UNIVERSIDAD DE COSTA RICA

SISTEMA DE ESTUDIOS DE POSGRADO

ESTUDIO MORFOLÓGICO, FILOGENÉTICO Y FENOLÓGICO DE Smilax L. (SMILACACEAE) EN COSTA RICA, CON IMPLICACIONES SISTEMÁTICA~

Tesis sometida a la consideración de la Comisión del Programa de Estudios de Posgrado en la Escuela de Biología para optar al grado de Magíster Scientiae

LILIAN FERRUFINO ACOST A

Ciudad Universitaria "Rodrigo Facio", Costa Rica 2003 DEDICATORIA

A MIS PADRES CECILO FERRUFINO Y TERESA ACOSTA

A MI NOVIO GREGORIO DAUPHIN

POR SU APOYO Y COMPRENSIÓN AGRADECIMIENTOS

Deseo agradecer a las instituciones y personas que con su apoyo hicieron posible esta investigación

A Dios quien siempre escucha mis oraciones y plegarias cada momento

Al Servicio Alemán de Intercambio Académico (DAAD), por otorgarme la beca a través del programa regional para cubrir mis estudios de posgrado.

A mi comité de tesis: al M. Se. Jorge Gómez-Laurito, al Dr. Osear Rocha Núñez y al Dr. Carlos O. Morales por su apoyo y asesoramiento.

Al Jardín Botánico de Missouri que a través de las becas Elizabeth Bascom me apoyaron en la revisión de literatura y examinación de especímenes tipos.

Al personal científico del Jardín Botánico de Missouri, en especial a la M. en C. Alina Freire­ Fiero y al Dr. Gerrit Davidse por sus comentarios en el manuscrito del tratamiento taxonómico.

Al Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (CATIE), al Instituto Tecnológico de Costa Rica sede en San Carlos, a la Finca Coope San Juan y al Jardín Agroecológico Bougainvillea por su apoyo económico y logístico.

A mis amigos por su apoyo moral y logístico y en especial a Gregorio Dauphin.

Al personal del laboratorio de genética de la Escuela de Biología, en especial a Gabriel Aguilar por su asesoramiento en la parte práctica de sistemática molecular.

di HOJA DE APROBACIÓN

Esta Tesis fue aceptada por la Comisión del Programa de Estudios de Posgrado en Biología de la Universidad de Costa Rica, como requisito parcial para optar al grado Magíster Scientiae

M. Se. Elmer García Díaz Representante de la Decana del Sep

M. Se. Jorge Gómez-Laurito Director de Tesis

Dr. Osear J. Rocha Núñez Asesor

Dr. Carlos Morales Sánchez Asesor

Dra. Virginia Solís Alvarado Directora del Programa de Posgrado en Biología

Lilian F errufino Acosta Sustentante PREFACIO

Esta Tesis fue escrita de acuerdo con el Reglamento del Sistema de Estudios de Posgrado en Biología de la Universidad de Costa Rica.

Está dividida en tres capítulos y cada uno sigue las reglas de presentación de manuscritos de la Revista de Biología Tropical. INDICE GENERAL

DEDICATORIA ...... ii

AGRADECIMIENTOS ...... iii

HOJA DE APROBACIÓN ...... h·

PREFACIO ...... v

INDICE GENERAL ...... vi

LISTA DE FIGURAS ...... vii

LISTA DE CUADROS···································································································································· X

LISTA DE ANEXO...... xi

RESUMEN ...... xii

ARTÍCULO l. ESTUDIO MORFOLÓGICO DE Smilax L. (SMILACACEAE) EN COSTA RICA, CON IMPLICACIONES SISTEMÁTICAS...... •...... 1

ARTICULO II. FILOGENIA DE Smila.x L. (SMILACACEAE) EN MESOAMÉRICA...... 70

ARTICULO 111. ESTUDIO FENOLÓGICO DE Smilax L. (SMILACACEAE) EN COSTA RICA...... 86

\I LISTA DE FIGURAS

ARTÍCULO 1

FIGURA# CONTENIDO PÁGINA 1 Localización de las tres áreas de estudio en Costa Rica. 33

2 Granos de polen de Smilax. A, B, C, D, E. Vista general; F. 40 Detalle de la exina con gránulos y espínulas. A S. domingensis; B. S. mol/is; C. S. spinosa; D y F. S. subpubescens; E. S. vanilliodora.

3 Smilax domingensis Willd.: A Flor femenina, B. Flor 47 masculina, C. Estambre, D. Frutos, E. Semillas, F. Rama fértil con agallas y flores, G. Tallo y rizoma.

4 Distribución geográfica de Smilax domingensis ( •) y S. 51 mollis (~) en Costa Rica.

5 Smilax mollis Humb. & Bonpl.: A Flor femenina, B. Flor 55 masculina, C. Estambre, D. Frutos, E. Semillas, F. Rama joven, G. Rama fértil con agallas y botones, H. Tallo y rizoma.

6 Smilax panamensis Morong: A Flor femenina, B. Flor 59 masculina, C. Estambre, D. Semillas, E. Rama fértil con fiutos, F. Tallo y rizoma.

7 Distribución geográfica de Smilax panamensis ( •) y S. 61 spinosa (~) en Costa Rica.

8 Smilax spinosa Mill.: A Frutos, B. Semillas, C. Flor 65 femenina, D. Flor masculina, E. Estambre, F. Rama fértil con flores, G. Tallo, H. Tallo y rizoma.

9 Smilax spissa Killip & C. Morton: A Flor femenina, B. Flor 68 masculina, C. Estambre, D. Semillas, E. Rama fértil con frutos, F. Tallo y rizoma

10 Distribución geográfica de Smilax ~pissa ( •) y S. 69 subpubescens (~)en Costa Rica. FIGURA# CONTENIDO PÁGINA 11 Smilax subpubescens A. DC.: A. Flor femenina, B. Flor 71 masculina, C. Estambre, D. Frutos, E. Semillas, F. Rama fértil con flores, G. Tricomas de la base del peciolo, H. Tallo y rizoma.

12 Smilax vanilliodora Apt A. Flor femenina, B. Flor 78 masculina, C. Estambre, D. Semillas, E. Rama fértil con frutos, F. Tallo y rizoma.

13 Distribución geográfica de Smilax vanilliodora ( •) en Costa 80 Rica.

ARTÍCULO 11

FIGURA# CONTENIDO PÁGINA Figura 1. Arbol de consenso estricto de Smilax (Sección 99 Micranthae) en Mesoamérica, basado en caracteres morfo lógicos.

2 Figura 2. Árbol de consenso de Jacknife para las especies de 100 Smilax (sección Micranthae) basado en caracteres morfológicos.

3 Figura 3. Árbol de consenso representando el número de 100 caracteres para cada clado. El número del carácter corresponde al nombre del carácter que se encuentra en el Cuadro l. 0 = homoplasias, • = sinapomorfias.

ARTÍCULO 111

FIGURA# CONTENIDO PÁGINA l Localización de las tres áreas de estudio en Costa Rica. 114

2 Promedios de caída de hojas de cinco especies de Smilax en 116 Costa Rica. A. Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB), B. Finca Coope San Juan, y C. Jardín Agroecológico Bougainvillea (JAB).

\'111 FIGURA# CONTENIDO PÁGINA 119 3 Promedios de brotadura de hojas de cinco especies de Smilax en Costa Rica. A Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB), B. Finca Coope San Juan, y C. Jardín Agroecológico Bougainvillea (JAB).

4 Promedios de floración de Smilax en Costa Rica. A Reserva 122 Biológica Alberto. Manuel Brenes (RBAMB) y B. Jardín Agroecológico Bougainvillea (JAB).

5 Promedios de fructificación de Smilax en tres sitios en Costa 124 Rica. A Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB), B. Jardín Agroecológico Bougainvillea (JAB) y C. Finca Coope San Juan.

IX LISTA DE CUADROS

ARTÍCULO 11

CUADRO# CONTENIDO PÁGINA 1 Caracteres y estados de caracteres morfológicos usados en 97 el análisis filogenético de Smilax (Sección Micranthae).

ARTÍCULO 111

CUADROS# CONTENIDO PÁGINA 1 Análisis de varianza (SAS Inc., 1999-2000) para los 117 eventos fenológicos producidos en la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB) en San Ramón, la Finca Coope San Juan, y el Jardín Agroecológico Bougainvillea.

2 Prueba Sheffe para cinco especies de Smilax en Costa 117 Rica. Entre paréntesis el promedio.

3 Correlación de Pearson de las especies de Smilax 120 estudiadas en tres sitios. LISTA DE ANEXO

ARTÍCULO U

ANEXO CONTENIDO PÁGINA 1 Especímenes y fuente del material vegetal usado en la 106 extracción y secuenciación de ADN de la región intergénica tmL-trnF. ESTUDIO MORFOLÓGICO, FILOGENÉTICO Y FENOLÓGICO DE Smilax L. (Smilacaceae) EN COSTA RICA, CON IMPLICACIONES SISTEMÁTICAS

F errufino A costa, Lilian Florencia

Estudio morfológico, filogenético y fenológico de Smilax L. (Smilacaceae) en Costa Rica, con implicaciones sistemáticas

Tesis Magister Scientiae en Biología. San José, C. R.:

L. F. Ferrufino A, 2003 l 13h.: 21 iL- 200 refs.

RESUMEN

INTRODUCCIÓN

Taxonomía

Smilax consta aproximadamente de 300 especies en zonas templadas y tropicales en ambos hemisferios (Judd et al. 2002). Las plantas de Smílax son bejucos subleñosos, rara vez herbáceos, dioicos, que se originan de un rizoma delgado o grueso. Usualmente trepan mediante pares de zarcillos que se originan en los pecíolos y a menudo poseen aguijones en tallos y hojas. Poseen hojas alternas con 3 a 9 nervios paralelos o triplinervias, conectados por nervaduras reticuladas. Tienen flores pequeñas, dispuestas en umbelas axilares, a veces racemosas, con 6 tépalos libres, iguales, 6 estambres libres, ovario súpero, 1 ó 2 óvulos en cada lóculo; estaminodios presentes en las flores femeninas. Los frutos son bayas globosas, negras, púrpuras, rojas o anaranjadas (Cronquist 1981, Huft 1994, Gómez-Laurito 1998). Se considera que en Mesoamérica existen al menos 25 especies. Standley (1937) registró la existencia de 14 especies en Costa Rica y, más recientemente, Huft ( 1994) registró las siguientes 13 especies: S. angustiflora, S. candelariae, S. chiriquensis, S. domingensis, S. engleriana, S. hirsutior, S. kunthii, S. mol/is, S. panamensis, S. spinosa, S. spissa, S. subpubescens y S. vanilliodora. Sin embargo, la taxonomía del género es aún confusa.

'\11 Durante mucho tiempo el género Smilax formó parte de la familia Liliaceae; pero en años recientes se ha incluido en su propia familia, Smilacaceae (Cronquist 1968, Dahlgren et al. 1985, Judd et al. 2002). Algunos estudios argumentan la separación de Smilax de la familia Liliaceae, tales como: estudios de cromosomas (Vijayavalli y Mathew 1990), composición de ácidos grasos en semillas (Morice 1970) y estudios monográficos de las especies brasileñas (Andreata 1980, 1997). Tanto estudios morfológicos como análisis genéticos (ribulosa 1,5 bifosfato carboxilasa/oxigenasa, rbcL y las regiones no codificadas de ADN del cloroplasto, trn-L, trn-F) indican que la familia Smilacaceae es monofilética y pertenece al orden Liliales (Judd et al. 1999, 2002, Patterson & Givnish 2002).

Fenología

La fonología es el estudio de los eventos del ciclo de vida de una planta (Rathcke & Lacey 1985). Se definen dos fenofases: la vegetativa y la reproductiva. La primera incluye la producción de hojas nuevas y la caída de hojas. La fenofase reproductiva es el periodo de floración y fructificación. No obstante, al hacer la distinción entre las dos fenofases, no se debe olvidar la existencia de interrelaciones entre ellas y que éstas pueden ocurrir simultáneamente (Williams-Linera & Meave 2002).

La mayoría de los estudios fenológicos en el trópico se han dirigido a la fonología de árboles y arbustos, describiendo patrones y buscando causas de los eventos fenológicos (Frankie et al. 1974, Opler et al. 1980, Borchert 1983, Bullock & Solís-Magallanes 1990, Newstrom et al. 1994), pero muy pocos se han enfocado en la fonología de comunidades y poblaciones de bejucos en los trópicos. Datos fenólogicos sobre bejucos provienen principalmente de Croat (1975), Putz & Windsor (1987) en la Isla de Barro Colorado, Putz & Chai (1987) en Malasia, Opler et al. ( 1991) en Costa Rica, Ibarra-Manriquez et al. (1991) en México, Morellato & Leitao-Filho (1996) en el sureste de Brasil y Pérez-Salicrup et al. (2001) en el noreste de Bolivia.

Los objetivos principales de este trabajo son: 1) ampliar las descripciones existentes, resolver problemas taxonómicos y de sinonimia en las especies de Costa Rica, para facilitar la identificación de las especies registradas en la región y zonas aledañas; 2) realizar un análisis morfológico de las estructuras vegetativas y reproductivas, teniendo en cuenta la variabilidad morfológica de las hojas y el color de los frutos, que son caracteres que han sido observados en la naturaleza y en especímenes de herbario; 3) describir las relaciones filogenéticas de ocho especies de Smilax de la sección Micranthae del área mesoamericana, usando caracteres morfológicos y el gen del cloroplasto trn-F y trn-L y 4) finalmente, describir la fonología de cinco especies de Smilax en tres localidades de Costa Rica, utilizando una escala semicuantitativa (F oumier 197 4).

l. En el primer capítulo se realiza una revisión morfológica de las especies de Smilax de Costa Rica. Se recolectaron muestras con flores y frutos en tres sitios de Costa Rica: Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes, en San Ramón, Finca Coope San Juan en Alajuela y el Jardín Agroecológico Bougainvillea en Limón. Además se determinó la forma, el color y el tamaño de estructuras vegetativas y reproductivas. En este trabajo se reconocen 7 especies de Smilax, de las 14 especies aceptadas tradicionalmente. Se tratan como sinónimos los siguientes nombres: Smilax engleriana y S. kunthii de S. domingensis; S. hirsutior, S. angusti.flora y S. candelariae de S. mollis, y S. chiriquensis y S. regelii var. albida de S. vanilliodora. Smilax regelii var. regelii se excluye como taxon válido y se designa un lectotipo de S. gymnopoda. Esta sinonimia se argumenta porque: 1) La plasticidad fenotípica en Smilax, especialmente en estructuras vegetativas, está influenciada por factores ambientales. 2) Además, la dioecia ha sido un problema en las

descripciones; tal es el caso de S. hirsutior y S. angust~fiora. 3) Otro factor es el color de los frutos, usado para distinguir especies, sobre todo en plantas pubescentes. En particular, estos caracteres dependen de la observación del recolector, la falta de recolectas y el ambiente donde se desarrolla la planta. 2. En el segundo capítulo se hace un análisis cladístico de las especies de Smilax (sección Micranthae) en Mesoamérica, con base en caracteres morfológicos. Para el análisis filogenético se seleccionaron cmco grupos externos: Dioscorea convolvulacea, D. mexicana, Bomarea, Philesia y Rhipogonum. Se utilizó el programa NONA activado desde WinClada. El análisis muestra que Smilax es un grupo monofilético y que las especies de esta sección se diferencian en dos grupos: uno consiste de especies pubescentes que no presentan aguijones, e incluye S. mol/is y S. subpubescens. El segundo consta de plantas glabras e incluye S. jalapensis, S. vanilliodora, S. spinosa, S. panamensis, S. spissa y S. domingensis. Se realizó un estudio molecular usando el gen de cloroplasto trnL-trnF Sin embargo, no se tienen resultados por dos razones: 1) se presume

'\I\" que las muestras de Smilax estudiadas presentan heteroplasmia y 2) es probable que el producto de PCR utilizado no haya sido el más indicado. 3. En el tercer capítulo se estudia la fonología de cinco especies de Smilax en los tres sitios en Costa Rica anteriormente descritos. La actividad fenológica se evaluó en un mínimo de diez plantas por especie desde febrero del 2001 hasta abril del 2002. Las especies ge Smilax son bejucos perennifolios. Esta condición podría deberse a la concentración de carbohidratos entre las estaciones seca y lluviosa en los tallos y rizomas. La floración se observó sólo en un sexo en algunas especies. Este patrón fenológico podría estar controlado por factores endógenos o por el carácter dioico del género. Sin embargo, el traslape en los periodos de floración de las especies analizadas probablemente contribuye a que ocurra hibridación entra táxones cercanamente relacionados. La fructificación se observó en todo el año en una o dos especies. Este alargamiento en el periodo de fructificación podría deberse a una presión selectiva ejercida por algunos dispersores para escapar de la depredación en períodos de menor intensidad de fructificación. Es importante mencionar que estos estudios fenológicos se han aplicado para diversos fines: a) recolección de semillas de especies de importancia económica, b) promoción del cultivo de especies nativas, e) conocimiento de la interacción planta-animal, d) predicción de posibles mecanismos de aislamiento y e) regeneración programada de bosques.

Palabras clave: Smilacaceae, Smilax, morfología, taxonomia, filogenia, fonología.

M. Se. Jorge Gómez-Laurito

Escuela de Biología ARTÍCULO l. ESTUDIO MORFOLÓGICO DE Smilax L. (SMILACACEAE) EN COSTA RICA, CON IMPLICACIONES SISTEMÁTICAS 2

Estudio morfológico de Smilax L. (Smilacaceae) en Costa Rica, con implicaciones sistemáticas

RESUMEN Se realizó una revlSlon morfológica de las especies de Smilax de Costa Rica. Tradicionalmente se han aceptado hasta 14 especies. En este trabajo se reconocen 7: Smilax domingensis, S. mol/is, S. panamensis, S. spinosa, S. spissa, S. subpubescens y S. vanilliodora. Los siguientes nombres se tratan como sinónimos: Smilax engleriana y S. kunthii de S. domingensis; S. hirsutior, S. angusttflora y S. candelariae de S. mol/is, y S. chiriquensis y S. regelii var. albida de S. vanilliodora. Smilax regelii se excluye como taxón válido y se designa un lectotipo de S. gymnopoda. Se elaboraron claves dicotómicas con características vegetativas y reproductivas (flores y frutos), con base en observaciones de campo y especímenes de herbario. En todas las especies se incluyeron diversos caracteres importantes para la identificación, como el rizoma, el tallo, el tamaño de los tépalos y la variación del color de las bayas a lo largo del desarrollo.

INTRODUCCIÓN

El género Smilax consta aproximadamente de 300 especies que habitan en zonas templadas y tropicales en ambos hemisferios (Judd et al. 2002). En Mesoamérica se han registrado al menos 25 especies. Standley (193 7) comunica 14 especies en Costa Rica y Huft ( 1994) registra las siguientes 13 especies: Smilax angust?flora, S. candelariae, S. chiriquensis, S. domingensis, S. engleriana, S. hirsutior, S. kunthii, S. mol/is, S. panamensis, S. spinosa, S. spissa, S. subpubescens y S. vanilliodora.

Durante mucho tiempo el género Smilax formó parte de la familia Liliaceae; pero en años recientes se ha incluido en su propia familia, Smilacaceae (Cronquist 1968, Dahlgren et al. 1985, Judd et al. 2002). Algunos estudios recientes argumentan la separación de Smilax de la familia Liliaceae, tales como: estudios de cromosomas (Vijayavalli & Mathew 1990), composición de ácidos grasos en semillas (Morice 1970) y un estudio monográfico de las especies brasileñas (Andreata 1980). Tanto estudios morfológicos como análisis genéticos (ríbulosa 1,5 bifosfato carboxilasa / oxigenasa, rbcL, y las regiones no codificadoras de ADN del cloroplasto, trn-L, trn-F) indican que la familia Smilacaceae es monofilética y pertenece al orden Liliales (Judd et al. 1999, 2002, Rudall et al. 2000). 3 En el neotrópico se han realizado estudios taxonómicos para tratar de distinguir las especies de este género. Gaskin & Berry (1998) proponen una sinonimia en Smilax de la Guayana Venezolana y el uso de una combinación novedosa de caracteres, tales como: morfología de los tallos, bases de brotes laterales, presencia y ausencia de vainas aladas, articulación y longitud del pecíolo, morfología de las hojas, tipo de inflorescencia, longitud del ped.icelo y del receptáculo, número de flores por receptáculo y características florales. Estos autores aceptan tres especies y reducen nueve nombres a sinonimia. Guaglianone & Gattuso (1991) realizan una revisión morfológica y un estudio anatómico de las estructuras vegetativas y reproductivas, así como de la distribución geográfica, la ecología y la fonología de Smilax en Argentina, donde describen e ilustran cinco especies. Andreata (1980, 1997) también realizó un estudio exomorfológico y anatómico y una revisión de Smilax en Brasil, abarcando 12 especies, junto con una historia taxonómica del género. Aunque se han considerado características diversas para distinguir las especies, los resultados no han sido los esperados.

Desde la época precolombina la raíz de cuculmeca y zarzaparrilla, nombres populares de ciertas especies de Smilax en Centro América, ha sido considerada en la medicina popular contra problemas diuréticos, infecciones dermatológicas, desórdenes gastrointestinales, reumatismo, vaginitis, como anticonceptivo, para la regulación menstrual, anemia, mordeduras de serpientes y artritis (Ocampo 1994, Gupta 1995). A pesar de que en la región mesoamericana se han realizado investigaciones fitoquímicas y etnobotánicas, no se sabe con certeza cuáles son las especies utilizadas, lo que pone en evidencia una gran incertidumbre en la información disponible.

Existen pocos estudios sobre la biología de Smilax. Estos bejucos son plantas trepadoras que pueden crecer muy alto por medio de mecanismos de soporte (Putz & Windsor 1987, Den Dubbelden & Oosterbeek 1995). Entre las plantas vasculares, la mitad de las familias incluye especies trepadoras (Putz 1984, Gentry 1991) y en ciertas familias todas o casi todas las especies son trepadoras, por ejemplo, Smilacaceae y Vitaceae (Morellato & Leitao-Filho 1996).

Las plantas trepadoras son florísticamente importantes en los bosques tropicales y como componentes estructurales influyen en la fisonomía ( Gentry 1991 ), especialmente en 4 ambientes alterados y fragmentados. También juegan un papel importante para los animales, tanto en la alimentación como por ser componentes estructurales del hábitat (Emmons & Gentry 1983, Gentry 1991 ). Algunas características anatómicas y ecológicas reflejan la necesidad de tener un soporte mecánico (Schenck 1892). Estos mecanismos para trepar parecen estar relacionados con los estados sucesionales que determinan la disponibilidad de luz y de superficie para atarse. Por ejemplo, los bejucos con zarcillos u hojas modificadas, que se atan a los pecíolos de hojas y a otras estructuras de pequeño diámetro, son más exitosos en el sotobosque y los bordes de los claros en los bosques con sucesión intermedia. En cambio, aquellos que trepan mediante raíces y zarcillos con discos adhesivos pueden subir por estructuras de gran diámetro que se encuentran en el sotobosque de los bosques con sucesión avanzada (T eramura et al. 1991 ).

El objetivo principal de este trabajo fue mejorar las descripciones existentes y resolver problemas taxonómicos y de sinonimia en las especies de Costa Rica, lo que facilitará la identificación de las especies registradas en la región y zonas aledañas. Además, este estudio comprende un análisis morfológico de las estructuras vegetativas y reproductivas, teniendo en cuenta la variabilidad morfológica de las hojas y el color de los frutos, que son caracteres que han sido observados en la naturaleza y en especímenes de herbario. 5 HISTORIA TAXONÓMICA DE SMILACACEAE Y SMILAX

Familia Smilacaceae Ventenat

La familia Smilacaceae está compuesta por los géneros Smilax L. (300 spp.) y Heterosmilax Kunth (11 spp.}, que se distribuyen en regiones templadas, tropicales y subtropicales (Heywood 1978, Dahlgren et al. 1985). Este taxon fue descrito por Ventenat ( 1799) con base en el género Smilax L. Este concepto fue seguido por diversos autores (Endlicher 1836, Lindley 1836, Grisebach 1842, Kunth 1850 y De Candolle 1878). Otros autores (Bentham & Hooker 1880, Engler 1888 y Melchior 1964) tratan Smilax en la familia Liliaceae. Hutchinson (1934) separa Smilacaceae de Liliaceae por el hábito, la dioecia y la presencia de dos lóculos en la antera. Koyama ( 1979, 1983) y Hutchinson (1934) también separan la familia por otros caracteres morfológicos: la venación reticulada, el pecíolo articulado y los haces vasculares. El último autor concluye que Smilacaceae es una familia muy derivada por la presencia de crecimiento secundario, que es raro en las monocotiledóneas, unido a la naturaleza dioica. Engler (1888) y Melchior (1964) dividen Liliaceae en 13 subfamilias; entre éstas Smilacoideae, que se compone de cuatro géneros: Rhipogonum Forst. & Forst. (variante ortográfica en la literatura: Ripogonum}, Smilax, Pseudosmilax Hayata y Heterosmilax. Dahlgren et al. (1985) incluyen estos cuatro géneros en la familia Smilacaceae, que dividen en dos subfamilias: Smilacoideae, con tres géneros, y Rhipogonoideae con el género Rhipogonum. Además de Liliaceae o Smilacaceae, Smilax se ha incluido en Liliiflorae (Melchior 1964 }, Liliales (Hutchinson 1934, Cronquist 1968, Heywood 1978, Goldberg 1989, Judd et al. 1999, 2002), Asparagales (Dahlgren & Clifford 1982) y Dioscoreales (Dahlgren et al. 1985). Dahlgren et al. ( 1985) comentan que la familia puede ser considerada junto a Petermanniaceae dentro de Dioscoreales. Según estos autores, Smilacaceae presenta estrecha afinidad con Pontederiaceae, Ruscaceae, Agavaceae, Liliaceae, Stemonaceae, Dioscoreaceae y Petermanniaceae. Judd et al. (1999, 2002) incluyen en la familia Smilax y Rhipogonum, mientras que Thome (1992} considera que Smilacaceae es una familia monogenérica. Otro factor que ha causado polémica es la posición filogenética de Smilacaceae en relación con otras monocotiledóneas. Cronquist ( 1981) considera que Smilacaceae y Dioscoreaceae son las familias más especializadas de Liliales, mientras que Dahlgren et al. ( 198 5) consideran que Smilacaceae es una de las seis familias no basales de las monocotiledóneas. Ellos 6 sostienen que Dioscoreaceae está muy relacionada con Smilacaceae y ésta última con Petermanniaceae y Liliaceae. Esta idea es apoyada por Koyama ( 1983 ), dado el gran número de caracteres en común entre las familias: hábito, nervadura reticulada, presencia de diosgenina, elementos de los haces vasculares y aguijones. Tanto los estudios morfológicos (Conran 1989) como de las secuencias del ADN (Chase et al. 1995a, 1995b, 2000, Judd et al. 1999, 2002, Rudall et al. 2000, Patterson & Givnish 2002) favorecen la ubicación de Smilacaceae en el orden Liliales. Otra clasificación de Smilacaceae es la que incluye tres géneros: Rhipogonum, Smilax y Heterosmilax, apoyada en gran parte por Melchior (1964), Heywood (1978), Koyama (1983), Dahlgren et al. (1985) y Andreata (1997). Pseudosmilax se reduce a sinónimo de Heterosmilax (Koyama 1984). Heterosmilax se distribuye en el sudeste de Asia. Este es un género muy próximo a Smilax, que se diferencia de éste por el perigonio soldado (urceolado) y tres estambres (raramente 9- 12) generalmente unidos. Smilax es el género con mayor importancia económica, distribuido en regiones templadas, tropicales y subtropicales en ambos hemisferios. Se caracteriza por un perigonio libre, sets estambres libres y anteras confluentes (Koyama 1983, Dahlgren et al. 1985, Huft 1994). La familia Smilacaceae ha sido comparada cladísticamente con otras familias del orden Liliales. Algunos resultados a nivel de orden fueron publicados por Chase et al. ( 1993 ), Goldblatt (1993) y Zimmer (1993), y otros a nivel de familia fueron publicados por Judd et al. (1999, 2002). Sin embargo, no se han realizado estudios que establezcan las relaciones fil o genéticas entre las especies del género. Andreata (1997) realizó un análisis cladístico con base en datos morfológicos de los géneros Smilax, Heterosmilax y Rhipogonum, utilizando como grupo externo a Dioscorea. Ella señala que Smilacaceae es un taxón monofilético por la presencia de nervadura acródroma. Otros caracteres como el ovario ínfero y el fruto capsular alado son considerados plesiomórficos en la familia. Rhipogonum presenta autoapomorfias como las hojas opuestas y la flor monoclina. Smilax no presenta autoapomorfias; apenas tiene un paralelismo con Rhipogonum en cuanto al perigonio. Andreata concluye que el Smilax es parafilético y Heterosmilax y Smilax son géneros muy relacionados; vegetativamente es dificil distinguirlos en ausencia de flores. Estos dos últimos géneros se separan por el número y la posición de los estambres.

Se han realizado estudios de sistemática molecular usando secuencias de rbcl, tml, trn-J<~ ndhF y caracteres morfológicos (Chase et al. 1995, Judd et al. 1999, 2002, Patterson & 7 Givnish 2002, Rudall et al. 2002). En estos estudios se sugiere que si se agrega Philesia como Philesiaceae, Smilacaceae podría ser parafilética (Rudall et al. 2000). Al contrario, si esto no se presenta, Smilacaceae es monofilética.

El género Smilax L.

Tournefort (1694, citado por Arveiller 1985) fue el primer taxónomo que estudió el género Smilax considerando el color de los frutos. Linneo (1753) describe una planta de tallos angulosos con aguijones y hojas dentado-crenadas con el nombre Smilax aspera. Según Vandercolme (194 7) el nombre Smilax se deriva del griego smile que significa "raspa", por la presencia de acúleos que aparecen en la mayoría de las especies. Pero otros autores opinan que Smilax significa hierba para atar y que el nombre fue usado por primera vez por Plinio para referirse a una hierba de atar, que es Smilax aspera. Este término también se usó para referirse a las especies de avena y a los árboles de tejo (Quattrocchi 2000). Linneo (1753) coloca a Smilax en la clase XXII Dioecia y el orden VI Hexandria, entre los géneros Tamus L. y Cissampelos L. Este autor distribuyó 213 especies en cuatro grupos, principalmente por la ausencia y presencia de acúleos, y la forma del tallo, cilíndrica o angulosa. Ventenat ( 1799) lo incluye en el orden 111 y lo considera dentro de Smilacaceae, haciendo referencia a los aspectos vegetativos y florales. Establece dos grupos: el primero, con el ovario libre, que incluye tres géneros: Ruscus L., Smilax L. y Dioscorea L.; el segundo con el ovario unido e incluye a los géneros Tamus L. y Rajania L. Poiret (1804) es seguidor del sistema de Linneo; presenta una descripción morfológica de Smilax y lo ubica entre los géneros Salpiglossis Ruiz & Pav. y Tragopogon L., ambos en la subclase Dicotyledoneae. El mismo Poiret (1823) después incluye a Smilax entre Tamus y Dioscorea. Humboldt & Bonpland (1815) realizan un viaje a América del Sur y encuentran 12 especies nuevas de Smilax. Colocan a Smilax entre Tamus y Dioscorea, y a Asparagea Juss. entre Dianella Lam. y Dioscorea L. Dianella fue considerada distinta de Smilax por presentar flores con estigmas, dispuestas en panículas, hojas graminoides y frutos plurispermos. Dioscorea se diferencia por presentar flores dispuestas en espigas o racimos y semillas aladas. Endlicher (1836) sitúa Smilax en su propio orden LVI Smilacaceae. Él coloca a Smilax en la última tribu, entre Smilacina Desf y Rhipogonum Forst. & Forst., ambos con flores perfectas. 8 Lindley ( 1836) incluye Smi/ax en el grupo IV Retosae y en el orden CCL VI Smilacaceae. Este autor sitúa Smi/ax en la clase V Distyogens y el orden LXIX Smilaceae, al lado del género Rhipogonum. Grisebach (1842) realiza el tratamiento de 33 especies de Smilax; divide el género en Pharmacosmi/ax y Pachysmi/ax por la base y la forma de la antera, y la consistencia y el patrón de la nervadura de la hoja. Ubica Smilax en Smilacaceae, cerca de Herrería Ruiz & Pav. Kunth (1850) enumera 188 especies de Smilax y estudia 124. Considera 50 especies como dudosas y 12 las conoce sólo a través de bibliografias e ilustraciones. Ubica a Smilax en Smilaceae. Vandercolme ( 1871-73) estudia las especies medicinales de Smi/ax e incluye S. officinalis Humb. & Kunth, S. sarsaparrilla L. y S. china L. como plantas de uso medicinal. De Candolle (1878) presenta una monografia de Smilacaceae con información valiosa sobre las partes vegetativas y florales, distribución geográfica y descripciones completas de las especies. Divide el género en cuatro grupos: Nermexia, Coilanthus, Eusmilax y Pleiosmilax. Incluye las especies de Costa Rica en Eusmilax y describe 3 especies nuevas del país: Smilax angustiflora, S. candelariae y S. subpubescens. Además, aporta una clave analítica para distinguir las especies de Smilax y hace un análisis riguroso del polen, que no resultó útil para la identificación. Ubica a Smilax entre Heterosmi/ax y Rhipogonum. Bentham & Hooker ( 1880) incluyen Smilax en el orden CLXXVIII Liliaceae, "Tribu I" Smilaceae Ventenat, sitúan al género entre Heterosmilax y Rhipogom1m y consideran que se diferencia de éstos por ser el perianto entero en Heterosmilax y Rhipogonum por las flores perfectas, dispuestas en espigas o racimos con ausencia de zarcillos. Para Engler ( 1888) el orden Liliales abarca once familias; el género Smilax pertenece a la familia Smilacaceae, subfamilia Smilacoideae Engler, entre Rhipogonum y Heterosmilax. Engler presenta una clave para distinguirlos y caracteriza Rhipogonum con base en las flores perfectas dispuestas en espigas y hojas con zarcillos y Heterosmilax con base en el perigonio gamosépalo y androceo de 3 estambres connados. Hooker (1892) incluye Smilax en Liliaceae, subdividida en 16 tribus. Smilax y Heterosmilax corresponden a la "Tribu I" Smilaceae (Ventenat) Kunth. Morong (1894) en su trabajo de las Smilaceae de Norte y Centro América, describe Smilax panamensis, una nueva especie de Panamá. Killip & Morton (1936) realizan una revisión de las especies de Smilax de Centro América y México y reconocen 9 especies nuevas. Baillon 9 (1894) coloca Smilax, Heterosmilax y Rhipogonum en la familia Smilaceae, próxima a Stemoneae y Herrerieae. Hutchinson (1934) considera la familia Smilacaceae como válida y coloca el género Smilax entre Pseudosmilax y Heterosmilax. Cronquist (1968) incluye Smilax y los demás géneros en Smilacaceae y el orden Liliales. Takhtajan (1969) considera Smilax y Heterosmilax dentro de la subfamilia Smilacoideae y Rhipogonum en Rhipogonoideae, ambas pertenecientes a Smilacaceae y al orden Smilacales. En los últimos 40 años, el género ha sido estudiado por Koyama en Asia (1960, 1974, 1975, 1977), quien ha agregado nuevos taxa de la región, ha hecho claves para la identificación de grupos y especies, y ha ilustrado y colaborado en floras locales. Dahlgren & Clifford (1982) incluyen a Smilax, Heterosmilax, Pseudosmilax y Rhipogonum en Smilacaceae, orden Asparagales. Dahlgren et al. (1985) y Dahlgren (1989) elevan el género Rhipogonum a la categoría de familia: Rhipogonaceae. Éste punto de vista fue demostrado anteriormente por Huber (apoyado por Dahlgren et al. 1985). Los demás géneros se matienen en la familia Smilacaceae. En Brasil, Andreata (1979, 1980, 1982, 1984a) estudia 12 especies de Smilax y elabora la primera clave para el reconocimiento de los táxones. Además, hace una descripción completa, ilustra, resuelve problemas taxonómicos y de tipificación y amplía los datos de distribución geográfica. Sus contribuciones comprenden los trabajos de las floras regionales de Brasil (Andreata & Wanderley 1984b, Andreata & Cowley 1987, Andreata 1995, 1996). Andreata ( 1997) realiza una revisión taxonómica de las especies de Brasil, incluyendo descripciones botánicas, distribución geográfica, ecología y usos. Guaglianone & Gatusso ( 1991) revisan cinco especies del género en Argentina: Smilax assumptionis A DC., S. campestris Griseb, S. cognata Kunth, S. .fiuminensis Steud. y S. pilcomayensis Guaglian. & Gattuso (especie nueva). También elaboran una clave basada en características exomorfológicas e histológicas, haciendo énfasis en anatomia, nectarios florales y compuestos químicos. Huft ( 1994) realiza el tratamiento sistématico del género para la flora mesoamericana. Hace una descripción botánica, agrega una clave dicotómica y sugiere que los siguientes cuatro pares de nombres afines podrían ser sinónimos si se logra un estudio más detallado y mejores recolectas: Smilax spinosa y S. luculenta, S. kunthii y S. chiapensis, S. aristolochi~folia y S. amala, y S. vanilliodora y S. chiriquensis. Huft (2001) también hace el tratamiento del género en la Flora de Nicaragua, abarcando 12 especies. 10 Judd et al. (1999, 2002) consideran Smilacaceae en Liliales, con Smilax y Rhipogonum. La mayoría de los autores concuerdan que Smilax pertenece a Smilacaceae y está relacionado con los miembros de Liliales.

MATERIAL Y MÉTODOS

1. Descripción de las áreas de estudio 1.1 Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB)

En la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB) se encuentra una Estación Biológica ubicada en la cuenca del Río San Lorencito, en la zona norocc.idental de Costa Ríca

{10 º 13' N, 84 º 37' O) (fig 1). La Reserva se localiza en la Cordillera de Tilarán, en el distrito Ángeles, cantón San Ramón, provincia de Alajuela. Tiene una extensión de 7800 hectáreas, con un ámbito de elevación de 800 a 1500 msnm (Salazar 2000). Esta área está expuesta a altas precipitaciones durante casi todo el año (3500 a 6000 mm/año), con pocas lluvias de enero a marzo. Las temperaturas oscilan entre 17 y 25 ºc. Estas son moderadas debido a la elevación, la cobertura de nubes y la alta precipitación, que dan como resultado un bosque tropical premontano (Burger 1991, Salazar 2000).

1.2 Coope San Juan

La Finca de Auto Gestión Agropecuaria San Juan R. L. (COOPESANJUAN R. L.) se ubica en el Caserío de La Gloria, Aguas Zarcas, cantón de San Carlos, Alajuela ( 1Oº3 2' N, 84 º 20' O). Comprende 416 hectáreas, de las cuales 250 son de bosque secundario y 158 de repasto y cultivos tales como yuca, piña y frijoles; el resto corresponde a infraestructura {González 2000) (fig 1). Según la información de la Estación Meteorológica Los Llanos, ubicada a 12 km de la finca, en esta zona se registra una temperatura media mensual de 25.9 ºc , con una variación de ± 1 ºc a lo largo del año. La temperatura máxima promedio es de 31.5 ºc y la mínima es de 20.3 ºc. Presenta una precipitación promedio anual de 3072.4 mm, con dos períodos de precipitación bien definidos. La alta precipitación tiene una duración de 7. 5 meses, que se extiende desde mediados de abril hasta diciembre. El período de baja 11 precipitación dura aproximadamente 4. 5 meses y se extiende desde enero hasta abril, con una variación de 75.6 a 164.5 mm/mes (Solís & Reich 1996).

1.3 Finca Agroecológica Bougainvillea

La Finca Bougainvillea se ubica en Baltimore, cantón de Matina, provincia Limón. Comprende aproximadamente 50 hectáreas, con cultivos como cacao, frutales, medicinales, palmas, algunos de los cuales se encuentran en sistemas agroforestales y en bosques (fig 1). El área de bosque es de aproximadamente 30 hectáreas, ubicada en la parte alta de la finca, a 160 m. s. n. m., con pendientes suaves no mayores de 20 %. Tiene aproximadamente 35 años sin intervención humana, por lo que se encuentra en estado avanzado de regeneración natural. Baltimore se caracteriza por tener un Bosque Muy Húmedo Tropical. El ámbito de precipitación anual oscila entre 4000 y 6000 mm en promedio. La biotemperatura media anual varía entre 24 y 25 ºC, con una temperatura media de 24 a 27 ºC. 12

11 o 11'

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30 o 30 60 km ~

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Figura 1. Localización de las tres áreas de estudio en Costa Rica. 13

2. Tratamiento sistemático

Para la identificación se recolectaron muestras de hojas de algunas especies de Smilax que presentan agallas, flores y frutos en los tres sitios de estudio, desde febrero del 2001 hasta abril del 2002. Además, se visitaron otros sitios de la zona noroeste y sur del país. Para caracterizar el rizoma se observó el color y se determinó si el rizoma presentaba: a) engrosamiento tuberoso, y b) entrenudos engrosados. También se determinó la forma y el color de los aguijones en los tallos y hojas. La longitud y el ancho de las hojas se midió en varias hojas de cada especie. Se recolectaron durante todo el año hojas con agallas. Los insectos causantes de agallas fueron identificados por el Dr. Paul Hanson, profesor e investigador de la Escuela de Biología de la Universidad de Costa Rica. Se midió el largo del pecíolo en las hojas. Además se midió y observó el color de la vaina en las plantas observadas en el campo. Se determinó la disposición de las inflorescencias en ramas y la disposición y el número de flores en la inflorescencia. Se recolectaron por lo menos dos muestras de las plantas en floración. Se midió bajo un estereoscopio el tamaño de tépalos, estambres (filamento y antera) y pistilo (estilo y estigma). El diámetro de los frutos fue medido; además se observó el color y la forma de los frutos durante la maduración. Se contó el número de los frutos por lo menos en tres infrutescencias de cada planta. Se contó el número de semillas en cuatro a seis frutos. Las muestras de polen se extrajeron de los ejemplares depositados en herbarios. Cada muestra se colocó sobre una cinta de carbón adhesiva (por ambas caras). Después se montó sobre una base de aluminio, en seguida se cubrió con 30 nm de oro utilizando un cobertor iónico (Eiko

IB-3, Japón). Posteriormente cada muestra fue observada ~on el microscopio electrónico de barrido S-570, utilizando un voltaje de aceleración de 25 KV. En la toma de micrografias se utilizó la película V erichrome Pan 120 (Kodak). Se examinó material de los siguientes herbarios: Herbario Nacional de Costa Rica (CR), Herbario de la Universidad de Costa Rica (USJ), Instituto Nacional de Biodiversidad (INB ), Herbario Juvenal V alerio de la Universidad Nacional (JVR), Missouri Botanical Garden (MO), Universidad de Panamá (PMA) e Instituto de lnvestigacion Tropical Smithsonian (STRI). También se consultaron bases de datos electrónicas de W3 Trópicos del Jardín Botánico de Missouri, el Índice Internacional de Nombres de Plantas (IPNI), el índice de publicaciones botánicas, el índice de botánicos, el índice de especímenes botánicos del 14 Herbario Gray de la Universidad de Harvard (GH) y fotografias de tipos del Herbario del Field Museum de Chicago (F). Con el material recolectado y especímenes de herbario se hicieron dibujos de las estructuras vegetativas y reproductivas de las especies. Se elaboraron mapas de distribución con la información geográfica de los especímenes examinados.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

I. MORFOLOGÍA

1. Hábito y sistema reproductivo

Las especies del género Smilax en Costa Rica son bejucos leñosos o herbáceos, dioicos, de pequeña y mediana longitud. Algunas plantas podrían alcanzar 20 o 30 m de largo, según el soporte.

2. Rizoma

En Costa Rica no existen trabajos sobre la organografía del rizoma de Smilax. Según la morfología externa, el sistema subterráneo se divide en dos tipos: a) con engrosamiento tuberoso (fig. 3 ), b) con nudos y entrenudos engrosados (fig. 5). Smilax domingensis, S. panamensis y S. spissa presentan el primer tipo, que es un rizoma formado por una parte caulinar, de consistencia leñosa. El sistema caulinar subterráneo está cubierto por catafilos dispuestos dísticamente y raíces adventicias, que facilitan el enraizamiento. El color del rizoma varía según las condiciones ambientales. Smi/ax spinosa, S. vanilliodora y S. mol/is presentan el segundo tipo, que es un rizoma con pequeños engrosamientos en los nudos y entrenudos y las raíces adventicias pueden ser cilíndricas o cuadrangulares como es el caso de S. vanilliodora. 15 3. Tallos

Los tallos son cilíndricos en la mayoría de las especies (fig 3); en S. vanilliodora son cuadrangulares, con o sin alas (fig 12). La superficie puede ser estriada, como en S. spinosa, o lisa, como en la mayoría de las especies. Se halla pubescencia en S. mol/is y S. subpubescens, especialmente en estructuras jóvenes de la planta. Los aguijones pueden ser grandes o pequeños. En S. panamensis son grandes y robustos en la parte inferior del tallo; en S. domingensis el tamaño depende de la edad del bejuco y en S. vanilliodora son aplanados. Dos especies no presentan aguijones: Smilax molli~ y S. subpubescens. El color del tallo varia según el ambiente donde crezca la planta. En S. domingensis puede ser rojo a morado en la parte inferior; en la mayoría de las especies es verde.

4. Hojas

La forma y el tamaño de las hojas varían entre los bejucos de una misma especie, aunque muchos autores utilizan estos caracteres para distinguir las especies de Smilax. Esta variación ha sido interpretada como respuesta a los factores ambientales, tratándose de una plasticidad fenotípica (Andreata 1992) de origen genético o de polimorfismo foliar como es el caso de Smilax aspera (Vernet 1962). Todas las especies presentan hojas simples, alternas, glabras o pubescentes, con un pecíolo bien diferenciado. El pecíolo puede ser recurvado o acanalado, con o sin acúleos y con dos zarcillos. De Candolle (1878) y Koyama (1960) utilizaron los zarcillos para diferenciar especies, pero este carácter es dificil de observar en especímenes de herbarios, por lo que fue excluido del presente estudio. Los zarcillos son cilíndricos, robustos o herbáceos. Andreata ( 1997) menciona que las especies arbustivas o subarbustivas carecen de zarcillos. V arios autores han estudiado el problema de homología del origen de los zarcillos con otras partes de la planta (De Candolle 1878, Troll 1967, Napp-Zinn 1973). Diversas interpretaciones del origen han sido resumidas por Domin (1911), y discutidas por Arber (1920), Clos (1857) y Glück (1901). Estos autores consideran que los zarcillos se originan de divisiones longitudinales congénitas del pecíolo (corisis). 16 La vaina puede ser persistente en algunas especies o caduca en otras. En Smilax panamensis es persistente y prominente. Smilax subpubescens presenta un tomento amarillento persistente en la base del peciolo. La lámina puede ser pubescente, como en S. mol/is y en las hojas jóvenes o base del pecíolo de S. subpubescens. Las demás especies costarricenses presentan hojas glabras. La lámina es coriácea o membranácea en la mayoría de los casos; es coriácea en algunos bejucos de S. domingensis. La nervadura de la lámina es acródroma y varía de 5 a 7 ó 7 a 9 nervios principales según la especie, con nervaduras reticuladas entre las principales, en la mayoría de las especies, a excepción de S. spissa que presenta nervaduras paralelas (figura 9).

5. Inflorescencias

5.1 Inflorescencias estaminadas

La mayoría de autores considera que las inflorescencias de Smi /ax son umbelas, a excepción de De Candolle (1878) y Andreata (1980), que las interpretan como cimas umbeliformes. Huft ( 1994) considera que es un racimo de umbelas o umbelas solitarias. Andreata ( 1997) interpreta estas inflorescencias como un tipo de cima circinada y usa el término rama floral simpodial. Este trabajo demuestra que cada inflorescencia parcial es un racimo o una umbela solitaria (figura 3 y 6). El androceo está formado por seis estambres libres, alternando con los tépalos. Las anteras son oblongas, bitecas, basifijas, introrsas, con dehiscencia longitudinal. El tamaño de la antera varía en cada flor y umbela. Los filamentos son más largos que las anteras en la mayoría de las especies. La morfología del androceo en Smilax ha sido interpretada de diversas maneras. De Candolle ( 18 78) y otros autores hacen una descripción de anteras confluentes, bitecas o monotecas. Cronquist (1981), Dahlgren et al. (1985) y Watson & Dallwitz (1994) describen las anteras tetrasporangiadas, bitecas y uniloculares. Andreata ( 1997) las describe con tecas biesporangiadas con o sin apículo, muchas veces dehiscentes, de forma oblonga, elíptica o linear. 17 5.1.1 Polen

Los pnmeros trabajos sobre la morfología del polen de Smilax iniciaron con De Candolle (1878) y Erdtman (1966). Salgado-Labouriau (1973) trata el polen sin apertura de las especies de Liliaceae y elabora una clave para separar cuatro especies de Smilax. Andreata (1980) analiza 6 especies de Brasil, utilizando microscopía electrónica y lo considera pequeño ( 18. 5- 21. l mm), apolar, inaperturado, esferoidal y espiculado. Roubik & Moreno (1991) estudiaron 5 especies de la Isla de Barro Colorado en Panamá y elaboraron una clave usando el tamaño de los granos, desplegamiento de exina y conspicuidad verrucosa. Fumess & Rudall ( 1999) estudian el polen de Smilax hispida y S. sieboldii y lo describen como inaperturado, esferoidal, con gránulos sobre la superficie y espínulas que varian en forma. En el presente estudio se analizaron 5 especies de Smilax registradas en Costa Rica, las que presentan granos de polen que varían entre 15 y 21 micras, son subglobosos, granulosos y espinosos. El tamaño varía entre plantas de la misma especie (fig 2).

5. 2 Inflorescencias pistiladas

Las especies de Smilax de Costa Rica presentan seis tépalos, la mayoría de 4 mm, excepto en S. spinosa (2 mm), son blancos o crema con tres estaminodios oblongos a filiformes. Los estaminodios están constituidos por tejido de origen epidérmico, considerados estructuras vestigiales (Andreata 1997). El gineceo es sincárpico, tricarpelar, trilocular, con un óvulo en cada lóculo; es bitégmico, con placentación axilar, ovario ortótropo, súpero, glabro, subgloboso, con 3 estigmas, libres o parcialmente unidos, apicales, secos, papilosos. Muchos autores consideran estos caracteres como típicos de Smilax (Cronquist 1981, Andreata 1980, 1997, Dahlgren et al. 1985, Watson & Dallwitz 1994).

L:t. Frutos

Los frutos son bayas globosas, que varían de tamaño entre los bejucos de la misma especie. El exocarpo es de color morado o rojo en Smilax domingensis, S. spissa y S. spinosa. En S. vanilliodora es rojo y en S. panamensis, S. mollis y S. subpubescens es anaranjado. Las especies de Smilax presentan tres fases de coloración: una inicial que es verde, una intermedia, 18 que puede ser roja como en S. domingensis y crema en S. panamensis, y la fase final con el color de la maduración: rojo, morado, negro y anaranjado. El número de frutos varía según la infrutescencia. Las semillas son esféricas y varían de 1 a 3 por baya, aunque Koyama (1983) encontró 4 semillas en las especies de Asia. Herrera (1981) le da un significado biológico a la variación en el número de semillas en poblaciones de Smilax aspera y supone que los frutos con una sola semilla y mayor cantidad de pulpa son un recurso más barato para la planta. La variación en el número de semillas se debe a la competencia interespecífica entre las plantas por sus dispersores. Esto se debe a que: a) los dispersores no son abundantes~ b) éstos seleccionan los frutos más provechosos y 3) existe un componente genético asociado con las semillas. 19

Figura 2. G:renos de polen de Smilax. A, B, C, D, E. Vista general ~ F. Detalle de la exina con gránulos y espínulas. A.$. domingen.si.s~ B. S molli.s; C.$. .spino.sa; D y F. S . .subpube.scen.s; E. S'. vanilliodora. 20 11. TRATAMIENTO SISTEMÁTICO

Smilax L., Sp. Pl. ed. 2: 1028. 1753; Gen. Pl. ed. 455. 1754; Parillax Raf., Medical Fl. U.S. 2264. 1828. Otras referencias bibliográficas: Duham, Traité Arbr. Arbust. l: 233. 1801; Poir, Encycl. Met. Bot. 6: 464. 1804; Endl, Gen. Pl. 1184. 1836; Griseb in Mart, Fl. Bras. 3(1): 3. 1842; Torrey, Fl. New York 2: 302. 1843; Kunth, Enum. Pl. 5: 160.1850; AD C. in A & C. D C., Monogr. Phan. l: 45. 1878; Benth, Fl. Austral. 7: 6. 1878; Benth & Hook, Gen. Pl. 3(1): 763. 1880; Engler, Nat. Pflanzen. 2( 5): 88. 1888; Hook, Fl. Brit. Ind. 6: 302. 1892; Morong, Bull. Torrey Bot. Club 21(10): 420. 1894; Vander, Adansonia 10: 74. 1871-73; Koyama, Fl. Taiwan 5: 110. 1979; Andreata, Arq. Jard. Bot. Rio de Janeiro 24: 179. 1980; Koyama, Fl. Cambodge, Laos et Viet-Nam 20: 69. 1983; Andreata, Hoehnea 11: 114. 1984; Guaglianone & Gattuso, Bol. Soc. Argent. Bot. 27(1-2): 105. 1991; Andreata, Pesquisas, Bot., 47: 243 p. 1997. Tipo del género: Smilax aspera L. (cf. Britton & Brown 1913) (IDC microficha 695.1182.6.11.7)

Bejucos subleñosos, rara vez herbáceos, dioicos, que se originan de un rizoma delgado o grueso. Tallos redondos o cuadrados, pubescentes o glabros, que usualmente trepan mediante pares de zarcillos que se originan en los pecíolos y a menudo poseen aguijones en tallos. Hojas alternas, con 5 a 9 nervios paralelos, o triplinervias, con el par interior saliendo un poco arriba de la base y conectadas por nervaduras reticuladas (paralelas en S. spissa), láminas coriáceas, cartáceas o membranáceas. Inflorescencia dispuesta en umbelas axilares, a veces racemosas, pedúnculo cilíndrico o subcilíndrico. Flores estaminadas, pequeñas, blancas, con 6 tépalos libres, iguales, estambres 6, libres, anteras bitecas, basifijas, más largas o más cortas que los filamentos, polen granuloso-espinoso. Flores pistiladas pequeñas, blancas, con ovario súpero, tricarpelar, l ó 2 óvulos en cada lóculo, estaminodios presentes. Fruto una baya globosa, negra, púrpura, roja o anaranjada, con 1 a 3 semillas rojizas o negras (Cronquist 1981, Watson & Dallwitz 1992, Huft 1994, Andreata 1997, Gómez-Laurito 1998). 21 Clave dicotómica vegetativa de las especies de Smilax de Costa Rica

1. Plantas pubescentes o casi glabras en la madurez, sin aguijones en el tallo 2. Ramas obtusamente cuadrangulares, glabras en la madurez o a veces con poco tomento rojo en la base de los pecíolos ...... S. subpubescens 2. Ramas cilíndricas, variadamente pilosas, pubescencia tomentosa ...... S. mol/is 1. Plantas glabras, frecuentemente armadas con aguijones en el tallo 3. Tallos cuadrangulares, casi siempre con alas ...... S. vanilliodora 3. Tallos cilíndricos, nunca con alas 4. Hojas con nervaduras terciarias paralelas ...... S. spissa 4. Hojas con nervaduras terciarias reticuladas 5. Tallos superiores en zigzag, hojas con 5 nervios desde la base; rizoma con entrenudos engrosados ...... S. spinosa 5. Tallos superiores casi rectos, hojas con 5 a 9 nervios desde la base; rizoma tuberoso 6. Hojas con 5-7 nervios desde la base, rizoma rojo; tallos inferiores de color rojo o morado ...... S. domingensis 6. Hojas con 7-9 nervios desde la base; rizoma blanco; tallos inferiores de color verde _.... _...... __ ...... S. panamensis

Clave dicotómica para especímenes con flores estaminadas y pistiladas de Smilax de Costa Rica

1. Tépalos ca. 2 mm de largo ...... S. spinosa 1. Tépalos ca. 3.5-6 mm de largo 2. Plantas pubescentes, glabras en la madurez, a veces con poca pubescencia en la base de los pecíolos, sin aguijones en el tallo 3. Ramas obtusamente cuadrangulares, glabras en la madurez o a veces con poco tomentoso rojo en la base de los pecíolos ...... S. subpubescens 3. Ramas cilíndricas, variadamente pubescentes ...... S. mollis 2. Plantas glabras, armadas con aguijones en el tallo 4. Tallos cuadrangulares, casi siempre con alas ...... S. vanilliodora 4. Tallos cilíndricos, nunca con alas 5. Pedúnculos más cortos que el pecíolo subyacente ...... S. domingensis 5. Pedúnculos más largos que el pecíolo subyacente, umbelas en racimos o solitarias 6. Hojas con 7 nervios desde la base, conectados por nervaduras reticuladas, anteras más largas que los filamentos ...... S. panamensis 6. Hojas con 5 nervios desde la base, conectados por nervaduras paralelas, anteras más cortas que los filamentos ...... S. spissa 22 Clave dicotómica para especímenes con frutos de Smilax de Costa Rica

1. Plantas pubescentes o casi glabras en la madurez, sin aguijones 2. Ramas obtusamente cuadrangulares, glabras en la madurez o a veces con poco tomento rojo en la base de los pecíolos; fiutos anaranjado brillante; pedúnculo aplanado ...... S. subpubescens 2. Ramas cilíndricas, variadamente pubescentes, tomentosas; frutos anaranjados; pedúnculo cilíndrico ...... S. mollis 1. Plantas glabras, frecuentemente armadas con aguijones 3. Tallos cuadrangulares, casi siempre con alas; frutos rojos o negros ...... S. vanilliodora 3. Tallos cilíndricos, nunca con alas, frutos rojos o anaranjados 4. Pedúnculo más corto que el pecíolo subyacente 5. Tallos superiores en zigzag; hojas con 5 nervios desde la base ...... S. spinosa 5. Tallos superiores casi rectos; hojas con 5-7 nervios desde la base ...... S. domingensis 4. Pedúnculo más largo que el pecíolo subyacente 6. Frutos anaranjados; hojas con 7 nervios desde la base, conectados por nervaduras reticuladas; brácteas florales persistentes ...... S. panamensis 6. Frutos rojos; hojas con 5 nervios desde la base, conectados por nervaduras paralelas; brácteas florales no persistentes ...... S. spissa

l. Smilax domingensis Willd., Sp. PI. 4: 783. 1806. TIPO: Santo Domingo. Porto Rico. Richard s. n. (holotipo [B, IDC microficha 7440.1338. II.2; IDC microficha 7440.1338.II.3]).

Smilax schlechtendalii Kunth, Enum. PI. 5: 224. 1850. TIPO: México. In sylvis Misantlae et prope Chiconquiaco, Schiede & Deppe s. n. (holotipo, B; isotipo, K, MO!, W).

Smilax engleriana Apt, Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 18: 407. 1922. TIPO: Costa Rica. Santa Rosa del Copey, alt. 1100 m, Tonduz 11732 (lectotipo designado por Killip y Morton, Publ. Camegie Inst. Wash. 461: 266. 1936, B; isolectotipos, BM, US!, W, CR!); syn. nov.

Smilax microscola (B. L. Rob.) Killip & C. Morton, Publ. Camegie Inst. Wash. 461: 267. 1936. Smilax domingensis var. microscola B. L. Rob., Proc. Amer. Acad. Arts 35(16): 323. 1900. TIPO: México. Chiapas: between Tumbla and El Salto, 29 Oct 1895, E. W Ne/son 3392 (holotipo, GH!; isotipo, US!).

Smilax kunthii Killip & Morton, Publ. Carnegie Inst. Wash. 461: 269. 1936. Smilaxjloribunda Kunth, Enum. PI. 5:229. 1850. TIPO: Ecuador. Ruiz & Pavón s. n. & Hartweg s. n. (Sintipo B [foto 10062 F!]).

Smilax caudata Lundell, Wrightia 3(8): 162. 1966. TIPO: Guatemala. Alta Verapaz: on Sebol­ Coban Rd., between km 285-286, between Chiraete and Chapultepec Farm, in high forest, 24 May 1964, E. Contreras 4783 (holotipo, LL; isotipo, MO!). 23 Rizoma con engrosamiento tuberoso, rojo o morado; escamas coriáceas, persistentes; raíces cilíndricas con escamas coriáceas, caducas. Tallos cilíndricos, glabros, armados con aguijones recurvados en la parte inferior, inerme en la parte superior, rojos en la base. Hojas ovadas a lanceoladas, membranáceas a coriáceas o cartáceas, 5. 5-13 x 2-8. 7 cm; 5-7 nervios desde la base conectados por nervaduras reticuladas, conspicuas; ápice acuminado o brevicuspidado, base aguda, a veces redondeada, margen entero, ocasionalmente hojas nuevas rojas; pecíolos O. 7-2 cm de largo. Umbelas solitarias, las estaminadas con pedúnculo cilíndrico o subcilíndrico, 0.1-1 cm, más corto que el pecíolo subyacente; tépalos 3.5-7 mm, filamentos 2- 3 mm, anteras 1-2 mm, más cortas que los filamentos; las pistiladas con pedúnculo cilíndrico o subcilíndrico, 0-1.2 cm; tépalos 4-5 mm Bayas 6-10 mm de diámetro, rojas, moradas o negras.

Distribución y hábitat (fig 4). S. domingensis es una especie abundante que se encuentra distribuida en bosques húmedos, montanos y premontanos a una elevación de 0-1800 m. Se distribuye desde Veracruz y Oaxaca hasta Panamá y las Antillas.

Nombres comunes y usos. Cuculmeca roja, cuculmeca morada, bejuco de membrillo, corona de Cristo, raíz de zarzaparrilla, espino de corona (Nelson 1985). El rizoma se usa como depurativo, diurético, antianémico, vigorizador, sudorífico, antirreumático (Ocampo 1997, Núñez 1982), antiblenorrágico, antiherpético y para otras enfermedades de la piel (Nuñez 1982). En Honduras es usado para hacer canastas (Nelson 1985).

Smilax domingensis se caracteriza por el rizoma tuberoso rojo o morado, tallos cilíndricos con aguijones, las hojas jóvenes rojas, pedúnculos más cortos que el pecíolo subyacente, tépalos ca. 4 mm, bayas rojas o moradas (fig 3). Es una especie muy variable y de distribución amplia. Los nombres que se consideran sinónimos se le han dado a especímenes que presentan variaciones morfológicas en la textura de las hojas y el color de los tallos. Apt ( 1922) describe Smilax engleriana y la diferencia de S. domingensis por sus hojas coriáceas, las nervaduras principales conspicuas e impresas en el haz, conectadas por nervaduras inconspicuas. Sin embargo, en la descripción no hace mención de los frutos. La plasticidad fenotípica de Smilax, en particular de la parte vegetativa, ha sido ya discutida por muchos investigadores. Andreata ( 1980) y Andreata & Pereira ( 1990) realizan una revisión de las especies brasileñas de Smilax y encuentran una gran variación entre las hojas juveniles y hojas adultas, tanto en la forma como en su consistencia. La lámina foliar se torna más gruesa, gradualmente a lo largo del desarrollo de las hojas, es generalmente membranácea en las hojas juveniles, pasando de papirácea a coriácea. Además, estos autores mencionan que algunos caracteres como el tamaño de los entrenudos, la longitud del pecíolo, la forma del limbo, el tipo de base, el ápice y las nervaduras del limbo, son relevantes desde el punto de vista taxonómico si se usan en conjunto, para la fase de plántula o plantas jóvenes. Esta variabilidad morfológica es discutida por Ellen-MacDonald & Chinnappa ( 1988), quienes sugieren que ésta se debe a una variación de cariotipos. Algunas de estas expresiones en la variación probablemente representan frecuencias de genes fijados en algunas poblaciones. Sin embargo, aún no se conocen estudios de Smilax que apoyen estas hipótesis. Otro factor que juega un papel importante son las condiciones ambientales que varían entre los diferentes microhábitats. Ferrufino (datos inéditos) realiza un estudio de fonología de cinco especies de Smilax en tres sitios de Costa Rica y concluye que la luz y la precipitación son factores que influyen en la producción de hojas, flores y frutos. Además observa que los bejucos que crecen en lugares abiertos tienen hojas más largas y anchas en comparación con las plantas que crecen en zonas sombreadas. K.illip y Morton (1936) en la descripción hacen énfasis en que Smilax domingensis es diferente de S. lanceo/ata auct. (non L.) por la presencia de 7 nervios principales y pedúnculos de los frutos, usualmente más largos que en S. lanceo/ata, pero más cortos que los pecíolos subyacentes. Además, mencionan que estos especímenes no difieren del material examinado de Sur América. Al identificar los especímenes examinados por estos autores, los ejemplares Pittier 2380 y Jiménez 938 (ambos en US) son de S. domingensis y el resto de S. subpubescens, recolectados estos últimos entre 1600 y 2400 m. Huft (1994) describe S. kunthii basándose en material de Centroamérica. He identificado el material examinado por este autor, y las colecciones de Williams & Malina 11775, Rohweder 989, Stevens 15107 y Hammel 6054 (todos en MO) son especímenes en floración de S. domingensis. El tamaño y el color de los frutos están basados en Antonio 715 (MO), identificado como S. subpubescens. En el Field Museum de Chicago se encuentra una foto (# 10062) que al parecer es el tipo de Smilaxfloribunda Kunth, recolectado en Perú por Ruiz, que posee características morfológicas de S. domingensis. En la descripción, Kunth (1850) hace énfasis en dos especímenes recolectados por Hartweg y Ruiz & Pavón en Perú. Sin embargo, Killip & Morton ( 1936) 25 hacen mención del espécimen recolectado por Hartweg; y rectifican que el tipo de esta especie fue recolectado en Ecuador ("Perú es un error"). Además, esta sinonimia es apoyada por la descripción de S. floribunda que coincide con la caracterísiticas morfológicas de S. domingensis. El uso del nombre S. lanceo/ata auct. (non L. 1753) como sinónimo de S. domingensis ha sido erróneo. Standley & Steyermark (1952) tratan a S. domingensis como sinónimo de S. lanceo/ata, mientras que Huft (1994) considera que este nombre es sinónimo de S. domingensis. Sin embargo, S. lanceo/ata habita en Virginia, Estados Unidos, motivo por el cual el uso de esta sinonimia es incorrecto para S. domingensis.

Especímenes examinados.

BELICE. Corozal: l mi west ofnorthem highway on secondary road, l mi north ofBuena Vista, 100 ft., 23 Jun 1973 (fr), Croat 24962 (MO). COLOMBIA. Valle: El Cairo, Cerro del Inglés (Cordillera Occidental, Serranía de los Paraguas, a 1 hora en jeep de El Cairo), 2400-2500 m, 30 die 1986 (fr), Silverstone-Sopkin et al. 2789 (MO). ECUADOR. Bolívar: along first 15 km of road Chillanes-EI Tambo, 01 º57'S, 79º06'W, 2400 m, 18 jul 1991 (fl), van der Werjf et al. 12418 (MO). Carchi: Tulcan, Parroquia Chical, sector Gualpi medio, Reserva Indígena Awá, sendero a San Marcos al N de la casa comunal, 01º02'N, 78º16'W, IOOO m, 23-27 may 1992 (fr), Tipaz et al. 1099 (MO); Cerro Golondrinas, on crest ofN ridge low elfin forest, 0º51'30"N, 78º8'20"W, 2880- 2950 m, 24 jul 1994 (fl), Boyle et al. 3413 (MO); Espejo, El Guatal, Cresta del Cerro Golondrinas Hembra, 00°51 'N, 78º08'W, 3000 m, 21 ago 1994 (fl), Palacios 12441 (MO) . Imbabura: Shanshipamba, ca 15 km E of Pimampiro, 00º17'N, 77º55'W, 2800 m, 6 ago 1989 (fr), van der Werjf & Gudiño 10941 (MO); Cotacachi, Tablachupa, apuela, Finca de Jorge Vaca, 00º20'N, 78º26'W, 2500-3000 m, 26 nov 1992 (fl), Gudiño & Cuamacás 1935 (MO); Shanshipamba, ca 15 km E of Pimampiro, OOºl7'N, 77°55'W, 2800 m, 6 ago 1989 (fl), van der Werjf & Gudiño 10939 (MO). Loja: Cerro Villonaco, new road Loja-La Toma, km 24. 7, tumofftoward Loja on old road, km 6, 4º00'03"S, 79º 16'30"W, 2430 m, 17 abr 1994 (fr), J@rgensen et al. 295 (MO); Amaluza, 5-10 km ENE of the villa ge (Pasaje del Romerillo), 4 º34'S, 79º23'W, 2400-2700 m, 23 set 1976 (fl), @llgaard & Balslev 9742 (MO). Pastaza: Hacienda San Antonio de Baron von Humboldt, 2 km al NE de Mera, 01º27'S, 78º06'W, 1100 m, 27 fcb 1985, Neill et al. 5969 (MO) Biológica Alberto Manuel Brenes, Cuenca del Aranjuez, Arancibia, Fila Cidral, entrando por Corazón de Jesús, 10º14'30"N, 84º42'00"W , 1400 m, 11 oct 1997 (fr), González 2042 (USJ); San Ramón, Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes, Sendero al Volcán Muerto, 1250 m, 7 mar 1996 (fl), Ortíz 1032 (USJ); Upala, Cordillera de Guanacaste, Parque Nacional Guanacaste, Estación San Ramón, Dos Ríos, límite del Parque, a 2 km de la casa, l0º52'50"N, 85º24'05"W, 550 m, 21 ene 1995 (fr), Quesada 215 (INB); Upala, Colonia Puntarenas, del Salón Comunal hasta el Río Chimurria, en bosques marginales del mismo, 10º52'N, 84º28'W, 100 m, 18 nov 1987 (bo, fl), Herrera 1341 (INB); Along road between Cañas and Upala 4 km NNE ofBijagua on slopes leading into Río Zapote, 400 m, 24 jun 1976 (fl), Croat 36328 (MO); San Carlos, Peñas Blancas, 1100 m, lO jul 1985 (fr), Haber & Bello 1946 (MO); San Ramón, Angeles Norte, 900 m, 27 mar 26

A e B

1.5 cm

F

Figura 3. Smilax domingensis Willd.: A. Flor femenina, B. Flor masculina, C. Estambre, D. Frutos, E. Semillas, F. Rama fértil con agallas y flores, G. Tallo y rizoma. 27

1982 (fr), Can'ajal 53 ( CR. MO); 15 km NNW of San Ramón by road 2.5 km N of Balsa on road to San Lorenzo, lOºl l'N, 84º30'W, 1050-l lOO m, 24 abr 1983 (fl), liesner & Judziewicz 14711 (MO); U pala, Bijagua, El Pilón, Cerro La Carmela entre Río Celeste y cabeceras del Río Chimurria, l0º43'l5"N, 84º59'45"W, 1000 m, l l jul 1988 (fr), Herrera 2055 (MO); primary forest on middle slopes ofN side ofVolcan Arenal, 500 m, 20 abr 1973 (fl), Burger & Gentry 3369 (MO); Reserva Biológica Monteverde, Río Peñas Blancas, Sociedad IQPSA, Ston's, lOºl9'N, 84º43'W, 800 m, l mar 1990, Bello 1993 (CR, MO); Reserva Biológica Monteverde, Río Peñas Blancas, Estación Aleman's, l0º18'N, 84º45'W, 900 m, 21 die 1990 (fr), Bello & Monge 2584 (INB, MO); Upala, Bijagua, El Pilón, alrededores intersección del camino de Argüello con Río Chimurria, margen izquierda, l0º43'30"N, 85º00'30"W, 600-700 m, 16 jul 1988 (bo). Herrera 2110 (CR, MO); collected along the Rio Zapote about 1 km from the small town ofZapote l0º45'N, 85º05'W, 500 m, 5 ene 1975 (fr), Taylor 18164 (US); Arenal Volcano, 22 abr l 990 (fr), Funk et al. 10806 (US). Alajuela I Puntarenas I Guanacaste: Reserva Biológica Monteverde, Cordillera de Titarán, 1500-1580 m, 30 oct 1976 (fr), Dryer 914 (CR). Cartago: Turrialba, San Juan Norte, Montaña de los Ernest, 800 m, l ene l 977 (fr), Gómez-laurito 2229 (USJ); 5.5 km S of Tapantí, 1400 m, 8 oct 1967 (fl), Lent 1394 (MO). Guanacaste: La Cruz, P.arque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, l0º59'26"N, 85º25'40"W, 700-1000 m, 1 abr 1991 (fl), Moraga 348 (CR, INB, MO); Liberia, Parque Nacional Rincón de la Vieja, Cordillera de Guanacaste, Rincón de la Vieja, l0º45'00"N, 85ºl8'00"W, 600 m, 10 mar 1996 (fr), Espinosa 1448 (INB); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, Fila Orosilito, Vertiente Atlántica, 11º02'N, 85º25.3'W, 700 m, 25 may 1989 (bo, fl), Hammel et al. 17393 (CR, INB, MO); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, Sendero El Mismo, Finca La Pasmompa, 11 º02'00"N, 85º24'30"W, 700 m, 9 die 1990 (fr), Ríos 215 (CR, INB, MO); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, l0°05'02"N, 84°25'40"W, 700 m, l abr l 991 (fl), Moraga 382 (USJ); Parque Nacional Rincón de la Vieja, the SE slopes ofVolcán Santa María, above Estación Hacienda Santa María, l0°47'N, 85º18'W, 900-1200 m, 27- 28 ene 1983 (fr), Davidse et al. 23309 (CR, MO); La Chirripa ridge, 4 km NE El Dos de Tilarán, cloud forest exposed to Atlantic trade winds, continental divide, l0º25'N. 84º53'W, lOOO m, 8 may 1986 (fl), Haber et al. 4853 (MO); Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, sendero Laguna, l0º59'26"N, 85º25'40"W, 700-1000 m, 2 ene l 991 (fr), Moraga 269 (INB, MO); Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla sobre la fila al Cerro Orosilito, llº02'00"N, 85º24'30"W, 650 m, 25 may 1989 (fl), Robles et al. 2817 (MO); upper Río Chiquito valley, 5 km N ofSanta Elena, Atlantic slope rain forest, l0º25'N, 84°50'W, 1300 m, 13 abr 1986, Haber 4373 (MO); La Cruz, Santa Cecilia, Estación Pitilla, Faldas Cerro Orosilito, l0º57'N, 83º28'W, 700 m, 14 jun 1989 (bo, fl), Jiménez et al. 708 (CR, MO); Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, Sendero Nacho, 11 º02'00"N, 85°24'30"W, 700 m, 3 ene 1991 (fr), Ríos 276 (INB, MO); Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, camino al E de la Estación, 11º02'N, 85º25.3'W, 600 m, 24 may 1989 (fr), Hammel et al. 17389 (CR, MO). Heredia: Parque Nacional Braulio Carrillo, Estación Magsasay, bosque primario y secundario, l0º24'l8"N, 84º03'30"W, 200 m, 15 jun 1990 (fl), A/varado 74 (CR, INB, MO); Parque Nacional Braulio Carrillo, Estación Magsasay, bosque primario y orillas de potreros, l0º24'03"N, 84°03'03"W, 200 m, 9 jul l 990 (fl), Alcázar et al. 140 (INB); Sarapiquí, Puerto Viejo, Finca La Selva, the OTS Field Station on the Río Puerto Viejo just E of its junction with the Río Sarapiquí, Sendero Sarapiquí, along the Quebrada El Surá, 100 m, 6jun 1985 (bo), Jacobs 3268 (USJ); Sarapiquí, Puerto Viejo, Finca La Selva, the OTS Field Station on the Río Puerto Viejo just E of its junction with the Río Sarapiquí, 100 m, 25 jul 1986 (fl), Wilbur 40453 (CR); Sarapiquí, Finca La Selva, the OTS Field Station on the Rio Puerto Viejo just E of its junction with the Sarapiquí, lOO m, 17 jun 1982 (fl), Hammel & Trainer 12904 (MO); Sarapiquí, Chilamate, Finca El Bejuco, l0º27'35"N, 84º03'55"W, 75 m, 30 ene 1990 (fr), Chacón 700 (CR, MO); Sarapiquí, Vara Blanca, N slope of Central Cordillera, between Poás and Barba volcanoes, 1615 m, ene 1938 (fr), Skutch 3447 (MO); Parque Nacional Braulio Carrillo, Estación Magsasay, borde de Río Peje, l0º23'30"N, 84º03'lO"W, 200 m, 8 nov 1990 (fr), Zumbado 87 (INB, MO). Limón: Atlantikk"iiste, Parque Nacional Cahuita: Weg, der von der Küstenstrasse 36 (Cahuita - Puerto Viejo) etwa l km nordlich Comadre in ostlicher Richtung zum Strand hin abzweigt (Fahrweg nach Puerto Vargas), 10 m, 12 jul 1991 (fr), Dobbeler 5153 (CR); Pococí, Parque Nacional Braulio Carrillo, Cuenca del Sarapiquí, Estación Quebrada González, Sendero Las Palmas, l0º09'48"N, 83º56'20"W, 500 m, 11set1996 (bo), Rodríguez et al. 1525 (CR, INB, MO); Reserva Indígena de Cocles, 2 km S Puerto Vargas, 9º38'N, 82°46'W, 100 m, l 9 oct l 989 (fl), Jiménez et al. 729 (USJ); Talamanca, Comunidad de San Rafael, distrito Cahuita, 150 m, 9 die 1992 (fr), ling 1 (CR); Reserva Indígena Talamanca Sukut desembocadura del Río Sukut en el Río Urén, camino al sureste hacia Purisqui, 9º23'30"N, 82º58'00"W, 650 m, 7 jul 1989 (fr), Hammel et al. 17592 (MO); Parque Internacional La Amistad, Fila Tsiur.íbeta, entre Ríos Urén y Lari, 9º27'30"N, 83º00'00"W, 810 m, 25 jul 1989 (fl), Chacón 281 (CR, MO); Parque Tortuguero, Estación Cuatro Esquinas, primer islote Laguna Tortuguero, frente a la casa-estación, 10º3 l 'N, 83º30'W, 4 m, 24 nov 1987 (fr), Robles 1316 (CR. MO): Talamanca, Distrito Bratsi. Reserva Indígena Bribri, l. 7 km southwest of Kivut, 6.1 km southwest of Alto Lari, 09º23'35"N, 83º05'50"W, 1400-1500 m, 10 mar l 992 (fr), Schmidt & Aguilar 644 (CR, INB, MO); Cordillera de Talamanca, Matina, Intersección de Río Barbilla y Quebrada Cañabral por la fila al N, lOºOl'N, 83º2-l'W, 100-200 m, 12 oct 1988 (fr), Herrera 2170 (CR. MO). Puntarenas: Coto Brus, Fila Cruces. Torre Alta. Finca Gamboa, edge of riparian forest in pasturc 28 corridor between fragments l and 3, 1450 m, 26 feb 2001 (bo), Werner 128 (USJ); Coto Brus, Parque Internacional La Amistad, Cordillera de Talamanca, Estación Altamira, Sendero Los Gigantes, 09°01'30"N, 82º57'40"W, 1680 m, 14 abr l 995 (fl), Angulo 177 (INB); Coto Brus, Parque Internacional La Amistad, Cordillera de Talamanca, Las Cruces, 08º47'20"N, 82º58'30"W, 1200 -1300 m, 30 jun 1995 (fr), Angulo 393 (INB); Golfito, Refugio de Vida Silvestre Golfito, El Naranjal, dentro del bosque, 22 oct 1994, Blanco 149 (USJ); Golfito, Península de Osa. Parque Nacional Corcovado, Sendero Sirena, 8º28'48"N, 83º35'28"W, 1 - 100 m, 25 mar 1997 (fr), Aguilar 5012 (rNB); Golfito, km 14, 150 m, 19 nov 2001 (fr), Rodríguez & Sa/azar s.n .. (USJ); Fila El Tigre, SE of Las Alturas, ca 8º56'N, 82º5 l'W, 1350-1450 m, 29 ago 1983 (fr), Davidse 24212 (CR, MO); Osa, Reserva Forestal Golfo Dulce, Península de Osa, Los Mogos, Bahía Chal, junto a la playa, 8°43'20"N, 83º26'30"W, 1 m, 5 ene 1994 (bo), Aguilar et al. 2964 (INB); Puntarenas, Reserva Biológica Monteverde, Cordillera de Titarán, Estación Aleman's, 10º17'40"N, 84º45'00"W, 1000 m, 10 set (fr), Bello eta/. 4045 (INB); Osa, Palmar Norte, O m, 11 ene 1951 (bo), Al/en 5765 (USJ); Monteverde Cloud Forest Reserve, continental divide ncar La Ventana and elfin forest, lower montane rain forest lifc zone, 10º20'N, 84º50'W, 1600 m, 14 die 1985 (fr), Haber 3982 (MO); San Vito, Coto Brus, forest to the cast hairpin ca l km SE ofLas Alturas, 1390-1440 m, 13 jul 1985 (fr), Grayum & Hammel 5683 (MO); Punta Banco, 0-200 m, 22 ago 1988 (fr), Chavarría et al. 282 (CR, MO); Monteverde Cloud Forest Reserve, Pacific slope, lower montane wet forest, 10°20'N, 84º50'W, 1500 m, 12 ene 1986 (fl), Haber 4250 (MO); Cantón de Osa, Rancho Quemado, Sector noroeste, 08º41'30"N, 83º35'00"W, 250 m, 24 feb 1992 (fl), Marín 367 (INB, MO). San José: Aserrí, Zona Protectora Cerros de Escazú, Cerros Escazú, La Carpintera, Cerro Daser, Alto Hierbabuena, 9°50'30"N, 84º07'20"W, 2200 m, l abr 1995 (fl), Morales & Bohs 3852 (CR, INB, MO); Mora, Zona Protectora El Rodeo, Valle del Tárcoles, terrenos de la Universidad para la Paz, Fila Diamante, 9º50'00"N, 84º16'20"W, 900 m, 1 mar 1996 (fl), Jiménez & Estrada 2077 (INB); El Pizote, San Ramón de Tres Ríos, 1500 m, 26 jun 1984 (fr), Herrera & Gómez 22861 ( CR, USJ, MO); Zona Protectora El Rodeo, along Fila Diamante S from alto Gracias a Dios and forest on S slope (headwaters ofQuebrada La Pita), ca 4 km (by air) SW ofCiudad Colón, 9º54'N, 84º17'W, 900 m, 16 feb 1990 (fr), Grayum & Zamora 9678 (CR, MO); Basin ofEl General, 675-900 m, feb 1940 (fl), Skutch 4704 (MO); Vasquez de Coronado Cantón, Braulio Carrillo National Park, along Hwy. San José to Siquerres Hwy., along trail to Río Sucio, site ofthe Old Carillo Station, 10°09'50"N, 83º57'10"W, 600-700 m, 30 ago 1996 (fr), Croat 78782 (MO); Cerros de La Palma, 1300 m, die 1913 (fl), Jiménez 938 (US). EL SALVADOR, Santa Ana: Hacienda Montecristo n. Metapán, 2200 m, 27 ago 1951, Rohweder 989 (MO). GUATEMALA Baja Verapaz: Purulhá, along highway CA 14 between El Progreso and Cobán, 3 mi S Purulhá, 17 mi N ofjunction with Hwy, 17 to Salamá and San Jerónimo vic. km marker 160, W ofhwy, 15º13'N, 90º12'W, 1620-1720 m, 26 ene 1987 (fr), Croat et al. 63767(MO). Izabal: Puerto Barrios, en el Río Las Escobas, camino entre Puerto Barrios y Punta de Palma, 120 m, 10 set 1988 (fl), Martínez et al. 23657 (MO). Petén: Camino para Puerto Mendez, km 129, lado sureste del camino, 8 ene 1972 (fr), Ortíz 2182 (MO); Dolores, about 3 km se.e. in pineland, 19 ago 1961 (fl), Contreras 2722 (MO). HONDURAS. Comayagua: In thicket near El Rincón, 10 miles W of Siguatepeque, 1400-1500 m, 24 jul 1936 (fr), Yuncker et al. 6051 (MO). Copán: close to Santa Rosa de Copán, 8 set 1973 (fr), Hazlett 754 (MO). Francisco Morazán: Cloud forest area in mountains above San Juancito, 2000 m, 25 mar 1948 (fl), · 11775 (MO). Olancho: Montaña de Chifiringo, bosque de hoja ancha, 20 km S de Campamento, 1079 m, 6 oct 1979 (fr), Soto 127 (MO). MÉ.XIC--9:-Chiapas: Acagoyagua, Escuintla, 12 ago 1947 (bo, fl), Matuda 16826 (USJ); Trinitaria, slopes with montane rain forest Liquidambar, Magnolia, Voychisia, cast ofLaguna Tzikaw, Monte Bello National Park, 1300 m, 23 ene 1973 (fr), Breedlove 32258 (MO). Veracruz: San Andrés Tuxtla, 2 km al N de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas, 18º34'N yl8º36'N, 95°04'W y 95°09'W, 25 set 1986 (fl), Cedilla 3682 (MO); Catemaco, 4 km NE del Ejido La Palma, 7 feb 1986 (fr), Cedilla 3553 (MO); 0.ixaca, Santa Maria Chimalapa, más o menos 3-4 km al S de la población de Río Alegre, Congregación de Nicolás Bravo, cerca del Rancho Rutt, Arroyo Chocolín y lomas al E y S, 17º lO'N, 94º42'W, 24 mar 1984 (fl), Montero & Ramírez 4 (MO); Oaxaca, Santa Maria Chimalapa, Acahual cerca del Arroyo Mactaspac, ca 5 km al N de Santa Maria cerca del Río del Corte, 16º56'N, 94º4l'W, 250 m, 23 jul 1985 (fl), Hernández 1363 ( MO); Selva Baja Caducifolia, brushy thorn-scrub vegeation along small canyon and around artificial pond with adjacent maize fields, 19º27'N, 96º45'W, 800 m, 23 ene 1984 (fr), Nee & Taylor 29004 (MO); forest near Jalapa, 4000 ft. 2 l may 1899 (fl), Pringle 7780 (MO); Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas. 18°34' y l8º36'N, 95°04' y 95º09'W, 200 m, 10 oct 1984 (fl), !barra Manríquez et al. 1986 (MO). NICARAGUA Boaco: Hacienda Rancho Grande ca 16 km al N de Comoapa, l2º33'N, 85º30'W, 27 die 1984 (fr). Estrada et al. 99 (MO). Jinotega: N slope ofVolcán Yalí, ca l3ºl5'N, 86º10'W, 1200-1400 m, 25 oct 1979 (fr), Stevens et al. 15107 (MO). Matagalpa: Camino al cerro Carlota a 2 km de la carretera al Turna, 12º58'N, 85º52'W, 1040-1100 m. 5 mar 1982 (fr), Aforeno 15632 (MO). Río San Juan: Sabalo l km al N del Río San Juan. l lº02'N, 84º27'W. 100 m, 9-10 jul 1985 (fr). Moreno 26055 (MO). PANAMÁ. Bocas del Toro: N coast of Escudo de Veraguas Island, 9º05'N, 81 º35'2W, 5 m, 8 ago 1987 (íl). McPherson 1 J.134 (MO). Coclé: Foot of Cerro Pilón, above El Valle de Antón. 2000 ft. 27 mar 1969 (fr). Porter e! al. -1-158 (MO). Zona del Canal: Río Providencia 3 km SE of Achiote near O border of Canal Zone. 5-100 m. 5 die l 973 (íl), Gentry & Nee 8690 29

(MO). Chiriquí: Vicinity of Fortuna Dam, along trail across valley S of lake, forest, 8º45'04"N, 82º15'04"W, 1300-1400 m, 7 feb 1987 (fr), McPherson 10392 (MO); Along trail to Cerro Pate Macho, e 8º49'N, 82º24'W, e 2100 m, l 7 ene 1986 (fr), Mcpherson 8049 (MO); end of road Palo alto NE of Boquete in forest along ridge, 6200-6800 ft., 8 feb 1979 (fr), l!ammel 6054 (MO). 30

85º 84º 83º

12· 12·

11· • ... • •, / 1 •.. ~. Á • • 10· • 10· '·• • Á • • • • • • • • • • • •

9• ' 9• ... • • • 30 o 30 60 km

8º 8º

85º 84º 83º

Figura 4. Distribución geográfica de Smilax domingensis (•)y S. mol/is(•) en Costa Rica. 31

2. Smilax mollis Humb. & Bonpl. ex Willd., Sp. Pl. 4: 785. 1806. TIPO: México. Veracruz: Jalapa, Humboldt & Bonpland s. n. (holotipo, P, [IOC microficha 1440.1338.II.9).

Smilax angust~fiora A OC., Monogr. Phan. l: 67. 1878. TIPO: Costa Rica. Alto de la Cruz, en Azarí, H~ffmann 575 (holotipo, B; isotipos [fragmentos G, US!], [foto 10052 F!]); syn. nov.

Smilax candelariae A OC., Monogr. Phan. 1: 70. 1878. TIPO: Costa Rica. Candelaria, planta femenina, Hoffmann s. n. (holotipo, B [foto 10054 F!]); syn. nov.

Smilax mol/is var. acuminata A OC., Monogr. Phan. 1: 68. 1878. TIPO: México. Veracruz, Orizaba, Bourgeau 3038 (K, P [fragmento US, imagen digital US!]).

Smilax ovala Sessé & Moc., Fl. Mexic. (ed. 2) 232. 1894. TIPO: México, Sessé &Mociño s. n. (G).

Smilax gymnopoda Apt, Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 18: 401. 1922. TIPO: México. Veracruz, in Oickichten nahe Jalapa in einer Hóhe von 1200 m, Pringle 8130 (lectotipo designado aquí, GH!; isolectotipos, MO!, BM, BR, F, G, GH!, K, NY, P,[imagen digital US!], W).

Smilax gentlei Lundell, Wrightia 3(8): 163. 1966. TIPO: Belize. Toledo Oistr., between Orange Point y el Rio Moho in broken cohune ridge, 12 Abr 1952, P. H. Gentle 7648 (holotipo LL, isotipos LL, [foto MO!], S (2 hojas)).

Smilax mol/is var. hirsutior Killip & C. Morton, Publ. Carnegie Inst. Wash. 461: 288. 1936. Smilax hirsutior (Killip & C. Morton) C. Morton. TIPO: Costa Rica. Cartago, Río Turrialba, Mar 1894, J. D. Smith 4971 (holotipo US!); syn. nov.

Rizoma con engrosamientos en los nudos, sin escamas, raíces cilíndricas, cubriendo casi todo el rizoma. Tallos cilíndricos, finamente pubescentes, a veces glabrescentes, inermes, ocasionalmente morados cuando están jóvenes. Hojas ovadas a lanceoladas, 7-19 x 3 .4-11 cm, 7 nervios, raramente trinervada, los nervios primarios prominentes en el envés, conectados por nervaduras reticuladas, conspicuas, ápice agudo, base cordada, margen entero, muy pubescentes las jóvenes, finamente tomentosas las adultas, cartáceas a subcoriáceas, algo rugosas; pecíolo 0.8-3 cm de largo, pubescente. Umbelas solitarias, rara vez saliendo tres de la base de la rama floral; las estaminadas con pedúnculo cilíndrico, 0.5-2.5 cm, más largo o más corto que el pecíolo subyacente; tépalos 4-7 mm, filamentos 2-4 mm, anteras 1-1. 5 mm, más cortas que los filamentos; las pistiladas con pedúnculo aplanado, 0.3-3 cm, más largo o corto que el pecíolo subyacente; tépalos 3-3.5 mm. Bayas 0.5-1 cm de diámetro, anaranjadas.

Distribución y hábitat (Fig. 4) Se encuentra en bosques húmedos, montanos, premontanos, entre 0-2000 m. Se distribuye desde México a Panamá (Huft 1994 ). 32

Smilax mol/is se caracteriza por tallos cilíndricos, ausencia de aguijones y hojas jóvenes muy pubescentes. En lugares abiertos sus hojas suelen ser grandes, rugosas y casi glabras o finamente pubescentes, con agallas cilíndricas pubescentes, pedúnculos iguales o más largos que el pecíolo subyacente, tépalos 3-7 mm y frutos anaranjados (fig 5). Esta especie presente una alta variabilidad morfológica, tanto vegetativa como reproductiva. A continuación se presentan varias observaciones: 1. Los nombres que se consideran sinónimos presentan ejemplares tipo que se diferencian por la cantidad de pubescencia y el tamaño de las hojas. De Candolle (1878) señala que Smilax angustiflora se encontraba mezclada en el herbario con S. tomentosa; que se diferencia de ésta por las hojas pálidas ovadas, con base laminar cordada, nervios medios profundamente connados, consistencia menos firme, pedúnculos más largos, botones reducidos y anteras mutiladas. Smilax candelariae también había sido confundida en herbario con S. tomentosa y

S. angust~fiora. De Candolle (1878) enfatiza que S. candelariae es diferente de S. tomentosa y S. angustiflora por las semillas, aunque sólo hace mención de los frutos negruzcos cuando están secos y los pedúnculos más cortos que los pecíolos subyacentes. Además, sugiere que tal vez el espécimen con frutos de Jurgensen 563 (FI-W), recolectado en México, podría ser también esta especie. Huft (1994) indica que es endémica en Costa Rica, completando la descripción con las bayas de color rojo. 2. Al examinar ejemplares de Smilax mol/is se observa que en la parte supenor de los especímenes de herbario se encuentran pedúnculos muy cortos en comparación con los pecíolos, pero en las ramas viejas los pedúnculos son más largos que los pecíolos, por tanto, esto forma parte de una variación morfológica. La falta de observaciones en el campo y la poca disponibilidad de especímenes recolectados en años anteriores ha hecho que algunas especies no hayan sido apropiadamente descritas. Ejemplo de ello son S. mol/is var. acuminata y S. hirsutior. Killip & Morton (1936) afirman que Smilax mol/is var. acuminata se diferencia de S. mollis porque las hojas son glabras en la madurez, con un poco de pubescencia a lo largo de la nervadura principal y el pedúnculo del fruto es a menudo un poco más corto que el pecíolo. Morton (1962) examina el material de S. mol/is y encuentra muchas variaciones morfológicas; pero hace notar que esta especie es diferente por las hojas ovadas, ápice abruptamente 33 cuspidado, intemudos largos, pecíolos largos con zarcillos gruesos, flores de 6 mm y filamentos gruesos. 3. La dioecia de Smilax ha representado un problema en las descripciones. Smilax hirsutior y S. angusttflora están descritas sólo con base en flores masculinas y S. candelariae con base en flores femeninas. El último tipo está representado sólo por fragmentos de la planta. Ambas situaciones han representado un problema en la descripción de especies nuevas, porque sus caracteres se han basado en un solo sexo de la planta. 4. El color de los frutos se ha usado para distinguir las especies pubescentes de Smilax; quizás la coloración del fruto depende de la observación del recolector, del ambiente donde se desarrolla el bejuco y de la variación del color de las bayas a lo largo del desarrollo. Andreata (1997) sugiere que los fiutos anaranjados o rojizos son más frecuentes en zonas cerradas, mientras que los fiutos con coloraciones más oscuras son frecuentes en zonas abiertas. Ella supone que podría ser una adaptación para la dispersión y la colonización de este grupo de plantas.

Especímenes examinados.

BELICE. Cayo: Chaa Creek, l 7°06'N, 89º04'W, 8 die 1992 (fr), Arvigo & Cocan 694 (MO). COSTA RICA Alajuela: San Ramón, La Balsa, 3 abr 1976 (fr), Bermúdez 258 (USJ); San Ramón, Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes, Cordillera de Tilarán, camino de entrada a la estación, 10º13'00"N, 84º37'00"W, 850 m, 6 jun 1998 (fr), Gómez-Laurito et al. 13120 (USJ); Volcán Arenal, southem flank of Volcán Arenal in vicinity ofthe Smithsonian's Observatory, 3 km directly east (by air) ofthe current shoreline ofLaguna de Arenal, 2 km WSW (by air) of Laguna Cerro Chato, and 7.5 k, 680-900 m, 24 set 1994 (bo), A/versan & Escobar-Páramo 2957 (CR USJ); 12 km NNW ofSan Ramón by road on way to San Lorenzo, 1 km S ofBalsa. lOºlO'N, 84º29'W, 1100 rn, 23 abr 1983 (fr), Liesner &Judziewicz 14942A (MO); 3 l/2 km west ofFortuna, 2 Yz km nortwest ofNew Volcán Arenal along its sloping base, 10°28'N, 84º4l'W, 1500 m, 5 ago 1972 (fr), Taylor & Taylor 11678 (MO); along road from San Ramón northward through Balsa, ca 5.7 km N ofbridge over Quebrada Volio, SW of road, 10º08'N, 84º29'W, 1100-1150 m, 10 set 1979 (fr), Stevens 14176 (MO); 10 km NNW of San Ramón by road on way to San Lorenzo, 2.5 km S ofBalsa, 10º09'N, 84º29'W, 1200 rn, 25 abr 1983 (fr), Liesner & Judziewicz 15001 (MO). Cartago: Cartago, Pacayas, 1170 m, 29 jun 1952 (fr), Córdoba 168 (USJ); Turrialba, Instituto Interamericano de Ciencias Agrícolas, 600 rn, 28 set 1950, León 2778 (USJ); Forest on Casa de Tejas Ridge, above Río Gato, 9º47'N, 83º4l'W, 800 m, 15 set 1973 (fr), Lent 3606 (CR); Jiménez, Selva, Tausito, bosque maduro dominado por Vochysia sp., 9º46'58"N, 83º45'20"W, 1000-1100 m, 19 ene 1996 (fr), Cascante et al. 944 (CR); 10 km S of Cartago by air, long confluence of Río Empalme and Río Estrella, 1 km S of Palo Verde by road, Palo Verde is 1.5 km S of Pan American Hwy on road to Estrella, 9º46'N, 83°57'W, 1450 m, 21 abr 1983 (bo ), Liesner & Judziewicz 14602 (MO). Heredia: Parque Nacional Braulio Carrillo, Estación Magsasay, bosque primario y secundario, 10º24'18"N, 84º03'30"W, 200 rn, 15 jun 1990 (fr), A/varado 62 (CR INB, MO); Sarapíquí, Puerto Viejo, Finca La Selva, the OTS Field Station on the Río Puerto Viejo just E of its junction with the Río Sarapiquí, 100 m, 4 jun 1985 (fr), Jacobs et al. 3241 (USJ); Sarapiquí, Finca La Selva, the OTS Field Station on the Río Puerto Viejo just E of its junction with the Río Sarapiquí, 100 m, 7 set 1981 (fr), Smith 200 (MO); Parque Nacional Braulio Carrillo, Estación El Ceibo, sendero 100 m después del puesto, en potrero de caballos, l0º19'40"N, 84º04'50"W, 500 m, 7 nov 1992 (fl), Fernández 461 (INB, MO). Guanacaste: Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, Sendero El Mismo, Finca La Pasmompa, 11 º02'00"N, 85º24'30"W, 700 m, 9 die 1990 (bo), Ríos 256 (CR INB, MO); Liberia, Parque Nacional de Guanacaste. Estación Cacao, bosque primario, potreros y orilla de bosque, 10º55'45"N, 85°28' lS"W. 1100 m, 3 nov 1990 (fr), Alcázar 31 (CR); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Cordillera de Guanacaste, Estación Cacao, l0º55'38"N. 85º29'38"W, 1100 m. 3 jun 1990 (fr), J'vfaas 27 (CR INB, MO): Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Estación 34

B

l.5 cm

()O 1 cm H

E

G

Figura 5. Smilax mol/is Humb. & Bonpl: A. Flor femenina, B. Flor masculina, C. Estambre, D. Frutos, E. Semillas, F. Rama joven, G. Rama fértil con agallas y botones, H. Tallo y rizoma 35

Pitilla, Sendero Laguna, l0º59'26"N, 85º25'40"W, 700-1000 m, 2 ene 1991 {fr), Moraga 270 (INB); Parque Nacional Guanacaste, La Cruz, Estación Pitilla l0º59'26"N, 85°25'40"W, 700 m, 7 nov 1990 (fr), Moraga 152 (INB); Tilarán, Cuenca del San Carlos, sector Lago Cote, en bosque primario y secundario, l0°34'15"N, 84°54'50"W, 680 m, 12 mar 2000 (fr), Chávez 305 (INB); Cantón de La Cruz, Parque Nacional Guanacaste, Cordillera de Guanacaste, V. Orosí, Estación Pitilla, l0º59'26"N, 85°25'40"W, 700 m, 11set1990 (fr), Moraga et al. 32 (INB, MO); P. N. Rincón de La Vieja, Sector el Canal, a l km aguas arriba de la adminístración, l0°46'09"N, 85º17'25"W, 900 m, 2 abr 1991 (fr), Rivera 1214 (INB, MO). Limón: Borde de Lago Dabagri, 1100 m, 4 nov 1984 {bo, fl), Gómez et al. 23139 (CR); Guápiles, Reserva Forestal Guápiles, creciendo en alrededores de la Laguna Vianey Femández, 25 abr 1986, Chacón & Chacón 1869 (CR); Limón, Cuenca del Estrella, Penhurst, Finca Júpiter, 9º43'52"N, 82º55'56"W, 200 m, 18 ene 1997 (fr), Rodríguez 1912 (CR, INB, MO); Matina, Baltimore, Finca de Rafael Ocampo, 23 mar 2000, Johnson s.n. (USJ); Matina, Jardin Agroecológico Bougainvillea, orillas del sendero principal, 160 m, 23 nov 2001 {bo), Ferrufino 168 (USJ); Parque Internacional La Amistad, Croriña, camino a Amubri, Quebrada Crori y Quebrada Lumbeta, 9º25'15"N, 82º59'W, 800 m, 13 jul 1989 (fr), Chacón 172 (INB); Talarnanca, Reserva Indigena Talamanca Bribrí, Suretka, Campo Diablo, repasto arbolado, 9º37'28"N, 82º54'00"W, 100-140 m, 10 rnay 1997 {bo), Gómez-Laurito & Torres 12993 (USJ); Talarnanca, Reserva Indigena Kekoldi, en el camino hacia la casa de doña Ana, 9º37'N, 82º43'W, 150 m, 10 jun 1996 (fl), Dalle & Barran tes 102 (USJ); Cerro Coronel, E of Rio Zapote, E of new road, higher parts ofhill ca l.5 km from Rio Colorado, l0º40'N, 83°40'W, 40-100 m, 13 mar 1987 (fr), Stevens et al. 24757 {MO); Limón, Cerro Muchilla, Fila Matama, entrando por el pueblo El Progreso, 9°47'40"N, 83º06'30"W, 750 m, 13 abr 1989 {bo), Robles & Chacón 2778 (CR, INB, MO). Puntarenas: Coto Brus, San Vito de Java, Estación Biológica Las Cruces, 20 m uphill from Trail Marker ft 12, 8º47'8.9"N, 82º57'29.3"W, 1030 m, 8 mar 1996 (fr), Krings 254 (USJ); Garabito, Reserva Biológica Carara, Valle del Tárcoles, Bijagual, alrededores de Quebrada Máquina, bosque secundario, 9°45'00"N, 84°33'50"W, 500 m, 2 jul 1990 (fr), Rojas 98 (INB); Garabito, Valle del Tárcoles, camino a Punta Leona, bosque y márgenes de bosque, 9º42'10"N, 84°39'20"W, 50 m, 27 die 1995 {bo), Hammel 20043 (lNB); Monteverde, along road from the Tropical Science Center to Monteverde tropical cloud forest, l0°18'10"N, 84°47'30"W, 1400 m, 14 jul 2000 (fr), Boyle 5732 (USJ); Osa, Reserva Forestal Golfo Dulce, Cuenca Térraba-Sierpe, Bahía Chal, entrada a Chocuaco, 8º43'50"N, 83º27'17"W, 150-175 m, 25 jun 1998 (fr), Aguilar 5453 (INB); Puntarenas, Monteverde, forest and pasture along Quebrada Maquina near Hotel Belmar, Pacific slope, l0º18'N, 84º48'W, 1400 m, 12 jul 1991 {fr), Haber & Zuchowski 10805 (INB); Puntarenas, Monteverde, communíty near Quaker school, 10º18'N, 84º48'W, 1400-1500 m, 3 jul 199 l (fl), Haber & Zuchowski 10713 (CR, INB, MO); Las Cruces Botanícal Garden, 11 ene 1978 (fr), Croat 44461 (MO); road 2-4 km N of Santa Elena, forested radsides and remnant forest stands, 1500-1600 m, 4 may 1984 {fr), Murphy & Whetstone 833 (MO); Monteverde community, lower montane wet forest in arca of lower communíty, l0º20'N, 84º50'W, 1400 m, 29 nov 1985 (fr), Haber 3583 (MO); Monteverde Reserve, Chomogo trail to Chomogo peak, Pacific slope and continental divide, cloud forest, 10º20'N, 84°50'W, 1550-1700 m, 9 nov 1985 {fr), Haber 3345 (MO); Parque Nacional Corcovado, Sirena, lookout trail, 8º28'N, 83°55'W, 1-20 m, 21 oct 1989 {fr), Keman et al. 1300 (CR, MO); Buenos Aires, Cuenca Térraba-Sierpe, Puesto Tres Colinas, 9º07'44"N, 83º03'58"W, 1940 m, 18 set 1996 (fr), Gamboa & Picado 671 {INB, MO); P. N. Corcovado, Ollas trail, 8º27'30"N, 83º33'38"W, 0-100 m, 3 ene 1989 {bo), Kernan & Phillips861 (CR, MO). San José: Acosta, Fila Bustarnante, Cerro Caraigres, bosque remanente, tacotales y potreros en la falda NW del Alto Reflis, camino a Alto El Triunfo, 9º44'22"N, 84°11'27"W, 1500-1600 m, 22 abr 1995 (bo), Morales & Ureña 3997 (CR, INB, MO); Aserri, 3 km al S de Aserri, 1700 m, 8 fcb 1977 (fr), Gómez-Laurito & Va/erío 2372 (USJ); Dota, Zona Protectora Cerro Nara, Faldas, 9º29'40"N, 84º00'50"W, 800-900 m, 3 die 1997 {bo), Estrada et al. 1385 (USJ); Nordabfall der Cerros de Escazú, Alto Tapezco, südlich oberhalb Bebedero (oberhalb Escazú), 1600-1740 m, 21nov1992 (fl), Dobbeler 5463 (CR); Pérez Zeledón, Rio Nuevo, Reserva Forestal Los Santos, camino entre California y Zaragoza, 9°28'10"N, 83°49'20"W, 1000 m, 6 mar 2001 (fr), Quesada et al. 477 (CR); San Marcos de Tarrazú, Estribación fila San Isidro, bosques residuales en zona muy alterada, 9º33'50"N, 84°04'40"W, 1000-1100 m, 29 nov 1995 (fr), Cascante et al. 889 (CR); Zona Protectora La Cangreja, Mastatal de Puriscal, bosque primario en las márgenes del Rio Negro, 9º40'55"N, 84º23'38"W, 290 m, 8 nov 1992 (fr), Morales 983 (INB, MO); Reserva Biológica Carara, sector Bijagual, sitio Quebrada Máquina, 9º45'00"N, 84º33'50"W, 450 m, 2 nov 1990 (fr), Zúniga & Vare/a 334 (CR, MO); Reserva Biológica Carara, Estación Bijagual, 9º46'N, 84º36'W, 500 m, 23 jul 1990 (fr), Bello 2339 (INB, MO); Along highway through a Braulio Carrillo National Park, 2 km above tumoff to San Isidro, 10º01'40"N, 84°00'40"W, 1355 m, l set 1996 (fr), Croat 78799 (INB, MO). GUATEMALA. Izaba!: El Estro La Mina de Exmibal, al E del Estor, 15º31'N, 89º23'W, 50 m, 17 jul 1988 (fr). Tenorio et al. 14576 (MO); Puerto Barrios, a 3 km al S de Punta de Palma, 5 m, 9 set 1988 (fr), Martínez et al. 23627 (MO). HONDURAS. Atlántida: La Ceiba, on the mountain slopes and coastal plains, jun a ago 1938 {bo), Yuncker et al. 8271 (MO). Colón: l.8 mi strip on the bank of Rio Guaimoreto between old brigde and operting Laguna Guaimoreto 4.5 mi, NE of Trujillo on old road to Castilla, l 5º57'30"N, 85°54'30"W. 20 nov l 980 (fr), Saunders 715 (MO). Comayagua: Siguatepeque, vine on the trce 36 beside the river near the lumber rnill of Meambar, 9 jul 1974 (bo), Hazlett 1790 (MO). MEXICO. Chiapas: Ocosingo, 6-8 km N ofücosingo along road to bachajón, 900 m, 24 set 1972 (fr), Breedlove 27955 (MO); along highway 195 between Chiapa de Corzo and Pichucalco, 7.9 mi N ofBochil, l7º03'N, 92º5 l'W, 1990 m, 17 feb 1987 (fr), Croa/ & Hannon 65086 (MO). Veracruz: San Andrés Tuxtla, Estación de Biología Tropical Los Tuxtla, 18°34' y l8º36'N, 95º04' y 95º09'W, 160 m, 15 feb 1985 (fr), !barra Manríquez & Sinaca Colín 2281 (MO). Oaxaca: María Chimalapa, Arroyo Palomares, ca 2 km al N de Santa María, l6º55'N, 94º41 'W, 250 m, 8 die 1984 (fl), Hernández 630 (CHAPA, MO). NICARAGUA. Río San Juan: Between Río Santa Cruz and Caño Santa Crocita, La Palma, l l º2-4'N, 84º24-26'W, 40-60 m, 30 nov-2 die 1984 (fr), Stevens 23447. Zelaya: Sector Mina Nueva América, l3º45'N, 84º30'W, 500 m, 22 set 1984 (fr), Ortíz 2135 (MO); El Hormiguero, caño above camp and on W slope at Loma, 13°45'N, 84º59'W, 800-1000 m, 17 mar 1980 (fr), Pipo/y 6163 (MO); Cerro Saslaya, 20 km W of Siuna, 1100-1400 m, 5 may 1977 (fl), Nei/11834 (MO). PANAMA. Chiriquí: Vicinity of Fortuna Dam, along trail from higway across Río Hornito, S of rcservoir, 8°45'N, 82º15'W, 1100- 1350 m, 7 set 1987 (fl), McPherson 11670 (MO); Fortuna, camino de Quebrada Bonita, hacia el E del Río Chiriquí, 1150 m, 7 abr 1987 (fl), Valdespino et al. 513 (PMA, MO). Coclé: Cerro Gaitial, Elfin forest 1 to 5 tall, 8º37'N, 80º06'W, 1100 m, 26 nov 1984 (bo, fl), Greg de Nevers & Charn/ey 4399 (MO). Colón: Canal Zone, Ft. Sherman, 2 mi SW ofFt. San Lorenzo, near sea level, 20 set 1979 (fr), Antonio 1936 (MO); rain forest along Santa Ríta Rídge, road to Estacion Calibrar Lluvia el Agua Clara 9°22'N, 79º42-45'W, 1300 m, 26 jun 1971 (fl, fr), Webster & Dressler 16737 (MO) Panamá: Road from Panamerican Highway to Cerro Jefe, sumrnit, 23.4 km from Panamerican Highway, 22 jun 1977 (fr), Folsom 3829 (MO); Barro Colorado Island, Gatun Lake, 8-10 ago 1940 (fl, fr), Barlett & Lasser 16721 (MO).

3. Smilax panamensis Morong, Bull. Torrey Bot. Club 21: 441. 1894. TIPO: Panamá. Gatún Station, Hayes 63 (Lectotipo, designado por Killip & C. Morton, Publ. Camegie Inst. Wash. 461: 275 (1936), [imagen digital NY!]).

Smilax ramonensis Apt, Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 18: 405. 1922. TIPO: Costa Rica: San Pedro, near San Ramón, 1400-1600 m, Tonduz 17723 (holotipo B; isotipos, BM, BR, CR! [fragmentos y foto digital US]).

Rizoma con engrosamiento tuberoso, blanco, escamas café oscuro, raíces cilíndricas, a veces con escamas. Tallos cilíndricos, glabros, armados en la parte inferior con aguijones rectos o recurvados, robustos, inermes en la parte superior. Hojas ovadas a lanceoladas, 8-18 x 2-9 cm, 5 nervios desde la base, 2 nervios submarginales conectados por nervaduras reticuladas, conspicuas, ápice acuminado a brevicuspidado, base aguda, margen entero; pecíolos 1-2.5 cm. Umbelas racemosas o solitarias con brácteas prominentes, persistentes en la madurez; las estaminadas con pedúnculo aplanado, 1-3 cm, más largo que el pecíolo subyacente; tépalos de las flores masculinas 3-4 mm, filamentos ca. 1 mm, anteras ca. 2 mm, más largas que los filamentos; las pistiladas con pedúnculo aplanado, 1-2 cm, más largo que el pecíolo subyacente; tépalos 4-5 mm. Bayas 0.7-0.9 mm de diámetro, anaranjadas. Distribución y hábitat (fig 7). Es un bejuco abundante en bosques húmedos, premontanos, de 0-1700 m. Se encuentra en el noroeste, centro y sur del país. Se distribuye desde Honduras hasta Panamá. 37 Nombres comunes. Cuculmeca, cuculmeca blanca.

Smilax panamensis se caracteriza por el nzoma tuberoso, blanco, tallos redondos con aguijones grandes y rectos, hojas coriáceas, las hojas viejas se toman amarillas con manchas café, en las muestras de herbario las hojas a veces suelen tomarse negras; agallas como ampollas, de color café pálido prominentes en el haz de la hoja; el pedúnculo es más largo que el pecíolo subyacente; umbelas en racimo con brácteas persistentes en la inflorescencia, tépalos ca. 4 mm y bayas anaranjadas (fig 6). Morong (1894) describe esta especie con tallos inermes, ligeramente pubescentes; pedúnculos y zarcillos casi glabros y frutos negros con rojo matizado. Killip y Morton ( 1936) sugieren que existe una confusión en los datos originales de la publicación de esta especie, porque el ejemplar recolectado por Hayes 209, con flores pistiladas y frutos, es un espécimen de s.· mol/is, y es diferente de los dos especímenes citados (Hayes 63, 68). Estos tres especímenes fueron reexaminados por J.B. Norton en el Jardín Botánico de New York. Killip y Morton (1936) aclaran que algunos especímenes de Smilax spissa se encontraban identificados como S. panamensis y aunque estas especies crecen asociadas, ambas difieren en algunas características importantes. Algunos especímenes de S. panamensis se encontraban identificados como S. kunthii y S. subpubescens, por las bayas anaranjadas y el tamaño de los tépalos, pero ambas tienen caracteres que las separan entre sí. Esta especie sólo se ha citado de Costa Rica y Panamá, pero al revisar especímenes en MO se encontraron registros de Honduras y Nicaragua.

Especímenes examinados.

COSTA RICA Alajuela: San Ramón, Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes, Cordillera de Tilarán, camino de entrada a la estación, l0º13'00"N, 84º37'00"W, 800-850 m, 27 ago 1995 (fr), Gómez-Laurito &Mora 12811 (USJ); San Ramón, 22 may 1913, Tonduz 35417 (MO); San Ramón, Piedades Norte, 1100 m, 1feb1984, Khan et al. 722 (CR, USJ, MO). Cartago: Monumento Nacional Guayabo Cañón del Río Guayabo, 550 m, 1 feb 1990 (fr), Sánchez 62 (USJ). Guanacaste: 2 km al NE de Tilarán, 880 m, 4 die 1963 (fr), Jiménez 1343 (CR); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Cordillera de Guanacaste, Nueva Zelandia, Estación San Ramón, 10º 52' 50"N, 85º24'05"W, 550 m, 23 mar 1994 (fl), García 111 (INB); 15 km NNW of San Ramón by romi, 2.5 km N ofBalsa on road to San Lorenzo, l0º22'N 84º30'W, 1050-1100 m, 25 abr 1983 (fr), Liesner & Judziewicz 14889 (MO); San Ramón, Cerro de Santiago, 1100 m, 29 abr 1982 (fr), Carvajal 217 (CR, USJ, MO); Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, Sendero Laguna, 10º59'26"N, 85º25'40"W, 700-1000 m, 2 ene 1991 (fr), Moraga 268 (INB, MO). Heredia: Sarapiquí, Puerto Viejo, Finca La Selva, the OTS Field Station on the Río Puerto Viejo just E of its junction with the Río Sarapiquí, in swamp at 300 m on the Sendero Sarapiquí, 100 m, 31 may 1995 (fr) Wilhur 64282 (USJ): Sarapiquí. Puerto Viejo. Estación Biológica La Selva, 25 jun 1983 (fr), Chacón 992 (CR). Limón: Cordillera de Talamanca, along ridge between Quebrada Camagre and Río Barbilla, \OºOO'N. 83º2-l.5'W. 180--l80 m. 9 set 1998 (fr). Grayum et al. 8902 (INB); Malina, Baltimore, Finca de Rafael Ocampo. 23 mar 2000 (fl), .!ohnson s.n. (USJ): Parque Nacional Tortuguero, Estación Agua Fría, Sendero Agua 38

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Figura 6. Smilax panamensis Morong: A. Flor femenina, B. Flor masculina, C. Estambre, D. Semillas, E. Rama fértil con agallas y frutos, F. Tallo y rizoma. 39

Fria, hasta entrada Sendero Aguacate, l 0º26'40"N, 83º34'40"W, 20 m, l die 1990 (fr), Solano 245 (INB); Limón, Cerro Muchilla, Fila Matama, Cordillera Talamanca, 9º47'30"N, 83º05'30"W, 850 m, 7 abr 1989 (fr), Robles & Chacón 2691 (CR, INB, MO). Puntarenas: Buenos Aires, Parque Internacional La Amistad, Cordillera de Talarnanca, Estación Altarnira, Sendero Los Gigantes, bosque secundario, 9º01'35"N, 83º00'45"W, 1250-1300 m, 8 abr 1996, Vil/alobas 287 (CR, INB, MO); Coto Brus, Parque Internacional La Amistad, Cordillera de Talamanca, Estación Pittier, Aguas Calientes, Rivera Río Cotón y alrededores Aguas Termales, 9º01'30"N, 82º57'40"W, 1680 m, l feb 1995, Madrigal et al. 23 (INB),Coto Brus, Las Alturas Biological Station, premontane wet forest, 8º57'12"N, 82º50'lO"W, 1550 m, 9 jul 1998 (fr), Boyle 5131 (CR, USJ); Coto Brus, Fila Cruces, Torre Alta, Finca Gamboa, borde N de frag l, 100 O de la esq. NE, 2 mar 2001 (fr), Werner 176 (USJ); Coto Brus, Las Alturas Biological Station, 50 m along path A, hanging directly above path, premontane wet forest, Canopy entirely open directly above plant, 8°57'12"N, 82º50'10"W, 1550 m, 10 jul 1998 (fr), Boyle et al. 5627 (USJ); Golfito, Parque Nacional Corcovado, Península de Osa, Estación Sirena, Sendero Naranjos, 8º28'50"N, 83º35'30"W, 10 m, 5 feb 1994 (bo, fl), Aguilar 3075 (CR, INB, MO); Parque Nacional Corcovado, Pavo trail between Estación Sirena and Río Pavo, 8°29'3 l "N, 83º35'36"W, 5-40 m, 31 die 1988 (bo), Kernan et al. 850 (CR, MO); Golfito, Península de Osa, P. N. Corcovado, Estación Sirena, Senderos Río Claro y La Olla, 08°28'00"N, 83°25'00"W, lO m, 30 nov 1990 (fr), Fonseca 42 (INB, MO); Golfito, Mata Palo, Finca Jilva. Jiménez, 8°23'35"N, 83º18'10"W, 200-220 m, 11 set 1991 (fr), Aguilar 403 (CR, INB, MO); San Ramón, Piedades Norte, 1100 m, 1feb1984, Khan et al. 722 (CR, USJ, MO); Finca ofCompania Las alturas, 10-15 km E by ENE of the town of the Union near the Costa Rican Panamerican Border or about 30 km NE of San Vito de Java, Foothills and lower most Pacific slopes ofTalarnanca, 12 rnay 1976 (fr), Utley & Utley 4810 (DUKE, MO); Forest to the E of hairpin ca. 1 km SE of Las Alturas de Coto Brus, on road from San Vito, 8°56'N, 82º50'W, 1390-1440 m, 13 jul 1985 (fr), Grayum & Hammel 5669 (MO). San José: Vicinity ofEl General, 825 m, feb 1936 (fl); Skuth 2583 (MO); Santa Rosa de Puriscal, Río Negro, faldas Cerro La Cangreja, 400-700 m, 20 jun 1986, Chacón & Chacón 1949 (CR, USJ, MO). HONDURAS. Atlántida: Thicket near Lancetilla, 90 pies, 27 jul 1934 (fr), Yuncker 4776 (MO). NICARAGUA Zelaya: Río Punta Gorda, Atlanta, "La Richard" 200 m, al SE, 11°32'N, 84°05'W, 20 m, 13 nov 198 l (fr), Moreno & Sandino 13022 (MO); E del poblado de Nueva Atlanta, 11 º34'N, 84º26'W, 20 feb 1994 (bo, fl), Rueda et al. 3272 (MO); camino a la largo del Río Punta Gorda entre la Corriente la Guitarrona y San José, 11º32'N, 84°45'W, 26 feb 1994 (fl), Rueda 3600 (MO). PANAMA Coclé: 7 km N ofLlano Grande on road to Coclesito, in forest, 1700 ft., 8 mar 1978 (fl), Hammel 1933 (MO). Darién: Vicinity ofEl Real, Río Tuira, S of El Real, Don Pablo Othon's pasture, footthills ofCerro Pirre, 30 jun 1959 (fr), Stern et al. 746 (MO); La Boca de Pirre, 13 oct 1967 (fr), Bristan 1263 (MO); forest trail N from Ensenada del Guayabo, 18 km SE Jaque, 13 ene 1983 (fr), Garwood et al. 248 (MO). Panamá Barro Colorado Island, Canal Zone, 13 ene 1939 (fl), Zetek 4319 (MO); Barro Colorado Island, Canal Zone, Barbour Trail 350, 26 set 1968 (fr), Croa! 6475 (MO). 40

85' 84' 83'

12· 12·

11' t 11'

...... • • • 10' • 10' ...... • . • •

g• ...... - 9'

• • 30 o 30 60 km • ----~ 8' 8'

85' 84' 83'

Figura 7. Distribución geográfica de Smilax panamensis (•)y S. !)pinosa (•)en Costa Rica. ..n

4. Smilax spinosa Mill., Gard. Dict. ed. 8, no. 8. 1768. TIPO: México. Houston s. n. (holotipo, BM)

Smilax mexicana Griseb. ex Kunth, Enum. PI. 5: 167. 1850. TIPO: México: Veracruz: prope Misantla, Schiede & Deppe 986 (holotipo, B; isotipo: K, MO!).

Smilax costaricae Vatke, Linnaea 40: 223. 1876. Smilax mexicana var. costaricae (Vatke) A. DC. Monogr. Phan. 1: 117. 1878. TIPO: Costa Rica: San José, mayo 1857, Hoffmann 503 & 504 (sintipo, B, [fragmentos, imagen digital US!]).

Smilax wagneriana A. DC., Monogr.. Pha11.. 1: 143. 1878. TIPO: Panamá. Chiriquí, abril 1854, M Wagner 630 (M).

Smilax mazatlanensis Sessé & Moc., PI. Nov. Hisp. (ed. 2) 1893. TIPO: México: Guerrero: Mazatlán. Sin recolector.

Smilax gaumeri Millsp. ex Gaumer, Field Mus. Nat. Hist .. , Bot. Ser. 1(4): 357. 1898. TIPO: Mexico. Yucatán, Izamal, jun, G. F Gaumer 687 (holotipo, F; isotipos, G, MO!, [imagen digital US!, NY!]).

Smilax lundellii Kíllip & C. V. Morton, Publ. Carnegie Inst. Wash. 461: 265 1936. TIPO: Guatemala: Petén: recolectado en la Sabana Zis, 3 may 1933, C. L. Lundell 3190 (holotipo, US!; isotipo, MICH).

Smilax munda Kíllip & C. Morton, Publ. Carnegie Inst. Wash. 461: 265, 1936. TIPO: British Honduras: on the bank Rio Grande, 23 jul 1933, W A. Schipp 1181 (holotipo F [foto 52901 F!]; isotipos, K, MICH, MO! [fragmentos US!]); syn. nov.

Smilax luculenta Killip & C. Morton, Publ. Carnegie Inst. Wash. 461: 289 (1936). TIPO: Honduras. Atlántida: collected near Tela, in thicket near beach, 14 die 1927-15 Mar 1928, P. C. Standley 54275 (holotipo US!; isotipo F); syn. nov.

Rizoma con engrosamiento en los nudos. Tallos cilíndricos, glabros, obtusamente angulados en la parte superior e inferior, generalmente en zigzag, armados con fuertes aguijones, aplanados en la parte superior, ·inermes en la parte inferior. Hojas ovadas a lanceoladas, cartáceas, ocasionalmente algo coriáceas, 4-12. 5 x 5. 5-12 cm, 5 nervios desde la base, los nervios primarios prominentes en ambos lados conectados por nervaduras reticuladas, conspicuas, rara vez acúleos en el envés, hojas jóvenes ocasionalmente con manchas blancas o verde pálidas, ápice agudo, base redonda o aguda, margen entero; pecíolos 0.4-2. 7 cm de largo. Umbelas solitarias, ocasionalmente racemosas; las estaminadas con pedúnculo aplanado, 1. 5-6 mm, más corto que el pecíolo subyacente; tépalos 2 mm, anteras O. 5 mm, filamentos 0.7-1 mm, más largos que las anteras; las pistiladas con pedúnculo aplanado, 2-26 mm; tépalos ca. 2 mm. Bayas 4-7 mm de diámetro, rojas, moradas o negras. Distribución y hábitat (fig 7). Es un bejuco que posee una distribución amplia. Se encuentra en bosques secos, húmedos y premontanos, entre O y 2000 m. Se distribuye desde el norte de México hasta Panamá (Huft 1994).

Nombres comunes y usos. Zarzaparrilla, cuculmeca, bejuco de corona. El rizoma es usado para los riñones, enfermedades venéreas, como regulador menstrual, para la limpieza después del parto, flujo blanco y fertilidad de la mujer (House et al. 1994). En el Salvador se usa para hacer las coronas de Jesús Nazareno, bajo el sinónimo de S. mexicana (Choussy 1926).

Smilax spinosa se caracteriza por los tallos obtusamente angulados, en zigzag, con manchas rojas oscuras, aguijones presentes, hojas con acúleos en el envés, hojas jóvenes manchadas de color verde pálido o blancas, pedúnculos iguales o más cortos o igual que el pecíolo subyacente, tépalos ca. 2 mm y bayas negras o moradas (fig 8). Smilax luculenta fue descrita con base en material vegetativo, distinguiéndose de otras especies de Centro América por sus hojas coriáceas con base cordada, sin aguijones, nervios prominentes, nervaduras secundarias oscuras y pedúnculos más cortos que los pecíolos. Sin embargo, su amplia variabilidad morfológica y su distribución coincide con S. spinosa, por lo aquí se ubica como sinónimo. La morfología de las hojas ha sido un carácter discutido por muchos autores. Howard ( 1979) y Andreata (1997) afirman que éste es un carácter muy pobre. Un bejuco puede mostrar una amplia variabilidad en la forma de las hojas, que depende de la posición de las yemas foliares, de la edad o del grado de madurez de la hoja, hojas fértiles versus estériles y de los factores ambientales como el suelo o la sombra (Gaskin & Berry 1998). La variación fenotípica en las estructuras vegetativas tambien se observa en S. domingensis.

Especímenes examinados.

BELICE. Cayo: Between the Western Highway and the Sibun River, ca 7 km west of intersection of Wetsrer Highway and coastal road "Manatee Highway", 17º 16'N, 88º34'W, 10-50 m, 13 jul 1995 (fl), Atha et al. 1114 (MO). Toledo: Rio Mojo, mouth to 8 miles upstream, 8 ago 1975 (fl), Dwyer & Coomes 12947 (MO). COSTA RICA Alajuela: Los Chiles, área palustre en la margen izquierda del Rio Frío, frente al muelle de Los Chiles, 40 m, 10 die 1985 (fr), Gómez-Laurito et al. 10931 (CR); Los Chiles, orilla del Rio Frío, ca. 2 km aguas arriba de Los Chíles, l0º01'35"N, 84º43'15"W, 40-50 m, 18 ago 2001 (fr), Ferrufino et al. 150 (USJ); Los Chiles, Río Frío. l lº02'N, 84º44'W, 30-40 m, 1ago1949 (fr), Holm & litis 681 (USJ): San Ramón, La Palma. 9 nov 1928 (fl), Brenes 6397 (CR); San Ramón, 10 km NNW of San Ramón by road on way to San Lorenzo. 2.5 km S of Balsa, rcmnant ofprimary forest, 10º09'N, 84º29'W, 1200 m. 25 abr 1983 (íl), Liesner & Judziewicz 15005 (CR, MO); San Ramón, Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes, Cordillera de Titarán, Sendero por la fila al SE del río. l0ºl3'00"N, 84º37'00"W, 850-1100 m, 16 mar 1996 (bo), Gómez-laurito & Vargas 12858 (USJ): Upala. 43

Bijagua, El Pilón, Río Celeste, margen izquierda, aguas arriba a partir del puente camino a La Laguna del Roble, 24 abr 1988 (fl), Herrera 1884 (CR); Llanura Bonita de Zarcero, 1600 m, 6 abr 1938 (fl, fr), Smith 602 (MO): Near San Ramón on the calle Los Angeles, l0º86'N, 84º27'W, 1100 m, 27 mar 1982 (fl), Barringer et al. 2154 (MO); Monteverde Reserve, Atlantic slope, Río Pefias Blancas valley, 960 m, 19 nov 1984 (fr), Haber 1025 (MO). Cartago: Turrialba, camino entre Pacayas y Cervantes 1000-1100 m, 29 jun 1952 (fr), Córdoba 175 (USJ); Turrialba, Platanillo, 1 jul 195 l (bo ), León 3620 (USJ); Turrialba, Platanillo, 22 abr 195 l (fr), León 3355 (USJ); Turrialba, terrenos del Instituto Interamericano de Ciencias Agrícolas, 600 m, 14 oct 1949 (fl), León 1838 (USJ). Heredia: Barva, 1170 m, 20 die 1940 (fl), León 448 (CR); Parque Nacional Braulio Carrillo, Cantón de Sarapiquí, Puesto El Ceibo, 1/4 km W of Río Guácimo, off trail that runs due E from Transect Trail at 730 m, l0º17'27"N, 84°03'38"W, 760 m, 22 abr 1994, Boyle 3145 (INB, MO). Guanacaste: Abangares, Cebadilla, 1400 m, 21 jul 1985 (fr), Haber & Bello 2250 (CR, MO); Cañas, Paso Hondo, en la berna de un canal de riego, 23 abr 1992 (fl), Rojas s.n. (USJ); La Cruz, Parque Nacional Santa Rosa, Península de Santa Elena, Murciélago, Bahia El Hachal, l0°56'08"N, 85º44'00"W, l m, 12 may 1995 (fl), Morales 4130 (CR, INB, MO); La Cruz, Parque Nacional Santa Rosa, de Bahía Salinas a Santa Cecilia, Área Administrativa, l0°50'00"N, 85º37'00"W, 300 m, 20 jun 1992 (fr), Martínez 4 (CR, MO); La Cruz, Parque Nacional Santa Rosa, Península de Santa Elena, Murciélago, alrededor del aeropuerto, 10º54'lO"N, 85°43'50"W, 50 m, lO set 1994 (fr), Cano 136 (CR, INB, MO); La Cruz, Parque Nacional Guanacaste, Cordillera de Guanacaste, Estación Pitilla, l0º59'26"N, 85º25'40"W, 700-1000 m, 15 may 1991 (fl), Moraga 378 (CR, INB, MO); La Cruz, Santa Rosa National Park, evergreen forest (bosque húmedo), 2 km east of park headquarter, 10°5 l'N, 85º37'W, 200-300 m, 23 jun 1977 (fl), Liesner & Lockwood 2410 (CR, MO); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Cordillera de Guanacaste, Cerro Cacao, Estación Cacao, l0°55'45"N, 85º28'15"W, 1100 m, l l abr 1991 (fr), Chávez 544 (INB); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Estación Cacao, l0º55'45"N, 85º28'15"W, 1100 m, 31 oct 1990 (fr), Chávez et al. 329 (INB); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Cordillera de Guanacaste, Sendero Pedregal, bosque secundario y potrero, l0º55'43"N, 85º28'10"W, 1100 m, 10 feb 1995 (bo), Picado et al. 90 (CR, INB, MO); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Estación Cacao, l0º55'38"N, 85°29' l l "W, 1100 m, l jul 1990 (fr), Quesada et al. 16 (CR); Parque Nacional Ríncón de La Vieja, camino a San Jorge, 3 km de La Casona Santa María, l0°40' 12"N, 85º17'52"W, 400 m, 27 feb 1991 (fl), Rivera 1148 (CR); Parque Nacional Guanacaste, Estación Pitilla, Sendero El Mismo, Finca La Pasmompa, 11 º02'00"N, 85º24'30"W, 700 m, 9 die 1990 (fl), Ríos 254 (CR, INB, MO); La Pacífica, 4 km NW ofCañas, 50 m, 23 mar 1974 (bo), Opler 2052 (MO); Parque Nacional Santa Rosa, 50 m, 10 mar 1~76 (fr), Fallan & Solomon 2626 (MO); Parque Nacional Guanacaste, Estación Cacao, l0º55'45"N, 85º28'15"W, 1060 m, 6 jun 1990 (fr), Vare/a 48 (INB, MO). Limón: Colorado, N side, between town andocean beach, l0°47'N, 83°35'W, 0-2 m, 26 ene 1986 (fr), Stevens & Krukoff 24097 (CR, MO); Parque Nacional Tortuguero, 2 km al sur de Tortuguero, bosque inundable a la orilla de la laguna, 10º3l'N, 83º30'W, 3 m, 4 nov 1988 (fr), Robles 2169 (CR, MO); Puerto Vargas, Parque Nacional Cahuita, 3 set 1978 (fr), Gómez-Laurito 3953 (USJ); Talamanca, Puerto Vargas, 1 km por el camino de entrada, 9º42'03"N, 82º49'06"W, 2-3 m, 24 may 1995, Gómez-Laurito et al. 12789 (USJ); Talamanca, Reserva Indígena Bribrí, Puerto Viejo, Cerro Pirripli, Sendero ca. el cementerio, 9º39'N, 82º45'W, 10-100 m, 18 may 1996 (bo), Gómez-Laurito et al. 12862 (USJ); Talamanca, Reserva Indígena Kekoldi, 9º37'N, 82º43'W, 100 m, 30 jun 1996, Dalle 105 (USJ); margin ofLaguna de atras, between Barra del Colorado and the mounth ofthe Río San Juan, 10°48' y l0º52'N, 83°37' y 83º38'W, 5 m, 21 set 1986 (fl), Davidse & Herrera 31519 (MO); Barra del Colorado, N side, between town and ocean beach, 10º47'N, 83º35'W, 0-2 m, 26 ene 1986 (fr), Stevens 24097 (MO);. Parque Nacional Tortuguero, Estación Cuatro Esquinas, orillas del canal, 10°3 l'N, 83º33'W, 1 m, 30 oct 1990 (fr), Delgado 115 (INB, MO). Puntareoas: Buenos Aires, Reserva Indígena Boruca, Fila Moras, camino a Boruca, 8º59'30"N, 83º20'40"W, 800 m, 7 mar 1993 (fl), Rojas & Zúñiga 172 (CR, INB, MO); Buenos Aires, Reserva Indígena Boruca, Valle del Térraba, Rey Curré, camino a Sabana Mamey, 8º58'20"N, 83º15'45"W, 200-400 m, 16 oct 1992 (fr), Rojas & Rojas 96 (CR, INB, MO); Las Alturas Biological Station, about 100 m into forest from pasture side trail, premontane wet forest, 8º57'05"N, 82º50'15"W, 1450 m, 9 jul 1998 (fr), Boyle & Alford 5208 (CR, USJ); Península de Nicoya, Curú, sep hílls toward Punta Curú on the ridge trail near the head ofKiller Trail, mangroves at Río 44

E e D

A 1.5 cm {)¡ ' 1 ' i 1 \ ~~~ 1 I \ ( , i i i 1 1 ~, "] 1 1 t

F G

Figura 8. Smilax spinosa Mill.: A Frutos, B. Semillas, C. Flor masculina, D. Estambre, E. Flor femenina, F. Rama fértil con flores, G. Tallo, H. Tallo y rizoma. 45

Curú mouth, 9°46-48'N, 84º54-58'W, 0-200 m, 6 set 1995 (fr), Sanders et al. 17803 (USJ); Península de Nicoya, Curú, Pozo Colorado Trail, on ridge toward Punta Quesera, mangroves at Río Curú mouth, 9º46-48'N, 84°54- 58'W, 0-200 m, 30 ago 1995 (fr), Sanders et al. 17722 (CR, USJ); Puntarenas, Cordillera de Tilarán, San Luis, por el playón del Río San Luis, Monteverde, l0º16'33"N, 84°47'45"W, 1100 m, 18 abr 1994 (fl), Fuentes 729 (INB); Monteverde, altos de Lindora, Vertiente Pacífica, 10º18'N, 84º50'W, 1300 m, 7 die 1988 (fr), Bello 579 (CR, MO); Buenos Aires, R. l. Ujarrás, Cordillera de Talamanca, Ujarrás, margen izquierda de Quebrada Dodora, camino a Río Lori, 09ºl7'50"N, 83º15'30"W, 1500 m, 12 mar 1993 (fl), Fernández 621 (INB, MO). San José: Ciudad Colón, Mora, bosque regenerado, ca. 35 años, 800 m, 18 feb 2000, Morafos 1406 (USJ); Curridabat, San Francisco, ene 1980 (fr), Stiles s.n. (USJ); Dota, Cordillera de Talamanca, Madreselva, orilla de bosque, 9º40'05"N, 83º57'22"W, 2500-2600 m, 24 ago 1996 (fr), Gómez-Laurito 12877 (USJ); Mora, Tabarcia, Alto de Vargas, borde de bosque, 920 m, 22 abr 1963 (fl), Jiménez 662 (CR); Zona Protectora Cerros de Turrubares, Las Delicias, Sitio Quebrada Pozo Azul, 9º44'00"N, 84º30'40"W, 300 m, 29 oct 1991 (fr), Zúñiga 5 25 (USJ). EL SALVADOR. Ahuachapán: San Francisco Menéndez, El Corozo, Mariposario, zona baja "Los Peralta", 13º4.9'N, 89º59'W, 380 m, 14 abr 2000 (fl), Rosales 589 (MO). San Miguel: Volcán Conchagua, l3º16'33"N, 87º48'50"W, 400 m, 31ene1998 (fr), Monro et al. 2142 (BM, MO). GUATEMALA Izabal: Río Dulce, 1 m, 27 jul 1988 (bo, fl), Martínez et al. 23108 (MEXU, MO). Petén: Forest edge at oficina de "Cerro Cauhui", 26 abr 1986 (fl), Walker 1284 (MO). HONDURAS. Atlántida: La Ceiba, on the mountain slopes and coastal plains, 4 ago, 1938 (fl, fr), Yuncker et al. 8812 (MO) Francisco Morazán: Quebrada La Orejona, lado E de la UNAH, 1000 m, 23 abr 1982 (fl), Belibasis 197 (MO). MÉXICO. Campeche: Champotón, carretera Champotón-Ulumal, Río Champotón donde lo cruza el puente entre El Zapotal y Ulumal, 0.5-l km al S de El Zapotal, l9º16'55"N, 90º36'50"W, 0-50 m, 6 jun 1997 (fl), Carnevali et al. 4489 (MO). Oaxaca: Chiltepec, 13 m, 24 abr 1967 (fl), Martínez 1376 (MO). Quintana Roo: 14 km al N de Kantunílkin, Lázaro Cárdenas, 2lºl3'00"N, 87º27'30"W, 11 jul 1992 (bo, fl), Simá et al. 1465 (MO). NICARAGUA Chontales: 5.6 km S of La Libertad WslopeofCerroEl Gallo, ca. l2º10'N, 85º10'W, 440-480 m, 7 jun 1980 (fl, fr), Stevensetal. 17504 (MO). Granada: Laguna de Apoyo" Babilonía", l 1º55'N, 86º04'W, 40-80 m, 30 may 1981 (fl), Moreno & Henrich 890 (MO). Matagalpa: Behind La Selva Negra Hotel, slopes of Cerro Picacho, near the border with depto Jinotega, 13º00'N, 85º55'W, 1200-1540 m, 23-25 may 1985 (fl), Davidse et al. 30425 (MO). Zelaya: Experimental Station El Recreo on the Río Mico, l2º10'N, 84°18'W, 30 m, l jun 1985 (bo, fl), Davidse et al. 30748 (MO); Ciudad Rama, localidad de "San Agustín", al SE de Rama, l2º09'N, 84°l2'W, 60 m, 22 may 1984 (fl), Robleto 586 (MO). PANAMA Chiriquí: km 4.6 on Volcancito road W ofBoquete, 4600 ft., 14 may 1971 (fl), Proctor 31874 (MO). Los Santos: Guayabo a place several miles W ofTonosí, 1mar1963 (bo, fl), Stern et al. 1899 (MO). Panamá: Barra Colorado Island, Canal Zone, end of Peña Blanca Península, central cove, 10 may 1968 (fl), Croa! 5449 (MO). Veraguas: Pasture, fencerow and roadsidejust S ofSanta Fe, ca. 450 m, 17 nov 1973 (fr), Nee 8013 (MO).

5. Smilax spissa Killip & C. Morton, Publ. Camegie Inst. Wash. 461: 273. 1936. TIPO: Costa Rica. collected between La Muerte and La División, 19 ene 1891. H. Pittier 3470 (holotipo, US!).

Rizoma tuberoso, rojo. Tallos cilíndricos, glabros, armados en la parte inferior con aguijones robustos, inerme en la parte superior. Hojas oblongas a lanceoladas, cartáceas 7-22 x 3-9 cm, 5 nervios desde la base, a veces trinervada, los nervios primarios externos submarginales, algo prominentes en el envés, conectados por nervaduras paralelas, ápice acuminado a cuspidado, base aguda, margen entero; pecíolos 1-2 cm de largo. Umbelas solitarias; las estaminadas con pedúnculo subcilíndrico, 2-4.5 cm, igual o más largo que el pecíolo subyacente; tépalos 5-6 mm, filamentos 1-1. 5 mm, anteras l. 5-2 mm, más largos que los filamentos; las pistiladas con pedúnculo subcilíndrico, 1. 5-2. 5 cm, más largo que el pecíolo subyacente; tépalos ca. 4 mm. Bayas 7-12 mm de diámetro, rojas. Distribución y hábitat (fig 10). Se encuentra en bosques húmedos del Pacífico Central y Pacífico Sur del país, entre O y 900 m. Se distribuye en Costa Rica y Panamá

Nombres comunes. Cuculmeca, cuculmeca roja.

Smilax spissa se caracteriza por el rizoma tuberoso, tallos cilíndricos con aguijones pequeños, hojas con 5 nervios desde la base conectados por nervaduras paralelas, pedúnculo más largo que el pecíolo subyacente, tépalos ca. 4 mm y bayas rojas (fig. 9). Killip y Morton (1936) anotan que esta especie ha sido confundida con S. panamensis, pero ambas tienen características importantes que las distinguen. Smilax spissa también ha sido confundida con S. subpubescens por los pedúnculos en relación a los pecíolos, y con S. domingensis por las bayas rojas. En los herbarios de Costa Rica, Panamá y MO se encuentran en su mayoría especímenes con botones florales, frutos maduros, o rara vez flores abiertas. Todavía es necesario recolectar ejemplares con flores de ambos sexos, para observar un mayor número de muestras.

Especímenes examinados.

COSTA RICA Puntarenas: Cordillera de Talamanca, trail between headwater on the Río Bella Vista and Sitio Cotón (Cotonsito) on the Río Cotón, 9°49'N-9°57'N, 82º46'W-82º49'W, 1800-2200 m, l l mar 1984 (fr), Davidse 25524 (CR, MO); Foothills ofthe Cordillera de Talamanca, Sitio Coto Brus, ca 8º59'N, 82º46'W, 1800-1900 m, 3 set 1983 (fr), Davidse 24516 (CR, MO); Golfito, Parque Nacional Corcovado, Península de Osa, Estación Los Patos, Sendero Sirena, 8°34'00"N, 83º3l'OO"W, 200 m, l jul 1994 (fr), Aguilar 3283 (CR, INB, MO); Osa, Reserva Forestal Golfo Dulce, Península de Osa, (cuello de la Península), Los Mogos, 8 km de Chacarita, bosque primario a la par del camino, 8°45'38"N, 83º17'45"W, 250 m, 14 nov 1993 (fr), Hammel et al. 19116 (CR, INB, MO); Osa, parte interior del manglar de Rincón, 20 may 1995 (fr), Soto s.n. (USJ); Punta Catedral, ca. 7 km SE of Quepos, 9º22.5'N, 84º09'W, 20-70 rn, 20 ago 1985 (fr), Grayum & Sleeper 5900 (CR, MO); Golfito, Parque Nacional Corcovado, Península de Osa, Bonanza, 8º3 l'30"N, 83º25'40"W, 200-300rn,5mar1997 (J>o),Azofeifa 256 (INB); Puntarenas, Punta Banco, 0-200 rn, 22 ago 1988 (fr), Chavarría et al. 259 (USJ); Reserva Biológica Carara, Lomas Pizote, sendero a Bijagual, 9º47'10"N, 84º35'lO"W, 300 m, 8 die 1989 (fr), Jiménez & Zúñiga 761 (INB, USJ); Along road from Rincón to Rancho Quemado, just S of Ricón near Río Rincón, 08º41'2l"N, 83º29'00"W, 18 set 1996 (fr), Croa! & Hannon 79172 (INB, MO); Reserva Forestal Golfo Dulce Aguabuena Sector Cuenca oeste, 8º42'20"N, 83º31'30"W, 50-150 m, 22 oct 1991 (fr), Aguilar 600 (CR, MO); Golfito, Parque Nacional Corcovado, Península de Osa, Estación Los Patos, Sendero Sirena, 8º34'00"N, 83º3 l 'OO"W, 200 m, l jul 1994 (fr), Aguilar 3283 (CR, INB, MO); Osa, R. F. Golfo Dulce, Península de Osa, Rancho Quemado, Quebrada Banegas, 08º40'20"N, 83º31'10"W, 100 m, 2 set 1995 (fr), Morales & Abarca 4826 (INB, MO); Golfito, Serranías de Golfito, P. N. Piedras Blancas, Estación Río Boníto, Sendero al tanque de agua, 8º41'29"N, 83º13'53"W, 100 m, 8 die 1996 fr), Fletes 436 (INB, MO); Osa, Faja Costeña de la Bahia de Coronado, Uvita, camino a San Josecito, paralelo a Río Morete (Río Higuerón en el mapa), 9ºll'30"N, 83º45'25"W, 100 m, Aguilar et al. 1533 (INB, MO). San José: Puriscal, Zona Protectora La Cangreja, Cuenca del Tulín, Falda Sur, Fila Cangreja, 9º42'lO"N, 84º22'25"W, 650 m, 7 feb 1997 (bo), Jiménez 2229 (INB); Tarrazú, San Lorenzo, camino entre Cerro Pito y Cerro Toro, rumbo a Quepo.s, 9º l 7'54"N, 83º46'20"W, 600-700 m, 26 may 1998 (fr), Va/verde 972 (CR. USJ); (Western part of Montañas Jamaica, ca. 3 km NE of Bijagual de Turrubares. Carara Reserve, 9º45.5'N, 84º33'W, 500-600 m, 7 ago 1985 (fr), Grayum et al. 5843 (CR, MO). PANAMA Coclé: Betwccn Continental Divide above El Cope and El Petroso sawmill and thc Río Blanco to the N a 5 hr hike. 47

1 mn: e A ¡=¡ i ,1 1 / \ 5{ 1 '; /~ 1 ~ / .. ·:) ¡ I '· 1:1 !cm ' ,' .:'. i / : ,/ )~ i D 1' f: /~.i

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3cm

F E

Figura 9. Smilax spissa Killip & C. Morton: A. Flor femenina, B. Flor masculina, C. Estambre, D. Semillas, E. Rama fértil con frutos, F. Tallo y rizoma. 85º 84º 83º

12º 12º

11º

10º .. .. 10º ...... • • 9º .,, ..• •• 30 o ··- 8º -- 8º

85º 84º 83º

Figura 10. Distribución geográfica de Smilax spissa (•)y S. subpubescens (&)en Costa Rica. 49

8º38'N, 80º36'W, 1400 ft., 13 die 1980 (fr), Sytsma et al. 2398 (MO); Caribbean side of divide at El Copé, 8º45'N, 80º35'W, 200-400 m, 3 feb 1983 (fr), Hamilton & Davidse 2643 (MO); Los Pedregales, ridge between Río Blanco del Norte and Río Caño Sucio, ridge eventually leads to Cerro Tife and Continental Divide, 8º44'N, 81º40'W, 500 m, 22 feb 1982 (bo), Knapp & Dressler 3811 (MO). Panamá: Barro Colorado Island, Shannon Trnil 700, 5 jul 1971 (fr), Croat 15 260 (MO). San Bias: Nusagandi, trail from camp NW to a Quebrada, 9º l 9'N, 78º15'W, 300 m, 31 jul 1984 (fr), Nevers & león 3592 (MO).

6. Smilax subpubescens A. OC. in A. OC. & C. OC., Monogr. Phan. 1: 69. 1878. TIPO: México. Bourgeau 2578 (holotipo, P, [foto 40299 F!]).

Smilax calocardia Standl., Publ. Field Mus. Nat. Hist., Bot. Ser.: 22(1): 7. 1940. TIPO: Panamá: Chiriquí: Volcán de Chiriquí, alt. 2250 m, ago 193 8, M. E. Oavidson 95 3 (holotipo, F; isotipo, MO!).

Smilax rufa Lundell, Contr. Univ. Michigan Herb. 7: 4. 1942. TIPO: México. Chiapas, cerca del Porvenir, 3200 m, 6 jul 1941, Matuda 4591 (holotipo, MICH; isotipo, LL).

Smilax venosa Lundell, Wrightia 3(8): 165, f. 56. 1966. TIPO: México. Chiapas: Pinabeto, cerca de Montozintla, alt. 2585 m, 7 may 1945,Matuda 5426 (holotipo: LL, [foto 61375 F!]).

Rizoma con engrosamiento en los nudos. Tallos obtusamente cuadrangulares, inermes, rojo­ tomentosos, glabros con la edad o a veces persistentemente tomentosos. Hojas ovadas, láminas glabras en el haz, rojo-tomentosas en el envés y las vainas; glabras con la edad o raramente con pubescencia persistente, cartáceas a subcoriáceas, 10-16 x 5.5-10.5 cm, 5-7 nervios desde la base, los nervios primarios prominentes en el envés, el par exterior submarginal, conectados por nervaduras reticuladas, conspicuas; ápice acuminado, base cordada, redonda o truncada, margen entero; pecíolos 1.5-5 cm de largo. Umbelas solitarias; las estaminadas con pedúnculo aplanado, 1.3-4 cm, generalmente más corto que el pecíolo subyacente, ocasionalmente pubescente cerca de la base; tépalos 4-6 mm, filamentos 2.5-3 mm, anteras ca. 2 mm, más cortas que los filamentos; las pistiladas con pedúnculo aplanado, 1.5-5 cm, más corto o más largo que el pecíolo subyacente; tépalos 3-4 mm. Bayas 5-7 mm, anaranjadas. 50

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Figura 1 L Smilax subpubescens A OC: A Flor femenina, B. Flor masculina, C Estambre, D. Frutos, E. Semillas, F. Rama fértil con flores, G. Tricomas de la base del pecíolo, H. Tallo y nzoma. 51

Distribución y hábitat (fig 10). Se halla en bosques húmedos montanos y bosques nublados, entre 1300 y 3000 m. Se distribuye desde México hasta Panamá.

Nombres comunes y usos. Bejuco canasta. El tallo se usa para hacer canastos y amarres.

Smilax subpubescens se caracteriza por los tallos cilíndricos sin aguijones, con pubescencia tomentosa roja en las partes jóvenes, entrenudos y base del pecíolo, glabros en la madurez, hojas ovadas a lanceoladas, glabras, con base cordada, tépalos ca. 4 mm, pedúnculos iguales o más largos que el pecíolo subyacente y bayas anaranjado brillante. Es un bejuco que crece en bosques nublados a elevaciones altas (fig 11). Los especímenes glabros de esta especie han sido confundidos con Smilax domingensis, S. panamensis y S. spissa. Killip y Morton (1936) mencionan que S. tomentosa Kunth es una especie de Suramérica, relacionada con esta especie, que se diferencia por la presencia de 3 estaminodios en las flores pistiladas y las hojas densamente pubescentes. Sin embargo, es una especie muy cercana a S. mollis y es probable que no sea distinta a ésta. También De Candolle (1878) describe S. subpubescens con pequeños aguijones en el tallo. En su revisión taxonómica, Killip y Morton (1936) afirman que el tipo y otros especímenes examinados no presentan aguijones, por lo que se espera no encontrar aguijones en S. subpu bescens.

Especímenes examinados.

COSTA RICA. Alajuela: Ostabfall des Vulkans Poás: Parkplatz und Steinbruch an der Ostseite der StraBe Nr. 9 (Vara Blanca-San Miguel de Sarapiquí), kurz nordlich des Wasserfalls La Paz (El Angel), 1350 m, 17 nov 1990 (fr), Dobbeler & Burger s.n. (USJ); Grecia, Bosque del Niño, Reserva Forestal de Grecia, 1600-1800 m, 18 mar 1987 (fl), Umaña & Gómez 163 (CR); Grecia, Bosque del Niño, Reserva Forestal de Grecia, 1600-1800 m, 10 jul 1986 (fr), Umaña 55 (CR); Reserva Forestal El Chayote, orilla de camino, 2000 m, 29 set 1992 (fr), Sánchez et al. 250 (USJ); San Carlos, Fila Volcán Viejo, 1800-2000 m, 10º15'N, 84º18'W, 13 nov 1986 (fr), Gómez-Laurito 11248 (USJ); entre el cráter y la Laguna Fría del Volcán Poás, en bosquecillo intrincado, 2600 m, 13 ago 1964 (fl), Jiménez 2267 (CR, F, MO), San Carlos, Zapote, 1500 m, 8 abr 1938 (bo), Smith H619 (MO); Bosque Eterno de los Niiios, Río Peiias Blancas, Campo 3, Cerro La Pipilacha, 10º17'00"N, 84º45'30"W, 1400-1500 m, 27 jun 1991 (fr), Bello & Cruz 2832 (INB, MO). Cartago: Reserva Biológica de Tres de Junio, 29 Ago 1975, Gómez• laurito et al. 1241 (USJ); Paraíso, P. N. Tapantí, Valle del Reventazón, 09º43'35"N, 83º46'28"W, 1450 m, 31 mar 1995 (fr), Morales & Bohs 3828 (INB, MO). Guanacaste: Abangares, 5 km N Monteverde at Río Negro on road to Finca San Bosco, Atlantic slope, l0º22'N, 84º49'W, 1300 m, 2 feb 1989 (fr), Haber & Zuchowski 9067 (CR, MO); Liberia, Parque Nacional Rincón de la Vieja, Cordillera de Guanacaste, Río Blanco, Estación Las Pailas, l0º46'40"N, 85º21'05"W, 800 m, 27 nov 1992 (fr), Cano eta/. 29 (INB). Heredia: Barva, camino a la Laguna del Volcán Barva, puesto Barva del Parque Nacional Braulio Carrillo, 2500-2700 m, 14 jul 1991 (bo), Martén 27 (USJ); Barva, Parque Nacional Braulio Carrillo, Cordillera Central, Volcán Baf\·a, l0º07'-l9"N, 84º07'32"W. 2680 m, 17 set 1994 (fr), lépiz 542 (CR, lNB, MO); Barva, Parque Nacional Braulio Carrillo, Cordillera Central, Estación Barva, l0º08'00"N, 84º07'00"W, 2600 m, 20 ene 1994 (fr). Fernández 1465 (CK 52

INB, MO); Parque Nacional Braulio Carrillo, 2 km al E de la Estación Bajo La Hondura, 1250 m, 30 jun 1984 (fl), Zamora et al. 601 (CR); Parque Nacional Braulio Carrillo, Estación Barva, bosque primario y potreros, 10º07'22"N, 84º07'15"W, 2500 m, 20 jun 1990 (fl), Vare/a 63 (CR, INB, MO); Sarapiquí road, Catarata Los Angeles, 1400 m, 8 oct 1969 (fr), Schnell 1082 (MO, BM): Batv.i, Parque Nacional Braulio Carrillo,Volcán Barva, 10°07'20"N, 84°06'00"W, 2600 m, 7 ago 1989 (fl), Rivera 29 (INB, MO), Vara Blanca, area at top of mountain en route to La Selva from San José, 2000 m, 22 abr 1981 (fr), Folsom 9799 (MO); Parque Nacional Braulio Carrillo, Sendero del Transecto, flat area to right oftrail, transecto 2000-1, l0º10'58"N, 84º06'24"W, 2000 m, 26 jul 1992, Boyle & Boyle 950 (INB, MO); San Rafael, R. F. Cordillera Volcánica Central, Cuenca del Sarapiquí, Cerro Chompipe, 10º05'I3"N, 84°04'23"W, 2100 m, 16 may 1997 (fr), Gamboa 1416 (INB, MO); Barva, P. N. Braulio Carrillo, Cordillera Central, Estación Barva, camino de la Estación a la Laguna del Volcán Barva, 10º08'00"N, 84º07'00"W, 2700 m, Fernández et al. 1088 (INB, MO); Cerros de Zurquí, northeast of San Isidro, 2000-2400 m, 3 mar 1926 (fl), Standley & Valerio 50770 (US); Yerba Buena, northeast of San Isidro, 2000 m, 22, 28 feb 1926, Standley & Valerio 49038 (US). Limón: Cordillera de Talamanca, atlantic slope, Kamuk massif, ridge between the Río Tararía and the NE most Kamuk paramo, 9ºl5'-9º16'N, 82º59'W, 2400- 2900 m, 17 set 1984 (fl), Davidse & Herrera 29262 (MO); Cordillera de Talamanca, atlantic slope, unnamed cordillera between the Río Terbi and the Río Sini, 9°00' y 9°12'N, 82º58' y 82º59'W, 2400-2750 m, 13 set 1984 (fr), Davidse et al. 29069 (MO); Talamanca, P. N. La Amistad, Tararía, Valle del Silencio, 9º07' 15"N, 82°57'55"W, 2698 m, 1 abr 1997, Quesada 1964 (INB, MO). Puntarcnas: Cordillera de Talamanca, trail between headwaters of the Río Bella Vista and Sitio Cotón (Cotonsito) on the Río Cotón, 9º49'N,- 9º57'N, 82º46'W-82º49'W, 1800-2200 m, 11 mar 1984 (fr), Davidse et al. 25517 (CR, MO); Coto Brus, Zona Protectora Las Tablas, Cuenca Térraba-Sierpe, Sitio Tablas, bosque primario, 8°57'03"N, 82º44'38"W, 1850 m, 25 jul 1997 (fl), Navarro 766 (INB). Puntarenas, Monteverde, lower montane wet forest near TV tower, 10º17'N, 84°50'W, 1800 m, 5 ene 1991 (fl), Hahn 6277 (INB); Reserva Biológica Monteverde, Pacific slope, road from field station to continental divide and La Ventana, 10º18'N, 84º47'W, 1500-1600 m, l l jun 1992 (fl), Haber & Stevenson 11202 (INB); Foothills of the Cordillera de Talamanca, Sitio Coto Brus, ca 8º59'N, 82º46'W, 1800-1900 m, 3 set 1983 (fr), Davidse 24514 (MO). San José: Dota, Reserva Forestal Los Santos, Cuenca del Savegre, camino a Providencia, orilla de camino, 9º35'55"N, 83°49'55"W, 2600-2900 m, 20 may 1998 ( fr), A/faro 1666 (INB); Dota, Cordillera de Talamanca, La Cima de Copey de Santa María de Dota, 9°40'35"N, 83º55'00"W, 1000 m 7 jun 1989 (fl), Chavarría 402 (CR, INB, MO); La Palma, die 1919, Jiménez 1189 (CR); Pérez Zeledón, Cuenca Térraba-Sierpe, camino a Cuericí, colectado a orillas del camino, 9º33'00"N, 83º42'00"W, 3400 m, 15 abr 1999 (fl), A/faro 2227 (INB); Pérez Zeledón, Parque Internacional La Amistad, Cordillera de Talamanca, entre las nacientes de las Quebradas Barranca y Río Blanco, Finca San Carlos, 9º31'47"N, 83º35'30"W, 2350 m, 5 abr 1995 (fl), Aguilar & Garrote 3852 (CR, INB, MO); Pérez Zeledón, Albergue Cuericí, along the road leading from the Pan American highway to the field station, 9º33'30"N, 83º39'42"W, 2600 m, 11 jul 1998 (bo), Boyle 5491 (USJ); Reserva Forestal Madre Selva, 2750 m, 5 jul 1988, Sánchez s.n. (USJ); Southwest slope of Cerro Francisco, along the road from Santa Maria de Dota to El Empalme, l km southeast of Jardín, 2150 m, 21 may 1991 (fr), Grant & Ramírez 9101518 (CR, US); Vásquez Coronado, Parque Nacional Braulio Carrillo, trail from highway at La Ventana to Bajo La Hondura, 10º04'N, 83º59'W, 1100-1300 m, 4 set 1990 (fr), Solomon 1916-1 (CR, MO); Aserri, Cerros de Escazú, 10º07'49"N, 84º07'32"W, 1950 m, 30 abr 1994 (bo), Morales & Abarca 2739 (INB, MO), Zona Protectora de Escazú, bosque primario y secundario en la falda SE del Alto Hierbabuena, 9°50'30"N, 84°07'35"W, 1950-2100 m, 17 abr 1993 (bo, fr), 1\1orales 1328 (INB, MO); Moravia, San Jerónimo, Bajo La Hondura, 1100-1300 m, 24 may 1976 (fl), Utley & Utley 5001 (MO); Pérez Zeledón, Parque Nacional Chirripo, Cordillera de Talamanca, Finca San Carlos, entre la cabeceras de las quebradas Blanco y Barranca, 09º3 l'44"N, 83º35'32"W, 2640 m, 5 abr 1995 (fr), González 597 (INB, MO); Pérez Zeledón, Cordillera de Talamanca, Cuericí, camino a Quebrada Los Leones, 09º32'20"N, 83º39'40"W, 2200-2700 m, 18 set 1995 (fr), Gamboa 298 (INB, MO); Alajuelita, Z. P. Cerros de Escazú, Cerros Escazú-La Carpintera, 09º5 l '55"N, 84º08'05"W, 1850-2000 m, 17 ago 1995 (fl), Morales & Ramírez 4752 (INB, MO); Pérez Zeledón, P. N. Chirripó, Cordillera de Talamanca, Fila cementerio de la Máquina, 09º27'32"N, 83º32'55"W, 2000-2400 m, 23 ene 1996 (bo), Morales et al. 5100 (INB, MO); Desamparados, Altos del Tablazo, Jericó, 09°50'02"N. 84º02'50"W, 1700-1980 m, 23 abr 1994 (bo), Morales & Abarca 2716 (INB, MO); Dota, Cordillera de Talamanca, El Empalme, parches residuales camino a La Chonta, l km S, 9º43'42"N, 83º56'15"W, 2350 m, 21 feb 1995 (bo), Morales & Ramírez 3500 (INB, MO); La Palma, 1600 m, 3 feb 1924 (fr), Standle_v 33154 (US): collected along the hillsidejust above the Río Hondura al Baja La Hondura, 31 die 1974 (bo), Taylor 17924 (US). GUATEMALA Quiché: Nebaj, on Chunama, low forest about l3 km N on Cotzal Road, 6000 ft., l jul 1964 (fl), Contreras 5143 (MO); Mountain slopes SE of Nebaj along road to El Boquerón, 7000-8000 ft., 1O ago 1964 (fl, fr), I'roctor 25467 (MO). HONDURAS. Cortés: Alrededores de La Lima, 0-40 m, 1O abr 1983 (fr). Crúz 63 (MO). Francisco Morazán: La Montañita, 1800 m, 7 jun 1947 (fl), Molina 36 (MO. Zamorano); Cerro La Tigra, near Tegucigalpa, 12 may 1973 (fl), Clewell 3996 (MO): Cerro de Uyuca. near Zamorano. pine brake. 5000-5400 pie. 1 jul 1962 (fl), Webster et al. 11876 (MO): Tegucigalpa, La Tigra. al N de la ciudad, 5 jun l 977 53

(bo, fl), Vi/leda 208 (MO); Francisco Morazán: forest near Rancho Quemado, San Juancito mountains, 2200 m, lO abr 1954 (bo), Williams & Williams 18902 (US). Olancho: Along Río Olancho, on road between San Francisco de la Paz and Guataco, 13.6 mi SW ofGualaco, 15º00'N, 86º07'W, 1300 m, 6 feb 1987 (fr), Croat & Hannon 64219 (MO). Ocotepeque: Belén Gualcho, Cordillera de Celaque, Cruz Alata 3 mi N ofBelén Gualcho along road to Cucuyagua, 14º30'26"N, 88°47'06"W, 1890 m, 23 jun 1994 (fl, fr), Davidse et al. 35309 (MO). Santa Barbara: Cuesta de piedra caliza, lO km O de Layo de Yojoa, 14º55'N, 88º05'W, 2200-1600 m, 28-30 abr 1973 (fr), Clewel/ & Hazlett 3985 (MO). Gracias a Dios: Alrededores de Puerto Lempira, 6 set 1978 (fl), Ciare 189 (MO). MEXICO. Oaxaca: El Mirador, 4 km al O de Totontepec, 1860 m, 14 set 1986 (fr), Ramírez 482 (MO); along highway 175 through Sierra de Juárez between Tuxtepec and Oaxaca, near km 166.5, 16.3 miles S ofbridge at Valle Nacional, 1400 m, 19 feb 1979 (fr), Croat 47950 (MO); San Miguel Chimalapa, cima del Cerro Salomón al NO de Benito Juárez, ca. 44 km en línea recta al N de San Pedro Tapanatepec, 16º46'15"N, 94º11'45"W, 1880m, 17jun 1986(fl),Jshiki 1664(MO). PANAMA: Bocas del Toro: NWridgeofCerroPate Macho from summit to Finca Serrano, 1200-2100 m, 27 may 1981 (fl), Sytsma et al. 4924 (MO). Chiriquí: Above Boquete on road to Cerro Horqueta, roadside, 1400-1600 m, 12 ago 1974 (fr), Croat 27028 (MO); W slope of Volcán de Chiriquí (Barú), on trail to summit, 1500 m, 21 abr 1975 (fr), Mori & Kallunki 5712 (MO); Hill E of Audubon Cabin S ofCerro Punta, 8°52'N, 82º35'W, 1400-1800 m, 12jul 1983 (fr), Hamilton & Krager 3832(M0).

7. Smilax vanilliodora Apt, Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 18: 416. 1922. TIPO: Costa Rica. Hacienda El Guayabo, near Turrialba, 600-700 m, J Gómez s. n. (holotipo [foto GH ex B!, imagen digital B!] [fragmentos US!]).

Smilax gilgiana Apt, Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 18: 417. 1922. TIPO: Costa Rica. Guácimo, alt. 120 m, Tonduz 14639 (holotipo [imagen digital B!]).

Smilax tonduzii Apt, Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 18: 414. 1922. TIPO: Costa Rica. Río Ciruelas, Tonduz 2233 (holotipo [imagen digital B!]).

Smilax barbillana Cufod., Arch. Bot. Sist. 9(3-4): 186. 1933. TIPO: Costa Rica. Atlantica, ad silvarum margines versus Río Barbilla haud procul a "Waldeck" ad viam ferream, 28 millia a Puerto Limón, 40 m, 12 may 1930, G. Cufodontis 658 (holotipo, W; isotipo [imagen digital US!]).

Smilax standleyi Killip & C. Morton, Publ. Camegie Inst. Wash. 461(12): 280. 1936. TIPO: Costa Rica. Guanacaste, Los Ayotes, cerca de Titarán, alt. 600-700 m, 21 ene 1926, P. C. Standley & J Valerio 45557 (holotipo US!).

Smilax regelii Killip & C. Morton var. albida Killip & C. Morton, Publ. Camegie lnst. Wash 461(12): 273. 1936. TIPO: Honduras. Atlántida, cerca de Tela, Valle de Lancetilla, 6 die 1927-20 mar 1928, P. C. Standley 53257 (holotipo US!); syn. nov.

Smilax chiriquensis C. Morton, Ann. Missouri Bot. Gard. 29: 326. 1942. TIPO: Panamá, Chiriquí: valley of the upper Río Chiriquí Viejo, 22 Mar 1940, P. White 348 (holotipo US; isotipo MO!); syn. nov.

Rizoma con engrosamiento en los nudos; raíces con ángulos alados, cubriendo casi todo el nzoma. Tallos cuadrangulares, alados u ocasionalmente no alados, glabros, armados con aguijones aplanados en la parte inferior, inerme en la parte superior o más esparcidos. Hojas ovadas a lanceolado-oblongas, cartáceas, 9.5-22 x 2.5-13 cm, con 7-9 nervios desde la base, 54 conectados por nervaduras reticuladas, algo prominentes; ápice acuminado o cuspidado, base cordada o subcordada, margen entero; pecíolos 0.5-4 cm de largo. Umbelas solitarias, raramente racemosas, las estaminadas con pedúnculo aplanado, 2.5-8 cm, más largo que el pecíolo subyacente; tépalos 4-7 mm, filamentos 2-4 .mm, anteras O. 7-1. 5 mm, más cortas que los filamentos; las pistiladas con pedúnculo aplanado, 3.2-8 cm; tépalos 5-7 mm. Bayas 0.9- 1.2 cm de diámetro, rojas o negras.

Distribución y hábitat (fig 13). Este bejuco se encuentra en bosques húmedos y premontanos a una elevación entre O y 1500 m. Se distribuye desde México hasta Panamá.

Nombres comunes y usos. Zarzaparrilla, sarsaparrilla, Saskecha (bribri). En la región el rizoma es usado para dolores reumáticos, salpullido de la piel, depurativo, fortificante y leishmaniasis (papalomoyo ). Además, del rizoma se obtienen saponinas para fabricar anticonceptivos y obtener, en combinación con otras hierbas, una bebida espumosa llamada "root beer" (Ocampo et al. 1997).

Smilax vanilliodora se caracteriza por el rizoma con nudos engrosados, tallos cuadrados alados, a veces sm alas, con aguijones aplanados, hojas ovadas a lanceoladas con base cordada, a veces con acúleos en el envés, hojas jóvenes con manchas blancas o verde pálido, pedúnculos más largos que el pecíolo subyacente, tépalos ca. 4 mm y bayas anaranjadas (fig 12). Las plantas masculinas en bosque premontano suelen poseer tallos delgados y alas ausentes o poco prominentes. En este trabajo, se smorurruza S. chiriquensis y S. regelii var. albida con los siguientes argumentos: 1. La presencia y ausencia de alas en los tallos y los distintos tamaños de las anteras en comparación con los filamentos, son caracteres que muchos autores han usado para distinguir S. vanilliodora y S. chiriquensis. Los especímenes Gentle 6702 y Sandino 4751 (ambos en MO), que Huft (1994) trata en S. regelii, son plantas masculinas con anteras no bien desarrolladas. En el material revisado en Costa Rica se encuentran anteras más cortas o largas que los filamentos en una sola muestra. 2. El color de los frutos varía a lo largo del desarrollo de la maduración. En Costa Rica la mayoría de los especímenes de S. vanilliodora recolectados presentan frutos rojos y ocasionalmente son rojos a púrpuras. En cambio, en los especímenes de ,)'. chiriquensis de 55 Panamá son de color rojo o negro. Andreata ( 1997) menciona que los frutos de la mayoría de las especies de Brasil presentan tres fases de coloración: una inicial que es verde, una intermedia y la final que se interpreta como el color de maduración del fruto. Gaskin & Berry (1998) señalan que ciertas especies de Smika en la Guayana Venezolana tienen frutos maduros de un color consistente, por ejemplo; en Smilax cumanensis y S. maypurensis varían de azul a negro; en S. siphilitica de anaranjado a azul-gris. 3. En la literatura ambos sinónimos han sido descritos con caracteres geográficamente restringidos. Así, Smilax chiriquensis ha sido tradicionalmente considerada como una especie endémica de Panamá y S. vanilliodora endémica de Costa Rica. 4. Killip & Morton (1936) describen la nueva variedad S. regelii var. albida y la distinguen de Smilax regelii var. regelii (excluida aquí, ver adelante) por las bayas blancas y mencionan que solamente se conoce por el espécimen tipo (Standley 53257, US) que muestra tallos cuadrados con alas poco prominentes, hojas con base cordada y pedúnculos más largos que el pecíolo subyacente, caracteres que coinciden con la descripción de S. vanilliodora.

Aspecímenes examinados.

COSTA RICA. Alajuela: Eastem slopes of Volcán Miravalles, west ofBijagua, near the Río Zapote, 10º44'N, 85º5'W, ca. 600 m, 11-12 feb 1982 (fl), Burger et al. 11728 (CR); Reserva Forestal de Arenal, Río Pefias Blancas, Quebrada Celeste, 10º18'N, 84º42'W, 850-900 m, 28 feb 1990 (fl), Bello 1957 (INB); San Carlos, Cuenca del San Carlos, ca. 7 km NE Boca Tapada, Lagarto Lodge, 10º41'10"N, 84º10'50"W, 90 m, 27 jul 1996, Hammel 20351 (INB); San Ramón, Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes, Cordillera de Tilarán, sendero en vuelta por la fila del SE de la Estación, l0º13'00"N, 84º37'00"W, 850 m, 22 nov 1997 (fr), Gómez-Laurito & Mora 13041 (USJ); San Ramón, Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes, Cordillera de Tilarán, sendero de entrada a la Estación, 10º l3'00"N, 84º37'00"W, 850 m, 30 nov 1997 (fr), Gómez-Laurito et al. 13049 (USJ); San Ramón, Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes, Cordillera de Tilarán, sendero de entrada a la estación, 10º13'00"N, 84°57'00"W, 850 m, 16 mar 1996 (fr), Gómez-Laurito et al. 12847 (USJ); San Ramón, Reserva Biológica Monteverde, Río Peñas Blancas Valley, area near Refugio Alemán, 10º18'N, 84°45'W, 900-1100 m, 28 feb 1992 (bo, fl), Haber et al. 11297 (INB); San Ramón, Valley of Río La Esperanza, 4 km SW of La Tigra, Finca Araya Ledesma, Bosque Eterno de Los Niños, 10º18'N, 84º37'W, 500-600 m, 3 jul 1992 (fr), Haber et al. 11251 (INB); Reserva Forestal de San Ramón, Río San Lorencito, agua arriba a partirde la estación, 10°12'53"N, 84º36'28"W, 800-1000 m, 5 die 1986 (fr), Herrera et al. 325 (MO). Cartago: Tapantí, Forest on ridge between Quebrada Casa Blanca and road to Tránsito, 9º47'N, 83º47'W, ca. 1400 m, 10 ago 1984 (fr), Grayum & Jacobs 3 728 (CR, MO); Turrialba, Monumento Nacional Guayabo, Santa Teresita, sobre los Ríos Guayabo, Lajas y Torito, 9º57'50"N, 83º41'30"W, 700-1800 m, 8 may 1992 (fr), Rivera 1684 (CR); Turrialba, Valle del Reventazón, Grano de Oro, El Seis, Moravia de Chirripó, 9º49'50"N, 83º26'40"W, 1100 m, 23 set 1993 (frl, Campos & Campos 212 (CR, INB, MO); Turrialba, 7 km SE of Tuis, forest on sleep slope along road, 9º52'N, 83º34'W, 1080 m, 17 feb 1991 (bo), Maas 7974 (INB); Turrialba, Interamerican Institute of Agricultura} Sciences, feb 1950 (bo, fl), León 2277 (USJ); Turrialba, Monumento Nacional Guayabo, 600 m, 1 feb 1900 (fr), Sánchez 53 (USJ); Turrialba, 1080 m, 7 km SE ofTuis, forest on sleep slope along road, 09º152'N 83º134'W, 17 feb 1991 (bo), Maas 7974 (MO); Reserva de Tapantí, 1800 m, nov 1982 (fr), Gómez 18767 (CR, USJ, MO). Guanacaste: Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Cordillera de Guanacaste, Estación Cacao, Sendero Arenal, bosque secundario, l0º55'43"N, 85°28' lO"W, 1100 m, 9 feb 1995 (fl), Lobo 26 (INB); Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Cordillera de Guanacaste, Estación Cacao, Sendero casa de Fran, l0º55'45"N. 85º28'15"W, 1100 m. 8 feb 1995 (bo, fl). Picado 43 (CR, INB, MO): Liberia, Parque Nacional Guanacaste, Cordillera de Guanacaste. Estación Cacao, Sendero Arenal, bosque secundario. 10º55'-B "N, 85º28' IO"W. 1100 m, 9 feb 1995 (O), Lobo 27 (INB); Liberia. Parque Nacional Guanacaste. Cordillera de Guanacaste, Estación Cacao. Sendero Arenales, 56 bosque primario, l0º55'43"N, 85º28' lO"W, 1100 m, 9 feb 1995 (fr), Avila 38 (INB); Parque Nacional Rincón de la Vieja, the SE slopes ofVolcán Santa María, above Estación Hacienda Santa María; l0º47'N, 85º18'W, 900- 1200 m, 27-28 ene 1983, Davidse et al. 23394 (MO); Rio Chiquito de Titarán, Río Negro valley, Atlantic slope, lower montane wet forest, l0º22'N 84º52'W, 1400 m, 30 jul 1986 (fr), Haber ex Bello 5858 (MO); Abangares, 5 km NNW Monteverde, on road to Las Nubes, continental divide, l0º2'N, 84º49'W, 1450 m, 28 ene 1989 (fl), Haber & Zuchowski 9009 (CR, MO); Titarán. Z. P. Tenorio, Cordillera de Tilanín, Tierras Morenas, Río San Lorenzo, l0°36'40"N, 84º9'45"W. 1000 m, 23 mar 1993 (bo), Rodríguez & Jiménez 104 (CR, INB, MO). HEREDIA: Parque Nacional Braulio Carrillo, Bajo de la Hondura, Sendero Camino Viejo de Mulas, 2 jun 1984 (fr), Sánchez & Zamora 551, (CR); S base of Cerros Sardinal, Chilamate de Sarapiquí (N side of Rio Sarapiquí). l0º27.5'N, 84º04'W, 80-110 m, 4 jul 1985 (fr), Grayum & Hammel 5545 (MO); Parque Nacional Braulio Carrillo, Estación El Ceibo, bosque cercano al puesto, margen izquierda del Río Peje, l0º19'45"N, 84º04'50"W, 450-600 m, 7 oct 1989 (fr), Zumbado 2 (CR, MO); Parque Nacional Braulio Carrillo, Los Llanos de Quesada, aluvión del Rio Sucio, bosque muy húmedo tropical, 450 m, ll feb 1984 (fl), Gómez et al. 21018 (CR); Sarapiquí, P.,uque Nacional Braulio Carrillo, Estación Magsasay, l0º24' 18"N, 84º03'30"W, 200 m, 5 jul 1990 (fr), Acevedo 170 (CR); Sarapiquí, Puerto Viejo, Finca La Selva, the OTS Field Station on the Río Puerto Viejo just E of its junction with the Río Sarapiquí, Sendero Ribereño, bluffs above the Río Sarapiquí, 100 m, 5 jun 1985 (fr), Jacobs 3251 (USJ); Parque Nacional Braulio Carrillo, Estación Magsasay, l0º24'04"N, 85º03'03"W, 200 m, 23 jun 1990 (fr), Carbal/o 89 (INB, MO). Limón: Isla Uvita, 29 mar 1975 (bo), Gómez-Laurito 566 (USJ); Limón, El Progreso, entre Cerro Muchilla y Cerro Avioneta, Fila Matama, siguíendo la fila y los flancos, Valle de la Estrella, 9º47'40"N, 83º06'30"W, 850m, 8 abr 1989 (bo, fl), Herrera & Madrigal 2554 (CR, INB, MO); Pococí, R. N. F. S. Barra del Colorado, Llanura de Tortuguero, Sector Corosí, 10º35'40"N, 83º45'00"W, 100 m, 8 die 1990 (fr), Rojas 185 (CR); Reserva Biológica Hitoy Cerere, Valle de la Estrella, bosque primario, bosque secundario, 700 m, 29 oct 1990 (fr), Carbal/o 259 (CR, INB, MO); Siquirres, 50-100 m, 4 set 1981 (fr), Ocampo 3254 (CR); Talamanca, Bratsi, Amubri, Alto Lari, Khut, 9º24'15"N, 83º05'15"W, 1300 m, 7 mar 1992 (bo, fl), Herrera 5211 (INB); Talamanca, Cocles, 11 jul 1982, Ocampo 3653 (CR). Puntarenas: Monteverde, Cloud Forest Reserve, Cordillera de Titaran, Lower montane rain forest (Holdridge Classification), Pacific slope ofContinental Divide, 1500-1620 m, 2 may 1985, Pounds 461 (MO); About 2 km southeast ofMonteverde, on the Pacific watershed, pasture, forest edges, and montane evergreen cloud forest (lower montane wet forest and lower montane rain forest zones), l0º18'N, 84º48'W, 1400 m, 18-21mar1973 (fl), Burger & Gentry 8799 (CR, F); Cerro Pando, ridges above the Río Cotón and Río Negro, Southem Puntarenas Prov, 8º55'N, 82°45'W, 1000- 1800 m, 19-21feb1982 (fl), Barringer & Gómez 1618 (CR, F); Coto Brus, Fila Cruces, Las Cruces Biological Station, "Melissa Meadow" reforestation area l 000 m.a.s. l forest edge, 8 mar 2001 (fr), Werner 226 (USJ); Foothills of the Cordillera de Talamanca, forested valley ofthe Río Cotón between Sitio Cotón (Cotonsito), and Sitio Tablas, 8º57'N, 82º46'W, 1500-1600 m, 2 set 1983 (fr), Davidse 24429 (CR); Foothills ofthe Cordillera de Talamanca, between Sitio Cotón (Cotonsito) and Mellizas, 8º54'N, 82º46'W, 1300-1450 m, 11 mar 1984 (fl), Davidse et al. 25578 (CR, MO); Monteverde, Bajos de La Lindora, Río Guacimal, l0º18'N, 84º48'W, 1000 m, 19 feb 1988 (fl), Haber & Bello 8280 (CR, MO); Reserva Biológica Monteverde, camino a Chomogo, 19 mar 1976 (bo, fl), Gómez-Laurito et al. 1390 (USJ); Puntarenas, Buen Amigo, San Luis, Monteverde, 10º16'20"N, 84º49'30"W, 1100 m, 19 abr 1993 (bo, fl), Fuentes 185 (CR, INB, MO); Puntarenas, Cordillera de Tilarán, Monteverde, Sendero Tranquílo, l.5 km SE of Cerro Amigos, premontane wet forest, disturbed primary forest, lOºl8'00"N, 84°48'00"W, 1400 m, 27 feb 1995 (fl), Penneys & Zuchowski 175 (CR, INB, MO); Puntarenas, Cordillera de Titarán, Monteverde, San Gerardo Biological Station, aging second growth forest premontane wet forest, l0º17'0"N, 84°48'00"W, 900 m, 8 mar 1995 (fl), Penneys 214 (CR, INB, MO); Parque Nacional Corcovado, ridge above Río Claro, 8º28'N, 83º35'W, 0-100 m, 24 nov 1981 (fr), Knapp & Mal/et 2198 (MO); Cantón de Puntarenas, Monteverde, Pacific slope, lower montane wet forest, upper community, Campbell farro, l0º18'N, 84º48'W, 1500 m, 30 jul 1991 (fr), Haber & Zuchowski 10788 (CR, MO); Puntarenas, Monteverde, Pacific slope, wet forest, John Cambell farro, l0º18'N, 84°48'W, 1500 m, 14 abr 1992 (fr), Haber & Zuchowski 11100 (INB, MO); Puntarenas, Monteverde, canyon of Río Guacimal below cheese factory, lower montane moist forest, l0°18'N, 84º48'W, 1350 m, 21 mar 1992 (fl), Haber 11085 (INB, MO). Puntarenas/Alajuela: Evergreen cloud forest and wet wind-gap formations (lower montane and premontaje rain forest life zone) on and near the Continental Divide about 2 to 5 km east and southeast of Monteverde, l 0°18'N, 84 º46'W, 1580-1700 m, 17 oct 1978 (fl), Antonio 743 (CR). San José: Acosta, Zona Protectora Cerros de Escazú, Cerros Escazú, La Carpintera, Palmichal, Río Tabarcia, Salvaje, bosque alterado y potreros en el sendero a Cerro Cedral, 9º5 l '02"N, 84º09'52"W, 1500-1800 m, 25 feb 1995 (fr), Morales 3524 (INB); Mora, Zona Protectora El Rodeo, bosque húmedo premontano, bosques de la Universidad para La Paz, 9º54'00"N. 84º16'00"W, 950-1000 m, 16 set 1996 (fr), Cascante 1167 (CR); Moravia, Bajo de la Hondura, 1200 m, 8 jun 1977 (fr), Gómez-Laurito & Bermúdez 2848 (USJ); Santa Ana. Alto Las Palomas, 1000-1120 m, 12 oct 1985 (fr), Gómez-Laurito 10640 (CR); Steep wet slopes of old secondary growth and forcstcd strcam-sides along thc Rio Claro vallcy (Rio La Hondura drainage) 57

~ ) / e ;,

A 2mm B GO© 1 cm

D

3cm

F

Figura 12. Smilax vanilliodora Apt: A. Flor femenina, B. Flor masculina, C. Estambre, D. Semillas, E. Rama vegetativa con frutos, F. Tallo y rizoma 58 below La Palma NE of San Jeronimo. l0º3'N 83º58'W, 1000-1200 m, 23 Jul 1971 (fr), Burger & Burger 7661 (MO); Acosta, Fila Bustamante, Tiquires, bosque primario en el camino a Zoncuano, cerca del paso sobre la quebrada El Ayaral, hasta cerca del cruce, 09º43'07"N, 84º 12' l5"W, 1100-1250 m, 4 jun 1995 (fr), Morales 4350 (INB, MO). GUATEMALA. lzabal: Vicinity of Izaba!, received may 1920 (bo), Hernández s.n. (US); Quiriguá, 75-225 m, 15-31may1922, Standley 23987 (US). Petén: La Cumbre, in low forest, east ofkm 138, bordering village, 29 set 1966 (fr), Contreras 6283 (MO); Cansis, in low forest in coroza!, west of Cadenas Road, 13 oct 1966 (fr), Contreras 6418 (MO). HONDURAS. Atlántida: Lancetilla Valley, near Tela, 20-600 m, 6 dec 1927-20 mar 1928 (fr), Standley 52745 (US). Colón: Trujillo, howler site, along Río Selen 7 miles E Trujillo, 19 may 1980, Saunders 285 (MO). MEXICO. Chiapas: 5 km al E de Raudales, 130 m, 6 abr 1966 (fl), Quintero 3474 (MO); San Cristobal de Las Casas, Santa Cruz en San Filipe, 15 nov 1986 (fr), Méndez & de lópez 9488 (MO). Veracruz: Jesús Carranza, 2 km N del poblado 2, Ejido F. J. Mina, l 7º16'00"N, 94º40'00"W, 120 m, 10 abr 1982 (bo), Vásquez et al. 2404 (MO); San Andrés Tuxtla, 2 km al N de la Estación de Biología Tropical Los TUAilas, 18°34' y 18º36'N, 95°04' y 95º09'W, 25 set 1986 (fr), Cedilla 3683 (MO); Catemaco, Ejido Balzapote, 35 km NE, camino Catemaco-Montepio, 50 m, 27 nov 1986 (fr), Cedilla 371 (MO). NICARAGUA. Río San Juan: Entre el pueblo de San Juan del Norte Nuevo y la casa de Ramón Castillo viajando por el Caño San Juanillo, l0º55'N, 83°49'W, 0-100 m, 7 jul 1994, Rueda et al. 1833 (MO). Zelaya: Caño Montecristo, l km caño arriba de Las Ventas, 11 º37'N, 83º48'W, 30 m, 6 feb 1982 (fr), Sandino 2234 (MO); El Zapote, 40 km al NE de Nueva Guinea, camino al NE de San Martín, l l º49'N, 84º23'W, 130-150 m, 26 feb 1984 (bo, fl), Sandino 4751 (MO); Caño Montecristo, al E del campamento Germán Pomares, 11º36'N, 83º52'W, 60-90 m, 8 feb 1982 (fr), Moreno 15156 (MO). PANAMÁ. Chiriquí: Vicinity of Fortuna Dam, along trail across valley south of lake forest, 8º45'4"N 82ºl5'4"W, 1300-1400 m, 7 feb 1987 (fr), McPherson 10400 (MO); Bugaba, Santa Clara, Hartmann's Finca, montane forest with distinct dry season, 08º50'N 82º44'W, 1300 m, 26 feb 1985 (fl), Henk van der Werf( & Herrera 7112, 7114 (MO). Panamá: 14 km N ofPanamerican Highway on El Llano to Carti Road under canopy; previously cut, second growth understory, 29 ene 1977 (bo, fl), Folsom & Collins 1518 (MO). Veraguas: 6.4 km outside of Santa Fe on the road that passes the agriculture school, headed toward the cordillera, 5 may 1977 (fl), Folsom 2977 (MO). 59

85º 84º 83º

12º 12º

85º 84º 83º

Figura 13. Distribución geográfica de Smilax vanilliodora ( •) en Costa Rica. 60 Taxon excluido

Smilax regelii Killip & C. Morton var. regelii, Publ. Carnegie Inst. Wash. 461(12): 272. 1936. TIPO: isolectotipo probablemente de «Smilax grandifolia" Regel, ex Horto Bot. Petropolitano" (GH!).

Smilax grandifolia fue descrita por Regel ( 1856) con base en una planta del Jardín Botánico de San Petersburgo, cuya semilla era originaria de Brasil y fue enviada por Riedel. El tipo no fue encontrado en el Herbario LE de San Petersburgo (Leningrado ), Rusia (Andreata 1997). De Candolle (1878) comenta que esta planta fue cultivada en 1875 en el Jardín Botánico de Múnich con un nombre falso y de origen desconocido. Andreata ( 1997) examinó las colecciones del Herbario M (Múnich), donde halló cinco especímenes con varios nombres, números y diferentes fechas. Ella considera que el material cultivado en Múnich probablemente fue enviado por Riedel, pero se considera dudoso. Además, podría ser de la Amazonia, donde Riedel estuvo en 1928 (Urban 1906). En el Field Museum de Chicago (F) se encuentra una foto (# 25119) procedente del Herbario de Ginebra que, al parecer, corresponde a S. grandifolia. Andreata ( 1997) sitúa a S. grandifolia como sinónimo de S. longifolia y asigna un lectotipo del Herbario de Kew (K), que es un isotipo de LE. Killip & Morton (1936) tratan a Smilax grandifolia Regel como sinónimo de Smilax regelii basándose en la descripción hecha por De Candolle (1878), así como en el espécimen del Gray

Herbarium (GH), identificado como Smilax grand~folia Regel. Tanto Killip & Morton como Huft (1994) sugieren que este espécimen es probablemente el material tipo de S. grandifolia. Al examinar el material de S. longifolia, de Brasil, muestra tallos con dos hileras de aguijones en cada ángulo, por lo que al parecer es una especie diferente a S. vanilliodora. 61

LITERA TURA CITADA

Ágren, J., K. Danell, T. Elmqvist, L. Ericson, & J. Hjaltén. 1999. Sexual dimorfism and biotic interactions, p. 217-246. In: M. A. Gerber; T. E. Dawson & L. F. Delph (eds.). Gender and sexual dimorphism in flowering plants, Berlin, Germany. Andreata, R. H. P. 1979. Smilax spicata Vell. (Smilacaceae). Considera9oes taxonómicas. Rodriguesia 31: 105-115. Andreata, R. H. P. 1980. Smilax Linnaeus (Smilacaceae). Ensaio para urna revisao taxonómica das espécies brasileiras. Arch. far. Bot. Rio de Janeiro 24: 179-30 l. Andreata, R. H. P. 1982. Smilax L. (Smilacaceae). Espécies brasileiras. II. S. cissoides Mart. ex Griseb. Descricao da flor masculina, nova ocorréncia e novo sinónimo. Cadernos Pesq. 2, Sér. Bot. 49: 49-54. Andreata, R. H. P. l 984a. Smilax L. (Smilacaceae). Espécies brasileiras. I. S. longifolia Richard; localiza9ao e classificayao dos tipos e seus sinónimos. Rodriguesia 36: 45-50. Andreata, R. H. P. & M. das G. L. Wanderley. l 984b. Flora fanerogamica do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (Sao Paulo, Brasil): 195-Smilacaceae. Hoehnea 11: 114-118. Andreata, R. H. P. & J. Cowley. 1987. Smilacaceae. In: A. M. Giulietti, N. L. Menezes, J. R. Pirani, M. Meguro & M. G. L. Wanderley. Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: Caracterizavao e lista das espécies. Bol. Bot. Univ. Sao Paulo 9: 132. Andreata, R. H. P. & T. S. Pereira. 1990. Morfologia das plantulas de algumas espécies de Smilax. Pesquisas Bot. 41: 7-24. Andreata, R. H. P. 1991. Smilacaceae. In: F. Barros de, M. M. R. F. Melo de, S. A. C. Chiea, M. Kirizawa, M. das G. L. Wanderley & S. L. Jung-Mendavolli. Flora fanerogamica da Ilha do Cardoso. Caracterizavao geral da vegetavao e listagem das espécies ocorrentes. Sao Paulo. Instituto de Botanica 1: 170-171. Andreata , R. H. P. 1995. Smilacaceae, p. 770-772. In: B. Stannard ( ed. ). Flora of Pico das Almas. Royal Botanic Gardens, Kew. Andreata, R. H. P. 1996. Smilacaceae, p. 433-440. In: M. P. M. Lima & R. R. Guedes-Bruni (eds.). Reserva Ecológica de Macaé de Cima, Nova Friburgo, RJ: Aspectos floristicos das espécies vasculares. Jardim Botanico do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil. 62

Andreata, R. H. P. 1997. Revisa.o das espécies brasileiras do genero Smilax Linnaeus (Smilacaceae). Pesquisas Bot. 47: 1-243. Apt, F. W. 1922. Beitrage zur Kenntnis der mittelamerikanischen Smilaceen und Sarsaparilldrogen. 11. Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 18: 407, 416. Arber, A. 1920. Tendrils of Smilax. Bot. Gaz. 69: 438-422. Arveiller, R. 1985. Notes D'Etymologie et De Lexique. Revue de Lingistique Romane 49: 131- 134. Baillon, H. 1894. Smilacaceae. In: Histoire des plantes. Paris, Librairie Hachette 12: 430-433, 530-531. Bentham, G. & J. D. Hooker. 1880. Liliaceae. In: Genera Plantarum. London, Lovell Reeve & Co. 3: 751, 763-764. Brown, R. 181 O. Smilacearum, p. 292. In: Prodromus Florae Novae Hollandiae. London. Burger, W. C. 1991. Estación Biológica de la Reserva Forestal de San Ramón. In: R. Ortiz (ed.). Memorias de Investigación, Reserva Forestal de San Ramón, p. 11. San Ramón, Sede de Occidente, Universidad de Costa Rica. Chase, M. W., D. E. Soltis, R. G. Olmstead, D. Morgan, D. H. Les, B. D. Mishler, M. R. Duvall, R. A. Price, H. G. Hills, Y. Qiu, K. A. Kron, J. H. Rettig, E. Conti, J. D. Palmer, J. R. Manhart, K. J. Sytsma, H. J. Michaels, W. J. Kress, K. G. Karol, W. D. Clark, Mikael Hedrén, B. S. Gaut, R K. Jansen, K. Kim, C. F. Wimpee, J. F. Smith, G. R. Furnier, S. H. Strauss, Q. Xiang, G. M. Plunkett, P. S. Soltis, S. M. Swensen, S. E. Williams, P. A. Gadek, C. J. Quinn, L. E. Eguiarte, E. Golenberg, G. H. Learnjr., S. W. Graham, S. C. H. Barrett, S. Dayanandan & V. A. Albert. 1993. Phylogenetics ofseed plants: an analysis of nucleotide sequences from the plastid gene rbcL. Ann. Missouri Bot. Gard. 80: 528-580. Chase, M. W., M. R. Duvall, H. G. Hills, J. G. Coman, A. V. Cox, L. E. Eguiarte, J. Hartwell, M.F. Fay, L. R. Caddick, K. M. Cameron & S. Hoot. 1995a. Molecular phylogenetics of Lilianae, p. 109-137. In: P. J. Rudall, P. J. Cribb, D. F. Cutler & C. J. Humphries (eds.). Monocotyledons: systematics and evolution. Royal Botanic Garden, Kew. Chase, M. W., D. W. Stevenson, P. Wilkin & P. J. Rudall. l 995b. Monocot systematics: a combined analysis, p. 685-730. In: P. J. Rudall, P. J. Cribb, D. F. Cutler & C. J. Humphries (eds.). Monocotyledons: systematics and evolution. Royal Botanic Garden, Kew. Choussy, F. 1926. Flora salvadoreña. Publicación del Ministerio de Instrucción Pública de la República de El Salvador. Tomo 1: p l. 63

Clos, D. 1857. Les vrilles des Smilax n~folioles ni stipule. Bull. Soc. Bot. Fr. 4: 984-987. Croat, T. B. 1978. Smilacaceae, p. 243-245. In: Flora of Barro Colorado Island. Stanford University Press. Stanford, California. Cronquist, A 1968. The evolution and classification of flowering plants. Boston, Houghton Mifllin. Cronquist, A 1981. An integrated system of classification of flowering plants. Columbia University Press, New York. Dahlgren, R. & H. Clifford. 1982. The monocotyledons: A comparative study. London, Academic Press. Dahlgren, R., H. Clifford & P. Yeo. 1985. The families ofthe Monocotyledons. Structure, evolution and taxonomy. Springer- Verlag, New York, USA De Candolle, A L. P. P. 1878. Smilacaceae. In: A L. P. P. De Candolle & C. P. De Candolle. Monographiae Phanerogamarum. Paris, G. Masson 1: 217 p. Den Dubbelden, K. C. & B. Oosterbeek. 1995. The availability of externa! support affects allocation patterns and morphology ofherbaceous climbing plants. Funtional Ecology 9: 628-634. Domin, K. 1911. Morphologische und Phylogenetische Studien über die Stipularbildungen. Ann. Jard. Bot. Buitenzorg Ser. 2, 9: 117-236. Duhamel du Monceau, H. L. 1801. In: Traité des arbres et arbustes. Paris, Librairie Encyclopédia de Roret 2: 267-268. Ellen MacDonald, S. & C. C. Chinnappa. 1988. Patterns of variation in the Stellaria longipes complex: effects ofpolyploidy and natural selection. Amer. J. Bot. 75: 1191-2000. Emrnons, L. H. & A Gentry. 1983. Tropical forest structure and the distribution of gliding and prehensile tailed vertebrates. Amer. Naturalist 121: 513-524. Endlicher, S. L. 1836. Srnilaceae. In: Genera Plantarum... Wien, Fr. Beck 152155. Engler, A 1888. Liliaceae. In: Engler, H. G. A & K. A E. Prantl. Die natürlichen Pflanzenfamilien, ihre Gattungen und wichtigere Arten, insbesondere der Nutzpflanzen, unter Mitwirkung zahlreicher hervorragender Fachgelehrten 2: l 0-31. Leipzig, Wilhelm Engelmann. Erdtman, G. 1966. Pollen morphology and plant taxonomy. Angiosperms. New York, Hafuer Publishing Company, 553 p. Furness, C. A & P. J. Rudall. 1999. Inaperturate pollen in monocotyledons. Int. J. Plant. Sci. 160: 395-414. 64

Gaskin, J. F. & P. E. Berry. 1998. New synonymy and useful taxonomic characters in Smilax (Smilacaceae) from the Venezuelan Guayana. Novon 8: 364-370. Gentry, A. H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants, p. 3-52. In: F. E. Putz & H. A. Mooney (eds.). The biology of vines. Cambridge University Press, Cambrigde, England. Glück, H. 1901. Die stipulargebilde der monokotiledonen. Verhandl. Naturhist. Med. Vereins Heidelberg N. F. 7: 1-96. Goldblatt, P. 1993. Status ofR. Dahlgren's orders Liliales and Melanthiales, p. 181-200. In: P. J. Rudall, P. J. Cribb, D. F. Cutler & C. J. Humphries (eds.). Monocotyledons: systematics and evolution. Royal Botanic Garden, Kew. Gómez-Laurito, J. 1998. Especies del género Smilax en Costa Rica. In: G. Robles & R. Villalobos (eds.). Plantas medicinales del género Smilax en Centroamérica, p. 31-33. Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (CATIE), Proyecto Conservación para el Desarrollo Sostenible en América Central (Olafo), Programa Iberoamericano de Ciencia y Tecnología para el Desarrollo (CYTED), Sub Programa X de Química Fina Farmacéutica y Red Iberoamericana de Productos Fitofarmacéuticos (RIPROFITO). Serie Técnica, Reuniones Técnicas No 2. Turrialba, Costa Rica. 178 p. Goldberg, A. 1989. Classification, evolution and phylogeny of the families of monocotyledons. Washington, Smithsonian lnstitution Press, 74 p. Grisebach, H. A. 1842. Smilaceae. In: C. F. P. von Martius, et al. Flora Brasiliensis, enumeratio plantarum in Brasilia, hactenus detectarum, quas suis aliorumque studiis descriptas et methodo naturali digesta partim icone illustratas 3: 1-24. Leipzig, München. Guaglianone, E. R. & S. Gattuso. 1991. Estudios taxonómicos sobre el género Smilax (Smilacaceae). Bol. Soc. Argent. Bot. 27: 105-129. Gupta, M. P. 1995. Plantas medicinales iberoamericanas. CYTED-SECAB. Talleres de Editorial Presencia Ltda., Bogotá, Colombia. Herrera, C. M. 1981. Fruit variation and competition for dispersers in natural population of Smilax aspera. Oikos 36: 51-58. Heywood, V. H. 1878. Flowering plants ofthe world. Oxford University Press. Oxford. Holmgren, P. K., N. H. Holmgren & L. C. Barnett. 1990. Index Herbariorum. Part 1: The Herbaria ofthe World. 8a ed. Intemational Association for Plant Taxonomy. New York. Hooker, J. D. 1892. The flora of British India. London 6: 225-448. 65

House, P. R., S. Lagos-Witte, L. Ochoa, C. Torres, T. Mejía, & M. Rivas. 1995. Plantas medicinales comunes de Honduras. Litografia López, S. de R. L. Tegucigalpa, Honduras. Howard, R A 1979. The genus Smilax L. in the lesser Antilles. Taxon 28: 55-58. Huber, H. 1969. Die Samenmerkmale un Verwandtschaftsverhaltnisse der Liliflorae. Mitt. Bot. St. Samml. Münch. 8: 219-538. Huft, M. J. 1994. Smilacaceae, p. 6-25. In: G. Davidse, M. Sousa, S. Arthur & O. Chater (eds.). Flora Mesoamericana. The Natural History Museum (Londres), Instituto de Biología (UNAM, México), Missouri Botanical Garden, Sto Louis. Huft, M. J. 2002. Smilacaceae, p. 2372-76. In: W. D. Stevens, C. U Ulloa, A Pool & O.M. Montiel (eds.). Flora de Nicaragua. Missouri Botanical Garden, Sto Louis. Tomo III. Humboldt, A von & A Bonpland. 1815. Voyage Humbolt & Bonpland. Nova Genera et Species Plantarum, Paris, Libraire Grecque-Latine 1: 1-3 77. Hutchinson, J. 1934. The families offlowering plants. II. Monocotyledons. MacMillan and Co. London. XI + 243 p. Judd, W. S., C. S. Campbell, E. A Kellogg & P. F. Stevens. 1999. Plants systematics. A phylogenetic approach. Sinauer, Publisher Sunderland, Mass., USA Judd, W. S., C. S. Campbell, E. A Kellogg & P. F. Stevens. 2002. Plants systematics. A phylogenetic approach. Sinauer, Publisher Sunderland, Mass., USA Killip, E. P. & C. V. Morton. 1936. A revision ofthe Mexican and Central American species of Smilax. Publ. Carnegie Inst. Wash. 461: 257-297. Koyama, T. 1960. Materials towards a monograph of the genus Smilax. Q. TI. Taiwan Mus. 13: 1-61. Koyama, T. 1974. Four new species of Smilax (Smilacaceae) from Southeast Asia. Brittonia 26: 133-138. Koyama, T. 1975. Two new species of Smilax (Smilacaceae) from Taiwan. Taiwania 20: 117- 122. Koyama, T. 1977. Sorne new or otherwise noteworthy species ofthe Smilacaceae oflndo­ China. Bull. Natl. Sci. Mus. Tokio Ser. Bot. 3: 155-163. Koyama, T. 1983. Smilacaceae. Fl. Cambodge, Laos et Viet-Nam 20: 69-124. Koyama, T. 1984. A taxonomic revision ofthe genus Heterosmilax (Smilacaeae). Brittonia 36: 184-205. 66

Kunth, C. S. 1850. Smilaceae. In: Enumeratio plantarum omnium hucusque cognitarum, secundum familias naturales disposita, adjectis characteribus, differentiis et synonymis 5: 159-270. Stutgardiae et Tubingae, Sumtibus J. G. Cottae. Lanjouw, J. & F. A. Statleu. 1954. Index herbariorum, Collectors. In: J. Lanjouw (ed.). Index Herbariorum. A guide to the location and contents of the world's public herbaria. Regnum Veg. 2: 82, 89, 90. Lanjouw, J. & F. A. Statleu. 1957. Collectors. In: J. Lanjouw (ed.). Index Herbariorum. A guide to the location and contents of the world's public herbaria. Regnum Veg. 9: 258-59, 262, 280. Lindley, J. 1836. A natural system ofbotany, or, a systematic view of the organization, natural affinities, and geographical distribution, of the whole vegetable kingdom, together with the uses of the most important species in medicine, the arts and rural or domestic economy. 2a. ed. Longman, Londres. 526 p. Lindley, J. 1853. The Vegetable Kingdon. 3a. ed. Bradbury & Evans. Londres. Linnaeus, C. 1753. Species plantarum. Exhibentes plantas rite cognitas, ad genera relatas, cum differentiis specificis, nominibus trivialibus, synonymis selectis, locis natalibus, secundum sistema sexuale digestas. Impresis Laurentii Salvii. Stockholm. Mandarim de Lacerna, A. F., R. H. P. Andreata & P. R. Peres-Neto. 1992. Ensaio metodológico de avalia9ao biométrica em folhas adultas de Smilax rufescens Griseb. (Smilacaceae). Pesquisas Bot. 43: 199-221. Mandarim de Lacerna, A. F. & R. H. P. Andreata. 1994/1995. Estudo comparado entre folhas adultas de Smilax L. (Smilacaceae-Liliopsida) do Sul do Brasil. Pesquisas Bot. 45: 77-114. Melchior, H. 1964. Liliaceae. In: H. G. A. Engler. Syllabus der Ptlanzenfamilien 2: 515-534. Berlin. Hans Melchior und Erich Wedermann. Morellato, P. C. & H. F. Leitao-Filho. 1996. Reproductive phenology of climbers in a Southeastern Brazilian Forest. Biotropica 28: 180-191. Morice, l. M. 1970. Seed fats of sorne N ew Zealand and Australian monocotyledons. Phytochemistry 9: 1829-183 3. Morong, T. 1894. The Smilaceae ofNorth and Central America. Bull. Torrey Bot. Club. 21: 419-442. Morton, C. V. 1942. Smilacaceae. Smilax chiriquensis Morton, sp. nov. Ann. Missouri Bot. Gard. 29: 326. 67

Morton, C. V. 1945. Smilacaceae. In: R. E. Woodson, R. N., Schery y colaboradores (eds.). Flora of Panama. Ann. Missouri Bot. Gard. 32: 6-11. Morton, C. V. 1962. A reexamination ofMexican Smilax (Smilacaceae). Brittonia 14: 299- 309. Napp-Zinn, K. 1973. Anatomie des Blattes. II. Blattanatomie der Angiosperm. In: K. Linsbauer, Handb. Pfl. Anat. 8, 2A, 1. Nelson, C. H. S. 1985. Plantas comunes de Honduras. Editorial Universitaria. Tegucigalpa. Tomo l y II. Newstrom, L. E. & G. W. Frankie. 1994. A new classification for plant phenology based on flowering patterns in lowland tropical rain forest trees at La Selva, Costa Rica. Biotropica 26: 141-159. Núñez, E.M. 1982. Plantas Medicinales de Puerto Rico. Folklore y fundamentos científicos. 1era. ed. Editorial de la Universidad de Puerto Rico. Puerto Rico. Ocampo, R. A 1994. Domesticación de plantas medicinales en Centro América. Colección Diversidad Biológica y Desarrollo Sustentable I. Especies Nativas. Turrialba, Costa Rica. Ocampo, R. A, M. Cifuentes & R. Villalobos. 1997. Productos no maderables del bosque en Baja Talamanca, Costa Rica. CATIE-CIFOR-ASACODE-CR. Turrialba. Patterson, B. P. & T. J. Givnish. 2002. Phylogeny, concerted convergence and phylogenetic niche conservatism in the core liliales: insights from rcLb and ndhF sequence data. Evolution 56: 233-252. Poiret, J. L. M. l 804. Smilax. In: J. B. A P. M. Lamarck. Encyclopédie méthodique. Botanique, Plomteux 6: 464-475. Tome sixieme. París. Liege, chez Panckouke. Poiret, J. L. M. 1823. Smilax. In: J. B. A P.M. Lamarck. Tableau encyclopédie et méthodique des trois regne de la natura botanique 3: 387, 408-409. París, chez Panckoucke Putz, F. E. 1984. The natural history oflianas on Barro Colorado Island, Panama. Ecology 65: 1713-1724. Putz, F. E. & D. M. Windsor. 1987. Liana phenology on Barro Colorado Island, Panama. Biotropica 19: 334-341. Quattrocchi, U 2000. CRC wordl dictionary ofplants names. Common names, scientific names, eponyms, synonyms, and etymology 4: 2499-2500. CRC Press LLC. USA Roubik, D. W. & J. E. P. Moreno. 1991. Pollen and spores of Barro Colorado Island. Missouri Botanical Garden, USA 68

Rudall, P. J., K. L. Storbart, W. P. Hong, J. G. Conran, C. A. Fumess, G. C. Kite & M. W. Chase. 2000. Consider the lilies: systematics ofliliales, p. 347-359. In: K. L. Wilson & D. A. Morrison (eds.). Monocots: systematics and evolution. CSIRO, Canberra. Salazar, A. H. 2000. Reserva Biológica Alberto Ml. Brenes. Universidad de Costa Rica. Alajuela, Costa Rica. Salgado-Laboriau, M. L. 1973. Contribui<(ao a Palinologia dos Cerrados. Tese ed. Academia Brasileira de Ciencias, Rio de Janeiro 1-129. Schenck, H. 1892. Beitrage zur Biologie und Anatomie der Lianen im besonderen der in Brasilien einheimischen Arten. l. Bot. Mitteil. Tropen 4: 1-253. Solís, M. & C. Reich. 1996. Documento No. 48. Experiencias técnicas, económicas y de participación en el manejo sostenible en los bosques de COOPESANJUAN R.L, Región Huetar Norte, Costa Rica. COSEFORMA (Cooperación en los sectores Forestal y Maderero). Convenio Costarricense Alemán. Alajuela, Costa Rica Standley, P. C. 1937. FloraofCostaRica. FieldMus. Nat. Hist. Bot. 8: 171-174. Standley, P. C. & J. A. Steyermark. 1952. Flora of Guatemala. Fieldiana Bot. 24: 1- 432. Takhtajan, A. 1969. Flowering plants, origin and dispersal. Smithsoniam Institution Press. Washington. Teramura, A. H., W. G. Gold & l. N. Forseth. 1991. Physiological ecology of mesic, temperate woody vines, p. 245-286. In: F. E. Putz & H. A. Mooney (eds.). The biology of vines. Cambrigde University Press. Thome, R. F. 1992. Classification and geography ofthe flowering plants. Bot. Rev. 58: 225- 348. Troll, W. 1967. Vergleichende Morphologie der hoheren Ptlanzen l: 1068-1076. Vandercolme, E. 1871-73. Observations botaniques sur les Smilax. Adansonia 10: 74-98. Vandercolme, E. 1947. História botanica e terapeutica das salsaparrilhas. Rev. Flora Med. 14: 317-524. Vegter, l. H. 1983. Collectors. In: F. A. Statleu (ed.). Index Herbariorum. A guide to the location and contents ofthe world's public herbaria. Reg. Veg. 109: 655, 688-89, 712,

719, 75~ 79~91~ 103~ 1148. Vellozo, J. M. del C. 183 l (1827). Smilax. In: Arrabida, A. de (ed.). Flora Fluminensis. Icon. Rio de Janeiro l O: 105-114. Ventenat, E. P. 1799. Smilaceae, p. 146-150 In: Tableau du regne végétal, selon la méthode de Jussieu. De L' Imprimerie de J. Drisonnier, París. 146-150. 69

Vernet, P. 1962. Observations sur le polymorfisme foliare de Smilax aspera L. Naturalia Monspel., Sér. Bot. 14: 121-128. Vijayavalli, B. & P.M. Mathew. 1990. Cytotaxonomy ofthe Liliaceae and allied families. lera. ed. Continental Publ., Pattom, Tamilnadu, India. Watson, L. & M. J. Dallwitz. 1994. The families of flowering plants. Interactive identification and inforrnation retrieval. Zimmer, E. 1993. Ribosomal DNA and monocot monophyly. p. 14. In: Monocotyledons: An international symposium. Kew Abstracts. Botanic Garden Kew. 70

ARTICULO II. FILOGENIA DE Smilax L. (SMILACACEAE) EN MESOAMÉRICA. 71 Filogenia de Smilax L. (Sección Micranthae) en Mesoamérica

RESUMEN

Se realizó un análisis cladístico de las especies de Smilax (sección Micranthae) en Mesoamérica, con base en caracteres morfológicos. El análisis incluye 8 taxa de Smilax y 4 taxa del grupo externo. El análisis muestra que Smilax es monofilético y que las especies de Mesoamérica se diferencian en dos grupos. El primero consiste de especies pubescentes que no presentan aguijones en los tallos, e incluye S. mol/is y S. subpubescens. El segundo consta de plantas glabras con aguijones. Dentro de este grupo se distinguen dos subgrupos: uno se caracteriza por tener aguijones aplanados, rizoma con engrosamiento en los nudos y tallos subteretes (S. jalapensis y S. spinosa) o tallos cuadrados (S. vanilliodora). Los miembros del segundo subgrupo tienen aguijones redondos y rizoma tuberoso e incluye S. spissa, S. domingensis y S. panamensis. Se hizo un estudio molecular usando el gen de cloroplastos trnL- trnF. Lastimosamente no se tienen resultados por dos circunstancias: 1) se presume que las muestras de Smilax estudiadas presentan heteroplasmia y 2) es probable que el producto de PCR no haya sido el más indicado para secuenciar.

Palabras clave: Smilacaceae, Smilax, filogenia, monofilia, heteroplasmia, genes trnL- trnF.

INTRODUCCIÓN

Smilax consta aproximadamente de 300 especies en zonas templadas y tropicales en ambos hemisferios (Judd et al. 2002). Las plantas de Smilax son bejucos subleñosos, rara vez herbáceos, dioicos, que se originan de un rizoma delgado o grueso. Usualmente trepan mediante pares de zarcillos que se originan en los pecíolos y a menudo poseen aguijones en tallos y hojas. Las hojas son alternas con 3 a 9 nervios paralelos o son triplinervias; en este último caso el par interior sale un poco arriba de la base, conectados por nervaduras reticuladas. Flores pequeñas, dispuestas en umbelas axilares, a veces racemosas, con 6 tépalos libres, iguales, 6 estambres libres, ovario súpero, 1 ó 2 óvulos en cada lóculo; estaminodios presentes en flores femeninas. Los fiutos son bayas globosas, negras, púrpuras, rojas o anaranjadas (Cronquist 1981, Huft 1994, Gómez-Laurito 1998). Se considera que en Mesoamérica existen al menos 25 especies. Standley (1937) registra 14 especies en Costa Rica y, más recientemente, Huft (1994) registra las siguientes 14 especies: S. angust!flora A. DC., S. candelariae A. DC., S. chiriquensis C. Morton, S. domingensis Willd., S. engleriana Apt, S. hirsutior (Killip & C. Morton) C. Morton, S. kunthii Killip & C. Morton, S. mol/is Humb. & Bonpl. ex Willd., S. panamensis Morong, S. regelii Killip & C. Morton, S. spinosa Mili., S. spissa Killip & C. Morton, S. subpubescens A. DC. y S. vanilliodora Apt. Sin embargo, la taxonomía del género es aún confusa 72 Durante mucho tiempo el género Smilax formó parte de la familia Liliaceae; pero en años recientes se ha incluido en su propia familia, Smilacaceae (Cronquist 1968, Dahlgren et al. 1985, Judd et al. 2002). Algunos estudios argumentan la separación de Smilax de la familia Liliaceae, tales como: estudios de cromosomas (Vijayavalli & Mathew 1990), composición de ácidos grasos en semillas (Morice 1970) y estudios monográficos de las especies brasileñas (Andreata 1980, 1997). Tanto los estudios morfológicos como los análisis genéticos (ribulosa 1,5 bifosfato carboxilasa/oxigenasa, rbcL, y las regiones no codificadas de ADN del cloroplasto, trn-L, trn-F) indican que la familia Smilacaceae es monofilética y pertenece al orden Liliales (Judd et al. 1999, 2002, Patterson & Givnish 2002).

La monofilia de Smilacaceae ha sido cuestionada (Judd et al. 1999, 2002, Rudall et al. 2000, Patterson y Givnish 2002). Los análisis filogenéticos con datos morfológicos y moleculares indican que si se agrega Philesia en el análisis, resultaría que Smilacaceae es parafilética (Judd et al. 1999). Sin embargo, Rudall et al. (2000) afirman que Smilacaceae y Philesiaceae forman un grupo monofilético en los análisis de los árboles combinados, tanto morfológicos como genéticos. Los datos moleculares combinados de rbcL y trnL-F indican cuatro linajes en Liliales, entre éstos están Philesiaceae y Smilacaceae. Sin embargo, no existe un fuerte soporte ("bootstrap"} de las relaciones entre los grupos, de modo que esto no ha sido resuelto (Rudall et al. 2000}.

Otros autores también han sugerido que Philesiaceae está muy relacionada con Smilax por las siguientes sinapomorfias: polen espinoso e inaperturado con láminas lameladas (Furness & Rudall 1999), hojas alternas, semillas con cubierta fuera de la epidermis de la testa cuando maduran, endospermo con aleurona, aceites grasos y saponinas esteroidales. Por otro lado, Rhipogonum a menudo se incluye en Smilacaceae, difiere de Smilax por tener polen reticulado y monosulcado. Sin embargo, se ha sugerido que Philesiaceae, Rhipogonaceae y Smilacaceae deberían incluirse en una misma familia, en este caso Smilacaceae (Rudall et al. 2000). Judd et al. (2002) dividen Smilacaceae en dos subfamilias: Smilacoideae y Rhipogonoideae, esta última clasificación propuesta anteriormente por Dahlgren & Clifford (1985).

La familia Smilacaceae ha sido comparada cladísticamente con otras familias del orden Liliales. Algunos resultados a nivel de orden fueron publicados por Chase et al. ( l 993 ), Goldblatt ( 1993) y Zimmer ( l 993); otros a nivel de familia fueron publicados por Judd et al. 73 ( 1999, 2002). Sin embargo, no se han realizado estudios que establezcan las relaciones filogenéticas entre las especies del género. Andreata ( 1997) realizó un análisis cladístico con base en datos morfológicos de tres géneros (Smilax, Heterosmilax y Rhipogonum); utilizó como grupo externo Dioscorea y consideró que Smilacaceae es un taxón monofilético por la presencia de nervadura acródroma. Otros caracteres fueron plesiomórficos en la familia, como el ovario ínfero y el fruto capsular alado. Rhipogonum presenta autoapomorfias como hojas opuestas y flores monoclinas. Smilax no presenta autoapomorfias; apenas tiene un paralelismo con Rhipogonum en cuanto al perigonio. Andreata concluye que el género es parafilético. Heterosmilax y Smilax son géneros muy relacionados y vegetativamente es dificil distinguirlos en ausencia de flores. Estos dos últimos géneros se separan por el número y la posición de los estambres.

En general, se considera que la posición taxonómica de las especies de Smilax ha sido problemática, por la variabilidad morfológica que parece estar influenciada por factores ambientales (Guaglianone & Gattuso 1991, Andreata et al. 1990, Gaskin & Beny 1998, Ferrufino 2003 datos inéditos). Como resultado de esta gran variabilidad, es dificil la identificación de las especies, especialmente las de interés comercial, como es el caso de S. domingensis, S. panamensis, S. spinosa, S. subpubescens y S. vanilliodora.

Este estudio tiene como objetivo dilucidar las relaciones filogenéticas de ocho especies de Smilax del área mesoamericana usando caracteres morfológicos y el gen del cloroplasto para la región intergénica entre trnF- trnL.

MATERIAL Y MÉTODOS

Toma de muestras. Se recolectaron hojas y brotes nuevos de ocho especies de Smilax en Costa Rica, Guatemala y Nicaragua (Apéndice 1). El material obtenido fue colocado en bolsas plásticas con cierre, en las cuales se incluyeron aproximadamente 20 g de sílica gel para deshidratar los tejidos y garantizar la preservación del ADN. En el laboratorio las muestras secas fueron almacenadas en bolsas de papel debidamente etiquetadas y colocadas en un lugar oscuro y seco hasta el momento de su procesamiento. 7-l Extracción de ADN. Para la extracción de ADN de las hojas y los brotes de las ocho especies de Smilax se utilizó un protocolo modificado del propuesto por Karp et al. (1998) y Lodhi et al. {1994). Para ello se tomaron aproximadamente 250 mg de tejidos foliares y/o brotes nuevos que fueron pulverizados en nitrógeno líquido y colocados en tubos Eppendorf de 1.5 ml. Al tejido pulverizado se le agregaron 700 ml de un amortiguador de extracción compuesto por Tris-HCl y EDTA en concentraciones de 0.1 M y pH 8.0, NaCl lM, CTAB y PVP al 2% y finalmente j3mercaptoetanol al 1% en una relación de 24 volúmenes de octanol y 1 de mercapto que previamente se había calentado a 30ºC. Las muestras luego fueron incubadas a 65°C por 40 minutos y se agitaron cada 10 minutos para asegurar una digestión homogénea. Al final de la digestión las muestras fueron centrifugadas por espacio de 1O minutos a 10000 revoluciones por minuto a una temperatura de l0°C. El sobrenadante fue trasvasado a un nuevo tubo Eppendorf de 1. 5 ml y se le agregó 1 volumen de cloroformo­ octanol ( 24-1), aprovechando para agitar suavemente hasta generar una emulsión. Nuevamente se centrifugaron las muestras en las mismas condiciones antes descritas y de nuevo se trasvasó el sobrenadante a otro tubo Eppendorf agregando 1/1 O volúmenes de NaAC 3 molar de pH 5.2 en conjunto con 0,6 volúmenes de isopropanol frío. Después de dejar reposar la muestra por aproximadamente 10-20 horas a una temperatura de -lz°C. El precipitado se lavó con ETOH 70% dos veces seguidas y después de dejarlo secar por espacio de 1 hora, el ADN aislado fue resuspendido en 100 ml de TE lM.

Reacción en cadena de polimerasa ( PCR) y purificación. La amplificación selectiva de las regiones de tmL/trnF de ADN se realizaron en un termociclador (Tecnología Idaho) con capacidad para 48 muestras por cada corrida. Cada reacción se realizó en un frasco de 200 µl con un volumen total de reacción de 11.5 µl, que contiene 5.7 µl de ADN plantilla, 2.0 µl de buffer para PCR lOX (500 mM Tris-HCl ph 8.3, 2,5 mg/ml de BSA y 10 mM MgCh), 1 unidad de Taq polimerasa (Fermentas), 1.6 µl 2.5 mM dNTPs. Se adicionó 1.0 µl 5 mM de los iniciadores (primers de Operon, Tecnología Alameda, EE.UU.) tanto a favor como contracorriente. Se incluyó un negativo control sin ADN plantilla en cada corrida. Las condiciones de la reacción fueron: 94·'c por 20 segundos, seguido de 32 ciclos de 10 segundos a 94°C, 20 segundos a 48°C y 2 minutos a 72°C. La extensión final duró cuatro minutos a una temperatura de 72°C. Se utilizaron los "primers": 849873 GGTTCAAGTCCCTCTATCCC Y A50272 ATTTGAACTGGTGACACGAG 75 Todos los productos de PCR fueron limpiados usando las minicolumnas del kit de purificación de PCR (Wizard PCR Preps de Promega) siguiendo los protocolos que provee la casa comercial.

Reacción de secuenciación. Los productos de la reacción de amplificación fueron marcados para análisis en un secuenciador automático con los indicadores fluorescentes BigDye™ Terminators v 2.0 de ABI PRISM. Esta reacción se llevó a cabo utilizando los protocolos recomendados por ABI PRISM. La reacción se realizó en un termociclador (GeneAmp de Perkin Elmer). Cada reacción contiene un volumen total de 20 µl, con 8.0 µl de "terminator ready reaction mix", 2 ml de ADN plantilla, 3.2 pmol de "primer". Los productos de extensión se purificaron con isopropanol (siguiendo los protocolos de Applied Biosystems, Inc., Warrington, Cheshire, UK). Una vez marcados los fragmentos, la secuencia de bases de los mismos fue determinada usando un secuenciador automático modelo 31 O ABI PRISM. La secuencia de cada fragmento se obtuvo utilizando el programa Sequencer. Las secuencias fueron alineadas utilizando diferentes rutinas del programa DNAstar y las secuencias de consenso de cada especie fueron utilizadas para la evaluación de las diferencias de bases nitrogenadas entre individuos, morfoespecies y especies y para realizar un análisis filogenético.

Selección del grupo externo: Las relaciones de Smilax con otros grupos han sido examinadas usando las secuencias de genes del cloroplasto (rbcL, trnL-trnF), genes nucleares (ITS) (Chase et al. 1995a, Rudall et al. 2000, Patterson & Givnish 2002) y caracteres morfológicos (Dahlgren et al. 1985). En estos análisis se obtiene un buen soporte del grupo formado por los géneros Smilax, Philesia y Rhipogonum. Se seleccionó como grupo externo: Dioscorea convolvulacea, Dioscorea a/ata, Bomarea costaricensis, Rhipogonum y Philesia.

Análisis filogenético: Se utilizó el programa de NONA v 2.0(Goloboff1993) activado desde WinClada v 1.00.08 (Nixon 1999-2000). Se realizaron búsquedas heurísticas de los árboles más parsimoniosos con un TBR sobre l 0000 secuencias de adición al azar, reteniendo 1O árboles en cada búsqueda (h 1000 h/1 O mu* 10000). Los árboles resultantes se sometieron a un TBR más extensivo, reteniendo 20000 árboles (h 20000 max*). Se obtuvo un árbol de consenso estricto de los árboles más parsimoniosos. El índice de Cuadro l. Caracteres y estados de caracteres morfológicos usados en el análisis filogenético de Smilax (Sección Micranthae)

o 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 Dioscorea convo/vu/acea 2 2 O O O 1 1 O 1 O 1 O 2 O O 1 O O 1 1 O O O 1 1 1 O O O 1 O 2 Dioscorea a/ata 2 2 O O O O 1 1 1 O 1 O 1 O O 1 1 O 1 1 1 O 1 O l 1 1 O O O 1 O 1 Bomarea costaricensis O 2 1 O 1 1 O O 1 1 2 3 1 O O O O 1 O 1 2 1 1 2 O O O 1 O O Rhipogonum 2 2 1 O 1 1 1 1 1 1 1 3 l 1 O 1 1 O O 2 1 1 O O O 1 O 1 1 O Philesi a O 2 1 1 O 1 1 O 1 2 3 O 1 O 1 O 1 O O 1 O 1 O 1 1 ? 1 O 1 3 S. domingensis 2 O O O O 1 O O O O 2 1 1 1 O 1 1 1 O O O 1 O 1 O O 1 O O S. jalapensis 2 2 1 2 l O 1 2 O O 2 2 1 1 1 O 1 1 1 O O 2 1 O O O 1 O l 1 O S. mol/is 2 2 1 1 O 1 O O O O 2 2 O 1 1 O O O 1 1 l O O 2 1 O 1 O O 1 O 2 1 1 O S. panamensis 2 l. O O O 1 O O O O 2 2 1 1 l O 1 1 1 O 2 1 O 1 O O O 2 1 1 O S. spinosa 2 2 1 2 O 1 1 O O 2 O 1 1 O l 1 O O O 1 O 1 O O 1 O 1 1 O S. spissa 2 O O O O 1 O 1 O O O 2 O 1 O 1 1 1 O O 2 1 O 1 O O 1 O O 1 O S. subpubescens 2 2 1 2 1 1 O O O 2 2 O 1 O& l O 1 1 1 O O 2 1 O 1 O O 1 O 2 1 1 O S. vanilliodora 2 2 1 O O 1 1 O O 2 2 O 1 1 1 O 1 1 O&l O 2 1 O 1 O O 1 O O 1 1 O O. Sistema reproductivo: (O) hermafrodita. (1) monoico, (2) dioico; l. Color de rizoma: (O) rojo, (1) blanco, (2) café; 2. Tipo de rizoma: (O) tuberoso, (1) delgado-alargado; 3. Tamaño del rizoma: (O) grande, (1) pequeño; 4. Forma del tallo: (O) redondo, (1) cuadrangular, (2) subterete; 5. Alas en los tallos: (O) presente, (1) ausente; 6. Aguijones: (O) presente, (l) ausente; 7. Textura del tallo: (O) pubescente, (1) glabra; 8. Tipo de aguijones: (O) redondo, (l) aplanado, (2) fino; 9. Pecíolos: (O) ausente, (1) tipo Dioscorea; 10. Estípulas: (O) presente, (1) ausente; 11. Zarcillos: (O) presente, (l) ausente; 12. Venas paralelas de la hoja: (O) palmada, (1) pinnada. (2) paralela; 13. Número de venas paralelas: (O) 5, (l) 5-7, (2) 7-9, (3) muchas; 14. Base de la hoja: (0) cordada, (1) aguda; 15. Tipo de inflorescencia: (O) racimo, (l) umbelas; 16. Tama1 de los tépalos: (O) conspicuos, (1) inconspicuos; 17. Pubescencia de la hoja: (O) presente, (1) ausente; 18. Color de los tépalos: (0) pálidos, (1) obscuros; 19. Pubescencia en los tépalos: (O) presente, ( l) ausente; 20. Número de tépalos: (O) menor de 6 mm, (1) 6 mm, (2) mayor 6 mm; 21. Perigonio: (O) connado, (1) libres; 22. Número de estambres: (O) menor de 6, (1) 6, (2) mayor de 6; 23. Relación del tamaño de anteras-filamento: (O) mas cortas, (1) más largas; 24. Estaminodios: (O) presente, (1) ausente; 25. Pedúnculo en relación al pe...-íolo: (O) más corto, (1) igual, (2) más largo; 26. Tipo de estambres: (O) connados, (1) libres; 27. Número de aperturas del polen: (O) inaperturado, (1) aperturado; 28. Ultraestructura de las paredes del polen: (0) reticulado, (1) granular-espinoso, (2) sulcado; 29. Posición del gineceo: (2) (O) superior, (1) inferior, 30. Superficie estigmática: (O) seca, (1) húmeda; 31. Tipo de fruto: (O) cápsula, (l) baya; 32. Orientación del fruto al madurar: (O) inclinado, (1) erecto; 33. Color del fruto: (3) (O) rojo, (1) rojo-morado-negro, (2)anaranjado; 34. Vaína del cotiledón: (O) abierta, (1) cerrada; 35. Dispersión: {O) anemocora, (1) zoocora.

- = inaplicable, ? = desconocido 77 consistencia (IC) y el de retención (IR) se obtuvieron para estimar el número de homoplasias en los caracteres y el soporte de ramas fue analizado usando el método de Jacknife.

Mapeo de estados de los caracteres morfológicos: La matriz de datos contiene 3 7 caracteres. Una lista completa de los caracteres y estados de caracteres se presenta en el Cuadro 1. Los caracteres morfológicos fueron seleccionados con base en otros estudios: 1) literatura general: Cronquist (1981 }, Dahlgren & Clifford ( 1982), Dahlgren et al. ( 1985}, Rudall et al. (1995), 2) artículos individuales: Patterson & Givnish (2002}, 3} tratamientos taxonómicos: Huft ( 1994, 2002), Andreata ( 1997) y 4) observaciones originales. Cada carácter fue tratado como desordenado.

RESULTADOS

l. Análisis morfológico

Mediante búsqueda heurística se obtuvieron los 4 árboles más parsimoniosos. La longitud del árbol fue de 50 pasos, un índice de consistencia (IC) de 64 y un índice de retención (IR) de 58. La figura Ymuestra los valores del índice de soporte de Jacknife y las ramas colapsadas en el árbol de consenso estricto. El análisis apoya la monofilia de Smilax con tres ciados. El árbol de consenso incluye dos nudos colapsados con una dicotomia en el grupo externo Rhipogonum, Bomarea y Philesia y en Smilax vanilliodora, S. jalapensis y S. spinosa (Fig 1). Los valores de Jacknife fueron altos en la rama de Rhipogonum y Smilax (99%) y en la de Bomarea y Philesia (60%) (Fig 2). 78 1oscorea convolv uacea1 - Dioscorea alata Rhipogonum

1 Bomarea costari censis Philesia

1 S. mollis 1 S.subpubescens S. vanilliod ora

1 S. jal apensis 1 S.spinosa S.spissa 1 1 1 S. domingensis 1 S. panamensis

Figura 1. Árbol de consenso estricto de Smilax (Sección Micranthae) en Mesoamérica, basado en caracteres morfológicos.

2. Mapeo de estados de caracteres

Varios caracteres morfológicos apoyan los ciados, con seis sinapomorfias: tipo y tamaño del rizoma, la presencia de aguijones y zarcillos, base de la hoja y el color del fruto. El tipo y el tamaño grande del rizoma es identificado como un carácter derivado en las especies de Smilax que presentan rizoma tuberoso: S. spissa, S. domingensis y S. panamensis. También, la forma del tallo subterete y cuadrangular es una sinapomorfia en algunas especies: S. jalapensis, S. vanilliodora y S. spinosa. Los zarcillos se presentan sólo en Smilax; ningún taxon del grupo externo los presenta. La base cordada y la pubescencia de las hojas se observan sólo en la rama de S. subpubescens y S. mollis. Las bayas anaranjadas caracterizan a las especies S. subpubescens, S. mollis y S. panamensis (Fig 3). 79

o·1oscorea convo vu acea - Dioscorea alata Rhipogonum 100 60 1 Bomarea costari censis 1 99 Philesia

21 1 S. mollis 1 S.subpubese e ns 31 S. vanilliod ora

9 1 S. jalapensis 30 1 S.spinosa S.spissa 44 1 1

Figura 2. Árbol de consenso de Jacknife para las especies de Smilax. (sección Micranthae) basado en caracteres morfológicos.

Dioscorea convolvulacea 5 ...... ~-Dioscorea alata 12 28 ...... _ Rhipogonum 7 17 18 20 28 31 35 9 16 21 25 27 30 36

2 3 12 14 15 25 31 35 7 19 14 33 .....-<~-S. mollis

S. subpubescens 4 5 14 33 11 27

13 33 .....c:>--a-S. spissa 1 2 3 13 25 ..--<.><..>-S. domingensis 1 23 33 ...._._.-

Figura 3. Árbol de consenso representando el número de caracteres para cada ciado. El número del carácter corresponde al nombre del carácter que se encuentra en el Cuadro 1. 0 = homoplasias, • = sinapomorfias. 80

DISCUSIÓN l. Monofilia de Smilax

Smilax se revela como un grupo monofilético, según el análisis realizado. Esta nionofilia se demuestra con las siguientes sinapomorfias: la presencia de zarcillos y el polen inaperturado. Judd et al. ( 1999, 2002) apoyan la monofilia de Smilacaceae con datos morfológicos y secuencias de rbcl. Estos autores afirman la monofilia de Smilax con evidencia en las siguientes sinapomorfias: zarcillos en la base del pecíolo, flores imperfectas, anteras con lóculos confluentes e inflorescencias en umbelas (Fig 1 y 3).

2. Relaciones filogenéticas entre las especies de Smilax.

Alrededor del linaje de Smilax hay dos grupos. Uno lo conforman Rhipogonum, Bomarea y Phi!esia; el otro Dioscorea convolvu/acea y D. a/ata. Sin embargo, las relaciones entre Rhipogonum y Smilax y entre S. vanilliodora, S. jalapensis y S. spinosa presentan una politomia que aún no se resuelve debido a la ausencia de caracteres sinapomórficos o a conflictos entre las especies. Cameron & Fu (comunicación personal) analizaron la filogenia de Smilacaceae en secuencias de más de 140 taxa de Europa, Asia, Norte América y Sur América. Ellos deducen que Smilacaceae es un grupo taxonómicamente confuso y reconocen sólo Rhipogonum y Smilax en esta familia.

3. Implicaciones sistemáticas

Con base en el análisis morfológico, se reconocen tres clados en Smilax. En uno se ubican S. mol/is y S. subpubescens, que carecen de aguijones, poseen pubescencia en tallos y hojas y frutos anaranjados. La distribución altitudinal de estas dos especies es distinta; la primera se encuentra desde O hasta 1500 m, la segunda desde 1500 hasta 2500 m. Este clado aparece alrededor del que conforman S. vanilliodora, S. spinosa y S. jalapensis. Los clados segundo y tercero se caracterizan por la presencia de aguijones. El segundo clado es el de S. vanillidora, S. jalapensis y S. spinosa, con aguijones aplanados, rizoma con entrenudos engrosados, tallo sub terete en S. spinosa y S. ja/apensis y tallo cuadrado en S. vanilliodora. El tercer clado se halla alrededor del segundo; incluye las especies S. spissa, S. domingensis y S. panamensis. Los miembros de este clado tienen rizoma tuberoso, aguijones y tallos cilíndricos y tépalos entre 3 .5-6 mm de ancho. Además, todas estas especies habitan en bosques húmedos. Sin embargo, S. .\pissa sólo se encuentra en la zona pacífica. Esta 81 clasificación filogenética es apoyada por el estudio taxonómico de las especies de Smilax de Costa Rica, que incluye la mayoría de las especies de la región mesoamericana (Ferrufino 2003, datos inéditos). Sin embargo, faltan estudios moleculares para compararlos con la filogenia de Smilax basada en caracteres morfológicos.

4. Análisis molecular

Lastimosamente la filogenia con datos moleculares no se realizó por dos circunstancias: Primero, es probable que las secuencias de ADN de cloroplasto trnL- trnF presenten genes mitoncondriales, lo que es conocido como heteroplasmia. Este fenómeno se caracteriza por una tasa muy baja de mutación de nucleótidos y la ocurrencia de más de un tipo de organelo de ADN en una célula dada (Chat et al. 2002, Stadler & Delph 2002). La heteroplasmia mitocondrial ha sido registrada en muchos animales (Jenuth et al. 1996, Koehler et al. 1991, Solignac et al. 1987, Steel et al. 2000), así como la heteroplasmia de plástidos se ha observado en un gran número de taxa de plantas, por ejemplo: Actinidia deliciosa (Chat et al. 2002), Gossypium (Lax et al. 1987), Medicago (Johnson & Palmer 1989, Lee et al. 1988), Oenothera (Chiu et al. 1988), Oryza (Moon et al. 1987) y Si/ene acaulis (Stadler & Delph 2002). Estos genes mitoncondriales generalmente no muestran variación genética a nivel de especie, por lo que no son útiles para hacer análisis filogenético. Segundo, el uso de productos de PCR en la secuenciación y el uso de imprimadores externos. No obstante, no se sabe con certeza si ocurre heteroplasmia en las especies de Smilax (sección Micranthae). Así, será necesario realizar la secuenciación usando productos de clonación, para confirmar este fenómeno y saber si es errónea la técnica usada en el proceso de secuenciación.

LITERATURA CITADA

Andreata, R. H. P. 1980. Smilax Linnaeus (Smilacaceae). Ensaio para um revisao taxonómica das espécies brasileiras. Arch. Jar. Bot. Rio de Janeiro 24: 179-301. Andreata, R. H. P. 1997. Revisao das espécies brasileiras do genero Smilax Linnaeus (Smilacaceae). Pesquisas Bot. 47: 1-243. Chase, M. W., D. E. Soltis, R. G. Olmstead, D. Morgan, D. H. Les, B. D. Mishler, M. R. Duvall, R. A. Price, H. G. Hills, Y. Qiu, K. A. Kron, J. H. Rettig, E. Conti, J. D. Palmer, J. R Manhart, K. J. Sytsma, H. J. Michaels, W. J. Kress, K. G. Karol, W. D. Clark, Mikael 82

Hedrén, B. S. Gaut, R K. Jansen, K. Kim, C. F. Wimpee, J. F. Smith, G. R. Furnier, S. H. Strauss, Q. Xiang, G. M. Plunkett, P. S. Soltis, S.M. Swensen, S. E. Williams, P. A. Gadek, C. J. Quinn, L. E. Eguiarte, E. Golenberg, G. H. Learn jr., S. W. Graham, S. C. H. Barrett, S. Dayanandan & V. A. Albert. 1993. Phylogenetics of seed plants: an analysis of nucleotide sequences from the plastid gene rbcL. Ann. Missouri Bot. Gard. 80: 528-580. Chase, M. W., M. R. Duvall, H. G. Hills, J. G. Conran, A. V. Cox, L. E. Eguiarte, J. Hartwell, M. F. Fay, L. R. Caddick, K. M. Cameron & S. Hoot. 1995a. Molecular phylogenetics of Lilianae, p. 109-137. In: P. J. Rudall, P. J. Cribb, D. F. Cutler & C. J. Humphries (eds.). Monocotyledons: systematics and evolution. Royal Botanic Garden, Kew. Chat, J. S. Decroocq, V. Decroocq & R. J. Petit. 2002. A case of chloroplast heteroplasmy in kiwifruit (Actinidia deliciosa) that is not transmitted during sexual reproduction. J. Hered 93: 293-300. Chiu, W-L, W. Stubbe & B. B. Sears. 1988. Plastid inheritance in Oenothera: organelle genome modifies the extent of biparental plastid transmission. Curr. Genet. 13: 181-189. Cronquist, A. 1968. The evolution and classification of flowering plants. Boston, Houghton Mifllin. Cronquist, A. 1981. An integrated system of classification of flowering plants. Columbia University Press, New York. Dahlgren, R. & H. Clifford. 1982. The monocotyledons: A comparative study. London, Academic Press. Dahlgren, R., H. Clifford & P. Yeo. 1985. The families of the Monocotyledons. Structure, evolution and taxonomy. Springer-Verlag, New York, USA. Fumess, C. A. & P. J. Rudall. 1999. Inaperturate pollen in monocotyledons. lnt. J. Plant. Sci. 160: 395-414. Gaskin, J. F. & P. E. Berry. 1998. New synonymy and useful taxonomic characters in Smilax (Smilacaceae) from the Venezuelan Guayana. Novon 8: 364-370. Goldblatt, P. 1993. Status ofR. Dahlgren's orders Liliales and Melanthiales, p. 181-200. In: P. J. Rudall, P. J. Cribb, D. F. Cutler & C. J. Humphries (eds.). Monocotyledons: systematics and evolution. Royal Botanic Garden, Kew. Goloboff, P. 1993. Nona version 1.6. Programa y documentación. Distribuido por el autor. Buenos Aires, Argentina. 83

Gómez-Laurito, J. 1998. Especies del género Smilax en Costa Rica. /n: G. Robles & R. Villalobos (eds.). Plantas medicinales del género Smilax en Centroamérica, p. 31-33. Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (CATIE), Proyecto Conservación para el Desarrollo Sostenible en América Central (Olafo ), Programa Iberoamericano de Ciencia y Tecnología para el Desarrollo (CYTED), Sub Programa X de Química Fina Farmacéutica y Red Iberoamericana de Productos Fitofarmacéuticos (RIPROFITO). Serie Técnica, Reuniones Técnicas No 2. Turrialba, Costa Rica. 178 p. Guaglianone, E. R. & S. Gattuso. 1991. Estudios taxonómicos sobre el género Smilax (Smilacaceae). Bol. Soc. Argent. Bot. 27: 105-129. Huft, M. J. 1994. Smilacaceae, p. 6-25. In: G. Davidse, M. Sousa, S. Arthur & O. Chater (eds.). Flora Mesoamericana. The Natural History Museum (Londres), Instituto de Biología (UNAM, México), Missouri Botanical Garden, St. Louis. Jenuth, J. P, A. C. Peterson, K. Fu & E. A. Shoubridge. 1996. Random genetic drift in the female germline explains the rapid segregation of mammlian mitochondrial DNA. Nat Genet 14: 146-151. Johnson, L. B. & J. D. Palmer. 1989. Heteroplasmy of chloroplast DNA in Medicago. Plant Mol. Biol. 12: 3-11. Judd, W. S., C. S. Campbell, E. A. Kellogg & P. F. Stevens. 1999. Plants systematics. A phylogenetic approach. Sinauer, Publisher Sunderland, Mass., USA. Judd, W. S., C. S. Campbell, E. A. Kellogg & P. F. Stevens. 2002. Plants systematics. A phylogenetic approach. Sinauer, Publisher Sunderland, Mass., USA. Karp, A., G. P. Isaac & D. S. Ingram. 1998. Molecular tools for screening biodiversity. Plants and animals. Chapman & Hall. Londres, UK. Koehler, C. M., G. L. Lindberg, D. R. Brown, D. C. Beitz, A. E. Freeman, J. E. Mayfield & A. M. Myers. 1991. Replacement of bovine mitochondrial DNA by a sequence variant within one generation. Genetics 129: 247-255. Lax, A. R., K. C. Vaughn, S. O. Duke & J. E. Endrizzi. 1987. Structural and physiological studies ofa plastome cotton mutant with slow sorting out. J. Hered. 78: 147-152. Lee, D. J., T. K. Blake & S. E. Smith. 1988. Biparental inheritance of chloroplast DNA and the existence of heteroplasmic cells in alfalfa. Theor. Appl. Genet. 76: 545-549. Lodhi, M. A., G. N. Ye, N. S. Weeden & B. l. Reich. l 994. A simple and efficient method for DNA extraction from grapevine cultivars and Vitis species. Plant Mol. Biol. Rep. 12: 6-13. 84

Moon, E., T. H. Kao & R. Wu. 1987. Rice chloroplast DNA molecules are heterogeneous as revealed by DNA sequence of a cluster ofgenes. Nucleic. Acids. Res. 15: 611-619. Morice, l. M. 1970. Seed fats of sorne New Zealand and Australian monocotyledons. Phytochemistry 9: 1829-1833. Nixon, K. 1999-2002. Winclada versión 1.00.08. Programa y documentación. Publicado por el autor. Ithaca, Nueva York. Patterson, B. P. & T. J. Givnish. 2002. Phylogeny, concerted convergence and phylogenetic niche conservatism in the core Liliales: insights from rcLb and ndhF sequence data. Evolution 56: 233-252. Rudall, P. J., K. L. Storbart, W. P. Hong, J. G. Coman, C. A Fumess, G. C. Kite & M. W. Chase. 2000. Consider the lilies: systematics of Liliales, p. 347-359. In: K. L. Wilson & D. A Morrison (eds.). Monocots: systematics and evolution. CSIRO, Canberra. Rundel, P. W. 1996. Monocotyledonous geophytes in the California flora. Madroño 43: 355- 368. Solignac, M., J. Génermont, M. Monnrot & J. C. Mounolou. 1987. Drosophila mitochondrial genetics: evolution of heteroplasmy through germ line cell divisions. Genetics 117: 687- 696. Steel, M., S. A Trewick & G. P. Wallis. 2000. Heteroplasmy of mitochondrial DNA in the ophiuroidAstrobrachion constrictum. J. Hered. 91: 146-149. Stadler, T & L. F. Delph. 2002. Ancient mitochondrial haplotypes and evidence for intragenic recombination in a gynodioecious plant. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99: 11730-11735. Standley, P. C. 1937. Flora of Costa Rica. Field Mus. Nat. Hist. Bot. 8: 171-174. Vijayavalli, B. & P. M. Mathew. 1990. Cytotaxonomy of the Liliaceae and allied families. 1era. ed. Continental Publ., Pattom, Tamilnadu, India. Zimmer, E. 1993. Ribosomal DNA and monocot monophyly, p. 14. In: Monocotyledons: An Intemational Symposium. Kew Abstracts. Botanic Garden Kew. 85

ANEXO 1

Cuadro 2. Especímenes y fuente del material vegetal usado en la extracción y secuenciación de ADN de la región intergénica entre trnl-trnF

Taxa Espécimen/fuente

------Alstromeriaccae Ferrufino 266, USJ* Bomarea Ferrufino 267, USJ Ferrufino 268, USJ Dioscoreaceae Dioscorea mexicana Ferrufino & Masís 239, USJ Dioscorea sp. Ferrufino & Dauphin 272. USJ Smilacaceae Smilax domingensis Masís 34, USJ Masís 63, USJ Rueda et al. 17340, USJ Rueda et al. 17346, USJ Masís 59, USJ Masís et al. 94, USJ Masis et al. 87, USJ Masis et al. 91, USJ Smifax engleriana Masís 38, USJ Smi fax jalapensis Rueda et al. 17155, USJ Smifax kunthii Masís s.n., USJ Masís et al. 52, USJ - Ruedaetal.17341, USJ Smi fax fucufenta Ferrufino & González 219, USJ

Smi fax mol/is Ferrufino 230, USJ Rueda et al. 172113, USJ Masís & González s. n., USJ Masís 81, USJ Smifax panamensis Ferrufino & González 218, USJ Rueda et al. 17254, USJ Masís 62, USJ Smilax regelii Masís 65, USJ Smi fax spinosa Ferrufino et al. 150, USJ Ferrufino 234, USJ Masís et al. 75, USJ Rueda et al. 17264, USJ Masís 70, USJ Smilax spissa Ferrufino & Masís 256, USJ Ferrufino & Masís 262, USJ Masís & Ferrufino 95, USJ Smilax subpubescens Ferrufino & Castro 270, USJ Ferrufino & Castro 271, USJ Ferrufino & Castro 272, USJ Smilax vanilliodora Ferrufino & González 221, USJ Rueda et al. 17220, USJ Masís 37 (USJ) Masís 88 (USJ Masís 99 (USJ)

* USJ= Herbario de la Universidad de Costa Rica 86

ARTICULO III. ESTUDIO FENOLÓGICO DE Smilax L. (SMILACACEAE) EN COSTA RICA. 87 Estudio fenológico de Smilax L. (Smilacaceae) en Costa Rica

RESUMEN

Durante febrero 2001 a abril del 2002 se evaluó la fonología vegetativa y reproductiva de Smilax domingensis, S. mol/is, S. panamensis, S. spinosa y S. vanilliodora, usando una escala semicuantitativa. Se visitaron tres sitios en Costa Rica: la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes en Alajuela, la Finca Coope San Juan en Alajuela y el Jardín Agroecológico Bougainvillea en Limón. La caída y la brotadura de hojas varió en todo el año y según la especie. La floración se observó en sólo un sexo, en algunas especies con picos de intensidad en la época seca. La fiuctificación se presentó en una o dos especies por sitio. La caída de hojas no tuvo ninguna correlación con los factores ambientales. La brotadura de hojas mostró una correlación negativa con la precipitación y la temperatura minima en S. spinosa. La producción de botones y la floración fueron inversamente proporcionales a la precipitación y las temperaturas máxima y mínima. Hubo una correlación negativa entre la producción de fiutos maduros y las temperaturas máxima y minima y el brillo solar. Estos patrones de fonología se deben a: 1) La condición perennifolia de Smi/ax, que podría explicarse por la concentración de carbohidratos entre la estación seca y la lluviosa en los tallos y rizomas; 2) Los factores endógenos, como la fisiología de la planta y la dioecia, que podrían controlar los patrones de floración; 3) La prolongación en el periodo de fiuctificación, que probablemente se debe a una presión selectiva ejercida por algunos dispersores, de modo que los fiutos y las semillas pueden escapar de la depredación en los periodos de menor fiuctificación.

Palabras clave: Smilax, Smilax domingensis, Smi/ax mol/is, Smilax panamensis, Smilax spinosa, Smilax vanilliodora, fenologia de bejucos, Costa Rica.

INTRODUCCIÓN

El género Smilax consta aproximadamente de 300 especies que habitan en zonas templadas y tropicales en ambos hemisferios (Judd et al. 2002). Los bejucos de Smilax son subleñosos, rara vez herbáceos, dioicos, y se originan de un rizoma delgado o grueso. Presentan tallos redondos o cuadrados, pubescentes o glabros, a menudo con aguijones, usualmente trepan mediante pares de zarcillos que se originan en los pecíolos. Las hojas son alternas con 5 a 9 nervios paralelos o son triplinervias; en este último caso el par interior sale un poco arriba de la base, conectados por nervaduras reticuladas (paralelas en S. spissa); láminas coriáceas, cactáceas o membranáceas. La inflorescencia está dispuesta en umbelas axilares, a veces racemosas, con pedúnculo cilíndrico o subcilíndrico. Presentan flores estaminadas pequeñas, blancas, con 6 tépalos libres, iguales; 6 estambres, anteras bitecas, basifijas, más largas o más cortas que los filamentos, polen granuloso-espinoso. Las flores pistiladas son pequeñas, 88 blancas, con ovario súpero, tricarpelar, 1 ó 2 óvulos en cada lóculo; estaminodios presentes. El fruto es una baya globosa, negra, púrpura, roja o anaranjada, con 1-3 semillas rojizas o negras (Cronquist 1981, Huft 1994, Andreata 1997). Las especies de Smilax se encuentran en áreas alteradas y abiertas. Se distribuyen entre O y 2000 m, a excepción de S. subpubescens que se encuentra hasta 2800 m.

El término fonología se deriva de las raíces griegas phaino, que significa mostrar o aparecer y lagos, estudio o tratado. Por tanto, aplicado en la botánica, se define como el estudio de eventos del ciclo de vida de una planta (Rathcke & Lacey 1985). Los eventos de fonología incluyen dos fenofases: las vegetativas y las reproductivas. Las primeras incluyen la producción de hojas nuevas y la caída de las hojas. Las fenofases reproductivas describen la floración y la fructificación. No obstante, al hacer distinción entre las dos fenofases, no puede olvidarse la existencia de interrelaciones entre ellas ni el hecho de que pueden ocurrir simultáneamente (Williams-Linera & Meave 2002).

La fonología foliar en los bosques húmedos neotropicales ha recibido poca atención en comparación con la fonología reproductiva. Esto puede deberse a que estos bosques tienen plantas que mantiene su follaje a lo largo del año (Williams-Linera & Meave 2002). Muchos estudios de fonología vegetativa son de árboles que tiene un marcado período de caída y brotadura de hojas, en especial en los bosques secos (Reich & Borchert 1984, Opler et al. 1980). No obstante, Longino (1986) estudia la fonología vegetativa de Pass!fiora pittieri en Costa Rica y encuentra una correlación negativa entre la producción de hojas y ·1a precipitación. Estos estudios de fonología foliar pueden determinar los cambios estacionales en la cadena de productividad primaria y también influyen en la estructura y la regeneración del bosque (Longino 1986).

La floración incluye el inicio y el desarrollo de los botones, la antesis y la persistencia de flores (Rathcke & Lacey 1985) y a menudo está correlacionada con factores bióticos y abióticos. Sin embargo, estos factores podrían limitar directamente la producción de flores e indirectamente afectar a los polinizadores (Rathcke & Lacey 1985). Recientemente, la fonología ha sido estudiada desde una perspectiva filogenética e histórica (Kochmer & Handel 1986, Lechowicz 1995, Wright & Calderón 1995, Bulhao & Figueiredo 2002). Estos estudios muestran que la floración está fuertemente asociada con la taxonomía y probablemente con 89 factores evolutivos, lo cual indica que la producción de flores podría estar limitada por la historia filogenética (Diggle 1999).

La fonología de los frutos incluye el inicio, el crecimiento, la maduración y la dispersión de frutos. Este evento puede ser limitado por la sincronía o la asincronía de la maduración de los frutos, el ciclo de vida, los factores ambientales, bióticos y genéticos. En los bosques tropicales, las especies que presentan dispersión por animales muestran un pico de fructificación durante la estación lluviosa. La correlación entre la fructificación y la dispersión podría estar limitada por las siguientes razones: 1) el éxito de dispersión es en realidad dificil de medir y 2) existen pocos estudios al respecto (Rathcke & Lacey 1985). Sin embargo, estos estudios de fonología reproductiva se han aplicado para diversos fines, como la recolección de semillas de especies comerciales (Alencar et al. 1979), también para promover el cultivo de especies nativas (Vélez 1992) y conocer las relaciones entre plantas y animales (Williams-Linera & Meave 2002).

La mayoría de los estudios fenológicos en el trópico tratan sobre árboles y arbustos, describiendo patrones y buscando causas de los eventos fenológicos (Frankie et al. 1974, Opler et al. 1980, Borchert 1983, Bullock & Solís-Magallanes 1990, Newstrom et al. 1994), pero muy pocos se han enfocado en la fonología de comunidades y poblaciones de bejucos en los trópicos. Datos fenólogicos sobre bejucos provienen principalmente de Croat (1975), Putz & Windsor (1987) en la Isla de Barro Colorado en Panamá, Putz & Chai (1987) en Malasia, Opler et al. ( 1991) en Costa Rica, Ibarra-Manriquez et al. ( 1991) en México, Morellato & Leitao-Filho (1996) en el sureste de Brasil y Pérez-Salicrup et al. (2001) en el noreste de Bolivia.

El presente estudio describe la fonología de cinco especies de Smilax en tres localidades de Costa Rica, utilizando una escala semicuantitativa (Foumier 1974). Para este estudio he planteado las siguientes preguntas: l) ¿Existen diferencias en la fonología de hojas, flores y frutos entre las poblaciones de los tres sitios?, 2) ¿Hay correlación entre cada evento fenológico y los factores ambientales? 90 MATERIAL Y MÉTODOS

l. Descripción de las áreas de estudio 1.1 Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB)

En la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB) se encuentra una estación biológica ubicada en la cuenca del Río San Lorencito, en la zona noroccidental de Costa Rica (lO º 13' N, 84 º 37' O) (figura 1). La Reserva se localiza en la Cordillera de Titarán, en el distrito Ángeles, cantón San Ramón, provincia de Alajuela. Tiene una extensión de 7800 hectáreas, con un ámbito de elevación de 800 a 1500 msnm (Salazar 2000). Esta área está expuesta a altas precipitaciones durante casi todo el año (3500 a 6000 mm/año), con pocas lluvias de enero a marzo. Las temperaturas oscilan entre 17 y 25 ºc. Éstas son moderadas debido a la elevación, la cobertura de nubes y la alta precipitación, que dan como resultado un bosque tropical premontano (Burger 1991, Salazar 2000).

1.2 Finca Coope San Juan

La Finca de Auto Gestión Agropecuaria San Juan R. L. (COOPESANJUAN R. L.) se ubica en el Caserío de La Gloria, Aguas Zarcas, cantón de San Carlos, Alajuela (10°32' N, 84 °20' O). Comprende 416 hectáreas, de las cuales 250 son de bosque secundario y 158 de repasto y cultivos tales como yuca, piña y frijoles; el resto corresponde a infraestructura (fig l ). Según la información de la Estación Meteorológica Los Llanos, ubicada a 12 km de la finca, en esta zona se registra una temperatura media mensual de 25. 9 ºc , con una variación de ± 1 ºc a lo largo del año. La temperatura máxima promedio es de 31.5 ºc y la mínima es de 20.3 ºc. Presenta una precipitación promedio anual de 3072.4 mm, con dos períodos de precipitación bien definidos. La estación lluviosa tiene una duración de 7. 5 meses, que se extiende desde mediados de abril hasta diciembre. El período de baja precipitación dura aproximadamente 4.5 meses y se extiende desde enero hasta abril, con una variación de 75.6 a 164.5 mm/mes (Solís & Reich 1996). 91 1.3 Jardín Agroecológico Bougainvillea (JAB)

La Finca Bougainvillea se ubica en Baltimore, cantón de Matina, provincia Limón. Comprende aproximadamente 50 hectáreas, con cultivos como cacao, frutales, medicinales, palmas, algunos de los cuales se encuentran en sistemas agroforestales y en bosques (fig 1). El área de bosque es de aproximadamente 30 hectáreas, ubicada en la parte alta de la finca, a 160 m. s. n. m., con pendientes suaves no mayores de 20 %. Tiene aproximadamente 35 años sin intervención humana, por lo que se encuentra en estado avanzado de regeneración natural. Baltimore se caracteriza por tener un Bosque Muy Húmedo Tropical. El ámbito de precipitación anual oscila entre 4000 y 6000 mm en promedio. La biotemperatura media anual varía entre 24 y 25 ºC, con una temperatura media de 24 a 27 ºC.

3. Estrategia de muestreo

Se evaluó la actividad fenológica de un mínimo de diez plantas por especie, de las siguientes cinco especies: Smilax domingensis, S. mollis, S. panamensis, S. spinosa y S. vanilliodora. En la RBAMB y la finca Coope San Juan se estudiaron las cinco especies; en el JAB se estudiaron Smilax domingensis, S. panamensis y S. vanilliodora. Se marcaron con una cinta topográfica las plantas que se encontraron a una distancia que varió entre 1 y 6 m a lo largo de un sendero y a orillas de los caminos. Durante febrero del 2001 hasta abril del 2002, se realizaron visitas mensuales a las tres áreas de estudio.

La fonología se evaluó con la escala semícuantitativa de Fournier (1974), la cual se aplicó a los siguientes eventos fenológicos observados: a) brotadura del follaje, b) caída del follaje, c) floración, d) floración en botón, e) frutos verdes y f) frutos maduros. En este método, O corresponde a la ausencia del fenómeno evaluado, 1 la presencia del fenómeno con una intensidad entre 1 y 25%, 2 la presencia del fenómeno con una intensidad entre 26% y 50%, 3 la presencia del fenómeno con una intensidad entre 51 % y el 75% y finalmente 4 corresponde a la manifestación del evento entre 76% y 100%.

Los eventos fenológicos de cada especie se interpretaron según los parámetros de precipitación, temperatura y brillo solar. Estos datos (abril 2002-abril 2003) fueron 92 proporcionados por las estaciones del Instituto Meteorológico Nacional de Costa Rica (IMN) en Monteverde, Limón y Pital.

Para cada evento se determinó el valor promedio de las plantas en estudio, en cada fecha. Después estos valores se graficaron con la ayuda del programa Sigma Plot 5.0 (SPSS 1998). Se condujo un análisis de ANDE V A para establecer las diferencias de los eventos fenológicos entre las especies y el tiempo. Las diferencias en los valores de cada fenómeno por especie fueron evaluadas con una prueba de Sheffe (SAS Inc. 1999-2000). Finalmente se usó la correlación de Pearson para establecer relación entre los eventos fenológicos y las variables ambientales. En todas las variables evaluadas se utilizó el programa estadístico SAS 8.0 Inc. ( 1999-2000). 93

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30 30 o 60 km --- 1 R'

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Figura l. Localización de las tres áreas de estudio en Costa Rica. 94 RESULTADOS l. Caída del follaje

Los resultados obtenidos indican que la caída del follaje varió durante el año según la especie. Smilax domingensis presentó un pico de caída de hojas intenso en marzo, setiembre y noviembre, con intensidades intermedias entre 1 y 3 en las tres áreas (fig 2). La figura 2 muestra que S. vanilliodora en la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB) tiene dos picos de intensidad de caída del follaje en agosto y setiembre, en abril en la finca Coope San Juan y en mayo, agosto y noviembre en el Jardín Agroecológico Bougainvillea (JAB). La mayor intensidad de caída de las hojas en Smilax panamensis se presentó en dos períodos: agosto-octubre y febrero-marzo. Smilax mol/is se estudió en dos de los tres sitios: la RBAMB y Coope San Juan. En la RBAMB se presenta una intensidad alta entre agosto y setiembre y otra intensidad leve en noviembre-enero. En la finca Coope San Juan se presentan tres picos de intensidad: mayo, setiembre-octubre y enero-marzo (fig 2A y 28 ). En S. spinosa se observaron tres picos de intensidad diferente en cada sitio: agosto en la RBAMB, setiembre en la finca Coope San Juan y noviembre en ambos sitios.

La caída de las hojas varió significativamente entre las especies, en el transcurso del tiempo y en la interacción entre las especies y el tiempo en las tres áreas de estudio, a excepción de la finca Coope San Juan, que no fue significativa para la interacción (cuadro 1). Las diferencias entre las especies fueron significativas en S. domingensis, S. mol/is y S. spinosa en la RBAMB. En la finca Coope San Juan existen diferencias entre S. vanilliodora y S. spinosa. Por el contrario, en el JAB las tres especies de Smilax difieren en este fenómeno (cuadro 2). Las cinco especies estudiadas no muestran ninguna correlación entre la caída de las hojas y los factores ambientales (cuadro 3 ), por lo que se sugiere que la caída del follaje no está determinada por factores ambientales. 95

A B e

i i J 1 ~ J,~~ :¡¡ 1 :¡¡ 1 l l ..¡ 1 ..¡ 1

......

:;......

FMAMJJASOl

Figura 2. Promedios de caída de las hojas de cinco especies de Smilax en Costa Rica. A Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB), B. Finca Coope San Juan, y C. Jardín Agroecológica Bougainvillea (JAB). 96 Cuadro 1. Análisis de varianza (SAS Inc., 1999-2000) para los eventos fenológicos producidos en la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB) en San Ramón, la Finca Coope San Juan, y el Jardín Agroecológico Bougainvillea.

Floración Botón Fruto verde Fruto maduro Caída de hojas Brotadura de hojas A Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes Especie l.27 ns l. 70 ns 45.71 *** 18. 76 *** 18.27 *** 28.85 ***

Mes l.47 ns l.72 ns l.98 * 3.75 *** 17.81 *** 14.61 *** Especie* mes l.14 ns 2.31 *** 2.47 *** 3.83 *** 3.39 *** 3.64 ***

B. Finca Coope San Juan

Especie 4.25 ** 1.23 ns 9.47 *** 8.43 *** Mes 0.69 ns 0.94 ns 2.90 ** 2.02 * Especie* mes 1.23 ns l. 73 ** 1.02 ns 1.55 *

C. Jardín Agroecológico Bougainvillea

Especie 1.83 ns 3.98 * 6.45 ** 6.15 ** 16.32 *** 15.64 *** Mes l.Olns 2.23 ** 1.12 ns 1.81 * 14.17*** 4.46 *** Espccie*mes 0.56 ns 0.99 ns l.05 ns l.46 ns 2.16 ** 2. 78 *** No significativo (ns); 0.05

Cuadro 2. Prueba Sheffe para cinco especies de Smilax en Costa Rica. Entre paréntesis el promedio.

Especies N Floración Botón Fruto verde Fruto maduro Caída de hojas Brotadura de hojas

A Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes S. domingensis 106 A (0.18868) A (0.15094) A (l.3774) A (0.28302) e (2.4434) B (l.6415) S. vanilliodora 135 A (0.11852) A (0.05185) B (O) B (O) A B (2.9333) e (l.0519) S. panamensis 130 A(O. 07692) A (0.13846) B (O) B (O) B C (2.6846) e (l.0154) S. mol/is 146 A (0.07534) A (0.04110) B (0.2740) B (0.10274) A (3.2192) e (0.9658) S. spinosa 32 A(O) A(O) B (O) B (O) D (l.9375) A (2.2500)

B. Coope San Juan S. domingensis 95 A (O) A (O) B (O) A(O) A B (2.2632) A B (l.6000) S. vanilliodora 172 A (O) A(O) B (O) A (O) A (2.7907) B (l.2035) S. panamensis 125 A(O) A (O) B (O) A(O) A B (2.5840) A B (l.3920) S. mol/is IO A (O) A(O) B (O) A(O) A B (2.4000) A B (1.3000) S. spinosa 55 A (O) A(O) A A (0.01818) B (l.9818) A(l.7818) (0.23636) C. Jardín Agroecológico Bougainvillca S. domingensis 169 A(0.01183) B (0.01183) A A (O. 15385) e (2.76984) A (l.47337) (0.33136) S. va ni lliodora 126 A (0.01587) A (0.15079) B (O) B (O) A (2.51662) e ci.00794) S. panamensis 391 A (0.06650) AB AB B (0.03836) B (2.20118) B (l.25320) (0.05115) (0.16113) 97 2. Brotadura del follaje

De manera similar a lo encontrado en la caída de las hojas, la brotadura de las hojas varió durante el año, tanto entre especies como entre los sitios. En S. domingensis se observaron picos de brotadura de hojas en las tres zonas: en la RBAMB hubo picos altos de brotadura en abril, junio y marzo del 2002; en el JAB, un pico de intensidad en enero y picos intermedios en mayo, agosto y marzo. En Coope San Juan dos picos intensos en octubre-noviembre y abril del 2002 (fig 3). En S. vanilliodora se observaron picos de brotadura en febrero y en marzo en la RBAMB y en febrero y octubre-enero en el JAB, mientras que en Coope San Juan la brotadura de las hojas ocurrió en junio y octubre. La brotadura de hojas de S. mol/is se intensificó en marzo en la RBAMB, y en junio, noviembre y abril del 2002 en la finca Coope San Juan (fig 3). En la RBAMB, S. panamensis presentó dos picos intensos en abril y enero. Por el contrario, en el JAB se intensificó la brotadura de follaje en abril y mayo, con picos intermedios en noviembre-enero, mientras que en la finca Coope San Juan se intensificó en abril del 2002. Smilax spinosa mostró una intensidad de brotadura muy alta (cerca del 80%) en comparación con las otras especies (fig. 3), presentándose entre marzo y abril en la RBAMB y la finca Coope San Juan.

La brotadura del follaje varió significativamente entre las especies, en el transcurso del tiempo y en la interacción entre las especies y el tiempo en las tres áreas de estudio, a excepción de la finca Coope San Juan, donde la diferencia no fue significativa en el tiempo ni en la interacción (cuadro 1). Se registraron diferencias entre S. domingensis y S. spinosa en la RBAMB. En la finca Coope San Juan la brotadura de hojas difiere entre S. vanilliodora y S. spinosa. Sin embargo, en el JAB las tres especies de Smilax exhiben patrones distintos (cuadro 2). Finalmente, en S. spinosa existe una correlación negativa entre la brotadura de hojas y la precipitación y entre la brotadura y la temperatura mínima (cuadro 3). 98

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Figura 3. Promedios de brotadura de las hojas de cinco especies de Smilax en Costa Rica. A. Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB}, B. Finca Coope San Juan, y C. Jardín Agroecológico Bougainvillea (JAB). Cuadro 3. l 'orrdación de Pearson de Jas especies de Snulax estudiadas en tres sitios.

------~-··------···------~---- ··---~------S. J<>nllngensis S. vanillivdora S. panamensis S. mvllis S. spinusa

p BS p T-ma T-nú BS p T-ma T-nú BS p p T-ma T-nú ------·-- T-ma T-nú T-ma T-nú BS BS Flor -0.35389 -D.41112 -0.46053 0.22185 -0.42361 -0.42073 ·0.51177 0.21849 ·0.08886 -0.10043 -0.12762 0.24901 -0.05333 -0.35165 -0.29024 (0.0342) (0.0141) (0.0054) (0.3211) (0.0100) (0.0118) (0.0017) (0.3286) (0.6063) (0.5660) (0.4650) (0.2638) (0.8136) (0.1180) (0.2019) Botón -0.31090 -0.36792 -0.41124 0.22185 0.00674 0.10727 0.13022 0.35872 -0.19259 0.20119 -0.27387 0.17544 0.25256 -0.26821 -0.20800 (0.0649) (O.OZ97) (0.0141) (0.3211) (0.9689) (0.5397) (0.4559) (0.1011) (0.2605) (0.2465) (0.1114) (0.4348) (0.2568) (0.2398) (0.3656) 1:rn1n -0.20329 -0.60430 -0.56982 -0.06831 0.19337 0.53059 0.64985 0.40910 -0.15957 -0.90981 -0.88144 0.10244 0.63547 0.47908 -0.18707 \'l:fdl.! (0.2344) (0.0001) (0.0004) (0.7626) (0.2585) (0.0010) <0.0001) (0.0587) (0.4781) (<0.0001 (<0.0001 (0.6586) (0.0026) (0.0326) (0.6573) F1utu -0.27974 -0.33499 ·0.37569 0.44270 0.00595 0.32644 0.37424 0.41792 -0.26454 -0.42087 -0.48932 -0.03905 0.37005 0.24875 0.37276 maduro (0.0985) (0.0492) (0.0261) (0.0391) (0.9725) (0.0556) (0.0268) (0.0529) (0.2342) (0.0574) (0.0244) (0.8665) (0.1083) (0.2903) (0.3631) l~aída 0.15654 -0.14945 -0.04224 0.04696 0.26817 -0.08283 0.06554 -0.06559 0.05016 -0.12850 -0.08248 -0.01709 0.15698 -0.42646 -0.27318 0.35427 0.37504 ·0.06999 0.16437 -0.13163 (0.3619) (0.3915) (0.8096) (0.8356) (0.1138) (0.6362) (0.7084) (0.7718) (0.7714) (0.4619) (0.6376) (0.9398) (0.4854) (0.0539) (0.2308) (0.3892) (0.0939) (0.7694) (0.4886) (0.7560) Brntcs -0.14898 -0.10459 -0.14871 -0.12180 -0.31891 -0.05317 -0.21786 -0.12282 -0.07421 0.33353 0.24917 -0.02439 -0.06102 0.18557 0.15095 -0.30660 -0.45958 -0.27012 -0.45110 0.29297 (0.3858) (0.5499) (0.3939) (0.5892) (0.0580) (0.7616) (0.2087) (0.5861) (0.6671) (0.0502) (0.1489) (0.9142) (0.7873) (0.4206) (0.5137) (0.4601) (0.0361) (0.2494) (0.0459) (0.4813)

--- --· -----

p~ precipitación; T-ma =temperatura máxima; T-nú= temperatura mínima, BS= brillo s.>lar . Entre paréntesis las probabilidades 100 Floración

La floración se observó sólo en un sexo en algunas especies a lo largo del estudio, debido a la naturaleza dioica de Smilax. La formación de los botones y la floración femenina de S. domingensis ocurrió con picos de intensidad en febrero y abril en la RBAMB. También se observaron botones florales en marzo en el JAB. La figura 6 muestra que en S. vanilliodora se producen flores masculinas y hay picos de producción de botones florales en febrero y marzo­ abri\ en la RBAMB y en el JAB. También en este periodo de marzo y abril se observaron flores abiertas en ambos sitios. En S. mollis se observaron solamente flores femeninas en la RBAMB, con picos de producción de botones florales en abril y octubre-noviembre y flores en abril, octubre y noviembre. Smi/ax, panamensis mostró una intensidad alta de producción de botones y flores abiertas en marzo y abril en la RBAMB. En el JAB se presentaron picos de intensidad de botones y flores abiertas en febrero, marzo, abril y junio.

La producción de botones varió significativamente a lo largo del periodo de estudio en las especies estudiadas en el JAB. Hubo diferencias respecto a este fenómeno entre S. domingensis y S. vanilliodora (cuadro 1 y 2). En S. domingensis hay una correlación negativa entre la floración y la precipitación, también entre la floración y las temperaturas máxima y mínima, respectivamente. Además, estos dos últimos factores están correlacionados negativamente con la producción de los botones. Smilax, vanilliodora mostró correlaciones negativas de 0.4 entre la floración y la precipitación, y entre la floración y las temperaturas máxima y mínima, respectivamente (cuadro 3). 101 A B .....• !...O.T ~ :: .."' , I ...

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Figura 4. Promedios de floración de Smilax en Costa Rica. A Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB) y B. Jardín Agroecológico Bougainvillea (JAB). l02 2. Fructificación

La producción de frutos verdes y maduros solamente se observó en una o dos especies en cada sitio. La producción de frutos verdes en S. domingensis se intensificó en noviembre y marzo, con picos intermedios en setiembre y enero-febrero en el JAB y la RBAMB, siendo constante en febrero, agosto, octubre y diciembre-enero en el primer sitio. Smilax mol/is produjo frutos verdes todo el periodo de estudio con intensidades muy bajas en la RBAMB. Esto mismo también ocurrió en S. panamensis, con un pico más intenso en setiembre en el JAB. En S. spinosa se presenta un pico en marzo, manteniéndose constante entre mayo y agosto con intensidades bajas.

La producción de frutos verdes varió significativamente entre las especies en los tres sitios. Además, este fenómeno varió significativamente con el tiempo y con la interacción entre las especies y el tiempo en la RBAMB (cuadro 1). Hubo diferencias entre S. domingensis y S. mol/is en la RBAMB, y entre S. domingensis y S. panamensis en el JAB (cuadro 2). La fructificación está correlacionada negativamente con la temperatura máxima y con la mínima en todas las especies, a excepción de S. vanilliodora. El brillo solar mostró correlación negativa con la fructificación en S. mol/is y S. spinosa (cuadro 3).

En S. domingensis la producción de frutos maduros se presentó con picos de intensidad en febrero en la RBAMB y el JAB, con un pico entre marzo-abril en el último sitio. Durante el resto de los meses fue constante. Se registraron intensidades muy bajas de frutos maduros de S. mol/is en febrero y abril en la RBAMB. La figura 5 muestra que en S. panamensis se observaron también cifras muy bajas de fructificación en febrero y mayo en el JAB. Finalmente en S. spinosa sólo se observaron frutos verdes en mayo en la finca Coope San Juan. No se logró observar la maduración de los frutos porque la planta fue cortada por personas ajenas a este estudio.

La producción de los frutos maduros varió significativamente entre las especies y el tiempo en la RBAM B y el JAB; y en la interacción entre las especies y el tiempo en las tres áreas de estudio (cuadro l ). El cuadro 2 muestra que S. domingensis difiere del resto de las especies en la RBAMB; pero esta especie difiere de S. panamensis en el JAB. Todas las especies, a excepción de S. vanilliodora, muestran una correlación negativa entre la producción de frutos 103 maduros y factores ambientales como la temperatura máxima, la mínima y el brillo solar, respectivamente (cuadro 3 ).

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Figura 5. Promedios de fructificación de Smilax en tres sitios en Costa Rica. A Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB), B. Jardín Agroecológico Bougainvillea (JAB) y C. Finca Coope San Juan. 104 DISCUSIÓN l. Caída del follaje

En otros estudios realizados en el trópico, la falta de estacionalidad en la caída de las hojas es similar a lo observado en este estudio (Putz & Windsor 1987, Morellato & Leitao-Filho 1996). Los bejucos de Smilax son perennifolios, y los períodos de caída se observan todo el año, excepto por algunos picos de intensidad que se observaron en períodos cortos de la estación seca. Sin embargo, el análisis estadístico no revelo nada signíficativo. Probablemente, en la estación seca la mayor caída de las hojas se debe a la disminución de agua en el suelo, al aumento en el estrés hídrico de las plantas (Borchert 1980, Reich & Borchert 1988) y a la senescencia de las hojas (Reich & Borchert 1988). La condición perennifolia ha sido discutida por Mooney & Gartner ( 1991 ), que argumentan que la diferencia en la concentración de carbohidratos en los bejucos entre las estaciones seca y húmeda es muy pequeña. Ellos sugieren que las trepadoras tienen reservas de carbohidratos en las raíces y tallos, que son utilizadas para soportar los cambios en el crecimiento y la reproducción.

2. Brotadura del follaje

El brote de follaje en Smilax fue mayor a corníenzos de la estación lluviosa en algunas especies; sin embargo, la mayoría de las plantas se mantienen produciendo pequeñas cantidades de nuevas hojas a lo largo del tiempo. No obstante, hubo una correlación negativa entre los factores climáticos y la brotadura del follaje. Al parecer, la variabilidad fenológica foliar entre estas plantas que crecen en condiciones similares en una misma localidad se debe a factores internos (Reich 1995) y al rnícrohábitat en que viven las especies (Milton 1991).

A nivel individual, las plantas de una misma especie son asincrónicas respecto a la producción de hojas. En un bosque húmedo de Venezuela se estudiaron 15 especies de árboles y se observó que las plantas de una misma especie producían nuevo follaje en pequeñas cantidades en diferentes tiempos (Wright & Cornejo 1990). Al parecer, la estacionalidad climática, la producción y la senescencia foliar siguen una periodicidad libre (sin reloj biológico}, basada en regulaciones internas (Reich l 995). Milton ( 1991) estudió la fonología de seis especies de Moraceae y encontró una alta variabilidad fenológica entre las especies. También, otros 105 grupos como las palmas presentan una baja variabilidad y un crecimiento vegetativo continuo a lo largo del tiempo (De Stevens et al. 1987). Probablemente ciertos factores internos y externos podrian influir en la producción de las hojas nuevas y en la caída de hojas en las especies de Smilax estudiadas.

Reich (1995) supone que los cambios globales podrían, de alguna manera, afectar la fonología foliar de los bosques tropicales. Él sugiere que el desarrollo de eventos fenológicos en los bosques podria ser relativamente insensible a los cambios moderados de C02 y temperatura. Asimismo, un pequeño cambio en la precipitación influiría poco en el balance hídrico o en la fonología.

3. Floración

La floración de las cmco especies de Smilax en los tres sitios estudiados se presenta al comienzo o al final de la estación seca (febrero-abril o junio). La floración no se encuentra correlacionada con la precipitación, mientras que el brillo solar presenta correlación positiva muy baja (0.1-0.25). La floración ocurre en el período en que florecen menos árboles y es probable que las trepadoras hayan adoptado esta estrategia para evitar la competencia por polinizadores y así mismo asegurar la polinización cruzada. De acuerdo con Morellato & Leitao-Filho (1996), las lianas de la Reserva de Santa Genebra (RSG), Brasil, presentan dos picos de floración: uno menor en marzo en la transición de húmedo a seco y uno mayor en octubre en la transición de seco a húmedo. Además, en la RSG existe una asincronía entre los árboles y las trepadoras en la producción de flores. Los autores mencionados proponen una hipótesis, argumentando que el hábito trepador y el sistema de reserva económica (raíz, tallo) pueden permitir la reproducción de los árboles en periodos desfavorables. Estas condiciones probablemente favorecen la floración en Smilax, por el hábito y las caracteristicas morfológicas, como el rizoma y el tallo. Algunos autores sugieren que en las regiones tropicales el fotoperiodo influye en la floración más que la precipitación y la temperatura (Wolda 1989). También los factores endógenos, como la fisiología de la planta, podrian controlar la floración a partir de variables ambientales (Borchert 1983) o el sistema reproductivo, como el carácter dioico (Delph 1999). El patrón de floración también varía entre los sexos y según la longitud del bejuco. Observaciones de campo indican que algunas plantas masculinas florecen dos veces durante al año, mientras que 106 las plantas femeninas sólo florecen una vez. Además, algunas plantas menos vigorosas producen flores en menor número que las más vigorosas (observación personal). Esto puede ocurrir debido a la inversión de energía en la reproducción de ambos sexos; por lo general las plantas femeninas necesitan acumular mucha energía para reproducirse (Delph 1999). Las plantas masculinas empiezan a reproducirse con menor tamaño, porque la producción de polen es un recurso barato en comparación con la producción de los frutos (Delph 1999). Por otro lado, es conocido que las plantas femeninas en las primeras etapas de crecimiento invierten más en estructuras fotosintéticas (producción de hojas nuevas) que en la reproducción (Cipollini & Stiles 1991, Delph 1999).

4. Fructificación

No se observó fructificación en la mayoría de las plantas de las cinco especies de Smilax, quizás porque algunas de ellas no habían alcanzado la madurez para florecer y fructificar. Solamente fructificaron una o dos plantas de cada especie en cada sitio. Esto podría deberse a que las plantas femeninas invierten más recursos en las reproducción que las masculinas y tiene que haber una compensación con otras actividades de la planta. Algunos autores argumentan que, en las especies dioicas, las plantas femeninas florecen después que las masculinas. De este modo las plantas femeninas acumulan más recursos para desarrollar frutos y semillas (Bawa 1975, 1980, 1981, Bullock & Bawa 1981, Rathcke & Lacey 1985, Delph 1999).

De las especies que fructificaron a lo largo del período de estudio, las que se correlacionan con las variables climáticas evaluadas (temperatura máxima y minima y brillo solar) fueron Smilax panamensis, S. domingensis y S. mol/is. Putz & Windsor (1987) observan que la fonología de los frutos de 14 especies de bejucos con frutos carnosos en la Isla Barro Colorado, Panamá, se distribuye a lo largo del año, con un ligero incremento en la producción de frutos en la estación seca. Por el contrario, Morellato & Leitao-Filho ( 1996) señalan que las lianas de la Reserva Santa Genebra son zoocoras y fructifican en la estación lluviosa para evitar la desecación de los frutos en la época seca.

Otros autores han analizado el papel de las interacciones bióticas sobre la temporalidad de la fructificación. Smythe ( 1970) mostró que los frutos con semillas nea11eñas maduran todo el 107 año, y la ausencia de estacionalidad en la producción de semillas pequeñas que pasan sin daño por el tracto digestivo de los animales evita la competencia por los dispersores. También Ausgspurger ( 1981) concluye que la prolongación de la época de fructificación puede deberse a la presión selectiva ejercida por los dispersores, de modo que los frutos producidos en los picos menores podrían no ser depredados.

De acuerdo con los resultados obtenidos en este estudio, existe un traslape en los periodos de floración de las especies analizadas, lo que probablemente contribuye a que ocurra hibridación entre táxones cercanamente relacionados. Mangaly (1968} menciona el caso de plantas intermedias probablemente híbridas entre Smilax biltmoreana y S. hugeri de la sección Nemexia. Estas plantas intermedias muestran apareo meiótico anormal, sinapsis de comosomas con conexiones laterales entre los bivalentes adyacentes, dispuestos en un anillo o una cadena. Además, Mangaly encontró polen parcialmente deformado y estéril, lo que indica un gran número de translocaciones de muy pequeñas unidades cromosómicas. Estas características suponen un aislamiento reproductivo en el tiempo de floración, resultado de la hibridación entre estas especies. Este fenómeno probablemente ocurre en otras especies de Smilax de otras áreas, y podría ser una de las razones que convierten a Smilax en un grupo taxonómicamente difícil.

Es indiscutible que los patrones fenológicos a nivel de poblaciones y comunidades ocultan la variación inter e intraespecífica y el patrón respecto a los sistemas reproductivos, pero son valiosos para entender las relaciones dinámicas entre las comunidades de plantas y los ambientes donde se desarrollan.

LITERATURA CITADA

Ágren, J., K. Danell, T. Elmqvist, L. Ericson, & J. Hjáltén. 1999. Sexual dimorfísm and biotic interactions, p. 217-246. In: M. A Gerber; T. E. Dawson & L. F. Delph (eds.). Gender and sexual dimorphism in flowering plants, Berlín, Alemania. Alencar, J. da C., R. A Almeida & N. P. Fernandes. 1979. Fenología de espécies florestais em floresta tropical úmida de terra firme na Amazonia Central. Acta Amazonica 9: 163-198. Andreata, R. H. P. 1980. Smilax Linnaeus (Smilacaceae). Ensaio para um revisao taxonómica das espécies brasileiras. Arq. Jard. Bot., Río de Janeiro 24: 179-30 l. 108

Andreata, R. H. P. & T. S. Pereira. 1990. Morfologia das plantulas de algumas espécies de Smilax. Pesquisas bot. 41: 7-24. Andreata, R. H. P. 1997. Revisao das espécies brasileiras do genero Smilax Linnaeus (Smilacaceae). Pesquisas Bot. 47: 1-243. Augspurger, C. K. 1981. Reproductive synchrony of tropical plants: experimental effects of pollinators and seed predator on Hybanthus prunifolius (Violaceae). Ecology 62: 775-788. Baker, H. G. 1972. Seed weight in relation to environmental conditions in California. Ecology 53: 997-1010. Bawa, K. S. & P. A. 1975. Dioecism in tropical forest trees. Evolution 29: 167-179. Bawa, K. S. 1980. Evolution of dioecy in flowering plants. Ann. Rev. Ecol. Syst. 11: 15-39. Borchert, R. 1980. Phenology and ecophysiology of tropical trees: Erythrina poeppigiana O. F. Cook. Ecology 61: 1065-1074 Borchert, R. 1983. Phenology and control of flowering in tropical trees. Biotropica 15: 81-89. Borchert, R. 1994. Soil and stem water storage determine phenology and distribution of tropical dry forest trees. Ecology 75: 1437-1449. Bulhao, C. F. & P. S. Figueiredo. 2002. Fenologia de legumiosas arbóreas em urna area de cerrado marginal no nordeste do Maranhao. Rev. Brasil. Bot. 25: 316-369. Bullock, S. H. & K. S. Bawa. 1981. Sexual dimorphism and the annual flowering pattern in Jacaratia dolichaula (D. s·mith) Woodson (Caricaceae) in Costa Rican rain forest. Ecology 62: 1494-1504. Bullock, S. H. 1990. Abundance and allometrics of vines and self-supporting plants in a tropical deciduous forest. Biotropica 22: 106-109. Bullock, S. H. & A. Solis-Magallanes. 1990. Phenology of canopy trees of a tropical deciduous forest in Mexico. Biotropica 22: 22-35. Burger, W. C. 1991. Estación Biológica de la Reserva Forestal de San Ramón, p. 11. In: R. Ortíz (ed.). Memorias de investigación, Reserva Forestal de San Ramón. San Ramón, Sede de Occidente, Universidad de Costa Rica. Burnham, R. J. 2002. Dominance, diversity and distribution of lianas in Y asuní, Ecuador: who is on top?. J. Trop. Ecol. 18: 845-864. Cipollini, M. L. & E. W. Stiles. 1991. Cost of reproduction in Nyssa sylvatica: sexual dimorphism in reproductive frequency and nutrient flux. Oecologia 86: 585-593. Coley, P. D. l 988. Effects of plant growth rate and leaf lifetime on the amount and type of anti-herbivore defense. Oecologia 74: 531-536. 109 Croat, T. B. 1969. Seasonal flowering behavior in Central Panamá. Ann. Missouri Bot. Gard. 56: 295-307. Croat, T. B. 1975. Phenological behavior of habit and habitat classes on Barro Colorado Island (Panama Canal Zone). Biotropica 7: 270-277. Crome, F. H. J. 1975. The ecology of fruit pigeons in tropical northern Queensland. Aust. Willd. Res. 2: 155-185. Cronquist, A 1981. An integrated system of classification of flowering plants. Columbia University Press, New York. Dawson, T. E. & M. A Gerber. 1999. Sexual dimorphism in physiology and morphology, p. 175-215. In: M. A. Gerber; T. E. Dawson & L. F. Delph (eds.). Gender and sexual dimorphism in flowering plants, Berlin, Alemania. De Stevens, D., D. M. Windsor, F. E. Putz & B. León. 1987. Vegetative and reproductive phenologies of a palm assemblage in Panama. Biotropica 19: 342-3 56. Delph, L. F. 1999. Sexual dimorphism in life history, p. 149-173. In: M. A Gerber; T. E. Dawson & L. F. Delph (eds.). Gender and sexual dimorphism in flowering plants, Berlin, Alemania. Den Dubbelden, K. C. & B. Oosterbeek. 1995. The availability of external support affects allocation patterns and morphology of herbaceous climbing plants. Funt. Eco l. 9: 628-634. Dewalt, S. J., S. A Schnitzer & J. S. Denslow. 2000. Density and diversity of lianas along a chronosequence in a central Panamanian lowland forest. J. Trop. Ecol. 16: 1-19. Diggle, P. K. 1999. Heteroblasty and the evolution of flowering phenologies. Int. J. Plant Sci. 160 (6 Suppl.): Sl23-Sl34. Emmons, L. H. & A. Gentry. 1983. Tropical forest structure and the distribution ofgliding and prehensiletailed vertebrates. Am. Nat. 121: 513-524. Foster, R. B. 1974. Seasonality of fiuit production and seed fall in a tropical forest ecosystem in Panama. Ph. D. Thesis, Duke University. Foster, R. B. 1982. The seasonal rhythm of fruitfall on Barro Colorado Island, p.151-172. In: E. G. Leigh. Jr., A S. Rand & D. M. Windsor, (eds.). The ecology of a tropical forest. Smithsoniam lnstitution, Washington, D. C. Fournier, L. A. & S. D. Salas. 1966. Algunas observaciones sobre la dinámica de la floración en el bosque tropical húmedo de Villa Colón. Rev. Biol. Trop. 14: 95-85. Fournier, L. A 1974. Un método cuantitativo para la medición de características fenológicas en árboles. Turrialba 24: 422-423. 110

Frankie, G. W., H. G. Baker & P. A. Opler. 1974. Comparative phenological studies oftrees in tropical wet and dry forest in the lowlands of Costa Rica. J. Ecol. 62: 881-919. Gaskin, J. F. & P. E. Berry. 1998. New synonymy and useful taxonomic characters in Smilax (Smilacaceae) from the Venezuelan Guayana. Novon 8: 364-370. Gentry, A. 197 4. Flowering phenology and diversity in tropical Bignoniaceae. Biotropica 6: 64-68. Gentry, A. 1991. The distribution and evolution of climbing plants, p. 3-52. In: F.E. Putz & H. A. Mooney (eds.). The biology of vines. Universidad de Cambridge, Cambrigde, Inglaterra. Hegarty, E. E. 1990. Leaf life-span and leafing phenology of lianes and associated trees during a rainforest succession. J. Ecol. 78: 3 00-312. Herrera, C. M. 1981. Fruit variation and competition for dispersers in natural population of Smilax aspera. Oikos 36: 51-58. Huft, M. J. 1994. Smilacaceae, p. 6-25. In: G. Davidse, M. Sousa, S. Arthur & O. Chater (eds.). Flora Mesoamericana. The Natural History Museum (Londres), Instituto de Biología (UNAM, México), Missouri Botanical Garden (USA). Ibarra-Manriquez, G. B. Sanchez-Garfias & L. González-García. 1991. Fenología de lianas y árboles anemocoros en una selva cálido-húmeda de México. Biotropica 23: 242-254. Ippolito, A. & A. V. Suárez. 1998. Flowering phenology and pollination of Cobaea aschersoniana (Polemoniaceae). Biotropica 30: 145-148. Judd, W. S. 1998. The Smilacaceae in the southeastern United States. Harvard Pap. Bot. 3: 147-169. Judd, W. S., C. S. Campbell, E. A. Kellogg & P. F. Stevens. 2002. Plants systematics. A phylogenetic approach. Sinauer, Publisher Sunderland, Mass., USA. Kochmer, J. P. & S. N. Handel. 1986. Constraints and competition m the evolution of flowering phenology. Ecol. Monogr. 56: 303-325. Lechowicz, M. J. 1995. Seasonality of flowering and fruiting in temperate forest trees. Can. J. Bot. 73: 175-182. Longino, J. T. 1986. A negative correlation between growth and rainfall in a tropical liana. Biotropica 18: 195-200. Machado, J. L. & M. T. Tyree. 1994. Patterns of hydraulic architecture and water rehttions of two tropical canopy trees with constrasting leaf phenologies: Ochroma pyramidale and Pseudohomhax septenatum. Tree Physiology 14: 219-240. 111

Mangaly, J. K. 1968. A cytotaxonomic study of the herbaceous species of Smilax: section Coprosmanthus. Rhodora 70: 55-273. Milton, K. 1991. Leaf change and fruit production in six neotropical Moraceae species. J. Ecol. 79: 1-26. Mooney H. A. & B. L. Gartner. 1991. Reserve economy ofvines, p. 161-179. In: F. E. Putz & H. A. Mooney (eds.). The biology of vines. Universidad de Cambridge, Cambrigde, Inglaterra. Morellato, P. C. & H. F. Leitao-Filho. 1996. Reproductive phenology of climbers m a Southeastem Brazilian F orest. Biotropica 28: 180-191. Morice, l. .M. 1970. Seed fats of sorne New Zealand and Australian monocotyledons. Phytochemistry 9: 1829-1833. Newstrom, L. E. & G. W. Frankie. 1994. A new classification for plant phenology based on flowering pattems in lowland tropical rain forest trees at La Selva, Costa Rica. Biotropica 26: 141-159. Opler, P. A., G. W. Frankie & H. G. Baker. 1980. Comparative phenological studies oftreelet and shrub species in tropical wet and dry forest in the lowlands of Costa Rica. J. Ecol. 68: 167-188. Opler, P. A., H. G. Baker & G .W. Frankie. 1991. Seasonality of climbers: a review and example from Costa Rican dry forest, p. 377-392. In: F. E. Putz & H. A. Mooney (eds.). The biology ofvines. Universidad de Cambrigde, Cambridge, Inglaterra. Pérez-Salicrup, D. R., V. L. Sork & F. E. Putz. 2001. Lianas and trees in a liana forest of Amazonian Bolivia. Biotropica 33: 34-47. Putz, F. E. 1984. The natural history oflianas on Barro Colorado Island, Panama. Ecology 65: 1713-1724. Putz, F. E. & D. M. Windsor. 1987. Liana phenology on Barro Colorado Island, Panama. Biotropica 19: 334-341. Putz, F. E. & P. Chai. 1987. Ecological studies of lianas in Lambir National Park, Sarawak, Malaysia. J. Ecol. 75: 523-531. Rathcke, B. & E. Lacey. 1985. Phenological patterns of terrestrial plants. Ann. Rev. Ecol. Syst. 16: 179-214. Reich, P. B. & R. Borchert. 1982. Phenology and ecophysiology ofthe tropical tree, Tabebuia neochrysantha (Bignoniaceae). Ecology 63: 294-299. 112

Reich, P. B. 1995. Phenology of tropical forest: pattems, causes, and consequences. Can. J. Bot. 73: 164-174. Salazar, A. H. 2000. Reserva Biológica Alberto Ml. Brenes. Universidad de Costa Rica. Alajuela, Costa Rica. SAS Institute. 1999-2000. JMP Statistics and graphics guide. SAS Institute Inc., Cary, Carolina del Norte, EEUU. Smythe, N. M. 1970. Relationships between fruiting seasons and seed dispersal methods in a neotropical forest. Am. Nat. 121: 513-524. Snow, D. W. 1965. A posible selective factor in the evolution of fruit seasons in tropical forest. Oikos 15: 274-281. Snow, D. W. 1981. Tropical frugivorous birds and their food plants: A wordl survey. Biotropica 13: 1-14. Solís, M. & C. Reich. 1996. Documento No. 48. Experiencias técnicas, económicas y de participación en el manejo sostenible en los bosques de COOPESANJUAN R.L, Región Huetar Norte, Costa Rica. COSEFORMA (Cooperación en los sectores Forestal y Maderero). Convenio Costarricense Alemán. Alajuela, Costa Rica SPSS Science Products. 1998. SigmaPlot, technical graphing software. SPSS Science. EEUU. Stiles, F. G. 1978. Temporal organization of flowering among the hummingbird foodplants of a tropical wet forest. Biotropica 10: 194-210. Teramura, A. H., W. G. Gold & l. N. Forseth. 1991. Physiological ecology of mesic, temperate woody vines, p. 245-286. In: F. E. Putz & H. A. Mooney (eds.). The biology of vines. Universidad de Cambrigde, Cambridge, Inglaterra. Vélez, G. A. 1992. Estudio fenológico de diecinueve frutales silvestres utilizados por las comunidades indígenas de la Región de Araracuara-Amazonia Colombiana. Colombia Amazónica 6: 135-186. Williams-Linera, G. & J. Meave. 2002. Patrones fenológicos, p.407-43. In: M. R. Guariguata, & G. H. Kaltan (eds.). Ecología y conservación de bosques neotropicales. Libro Universitario Regional, Cartago, Costa Rica. Wolda, H. 1989. Seasonal cues in tropical organisms. Rainfall? Not necessarily. Oecologia 80: 437-442. Wright, J. S. & F. H. Cornejo 1990. Seasonal drought and leaf fall in a tropical forest. Ecology 71: 1165-1175. 113

Wright, J. S. & O. Calderón. 1995. Phylogenetic pattems among tropical flowering phenologies. J. Eco l. 83: 93 7-948.