, Algérie, Méditerranée

i ABSTRACT

The present work represent a detailed study of the parasite fauna of two sparid fishes, abundant and highly consumed by the Algerian population, the blotched picarel Spicara maena, and the bogue Boops boops. A total of 16 distinct samples comprising 475 fish (237 S. maena and 238 B. boops) were collected during spring and autumn of 2013‒2014 at three localities (off Bouzedjar, Alger and Skikda) along the Mediterranean coasts of Algeria. A total of 28 parasites species was identified in S. maena (15 digeneans, 4 monogeneans, 1 larval cestode, 5 nematodes, 1 copepod and 2 isopods). Of these, seven species are monoxenous and 21 heteroxenous (larval stages of 8 species and adult stages of 13 species). Detailed morphological descriptions are provided for four digeneans and description criteria are indicated for one monogenean and one digenean species. Spicara maena is a new host record for six species (Magnibursatus bartolii, Prosorhynchus crucibulum, Encotyllabe sp., Lepidauchen sp., Anisakis type II sensu Berland, 1961 and Gnathia sp.). A checklist of the parasites of S. maena along the Mediterranean and Black Sea distribution has been developed during the present study, which comprises 57 taxa and 129 host-parasite-locality records. A total of 28 species was recovered from B. boops (16 digeneans, 3 monogeneans, 1 larval cestode, 5 larval nematodes, 2 copepods and 1 isopod). Of these, six species are monoxenous and 22 heteroxenous (larval stages of 10 species and adult stages of 12 species). Detailed morphological descriptions of two digenean species parasitic in the bogue are provided. Boops boops is a new host record for two species, Encotyllabe sp. and Ectenurus lepidus and one species, Wardula bartolii, was recorded for the first time in the Mediterranean. Seasonal data on the quantitative parameters of infection with all parasite species of the two sparid hosts along the Algerian coasts of the Mediterranean are provided. Also, this study represents the first comparative analysis of the parasite communities of S. maena and B. boops and also provides the first comprehensive faunistic and community data for metazoan parasites in S. maena. The regional fauna of parasites of B. boops and S. maena along the Algerian coasts of the Western Mediterranean was species-rich (36 species) and dominated by heteroxenous species (27 spp; of these 20 digenean spp.). The phylogenetic relatedness between the two hosts resulted in a large number of shared parasites (56%, 20 spp.). However, the significant overlap in the parasite faunas of the two phylogenetically related sparid hosts and their similar feeding habits and diet did not result in homogeneous parasite community composition and structure. Keywords: Spicara maena, Boops boops, parasite fauna, parasite communities, Bouzedjar, Alger, Skikda, Algeria, western Mediterranean.

ii ملخص

تمحور موضوع هذا البحث حول دراسة مفصلة للثروة الطفيلية لنوعين من األسماك من فصيلة االسبور )سباريديا(،هذان النوعان معروفين بوفرتهما و كثرة استهلكهما من طرف المجتمع الجزائري ونخص بذلك النوع ماندوال Spicara maena و البوقة Boops boops . قدر عدد العينات ب 16 عينة منفصلة تم أخدها على مدى خريف و ربيع سنتي 2013-2014، تضم باإلجمال 475 سمكة منها 237 من النوع Spicara maena و238 من النوع Boops boops. لقد جمعت هذه العينات من ثالثة مواقع تنتمي الى الساحل الجزائري أال وهي بوزدجار و الجزائر و سكيكدة. بعد فحص ودراسة العينات تم رصد و تسجيل 28 نوع من الطفيليات في Spicara maena منها (15 نوع ديجينيا، 4 مونوجينيا، يرقة شريطية واحدة، 5 ديدان خيطية ،واحدة مجدافية األرجل و 2 من متشابهات األقدام (. من المجموع الكلي لهذه الطفيليات نميز 7 أنواع أحادية المضائف و 21 نوع متعدد المضائف ) 8 أنواع منها في المرحلة اليرقية و 13 نوع في مرحلة البلوغ( لقد تم إجراء وصف شكلي دقيق ل 4 طفيليات من نوع ديجينيا، و قد اقتصر شرح معايير الوصف فقط بالنسبة لنوع واحد من المونوجينيا و نوع واحد من الديجينيا. لقد سجل وجود 6 أنواع طفيالت جديدة للسمكة ,Spicara maena (Magnibursatus bartolii Prosorhynchus crucibulum, Encotyllabe sp., Lepidauchen sp., Anisakis type II sensu Berland, 1961, Gnathia sp.). . قائمة فحص لكل الطفيالت المستضافة من طرف هذه األخيرة وتوزيعها على مستوى مياه البحر األبيض المتوسط و البحر األسود قد تم إنشاءها، و التي شملت 57 صنف و 129 تسجيل للحيوان المضيف- الطفيلي- الموقع. بالنسبة لسمكة البوقة Boops boopsفقد تم رصد ما مجموعه 28 نوع من الفطريات منها (16 ديجينيا، ثالثة مونوجينيا، يرقة شريطية واحدة، 5 يرقات خيطية ، مجدفيتا األرجل، وواحدة متشابهة األرجل(. قدر عدد أحادية المضائف ب 6 أنواع أما متعددة المضائف فقدر ب 22 نوع )10 نوع في المرحلة اليرقية و 12 نوع في مرحلة البلوغ(. لقد قدم وصف مورفولوجي دقيق لنوعين من طفيالت الديجينيا ل Boops boops. وقد سجلت هذه األخيرة كسمكة مضيفة جديدة للنوعين .Encotyllabe sp وEctenurus lepidus و قد سجل وجود النوع Wardula bartolii ألول مرة في البحر األبيض المتوسط. منجهة أخرى فقد أنجزت معطيات موسمية مفصلة عن العوامل الكمية لاللتهاب لكل انواع الطفيالت التي وجدت عند السمكتين المضيفتين من فصيلة االسبور على طول الساحل الجزائري لمياه البحر االبيض المتوسط. باإلضافة إلى هذا فقد مثلث هذه الدراسة أول تحليل مقارن للمجتمعات الطفيلية للسمكتين S. maena وB. boops و قد سجلت أول معطيات شاملة حيوانية و مجتمعية بخصوص الطفيليات متعددة الخاليا للسمكة S. maena و قد تميزت السمكتان بثروتهما الطفيلية اإلقليمية الوفيرة من حيث األنواع الموجودة )36 نوعا( على طول الساحل الجزائري من غرب البحر األبيض المتوسط حيث سجلت هيمنة متعددة المضائف )27 نوعا منها digenènes spp.20(. عالقة النشوء و التطور الموجودة بين السمكتين المضيفتين اسفرت عن وجود عدد هائل من الطفيليات المشتركة بينهما وأسفرت )56٪، 20 نوعا(. ومع ذلك، فإن التداخل الكبير في المجموعة الطفيلية لسمكتي االسبور المضيفتين، ذات الصلة النشئية و التطورية ،عاداتهما الغذائية وطبيعة غداءهما المشابهة لم يؤدي بالضرورة الى تشكل بنية متجانسة للمجتمع الطفيلي. الكلمات المفتاحية: Boops boops ،Spicara maena، الحيوينات الطفيلية، المجتمع الطفيلي، بوزدجار، الجزائر العاصمة، سكيكدة، الجزائر، البحر االبيض المتوسط.

iii LISTE DES FIGURES

Page CHAPITRE 1 1.1 Distribution de Spicara maena (AquaMaps; Froese & Pauly, 2016). 3 1.2 Morphologie générale de Spicara maena (L.). 4 1.3 Distribution de Boops boops (AquaMaps; Froese & Pauly, 2016). 6 1.4 Morphologie générale de Boops boops (L.). 7

CHAPITRE 3 3.1 Présentation géographique des trois localités d’échantillonnage de Boops boops 11 et Spicara maena dans la côte algérienne.

CHAPITRE 4 4.1 Lecithocladium excisum ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen 20 in vivo. Vue latérale. 4.2 Lecithocladium excisum ex Spicara maena. Dessin à main, vue latérale. 21 4.3 Lepidauchen sp. (juv.) ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in 24 vivo. Vue ventrale. 4.4 Lepidauchen sp. (juv.) ex Spicara maena. Dessin à main, vue ventrale. 24 4.5 Opecoelidae gen. sp. (juv.) ex Spicara maena. Microphotographie d’un 27 spécimen in vivo. 4.6 Tormopsolus sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. 30 Vue ventrale. 4.7 Tormopsolus sp.ex Spicara maena. Dessin à main, vue ventrale. 31 4.8 Prosorhynchus crucibulum ex Spicara maena. Microphotographie d’un 32 spécimen in vivo. 4.9 Prosorhynchus crucibulumex Spicara maena. Dessin à main, vue ventrale. 33 4.10 Encotyllabe sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré in 35 toto. A, Vue ventrale; B, Hapteur avec une paire de grands hamuli; C, Les ventouses avec la bouche au milieu. 4.11 Capillariidae gen. sp. femelle ex Spicara maena. Microphotographie d’un 38 spécimen in vivo. A, Partie antérieure; B, Disposition caractéristique des œufs; C, Partie postérieure. 4.12 Anisakis type II (sensu Berland, 1961) ex Spicara maena. Microphotographie 40 d’un spécimen in vivo. A, Extrémité antérieure; B, Extrémité postérieure; C, Ventricule. 4.13 Contracaecum sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in 42 vivo. A, Extrémité postérieure; B,C, Extrémité antérieure. 4.14 Hysterothylacium aduncum ex Spicara maena. Microphotographie d’un 43 spécimen in vivo. A, Partie antérieure; B, Appendice œsophagien; C, Extrémité postérieure. 4.15 Praniza larve de Gnathia sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un 47

iv spécimen in vivo.

CHAPITRE 6 6.1 Ectenurus lepidus ex Boops boops. Dessin à main, vue ventrale. 60

6.2 Wardula bartolii ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen coloré in 64 toto. Vue ventrale. 6.3 Wardula bartolii ex Boops boops. Dessin à main, vue ventrale. 66 6.4 Encotyllabe sp. ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in vivo. 74 Vue latérale. 6.5 Caligus sp. ex Boops boops. Femelle. Vue dorsale. Microphotogphie d’un 80 spécimen in vivo.

CHAPITRE 7 7.1 Plots showing differences in infracommunity richness (mean number of species 92 ± standard deviation, SD), abundance (mean number of individuals ± SD), diversity (mean Brillouin's index ± SD) and dominance (mean Berger-Parker's

dominance index ± SD) between B. boops (triangles) and S. maena (squares)

sampled in spring at three localities in the western Mediterranean off Algeria: Bouzedjar (Bo), Alger (Al) and Skikda (Sk). 7.2 Plots showing differences in infracommunity richness (mean number of species 92 ± standard deviation, SD), abundance (mean number of individuals ± SD), diversity (mean Brillouin's index ± SD) and dominance (mean Berger-Parker's

dominance index ± SD) between B. boops (triangles) and S. maena (squares)

sampled in autumn at three localities in the western Mediterranean off Algeria: Bouzedjar (Bo), Alger (Al) and Skikda (Sk). 7.3 Principal coordinates analysis (PCO) plot of component communities in Boops 93 boops (triangles and circles) and Spicara maena (inverted triangles and squares) based on Bray-Curtis similarity matrix with a vector overlay showing

species with vectors (Spearman correlations of variables with the PCO axes)

longer than 0.5. Autumn and spring samples are indicated by 1 and 2, respectively. 7.4 Non-metric multidimensional scaling ordination of infracommunities in Boops 93 boops (triangles) and Spicara maena (squares) sampled in spring at three localities in the western Mediterranean off Algeria. 7.5 Non-metric multidimensional scaling ordination of infracommunities in Boops 93 boops (triangles) and Spicara maena (squares) sampled in autumn at three localities in the western Mediterranean off Algeria.

ANNEXE II II.I Aphanurus stossichii ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen 117 coloré in toto. Vue ventrale. II.II Ectenurus lepidus ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré 117 in toto. Vue ventrale.

II.III Hemiurus communis ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré 117 in toto. Vue latérale. II.IV Lepocreadium album ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen 118 coloré in toto. Vue ventrale. II.V Steringotrema sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in 118 vivo. Vue ventrale. II.VI Lecithaster sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. 118 Vue latérale. II.VII Stephanostomum sp. met ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen 119 in vivo. Vue latérale. II.VIII Cyclocotyla bellones ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in 119 vivo. Vue ventrale. A, Hapteur; B, Partie postérieure. II.IX Bivagina alcedinis ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré 119 in toto. Vue ventrale. A, partie antérieure; B, Hapteur avec les crochets. II.X Lamellodiscus knoepffleri ex Spicara maena. Microphotogphie d’un spécimen 120 in vivo. Vue ventrale. II.XI Hysterothylacium fabri ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen 120 in vivo. A, Extrémité antérieure; B, Caecum intestinal; C, Extrémité postérieure en cactus. II.XII Naobranchia cygniformis ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen 121 in vivo. Vue latérale. II.XII Ceratothoa oestroides ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in 121 vivo. Vue latérale.

ANNEXE IV IV.I. Derogenes sp. ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue 123 ventrale. IV.II. Magnibursatus bartolii ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen 123 coloré in toto. Vue latérale. IV.III. Robphildollfusium martinezgomezi ex Boops boops. Dessin à main. 123 Microphotographie d’un spécimen coloré in toto. Vue ventrale. IV.IV. Renicolidae gen. sp. ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in 124 vivo. Vue ventrale. IV.V. Contracaecum sp. ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in vivo. 124 A, Extrémité antérieure; B, Extrémité postérieure. IV.VI. Hysterothylacium fabri ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in 124q vivo. A, Partie antérieure; B, Extrémité postérieure.

vi LISTE DES TABLEAUX

Page CHAPITRE 3 3.1 Nombre de poissons examinés (Spicara maena et Boops boops) durant les 12 saisons d’échantillonnage dans les trois sites (Bouzedjar, Alger et Skikda).

CHAPITRE 4 4.1 Comparaison des données morphométriques de Lecithocladium excisum chez 20 Spicara maena.

CHAPITRE 5 5.1 Check-list des métazoaires parasites de Spicara maena. 48

CHAPITRE 6 6.1 Comparaison des données morphométriques d’Ectenurus lepidus chez Boops 59 boops. 6.2 Comparaison des données morphométriques de Wardula bartolii chez Boops 67 boops.

CHAPITRE 7 7.1 Overall prevalence (P%) and mean abundance (±standard deviation) of 89 parasites of Boops boops and Spicara maena sampled in Algeria. The shared common species are marked in bold 7.2 Summary results from statistical comparison of parasite community parameters 90 in Boops boops and Spicara maena sampled in spring and autumn in Algeria 7.3 Species that most contribute to the dissimilarity (Bray-Curtis index) between 91 infracommunities of Boops boops and Spicara maena sampled in Algeria and results of the General Linear Model on parasite abundance

ANNEXE I I.I Prévalence (P%) et abondance moyenne (MA ±SD) des parasites collectés chez 116 Spicara maena de Bouzedjar, Alger et Skikda.

ANNEXE III III.I Prévalence (P%) et abondance moyenne (MA ±SD) des parasites collectés chez 122 Boops boops de Bouzedjar, Alger et Skikda.

vi i REMERCIEMENTS

Je tiens d'abord à remercier profondément ma directrice de thèse, MmeMarzoug Douniazed. J’ai eu la chance de réaliser ma thèse sous sa direction. Merci pour ses conseils scientifiques, son aide, son soutien moral, pour sa présence, ses orientations et le temps qu'elle m'a consacré pour réaliser et finaliser ce travail. J'exprime ma sincère gratitude et mes sincères remerciements à mon Co-encadreur Mme Ana Pérez-del-Olmo, d'avoir accepté à codiriger ce travail, pour son aide, sa simplicité, ses critiques, ses conseils qui m'ont été d'une grande valeur et pour sa disponibilité surtout pendant ma période de stage. J'adresse mes remerciements à Mr Mouffok Salim, Professeur à l’Université d’Oran1, d'avoir accepté de présider ce jury malgré ces occupations. Qu'il trouve ici ma haute considération.

Je remercie particulièrement MmeSenouci Kheira, Professeur à l’Université d’Oran1 d'avoir accepté d'examiner ce travail, je lui exprime ma profonde gratitude. Je voudrais exprimer mes remerciements ainsi que ma profonde gratitude à Mme Dermeche Saliha, Maitre de Conférences à l'Université d'Oran 1, qui m'a fait l'honneur d’examiner ce travail. Je présente mes sincères remerciements aussi à MrKerfouf Sid Ahmed, Professeur à l’université de Sidi Bel Abbes qui a voulu participer à ce jury pour examiner ce travail. Je lui adresse tous mes respects les plus sincères. Je remercie également MrMesli Lotfi, Professeur à l’université de Tlemcen de nous avoir fait l'honneur d'assister à ce jury pour examiner ce travail. Qu’il trouve ici l’expression de mon profond respect.

Mes remerciements les plus sincères et les plus profonds sont adressés à MmeAneta Kostadinova de l’Institut de Parasitologie, Centre Biologique de l’Académie des Sciences de la République Tchèque pour son aide et sa grande contribution pour la réalisation de cette thèse malgré ces grandes occupations. Mes grands remerciements vont aussi au Professeur Juan Antonio Raga, Instituto Cavanilles de Biodiversidad y BiologíaEvolutiva y Departamento de Zoología et son équipe de l’université de Valence de m'avoir ouvert les portes de son laboratoire pour la réalisation de ce travail. Un très grand merci aux membres du Laboratoire Réseau de Surveillance Environnementale, Université d’Oran 1 Ahmed Ben Bella.

Je remercie profondément toutes les personnes qui m'ont encouragé et soutenu pendant mon travail. vii

A mes parents qui sont ma source d’inspiration; Merci très affectueusement pour votre amour, encouragement et prières. Que Dieu vous protège. A mes chères sœurs et chers frères. A toute ma famille et mes amis sans exception. ------

Je dédie ce travail à la mémoire de Monsieur BOUTIBA Zitouni, qui nous a quitté cette année, Que Dieu lui accorde le paradis pour tout ce qu'il nous a appris, professeur exceptionnel, merci pour les efforts, les conseils les encouragements et les critiques pour achever ce travail.

Je ne vous oublierais jamais, vous restez gravé pour toujours dans mon esprit et dans mon Cœur.

ix 9

CHAPITRE 1

INTRODUCTION GENERALE

L’identification des parasites nous a permet de conaitre les conditions de vie des hôtes dans leurs habitats et aussi sur les interactions entre les organismes planctoniques, benthiques et la communauté des poissons (Landsberg et al., 1998). L’étude des parasites nous donne des informations sur la biologie des hôtes et sur la structure du réseau trophique en général (Marcogliese, 2004). Ils peuvent nous fournir des informations sur le rôle des hôtes dans la chaine alimentaire (Marcogliese, 2003). Les parasites sont utilisés aussi pour connaitre la phylogénie et la migration saisonnière des poissons (Williams et al., 1992). Le régime alimentaire est un facteur important pour déterminer les variations saisonnières et les distributions spatiales des parasites qui sont transmis chez les différents hôtes successifs (Williams et al., 1992; Sasal et al., 1999; Marcogliese, 2005; Violante- González et al., 2008b). La majorité des parasites helminthes sont transmis par voie trophique (Thompson et al., 2005). En général, La structure et la composition de la communauté des parasites sont associées à la phylogénie de l’hôte et aux conditions géographiques (Poulin, 2006). La prévalence et l’intensité d’infestation d’un parasite sont influencées par les conditions environnementales (Marcogliese, 2004). Il est important d’étudier le rôle des parasites dans l’environnement durant les variations saisonnières et dans les distributions spatiales. Ceci pour expliquer l’effet de ces conditions sur la structure de la communauté des parasites (Sasal et al., 1999; Poulin & Morand, 1999; Valles-Ríos et al., 2000; Violante-González et al., 2008a, 2008b); aussi dont le but de déterminer le nombre des espèces parasites partagé entre les populations des espèces hôtes et qui sont étroitement associées dans leur habitats (Timi et al., 2010) . La similarité de la communauté des espèces parasites est influencée par la distance géographique. Pour les espèces hôtes qui fréquentent les mêmes habitats et représentés par un comportement similaire, la similarité entre la structure et la composition des communautés parasitaires est plus importante (Poulin & Morand, 1999). Certaines espèces parasites peuvent infester différentes espèces hôtes avec une abondance différentielle (Vales et al., 2011). Les espèces hôtes étroitement associés peuvent être infestés par les mêmes espèces parasites qui sont aussi étroitement associés (Sasal et al., 1999). Parmi les espèces de poissons étroitement associés, nous avons les deux sparidés Boops 1

boops et Spicara maena qui vivent dans le sable ou sur les boues des fonds (Froese & Pauly, 2016). Ces deux espèces de poissons considérés comme des espèces omnivores (Stergiou & Karpouzi, 2002). D’après Harchouche (2006), S. maena et B. boops sont deux espèces associées dans les côtes algériennes, d’où l’intérêt d’étudier leurs faunes parasitaire. Il a démontré que les hôtes benthiques sont plus infestés par les parasites helminthes que les hôtes pélagiques. Ceci est due à la variété du régime alimentaire chez les poissons benthiques (Campbell et al., 1980; Marcogliese, 2002).

1.1. Biologie et parasite de la Mendole Spicara maena Spicara. maena (Linnaeus, 1758) a été considéré depuis toujours comme une espèce de la famille des Centracanthidae. Cette famille à grande répartition géographique, est représentée par deux genres (Spicara et Centracanthus) et quatre espèces, S. maena, Spicara flexuosa, Spicara smaris et Centracanthus cirrus. Mais récemment, plusieurs études morphologiques et des analyses phylogéniques déclarent et incluent S. maena comme une espèce de la famille des Sparidae (Hanel & Sturmbauer, 2000; Orrell et al., 2002; Orrell & Carpenter, 2004; Chiba et al., 2009; Santini et al., 2014). Spicara maena et S. flexuosa ont été considérés comme une seule espèce (Pollard & Pichot, 1971; Arculeo et al., 1996). Rizkalla (1996), Chiba et al. (2009), Turan (2011) et Minos et al. (2013) révèlent que S. maena et S. flexuosa sont deux différentes espèces. Arculeo et al. (1996) montrent que S. maena et S. smaris sont deux différentes espèces. Turan (2011) suggère qu’il n’y a aucune différence génétique remarquée entre S. maena et S. smaris. Spicara maena est répandue dans l’est de l'Atlantique: au Portugal, au Maroc et les îles Canaries, y compris la Méditerranée et la mer Noire (Froese & Pauly, 2016) (Figure 1.1).

Fig. 1.1. Distribution de Spicara maena (Aqua Maps; Froese & Pauly, 2016).

Spicara maena est une espèce de poisson démérsal-néritique, commune dans la Méditerranée occidentale. Les adultes vivent dans les prairies à posidonies, sur les fonds sableux (Froese & Pauly, 2016), présente dans les profondeurs intermédiaires entre 30 à 90 m (Labropoulou & Papaconstantinou, 2005). Plusieurs travaux ont été réalisés sur la biologie et l'écologie de S. maena (Dulčić et al., 2000; Matić-Skoko et al., 2004; Çiçek et al., 2007; Soykan et al., 2010). Sur le littoral algérien, plusieurs travaux ont été réalisés, citons celui de la thèse de Harchouche (2006), où la biologie, l’écologie et l’exploitation de S. maena ont été abordés. Sa longueur totale maximale varie entre 17.8 cm à 27.5 cm dans différentes localités du monde (Soykan et al., 2010) (figure1.2). La capture de S. maena au niveau des eaux algériennes est relevée entre 13 et 21°C et tolérant des températures élevées. Elle peut se trouver au-dessus des vases mélangées à du sable compact ou liquide avec les débris coquilliers. Dans les côtes espagnoles, Spicara maena est l’une des espèces les plus abondantes pendant la nuit (Valle et al., 2001).

Fig. 1.2. Morphologie générale de Spicara maena (L.).

En Méditerranée Est, la durée de vie de S. maena a été constatée entre un an à trois ans pour les femelle et deux à quatre ans pour les mâles (Çiçek et al., 2007), alors que Soykan et al. (2010) montrent que la durée de vie de S. maena est entre un à sept ans. En mer Adriatique, Dulčić et al. (2000) signalent que S. maena a une longue durée de vie avec un maximum d'âge de trois ans pour la femelle et huit ans pour le mâle. Le régime alimentaire de S. maena a été étudié dans diverses régions: Dans le Golfe de Lion (Khoury, 1984); le centre de la Méditerranée (Mytilineou, 1987); Les côtes algériennes (Harchouche et al., 2009); et dans le nord de la mer Egée (Karachle & Stergiou, 2014). Bell & Harmelin-Vivien (1983) considèrent S. maena comme une espèce carnivore microphagique. Pendant la journée, l’espèce se nourrit dans les colonnes d’eau tandis que son repos est nocturne dans les substrats. Spicara maena a été classée comme une espèce omnivore, planctophage avec préférence à la matière animale (Stergiou & Karpouzi, 2002; Karpouzi & Stergiou; 2003; Karachle & Stergiou, 2014). Le niveau trophique de S. maena variait entre 3 à 3.30, et son régime alimentaire est composé de poisson, de copépodes, de cladocères et des appendiculaires (Stergiou & Karpouzi, 2002). Le régime alimentaire de S. maena des côtes algériennes est composé de 33 différentes espèces, principalement des crustacés et des larves de poissons. Spicara maena est considérée comme une espèce de type euryphage (Harchouche et al., 2009). Au niveau de la Méditerranée Est, 36 taxons ont été Identifiées avec la dominance des

copépodes (Karachle & Stergiou, 2014). Spicara maena est caractérisé généralement par un mode de reproduction hermaphrodite protogyne, la période de reproduction s’étale entre Mars et Juin et les mâles sont de grande taille que les femelles (Çiçek et al., 2007; Soykan et al., 2010). Plusieurs auteurs décrivent l’inversion sexuelle chez ce type de poisson, en se basant sur la longueur totale des poissons. D’après Dulčić et al., (2000), cet état physiologique s’observe pour une longueur totale de 17,5 à 18 cm, alors que Çiçek et al., (2007) donnent une longueur de 10,5, puis finalement avec les travaux de Soykan et al., (2010) qui montrent que cette inverssion sexuelle se fait pour une longueur totale de 14,5 et 15, cm. Dans la thèse de Harchouche (2006), l’étude montre que la période de reproduction et de la ponte de S. maena fréquentant les eaux algériennes s’étale du printemps à l’été et que la première maturité sexuelle se situe dès l’âge de un an et demi chez cette espèce. Harchouche (2006) decrit dans sa thèse la diversité des espèces associées à S.maena. Ce dernier vit selon l’âge entre deux eaux, près du fond, et sa faune associée est ichtyologique composée d’espèces dominantes suivantes: Pagellus acarne, P. erythrinus, P. bogaraveo, Mullus barbatus, Trachurus trachurus, Boops boops et Merluccius merluccius. Plusieurs espèces de poissons démersales/benthopélagique et pélagiques sont des prédateurs de S. maena: Phycis phycis, Conger conger, Muraena helena (Dulčić et al., 2000); Merluccius merluccius, Serranus hepatus et Uranoscopus scaber (Froese & Pauly, 2016). Spicara maena a été trouvé dans l’estomac de Zeus faber (Stergiou & Karpouzi, 2002).

En ce qui concerne sa faune parasitaire, S. maena a été mentionné dans plusieurs travaux Méditerranéen. Certaines études ont fait l’objet de descriptions de certains parasites identifiés chez cette espèce et qui appartiennent à différents groupes parasites (Saad-Fares & Maillard, 1990; Charfi-Cheikrouha et al., 2000; Desdevises et al., 2002; Figus et al., 2006; Solak et al., 2007; Carreras-Aubets et al., 2012; Akmirza, 2013a; Akmirza, 2013b). Récemment, dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) dans la Méditerranée ouest, une étude détaillée a été faite sur la faune parasitaire de S maena, et a montré l’effet de la saison et la localité sur les paramètres d’infestations.

1.2. Biologie et parasite de la Bogue Boops boops La bogue B. boops (Linnaeus, 1758) est un poisson téléostéen appartenant à la famille des Sparidae. Il est distribué dans l’est de l’Atlantique: en Norvège à Angola, y compris les îles de 5

Canaries, le Cap-Vertetlesîlesde SaoTomé-Principe. Il est commun dans le golfe de Gascogne à Gibraltar (Froese & Pauly, 2016). Boops boops est répondu aussi dans la Méditerranée et la mer Noire (Kallianiotis et al., 2000; Derbal & Kara, 2008; Froese & Pauly, 2016) (figure 1.3).

Fig. 1.3. Distribution de Boops boops (AquaMaps; Froese & Pauly, 2016).

Boops boops est un poisson marin, démersal, rencontré dans les côtiers pélagiques à différentes profondeurs de 0 à 350 m (García-Rubies & Zabala, 1990; Valle et al., 2001; Sánchez- Jerez et al., 2002). De plus, il est de nature grégaire, abondant dans les zones de profondeur de 100 m (Kallianiotis et al., 2000) et c’est une espèce nocturne (Valle et al., 2001). Les larves fréquentent le plateau continental (Sabatés & Olivar., 1996);. Boops boops est plus fréquent le long des côtes algériennes où il est commun et abondant. Dans le golfe de Annaba, il est pêché dans les profondeurs entre 50 et 300 m (Derbal & Kara, 2008). La biologie et l’écologie de B. boops ont été largement étudiées (Tsangridis & Filippousis, 1991; Gordo, 1995; Lahnsteiner & Patzner, 1998; Kallianiotis et al., 2000; Khemiri et al., 2005; Monteiro et al., 2006; Derbal & Kara, 2008; Dobroslavić et al., 2013; Kara & Bayhan, 2015; El- Maremie & El-Mor, 2015). Sa longueur maximale peut atteindre 36 cm avec une longueur commune de 20 cm chez les mâles (Froese & Pauly, 2016) (figure 1.4).

Fig. 1.4. Morphologie générale de Boops boops (L.).

B. boops est une espèce omnivore avec une préférence à la matière végétale dont le niveau trophique est compris entre 2.53 à 3.30 (Sánchez-Velasco & Norbis, 1997). Son régime alimentaire est composé: de plusieurs matières, parmi lesquelles on retrouve les algues, les copépodes, des appendiculaires, plus d'autres matières (Stergiou & Karpouzi, 2002) et même des organismes planctoniques (Linde et al., 2004). Dobroslavić et al. (2013) montrent que les copépodes représentent la proie dominante chez B. boops. Dans l’est de Libye, le régime alimentaire de B. boops est composé essentiellement par des crustacés plus des éponges (El-Maremie & El-Mor, 2015). Boops boops est pâturé sur les algues (Ruitton et al., 2005). En Algérie, B boops a un régime alimentaire à base de proies benthiques et pélagiques (Derbal & Kara, 2008). Le mode de reproduction chez B. boops est généralement hermaphrodite protogyne (Froese & Pauly, 2016). La reproduction de cette espèce se fait entre la fin de l’hiver jusqu'au printemps (Monteiro et al., 2006) dans le sud du Portugal, alors que dans le golfe de Annaba, elle se situe entre Janvier et Mai (Derbal & Kara, 2008). Boops boops représente la principale espèce du régime alimentaire de Serranus hepatus (Labropoulou & Eleftheriou, 1997). Il est une proie de Seriola dumerili (Andaloro & Pipitone, 1997), et de Synodus saurus (Golani, 1993; Stergiou & Karpouzi, 2002; Froese & Pauly, 2016). Merluccius merluccius, Phycis physis, Seriola dumerili, Trachurus trachurus, Serranus hepatus sont considérés comme prédateurs de B. boops (Stergiou & Karpouzi, 2002; Froese & Pauly, 2016). Aussi, B. boops a été trouvé dans l’estomac des espèces suivantes: Seriola rivoliana, Trachurus mediterraneus, Sarda sarda, Scorpaena scrofa, Serranus cabrilla, Sphyraena viridensis, Synodus saurus, Xiphias gladius, Zeus faber (Froese & Pauly, 2016). 7

La faune parasitaire de B. boops a été étudiée en détail par rapport à celle de Spicara maena. Plusieurs travaux ont été réalisés sur les parasites de la bogue B. boops dans certaines localités de la Méditerranée (Anato et al., 1991; Renaud et al., 1980; Saad-Fares, 1985; Pérez-del-Olmo et al., 2006, 2007a, b, 2008, 2009a, 2010). Récemment, une étude de l’effet des différentes pressions de pêche sur la communauté parasitaire de B. boops, a été réalisée par Marzoug et al. (2012) dans les côtes ouest algériennes. Après ce dernier travail, d'autres travaux ont cité quelques parasites identifiés chez B. boops (Akmirza, 2013a, 2013b; Bottari et al., 2013; Ichalal et al., 2015).

CHAPITRE 2

BUT ET OBJECTIFS

2.1. But

Le but de cette étude est de fournir des informations détaillées sur la faune parasitaire, la diversité et la structure des communautés de parasites de deux poissons hôtes, Spicara maena et Boops boops, qui représentent un intérêt commercial important dans les ressources biologiques en Méditerranée le long des côtes algériennes (Bouzejer, Alger et Skikda).

2.2. Objectifs

2.2.1. Identifier la faune parasitaire chez ces deux poissons, en se basant sur l’étude morphologique et taxonomique des parasites.

2.2.2. Obtenir une base de données quantitative par saison sur les parasites et les communautés parasitaires de deux hôtes dans les trois localités ciblées: La composition des espèces, les paramètres quantitatifs de l’infestation et la structure de la communauté.

2.2.3. Effectuer une évaluation comparative de la structure de la communauté et de la composition des parasites chez les deux hôtes apparentés de sparidés, qui occurrent dans les trois sites d'étude. Ceci sur la base de tous les échantillons des saisons; identifier le rôle de chaque hôte sur la transmission des parasites en communs.

CHAPITRE 3

MATERIELS ET METHODES

3.1. Caractéristiques de la zone d’étude La côte algérienne est représentée par une longue façade maritime, qui s'étale de l'ouest à l'est; de Marsat Ben-Mhidi ou Ghazaouet (frontière marocaine) au cap Roux ou El-Kala (frontière tunisienne) (Zeghdoudi, 2006). Elle est divisée en trois secteurs importants: l'est rassemble Béjaia, Jijel, Skikda et Annaba; le centre, les zones de pêche de Zemmouri, Alger, Bouharoun et Cherchell. L’ouest regroupe Mostaganem, Arzew, Oran, Beni-saf et Ghazaouet (Harchouche, 2006). La côte algérienne est caractérisée par deux couches d’eaux superposées, l’eau Atlantique et l’eau Méditerranéenne. L’eau Atlantique est représentée par une couche superficielle de 150 m d’épaisseur, avec une température de 15 à 23°C en surface et de 13,5 à 14°C en profondeur et d’une salinité de 36,5 à 38‰ (Benzohra & Millot, 1995). Cette eau présente un écoulement plus ou moins stable, elle pénètre le bassin algérien sous forme d’une veine de courant étroit et cela donne des tourbillons côtiers associés à des upwellings puis une contribution d’une forte productivité biologique et une augmentation des capacités trophiques du milieu (Millot, 1987; Benzohra & Millot, 1995; Millot & Taupier-Letage, 2005). Le bassin algérien a subi de grands changements en fonction des courants dans les périodes (1987–1996) et (1997–2006), la circulation de l’eau levantine intermédiaire européenne peut être propagée dans le bassin algérien (Millot, 1987; Pinardi et al., 2015) définie par une température absolue entre 13,2 et 14°C et une salinité maximale entre 38,5 et 38,7 ‰ (Benzohra & Millot, 1995).

3.2. Échantillonnage Pour la réalisation de cette étude, nous avons choisi deux espèces de poissons: Spicara maena et Boops boops (Teleostei: Sparidae) qui sont d'un intérêt commercial important le long des côtes algériennes. Notre échantillonnage a été effectué durant la période de 2013 à 2014 dans trois localités des côtes algériennes: à l'ouest Bouzedjar (Ain Témouchent); au centre Alger et à l'est Skikda (Figure 3.1).Un total de 238 individus B. boops et 237 individus S. maena à été collecté en trois

10 échantillons durant trois saisons: automne 2013, printemps 2014 et l’automne 2014 à Bouzedjar et Alger. Pour la localité de Skikda seulement deux échantillons ont été collectés, un échantillon au printemps 2014 et l’autre en automne 2014 pour les deux espèces de poissons (tableau 3.1). Dans le laboratoire, tous les spécimens recueillis ont été mesurés (longueur totale, longueur standard) et pondérés (poids total). Quelques spécimens ont été disséqués directement (poisson frais) pour prélever les parasites vivants. Pour le reste des spécimens, chaque poisson a été mis dans du papier aluminium, étiqueté et congelé pour une étude ultérieure.

Figure 3.1. Présentation géographique des trois localités d’échantillonnage de Boops boops et Spicara maena dans la côte algérienne.

3.3. Collecte et identification des parasites Une méthodologie a été adoptée pour la collecte de tous les parasites. Après décongélation des poissons, un examen minutieux est appliqué pour chaque spécimen, allant de la surface du poisson, à la bouche et les nageoires. Les arcs branchiaux sont détachés et placés dans la solution NaCl à 9‰. Après, le poisson est disséqué (avec une moyenne de 3à 4 poissons par jour) par une incision medio-ventrale à partir de l’anus jusqu’à l’opercule et tous les organes ont été detachés et séparés. Le sexe a été déterminé. Puis chaque organe (œsophage, estomac, cæcums pyloriques et l’intestin) a été examiné délicatement dans une solution saline de NaCl. Le cœur, le foie, les gonades, le muscle et le cerveau ont été écrasés entre deux boites puis observés afin de rechercher des métacercaires et des nématodes. Nous avons utilisés une loupe binoculaire pour observer et

11 prélever les parasites et un microscope optique pour les identifier directement si cela est possible.

Tableau 3.1: Nombre de poissons examinés (Spicara maena et Boops boops) durant les saisons d’échantillonnage dans les trois sites (Bouzedjar, Alger et Skikda). Hôte Site Date d’échantillonnage No. de poisson Spicara maena Bouzedjar 28.11.2013 30 18.06.2014 30 25.11.2014 30 Alger 27.11.2013 30 15.6.2014 30 27.11.2014 30 Skikda 25.06.2014 27 06.12.2014 30 237

Boops boops Bouzedjar 06.11.2013 32 18.06.2014 30 23.11.2014 30 Alger 20.11.2013 30 15.06.2014 30 29.11.2014 29 Skikda 17.07.2014 30 05.12.2014 27 238

Pour chaque spécimen de poisson étudié, tous les parasites récoltés, ont été prélevés et bien nettoyés puis comptés sous la loupe binoculaire et fixés dans de l’alcool 70% pour une étude morphologique ou dans de l’alcool 100% pour une étude moléculaire ultériure. Les larves de nématodes ont été identifiés directement avec une solution saline ou de la glycérine (Moravec, 2000). Les isopodes et les copépodes ont été observés et identifiés directement dans la solution saline sous la loupe binoculaire.Certaines métacercaires ont été trouvés enkystées, les kystes ont été brisés pour faciliter leur identification. Pour un montage permanant de nos parasites récoltés, les digènes, monogènes et les cestodes ont été colorées avec l’acetocarmine selon le protocole de Georgiev et al. (1986), puis

12 sont déshydratés avec une séries d’alcool (70%, 80%, 90%, 100%), éclaircis dans du dimethyl phthalate et montés d'une façon permanente avec du baume de Canada. Tous les parasites aux différents stades (métacercaire, larve et adulte) ont été identifiés directement ou après un montage permanant au niveau de la famille, genre et l’espèce lorsque cela est possible.

3.4. Étude systématique des parasites Les parasites récoltés ont été identifiés sur la base de la description morpho-anatomique des espèces avec l’utilisation des clés d’identifications établies par: Yamaguti (1958, 1963); Gibson & Bray (1986); Jones et al. (2005); Bray et al. (2008) et par l’utilisation des articles: Bray & Bartoli (1996); Kostadinova et al. (2003); Pérez-del-Olmo et al. (2006, 2007a); Carreras-Aubets et al. (2011, 2012). Cette identification des espèces a été réalisée aussi avec la collaboration du Dr. Pérez-del-Olmo de Institue Cavanilles de Biodiversité et Biologie Evolutionniste, Université de Valence (Espagne) et Dr. Aneta Kostadinova de l’Institut de Parasitologie, Centre Biologique de l’Académie des Sciences de la République Tchèque. Quelques parasites déjà montés, ont été dessinés et des mensurations précises de l’ordre du micromètre (anatomie interne) ont été réalisées au microscope optique muni d’une chambre claire (Wild M 20, Leïca DM 2000, et Olympus BH 2) au niveau du Laboratoire Réseau de Surveillance Environnementale (LRSE) (Université d’Oran 1 Ahmed Ben Bella).

3.5. Traitement des données Lors de notre présent travail, pour l’identification des communautés parasitaires des deux hôtes ((S. maena et B. boops), nous avons utilisé les termes écologiques définies par Bush et al. (1997): - Prévalence (P%), qui représente le pourcentage des individus hôtes infestés par une espèce parasite dans l’échantillon, divisé par le nombre des poissons hôtes examinés. - L’abondance moyenne (AM) désigne le nombre total des individus des espèces de parasites particulières divisé par le nombre total des hôtes examinés dans l’échantillon. - L’intensité moyenne (IM), qui représente le nombre moyen de parasites d’une espèce donnée par hôte infesté dans l’échantillon. Les analyses des communautés parasitaires de nos poissons ont été ordonnées en deux niveaux hiérarchiques: - Le niveau d’infracommunauté qui représente toutes populations parasites dans les individus poissons. - Le niveau de composante communautaire qui représente les infracommunautés dans la

13 population d’hôtes échantillonnées dans une localité et dans un temps particulier. Les espèces parasites récoltées dans un échantillonnage présentant une prévalence supérieure à 10%, sont considérées comme des espèces communes.

3.6. Les analyses statistiques Pour évaluer notre travail à l'échelle écologique, nos résultats ont été traités et analysés en utilisant des tests statistiques, et ceci avec la collaboration du Dr. Pérez-del-Olmo au niveau de « Institue Cavanilles de Biodiversité et Biologie Evolutionniste, Université de Valence». Tous d’abord, toutes les données de chaque poisson et de chaque parasite ont été présentées et organisées dans un fichier Excel pour les deux espèces de poissons hôtes, afin de faciliter leur étude statistique. Pour chaque poisson hôte, nous avons calculé les paramètres d’infracommunauté suivants: la richesse d’infracommunauté, l’abondance d’infracommunauté, la diversité de Brillouin et l’indexe de la dominance de Berger-Parker. Pour une comparaison des localités étudiées, nous avons utilisé les analyses de modèle linéaire général (GLM) pour les deux hôtes. Nous avons utilisé le logiciel PRIMER v6 pour étudier la composition des communautés de parasites identifiés (Clarke & Gorley, 2006).Aussi, nos résultats ont été traités par une analyse de similarité (ANOSIM), qui a été utilisée pour tester l'hypothèse nulle, c'est à dire, pour qu’il n’y ait pas de différences dans la structure des communautés parasitaires de poisson en fonction de l’hôte, de la saison, et de la localité étudié. Le logiciel Statistica 7.0 (Stat Soft, Inc., Tulsa, OK, USA) a été utilisé pour la comparaison des prévalences des parasites étudiés.

14 CHAPITRE 4

LA FAUNE PARASITAIRE CHEZ Spicara maena

Cette présente étude est la première à s’intéresser à la faune parasitaire de S. maena des côtes algériennes. L’inventaire des diffèrents parasites appartiennent aux divers groupes systématiques: 15 espèces de digènes (7 adultes, 5 juvéniles et 3 espèces de métacercaires), quatre espèces de monogènes, une larve de cestode, cinq espèces de nématodes (1 adulte et 4 larves), une espèce de copépode et deux espèces d’isopodes. Nous avons enregistrées six nouveaux records d'hôtes (1 monogène, 3 digènes, 1 nématode et 1 isopode): Encotyllabe sp., Magnibursatus bartolii, Lepidauchen sp. (juv.), Prosorhynchus crucibulum (met.), Anisakis sp. type II (sensu Berland, 1961) (larve) et Gnathia sp. (larve). La description détaillée de la morphologie de quatre espèces digène (Lecithocladium excisum, Lepidauchen sp. (juv.), Tormopsolus sp. (met.) et P. crucibulum (met.)), les critères d’identification d’une espèce de digène et d’une espèce de monogène (Opecoelidae gen. sp. (juv.) et Encotyllabe sp.). Les paramètres d’infestation et les remarques de tous les parasites identifiés sont consignés dans cette partie.

4.1. Digènes

4.1.1. Digènes adultes Sept espèces parasites digènes utilisent S. maena comme hôte définitif dans les côtes algériennes: Magnibursatus bartolii, Aphanurus stossichii, Ectenurus lepidus, Hemiurus communis, Lecithocladium excisum, Aponurus laguncula et Lepocreadium album.

Règne Animal Phylum Plathelminthes Classe Trematoda Rudolphi, 1808 Subclasse Digenea Carus, 1863

15 Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamille Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Derogenidae Nicoll, 1910 Subfamille Halipeginae Poche, 1926 Genre Magnibursatus Naidenova, 1969

Magnibursatus bartolii Kostadinova, Power, Fernández, Balbuena, Raga & Gibson, 2003

Microhabitat: Partie antérieure de l’œsophage. Localité: Skikda. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.8%; intensité maximale1 individu; abondance moyenne 0.02 (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Magnibursatus bartolii est un parasite spécialiste de Boops. boops. La présente étude représente le premier enregistrement de M. bartolii chez S. maena. Nous signalons qu’un seul spécimen durant notre étude. Récemment, M. bartolii a été signalé chez B. boops, Diplodus sargus, Diplodus puntazzo et Sparus aurata en Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamille Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Hemiuridae Looss, 1899 Subfamille Aphanurinae Skrjabin & Guschanskaja, 1954 Genre Aphanurus Looss, 1907

Aphanurus stossichii, (Monticelli, 1891) Looss, 1907 (Voir Figure II.I. dans annexe II)

Microhabitat: Œsophage, estomac. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 3.3%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.03); Alger (prévalence 4.4%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.04); Skikda (prévalence 8.8%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 16 0.09) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Aphanurus stossichii est un parasite généraliste avec une large distribution. Il a été rapporté chez Spicara. maena par Looss (1907) dans la mer Adriatique. Notre présent travail et la thèse de Carreras-Aubets (2012) représentent les premiers enregistrements d’A. stossichii dans l'Ouest de la Méditerranée chez S. maena. Aphanurus stossichii a été signalé en Méditerranée chez Aidablennius sphynx, Alosa fallax, Boops boops, Diplodus puntazzo, Engraulis encrasicolus, Liza saliens, Myctophum punctatum, Sardina pilchardus, Sardinella aurita, Spicara smaris, Sprattus sprattus, Synodus saurus, Trachinotus ovatus, Trachurus mediterraneus et T. trachurus (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamille Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Hemiuridae Looss, 1899 Subfamille Dinurinae Looss, 1907 Genre Ectenurus Looss, 1907

Ectenurus lepidus Looss, 1907 (Voir Figure II.II. dans annexe II)

Microhabitat: Estomac. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 2.2%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.03); Alger (prévalence 4.4%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.04); Skikda (prévalence 3.5%; intensité maximale1 individu; abondance moyenne 0.03) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Ectenurus lepidus est un parasite généraliste, il a été rencontré chez S. maena dans la mer Adriatique (Looss, 1907, 1908) et dans l’Est de la Méditerranée (Papoutsoglou, 1976). Cette espèce a été identifiée par Figus et al. (2006) et rédécrite par Carreras-Aubets et al. (2012) dans l'Ouest de la Méditerranée chez S. maena. Elle a été signalée en Méditerranée chez Atherina

17 boyeri, Lophius budegassa, L. piscatorius, Scomber colias, Spicara smaris, Trachinotus ovatus, Trachurus mediterraneus, T. picturatus et T. trachurus (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamille Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Hemiuridae Looss, 1899 Subfamille Hemiurinae Looss, 1899 Genre Hemiurus Rudolphi, 1809

Hemiurus communis Odhner, 1905 (Voir Figure II.III. dans annexe II)

Microhabitat: Estomac. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 1.1%; intensité 1 individu; abondance moyenne 0.01); Alger (prévalence 4.4%; intensité maximale 1 individus; abondance moyenne 0.04); Skikda (prévalence 7%; intensitémaximale4 individus; abondance moyenne 0.12) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière). Remarques Hemiurus communis est une espèce généraliste, elle a été enregistrée chez Spicara maena dans l'Ouest de la Méditerranée (Bartoli et al., 2005). Elle a été mentionnée dans la thèse de Carreras- Aubets (2012) chez le même hôte dans l'Ouest de la Méditerranée. Hemiurus communis a été signalé chez Boops boops, Dentex dentex, Helicolenus dactylopterus, Oblada melanura, Pagellus erythrinus, Pagrus pagrus, Seriola dumerili, Spicara smaris, Spondyliosoma cantharus, Synodus saurus, Trachurus mediterraneus, T. trachurus et Trisopterus minutus en Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamille Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Hemiuridae Looss, 1899 Subfamille Elytrophallinae Skrjabin & Guschanskaja, 1954 Genre Lecithocladium Lühe, 1901

18 Lecithocladium excisum (Rudolphi, 1819) Lühe, 1901

Microhabitat: Estomac. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 4.4%; intensité1 individu; abondance moyenne 0.04); Alger (prévalence 4.4%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.04); Skikda (prévalence 1.8%; intensité maximale1 individu; abondance moyenne 0.02) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Description (Figure 4.1., 4.2.; tableau 4.1.) [Basé sur 3 spécimens adultes montés.] Corps tubulaire, allongé, 1,420‒1,640  200‒300. Soma long, 900‒1,130  400‒620, comporte tous les organes. Ecsoma de taille moyenne, 300‒650  150‒180, représente approximativement 1/3 de la longueur totale du corps. Ventouse buccale terminale, large, 180‒230  150‒200, en forme d’entonnoir. Lobe préoral absent. Prépharynx absent. Pharynx musculeux, large, allongé, 110‒130  100‒200. Ventouse ventrale globuleuse, plus petite que la ventouse orale, 150‒170  120‒180. Deux caecums développés, s'étendant jusqu'à la fin de l'ecsoma. Deux testicules aplatis, superposés dans le hindbody, symétriques à tandem, testicule antérieur, 50‒110  40‒120, testicule postérieur, 40‒110  50‒120. Vésicule séminale allongée, 115‒137  72‒79, entre la ventouse ventrale et le testicule antérieur. Un ovaire en arrière des testicules, aplati dans le sens antéro-postérieur, plus petit que les testicules, 40‒100  40‒100. Utérus descend jusqu'à la partie postérieure du soma. Lobes vitellins longs et tubulaires, postéro-ventrale à l’ovaire. Pore excréteur ventro-terminal, situé dans l’ecsoma.

Fig. 4.1. Lecithocladium excisum ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue latérale. Barre d’échelle: 500 μm.

Tableau 4.1. Comparaison des données morphométriques de Lecithocladium excisum chez Spicara maena.

Hôte Spicara maena Scombers scombrus Scombers scombrus Localité Algérie L'étang de Berre Nord-Est Atlantique (France) Source Présente étude Mazza (1963) Gibson & Bray (1986) Corps 1420‒1640 200‒300 2920‒4850 520‒810 3500‒7200 600‒1200 Ecsoma 300‒650 150‒180 640‒1030 400‒570 150 400 Ventouse orale 180‒230 150‒200 100‒140 310‒480 350‒650 380‒600 Ventouse ventrale 150‒170 120‒180 230‒340 260‒350 300‒470 350‒500 Pharynx 110‒130 100‒200 260‒360 120‒220 Testicule antérieur 50‒110 40‒120 260‒270 340‒400 230‒420 230‒430 Testicule postérieur 40‒110 50‒120 260‒270 340‒400 230‒420 230‒430 Ovaire 40‒100 40‒100 240‒330 170‒260 150‒300 280‒390 Œufs 10‒15 7‒9 20‒22 10‒12 21‒24 11‒14

Fig. 4.2. Lecithocladium excisum ex Spicara maena. Dessin à main, vue latérale. Barre d’échelle: 500 μm.

Remarques L’étude morphométrique de L. excisum, montre des tailles légèrement plus petites pour tous les organes mesurés que celle des individus récoltés par Mazza (1963) chez Scomber scombrus de l'étang de Berre (tableau 4.1). Les différentes mensurations sont aussi petites comparés à ceux de Gibson & Bray (1986) chez S. scombrus du Nord-Est de l’Atlantique (tableau 4.1). Lecithocladium excisum est un parasite généraliste. Notre présente étude et la thèse de Carreras-Aubets (2012) représentent le premier enregistrement de L. excisum chez S. maena. 20 Hassani et al. (2015) signalent cette espèce dans la côte ouest algérienne chez Mullus surmuletus. Lecithocladium excisum a été enregistré chez Boops boops, Coryphaena hippurus, Lophius budegassa, Merluccius merluccius, Mullus barbatus, M. surmuletus, Sarpa salpa, Scomber colias, S. scombrus, Spondyliosoma cantharus, Trachinotus ovatus, Trachurus mediterraneus et T. trachurus dans la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamilia Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Lecithasteridae Odhner, 1905 Genre Aponurus Looss, 1907

Aponurus laguncula Looss, 1907

Microhabitat: Estomac. Localité:Bouzedjar, Alger. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 2.2%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.02); Alger (prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Aponurus laguncula est une espèce généraliste. Cette espèce a été enregistrée chez S. maena dans la mer Adriatique (Looss, 1908); elle a été mentionné dans la Méditerranée dont la localité n'est pas précisée chez S. maena (Paggi et al., 1998). Cette espèce a été rapportée dans la thèse de Carreras- Aubets (2012) chez le même hôte dans l'Ouest de la Méditerranée. Cette espèce a été décrite chez Trachinus draco dans l’Ouest de la Méditerranée (Carreras-Aubets et al., 2011). Aponurus laguncula a été signalé chez Belone belone, Boops boops, Mullus barbatus, M. surmuletus et Trachinus draco dans la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Superfamille Lepocreadioidea Odhner, 1905 Famille Lepocreadiidae Odhner, 1905 Genre Lepocreadium Stossich, 1904

Lepocreadium album (Stossich, 1890) Stossich, 1904 (Voir Figure II.IV. dans annexe II)

Microhabitat: Caecum. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 23.3%; intensitémaximale19 individus; abondance moyenne0.88); Alger (prévalence 23.3%; intensitémaximale17 individus; abondance moyenne 0.89); Skikda (prévalence 14%; intensité maximale6 individus; abondance moyenne0.28) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Lepocreadium album est un parasite généraliste des sparidés. Nous retiendrons l'identification de Papoutsoglou (1976) qui montre la présence de cette espèce chez S. maena dans la Méditerranée comme une identification correcte, bien que l’identification de Saad-Fares & Maillard (1990) qui suggèrent que cela pourrait correspondre à L. pegorchis, mais cette suggestion est basée simplement sur leur hôte utilisé où ils ont été décrits et n’est pas basée sur une révision et une comparaison détaillée avec le matériel collecté par Papoutsoglou. Lepocreadium album a été enregistré chez plusieurs espèces dans la Méditerranée: Boops boops, Diplodus annularis, D. puntazzo, D. sargus, D. vulgaris, Lithognathus mormyrus, Oblada melanura, Pagellus erythrinus, Pagrus pagrus, Sparus aurata, Spicara smaris et Spondyliosoma cantharus (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

4.1.2. Digènes juvéniles Durant notre travail de recherche le long des côtes algériennes, nous avons identifié cinq espèces parasites au stade juvénile infestant Spicara maena: Lepidauchen sp., Steringotrema sp., Lecithaster sp., Lepocreadiidae gen. sp. et Opecoelidae gen. sp.

Classe Trematoda Rudolphi, 1808 Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Xiphidiata Olson, 2003 Superfamille Allocreadioidea Looss, 1902 Famille Acanthocolpidae Lühe, 1906 Genre Lepidauchen Nicoll, 1913

Lepidauchen sp. (juv.)

Microhabitat: Estomac.

22 Localité: Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Alger (prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01); Skikda (prévalence 1.8%; intensité maximale1 individu; abondance moyenne0.02) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Description (Figure 4.3., 4.4.) [Basé sur 1 spécimen juvénile monté.] Corps allongé, 655  213. Forebody 360. Hindbody 238. Ventouse orale terminale, musculaire, grande, 129  116. Prepharynx distinct, 70. Pharynx large, 51  41. Œsophage long, 124. Ventouse ventrale circulaire, musculeuse, 60 60, plus petite que la ventouse orale. Caecum large, se termine aveuglement au niveau de la région post-testiculaire. Deux testicules ovales, non contigus, obliques dans le hindbody, testicule antérieur, 55  56, testicule postérieur, 60 60. Région post-testiculaire, 97.Vésicule séminale longue, 97  34, tubulaire, leur extrémité proximale étroite à l’ovaire et leur partie médiane passe au niveau de la ventouse ventrale. Poche de cirre de petite taille, 34  24, sub-globulaire, dans la partie postérieure du hindbody, contigu avec la marge antérieure de la ventouse ventrale. Ovaire entière, médiane, pré-testiculaire; ovoïde, 58  60. Vésicule excrétrice est terminale et en forme de I.

Remarques Les mensurations établies sur nos spécimens montrent des tailles petites, (vu qu’ils sont des juvéniles, les organes ne sont pas bien développés), donc ne peuvent etres comparés aux individus adultes. Les caractéristiques morpho-anatomiques des juvéniles sont incomplètes, pour les identifier, on s'est basé sur les critères morphologiques des adultes du genre Lepidauchen. Ce genre a été transféré de la famille des Lepocreadiidae à la famille des Acanthocolpidae, en se basant sur la disposition du réceptacle séminal utérin (Bray & Bartoli, 1996). Nous avons enregistré et pour la première fois la présence du genre Lepidauchen chez S. maena. Le genre Lepidauchen a été signalé au stade adulte chez plusieurs poissons de la Méditerranée: Coris julis, Diplodus annularis, D. sargus, Labrus merula, Lithognathus mormyrus, Pagellus erythrinus et Symphodus tinca dans la Méditerranée (Radujković et al., 1989; Bray & Bartoli, 1996; Bartoli et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Fig. 4.3. Lepidauchen sp. (juv.) ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue ventrale. Barre d’échelle: 200 μm.

Fig. 4.4. Lepidauchen sp. (juv.) ex Spicara maena. Dessin à main, vue ventrale. Barre d’échelle: 200 μm.

24 Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Bucephalata La Rue, 1926 Superfamille Gymnophalloidea Odhner, 1905 Famille Fellodistomidae Nicoll, 1909 Genre Steringotrema Odhner, 1911

Steringotrema sp. (juv.) (Voir Figure II.V. dans annexe II)

Microhabitat: Estomac. Localité: Skikda. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.8%; intensitémaximale1 individu; abondance moyenne 0.02 (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Nous n’avons récolté qu’un seul spécimen juvénile du genre Steringotrema durant notre étude. Nous n'avons pas pu identifier l’espèce.Notre spécimen pourrait être le stade juvénile de l’espèce Steringotrema pagelli. Steringotrema pagelli (van Beneden, 1871) a été enregistré chez S. maena dans la Méditerranée et dont la localité n'a pas été précisée (Naidenova & Mordvinova, 1997) et dans l'Ouest de la Méditerranée (Akmirza, 2013b). Steringotrema pagelli a été signalé chez Boops boops, Diplodus puntazzo, Lithognathus mormyrus et Spondyliosoma cantharus dans la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamille Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Lecithasteridae Odhner, 1905 Genre Lecithaster Lühe, 1901

Lecithaster sp. (juv.) (Voir Figure II.VI. dans annexe II)

Microhabitat: Estomac. Localité: Bouzedjar. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.1%; intensité maximale1 individu; abondance moyenne 0.01

25 (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Nous n’avons récolté qu’un seul spécimen juvénile du genre Lecithaster dans la côte ouest algérienne. Nous n’avons pas pu identifier l’espèce. Donc, nous ne pouvons confirmer s’agit de la même espèce précédemment rapportées chez S. maena comme Lecithaster stellatus (Looss, 1906) en mer Adriatique (Looss, 1907, 1908). Lecithaster stellatus a été enregistré chez Atherina boyeri, Belone belone, Dentex dentex et Symphodus ocellatus dans la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Superfamille Lepocreadioidea Odhner, 1905 Famille Lepocreadiidae Odhner, 1905

Lepocreadiidae gen. sp. (juv.)

Microhabitat: Caecum. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 4.4%; intensité maximale 3 individu; abondance moyenne 0.07); Alger (prévalence 14.4%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.2); Skikda (prévalence 26.3%; intensité maximale 6 individus; abondance moyenne 0.67) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Durant notre étude, plusieurs spécimens parasites ont été sélectionnés au stade juvénile appartenant à la famille des Lepocreadiidae (sans précision du genre et de l’espèce). Trois espèces adultes appartenant à la famille des Lepocreadiidae ont été identifiées précédemment chez S. maena (Lepocreadium album, L. pegorchis et Prodistomum polonii), donc, ces spécimens pourraient être des juvéniles de ces espèces identifiés chez S. maena. Cette famille a été déjà signalée dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) chez S. maena dans l'Ouest de la Méditerranée. Dans la Méditerranée, cette famille a été enregistrée chez Diplodus annularis, D. puntazzo, D. sargus, D. vulgaris, Lithognathus mormyrus, Oblada melanura, Pagellus erythrinus, Pagrus pagrus, Sarpa salpa, Spicara smaris et Spondyliosoma cantharus (Pérez-del-Olmo et al., 2016). Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957

26 Subordre Xiphidiata Olson, 2003 Superfamilia Allocreadioidea Looss, 1902 Famille Opecoelidae Ozaki, 1925 Opecoelidae gen. sp. (juv.)

Microhabitat: Estomac. Localité: Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Alger (prévalence 2.2%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.03); Skikda (prévalence 5.3%; intensité maximale1 individu; abondance moyenne 0.05 (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Critères d’identification (Figure 4.5.) Corps allongé, de petite taille. Le niveau maximum de la largeur, est au niveau de la ventouse ventrale. Tégument lisse. Ventouse orale terminale, petite, arrondie, s’ouvrant ventralement. Prépharynx court. Pharynx présent, non spécialisé. Œsophage long. Ventouse ventrale plus large que la ventouse orale, dans la moitié antérieure du corps, arrondie, non spécialisée. Deux caecums se terminent aveuglement au niveau de la partie postérieure de hindbody. Deux testicules en petite taille, en tandem, dans le hindbody. Un ovaire de taille petite dans le hindbody, pré-testiculaire. Vésicule excrétrice en forme de I, s’étend au testicule antérieur ou l’ovaire. Les autres détails n’apparaissent pas.

Fig. 4.5. Opecoelidae gen. sp. (juv.) ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Barre d’échelle: 500 μm.

Remarques Opecoelidae Ozaki, 1925 est l'une des familles de trématodes les plus présentes dans les poissons. Elle se trouve dans les eaux de mer et dans les eaux douces chez les poissons téléostéens. La famille 27 comprend actuellement 85 genres reconnus (Jones et al., 2005) et plus de 800 espèces. Ce présent travail et la thèse de Carreras-Aubets (2012) représente le premier enregistrement de cette famille chez S. maena. Cette famille a été signalée chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2008). Elle a été citée dans la thèse de Abid Kachour (2014) dans les côtes Ouest algériennes chez P. erythrinus. Elle a été signalée chez différentes espèces: Diplodus annularis, Sparus aurata, Spondyliosoma cantharus et Oblada melanura dans la lagune de Bizerte (Tunisie) (Antar et al., 2015). Elle a été signalée dans la Méditerranée chez Dentex dentex, D. gibbosus, Diplodus annularis, D. puntazzo, D. sargus, D. vulgaris, Lithognathus mormyrus, Oblada melanura, Pagellus erythrinus, Pagrus pagrus, Sparus aurata, Spicara smaris et Spondyliosoma cantharus (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

4.1.3. Métacercaires L'identification précise des espèces métacercaires digénes étudiés n'a pas été possible car cela nécessite une étude morphologique détaillée de chaque individu. Au moins trois espèces de digènes utilisent S. maena comme hôte intermédiaire sur les côtes algériennes: Stephanostomum sp.; Tormopsolus sp. et Prosorhynchus crucibulum.

Stephanostomum sp. (met.) (Voir Figure II. VII. dans annexe II)

Microhabitat: Enkysté dans le muscle associé aux branchies. Localité: Bouzedjar. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01 (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Le stade larvaire du genre Stephanostomum a été signalé chez plusieurs hôtes intermédiaires. Nous avons récolté un seul spécimen chez S. maena, nous n'avons pas pu identifier l'espèce, ce genre a déjà été enregistré chez S. maena dans l'Ouest de la Méditerranée (Figus et al., 2006). Ce genre a été

28 signalé dans la Méditerranée chez Aidablennius sphynx, Boops boops, Gadiculus argenteus, Gaidropsarus mediterraneus, G. vulgaris, Gobius niger, Helicolenus dactylopterus, Luvarus imperialis, Merlangius merlangus, Merluccius merluccius, Micromesistius poutassou, Molva macrophthalma, Parablennius tentacularis, Phycis blennoides, P. phycis, Sarpa salpa, Sciaena umbra, Seriola dumerili, Synchiropus phaeton, Torpedo torpedo, Trachurus mediterraneus, Trisopterus minutus, Umbrina cirrosa et Uranoscopus scaber (Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Tormopsolus sp. (met.)

Microhabitat: Enkysté dans le muscle associé au l’œsophage. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 54.4%; intensité maximale 9 individus; abondance moyenne 1.23); Alger (prévalence 49.9%; intensité maximale 8 individus; abondance moyenne 1.03); Skikda (prévalence 33.3%; intensité maximale 9 individus; abondance moyenne 0.93) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Description (Figure 4.6., 4.7.) [Basé sur 8 spécimens métacercaires montés.] Corps allongé, 1163‒1368  252‒302. Présence des pigments au niveau du hindbody. Forbody court, 252‒350 et hindbody long, 583‒972. Ventouse orale, 155‒205  162‒173, ovale ou sub-circulaire, musculaire et sub- terminale. Tégument épineux couvrant la ventouse orale. Ventouse ventrale, 220‒223  205‒223, arrondie, située dans le tier antérieur du corps, plus grande que la ventouse orale. Distance entre la ventouse ventrale et l’ovaire de 414‒695. Caecum mince, atteint l’extrémité postérieure du corps. Deux testicules, petits, ovales, en tandem, entiers, dans le hindbody, testicule antérieur, 36‒61  54‒61, testicule postérieur, 36‒43  54‒70. Distance entre les testicules de 0‒50. Région post-testiculaire de 21‒80. Ovaire arrondi, de taille petite, 36‒40  36‒43, pré-testiculaire. Distance entre l’ovaire et le testicule antérieur 0‒126. 29 Vésicule excrétrice en forme de I, longue, atteint l’extrémité postérieure de l’ovaire.

Fig. 4.6. Tormopsolus sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm.

Remarques Les caractéristiques morphologiques des métacercaires sont incomplètes pour arriver à l’identification des espèces. Le stade larvaire du genre Tormopsolus a été enregistré chez différents hôtes intermédiaires. Notre étude et celle de Carreras-Aubets (2012) signalent la présence de Tormopsolus chez Spicara. maena pour la première fois. Tormopsolus sp utilise S. maena comme hôte intermédiaire. Au stade adule, le genre Tormopsolus a été enregistré en Méditerranée chez Merlangius merlangus, Phycis blennoides, Seriola dumerili, S. hippos, S. nigrofasciata et Uranoscopus scaber (Bray & Cribb, 2001; Bartoli et al., 2004;

Pérez-del-Olmo et al., 2016).

Fig. 4.7. Tormopsolus sp.ex Spicara maena. Dessin à main, vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm.

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Bucephalata La Rue, 1926 Superfamille Bucephaloidea Poche, 1907 Famille Bucephalidae Poche, 1907 Subfamille Prosorhynchinae Nicoll, 1914 Gnere Prosorhynchus Odhner, 1905

Prosorhynchus crucibulum (Rudolphi, 1819) Odhner, 1905 (met.)

Microhabitat: Enkysté dans le muscle associé à l’œsophage. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda.

31 Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 3.3%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.03); Alger (prévalence 3.3%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.04); Skikda (prévalence 5.3%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.07) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Description (Figure 4.8., 4.9.) [Basé sur 4 spécimens métacercaires montés.] Corps allongé, 677‒983  180‒338. Tégument épineux. Rhynchus musculaire, conique et large, 130‒151  83‒115, comporte des lobes. Bouche en position médio-ventrale, dans la moitié postérieure du corps, 50‒65  50‒64. Intestin allongé et long, situé dans la partie postérieure. Deux testicules, ovoïdes, en tandem, contigus, de petite taille. Testicule antérieur, 60‒65  60‒68, testicule postérieur, 59‒62  58‒65.Ovaire ovoïde, pré-testiculaire, antérieur au testicule antérieur, 28‒32  28‒31. Pore excréteur terminal et ne comporte pas des épines.

Fig. 4.8. Prosorhynchus crucibulum ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Barre d’échelle: 500 μm.

Remarques L’identification de P. crucibulum s'est basée sur les critères morphologiques de cette espèce au stade adulte. Le stade larvaire du P. crucibulum a été enregistré chez divers hôtes. Nous avons récolté l’espèce P. crucibulum pour la première fois chez S. maena. Elle infeste S. maena comme hôte intermédiaire. Prosorhynchus crucibulum a été rapportée chez M. surmuletus des côtes Ouest algériennes (Hassani et al., 2015). Aussi elle a été signalée au stade adulte chez Conger conger, Seriola dumerili, Solea solea et Symphodus tinca en Méditerranée (Bartoli et al., 2005; Durieux et al., 2010; Francisco et al., 2010; Pérez- del-Olmo et al., 2016).

Fig. 4.9. Prosorhynchuscrucibulum ex Spicara maena. Dessin à main, vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm

4.2. Monogènes Nous avons identifié deux espèces monogènes Polyopisthocotylea (Cyclocotyla bellones et Bivagina alcedinis) et deux espèces monogènes Monopisthocotylea (Encotyllabe sp. et Lamellodiscus knoepffleri) chez S. maena le long des côtes algériennes.

Règne Animal Phylum Plathelminthes Classe Monogenea van Beneden, 1858 Subclasse Polyopisthocotylea Odhner, 1912 Famille Diclidophoridae Fuhrmann, 1928 Genre Cyclocotyla Otto, 1823

Cyclocotyla bellones Otto, 1823 (Voir Figure II. VIII. dans annexe II)

33 Skikda (prévalence 5.3%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.07) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Cyclocotyla bellones est un parasite généraliste. Il apparaît habituellement l’association des spécimens C. bellones avec l’isopode du genre Ceratothoa. Durant notre étude, C. bellones était attaché à Ceratothoa oestroides, et il a été récolté de la cavité buccale de S. maena. La présence de C. bellones a été rapportée chez S. maena dans l'Ouest de la Méditerranée (Trilles, 1968), dans le Centre de la Méditerranée (Mariniello et al., 1999), dans l’Est de la Méditerranée (Solak et al., 2007) et dans la Méditerranée (localité non spécifique) (Lambert, 1978). Aussi, C. bellones a été cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) chez S.maena dans l'Ouest de la Méditerranée. Cette espèce a été signalée chez Spicara smaris dans la mer Adriatique (Radujković & Euzet, 1989; Radujković & Raibaut, 1989).

Classe Monogenea van Beneden, 1858 Subclasse Polyopisthocotylea Odhner, 1912 Famille MicrocotylidaeTaschenberg, 1879 Genre Bivagina Yamaguti, 1963

Bivagina alcedinis (Parona & Perugia, 1889) Yamaguti, 1963 (Voir Figure II. IX. dans annexe II)

Microhabitat: Branchies. Localité: Skikda. Paramètres d’infestation: Prévalence 8.8%; intensité maximale 6 individus; abondance moyenne 0.35 (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Bivagina alcedinis est un parasite spécialiste des sparidés. Cette espèce microcotylidae a été enregistrée seulement chez Spicara maena et S. smaris. Elle a été signalée chez S. maena dans l’Est de la Méditerranée (Akmirza, 2013a). Bivagina sp. a été signalé dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) chez S. maena dans l'Ouest de la Méditerranée. L’espèce Bivagina alcedinis a été signalée sur S. smaris en Tunisie (Ktari, 1971), en mer Adriatique (Radujković & Euzet, 1989; Radujković & Raibaut, 1989) et en Italie (Parona & Perugia, 1889, 1890).

34 Subclasse MonopisthocotyleaOdhner, 1912 Superfamille Capsaloidea Price, 1936 Famille Capsalidae Baird, 1853 Genre Encotyllabe Diesing, 1850

Encotyllabe sp. Microhabitat: Branchies. Localité: Alger. Paramètres d’infestation: Prévalence 6.7%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.11 (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Fig. 4.10. Encotyllabe sp. exSpicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré in toto. A, Vue ventrale; B, Hapteur avec une paire de grands hamuli; C, Les ventouses avec la bouche au milieu. Barre d’échelle: A, 200 μm; B, C, 50 μm.

Critères d’identification (Figure 4.10.) [Basé sur 1 spécimen adulte monté.] Corps ovale, allongé. Bords du corps se replient ventralement. Bouche sub-terminale, ventrale, s’ouvre entre les deux ventouses qui sont circulaires. Hapteur en forme de clochette, Il contient une paire d’hamuli grands, une paire d’hamuli petite et 14 crochets

35 marginaux, petits. Les deux branches intestinales ne sont pas unies postérieurement. Deux petits caecums latéraux présents. Deux testicules, allongés, disposés dans le tiers antérieur du corps. Un ovaire pré-testiculaire, médian. Œufs non apparants. Pore génital situé à la surface ventrale du corps.

Remarques Le genre Encotyllabe est reporté chez différents hôtes, dans différentes régions du monde. Nous signalons la présence d’Encotyllabe sp pour la première fois chez S. maena et nous n’avons récolté qu’un seul spécimen durant notre échantillonnage. Récemment, Ferrer- Castello (2015) signale dans sa thèse la présence de ce genre chez M. surmuletus dans l’Ouest de la Méditerranée. Encotyllabe vallei est une espèce communément présente chez les poissons Sparidae (références dont Host- Parasite Database of the Natural History Museum), cependant, une révision plus détaillée de plusieurs spécimens est nécessaire pour atteindre le niveau de l’espèce. Encotyllabe vallei a été signalé dans la thèse de Kaouachi (2010) chez Diplodus puntazzo, D. sargus, D. vulgaris et Sparus aurata dans les côtes Est algériennes.

Ordre Monopisthocotylea Odhner, 1912 Famille Diplectanidae Monticelli, 1903 Genre Lamellodiscus Jonston & Tiegs, 1922

Lamellodiscus knoepffleri Oliver, 1969 (Voir Figure II. X. dans annexe II)

Microhabitat: Branchies. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 8.9%; intensité maximale 3 individus; abondance moyenne 0.14); Alger (prévalence 6.7%; intensité maximale 8 individus; abondance moyenne 0.24); Skikda (prévalence 15.8%; intensité maximale 30 individus; abondance moyenne 1.58) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Lamellodiscus knoepffleri est un parasite généraliste des sparidés. Il a déjà été signalé chez S.maena dans l'Ouest de la Méditerranée (Desdevises, 2001; Desdevises et al., 2002), dans la Méditerranée sans spécifier la localité (Bychowsky, 1957). Il a été signalé dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) dans l'Ouest de la Méditerranée chez ce même hôte. Lamellodiscus knoepffleri a été signalé chez Spondyliosoma cantharus dans l'Ouest de la Méditerranée (Desdevises et al., 2002).

36 4.3. Cestodes

Nous avons récoltés les larves de cestodes Tetraphyllidea chez S. maena et nous les avons identifiés sous le nom commun Scolex pleuronectis.

Classe Cestoda Carus, 1885 Sub-classe Eucestoda Tetraphyllideafam. et gen. sp. incertae sedis

Scolex pleuronectis Müller, 1788 (larve)

Microhabitat: Intestin. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 64.4%; intensité maximale 18 individus; abondance moyenne 2.28); Alger (prévalence 48.9%; intensité maximale 7 individus; abondance moyenne 1.37); Skikda (prévalence 43.9%; intensité maximale 6 individus; abondance moyenne 0.93) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Les larves de cestodes Tetraphyllidea restent difficiles à identifier jusqu'à ce qu'ils infestent leur hôte final parce que leurs scolex sont indifférenciés. Les caractères morpho-anatomique de ces larves ont été décrits par Joyeux & Baer (1936), Euzet (1959) et Khalil et al. (1994). Durant notre étude, nous avons suivi la méthode commune utilisé ''nom de groupe collective" Scolex pleuronectis qui a été utilisé dans les références pour les larves identifié comme Tetraphyllideans (Euzet, 1959; Jensen & Bullard, 2010). Scolex pleuronectis a été signalé chez S. maena dans l'Ouest de la Méditerranée (Figus et al., 2006). Il a été cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) chez le même hôte dans l'Ouest de la Méditerranée.

4.4. Nématodes

4.4.1. Nématode adulte Nous avons identifiés une seule espèce de nématode au stade adulte: Capillariidae gen. sp. Femelle durant notre travail dans les côtes algériennes chez S. maena

37 Règne Animal Phylum Nemathelminthes Nematoda Rudolphi, 1808 Classe Enoplea Inglis, 1983 Ordre Enoplida Filipjev,1929 Superfamille Trichinelloidea Ward, 1907 (1879) Famille Capillariidae Railliet, 1915

Capillariidae gen. sp. (Figure 4.11.) Microhabitat: Intestin. Localité:Bouzedjar. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01 (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Nous n’avons récolté qu’un seul spécimen de nématode femelle appartenant à la famille Capillariidae durant cette étude. Nous n’avons pas pu identifier le genre et l’espèce. Notre travail et la citation de cette famille dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) représentent le premier enregistrement de Capillariidae gen. sp. chez S. maena. Cette famille a été enregistré chez Boops boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Pérez-del- Olmo et al., 2008).

Fig. 4.11. Capillariidae gen. sp. femelle ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. A, Partie antérieure; B, Disposition caractéristique des œufs; C, Partie postérieure.

38 Barre d’échelle: 100 μm.

4.4.2. Nématodes au stade larvaire Quatre espèces de nématodes au stade larvaire ont été identifiées chez S. maena: Anisakis sp. Type II, Contracaecum sp., Hysterothylacium aduncum et H. fabri.

Phylum Nematoda Rudolphi, 1808 Ordre Ascaridomorpha De Ley & Blaxter, 2002 Superfamille Ascaridoidea Railliet et Henry, 1915 Famille Anisakidae Railliet & Henry, 1912 Genre Anisakis Dujardin, 1845

Anisakis sp. Type II (sensu Berland, 1961) (larve) (Figure 4.12.)

Microhabitat: Enkysté dans l’estomac. Localité: Skikda. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.8%; intensité maximale 3 individus; abondance moyenne 0.05 (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Fig. 4.12. Anisakis type II (sensu Berland, 1961) ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. A, Extrémité antérieure; B, Extrémité postérieure; C, Ventricule. Barre d’échelle: 200 μm.

Remarques Cinq larves d’Anisakis identifiées comme espèces d’Anisakis type I (sensu Berland, 1961): A. pegreffii, A. simplex C, A. typica et A. ziphidarum et trois espèces identifiées comme Anisakis Type II (sensu Berland, 1961): A. physeteris, A. brevispiculata et A. paggiae (Mattiucci et al., 2002, 2005). Le genre Anisakis est largement étendu dans la gamme des familles de poissons qui le considerent comme un hôte paraténique. Nous avons prélevé une espèce du genre Anisakis type II et ceci pour la première fois chez S. maena. Le genre Anisakis a été signalé dans la Méditerranée chez Belone belone, Conger conger, Merluccius merluccius, Micromesistius poutassou, Mullus barbatus, Pagellus erythrinus, Sarda sarda, Scomber japonicus, S. scombrus, Trachinus draco, trachurus mediterraneus, T. picturatus, T. trachurus, Tursiops truncates et Zeus faber (Petter & Maillard, 1988; Orecchia et al., 1989; Petter 40 & Radujković, 1989; Radujković & Raibaut, 1989; Hristovski & Jardas, 1991; Fioravanti et al., 1996; Mattiucci et al., 1997, 2000, 2001; Manfredi et al., 2000; Oğuz et al., 2000; Valero et al., 2000; Mattiucci et al., 2002, 2004, 2005).

Phylum Nematoda Rudolphi, 1808 Ordre Ascaridomorpha De Ley & Blaxter, 2002 Superfamille Ascaridoidea Railliet et Henry, 1915 Famille Anisakidae Railliet & Henry, 1912 Genre Contracaecum Railliet & Henry, 1912

Contracaecum sp. (larve) (Figure 4.13.)

Microhabitat: Estomac, intestin. Localité: Bouzedjar, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 6.7%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.11); Skikda (prévalence 12.3%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.14) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Le stade larvaire du genre Contracaecum a été identifié chez différents hôtes intermédiaires. Les larves de Contracaecum sont distribuées dans une large gamme de poissons marins. Les hôtes définitifs de ce genre sont des piscivores des mammifères et des oiseaux marins. Ce genre infeste l’estomac de ces hôtes. Les larves se trouvant dans la cavité des poissons et des invertébrés (Anderson, 2000). Notre étude et la citation de Contracaecum sp. dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) représentent le premier enregistrement de ce genre chez S. maena. Le genre Contracaecum a été signalé au stade larvaire dans la Méditerranée chez Anguilla anguilla, Aspitrigla cuculus, Dicentrarchus labrax, Mullus barbatus, M. surmuletus, Pagellus acarne,Pagellus erythrinus, Sciaena umbra, Scomber scombrus, Sparus aurata, Spicara smaris, Sprattus sprattus, Trachinus draco, Trachurus mediterraneus, T. picturatus, T. trachurus, Trigla lyra, Uranoscopus scaber et Zeus faber (Petter & Maillard, 1988; Hristovski & Jardas, 1991; Bruce et al., 1994; Naidenova & Mordvinova, 1997; Mariniello et al., 2000; Akmirza, 2001; Di Cave et al., 2001).

Fig. 4.13. Contracaecum sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. A, Extrémité postérieure; B, C, Extrémité antérieure. Barre d’échelle: 100 μm.

Classe Rhabditea Inglis, 1983 Ordre Ascaridida Skrjabin et Schulz, 1940 Famille Raphidascarididae (Hartwich, 1954, sensu Fagerholm, 1991 & Nadler & Hudspeth, 2000) Genre Hysterothylacium Ward & Magath, 1917

Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) Deardorff & Overstreet, 1981 (larve) (Figure 4.14.)

Microhabitat: Estomac, intestin, caecum. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 18.9%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.23); Alger (prévalence 2.2%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 1.01); Skikda (prévalence 7%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.09) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Fig. 4.14. Hysterothylacium aduncum ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. A, Partie antérieure; B, Appendice œsophagien; C, Extrémité postérieure. Barre d’échelle: 100 μm. Remarques Le stade larvaire du parasite Hysterothylacium aduncum a été enregistré chez différentes hôtes intermédiaires. Il est largement distribué chez les poissons marins. Les stades adultes du genre Hysterothylacium infestent les intestins des poissons et les larves se trouvent dans les tissus des poissons marins et des invertébrés (Anderson, 2000). Notre étude et la thèse de Carreras-Aubets (2012) représentent le premier enregistrement de H. aduncum chez S. maena. Hysterothylacium aduncum a été signalé au stade larvaire dans la Méditerranée chez Alosa fallax, Arnoglossus laterna, Belone belone, Citharus linguatula, Dicentrarchus labrax, Diplodus annularis, D. vulgaris, Eutrigla gurnardus, Gadus capellanus, Merluccius merluccius, Mullus barbatus, M. surmuletus, Oblada melanura, Sardina pilchardus, Spicara smaris, Trachurus mediterraneus, T. trachurus et Zeus faber (Petter & Maillard, 1988; Petter & Radujković, 1989; Radujković & Raibaut, 1989; Hristovski & Jardas, 1991; Arculeo et al., 1997; Le Pommelet et al., 1997; Naidenova & Mordvinova, 1997). Marzoug et al. (2012) mentionnent la présence de cette espèce chez Boops boops dans les côtes Ouest algériennes. Hysterothylacium aduncum a été signalé chez B. boops et T. trachurus dans les côtes Est algériennes (Ichalal et al., 2015).

Hysterothylacium fabri (Rudolphi, 1819) Deardorff & Overstreet, 1981(larve) (Voir Figure II. XI. dans annexe II)

Microhabitat: Estomac, intestin, caecum, gonades, foie. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 91.1%; intensité maximale 28 individus; abondance moyenne 4.3); Alger (prévalence 87.8%; intensité maximale 14 individus; abondance moyenne 4.48); Skikda (prévalence 73.7%; intensité maximale 30 individus; abondance moyenne 6.07) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Le stade larvaire d’Hysterothylacium fabri a été rapporté chez plusieurs hôtes intermédiaires. Cette espèce a été signalée chez S. maena dans la mer Adriatique (Jardas & Hristovski, 1985; Hristovski & Jardas, 1991) et dans la Méditerranée sans localité spécifique (Petter & Maillard, 1988). Elle a été signalée dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) dans l’Ouest de la Méditerranée chez cet hôte. Hysterothylacium fabri est largement distribué dans la Méditerranée chez les poissons: Antonogadus megalokynodon, Argentina sphyraena, Arnoglossus laterna, Aspitrigla cuculus, Atherina boyeri, Buglossidium luteum, Cephalacanthus volitans, Chromis chromis, Citharus linguatula, Conger conger, Dentex dentex, Diplodus annularis, D. sargus, Echelus myrus, Mullus barbatus (Petter & Maillard, 1988; Petter & Radujković, 1989; Radujković & Raibaut, 1989; Hristovski & Jardas, 1991; Le Pommelet et al., 1997).

4.5. Crustacés Une seule espèce de copépode (Naobranchia cygniformis) et deux espèces isopodes (Ceratothoa oestroides et Gnathia sp.) ont été identifiés chez S. maena.

4.5.1. Copépodes

Subphylum Crustacea Brünnich, 1772 Clase Maxillopoda Dahl, 1956 Subclase Copepoda Milne Edwards, 1830 Ordre Cyclopoida Burmeister, 1834 Famille Lernaeopodidae Milne Edwards, 1840 Genre Naobranchia Hesse, 1863

44 Naobranchia cygniformis (Hesse, 1863) (Voir Figure II. XII. dans annexe II)

Microhabitat: Branchies. Localité: Bouzedjar, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01); Alger (prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Naobranchia cygniformis est un parasite généraliste des sparidés. Il a été signalé dans l’Ouest de la Méditerranée chez Spicara. maena par Manier et al. (1977). Cette espèce a été mentionnée aussi dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) chez ce même hôte dans l’Ouest de la Méditerranée. Naobranchia cygniformis a été signalé dans les côtes algériennes chez B. boops, Mullus barbatus, Pagrus pagrus et Sparus aurata (Boualleg et al., 2010; Ramdane et al., 2013).

4.5.2. Isopodes

Subphylum Crustacea Brünnich, 1772 Classe Malacostraca Latreille, 1802 Ordre Isopoda Latreille, 1817 Subordre Flabellifera Sars, 1882 Famille Cymothoidae Leach, 1814 Genre Ceratothoa Dana, 1852

Ceratothoa oestroides (Risso, 1826) Dana, 1852 (Voir Figure II. XIII. dans annexe II)

Microhabitat: Cavité buccale. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 6.7%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.11); Alger (prévalence 5.6%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.07); Skikda (prévalence 1.8%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.02) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Ceratothoa oestroides est une espèce généraliste. La présence de C.oestroides a été signalée chez

45 S.maena dans la Méditerranée sans localité précise (Trilles, 1994), dans l’Est de la Méditerranée (Kirkim, 1998; Öktener & Trilles, 2004; Solak et al., 2007). Elle a été mentionnée dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) chez S. maena dans l’Ouest de la Méditerranée. Ceratothoa oestroides a été signalé dans la Méditerranée chez Boops boops, Diplodus annularis, D. vulgaris, Pagellus acarne, Sardina pilchardus, Scomber japonicus, Scorpaena notata, S. porcus, Sparus auratus, Spicara smaris, Spondyliosoma cantharus, Trachurus trachurus et Liza aurata (Charf-Cheikhrouka et al., 2000; Öktener & Trilles, 2004; Ramdane et al., 2007).

Subphylum Crustacea Brünnich, 1772 Classe Malacostraca Latreille, 1802 Ordre Isopoda Latreille, 1817 Subordre Gnathiidea Leach, 1814 Famille Gnathiidae Leach, 1814 Genre Gnathia Leach, 1814

Gnathia sp. (larve) (Figure 4.15.)

Microhabitat: Cavité buccale. Localité: Alger, Skikda. Paramètres d’infestation:Alger (prévalence 2.2%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.02); Skikda (prévalence 1.8%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.02) (voir annexe I pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Les larves du genre Gnathia ont une répartition géographique cosmopolite; elles ont été rapportées chez plusieurs poissons dans différentes régions du monde (Smit & Davies, 2004). C’est la première fois que nous signalons la présence du genre Gnathia chez S. maena. Le genre Gnathia a été signalé chez Chelon labrosus, Corvina nigra, Crenilabrus pavo, Dentex dentex, Diplodus annularis, D. sargus, D. vulgaris, Lithognathus mormyrus, Mugil cephalus, Mullus barbatus, Pagellus acarne, Pagellus bogaraveo, P. erythrinus, Phycis phycis, Sarpa salpa, Scorpaena porcus, S. scrofa, Sciaena aquila, Serranus scriba, Sphyraena sphyraena, Trachinus araneus, Trachinus draco et Trachinus radiatus dans la Méditerranée (Marino et al., 2004; Ramdane et al., 2009).

Fig. 4.15. Praniza larve de Gnathia sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Barre d’échelle: 500 μm.

47 CHAPITRE 5

CHECKLIST DES PARASITES CHEZ Spicara maena

Un résumé des enregistrements de macroparasites identifiés chez Spicara maena, et de leurs distributions dans les régions méditerranéennes et la Mer Noire, est représenté dans le tableau 1. Le check-list des métazoaires parasites de Spicara maena inclus un total de 57 espèces (9 monogènes, 30 digènes, 2 larves cestode, 8 nématodes, 8 crustacés) et 129 hôtes-parasites-région enregistrés. Tous les records ont été identifiés dans la Méditerranée à l’exception de trois records dans la mer Noire. Les 2 précédentes études, les plus détaillées sur la faune parasitaire de Spicara maena, sont une de Figus et al. (2006) (9 espèces: 2 monogènes, 4 digènes, 1 cestode et 2 nématodes) et une de la thèse de Carreras-Aubets (2012) (31 espèces: 3 monogènes, 20 digènes, 1 cestode, 5 nématodes, 1 copépode et 1 isopode). Il n'existe pas de données sur les parasites de Spicara maena des côtes algériennes de la Méditerranée occidentale.

Tableau 5.1. Check-list des métazoaires parasites de Spicara maena. Abréviations: M, Méditerranée (localité non précisée); MO, Méditerranée Ouest; ME, Méditerranée Est; MC, Méditerranée centrale; MN, Mer Noire; MA, Mer Adriatique; met., metaceraire; juv., juvénile.

PARASITE RÉGION RÉFERENCE

Monogenea Sous-classe Polyopisthocotylea Odhner, 1912 Famille Axinidae Monticelli, 1903 Axine sp. MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Famille Diclidophoridae Fuhrmann, 1928 Cyclocotyla bellones Otto, 1823 MO Trilles (1968) MC Mariniello et al. (1999) ME Solak et al. (2007) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude M Lambert (1978) Famille Microcotylidae Taschenberg, 1879 Bivagina alcedinis (Parona & Perugia, 1889) ME Akmirza (2013a) (hôte comme S. flexuosa) Yamaguti, 1963 MO Présente étude

Suite tableaux 5.1 PARASITE RÉGION RÉFERENCE Bivagina sp. MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012)

Microcotyle erythrini van Beneden & Hesse, 1863 ME Akmirza (2010) (hôte comme S. flexuosa) Figus et al. (2006) Rhinecotyle sp. MO Famille Pseudodiclidophoridae Yamaguti, 1965 Winkenthughesia sp. MO Figus et al. (2006) (hôte comme S. flexuosa) Sous-classe Monopisthocotylea Odhner, 1912 Famille Capsalidae Baird, 1853 Encotyllabe sp. MO Présente étude Famille Diplectanidae Monticelli, 1903 Lamellodiscus knoepffleri Oliver, 1969 MO Desdevises (2001) MO Desdevises et al. (2002) M Oliver (1987) (hôte comme S. maena et S. flexuosa) MO Cité dans la thèse de Carreras Aubets (2012) MO Presente étude Famille Gyrodactylidae van Beneden & Hesse, 1863 Gyrodactylus flesi Malmberg, 1957 MN Gaevskaya & Dmitrieva (1997) (hôte comme S. flexuosa) MN Dmitrieva (1998) (hôte comme S. flexuosa)

Digenea Famille Acanthocolpidae Lühe, 1906 Lepidauchen sp. (juv.) MO Présente étude Stephanostomum sp. (met.) MO Figus et al. (2006) MO Présente étude Tormopsolus sp. (met.) MO cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Présente étude MO Famille Accacoeliidae Odhner, 1911 Accacoelium contortum (Rudolphi, 1819) Monticelli, M Naidenova & Mordvinova (1997) 1893 Famille Bucephalidae Poche, 1907 Prosorhynchus crucibulum (Rudolphi, 1819) Odhner, MO Présente étude 1905 (met.) Famille Derogenidae Nicoll, 1910 Arnola microcirrus (Vlasenko, 1931) Strand, 1942 MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Derogenes sp. MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Magnibursatus bartolii Kostadinova, Power, MO Présente étude Fernández, Balbuena, Raga & Gibson, 2003 Famille Didymozoidae Monticelli, 1888

49 Suite tableaux 5.1 PARASITE RÉGION RÉFERENCE "Didimozoid larve" MOMO CitéCité dans dans la thèsela thèse de deCarreras Carreras-Aubets-Aubets (2012) Famille Faustulidae Poche, 1926 (2012)

Bacciger bacciger (Rudolphi, 1819) Nicoll, 1914 MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Bacciger israelensis Fischthal, 1980 ME Akmirza (2013b) (hôte comme S. flexuosa) Famille Fellodistomidae Nicoll, 1909 Steringotrema pagelli (van Beneden, 1871) Odhner, M Naidenova & Mordvinova (1997) (hôte 1911 comme S. maena et S. flexuosa) ME Akmirza (2013b) (hôte comme S. flexuosa) Steringotrema sp. (juv.) MO Présente étude Famille Hemiuridae Looss, 1899 Aphanurus stossichii (Monticelli, 1891) Looss, 1907 MC Looss (1907) (MA) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude Ectenurus lepidus Looss, 1907 MC Looss (1907) (MA) MC Looss (1908) (MA) ME Papoutsoglou (1976) MO Figus et al. (2006) (hôte comme S. flexuosa) MO Carreras-Aubets et al. (2012) MO Présente étude Hemiurus communis Odhner, 1905 MO Bartoli et al. (2005) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude Hemiurus sp. MO Figus et al. (2006) (hôte comme S. flexuosa) Lecithocladium excisum (Rudolphi, 1819) Lühe, MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets 1901 (2012) MO Présente étude Lecithochirium musculus (Looss, 1907) Nasir & Diaz, ME Papoutsoglou (1976) 1971 MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Lecithochirium sp. MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Famille Heterophyidae Leiper, 1909 Galactosomum lacteum (Jägerskiöld, 1896) Looss, MO Culurgioni et al. (2007) (hôte comme S. 1899 (met.) maena et S. flexuosa) Galactosomum sp. (met.) MO Figus et al. (2006) (hôte comme S. flexuosa) Galactosomum timondavidi Pearson & Prévot, 1971 MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (met.) (2012)

Suite tableaux 5.1 PARASITE RÉGION REFERENCE Famille Lecithasteridae Odhner, 1905 Aponurus laguncula Looss, 1907 MC Looss (1908) (MA) M Paggi et al. (1998) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude Lecithaster stellatus Looss, 1906 MC Looss (1907) (MA) MC Looss (1908) (MA) Présente étude Lecithaster sp. (juv.) MO Famille Lepidapedidae Yamaguti, 1958 Lepidapedon elongatum (Lebour, 1908) Nicoll, 1910 MC Sey (1970) (hôte comme S. maena et S. (MA) flexuosa) MC Jardas & Hristovski (1985) (MA) MC Hristovski & Jardas (1991) Sekhar & (MA) M Threlfall (1970) Famille Lepocreadiidae Odhner, 1905 Lepocreadium album (Stossich, 1890) Stossich, 1904 ME Papoutsoglou (1976) (hôte comme S. maena et S. flexuosa) MO Présente étude Lepocreadium pegorchis (Stossich, 1901) Stossich, ME Saad Fares & Maillard (1990) (hôte 1904 comme S. maena et S. flexuosa) Sey Prodistomum polonii (Molin, 1859) MC (1970) (comme Lepocreadium (MA) retrusum; hôte comme S. flexuosa) Cité Lepocreadiidae gen. sp. Lepocreadiidae gen. sp. (juv.) MO dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude

Famille Mesometridae Poche, 1926 Mesometridae gen. sp. MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Famille Monorchiidae Odhner, 1911 Monorchis monorchis (Stossich,1890) Monticelli, MC Paradižnik & Radujković (2007) (hôte 1893 (MA) comme S. flexuosa) MN Vlassenko (1931) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) "Proctotrema maculatus"* MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Famille Opecoelidae Ozaki, 1925 Opecoeloides furcatus (Bremser in Rudolphi, 1819) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets Odhner, 1928 (2012) Opecoelidae gen. sp. MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012), Opecoelidae gen. sp. (juv.) MO Présente étude

Suite tableaux 5.1 PARASITE RÉGION REFERENCE Famille Strigeidae Railliet, 1919 Cardiocephaloides longicollis (Rudolphi, 1819) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets Dubois, 1982 (met.) (2012) Cestoda Family Grillotiidae Dollfus, 1969 Grillotia (Christianella) minuta (van Beneden, 1849) MO Wagener (1854) (comme Tetrarhynchus Guiart, 1931 (larve) smarisgora) Beveridge & Campbell MC (2010) Tetraphyllidea fam. gen. et sp. incertae sedis Scolex pleuronectis Müller, 1788 (larve) MO Figus et al. (2006) (hôte comme S. maena et S. flexuosa) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude Nematoda Famille Anisakidae Railliet & Henry, 1912 Anisakis sp. type I (sensu Berland, 1961) (larve) MO Présente étude Contracaecum sp. (larve) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude “Ascaris maena Rudolphi, 1819” M Bruce et al. (1994) Famille Capillariidae Neveu-Lemaire, 1936 Capillariidae gen. sp. MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude Famille Cystidicolidae Skrjabin, 1946 Cystidicolidae gen. sp. MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) Famille Raphidascarididae (Hartwich, 1954, sensu Fagerholm, 1991 & Nadler & Hudspeth, 2000) Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets Deardoff & Overstreet, 1981 (larve) (2012) MO Présente étude Hysterothylacium fabri (Rudolphi, 1819) Deardoff MC Jardas & Hristovski (1985) (comme & Overstreet, 1981 (larve) (MA) Contracaecum fabri; hôte comme S. maena et en S. flexuosa) MC Hristovski & Jardas (1991) (hôte comme S. (MA) maena et S. flexuosa) M Petter & Maillard (1988) (hôte comme S. flexuosa) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude Hysterothylacium sp. MO Figus et al. (2006) (hôte comme S. maena et S. flexuosa)

Suite tableaux 5.1 PARASITE RÉGION REFERENCE Raphidascaris sp. MO Figus et al. (2006) (hôte comme S. flexuosa) Naobranchia cygniformis (Hesse, 1863) MO Manier et al. (1977) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude Isopoda Famille Cymothoidae Leach, 1818 Anilocra physodes (Linnaeus, 1758) Leach, 1818 M Trilles (1994) ME Akmirza (2001) ME Innal et al. (2007) ME Öktener et al. (2010) MC Charfi-Cheikrouha et al. (2000) Ceratothoa italica Schioedte & Meinert, 1883 ME Öktener & Trilles (2004) Ceratothoa oestroides (Risso, 1826) Dana, 1852 M Trilles (1994) (hôte comme S. maena et S. flexuosa) Kirkim (1998) ME ME Öktener & Trilles (2004) (hôte comme S. maena et S. flexuosa) Solak et al. ME (2007) ME Akmirza (2010) (hôte comme S. flexuosa) MO Cité dans la thèse de Carreras-Aubets (2012) MO Présente étude Ceratothoa parallela (Otto, 1828) Dana, 1852 M Trilles (1994) (hôte comme S. flexuosa) ME Kirkim (1998) Emetha audouini (Milne Edwards, 1840) Schioedte M Trilles (1994) & Meinert, 1883 ME Solak et al. (2007) ME Öktener & Trilles (2004)

Nerocila bivittata (Risso, 1816) Leach, 1818 M Trilles (1994) Famille Gnathiidae Leach, 1814 Gnathia sp. (larve) MO Présente étude Gnathiidae gen. sp. incertae sedis ME Akmirza (2010) (hôte comme S. flexuosa)

* La combinaison erronée de deux noms latins

53 CHAPITRE 6

LA FAUNE PARASITAIRE CHEZ Boops Boops

Un total de 28 espèces macroparasites a été récolté chez B. boops provenant des côtes algériennes. Ceux-ci inclus 16 espèces de digènes (10 adultes, 2 juvéniles et 4 espèces métacercaires), trois espèces monogènes, une larve cestode, cinq larves nématodes, deux espèces copépodes et une espèce isopode. Nous avons identifiés deux nouveaux records d'hôte (un digène et un monogène): Ectenurus lepidus et Encotyllabe sp. et un nouveau record dans la Méditerranée: Wardula bartolii. Ce chapitre inclut la description morphologique de deux espèces digènes (Ectenurus lepidus et Wardula bartolii), les paramètres d’infestation et les remarques de tous les parasites identifiés.

6.1. Digènes

6.1.1 Digènes adultes

Dix espèces parasites digènes adultes infestent B. boops comme hôte définitif le long des côtes algériennes: Derogenes sp., Magnibursatus bartolii, Bacciger israelensis, Robphildollfusium martinezgomezi, Aphanurus stossichii, Ectenurus lepidus, Hemiurus communis, Lecithocladium excisum, Lepocreadium album et Wardula bartolii.

Règne Animal Phylum Plathelminthes Classe Trematoda Rudolphi, 1808 Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamille Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Derogenidae Nicoll, 1910 Famille Derogenidae Nicoll, 1910 Genre Derogenes Lühe, 1900

Derogenes sp. (Voir Figure IV.I. dans annexe IV) Microhabitat: Estomac. Localité: Bouzedjar. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 54 0.01 (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Nous avons récolté un seul spécimen durant notre échantillonnage. L’espèce D. varicus a été identifiée chez Boops boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Renaud et al., 1980; Cook et al., 1981; Anato et al., 1991; Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2010). Il a été signalé dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007a, 2007b; Pérez-del-Olmo et al., 2009b, 2010) chez le même poisson. Derogenes varicus a été signalé dans la Méditerranée chez Arnoglossus rueppelii, Gaidropsarus mediterraneus, Gobius niger, Merluccius merluccius, Micromesistius poutassou, Mullus surmuletus, Phycis phycis, Scorpaena scrofa, Serranus cabrilla, Sprattus sprattus, Synodus saurus, Trachurus trachurus et Trisopterus luscus (Pérez- del-Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamille Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Derogenidae Nicoll, 1910 Subfamille Halipeginae Poche, 1926 Genre Magnibursatus Naidenova, 1969

Magnibursatus bartolii Kostadinova, Power, Fernández, Balbuena, Raga & Gibson, 2003 (Voir Figure IV.II. dans annexe IV)

Microhabitat: Partie antérieure de l’œsophage. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 3.3%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.03); Alger (prévalence 5.6%; intensité maximale 4 individus; abondance moyenne 0.13); Skikda (prévalence 3.5%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.04) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière). Remarques Magnibursatus bartolii est un parasite spécialiste de B. boops, comme nous l’avons cité avant. Il a été identifié et décrit pour la première fois chez B. boops dans le Nord-Est de l’Atlantique (Kostadinova et al., 2003), aussi il a été signalé dans l'Ouest de la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2008) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007a, b, 2009, 2010) chez le

55 même hôte. Le détail de la distribution en Méditerranée de M. bartolii chez différents hôtes a été déjà cité dans le chapitre IV. Dans ce présent travail, M. bartolii a été reporté pour la première fois chez S. maena (voir chapitre IV).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Superfamille Microphalloidea Ward, 1901 Famille Faustulidae Poche, 1926 Genre Bacciger Nicoll, 1914

Bacciger israelensis Fischthal, 1980

Microhabitat: Caecum. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 50%; intensité maximale 20 individus; abondance moyenne 1.98); Alger (prévalence 58.4%; intensité maximale 14 individus; abondance moyenne 2.01); Skikda (prévalence 49.1%; intensité maximale 8 individus; abondance moyenne 1.67) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière). Remarques Bacciger israelensis est un parasite spécialiste de B. boops avec une large distribution (Dimitrov & Bray, 1994). Il a été signalé dans l'Ouest de la Méditerranée (Orecchia & Paggi, 1978; Renaud et al., 1980; Cook et al., 1981; Lozano et al., 2001; Pérez-del-Olmo et al., 2004; Bartoli et al., 2005; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2010; Marzoug et al., 2012), dans l’Est de la Méditerranée (Sey, 1970; Papoutsoglou, 1976; Fischthal, 1980, 1982; Saad-Fares, 1985; Saad-Fares & Combes, 1992a, b; Akmirza, 1998; Pérez-del-Olmo et al., 2004). Il a été aussi enregistré dans la Méditerranée sans localité spécifique (Naidenova & Mordvinova, 1997; Parukhin et al., 1971; Parukhin, 1976). Dimitrov & Bray (1994) le mentionnent en mer Noire. Il a été identifié dans le Nord-Est de l’Atlantique (Cordero del Campillo et al., 1994; Pérez-del-Olmo et al., 2004; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2007b, 2009, 2010) et dans le Sud-Est de l’Atlantique (Parukhin, 1966, 1976). Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Superfamille Lepocreadioidea Odhner, 1905 Famille Gyliauchenidae Fukui, 1929 Genre Robphildollfusium Paggi & Orecchia, 1963

56 Robphildollfusium martinezgomezi López-Román, Gijón-Botella, Kim &Vilca-Choque, 1992 (Voir Figure IV.III. dans annexe IV)

Microhabitat: Intestin. Localité:Bouzedjar, Alger. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 1.1%; intensité maximale 3 individus; abondance moyenne 0.03); Alger (prévalence 4.5%; intensité maximale 7 individus; abondance moyenne 0.11) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Robphildollfusium martinezgomezi est un parasite spécialiste pour B. boops. Cette espèce a été signalée chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2007a, 2008) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (López-Román et al., 1992; Cordero del Campillo et al., 1994).

Aphanurus stossichii (Monticelli, 1891) Looss, 1907

Microhabitat: Œsophages, estomac. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 45.7%; intensité maximale 11 individus; abondance moyenne 0.9); Alger (prévalence 58.4%; intensité maximale 50 individus; abondance moyenne 4.29); Skikda (prévalence 31.6%; intensité maximale 3 individus; abondance moyenne 0.42) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Aphanurus stossichii est un parasite généraliste comme nous l’avons cité avant. C’est l'un des parasites les plus fréquemment identifié chez B. boops avec une large distribution géographique.

57 Cette espèce a été signalée chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (López-Román & Guevara Pozo, 1974; Orecchia & Paggi, 1978; Renaud et al., 1980; Cook et al., 1981; Anato et al., 1991; Pérez-del-Olmo et al., 2004; Kostadinova et al., 2004; Bartoli et al., 2005; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2010; Marzoug et al., 2012) et dans l’Est de la Méditerranée (Sey, 1970; Papoutsoglou, 1976; Saad-Fares, 1985; Saad-Fares & Combes, 1992a, b; Fischthal, 1980, 1982; Akmirza, 1998; Pérez-del-Olmo et al., 2004; Kostadinova et al., 2004). Deux autres enregistrements dans la Méditerranée sans localité précise (Naidenova & Mordvinova, 1997; Parukhin, 1976). Dimitrov (1991) et Kostadinova et al. (2004) le mentionnent dans la mer Noire. Cette espèce a été enregistrée aussi dans le Nord-Est de l’Atlantique (Cordero del Campillo, 1975; Cordero del Campillo et al., 1994; Pérez-del-Olmo et al., 2004; Kostadinova et al., 2004; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2007b, 2009, 2010). Le détail de la distribution en Méditerranée de A. stossichii chez différents hôtes a été déjà cité dans le chapitre IV.

Ectenurus lepidus Looss, 1907

Microhabitat: Estomac. Localité: Alger. Paramètres d’infestation: Prévalence1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01 (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Description (Figure 6.1.; Tableau 6.1.) [Basé sur 1 spécimen adulte monté.] Corps allongé, sub-cylindrique, avec une largeur maximale au niveau de la ventouse ventrale de 262. Tégument lisse. Forebody court et hindbody long. Ecsoma retirée. Lobe préoral, 14. Ventouse orale petite, 86 × 83, sub-terminale, sphérique. Ventouse ventrale grande, 194 × 216, musclée, sphérique, située dans la partie antérieure du corps. Prepharynx absent. Pharynx musculaire, subglobulaire, 47 × 43. Œsophage très court. Caecum à paroi épaisse, près de la

58 fin du soma. Deux testicules, sub-sphériques, obliques, contigus, situés dans le hindbody, 86 × 112. Vésicule séminale grande, 198, sacculaire, tripartite, avec une partie antérieure, 79 × 39, une partie centrale, 43 × 54 et une partie postérieure, 86 × 72, située entre la ventouse ventrale et le testicule antérieur. Atrium génital ne se voit pas. Ovaire ovale, grand, 126 × 104, post-testiculaire, sub-médian, contigu avec le testicule postérieur. Poche de cirre, glandes de Mehlis et le réceptacle utérin séminal n’ont pas été observés. Utérus situé dans le hindbody. Œufs petits, 12–29 × 10–22 operculés. Vitellarium bien développé, composé de lobes sinueux larges, tubulaires. Pore excréteur terminal.

Remarques La morphométrie établie à partir d’un seul spécimen, montre des résultats plus proche à ceux rapportées par Carreras-Aubets et al. (2012) chez S. maena dans l'Ouest de la Méditerranée, sauf pour l’ecsoma, observé invaginé chez notre spécimen, contrairement aux résultats de Carreras- Aubets et al. (2012) où il a été trouvé long et les œufs sont plus grands chez notre spécimen que ceux de Carreras-Aubets et al. (2012). Nos résultats concordent avec nos mensurations établies sur E. lepidus chez S. maena des côtes algériennes sauf pour la longueur de la vésicule séminale qui était plus longue chez E. lepidus récolté chez Boops boops. La morphométrie montre que notre spécimen était plus grand pour tous les organes par rapport à ceux de Nikolaeva (1966) chez S. smaris (tableau 6.1). Tableau 6.1. Comparaison des données morphométriques d’Ectenurus lepidus chez Boops boops boops. Hôte Boops boops Spicara maena Spicara maena Spicara smaris Localité Algérie (Alger) Algérie Ouest de la Méditerranée Méditerranée Source Présente étude Présente étude Carreras-Aubets etNikolaeva (1966) al. (2012) Longueur du soma 1346 739‒1890 830‒1545 420‒1020 Longueur d’ecsoma ‒ 0‒170 152‒274 ‒ Longueur du forebody 201 130‒324 112‒200 ‒ Largeur du corps au niveau de la ventouse ventrale 262 193‒328 171‒342 140‒195 Largeur du hindbody 234 170‒288 165‒373 ‒ Longueur du lobe pre-oral 14 8‒14 3‒16 ‒ Ventouse orale 86 × 83 71‒122 × 76‒111 68‒84 × 65‒85 53‒78 × 47‒71 Pharynx 47 × 43 34‒57 × 39‒64 37‒48 × 37‒47 28‒53 × 28‒40 Ventouse ventrale 194 × 216 173‒331 × 175‒306165‒261 × 118‒177 × 99‒167 168‒255

59 Testicules 86 × 112 52‒147 × 52‒144 53‒112 ×59‒143 62‒93 × 31‒62 Ovaire 126 × 104 34 × 31 44‒118 × 50‒171 90 × 62 Œufs 12‒29 × 10‒22 10‒18 × 3‒11 16‒20 × 8‒11 ‒ Longueur de la vésicule séminale 198 51 ‒ ‒ Partie antérieure 79 × 39. 17‒47 × 14‒43 47‒61 × 24‒36 ‒ Partie centrale 43 × 54 8‒36 × 17‒50 28‒45 × 33‒58 ‒ Partie postérieure 86 × 72 18‒90 × 20‒72 44‒91 × 45‒85 ‒

Ectenurus lepidus est un parasite généraliste comme nous l’avons cité avant. Nous signalons la présence d’E. lepidus pour la première fois chez B. boops et nous avons récolté qu’un seul spécimen dans la localité d’Alger. En ce qui concerne la répartition géographique d’E. lepidus, cette espèce a été signalée à Trieste (Italie) par Looss (1908) chez Lichia amia; aussi en Méditerranée chez T. mediterraneus par Nikolaeva (1963), chez S. smaris par Nikolaeva (1966) et chez S. maena par Carreras-Aubets et al. (2012). Plus récemment, cette espèce a été signalée chez Pagellus erythrinus et Trachurus trachurus dans la côte oranaise dans la thèse d’Abid Kachour (2014). ). Le détail de la distribution en Méditerranée d’E. lepidus chez différents hôtes a été déjà cité dans le chapitre IV.

Fig. 6.1. Ectenurus lepidus ex Boops boops. Dessin à main, vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm.

Hemiurus communis Odhner, 1905

Microhabitat: Estomac. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 8.7%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.09); Alger (prévalence 7.9%; intensité maximale 4 individus; abondance moyenne 0.12); 61 Skikda (prévalence 12.3%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.12) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Hemiurus communis est une espèce généraliste comme nous l’avons déjà signalé. Hemiurus communis a été enregistré chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Renaud et al., 1980; Cook et al., 1981; Anato et al., 1991; Pérez-del-Olmo et al., 2004; Bartoli et al., 2005; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2010; Marzoug et al., 2012); dans l’Est de la Méditerranée (Akmirza, 1998; Pérez-del-Olmo et al., 2004) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2004; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2007b, 2009, 2010). Le détail de la distribution en Méditerranée de H. communis chez différents hôtes a été déjà cité dans le chapitre IV.

Microhabitat: Estomac. Localité:Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01); Alger (prévalence 7.9%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.08); Skikda (prévalence 5.3%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.07) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Lecithocladium excisum est un parasite généraliste comme nous l’avons cité avant. Ce parasite a été enregistré chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Orecchia & Paggi, 1978; Pérez-del-Olmo et al., 2004; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2010; Marzoug et al., 2012); dans l’Est de la Méditerranée (Saad-Fares, 1985; Fischthal, 1980) et en Méditerranée sans localité spécifique (Parukhin, 1976; Naidenova & Mordvinova, 1997). Il a été enregistré aussi dans le Nord-Est de

62 l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2004; Power et al.,2005; Pérez-del-Olmo et al., 2007b, 2009, 2010). Le détail de la distribution en Méditerranée de L. excisum chez différents hôtes a été déjà cité dans le chapitre IV.

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Superfamille Lepocreadioidea Odhner, 1905 Famille Lepocreadiidae Odhner, 1905 Genre Lepocreadium Stossich, 1904

Lepocreadium album (Stossich, 1890) Stossich, 1904

Microhabitat: Caecum. Localité: Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Alger (prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01); Skikda (prévalence 3.5%; intensité maximale 3 individus; abondance moyenne 0.11) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Lepocreadium album est un parasite généraliste des sparidés comme nous l’avons cité avant. Dans la baie d’Oran, Lepocreadium. album a été signalé pour la première fois par Marzoug et al. (2012) chez B. boops. Il a été enregistré dans l’Est de la Méditerranée (Papoutsoglou, 1976; Akmirza, 1998); au Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007a, b) chez le même hôte. Le détail de la distribution en Méditerranée de L. album chez différents hôtes a été déjà cité dans le chapitre IV.

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Famille Mesometridae Poche, 1926 Genre Wardula Poche, 1926

Wardula bartolii Pérez-del-Olmo, Gibson, Fernández, Sanisidro, Raga & Kostadinova, 2006 Microhabitat: Intestin. Localité: Bouzedjar. Paramètres d’infestation: Prévalence 2.2%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 63 0.02 (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Description (Figures 6.2, 6.3; Tableau 6.2) [Basé sur 2 spécimens adultes montés.] Corps allongé, fusiforme, 2880‒6307, arrondi aux deux extrémités avec une largeure maximale dans la partie postérieure du corps, 669‒871. Partie antérieure du corps plus étroite et délimitée par une construction peu profonde et concave ventralement (concavité appelé «organe de fixation» par Bartoli et Gibson, 1989). Ventouse orale sub-terminale, sub-sphérique, 194‒338 ×180‒228. Prepharynx très long, 742‒2052 (32% de la longueur du corps). Lobe préoral présent, 13‒29. Pharynx sub-conique, 129‒288 × 144‒223. Œsophage et ventouse ventrale absents. Deux caecums intestinaux, relativement étroits, gonflés dans la partie postérieure du corps et ils se terminent aveuglement au niveau du testicule antérieur. Deux testicules, ronds à ovales transversalement, en tandem à un peu obliques, contigus dans la partie postérieure du corps. Testicule antérieur, 201‒504 × 216‒504, testicule postérieur, 518 × 489. Poche du cirre absente. Vésicule séminale non apparente. Pars prostatique indistincte; sac de la prostate absent. Canal éjaculateur non apparent. Pore génital mid-ventral, au niveau de la marge postérieure de la ventouse orale. Ovaire entier, transversalement ovale, allongé, 108‒200 × 122‒220, contigu avec le testicule postérieur et il séparé par l'utérus. Glande de Mehlis n’est pas distinguée. Utérin réceptacle séminal présent juste antérieur aux testicules. Utérus présenté par une petite boucle ventrale ou légèrement postérieure à l’ovaire et il remplit la région inter-caecale du corps, il est situé au niveau du pharynx et le testicule antérieur. Metraterm n’est pas observé. Vitellarium représente 2 champs latéraux avec un nombre relativement faible de grands follicules, champs essentiellement en position ventral par apport au caecum et s'étendent entre le testicule antérieur et une distance importante au pharynx. Œufs nombreux, operculés, grands, allongés, 54‒85 × 25‒40. Pore excréteur large, dorso-subterminal.

Fig. 6.2. Wardula bartolii ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen coloré in toto. Vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm.

Remarques La morphométrie établie à partir de deux spécimens de Wardula bartolii, montre qu’ils présentent une taille légèrement petite pour un spécimen et plus grande pour le deuxième que celle des individus récoltés par Pérez-del-Olmo et al. (2006) chez B. boops au Nord-Est de l’Atlantique. La ventouse orale est plus longue chez nos spécimens. La région prépharyngéale, la région postpharyngéale et la longueur du prepharynx, sont de taille plus importante chez l’un de nos spécimens que celle des spécimens de Pérez-del-Olmo et al. (2006). La largeur de pharynx est un peu plus grande chez nos spécimens comparés aux résultats de Pérez-del-Olmo et al. (2006). Pour le reste des mensurations, elles étaient en général semblables à celles des spécimens retrouvés par le même auteur (tableau 6.2). Cette espèce a été identifiée seulement chez B. boops dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2006, 2007b). La présente étude représente le premier record de cette espèce

65 chez B. boops en Méditerranée.

Fig. 6.3. Wardula bartolii ex Boops boops. Dessin à main, vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm.

66 Tableau 6.2. Comparaison des données morphométriques de Wardula bartolii chez Boops boops.

Localité Source Algérie (Bouzedjar) Nord-Est de l’Atlantique Présente étude Pérez-del-Olmo et al. (2006) Longueur du corps 2880‒6307 3140‒5034 Largeur du corps au niveau postérieur du corps 669‒871 561‒982 Longueur du lobe préoral 13‒29 9‒44 Ventouse orale 194‒338 × 180‒228 167‒289 × 149‒298 Longueur de la région prépharyngéale 936‒2433 1052‒1859 Longueur de la région postpharyngéale 1800‒3578 2000‒2999 Longueur du prepharynx 742‒2052 833‒1535 Pharynx 129‒288 × 144‒223 128‒228 × 93‒162 Testicule antérieur 201‒504 × 216‒504 219‒360 × 267‒517 Testicule postérieur 518 × 489 226‒351 × 267‒482 Sac prostatic absent absent Ovaire 108‒200 × 122‒220 96‒197 × 104‒219 Glande de Mehlis ‒ 70‒140 × 75‒175 Nombre de follicules vitelline par champ (droit; gauche) 20‒21; 15‒20 14‒30, 11‒20 Œufs 54‒85 × 25‒40 75‒94 × 33‒47 Champ prétesticulaire 1207‒2448 2438‒4192 Champ posttesticulaire 216‒317 184‒406 Champ postovarien 144‒324 145‒351 Champ prétesticulaire par rapport au longueur du corps (%)39 ‒42 76‒83 Prépharynx par rapport á la longueur du corps (%) 26‒32 29‒37 Fin postérieure du pharynx au testicule antérieur 2100‒2368 1272‒2149 Fin antérieure du testicule antérieur a la 1152 684‒991 partie postérieure du corps

6.1.2. Digènes juvéniles Dans ce présent travail, nous avons identifié deux espèces digènes juvéniles infestant B. boops: Lecithaster sp. et Lepocreadiidae gen. sp.

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Hemiurata Skrjabin y Guschanskaja, 1954 Superfamille Hemiuroidea Looss, 1899 Famille Lecithasteridae Odhner, 1905 Genre Lecithaster Lühe, 1901

Lecithaster sp. (juv.) Microhabitat: Estomac. 67 Localité: Alger. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Un seul spécimen juvénile du genre Lecithaster a été récolté durant notre échantillonnage. Nous n’avons pas pu identifier l’espèce et donc, ne peut etre considérée comme Lecithaster confusus précédemment rapportées chez B. boops au Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2006, 2007b). Lecithaster confusus a été signalé dans la Méditerranée chez Liza aurata, L. ramada, Myctophum punctatum, Sardina pilchardus, Scomber scombrus et Trisopterus capelanus (Pérez-del- Olmo et al., 2016).

Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Superfamille Lepocreadioidea Odhner, 1905 Famille Lepocreadiidae Odhner, 1905

Lepocreadiidae gen. sp. (juv.)

Microhabitat: Caecum. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 2.2%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.02); Alger (prévalence 10.1%; intensité maximale 4 individus; abondance moyenne 0.19); Skikda (prévalence 17.5%; intensité maximale 4 individus; abondance moyenne 0.44) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Durant notre travail nous avons récolté un groupe des parasites juvéniles appartenant à la famille Lepocreadiidae. Nos spécimens pourraient être des juvéniles de L. album. Les juvéniles de Lepocreadiidae ont été identifiés chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2010) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007b, 2008, 2009, 2010). Le détail de la distribution de cette famille chez différents hôtes en Méditerranée a été cité dans le chapitre IV.

68 6.1.3. Métacercaires Au moins quatre espèces utilisent Boops. boops en Algérie en tant que deuxième hôte intermédiaire: Tormopsolus sp., Stephanostomum sp., Prosorhynchus crucibulum Rudolphi, 1819 et Renicolidae gen. sp.

Stephanostomum sp. (met.) Microhabitat: Enkysté dans le muscle associé aux branchies. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 13%; intensité maximale 4 individus; abondance moyenne 0.18);Alger (prévalence 7.9%; intensité maximale 8 individus; abondance moyenne 0.18); Skikda (prévalence 14%; intensité maximale 3 individus; abondance moyenne 0.19) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Nous avons récoltés des métacercaires appartenant au genre Stephanostomum, mais nous n’avons pas pu à identifier l’espèce. Le stade larvaire du genre Stephanostomum a été signalé chez divers hôtes intermédiaires comme nous l’avons cité avant. Boops boops est un hôte intermédiaire de Stephanostomum sp. Stephanostomum cesticillum (Molin, 1858) a été signalée chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2010) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez- del-Olmo et al., 2007 a, b, 2009, 2010). Stephanostomum lophii Quinteiro et al., 1993 a été signalée chez B. boops dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007a, b). Stephanostomum euzeti Bartoli & Bray, 2004 a été récoltée chez le même hôte dans l'Ouest de la Méditerranée (Pérez- del-Olmo et al., 2007a, 2008). Anato et al. (1991) signalent la présence de S. bicoronatum (Stossich, 1883) dans l'Ouest de la Méditerranée. Stephanostomum imparispine (Linton, 1905) a été signalé dans le Sud-Est de l’Atlantique (Parukhin, 1966, 1976) chez B. boops. Marzoug et al. (2012) signalent la présence de Stephanostomum sp. Dans les côtes Ouest algériennes. Le détail de la

69 distribution du genre Stephanostomum en Méditerranée chez différents hôtes a été cité dans le chapitre IV.

Tormopsolus sp. (met.)

Microhabitat: Enkysté dans le muscle associé aux branchies. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 58.7%; intensité maximale 13 individus; abondance moyenne 1.6);Alger (prévalence 37.1%; intensité maximale 9 individus; abondance moyenne 0.89); Skikda (prévalence 43.9%; intensité maximale 5 individus; abondance moyenne 0.96) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière). Remarques Le stade larvaire du genre Tormopsolus a été enregistré chez différents hôtes intermédiaires comme nous l’avons cité avant. Tormopsolus sp. utilise B. boops comme un deuxième hôte intermédiaire; il a été identifié chez B. boops dans la l'Ouest de la Méditerranée (Pérez-del- Olmo et al., 2008, 2010; Marzoug et al., 2012) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del- Olmo et al., 2010). Le détail de la distribution du genre Tormopsolus en Méditerranée chez différents hôtes a été cité dans le chapitre IV.

70 Prosorhynchus crucibulum (Rudolphi, 1819) Odhner, 1905 (met.)

Microhabitat: Enkysté dans le muscle associé aux branchies. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 60.9%; intensité maximale 54 individus; abondance moyenne 4.52); Alger (prévalence 57.3%; intensité maximale 40 individus; abondance moyenne 5.60); Skikda (prévalence 56.1%; intensité maximale 25 individus; abondance moyenne 6.02) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Le stade larvaire de Prosorhynchus crucibulum a été identifié chez plusieurs hôtes intermédiaires comme nous l’avons cité avant. Boops boops représente un deuxième hôte intermédiaire de P. crucibulum. Prosorhynchus crucibulum a été enregistré chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Anato et al., 1991; Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2010; Marzoug et al., 2012) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007a, b, 2008, 2009, 2010). Il a été rapporté chez Mullus surmuletus des côtes Ouest algériennes (Hassani et al., 2015). Le détail de la distribution en Méditerranée de Prosorhynchus crucibulum chez différents hôtes a été déjà cité dans le chapitre IV. Dans la présente étude, nous signalons la présence de P. crucibulum pour la première fois chez S. maena (voir chapitre IV).

Classe Trematoda Rudolphi, 1808 Ordre Plagiorchiida La Rue, 1957 Subordre Xiphidiata Olson, 2003 Famille Renicolidae (Dollfus, 1939) Renicolidae gen. sp. (met.) (Voir Figure IV. IV. dans annexe IV) Microhabitat: Enkysté dans le muscle associé aux branchies. Localité: Bouzedjar. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Nous n’avons récolté qu’un seul spécimen de Renicolidae gen. sp. Nous n'avons pas pu identifier le genre et l’espèce. Le stade larvaire du genre Renicolidae a été identifié chez plusieurs hôtes 71 intermédiaires. Renicolidae gen. sp. a été enregistré chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2010) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007b, 2010).

6.2. Monogènes Nous avons identifié deux espèces monogènes Polyopisthocotylea (C. bellones et M icrocotyle erythrini) et une espèce monogène Monopisthocotylea (Encotyllabe sp.) chez B. boops le long des côtes algériennes.

Règne Animal Phylum Plathelminthes Classe Monogenea van Beneden, 1858 Subclasse Polyopisthocotylea Odhner, 1912 Famille Diclidophoridae Fuhrmann, 1928 Genre Cyclocotyla Otto, 1823

Cyclocotyla bellones Otto, 1821

Microhabitat: Branchies. Localité:Bouzedjar, Alger.Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 3.3%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.04); Alger (prévalence 3.4%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.04) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Cyclocotyla bellones est un parasite généraliste comme nous l’avons cité avant. Cette espèce a été trouvé associée à l'isopode Ceratothoa oestroides récolté au niveau de la cavité buccale chez nos spécimens. Cette espèce a été signalée chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Dollfus, 1922; Euzet & Trilles, 1961; López-Román & Guevara-Pozo, 1974, 1976; Orecchia & Paggi, 1978; Renaud et al., 1980; Cook et al., 1981; Anato et al., 1991; Mollaret et al., 2000; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2007a, 2008, 2009, 2010; Marzoug et al., 2012). Aussi, elle a été mentionnée chez le même hôte dans la Méditerranée sans spécifier la localité (Parukhin, 1976; Naidenova & Mordvinova, 1997). Dans le Nord-Est de l’Atlantique, cette espèce a été

72 récoltée chez B. boops (Cordero del Campillo, 1975; López-Román & De Armas Hernández, 1989; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2007a, b). Classe Monogenea van Beneden, 1858 Subclasse Polyopisthocotylea Odhner, 1912 Ordre Microcotyloidea Unnithan, 1957 Famille Microcotylidae Taschenberg, 1879 Sous-famille Microcotylinae Monticelli, 1892 Genre Microcotyle Van Beneden et Hesse, 1863

Microcotyle erythrini van Beneden & Hesse, 1863

Microhabitat: Branchies. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 32.6%; intensité maximale 7 individus; abondance moyenne 0.7); Alger (prévalence 24.7%; intensité maximale 5 individus; abondance moyenne 0.42); Skikda (prévalence 24.6%; intensité maximale 4 individus; abondance moyenne 0.42) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Microcotyle erythrini est un ectoparasite généraliste des sparidés comme nous l’avons cité avant. Il a été récolté chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Parona & Perugia, 1890; López-Román & Guevara Pozo, 1973, 1974; Cordero del Campillo, 1975; Cordero del Campillo et al., 1994; Orecchia & Paggi, 1978; Renaud et al., 1980; Cook et al., 1981; Justine, 1985; Anato et al., 1991; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2007a, 2010; Marzoug et al., 2012); en Est de la Méditerranée (Papoutsoglou, 1976; Akmirza, 1998; Brinkmann, 1966) et au Nord-Est de l'Atlantique (Cordero del Campillo, 1975; Cordero del Campillo et al., 1994; Power et al., 2005; Pérez-del-Olmo et al., 2007a, 2007b; 2008, 2009, 2010). Microcotyle erythrini a été signalé chez Pagellus erythrinus dans la Méditerranée (Radujković & Euzet, 1989; Radujković & Raibaut, 1989; Jovelin & Justine, 2001). González González (2005) signale dans sa thèse la présence de M. erythrini sur Dentex dentex en Espagne. Dans les côtes Est algériennes, M. erythrini a été signalé chez P. erythrinus (Kaouachi et al., 2010).

Subclasse MonopisthocotyleaOdhner, 1912

73 Superfamille Capsaloidea Price, 1936 Famille Capsalidae Baird, 1853 Genre Encotyllabe Diesing, 1850

Encotyllabe sp. (Figure 6.4)

Microhabitat: Branchies. Localité: Alger. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.11 (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Fig. 6.4. Encotyllabesp. ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue latérale. Barre d’échelle: 200 μm.

Remarques Nous n’avons récolté qu’un seul spécimen durant notre présent travail. Cette étude représente le premier enregistrement du genre Encotyllabe chez B. boops. Le détail de la distribution en Méditerranée d’Encotyllabe chez différents hôtes a été signalé dans le chapitre IV. Durant notre présent travail, nous avons signalé la présence d’Encotyllabe sp. pour la première fois chez S. maena (voir chapitre IV).

6.3. Cestodes

Toutes larves cestodes Tetraphyllidea récoltées chez B. boops sont identifiées sous le nom commun 74 Scolex pleuronectis. Classe Cestoda Carus, 1885 Sub-classe Eucestoda Tetraphyllidea fam. et gen. sp. incertae sedis

Scolex pleuronectis Müller, 1788 (larve)

Microhabitat: Intestin. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 35.9%; intensité maximale 20 individus; abondance moyenne 1.45); Alger (prévalence 32.6%; intensité maximale 12 individus; abondance moyenne 0.96); Skikda (prévalence 36.8%; intensité maximale 31 individus; abondance moyenne 1.53) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Les larves de cestodes Tetraphyllidea comme nous l’avons cité avant. Scolex pleuronectis est largement distribué chez les poissons hôtes intermédiaires. Cette espèce est largement distribuée chez les poissons hôtes. Scolex pleuronectis a été signalé chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Joyeux & Baer, 1936; Renaud et al., 1980; Anato et al., 1991; Pérez-del-Olmo et al., 2007a, 2008, 2010; Marzoug et al., 2012), dans l’Est de la Méditerrané par Akmirza (1998), dans la Méditerranée sans localité précise (Parukhin, 1976; Naidenova & Mordvinova, 1997) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007a, b, 2008, 2009, 2010).

6.4. Nématodes Cinq espèces de nématodes au stade larvaire ont été identifiées chez B. boops le long des côtes algériennes: Anisakis type I (sensu Berland, 1961), Anisakis type II (sensu Berland, 1961), Contracaecum sp., Hysterothylacium aduncum et Hysterothylacium fabri.

Règne Animal Phylum Nemathelminthes Phylum Nematoda Rudolphi, 1808 Ordre Ascaridomorpha De Ley & Blaxter, 2002 Superfamille Ascaridoidea Railliet et Henry, 1915 Famille Anisakidae Railliet & Henry, 1912 75 Genre Anisakis Dujardin, 1845

Anisakis type I (sensu Berland, 1961) (larve)

Microhabitat: Enkysté dans l’intestin. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01); Alger (prévalence 4.5%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.07); Skikda (prévalence 1.8%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.02) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Phylum Nematoda Rudolphi, 1808 Ordre Ascaridomorpha De Ley & Blaxter, 2002 Superfamille Ascaridoidea Railliet et Henry, 1915 Famille Anisakidae Railliet & Henry, 1912 Genre Anisakis Dujardin, 1845

Anisakis type II (sensu Berland, 1961) (larve)

Microhabitat: Enkysté dans l’intestin. Localité: Skikda. Paramètres d’infestation: Prévalence 3.5%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.04.

Remarques Nous avons prélevé deux espèces du genre Anisakis: Anisakis type I et Anisakist ype II chez B. boops. Chez ce poisson, deux espèces de nématodes du genre Anisakis ont été signalées: A.pegreffii Campana-Rouget & Biocca, 1955 a été récolté dans l'Ouest de la Méditerranée (Mattiucci et al., 1997) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Mattiucci et al., 1997). Anisakis simplex dans l'Ouest de la Méditerranée (Nascetti et al., 1984, 1986; Pérez-del-Olmo et al., 2007a, 2008, 2010); dans l’Est de la Méditerranée (Rizk еt al., 1996; Akmirza, 2000) dans la Méditerranée sans localité précise (Paggi et al., 1983; Orecchia et al., 1989) et dans le Nord- Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007a, b, 2008, 2009, 2010) chez B. boops. Le détail des espèces du genre

76 Anisakis et leur distribution dans la Méditerranée chez différents hôtes a été cité dans le chapitre IV. Récemment, Ichalal et al. (2015) signalent la présence d’A. simplex chez B. boops et T. trachurus dans les côtes Est algériennes. Dans ce présent travail, Anisakis type II (sensu Berland, 1961) a été signalé pour la première fois chez S. maena (voir chapitre IV).

Contracaecum sp. (larve) (Voir Figure IV.V. dans annexe IV)

Microhabitat: Intestin, estomac. Localité: Bouzedjar, Alger. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 3.3%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.04); Alger (prévalence 3.4%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.04) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Le stade larvaire du genre Contracaecum a été identifié chez plusieurs hôtes comme nous l’avons cité avant. Ce parasite a été récolté chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2010), dans la Méditerranée avec localité non précise (Parukhin, 1976; Naidenova & Mordvinova, 1997) et dans le Nord-Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2007a, b). Le détail de la distribution du genre Contracaecum en Méditerranée chez différents hôtes a été cité dans le chapitre IV.

77 Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) Deardorff & Overstreet, 1981 (larve)

Microhabitat: Intestin. Localité: Alger. Paramètres d’infestation: Prévalence 4.5%; intensité maximale 7 individus; abondance moyenne 0.12 (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière). Remarques Le stade larvaire de l’espèce Hysterothylacium aduncum a été signalé chez plusieurs hôtes intermédiaires comme nous l’avons cité avant. Cette espèce a été enregistrée chez B. boops dans l'Ouest de la Méditerranée (Renaud et al, 1980; Cook et al., 1981; Petter et al., 1984; Petter & Maillard, 1987, 1988; Pérez-del-Olmo et al., 2004, 2008, 2010; Marzoug et al., 2012; Ichalal et al., 2015) et dans l’Est de la Méditerranée (Sey, 1970; Papoutsoglou, 1976; Petter & Radujković, 1989; Radujković & Raibaut, 1989; Pérez-del-Olmo et al., 2004). Cette espèce a été signalée dans le Nord- Est de l’Atlantique (Pérez-del-Olmo et al., 2004, 2007b, 2008, 2009, 2010) chez le même hôte. Le détail de la distribution de l’espèce Hysterothylacium aduncum en Méditerranée chez différents hôtes a été cité dans le chapitre IV.

Hysterothylacium fabri (Rudolphi, 1819) Deardorff & Overstreet, 1981 (larve) (Voir Figure IV. VI. dans annexe IV)

Microhabitat: Estomac, intestin, caecum. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 15.2%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.17); Alger (prévalence 13.5%; intensité maximale 5 individus; abondance moyenne 0.27); Skikda (prévalence 7%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.07) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques 78 Le stade larvaire d’Hysterothylacium fabri a été enregistré chez divers hôtes intermédiaires comme nous l’avons cité avant. Cette espèce a été enregistrée chez B. boops seulement dans l’Est de la Méditerranée (Petter et al., 1984; Petter & Radujković, 1989; Radujković & Raibaut, 1989; Akmirza, 1998). Le détail de la distribution de l’espèce Hysterothylacium fabri en Méditerranée chez différents hôtes a été cité dans le chapitre IV.

6.5. Crustacés

Deux espèces de copépodes (Caligus sp. et Naobranchia cygniformis) et une espèce d’isopode (Ceratothoa oestroides) ont été identifiés chez B. boops dans les côtes algériennes.

6.5.1. Copépodes

Subphylum Crustacea Brünnich, 1772 Classe Maxillopoda Dahl, 1956 Subclasse Copepoda Milne Edwards, 1830 Ordre Siphonostomatoida Burmeister, 1835 Famille Caligidae Burmeister, 1835 Genre Caligus Muller, 1785

Caligus sp. (Figure 6.5)

Microhabitat: Branchies. Localité: Alger. Paramètres d’infestation: Prévalence 1.1%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.01 (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Le genre Caligus a été signalé chez B. boops par Pérez-del-Olmo et al. (2008, 2010) dans le Nord- Est de l’Atlantique. Le genre Caligus a été identifié dans le littoral Est algérien chez Chelon labrosus, Dicentraechus labrax, Diplodus annularis, D. sargus, Lithognatus mormyrus, Liza aurata, L. ramada, L. saliens, Mugil cephalus, Pagellus acarne, P. erythrinus, Pagrus pagrus et Sparus aurata (Boualleg et al., 2010). 79

Fig. 6.5. Caligus sp. ex Boops boops. Femelle. Vue dorsale. Microphotogphie d’un spécimen in vivo. Barred’échelle:1000 μm.

Naobranchia cygniformis (Hesse, 1863)

Microhabitat: Branchies. Localité: Bouzedjar, Alger, Skikda. Paramètres d’infestation: Bouzedjar (prévalence 6.7%; intensité maximale 3 individus; abondance moyenne 0.11); Alger (prévalence 9%; intensité maximale 4 individus; abondance moyenne 0.13); Skikda (prévalence 7%; intensité maximale 2 individus; abondance moyenne 0.09) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Naobranchia cygniformis est un parasite généraliste des sparidés comme nous l’avons cité avant. Cette espèce a été déjà signalée chez B. boops dans l’Ouest de la Méditerranée (Brian, 1906;

80 Delamare Deboutteville & Nunez, 1952; Manier et al., 1977; Renaud et al., 1980; Anato et al., 1991; Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2009; Marzoug et al., 2012); aussi dans la Méditerranée sans localité précise (Richiardi, 1880), et dans Nord-Est de l’Atlantique (Pérez- del-Olmo et al., 2009b).

6.5.2. Isopode

Subphylum Crustacea Brünnich, 1772 Classe Malacostraca Latreille, 1802 Ordre Isopoda Latreille, 1817 Subordre Flabellifera Sars, 1882 Famille Cymothoidae Leach, 1814 Genre Ceratothoa Dana, 1852

Ceratothoa oestroides (Risso, 1826)

Microhabitat: Branchies, Cavité buccale. Localité: Bouzedjar. Paramètres d’infestation: Prévalence 2.2%; intensité maximale 1 individu; abondance moyenne 0.02) (voir annexe III pour les détails des niveaux d’infestation saisonnière).

Remarques Ceratothoa oestroides est une espèce généraliste comme nous l’avons cité avant. Cette espèce a été enregistrée chez B. boops dans l’Ouest de la Méditerranée (Balcells, 1953; Vu Tan Tue, 1963; Trilles & Raibaut, 1971; López-Román & Guevara Pozo, 1976; Renaud et al., 1980; Anato et al., 1991; Pérez-del-Olmo et al., 2008, 2010; Marzoug et al., 2012), dans l’Est de la Méditerranée (Trilles et al., 1989) et dans le Nord-Est de l'Atlantique (Costa & Biscoito, 2003; Pérez-del-Olmo et al., 2007a, 2008, 2009, 2010). Le détail de la distribution de Ceratothoa oestroides en Méditerranée chez différents hôtes a été cité dans le chapitre IV.

81 CHAPITRE 7

PARASITE COMMUNITIES IN TWO SPARID FISHES FROM THE WESTERN MEDITERRANEAN: A COMPARATIVE ANALYSIS BASED ON SAMPLES FROM THREE LOCALITIES OFF THE ALGERIAN COAST

Fatima Benhamou1, Douniazed Marzoug1, Zitouni Boutiba1˄, Aneta Kostadinova2 & Ana Pérez- del-Olmo3*

1Laboratoire Réseau de Surveillance Environnementale, Département de Biologie Faculté des Sciences de la Nature et de la Vie, Université d’Oran 1 - Ahmed Benbella, Algérie

2Institute of Parasitology, Biology Centre, Czech Academy of Sciences, Branišovská 31, 370 05 České Budějovice, Czech Republic

3Institut Cavanilles de Biodiversitat i Biologia Evolutiva, Parc Científic, Universitat de València, PO Box 22085, Valencia 46071, Spain

Fatima Benhamou: [email protected]

Douniazed Marzoug: [email protected]

Zitouni Boutiba: [email protected]

Aneta Kostadinova: [email protected]

*Corresponding author: Ana Pérez-del-Olmo ([email protected])

˄ Deceased

Submitted 12 October, 2016 / Accepted 9 January, 2016

Helminthologia

76 Summary We provide the first known comparative assessment of metazoan parasite communities in two taxonomically and ecologically related sparids, Boops boops and Spicara maena, that are common in the coastal infralittoral habitats in the Mediterranean. Using abundant data for infracommunities in three localities off the Algerian coasts of the Mediterranean, we tested the general prediction that the phylogenetic proximity of the two hosts, their overlapping geographical distribution and habitat occupation, as well as the similar feeding habits and diet would contribute to a homogenization of their parasite community composition and structure. The regional fauna of parasites of B. boops and S. maena along the Algerian coasts of the western Mediterranean was species-rich (36 species) and dominated by heteroxenous species (27 spp; of these 20 digenean spp.). The phylogenetic relatedness between the two hosts resulted in a large number of shared parasites (56%, 20 spp.). However, the significant overlap in the parasite faunas of the two sparid hosts and their similar feeding habits and diet did not translate into homogeneous parasite community pattern; a significant differentiation in terms of both, composition and structure, was observed. Keywords: Spicara maena, Boops boops, parasite communities, western Mediterranean, Algeria

Introduction Parasite ecologists have long been interested in the extent to which phylogenetic and ecological factors shape parasite community composition and structure (e.g. Holmes & Price, 1980; Holmes, 1990; Hoberg & Adams, 2000). The ideal system to address this question would comprise hosts with divergent phylogenetic affinities but sharing ecological niches and habitats in a narrow geographical range. Fishes of the family Sparidae are widely distributed in the Mediterranean coastal waters and exhibit a diverse range of feeding habits and diets, with representation in all functional trophic groups (Stergiou & Karpouzi, 2002). Some of these species coexist in overlapping habitats (Corbera et al., 1998). However, despite this diversity of potential sparid hosts, faunistic and taxonomic data allowing reliable identification of all metazoan parasite groups exist for just one species, Boops boops (L.) (see Renaud et al., 1980; Pérez-del-Olmo et al., 2006, 2007a, 2008); this species is also considered as one of the most abundant species in the Mediterranean (Valle et al., 2003; Boyra et al., 2004). The patterns of composition and structure of parasite communities in B. boops have

77 been studied in detail in relation to ontogenetic community development, geographical variability and anthropogenic effects such as pollution accidents and overfishing (Pérez-del- Olmo et al., 2007b, 2008, 2009a, b, 2010; Marzoug et al., 2012). Boops boops therefore, represents an excellent sparid candidate host for comparative parasite community studies. Until recently, Spicara maena (L.) has been classified within the family Centracanthidae (see Tortinese, 1986) and even used as the outgroup in molecular phylogenetic analyses of the Sparidae (see Hanel & Sturmbauer, 2000). However, subsequent studies supported a monophyletic Sparidae with the inclusion of the centracanthid genus Spicara Rafinesque (see Orrell et al., 2002; Orrell & Carpenter, 2004; Chiba et al., 2009). These authors also suggested that the feeding types traditionally used for definition of subfamilies within the Sparidae, were independently derived multiple times; multiple transitions from a durophagous to a non-durophagous diet were also suggested by Santini et al. (2014). These data indicate that S. maena appears a good candidate for comparative parasite community analyses within the Sparidae. In this study we report on the metazoan parasite faunas and examine communities in the two taxonomically and ecologically related sparids, B. boops and S. maena, that are common in the coastal infralittoral habitats in the Mediterranean. These two species are demersal, found over seaweed beds, on sand or muddy bottoms and their geographical distribution is overlapped (Froese & Pauly, 2015). Both species are omnivorous, feeding mainly on crustaceans and showing an overlap in their trophic levels: S. maena 3.00–3.30; B. boops 2.53–3.30 (Stergiou & Karpouzi, 2002). Boops boops and S. maena also exhibit similarities in mouth morphology; both have protruded jaws that contribute to the suction feeding habits when they feed on planktonic organisms (Linde et al., 2004). Although both species have a similar mouth shape, S. maena has a relatively larger mouth area than B. boops (Karpouzi & Stergiou, 2003). We test the general prediction that the phylogenetic proximity of B. boops and S. maena, their overlapping geographical distribution and habitat occupation, as well as the similar feeding habits and diet contribute to a homogenization of their parasite community composition and structure. No detailed faunistic or taxonomic data on parasites of S. maena are yet available but we expect that the two hosts would share a large number of species, especially sparid generalist parasites. Further, the two hosts exhibit intermediate trophic levels, well below the highest value (4.5) reported for top predator fishes in the Mediterranean (Stergiou & Karpouzi, 2002). We, therefore hypothesise that this would be reflected in similar patterns of richness and

78 abundance of larval parasite stages reflecting hosts' position within local food webs and trophic interactions in fish communities. Finally, we addressed the possible spatial variability and seasonal effects on community parameters by examination of seasonal samples collected at three localities off the Algerian coast of the Mediterranean.

Materials and methods A total of 475 fish [238 B. boops (total length 17.5–24.0 cm) and 237 S. maena (total length 12.5– 18.5 cm); all adult] was collected by local fishermen during spring and autumn of 2013‒ 2014 at three localities [off Bouzedjar (35°34'57.83''N, 1°09'04.97''W), Alger (36°45'04.02''N, 3°06'31.72''E) and Skikda (36°54'21.23''N, 6°53'36.00''E)] along the Mediterranean coast of Algeria. Sixteen distinct samples (eight per host species; n = 27–32) were examined. Fish transferred on ice to laboratory were measured, labelled individually and examined for both ecto- and endoparasites according to a standardized protocol. All metazoan parasites were collected and fixed in 70% ethanol. Monogeneans, cestodes and digeneans were stained with iron acetocarmine and identified as permanent mounts in Canada balsam. Nematode larvae and crustaceans were identified on temporary mounts in saline solution. All parasites were identified to the lowest taxonomic level possible and counted. Voucher specimens are deposited in the Helminthological Collection of the Marine Zoology Unit, Cavanilles Institute of Biodiversity and Evolutionary Biology, University of Valencia, Spain. Ecological terms used for parasite populations and communities follow Bush et al. (1997): prevalence (P in %) was calculated as the proportion of the hosts infected with a given parasite species in the sample and mean abundance was calculated as the total number of individuals of a given parasite species in a sample divided by the number of hosts examined. Only adult fish were used in the analyses. Analyses were performed at two hierarchical community levels: infracommunity (i.e. all parasite populations within an individual host) and component community (infracommunities in a host population sample in a given locality at a particular time). Species with prevalence higher than 10% in at least one of the samples will further be referred to as common. Analyses were performed for spring and autumn separately because a seasonal change in the diet of both fish species has been reported (Derbal & Kara 2008; Karachle & Stergiou, 2014). The following infracommunity parameters were assessed: overall richness (mean no. of species per fish), overall abundance (mean no. of worms per fish), Brillouin’s diversity index and Berger-Parker dominance index. All parasite taxa were split into two main groups

79 with respect to the mode of transmission reproduction: (i) monoxenous (single host life- cycle); and (ii) heteroxenous (multiple-host life-cycle); the latter group contained parasites utilising the two fish hosts as definitive, intermediate or paratenic hosts. The richness and abundance of the monoxenous species and of the larval and adult stages of the heteroxenous species, were also calculated. Generalized linear model (GLM) analyses were carried out using Statistica 9.0 (StatSoft, Inc.; www.statsoft.com) and on ln (x+1)-transformed data to assess the effects of locality (three levels, Bouzedjar, Alger and Skikda) and host species (two levels, B. boops and S. maena) and their interaction, on the variation of community parameters; a separate analysis was carried out for the abundance of the species contributing to the dissimilarity between communities in the two hosts. Community similarity analyses were carried out with PRIMER v6 software (Clarke & Gorley, 2006) on a subset of 16 generalist parasites with a prevalence > 10% in any of the host samples (common species, see above) that were recovered in both host species; these will further be referred to as shared common species. Both component communities and infracommunities were used as replicate samples in the analyses and Bray-Curtis similarity matrices were calculated based on squared root-transformed data. Principal Coordinates Analysis (PCO) of parasite abundance data at the component community level was carried out in order to examine the multivariate relationships between the samples in relation to the three factors (i.e. locality, season and host species). Additionally, multidimensional scaling (MDS) plots based on Bray–Curtis similarities were performed to obtain an ordination of infracommunities based on relative similarity in composition and abundance of the shared common species. The ANOSIM (2-way crossed layout) procedure that performs randomization tests on similarity matrices was used in order to separate the effect of geographical variation from any changes associated with the host species (Clarke & Gorley, 2006). Thereafter, the SIMPER procedure was used to identify ‘key discriminating’ parasite species (i.e. species with overall per cent contribution to the average dissimilarity between host species of > 10%.

Results The two host species had a rich parasite fauna (36 species) in the area studied [20 digeneans, 6 nematodes (5 larval), 5 monogeneans, four crustaceans (1 larval) and 1 larval cestode] with heteroxenous species (27 spp; 17 spp. represented by adults and 10 spp. represented by larval stages) clearly predominating over monoxenous species (9 spp.) (Table 1). Most of the

80 species were classified as generalists (i.e. parasitising in a large number of fish hosts; 18 spp.) and there were few species in the other specificity categories (4 sparid generalists, 4 B. boops specialists and 1 Spicara spp. specialist; 9 species identified to the generic level only were not assigned to a specificity category) (Table 1). A total of 3,249 specimens belonging to 28 species was recovered in B. boops (3 monogeneans, 16 digeneans, 1 larval cestode, 5 larval nematodes, 1 isopod and 2 copepods). Of these, six were monoxenous species (3 monogeneans, 1 isopod and 2 copepods), 10 were larval stages of heteroxenous species (4 digeneans, 1 cestode and 5 nematodes) and 12 were adult stages of heteroxenous species (12 digeneans). Boops boops is a new host record for two species, Encotyllabe sp. and Ectenurus lepidus and one species, Wardula bartolii, was recorded for the first time in the Mediterranean. Sixteen species were considered as common in parasite communities in B. boops. A total of 3,481 individuals of 28 species was recovered in S. maena (4 monogeneans, 15 digeneans, 1 larval cestode, 5 nematodes, 2 isopods and 1 copepod). Of these, seven were monoxenous species (4 monogeneans, 2 isopods and 1 copepod), eight were larval stages of heteroxenous species (3 digeneans, 1 cestode and 4 nematodes) and 13 were adult stages of heteroxenous species (12 digeneans and 1 nematode). Spicara maena is a new host record for six species (Magnibursatus bartolii, Prosorhynchus crucibulum, Encotyllabe sp., Lepidauchen sp., Anisakis type II (sensu Berland, 1961) and Gnathia sp.). Fifteen species were considered as common in parasite communities in S. maena. The two host species shared 20 species of parasite (i.e. 56% of the species found); of these, 16 species were common in parasite communities of at least one of the fish hosts (indicated in bold in Table 1). The GLMs constructed for each season separately for the measures of infracommunity structure and diversity revealed a significant effect of both factors ("host" and "locality") with interactions between the two factors being more conspicuous in spring (Table 2, Figs. 1, 2). In spring, there was a significant effect of the host species on infracommunity richness, diversity and dominance (see Table 2, Fig. 1). Communities in B. boops exhibited a significantly higher infracommunity richness and diversity associated with a higher richness of heteroxenous species (adult stages) (all P < 0.0001). Communities in Spicara maena showed significantly higher dominance, with 69% of the infracommunities dominated by the larvae of Hysterothylacium fabri and 22% dominated by larval tetraphyllideans; these contributed to the significantly higher abundance of the larval stages of heteroxenous species in this host. There was a significant effect of locality on infracommunity richness, diversity and

81 dominance with generally overlapping confidence intervals for samples of the two hosts off Bouzedjar and Skikda, whereas communities in S. maena sampled off Alger exhibited much lower richness and diversity and higher dominance (Fig. 1). In autumn, the only significant host effect on total communities was associated with infracommunity abundance and dominance with higher levels in B. boops (especially off Alger and Skikda; see Table 2 and Fig. 2). Furthermore, significantly higher richness and abundance of adult stages of heteroxenous species as well as significantly higher richness of monoxenous species and adult stages of heteroxenous species was observed for B. boops as opposed to the higher richness of larval stages of heteroxenous species in S. maena (all P < 0.007). The PCO run on Bray-Curtis similarity matrix derived from the square root transformed abundance data for the shared common species in component communities of B. boops and S. maena showed that the first two principal components accounted for 75% of the variation on the dataset (Fig 3). The PCO depicted a clear separation along the first principal component of the samples of B. boops and S. maena, this axis being highly positively correlated with the abundance of Aphanurus stossichii (Spearman's rho = 0.85), Stephanostomum sp. (Spearman's rho =0.85) and Prosorhynchus crucibulum (Spearman's rho =0.79) and highly negatively correlated with H. fabri (Spearman's rho = -0.86). The second principal component was highly negatively correlated with the abundance of juvenile lepocreadiids (-0.92) and revealed some separation between spring and autumn samples of S. maena but not between those of B. boops. The MDS plots performed on infracommunity data for shared common species in the spring and autumn samples separately, showed an intermediate stress (0.15 in spring and 0.17 in autumn) with an overlap but also a generally good separation of the infracommunities in the two host species (Figs. 4, 5). ANOSIM analyses showed an effect of both factors, “host” and “locality”, on infracommunity composition of the shared common species with lower R- values for “locality” in both spring and autumn analyses (spring, R = 0.51 vs 0.11; autumn, R = 0.61 vs 0.08, respectively; all P < 0.0001). The SIMPER procedure indicated that five species contributed to 85% of the average dissimilarity (82.70%) between infracommunities in the two host species in spring and to 79% of the average dissimilarity (84%) in autumn: the digeneans A. stossichii, P. crucibulum and Tormopsolus sp., and larval tetraphyllideans and H. fabri (Table 3). The GLMs constructed for the abundance of these species showed that factor "host" significantly explained the abundances of all but larval tetraphyllideans in spring and Tormopsolus sp. in autumn (Table 3). In both spring and autumn samples A. stossichii

82 and P. crucibulum had higher abundance in infracommunities in B. boops. In contrast, H. fabri had higher abundance in infracommunities of S. maena. The abundance of Tormopsolus sp. was significantly higher in B. boops in spring only and the abundance of the larval tetraphyllideans was significantly higher in S. maena in autumn only (Table 3).

Discussion To the best of our knowledge, this is the first comparative parasite community analysis for sparid fish hosts based on examination of community parameters from abundant data at the infracommunity level. The present study is also the first to provide comprehensive faunistic and community data for metazoan parasites in S. maena. The regional fauna of parasites of B. boops and S. maena along the Algerian coasts of the western Mediterranean was species-rich (36 species) and dominated by digeneans (20 species). A quarter of these (4 digeneans and 5 nematodes) were represented by larval forms thus reflecting the intermediate position within local food webs of the two hosts studied. As expected from the well- known fauna of B. boops, generalist parasites transmitted to the two sparids from other sympatric species accounted for a significant portion of faunal diversity (61%, 22 species; of these, only 4 are considered to be sparid generalists). This is in contrast with the rather low number of host-specific parasites indicating a weak phylogenetic element of the parasite fauna of the two sparid fishes studied: Bivagina alcedinis in S. maena and Bacciger israelensis, Robphildollfusium martinezgomezi, Wardula bartolii and Magnibursatus bartolii in B. boops. Although we listed the last species as Boops specialist, its recovery in S. maena in the present study indicates that this parasite may have a wider host range and is probably a sparid generalist species; data from other hosts and localities are required to confirm this suggestion. Species parasite faunas were also species rich (28 spp. each) and, as expected, the phylogenetic relatedness between the two hosts resulted in a large number of shared parasites (56%, 20 spp.). Notably, no host specialist was shared except for M. bartolii and only two of the four species considered to be sparid generalists were found in both hosts: the digenean Lepocreadium album and the copepod Naobranchia cygniformis. It is worth noting that the species-rich list (28 spp.) of parasites in B. boops is a result from a distinctly wider regional sampling in our study (compared with just 9 species reported in the Gulf of Oran by Marzoug et al., 2012) suggesting compositional differences between local parasite faunas. However,

83 total infracommunity richness and abundance in the three localities sampled by us exhibited comparable levels to those reported for B. boops sampled in the Gulf of Oran. The main finding of our study is that the significant overlap in the parasite faunas of the two sparid hosts and their similar feeding habits and diet did not translate into homogeneous structure and composition of their parasite communities indicating an influence of phylogenetic distinction of the two hosts might have been detected. Overall, the host- associated differences in community parameters were most pronounced in spring when communities in B. boops exhibited consistently higher richness and diversity and lower dominance primarily associated with adult stages of heteroxenous parasites infecting fish via food ingestion. This was unexpected as we assumed that if suction feeding is utilised by both species, no differential exploitation of the available food resources would occur, but the larger mouth area in S. maena may contribute to higher feeding rates that would lead to higher infection rates in this host. In terms of composition, we observed clear patterns of significant differentiation of both component and infracommunities in the two sparids. Generalist species not only dominated the faunas of both species but also contributed substantially to this differentiation. Notably, four of the five key discriminating species were larval forms. This is in contrast with our prediction for similar patterns of richness and abundance of larval parasites; instead significant host-related differences in the overall abundance (spring) and richness (autumn) of larval parasites and the abundance of the four key discriminating species were detected. Another differentiating feature is the mode of transmission of these larval parasites. Overall, species infecting the fish hosts directly (the trematodes P. crucibulum and Tormopsolus sp.) were more abundant in communities in B. boops whereas those infecting via the ingestion of food (H. fabri and tetraphyllidean larvae) were more abundant in S. maena. These data may indicate differential habitat utilisation (benthic vs pelagic, respectively) rather than a variation of the interactions between B. boops and S. maena and their predators. Finally, the wider geographical sampling conducted in our study revealed some spatial effects on the host-associated variability in parasite community structure as evidenced by the significant interactions between the factors "host" and "locality" thus emphasising the influence of local conditions. In conclusion, our comparative study revealed that parasite communities in the two phylogenetically related sparid hosts are characterised by a significant differentiation in terms of both, composition and structure, in the coastal habitats of the western Mediterranean.

84 Acknowledgements This study was partially supported by the Laboratoire Réseau de Surveillance Environnementale (DM, FB, ZB; grant LRSE U. Oran-1-2000), the Université Oran1 (DM, FB, ZB; grant PARASITOLOGIE MARINE W0911505), the Fundación Biodiversidad (APO; MAGRAMA), GVA (APO; grant Prometeo 2015/018), MINECO/FEDER, UE (APO; grant AGL2015-68405-R) and the Czech Science Foundation (AK, APO; grant ECIP P505/12/G112).

References

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87 Legends to figures

Fig. 1 Plots showing differences in infracommunity richness (mean number of species ± standard deviation, SD), abundance (mean number of individuals ± SD), diversity (mean Brillouin's index ± SD) and dominance (mean Berger-Parker's dominance index ± SD) between B. boops (triangles) and S. maena (squares) sampled in spring at three localities in the western Mediterranean off Algeria: Bouzedjar (Bo), Alger (Al) and Skikda (Sk)

Fig. 2 Plots showing differences in infracommunity richness (mean number of species ± standard deviation, SD), abundance (mean number of individuals ± SD), diversity (mean Brillouin's index ± SD) and dominance (mean Berger-Parker's dominance index ± SD) between B. boops (triangles) and S. maena (squares) sampled in autumn at three localities in the western Mediterranean off Algeria: Bouzedjar (Bo), Alger (Al) and Skikda (Sk)

Fig. 3 Principal coordinates analysis (PCO) plot of component communities in Boops boops (triangles and circles) and Spicara maena (inverted triangles and squares) based on Bray- Curtis similarity matrix with a vector overlay showing species with vectors (Spearman correlations of variables with the PCO axes) longer than 0.5. Autumn and spring samples are indicated by 1 and 2, respectively

Fig. 4 Non-metric multidimensional scaling ordination of infracommunities in Boops boops (triangles) and Spicara maena (squares) sampled in spring at three localities in the western Mediterranean off Algeria

Fig. 5 Non-metric multidimensional scaling ordination of infracommunities in Boops boops (triangles) and Spicara maena (squares) sampled in autumn at three localities in the western Mediterranean off Algeria

88 Table 7.1. Overall prevalence (P%) and mean abundance ( standard deviation) of parasites of Boops boops and Spicara maena sampled in Algeria. The shared common species are marked in bold

Species Status Boops boops Spicara maena (n = 238) (n = 237) Specifi Life- P% MA ± SD P% MA ± SD city cycle Monogenea Bivagina alcedinisb SS M – – 2.1 0.08 0.63 Cyclocotyla bellonesa,b G M 2.5 0.03 0.22 5.9 0.08 0.38 Encotyllabe sp. – M 0.4 0.004 0.06 0.4 0.004 0.06 Lamellodiscus knoepfflerib SG M – – 9.7 0.53 2.88 Microcotyle erythrinia SG M 27.7 0.53 1.07 – – Digenea Aponurus laguncula G HA – – 1.3 0.01 0.11 Aphanurus stossichiia,b G HA 47.1 2.05 6.22 5.1 0.05 0.22 a Bacciger israelensis BS HA 52.9 1.92 3.08 – –

Derogenes sp. – HA 0.4 0.004 0.06 – –

Ectenurus lepidus G HA 0.4 3.4 0.004 0.06 0.04 0.21 Hemiurus communisa,b G HA 9.2 0.11 0.40 3.8 0.05 0.31 b Lepocreadium album SG HA 1.3 0.03 0.28 21.1 0.74 2.47 a Lecithocladium excisum G HA 4.6 0.05 0.24 3.8 0.04 0.19 Lecithaster sp. juv. – HA 0.4 0.004 0.06 0.4 0.004 0.06 Lepidauchen sp. juv. – HA – – 0.8 0.01 0.09 Lepocreadiidae gen. sp. juv.a,b – HA 8.8 0.18 0.69 13.5 0.26 0.79 Magnibursatus bartolii a BS HA 4.2 0.07 0.41 0.4 0.004 0.06 Opecoelidae gen. sp. juv.b – HA – – 2.1 0.03 0.18 Robphildollfusium martinezgomezia BS HA 2.1 0.05 0.50 – – Renicolidae gen. sp. met. – HL 0.4 0.004 0.06 – – Prosorhynchus crucibulum met.a,b G HL 58.4 5.28 7.63 3.8 0.05 0.25 a Stephanostomum sp. met. G HL 11.3 0.18 0.71 0.4 0.004 0.06

Steringotrema sp. juv. – HA – – 0.4 0.004 0.06

Tormopsolus sp. met.a,b G HL 47.1 47.3 1.18 1.79 1.08 1.64 Wardula bartolii BS HA 0.8 – – 0.01 0.09 Cestoda a,b Tetraphyllidea fam. gen. incertae sedis G HL 34.9 1.28 3.05 53.6 1.61 2.19 Nematoda Anisakis type I (sensu Berland, 1961) G HL 2.5 0.03 0.22 – – Anisakis type II (sensu Berland, 1961) G HL 0.8 0.01 0.09 0.4 0.01 0.19 Capillariidae gen. sp. – HA – – 0.4 0.004 0.06 b Contracaecum sp. G HL 2.5 0.03 0.22 5.5 0.08 0.34 Hysterothylacium aduncuma,b G HL 1.7 0.05 0.48 9.7 0.12 0.38 Hysterothylacium fabria,b G HL 12.6 0.18 0.61 85.7 4.79 4.91 Crustacea Ceratothoa oestroidesb G M 0.8 0.01 0.09 5.1 0.07 0.33 Gnathia sp. G M – – 1.3 0.01 0.11 Caligus sp. G M 0.4 0.004 0.06 – – Naobranchia cygniformisa SG M 8.0 0.11 0.45 0.8 0.01 0.09 aSpecies considered common (prevalence >10% in at least one sample) in Boops boops bSpecies considered common (prevalence >10% in at least one sample) in Spicara maena Abbreviations: M, monoxenous species; HL, larval stages of heteroxenous species; HA, adult stages of heteroxenous species; SS, Spicara spp. specialist; BS, B. boops specialist; SG, sparid generalist; G, generalist

Table 7.2. Summary results from statistical comparison of parasite community parameters in Boops boops and Spicara maena sampled in spring and autumn in Algeria

Dependent variable Spring Autumn Global Factor Factor Global Factor Factor model "host" "locality" model "host" "locality" F(5, 171) P F(1, 171) P F(2, 171) P F(1, 174) P F(1, 171) P F(2, 171) P Overall richness 12.51 < 0.0001 25.42 < 0.0001 6.70 0.002 ns – – – – Overall abundance 4.90 0.0003 – ns – ns 9.90 < 0.0001 34.89 < 0.0001 – ns Brillouin’s diversity index 18.98 < 0.0001 40.10 < 0.0001 15.76 < – ns – – – – 0.0001 Berger-Parker's dominance index 20.24 < 0.0001 51.94 < 0.0001 15.10 < 3.05 0.011 – ns 3.044 ns 0.0001 Monoxenous species richness 3.45 0.005 – ns – ns 2.66 0.023 7.33 0.007 – ns Monoxenous species abundance 4.58 0.0006 – ns 4.20 0.017 – ns – – – – Heteroxenous species richness (larval) 3.32 0.006 – ns 3.63 0.029 7.75 < 0.0001 12.50 0.0004 6.131 0.002 Heteroxenous species abundance (larval) 3.06 0.011 11.38 0.001 – ns 3.38 0.006 – ns – ns Heteroxenous species richness (adult) 17.79 < 0.0001 82.29 < 0.0001 – ns 17.83 < 0.0001 47.10 < 0.0001 12.40 < 0.0001 Heteroxenous species abundance (adult) 24.45 < 0.0001 107.23 < 0.0001 3.34 0.038 19.52 < 0.0001 51.24 < 0.0001 12.80 < 0.0001

Table 7.3. Species that most contribute to the dissimilarity (Bray-Curtis index) between infracommunities of Boops boops and Spicara maena sampled in Algeria and results of the General Linear Model on parasite abundance

Species Percent GLM Boops boops Spicara maena contribution F P MA±SD MA±SD Aphanurus stossichii Spring 9.56 37.03 < 0.0001 0.82 1.10 0.13 0.33 Autumn 11.24 70.05 < 0.0001 2.80 7.76 0.01 0.08 Prosorhynchus crucibulum met. Spring 14.75 61.83 < 0.0001 2.57 3.74 0.01 0.11 Autumn 24.09 197.07 < 0.0001 6.93 8.84 0.07 0.30 Tormopsolus sp. met. Spring 13.35 10.79 0.001 1.33 1.55 0.67 1.07 Autumn 10.88 - ns 1.09 1.92 1.33 1.86 Tetraphyllidea fam. gen. incertae sedis Spring 16.05 - ns 1.47 3.71 1.55 2.00 Autumn 12.00 9.46 0.002 1.17 2.58 1.64 2.30 Hysterothylacium fabri Spring 31.37 229.71 < 0.0001 0.08 0.27 5.72 6.22 Autumn 20.92 345.19 < 0.0001 0.25 0.74 4.25 3.88

91 Fig. 7.1.

Fig. 7.2.

92 Fig. 7.3.

Fig. 7.4.

Fig. 7.5.

93 CHAPITRE VIII

8. CONCLUSIONS Ce travail représente une étude détaillée sur les métazoaires parasites récoltés chez Spicara maena et Boops boops dans trois localités des côtes algériennes de la Méditerranée et durant trois saisons d’échantillonnage. Ainsi, une description de la composition et la structure de la communauté parasitaire a été réalisée chez ces deux hôtes, qui sont très abondants et fortement consommés par la population algérienne.

Les conclusions suivantes peuvent êtres tracés comme un résultat de cette présente étude:

8.1. La parasitofaune chez S. maena est diversifiée dans les côtes algériennes. Nous avons identifié 28 espèces de parasites dont 15 digènes (Aponurus laguncula, Aphanurus stossichii, Ectenurus lepidus, Hemiurus communis, Lepocreadium album, Lecithocladium excisum, Magnibursatus bartolii, Lecithaster sp. juv., Lepidauchen sp. juv., Lepocreadiidae gen. sp. juv., Opecoelidae gen. sp. juv., Steringotrema sp. juv., Prosorhynchus crucibulum met., Stephanostomum sp. met. et Tormopsolus sp. met.); 4 monogènes (Bivagina alcedinis, Cyclocotyla bellones, Encotyllabe sp. et Lamellodiscus knoepffleri); 1 (Tetraphyllidea fam. gen. incertae sedis); 5 nématodes (larves Capillariidae gen. sp., larves Anisakis type II sensu Berland, 1961, larve Contracaecum sp., larve Hysterothylacium aduncum et larve H. fabri ); 1 copépode (Naobranchia cygniformis); 2 isopodes (Ceratothoa oestroides et praniza larve Gnathia sp.). Toutes les espèces récoltées ont été enregistrées pour la première fois chez S. maena dans les côtes algériennes de la Méditerranée. Nous avons enregistrées six nouveaux records d'hôtes chez S. maena: Encotyllabe sp, Magnibursatus bartolii, Lepidauchen sp. juv., Prosorhynchus crucibulum met., larve Anisakis sp. type II sensu Berland, 1961 et larve Gnathia sp.

8.2. Un check-list sur les métazoaires parasites de Spicara. maena a été réalisé à travers une distribution méditerranéenne. Nous avons recensés un total de 57 espèces (9 monogènes, 30 digènes, 2 larves cestode, 8 nématodes et 8 crustacés) avec 129 enregistrements d'hôtes- parasites- région recensés.

8.3. La parasitofaune chez Boops boops est aussi riche dans les côtes algériennes. Nous avons recensé 28 espèces de parasites le long des côtes algériennes de la Méditerranée: 16 digènes (Aphanurus stossichii, Bacciger israelensis, Derogenes sp., Ectenurus lepidus, Hemiurus communis, Lepocreadium album, Lecithocladium excisum, Magnibursatus bartolii, Robphildollfusium martinezgomezi, Wardula bartolii, Lecithaster sp. juv., Lepocreadiidae gen. sp. juv., Renicolidae gen. sp. met., Prosorhynchus crucibulum met., Stephanostomum sp. met. et Tormopsolus sp. met.); dont 3 monogènes (Cyclocotyla bellones, Encotyllabe sp. et Microcotyle erythrini); 1 larve cestode (Tetraphyllidea fam. gen. incertae sedis); 5 larves nématodes (Anisakis type I sensu Berland, 1961, Anisakis type II sensu Berland, 1961, Contracaecum sp., Hysterothylacium aduncum et Hysterothylacium fabri); 2 copépodes (Naobranchia cygniformis et Caligus sp.), 1 isopode (Ceratothoa oestroides).Deux nouveaux enregistrements d'hôtes ont été signalé chez B. boops (le digène Ectenurus lepidus et le monogène, Encotyllabe sp.) et un nouveau record a été enregistré en Méditerranée (le digène Wardula bartolii).

8.4. Au cours de cette étude, 20 espèces de parasites ont été trouvés communes entre S. maena et B. boops (56% de ces espèces sont retrouvés chez ces deux hôtes): les monogènes C. bellones, Encotyllabe sp. et M. erythrini; les digènes A. stossichii, E. lepidus, H. communis, L. album, L. excisum, Lecithaster sp., Lepocreadiidae gen. sp. juv., M. bartolii, P. crucibulum met., Stephanostomum sp. met. et Tormopsolus sp. met.; la larve cestode Tetraphyllidea fam. gen. incertae sedis; les nématodes Contracaecum sp, Hysterothylacium aduncum, Hysterothylacium fabri; les crustacés Ceratothoa oestroides et Naobranchia cygniformis.

8.5. La faune régionale parasitaire de B boops et S. maena le long des côtes algériennes de l’Ouest de la Méditerranée était riche et dominée par les espèces hétéroxènes. La liste riche des parasites dans B.boops est un résultat de l’échantillonnage régional large et distinct de cette présente étude, suggérant des différences compositionnelles entre les faunes parasitaires locales. Cependant, la richesse et l’abondance totale des infracommunatés dans les trois localités étudiées, ont présentés des niveaux comparables à ceux rapportés pour B. boops échantillonnés dans la baie d'Oran.

95 8.6. Une première analyse comparative a été réalisée sur la faune parasitaire des métazoaires récoltés chez les deux Sparidae S.maena et B.boops, qui sont liés phylogénétiquement. En utilisant les données abondantes sur les infracommunités dans les trois localités des côtes algériennes de la Méditerranée, nous avons testé la prédiction générale, que la proximité phylogénétique des deux hôtes, la répartition géographique et l'occupation des habitats qui se chevauchent, ainsi que les habitudes alimentaires similaires et le régime alimentaire, contribuerait à une homogénéisation de la composition et de la structure de leurs communautés parasitaires. Les analyses basées sur les données des infracommunautés de 16 à 15 espèces considérées communes à B. boops et S. maena ont révélés que les effets spatiaux sur la variabilité de l'hôte associé à la structure des communautés des parasites, comme en témoignent les interactions significatives entre les facteurs «hôte» et «localité» soulignent ainsi l'influence des conditions locales. L'étude comparative des communautés des parasites chez les deux sparidés liés phylogenétiquement, est caractérisée par une différentiation significative en termes de la composition et la structure dans les habitats côtiers de la Méditerranée occidentale.

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115 ANNEXE I

Tableau I.I. Prévalence (P%) et abondance moyenne (MA SD) des parasites collectés chez Spicara maena de Bouzedjar, Alger et Skikda. LOCALITE Bouzedjar Alger Skikda SEASON Autumne 2013 Printemps 2014 Autumne 2014 Autumne 2013 Printemps 2014 Autumne 2014 Printemps 2014 Autumne 2014 P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD

Cyclocotylabellones 10.0 0.20 0.66 10.0 0.17 0.59 3.3 0.03 0.18 10.0 0.10 0.31 3.3 0.03 0.18 7.4 0.07 0.27 3.3 0.07 0.37 Bivaginaalcedinis 18.5 0.74 1.75 Encotyllabesp. 3.3 0.03 0.18 Lamellodiscusknoepffleri 3.3 0.03 0.18 23.3 0.40 0.81 10.0 0.27 0.98 10.0 0.47 1.63 29.6 3.30 7.83 3.3 0.03 0.18 Aphanurusstossichii 10.0 0.10 0.31 10.0 0.10 0.31 3.3 0.03 0.18 18.5 0.19 0.40 Hemiuruscommunis 3.3 0.03 0.18 3.3 0.03 0.18 10.0 0.10 0.31 7.4 0.07 0.27 6.7 0.17 0.75 Lecithocladiumexcisum 6.7 0.07 0.25 3.3 0.03 0.18 3.3 0.03 0.18 6.7 0.07 0.25 6.7 0.07 0.25 3.7 0.04 0.19 Ectenuruslepidus 3.3 0.03 0.18 3.3 0.07  0.37 6.7 0.07 0.25 6.7 0.07 0.25 6.7 0.07 0.25 Magnibursatusbartolii 3.7 0.04 0.19 Aponuruslaguncula 3.3 0.03 0.18 3.3 0.03 0.18 Lepocreadiumalbum 26.7 1.80 4.86 6.7 0.07 0.25 36.7 0.77 1.30 56.7 2.47 4.00 13.3 0.20 0.55 26.7 0.53 1.31 Steringotremasp. (juv.) 3.7 0.04 0.19 Lepocreadidae gen. sp.(juv.) 3.3 0.03 0.18 3.3 0.03 0.18 6.7 0.13 0.57 3.3 0.07 0.37 40.0 0.53 0.73 50.0 1.27 1.62 Lecithastersp. (juv.) 3.3 0.03 0.18 Opecoelidae gen. sp. (juv.) 6.7 0.10 0.40 10.0 0.10 0.31 Lepidauchensp. (juv.) 3.3 0.03 0.18 3.3 0.03 0.18 Prosorhynchuscrucibulum(met.) 6.7 0.07 0.25 3.3 0.03 0.18 10.0 0.13 0.43 10.0 0.13 0.43 Stephanostomumsp. (met.) 3.3 0.03 0.18 Tormopsolussp. (met.) 43.3 1.30 2.15 53.3 1.00 1.08 66.7 1.40 1.33 66.7 1.50 2.03 30.0 0.57 1.04 50.0 1.03 1.30 22.2 0.41 1.05 43.3 1.40 2.33 Scolexpleuronectis(larve) 46.7 1.03 1.54 70.0 2.70 2.60 76.7 3.10 3.52 43.3 0.83 1.29 30.0 0.73 1.36 73.3 2.53 2.00 59.3 1.19 1.11 30.0 0.70 1.37 Hysterothylaciumfabri(larve) 83.3 6.23 5.78 90.0 3.33 1.99 100.0 3.33 2.02 90.0 4.77 4.22 90.0 4.83 2.89 83.3 3.83 2.91 70.4 9.37 9.63 76.7 3.10 2.62 Hysterothylaciumaduncum(larve) 43.3 0.53 0.68 6.7 0.10 0.40 6.7 0.07 0.25 3.3 0.03 0.18 3.3 0.03 0.18 11.1 0.11 0.32 3.3 0.07 0.37 Anisakissp. type II (sensuBerland, 1961) (larve) 3.7 0.11 0.58 Contracaecumsp. (larve) 10.0 0.17 0.53 6.7 0.10 0.40 3.3 0.07 0.37 25.9 0.30 0.54 Capillariidae gen. sp. 3.3 0.03 0.18 Gnathiasp. (larve) 3.3 0.03 0.18 3.3 0.03 0.18 3.7 0.04 0.19 Ceratothoaoestroides 10.0 0.17 0.53 6.7 0.10 0.40 3.3 0.07 0.37 16.7 0.20 0.48 3.7 0.04 0.19 Naobranchiacygniformis 3.3 0.03 0.18 3.3 0.03 0.18

116

ANNEXE II

Micrographie des espèces enregistrés pour Spicara maena de l'échantillonnage collectés pour cette étude, des trois sites de l ouest Méditerranéen de l'Algérie: Bouzedjar, Alger et Skikda.

Fig. II.I. Aphanurus stossichi ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré in toto. Vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm.

Fig. II.II. Ectenurus lepidus ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré in toto. Vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm.

Fig. II.III. Hemiurus communis ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré in toto. Vue latérale. Barre d’échelle: 500 μm.

117

Fig. II.IV. Lepocreadium album ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré in toto. Vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm.

Fig. II.V. Steringotrema sp. ex Spicara maena. Microphotogra hie d’un spécimen in vivo. Vue ventrale. Barre d’échelle: 1000 μm.

Fig. II. VI. Lecithaster sp. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue latérale. Barre d’échelle: 500 μm.

118

Fig. II.VII. Stephanostomum sp. Met. ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue latérale. Barre d’échelle: 100 μm.

Fig. II.VIII. Cyclocotyla bellones ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue ventrale. A, Hapteur; B, Partie postérieure. Barre d’échelle: 500 μm.

Fig. II. IX. Bivagina alcedinis ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen coloré in toto. Vue ventrale. A, partie antérieure B, Hapteur avec les crochets.

119

Fig. II.X. Lamellodiscus knoepffleri ex Spicara maena. Microphotogphie d’un spécimen in vivo. Vue ventrale. Barre d’échelle: 100 μm.

Fig. II.XI. Hysterothylacium abri ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. A, Extrémité antérieure; B, Caecum intestinal; C, Extrémité postérieure en cactus. Barre d’échelle: 100 μm.

120

Fig. II. XII.. Naobranchia cygniformis ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue latérale.

Fig. II. XIII. Ceratothoa oestroides ex Spicara maena. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue latérale.

121 ANNEXE III

Tableau III.I. Prévalence (P%) et abondance moyenne (MA SD) des parasites collectés chez Boops boops de Bouzedjar, Alger et Skikda.

LOCALITÉ Bouzedjar Alger Skikda SEASON Autumne 2013 Printemps 2014 Autumne 2014 Autumne 2013 Printemps 2014 Autumne 2014 Printemps 2014 Autumne 2014 P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD P (%) MA SD Cyclocotyla bellones 10.0 0.13 0.43 10.3 0.14 0.44 Microcotyle erythrini 15.6 0.50 1.22 53.3 1.13 1.61 30.0 0.47 0.90 3.3 0.07 0.37 36.7 0.53 1.01 34.5 0.66 1.04 26.7 0.43 0.90 22.2 0.41 0.84 Encotyllabe sp. 3.4 0.03 0.19 Aphanurus stossichii 50.0 1.34 2.22 60.0 1.00 0.98 26.7 0.33 0.61 83.3 11.13 14.41 40.0 0.87 1.43 51.7 0.76 0.87 46.7 0.60 0.77 14.8 0.22 0.58 Bacciger israelensis 15.6 0.34 1.00 63.3 2.57 3.98 73.3 3.13 4.67 33.3 1.43 3.14 70.0 1.90 2.09 72.4 2.72 3.21 30.0 0.93 1.95 70.4 2.48 2.17 Hemiurus communis 6.3 0.06 0.25 6.7 0.07 0.25 13.3 0.13 0.35 6.7 0.10 0.40 10.0 0.20 0.76 6.9 0.07 0.26 13.3 0.13 0.35 11.1 0.11 0.32 Lecithocladium excisum 3.1 0.03 0.18 16.7 0.17 0.38 6.9 0.07 0.26 3.3 0.03 0.18 7.4 0.11 0.42 Ectenurus lepidus 3.4 0.03 0.19 Derogenes sp. 3.1 0.03 0.18 Wardula bartolii 6.7 0.07 0.25 Magnibursatus bartolii 3.3 0.03 0.18 6.7 0.07 0.25 10.0 0.33 1.03 6.9 0.07 0.26 7.4 0.07 0.27 Robphildollfusium martinezgomezi 3.3 0.10 0.55 13.8 0.34 1.32 Lepocreadium album 3.4 0.03 0.19 7.4 0.22 0.80 Lepocreadidae gen. sp.(juv.) 6.7 0.07 0.25 31.0 0.59 1.05 6.7 0.07 0.25 29.6 0.85 1.46 Lecithaster sp. (juv.) 3.3 0.03 0.18 Prosorhynchus crucibulum (met.) 56.3 5.84 12.17 63.3 3.50 3.69 63.3 4.13 4.68 26.7 1.50 3.54 56.7 3.17 4.46 89.7 12.34 8.94 23.3 1.03 2.37 92.6 11.56 6.44 Stephanostomum sp. (met.) 21.9 0.38 0.87 16.7 0.17 0.38 3.3 0.07 0.37 16.7 0.43 1.50 3.4 0.03 0.19 23.3 0.33 0.71 3.7 0.04 0.19 Tormopsolus sp. (met.) 59.4 1.59 2.56 60.0 1.50 1.61 56.7 1.70 2.23 16.7 0.33 0.84 60.0 1.40 1.67 34.5 0.93 1.87 46.7 1.10 1.37 40.7 0.81 1.21 Renicolidae gen. sp. (met.) 3.1 0.03 0.18 Scolex pleuronectis (larve) 25.0 1.56 4.13 30.0 1.03 2.67 53.3 1.73 2.21 20.0 0.87 2.39 40.0 0.90 1.21 37.9 1.10 1.54 53.3 2.47 5.66 18.5 0.48 1.31 Hysterothylacium fabri (larve) 21.9 0.25 0.51 6.7 0.07 0.25 16.7 0.20 0.48 30.0 0.67 1.35 6.7 0.07 0.25 3.4 0.07 0.37 10.0 0.10 0.31 3.7 0.04 0.19 Hysterothylacium aduncum (larve) 10.0 0.33 1.32 3.4 0.03 0.19 Anisakis sp. type I (sensu Berland, 1961) (larve) 3.3 0.03 0.18 13.3 0.20 0.55 3.7 0.04 0.19 Anisakis sp. type II (sensu Berland, 1961) (larve) 6.7 0.07 0.25 Contracaecum sp. (larve) 6.3 0.09 0.39 3.3 0.03 0.18 6.7 0.10 0.40 3.4 0.03 0.19 Ceratothoa oestroides 6.3 0.06 0.25 Naobranchia cygniformis 12.5 0.13 0.34 10.0 0.20 0.66 6.7 0.10 0.40 13.3 0.13 0.35 6.9 0.17 0.76 10.0 0.13 0.43 3.7 0.04 0.19 Caligus sp. 3.3 0.03 0.18

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ANNEXE IV

Micrographie des espèces enregistrés pour Boops boops de l'échantillonnage collectés pour cette étude, des trois sites de l ouest Méditerranéen de l'Algérie: Bouzedjar, Alger et Skikda.

Fig. IV.I. Derogenes sp. ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue ven rale. Barre d’échelle: 1000 μm.

Fig. IV.II. Magnibursatus bartolii ex Boops boops. Microphotographie d’un spécim n coloré in toto. Vue latérale. Barre d’échelle: 500 μm.

Fig. IV.III. Robphildollfusium martinezgomezi ex Boops boops. Dessin à main. Microphotographie d’un spécimen coloré in toto. Vue ventrale. Barre d’échelle: 500 μm.

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Fig. IV.IV. Renicolidae gen. p. ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in vivo. Vue ventrale. Barre d’échelle 200 μm.

Fig. IV.V. Contracaecum sp. ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in vivo. A, Extrémité antérieure; B, Extrémité postérieure. Barre d’échelle: 200μm.

Fig. IV.VI. Hysterothylacium fabri ex Boops boops. Microphotographie d’un spécimen in vivo. A, Partie antérieure; B, Extrémité postérieure. Barre d’échelle: 100 μm.

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