130 Turczaninowia 2011, 14(2) : 130–144

УДК 582.998 (581.471)

Э.В. Бойко E.V. Boyko

ТРИХОМЫ СЕМЯНОК ВИДОВ ASTERACEAE. I. КРОЮЩИЕ ВОЛОСКИ

TRICHOMES OF ACHENES OF ASTERACEAE. I. COVERING HAIRS

Аннотация. Методом сканирующей электронной микроскопии (СЭМ) исследовано строение поверхности семянок 310 видов из 114 родов 3 подсемейств семейства Asteraceae. На поверхности семянок многих видов выявлено наличие кроющих трихом. На основании полученных результатов выделено 13 морфологических типов кроющих трихом. Из них четыре типа имеют таксономическое значение на уровне трибы и рода. Дру- гие типы трихом широко распространены среди видов семейства и могут быть полезными диагностическими признаками на уровне вида. Ключевые слова: Asteraceae, семянки, морфология, кроющие волоски, сканирующая электронная микро- скопия, систематика. Summary. The surface structure of achenes of 310 species from 114 genera of three Asteraceae subfamilies is studied by scanning electron microscopy (SEM). A presence of covering trichomes on the surface of many types of achenes is revealed. Based on the results, 13 morphological types of covering trichomes are identified. Of these, four types have taxonomic significance at the level of tribe and genus. Other types of trichomes are widely distributed among species of the family and may be useful diagnostic characters at the species level. Key words: Asteraceae, achenes, morphology, covering hairs, SEM, systematics.

Трихомы (волоски) – различные по фор- ным признаком в таксономии семейства. C. Jef- ме, строению и функции одноклеточные или frey (1967) и H. Hansen (1991) указали на роль многоклеточные выросты клеток эпидермы. В характера волосков семянки в разграничении литературе содержится более 300 описаний во- ро­дов и секций. Присутствие «барнадезиоид- лосков, которые расположены на всех надзем- ных» («barnadesioid hairs») трихом на корзинках, ных частях растений разных семейств (Wagner, обертках,­ цветках и семянках использовано как 1991). Исследованы строение, происхождение, один из признаков, который подтвердил обос­ развитие и топография кроющих и секреторных нованность возведения подтрибы Barnadesii­ волосков у многих групп растений, разработаны nae трибы Mutisieae в ранг подсемейст­ва Bar­ принципы их классификации и выяснены осо- nadesioideae (Bremer, Jansen, 1992; Bremer et al., бенности функционирования. Те или иные типы 1992). трихом часто присущи определенным группам С. Vesque (1885) (цит. по: Hellwig, 1992) растений и поэтому широко используются в ка- различает покровные и железистые волоски. В честве таксономических признаков (Остроумо- последующих работах считалось, что разделе- ва, 2010; Hellwig, 1992; Theobald et al., 1979). ние трихом на специализированные и неспе- Семейство Asteraceae отличается боль- циализированные очень условно (Мирославов, шим разнообразием форм волосков, располо- 1965). Четкой границы между этими катего- женных на всех органах растения. Многообра­ риями провести нельзя, потому что в процессе зие трихом вегетативных органов интересно для онтогенеза функция волосков может меняться, описательных и экспериментальных исследова- а также поскольку трихомы одного и того же ний ботаников, широко используется в таксоно- типа могут выполнять различные функции. В. мии семейства (Hellwig, 1992). Трихомы семя- Александров и М. Савченко (1951 : 38) отмеча- нок менее разнообразны по строению, но при их ют: «по-видимому, всякий волосок, где бы он исследовании выявлено, что они являются важ- ни развивался, – на листе ли, на стебле, цве-

Тихоокеанский институт биоорганической химии ДВО РАН (ТИБОХ ДВО РАН), пр-т 100 лет Владивостоку, 159; 690022, Владивосток, Россия; e-mail: [email protected] Pacific Institute of Bioorganic Chemistry, Far East Branch, Russian Academy of Sciences (PIBOC FEB RAS) 159 Pr-t 100 let Vladivostoku; 690022, Vladivostok, Russia Поступило в редакцию 09.06.2011 г. Submitted 09.06.2011 Бойко Э.В. Трихомы семянок видов Asteraceae. I. Кроющие волоски 131

тоножке, плоде, семени и т. д., – был в моло- ные, одна из них гигрофильная (Nobbe, 1876: дом состояний подобен железистым волоскам и Schwellkissen – раздувающаяся подушка), вторая функционально очень активным». W. Theobald c эпидермальная. На этих клетках расположены соавторами (1979) выразили общее мнение, что две более длинные апикальные клетки. Такое принципиально каждая форма волоска может строение волосков характерно для семянок боль- выполнять функции желез. Позднее G. Wagner шинства таксонов семейства. По результатам ис- (1991), анализируя результаты исследования по- следования Hess (1938), исключением являются следних лет, считает, что кроющие трихомы раз- двойные волоски некоторых видов трибы мути- виваются как продолжения протодермальных зиевых. У семянок исследованных им видов из клеток, а железистые трихомы являются резуль- родов Gerbera и Perezia основания клеток воло- татом ряда антиклинальных и периклинальных сков клиновидно вставлены между клетками эк- делений. Е. Мирославов (1965) к неспециализи- зокарпия. По мнению Hess (1938), эти нетипич- рованным относит, главным образом, трихомы, ные сдвоенные волоски являются производными которые в литературе получили название крою- от типичных сдвоенных и находятся только у се- щих волосков. мянок видов трибы мутизиевых. На поверхности семянок наиболее часто Волоски семянок назывались «Zwilling­­ встречаются кроющие волоски. Они различного shaare» – «сдвоенные волоски» (Drury, 1970; строения и расположены равномерно по всей по- Hess, 1938; Hilliard, Burtt, 1981), или «волоски верхности семянки или более плотно в ее апи- близнецы» (Anderberg, 1991; Grau, 1977; Hess, кальной части и по ребрам. Расположение волос­ 1938). T. Georgiadou (1982: 235, цит. по Mesfin, ков определяет в большинстве случаев видовую Reilly, 1995) считала, что эти термины вводят ис- принадлежность образца, и часто может харак- следователя в заблуждение и вместо них предло- теризовать род или группу родственных видов. жила другой термин – «трехклеточные волоски», Семянки некоторых видов обладают ба- или «идиобласты». зальным кольцом трихом. Такое кольцо волосков­ Морфологию типичных сдвоенных во­ называют хохолок (coma, Herman, 2001), кото- лос­ков при характеристике семянок Asteraceae рый наиболее отчетливо выражен у видов трибы изу­чали многие авторы, среди них С. Kraus Arctotideae (McKenzie et al., 2005). (1866), T. Hanausek (1902, 1910), Hess (1938), Для семянок сложноцветных наиболее P. Four­ment с соавторами (1956), Andre (1961), известны трехклеточные волоски, строение ко- I. Roth (1977). Другие типы кроющих трихом и их торых характерно только для плодов этого се- распространение у семянок видов семейст­ва мало мейства и описано в работах F. Nobbe (1876) и A. исследованы и относятся, в основном, к исследова- Schenk (1877). P. Andre (1961) повторил рисун- нию трибы Mutisieae (Freire, Katinas, 1995.). ки и описания этих авторов и привел несколько Цель нашего изучения: выявить типы примеров строения волосков различных таксо- кроющих трихом, описать их морфологию у се- нов сложноцветных. Так, каждый волосок сос­ мянок видов Asteraceae и определить возмож- тоит из трех клеток – одной базальной, к которой ность использования типов трихом в таксономии крепится одна из двух апикальных. Две апикаль- семейства. ные, или клетки волоска, расположены парал- лельно, т. е. волосок трехклеточный и двуряд- Материал и методы ный. Andre (1961) отмечает, что своим размером (по отношению к двум вытянутым клеткам), по- Материалом для исследования послужи- ложением, структурой и функцией наибольший ли зрелые плоды (семянки) растений, собранные интерес представляет базальная клетка волоска. автором и сотрудниками лаборатории хемотак- Строение базальной клетки было изучено Schenk сономии растений Тихоокеанского института (1877). Эта гигрофильная клетка имеет сильно био­органической химии (ТИБОХ ДВО РАН) в утолщенные стенки и обращена к поверхности различных районах Дальнего Востока России плода. При увлажнении клетка увеличивается в (ДВР). Некоторые образцы получены из отечест­ объеме, приподнимая волосок. венных и зарубежных гербариев: Владивостока R. Hess (1938) при изучении развития (VLA), Ташкента (TASH), Новосибирска (NS). трихом многих видов Asteraceae установил, что Благовещенска (БГПУ), Кью (К). Исследованы типичные волоски-близнецы семянок состоят не семянки 310 видов 114 родов из 16 триб, трех из трех, а из четырех клеток: две клетки базаль- подсемейств семейства Asteraceae (таблица). 132 Бойко Э.В. Трихомы семянок видов Asteraceae. I. Кроющие волоски ------– X Таблица ------X X ------X ------X X X ------X X

------( X Cotula ) ------

X X

------X ------X X X Подсем. Asteroideae Подсем. Подсем. Cichorioideae Подсем. Подсем. Barnadesioideae Подсем. ------X X X X X ------X Простые волоски семянок триб представителей Asteraceae семейства ------X X ------X X X X X X X X X

Примечание: Примечание: 1 – типичный сдвоенный (с гигрофильной клеткой в основании волоска); 2 – типичный сдвоенный ослизняющиеся; 3 – типичный - многокле Echinopsidinae Подтр. Centaureinae Подтр. Carlininae Подтр. Carduinae Подтр. Подсемейства, трибы Подсемейства, Symphyllocarpus exilis Athroismeae Athroismeae Тр. Тр. Eupatorieae Тр. Тр. Heliantheae Тр. Тр. Helenieae Тр. Тр. Anthemideae Тр. Тр. Senecioneae Тр. Astereae Astereae Тр. Calenduleae Тр. Gnaphalieae Тр. Тр. Inuleae Тр. Arctoteae Arctoteae Тр. Vernonieae Vernonieae Тр. Тр. Cichorieae Тр. Cardueae Cardueae Тр. Тр. Mutisieae Тр. Тр. Barnadesieae Тр. точный, точный, двурядный (с гигрофильной в клеткой основании волоска); 4 – нетипичный сдвоенный (без гигрофильной клетки в основании волоска); - трех – 5 10 однорядный; – нетипичный, многоклеточный – 9 морщинистый; одноклеточный – 8 одноклеточный; – 7 многорядный; многоклеточный – 6 многоклеточный; двурядный - трех – 13 апикальные); – две базальная, цилиндрическая клетка (1 трехклеточный – 12 клетки); апикальная и (базальная двухклеточный – 11 бичевидный; клеточный имеется; отсутствует. X – тип волоска - – тип волоска – базальная, – апикальные). две клетка (1 треугольная клеточный Turczaninowia 2011, 14(2) : 130–144 133

Изучение поверхности семянок сложно­ кр., с. Бичевая, в пойме р. Хор, 18. 08. 1965, Бой- цветных проводились на сканирующих электрон­ ко Э., Петроченкова А. ных микроскопах LEO 430 и EVO 40 при уве- Триба Barnadesieae D. Don. Barnadesia личении от 15 (общий вид семянки) до 3000. iner­mis Rusby. № 2321. Bolivia. B. dombeyana Для сравнения семянки одного вида брались из Less. № 2320. Prov. Celendin, Departament of Ca- нес­кольких точек ареала вида, исследовалось по jamarca, 24. 05. 1964, P.C. Hutchson. Schlechten­ 3–6 семянок каждого образца из разных частей dalia lusulaefolia Less. № 2322. Brasilia, Sellow. корзинки. Опушение семянок неравномерное, Триба Calenduleae Cass. Calendula offici­ поэтому исследовались участки разных частей nalis L. № 2323. Приморский кр., г. Владивосток, семянки. Стадия зрелости и фертильность се- 15. 08. 2002, Бойко Э. мян не влияет на присутствие трихом и их тип. Триба Cardueae Cass. Atractylodes ovata Возраст гербарных образцов, из которых взяты (Thunb.) DC. № 2082. Приморский кр., Шкотовс­ семянки, не ухудшает сохранность трихом. На- кий р-н, ст. Смоляниново, дубняк, 20. 09. 1980, личие гифов грибов затрудняет исследование по- Бойко Э. Centaurea jacea L. № 861. Сахалинская верхности семянок. Отличить гифы от волос­ков обл., пос. Головнино, 12. 07. 1977, Старченко В. можно по толщине клеток: клетки волоска около Echinops dissectus Kitag. № 1589. Приморский 10 мкм, гифы – около 2 мкм. кр., Октябрьский р-н, левый приток Суйфуна В работе мы применяем термины, ис- выше д. Фадеевки, 26. 09. 1955, Воробьев Д.П. пользованные Hess (1938): типичные сдвоенные Триба Eupatorieae Cass. Ageratum housto­ волоски (с гигрофильной клеткой в основании nianum Mill. № 2147. Владивосток, у дороги, 20. волоска) и нетипичные сдвоенные волоски (без 09. 2009, Бойко Э. гигрофильной клетки в основании волоска). Триба Gnaphalieae (Cass.) Lecoq et Juillet. Фо­то­графии, полученные с помощью СЭМ, не Gnaphalium sylvaticum L. № 1043. Сахалинс­ поз­воляют судить о числе клеток, из которых сос­ кая обл., пос. Анива, берег залива, 18. 08. 1974, тоит волосок, поэтому сделанные нами описания Бойко Э. Gnaphalium uliginosum L. № 1045. не затрагивают клеток экзокарпия. При описании Хабаровс­кий кр., р-н им. Лазо, пос. Мухен, 22. кроющих трихом мы обращаем внимание на 08. 1980, Басаргин Д. Leontopodium palibinianum количество клеток, слагающих волосок, на его Beauv. № 1050. Приморский кр., Ольгинский длину, особенности формы, сечение и строе- р-н, С. Ново-Николаевка, гора мраморная, 27. ние базальных и апикальных клеток. 09. 1969, Павлова Н. Logfia arvensis (L.) Holub. Приводим список исследованных видов, № 1419. Songaria, 01. 04. 1842, Schrenk A.G. фотографии которых использованы в статье (но- Raoulia subsericea Hook. f. № 2316. Лондон, мер образца соответствует номеру в коллекции ботаничес­кий сад Кью, коллекционный участок, семянок, которая хранится в лаборатории хемо- 20. 08. 1994, Бойко Э. таксономии растений ТИБОХ ДВО РАН). Триба Helenieae Benth. Arnica frigida Триба Anthemideae Cass. Cotula coronopifo­ C.A. Mey. ex Iljin № 609. Магаданская обл., lia L. № 1545. Сахалинская обл., о. Кунашир, пос. Иультинский р-н, пос. Эгвекинот, 03. 08. 1967, Головнино, 28. 08. 1983, Басаргин Д., Баранов В. Горовой П.Г. A. intermedia Turcz. № 910. Мага- Триба Arctotideae Cass. Arctotis grandis данская обл., пос. Усть-Омчуг, 30. 06. 1969, Ба- Thunb. № 2225. France. A. venusta Norl. № 2295. саргин Д.Д. A. lessingii Greene. № 640. Чукотский Лондон, ботанический сад Кью, коллекционный нац. окр., пос. Анадырь, каменистые обнажения участок, 20. 08. 1994, Бойко Э. Gazania rigens по берегу лимана близ пос. Шахтерский, 27. (L.) Gaertn. № 2250. Г. Владивосток, культурное, 09. 1974, Здо­ровьева Е. A. sachalinensis (Regel) 26. 09. 2010. Бойко Э. A. Gray. № 598. Сахалинская обл., Макаровский Триба Astereae Cass. Aster alpinus L. р-н, пос. Заозерный, подножье сопок, в массе, Амурс­кая обл.: № 1322. Пос. Джалинда, 31. 08. 23. 08. 1974, Бойко Э. Gaillardia aristata Pursh. 85, Бойко Э.; № 1209. Пос. Игнашино, 02. 09. № 2205. Stuttgart, 2010; № 2246. Г. Владивосток, 1986, Волкова С. Bellis perennis L. № 1319. Саха- ботанический сад, 10. 09. 2010, Дудкин Р. Tage­tes линская обл., о. Кунашир, пос. Горячий пляж, 17. patula L. № 2044. Г. Владивосток, у дороги, 05. 07. 1973, Здоровьева Е. 11. 2006, Бойко Э. Триба Athroismeae Panero. Centipeda mini­ Триба Heliantheae Cass. Bidens pilosa L. ma (L.) A. Br. et Aschers. № 1546. Хабаровский № 2199. Г. Владивосток, сорные места, 15. 10. 2008, Верхолат В. Dahlia pinnata Cav. № 2275. 134 Бойко Э.В. Трихомы семянок видов Asteraceae. I. Кроющие волоски

Г. Владивосток, в культуре, 15. 10. 2010, Бойко Э. своей оси (Tephroseris flammea, рис. 1, 5). Стен- Galinsoga parviflora Cav. № 956. Владивос­ток, ки апикальных клеток разнообразно утолщены. сорное, часто, 01. 09. 2000, Бойко Э. Verbesina Поверхность клеток, образующих волосок, мо- helianthoides Michx. № 2318. Лондон, ботаниче- жет быть гладкой, мелко или крупноскладчатой, ский сад Кью, коллекционный участок, 20. 08. бородавчатой. При гладкой поверхности клеток 1994, Бойко Э. Zinnia elegans Jacq. № 2240. Влади- экзокарпия может быть складчатая поверхность восток, обочина дороги, 20. 09. 2010, Бойко Э. трихом (Zinnia elegans, рис. 1, 6). Триба Inuleae Cass. Pulicaria vulgaris Типичные сдвоенные волоски могут ос­ Gaertn. № 946. Приморский кр., Надеждинский лизняться, при этом гигрофильная клетка оста- р-н, с. Алексеевка, вдоль дороги, 19. 09. 1981, ется хорошо выраженной (Senecio dubitabilis, Бойко Э. рис. 1, 7). Ослизняющимися часто являются ко- Триба Lactuceae Cass. Lactuca serriola L. роткие, округлые сдвоенные волоски (Logfia ar­ № 736. Г. Владивосток, сорное, 22. 11. 1976, Бойко Э. vensis, рис. 1, 8). Такие трихомы характерны для Триба Mutisieae Cass. Leibnitzia anandria видов трибы Gnaphalieae. Апикальные клетки (L.) Turcz. Приморский кр.: № 1861. Хасанский волоска могут делиться, при этом образуются р-н, пос. Андреевка, бухта Гротовая, 10. 09. 2000, двурядные пяти-многоклеточные трихомы с ба- Бойко Э.; № 2159. Октябрьский р-н, пос. Черня- зальной гигрофильной клеткой. тино, 29. 09. 2009, Бойко Э. Среди исследованных нами сложноцвет- Триба Senecioneae Cass. Emilia sonchifo­ ных достаточно много видов, с нетипичными lia (L.) DC. ex Wight. № 2308. Лондон, ботани- сдвоенными волосками у которых гигрофильная ческий сад Кью, коллекционный участок, 20. клетка в основании волоска отсутствует (Leibnit­ 08. 1994, Бойко Э. Senecio dubitabilis C. Jeffrey zia anandria, рис. 1, 9). Этот тип трихом не огра- et G.L. Chen. № 2035. Амурская обл., г. Шима- ничивается видами мутизиевых, как считал Hess новск, железнодорожная насыпь, 07. 07. 2004, (1938): по результатам нашего исследования, Аис­това Е. Tephrose­ris flammea (Turcz. ex DC.) встречается у видов триб Vernonieae (Vernonia Holub. № 1139. Приморский кр., Надеждинский patula, рис. 1, 10); Eupatorieae (Ageratum hous­ р-н, пос. Тереховка, 30. 08. 1984, Бойко Э. tonianum, рис. 1, 11), Heliantheae (Bidens pilosa, Триба Vernonieae Cass. Vernonia fascicula­ рис. 1, 12), Helenieae (Tagetes patula, рис. 1, 13). ta Michx. № 2216. Таллин, 2004. Vernonia patula Апикальные клетки нетипичных сдвоенных во- (Aiton) Merr. № 2201. Hungary. лосков могут делиться, образуются двурядные Вне трибы. Symphyllocarpus exilis Maxim. пяти-многоклеточные трихомы (Arnica lessingii, № 1346. Хабаровский кр., пос. Князе-Волхонка, берег рис. 1, 14). р. Сица, песчаная отмель, 16. 09. 1968, Гладышев. Длинные многоклеточные многорядные трихомы с выступающими концами клеток, при- Результаты исследования и обсуждение дающими волоску шершавость (Echinops dissec­ tus, рис. 1, 15), имеют дву-многоклеточное осно- Для семянок сложноцветных наиболее вание. Гигрофильная клетка нами не обнаружена. обычны типичные сдвоенные волоски, кото- Кроющие одноклеточные волоски на се- рые характерны для представителей триб Inu­ мянках встречаются редко: округлые у Centaurea leae, Gnaphalieae, Astereae, Senecioneae. Длина jacea (рис. 2, 16), сильно сплюснутые (ленто- волос­ков варьирует от 0,03 мм (виды Anaphalis, видные) у Arctotis venusta (рис. 2, 17). Короткие Gnaphalium) до 1 мм и более (Arnica intermedia, морщинистые одноклеточные трихомы обнару- Tripolium pannonicum). Наиболее длинные ти- жены только на адаксиальной стороне семянок пичные сдвоенные трихомы обнаружены у Gail­ Cotula coronopifolia (рис. 2, 18). lardia aristata (около 4 мм, рис. 1, 1). Апикальные Многоклеточные однорядные волоски клетки волоска могут быть соединены до верши- (Dahlia pinnata, рис. 2, 19) могут располагаться ны или раздваиваются. Концы сдвоенных клеток одиночно или создавать «косматое опушение» чаще острые и неодинаковой длины, реже кон- (Arctotis venusta, рис. 2, 20). Редко однорядные цы клеток уплощенные (Bellis perennis, рис. 1, 2) волоски состоят из трех клеток – короткой ба- или тупые (Leontopodium palibinianum, рис. 1, 3); зальной, короткой нижней и длинной апикальной – иног­да волоски спиралевидно закручены (Cen­ бичевидные волоски (Zinnia elegans, рис. 2, 21). tipeda minima, рис. 1, 4). Апикальные клетки Двуклеточные барнадезиоидные трихо­ могут быть прямыми или закрученными вокруг мы, которые хорошо выражены на цветках ви- Turczaninowia 2011, 14(2) : 130–144 135

дов Barnadesieae (длинная апикальная клетка ми. У Adenocaulon adhaerescens кроющие во- расположена на короткой базальной, Barnadesia лоски отсутствуют. Семянки Leibnitzia anandria inermis, рис. 2, 22), выявлены только на семян- покрыты нетипичными сдвоенными волосками ках некоторых видов этой трибы. Трехклеточ- (рис. 1, 14). ные трихомы (цилиндрическая базальная клетка S. Freire и L. Katinas (1995), исследуя по- к которой крепятся две апикальные, Schlechten­ верхность семянок 150 видов из 23 родов под- dalia luzulifolia, рис. 2, 23) выявлены у видов трибы Nassauviinae (триба Mutisieae), выявили триб Barnadesieae, Arctotideae (Gazania rigens, восемь морфологических типов нежелезистых рис. 2, 24) и Symphyllocarpus exilis (рис. 2, 25) – волосков, из них 4 типа авторы определили как монотипного рода с неустановленным положе- типичные сдвоенные трихомы и 4 типа – нети- нием в системе семейства. пичные. Основные и апикальные клетки типич- Ниже приводится характеристика крою­ ных сдвоенных трихом определены ими сле- щих трихом семянок видов Asteraceae по три­бам дующим образом: базальные клетки – это две (таксономия семейства приведена по K. Bremer клетки, возникающие при антиклинальном де- (1994) с дополнением J.L. Panero (2007), таблица). лении материнской эпидермальной клетки; апи- кальные, или клетки волоска, – две удлиненные Подсемейство Barnadesioideae Bremer et клет­ки, возникают из базальных. Авторы не ука- Jansen. зали, при каком делении (антиклинальном или Триба Barnadesieae Bremer et Jansen. пе­рик­линальном) образуются удлиненные клет- Подсемейство состоит из одной трибы; ки. Таким образом, сдвоенные волоски видов 91 вид из девяти родов произрастают только в Nassauviinae являются 2–4-клеточными, базаль- Андах. Panero (2007) характеризует семянки ные клетки треугольные; гигрофильной клетки в представителей­ трибы как плотно опушенные основании волоска нет. Все 4 клетки выступают барнадезиоидными трихомами. Нами установ- над поверхностью семянки. Авторы отмечают, лено, что семянки трибы опушены как минимум что в терминологии для описания сдвоенных во- двумя типами трихом. лосков (Zwillingshaare) они следует Hess (1938). Barnadesia inermis. – Семянки плотно Однако, по Hess (1938), основной признак типич- опушенные­ (рис. 2, 26), опушение состоит из ко- ных сдвоенных трихом определяется наличием ротких и длинных волосков. Короткие волоски «подушковидной» гигрофильной клетки, при (менее 1 мм) тонкие (10–12 мкм), барнадезио- этом из 4 клеток, которые составляют типичный идного типа (рис. 2, 27). Длинные (1.5–1.7 мм), сдвоенный волосок, на поверхности семянки толс­тые (более 30 мкм) волоски легко отламыва- можно увидеть только 3 клетки (базальная «по- ются. Они трехклеточные: базальная клетка ку- душковидная» и 2 апикальные), поэтому такой бовидная или чашевидно расширенная, к кото- волосок часто называют трехклеточным. рой крепятся две апикальные, почти до вершины A. Davies и E. Fächer (2001) у семянок ви- соединенные клетки (рис. 2, 28). Barnadesia dom­ дов 2 родов мутизиевых выявили три основных byeana. Семянки плотно опушенные. Опушение типа волосков: сдвоенные («Zwillingshaare» по состоит из кроющих волосков одного типа. Во- Hess, 1938), которые могут быть либо ланцетны- лосок трехклеточный: крупная базальная клетка, ми, либо сферическими; нитевидные волоски; от которой отходят две почти до вершины соеди- одноклеточные сосочки (single-celled papillae). ненные апикальные (рис. 2, 29, 30). Schlechtenda­ Авторы указывают, что волоски не имеют гигро- lia luzulifolia. Семянки плотно опушенные. Опу- фильных клеток. шение состоит из однообразных кроющих воло- Наши данные и анализ литературы пока- сков, которые подобны волоскам B. dombyeana зывают, что у семянок представителей мутизие- (рис. 2, 23). Строе­ние трихом трубки цветка по- вых типичные сдвоенные трихомы отсутствуют. добно трихомам цветка B. inermis (рис. 3, 31). Arctotideae Cass. – южноафриканская три­ ба, объединяет 16 родов и приблизительно 200 Подсемейство Cichorioideae Kitam. видов (Bremer, 1994). Ряд видов используется в Триба Mutisieae Cass. Объединяет 82 цветоводстве. У представителей трибы нами вы- рода с более чем 950 видами, распространенны- явлено несколько типов трихом: одноклеточные ми, в основном, в Южной и Северной Америке, лентовидные (Arctotis venusta, рис. 2, 17); много- Африке, реже в Азии, один род в Австралии (Hind, клеточные однорядные лентовидные (A. grandis, 2007). На ДВР триба представлена двумя вида- рис. 3, 32); бичевидные (A. grandis, рис. 3, 33). 136 Бойко Э.В. Трихомы семянок видов Asteraceae. I. Кроющие волоски

Трехклеточные трихомы Gazania rigens (рис. 3, многорядные волоски (рис. 1, 15). Подобные во- 34, 35) по строению подобны трихомам семянок лоски находятся на семянках видов Acantholepis видов из трибы Barnadesieae – на одной базаль- Less. (Dittrich, 1977). ной клетке находятся 2 апикальные разной дли- D. Petit (1988) отмечает, что не следует ны с заостренными прямыми концами. преувеличивать разрыв в строении сдвоенных и Vernonieae Cass. – пантропическая триба, многоклеточных многорядных волосков, так как большинство видов которой произрастают в Бра- у Amphoricarpos elegans Albov на одной и той же зилии. Триба объединяет 98 родов и около 1300 семянке находятся оба типа трихом. Petit (1997) видов (Bremer, 1994). Для семянок видов трибы предполагает, что многоклеточные многорядные указывается два типа волосков. M.A. Isawumi трихомы (семянки видов Echinops и Acanthole­ (1995), исследуя морфологические признаки 36 pis) происходят от типичных сдвоенных трихом. видов Vernonia, установил, что семянки видов У видов подтрибы Carlininae Dumort. семянки этого рода имеют двурядные волос­ки, сос­тоящие плотно покрыты длинными двуклеточными во­ из двух клеток. Такого строения волоски нахо- лосками (Atractylodes ovata, рис. 3, 39, 40), в дятся на семянках V. patula (рис. 1, 10). На этой основании такого волоска находится третья не- же семянке находятся волоски с базальной ги- большая клетка. Petit (1997) интерпретирует от- грофильной клеткой, такое строение характерно сутствие сдвоенных волосков с гигрофильными для семянок V. fasciculata (рис. 3, 36). N. Galast­ клетками на семянках видов трибы Cardueae как ri и D. Oliveira (2010) отмечают у Vernonia plat­ утрату признака в процессе эволюции. Однако ensis (Spreng.) Less. многочисленные трихомы, учитывая то, что у семянок большинства видов образованные двумя короткими, кубическими подсемейства Cichorioideae нами не обнаружены базальными клетками и двумя апикальными уд- типичные сдвоенные волоски, можно предполо- линенными. Такое строение трихом обнаружено жить, что их отсутствие является для Cardueae нами у семянок V. fasciculata (рис. 3, 37). плезиоморфным признаком. Триба Cichorieae Lam. et DC. объединя- ет 98 родов и 1550 видов. Их распространение Подсемейство Asteroideae Cass. сконцентрировано в северной умеренной зоне с Триба Gnaphalieae Cass. объединяет око- тремя центрами видового разнообразия: Цент­ ло 185 родов c более 1200 видами, распростра- ральная Азия, Средиземноморский бассейн и ненными во всем мире, с концентрацией родов и за­пад Северной Америки (Kilian et al., 2009). видов в Южной Америке, Южной Африке и За- Строение поверхности семянок представителей падной Австралии (Bayer et al., 2007). трибы единообразно – поверхность папиллозная. Наряду с кроющими сдвоенными удли- У семянок некоторых видов папиллы длинные, ненными (Gnaphalium sylvaticum, рис. 3, 41), на трихомообразные (Lactuca serriola, рис. 3, 38). се­мянках многих видов Gnaphaliinae находят- При исследовании нами семянок видов трибы ся округлые трихомы (Logfia arvensis, рис. 1, 8; трихомы не обнаружены, однако имеются дан- Raou­lia subsericea, рис. 3, 42). По данным ные о плотном опушении сдвоенными волоска- E.E. Geor­giadou (цит. по: Anderberg, 1989), эти ми и наличии обильного ворсистого опушения округлые трихомы часто миксогенные, могут семянок видов Scorzonera (Bremer, 1994). иметь или не иметь базальную клетку. Длина и Триба Cardueae Cass. объединяет 83 рода строение ослизняющихся волосков может отли- и более 2500 видов, которые распространены, читься у разных родов. Из 117 исследованных большей частью, в Северной Африке и Евразии южно-аф­ри­канских Helichrysum Mill., 85 видов (Bremer, 1994). На ДВР произрастают предста- имеют ос­лизняющиеся трихомы (myxogenic) вители 4 подтриб (таблица). (Mesfin, Reilly, 1995). Подтрибы трибы Cardueae хорошо раз- Триба Inuleae Cass. объединяет около личаются по строению трихом на семянках. Се- 700 видов из 66 родов, которые распространены, мянки видов подтрибы Carduinae Dumort. голые; главным образом, в умеренных областях Старо- подтрибы Centaureinae Dumort. – в основном го Света (Anderberg, Eldenäs, 2007). Семянки голые (Rhaponticum, Serratula), редко с единич- видов трибы никогда не имеют ослизняющихся ными длинными одноклеточными округ­лыми в трихом (Anderberg, 1991). Они без опушения или сечении трихомами (Centaurea jacea, рис. 2, 16). опушены железистыми и типичными сдвоенны- У Echinops dissectus (подтриба Echinop­sidinae ми волосками (виды Inula L., Pulicaria vulgaris, Dumort.) на семянках находятся многоклеточные рис. 3, 43). Turczaninowia 2011, 14(2) : 130–144 137

2 3

1

4 5 6

7 8 9

10 11 12

14 15

13

Рис. 1. Кроющие трихомы семянок видов Asteraceae: 1 – Gaillardia aristata; 2 – Bellis perennis; 3 – Leon­ topodium palibinianum; 4 – Centipeda minima; 5 – Tephroseris flammea; 6 – Zinnia elegans; 7 – Senecio dubitabilis; 8 – Logfia arvensis; 9 – Leibnitzia anandria; 10 – Vernonia patula; 11 – Ageratum houstonianum; 12 – Bidens pilosa; 13 – Tagetes patula; 14 – Arnica lessingii; 15 – Echinops dissectus. 138 Бойко Э.В. Трихомы семянок видов Asteraceae. I. Кроющие волоски

16 17 18

19 20 21

22 23 24

25 26 27

28 29 30

Рис. 2. Кроющие трихомы семянок видов Asteraceae: 16 – Centaurea jacea; 17 – Arctotis venusta; 18 – Cotula coronopifolia; 19 – Dahlia pinnata; 20 – Arctotis venusta; 21 – Zinnia elegans; 22 – Barnadesia inermis; 23 – Schlechtendalia luzulifolia; 24 – Gazania rigens; 25 – Symphyllocarpus exilis; 26, 27, 28 – Barnadesia inermis; 29, 30 – B. dombyeana. Turczaninowia 2011, 14(2) : 130–144 139

Триба Astereae Cass. объединяет более культурных насаждений; Hemizonia pungens Torr. 3000 видов из 170 родов, распространенных по et A. Gray и Madia gracilis (Smith) D.D. Keck – всему миру (Bremer, 1994). Семянки видов три- редкие заносные виды. На поверхнос­ти семянок бы без опушения или опушенные железистыми видов трибы находятся несколько типов крою- и типичными сдвоенными трихомами (Bellis pe­ щих трихом: типичные сдвоенные (Gaillardia rennis, рис. 1, 2; Aster alpinus, рис. 3, 44). aristata, рис. 4, 48); нетипичные сдвоенные (Tag­ Триба Senecioneae Cass. объединяет 120– etes patula, рис. 1, 13). Наиболее разнообразно 150 родов и около 3500 видов (Bremer, 1994), опушение у семянок видов Arnica: типичные которые произрастают в умеренных областях сдвоенные (A. frigida, рис. 4, 49); бичевидные с и в высокогорных районах тропиков. Семянки тонкостенными базальными клетками (A. sacha­ видов трибы голые или опушены типичными linensis, рис. 4, 50, 51); нетипичные сдвоенные с сдвоенными волосками (Tephroseris flammea, разделенными апикальными клетками (A. lessin­ рис. 1, 5), у ряда видов они ослизняются (Senecio gii, рис. 4, 52). dubitabilis, рис. 1, 7). Ослизняющиеся трихомы Триба Heliantheae Cass. объединяет 189 характерны для видов родов Senecio, Nemosene­ родов и почти 2500 видов. Представители трибы cio, Synotis (Nobbe, 1876; Schenk, 1877; Конеч- наиболее широко представлены во флоре Север- ная, 1981; Jeffrey, Chen, 1984). Ослизняющиеся ной и Южной Америки (Bremer, 1994). На ДВР из трихомы обнаружены нами у Emilia sonchifolia этой трибы произрастают, в основном, заносные (рис. 3, 45). виды. В трибе находятся виды как с типичными Триба Calenduleae Cass. объединяет 12 ро- сдвоенными волосками (Galinsoga parviflora, дов и приблизительно 120 видов, распространен- рис. 4, 53), так и с нетипичными (виды Bidens L., ных в Африке, в южной и центральной Европе, B. pilosa, рис. 4, 54; Zinnia elegans, рис. 4, 55), с на западе и юго-западе Азии. Центр видового и бичевидными трихомами (Z. elegans, рис. 4, 56), родового разнообразия – южная Африка. Боль- с разнообразно разделенными апикальными шинство видов растет в засушливых областях клетками (Verbesina helianthoides, рис. 4, 57). Средиземноморья и на юге Африки (Nordenstam, Триба Eupatorieae Cass. объединяет 170 2007). На поверхности семянок Calendula offici­ родов и около 2400 видов, которые распростра- nalis расположены многоклеточные железистые нены главным образом в Южной, Центральной и кроющие двухрядные трихомы без гигрофиль- и Северной Америке (Bremer, 1994). На ДВР ной клетки в основании (рис. 4, 46). триба представлена 2 видами рода Eupatorium и Триба Anthemideae Cass. объединяет 111 вышедшим из культуры Ageratum houstonianum. родов и около 1 800 видов. Виды трибы расп­ Семянки Eupatorium без кроющих волосков; се­ рост­ранены по всем континентам, особенно мянки Ageratum houstonianum опушены нети- разнообразны­ они в Евразии и южной Африке. пичными сдвоенными волосками (рис. 1, 11). В тропиках встречаются только в горах или на Athroismeae Panero – одна из триб, уста- аридных территориях (Oberprieler et al., 2007). У новленных J. Panero в 2002 году. В трибу вклю- видов трибы на семянках отсутствуют кроющие чено шесть родов и 59 видов главным образом трихомы. Исключением являются семянки Cotula из Африки, Индии, юго-восточной Азии и Ин- coronopifolia, на адаксиальной стороне которых, донезии (Panero, 2007). Из видов, произрастаю- кроме железистых волосков и папилл, находятся щих на ДВР, к трибе относится Centipeda minima. короткие морщинистые одноклеточные волоски Строение трихом семянок C. minima имеет отличи- оригинального строения (рис. 2, 18; 4, 47). тельные особенности: базальная клетка вытянута, Триба Helenieae Benth. включает около ее функция не установлена (рис. 1, 4; 4, 58). 800 видов из 110 родов, большинство из которых Монотипный дальневосточный род Sym­ распространено в Северной Америке (Bremer, phyllocarpus не включен ни в одну из триб се- 1994). Несколько видов трибы широко известны мейства. На семянках Symphyllocarpus exilis на- как садовые растения. Некоторые подтрибы этой ходятся трехклеточные трихомы: к треугольной трибы являются хорошо обособленными моно- базальной клетке крепятся две апикальные, кон- филетическими группами и иногда принимаются цы которых расходятся (рис. 2, 25). как отдельные трибы (Tageteae). На ДВР произ- Разнообразие кроющих волосков на се- растают 11 видов из 5 родов, аборигенными пред- мянках исследованных нами видов сложноцвет- ставителями трибы являются виды рода Arnica ных отнесено к 13 типам кроющих трихом, их L. Виды Tagetes L. и Gaillardia aristata вышли из распределение по трибам показано в таблице. 140 Бойко Э.В. Трихомы семянок видов Asteraceae. I. Кроющие волоски

I. Типичные сдвоенные волоски. При исследовании видов рода Vernonia­ II. Типичные сдвоенные ослизняющиеся. нами выявлены типичные (V. fasciculata, рис. 3, 36) III. Типичные двурядные многоклеточ- и нетипичные (рис. 1, 10) сдвоенные трихомы, ко- ные (апикальные клетки делятся). торые могут располагаться на одной семянке. Не­ IV. Нетипичные сдвоенные волоски. которые типы трихом семянок видов триб Verno­ V. Нетипичные двурядные многоклеточ- nieae и Arctoteae (подсем. Cichorioideae­ ) сходны с ные (апикальные клетки делятся). трихомами семянок видов Heliantheae s. l. VI. Многоклеточные многорядные. Два типа волосков выявлены на семянках VII. Одноклеточные удлиненные. трибы Barnadesieae: барнадезиоидные и трех- VIII. Одноклеточные морщинистые. клеточные с цилиндрической базальной клеткой. IX. Многоклеточные однорядные. Наличие характерных барнадезиоидных во­лосков X. Бичевидные (базальная и нижняя клет­ отмечалось многими исследователями (Stuessy ки волоска короткие, апикальная длинная, иног­ et al., 2009), литературные данные о нахождении да делится на 2–3 клетки). на семянках трехклеточных волосков нам неиз- XI. Барнадезиоидные (двуклеточные, базаль­­ вестны. Трехклеточные волоски присутствуют ная клетка чашевидная, апикальная удлиненная). на семянках видов из трибы Arctotideae. Трех- XII. Трехклеточные (базальная клетка круп­ клеточный волосок Symphyllocarpus exilis имеет ная, кубовидная или чашевидно расширенная, на общие черты с трехклеточными волосками семя- ней расположены 2 удлиненные апикальные). нок видов триб Barnadesieae и Arctotideae. XIII. Трехклеточные с треугольной ба- Некоторые роды сложноцветных ограни- зальной клеткой и расходящимися концами апи- чены наличием одного типа трихом. Так, типич- кальных клеток. ные сдвоенные волоски характерны для видов Типичные сдвоенные волоски характер- родов Inula, Pulicaria Gaertn., Solidago L. Неко- ны для семянок видов подсемейства Asteroideae торые типы трихом встречаются только в одном (трибы Inuleae, Gnaphalieae, Astereae, Senecio­ или двух родах, например, одноклеточные мор- neae). На семянках видов некоторых родов триб щинистые волоски оригинального строения на Gnaphalieae и Senecioneae находятся типичные семянках Cotula coronopifolia, многоклеточные сдвоенные ослизняющиеся волоски. На семян- многорядные волоски у Echinops и Acanthole­ ках видов Heliantheae s. l. (трибы Heliantheae, pis. Во многих родах семянки имеют различные Helenieae, Eupatorieae), по результатам нашего типы трихом, например, в роде Senecio имеются исследования и литературным данным (Ritter, виды, на семянках которых находятся типичные Miotto, 2006), находятся волоски нескольких ти- сдвоенные волоски и ослизняющиеся с гигро- пов (типичные сдвоенные, типичные двурядные фильной клеткой в основании. Многообразны многоклеточные, нетипичные сдвоенные, нети- по наличию трихом семянки видов Arnica: ти- пичные двурядные многоклеточные, многокле- пичные сдвоенные, нетипичные сдвоенные, дву- точные однорядные, бичевидные). По строению рядные многоклеточные,­ бичевидные. Для видов волосков с Heliantheae s. l. сближаются семянки этого рода характерно наличие более чем одного Calendula officinalis. H. Reese (1989) указывает, типа волосков на одной семянке. Имеются роды, что, несмотря на отсутствие слоя фитомелана в у которых в одной корзинке находятся как голые, перикарпии, по анатомическому строению семя- так и опушенные семянки (Gnaphalium uliginosum, нок Calenduleae близки к Heliantheae. Logfia arvensis, рис. 4, 59, 60). Волоски семянок видов из триб, отнесен- Таким образом, из тринадцати выделен- ных к подсемейству Cichorioideae разнообразны ных нами морфологических типов кроющих по строению и относятся к 7 выделенным нами три­хом, четыре типа имеют таксономическое типам. Типичные сдвоенные волоски находятся значение для трибы, группы родов, рода. Дру- у немногих видов. Семянки Cichorieae и многих гие типы трихом широко распространены среди видов Cardueae не опушены. Подтрибы Car­dueae видов семейства и могут быть полезными диаг­ различаются по типу волосков на семянках. ностическими признаками на уровне вида. Из Mutisieae нами исследован один вид, В данной работе приведены результаты но по литературным данным (Davies, Fächer, исследования только кроющих волосков. Кро- 2001; Freire, Katinas, 1995), строение волосков ме них, на семянках могут находиться несколь- семянок видов этой трибы многообразно, при ко типов железистых волосков, а также папил- этом типичные сдвоенные волоски отсутствуют. лы различного строения. Turczaninowia 2011, 14(2) : 130–144 141

31 32 33

34 35 36

37 38 39

40 41 42

43 44 45

Рис. 3. Кроющие трихомы семянок видов Asteraceae: 31 – Schlechtendalia luzulifolia; 32, 33 – Arcto­ tis grandis; 34, 35 – Gazania rigens; 36, 37 – Vernonia fasciculata; 38 – Lactuca serriola; 39, 40 – Atrac­ tylodes ovata; 41 – Gnaphalium sylvaticum; 42 – Raoulia subsericea; 43 – Pulicaria vulgaris; 44 – Aster alpinus; 45 – Emilia sonchifolia. 142 Бойко Э.В. Трихомы семянок видов Asteraceae. I. Кроющие волоски

46 47 48

49 50 51

52 53 54

55 56 57

58 59 60

Рис. 4. Кроющие трихомы семянок видов Asteraceae: 46 – Calendula officinalis; 47 – Cotula coronopi­ folia; 48 – Gaillardia aristata; 49 – Arnica frigida; 50, 51 – A. sachalinensis; 52 – A. lessingii; 53 – Galin­ soga parviflora; 54 – Bidens pilosa; 55, 56 – Zinnia elegans; 57 – Verbesina helianthoides; 58 – Centipeda minima; 59, 60 – Logfia arvensis. Turczaninowia 2011, 14(2) : 130–144 143

Благодарности. Автор выражает благо- исследований и Даль­невосточного отделения дарность П.Г. Горовому за помощь в подготовке РАН (проект № 09-1-П23-04) и совместного про- статьи. Работа выполнена при финансовой под- екта Дальневос­точного и Сибирского отделений держке Российс­кого фонда фундаментальных РАН (проект № 09-11-СО-06-004).

ЛИТЕРАТУРА

Александров В.Г., Савченко М.И. Об особенностях истории развития плода и семени в се­мейст­ве слож- ноцветных // Тр. БИН АН СССР. Сер. 7. Морфология и анатомия растений, 1951. – Вып. 2. – C. 5–98. Конечная Г.Ю. Карполого-анатомические признаки видов рода Senecio L. (Asteraceae) в связи с их систе- матикой // Бот. журн., 1981. – Т. 66, № 6. – С. 834–842. Мирославов Е.А. Некоторые анатомо-физиологические особенности трихом цветка семейства Но- ричниковых в связи с выполняемыми ими функциями // Морфология цветка и репродуктивный процесс у покрытосеменных растений. – М.-Л, 1965. – C. 18–35. Остроумова Т.А., Пименов М.Г., Украинская У.А. Разнообразие микроморфологии волосков и эмер- генцев на плодах зонтичных (Umbelliferae) и его таксономическое значение // Бот. журн., 2010. – Т. 95, № 9. – С. 1219–1231. Anderberg A. Phylogeny and reclassification of the tribe Inuleae (Asteraceae) // Canad. J. Bot., 1989. – Vol. 67. – P. 2277–2296. Anderberg A. Taxonomy and phylogeny of the tribe Inuleae (Asteraceae) // Pl. Syst. Evol., 1991. – Vol. 176. – P. 75–123. Anderberg A., Eldenäs P. Compositae: tribe Inuleae // Families and Genera of Vascular Plants / Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. – Springer-Verlag, Berlin, 2007. – Vol. 8. – P. 374–391. Andre P. Sur 1’appareil pilifère des akènes de quelques Composées // Bull. Soc. Bot. France, 1961. – T. 108. – P. 126–129. Bayer R.J., Breitwieser I., Ward J., Puttock C.F. Compositae: tribe Gnaphalieae // Families and Genera of Vascular Plants / Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. – Springer-Verlag, Berlin, 2007. – Vol. 8. – P. 246–284. Bremer K. Asteraceae: Cladistics and Classification. – Portland (Oregon): Timber Press, 1994. – 752 p. Bremer K., Jansen R.K. A new subfamily of the Asteraceae // Ann. Missouri Bot. Gard., 1992. – Vol. 79. – P. 414–415. Bremer K., Jansen R.K, Karis P.O., Källersjö M., Keeley S.С., Kim K-J., Michaels H.J., Palmer­ J.D., Wal- lace R.S. A review of the phylogeny and classification of the Asteraceae // Nordic. J. Bot., 1992. – Vol. 12. – P. 141–148. Davies A., Fächer E. Achene hairs and their diversity in the genus Chaetanthera Ruiz et Pav. (Muti­sieae, Asteraceae) // Sendtnera, 2001. – Vol. 7. – P. 13–33. Dittrich M. Cynareae – systematic review // The Biology and Chemistry of the Compositae / V.H. Heywood, J.B. Harborne, B.L. Turner (eds.). – L.; N.Y.: Acad. Press, 1977. – Vol. 2. – P. 999–1015. Drury D.G. A fresh approach to the classification of the genusGnaphalium with particular reference to the spe- cies present in New Zealand (Inuleae – Compositae) // New Zealand J. Bot., 1970. – Vol. 8. – P. 222–248. Fourment P., Stanislas E., Arnaud J. Le fruit du Сhardon á glu, Atractylis gummifera L. (Composées). 2. Anatomie // Bull. Soc. Hist. Nat. Afrique N, 1956. – T. 47. – P. 153. Freire S.E., Katinas L. Morphology and ontogeny of the cypsela hairs of Nassauviinae (Asteraceae, Muti­ sieae) // Advances in Compositae Systematics / D.J.N. Hind, C. Jeffrey, G.V. Pope (eds.). – Royal Botanic Gardens, Kew: Whitstable Litho., 1995. – P. 107–143. Galastri N.A., Oliveira D.M.T. Morfoanatomia e ontogênese do fruto e semente de Vernonia platensis (Spreng.) Less. (Asteraceae) // Acta Bot. Bras., 2010. – Vol. 24, № 1. – P. 73–83. Grau J. Astereae – systematic review // The Biology and Chemistry of the Compositae / V.H. Heywood, J.B. Har­borne, B.L. Turner (eds.). – L.; N.Y.: Acad. Press, 1977. – Vol. 2. – P. 539–565. Hanausek T.F. Zur Entwicklungsgeschichte der Perikarps von Helianthus annuus // Ber. Deutsch. Bot. Ges., 1902. – Bd. 20. – S. 449–453. Hanausek T.F. Beitrage zur Kenntnis der Trichombildungen am Perikarp der Kompositen // Österr. Bot. Z., 1910. – Bd. 60. – S. 132–136, 180–187. Tafel IV. Hansen H.V. Phylogenetic studies in Compositae tribe Mutisieae // Opera Bot., 1991. – Vol. 109. – P. 1–50. Hellwig F.H. Untersuchungen zur Behaarung ausgewählter Astereae (Compositae) // Flora, 1992. – Bd. 186. – S. 425–444. Herman P.P.J. Observations on hairs in the capitula of some southern African Asteraceae genera // South African J. Bot., 2001. – Vol. 67. – P. 65–68. 144 Бойко Э.В. Трихомы семянок видов Asteraceae. I. Кроющие волоски

Hess R. Vergleichende Untersuchungen über die Zwillingshaare der Compositen // Bot. Jahrb. Syst., 1938. – Bd. 68. – S. 435–496. Plates 49–62. Hilliard O.M., Burtt B.L. Some generic concepts in Compositae-Gnaphaliinae // J. Linn. Soc. Bot., 1981. – Vol. 82. – P. 181–232. Hind D.J.N. Compositae: tribe Mutisieae // Families and Genera of Vascular Plants / Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. – Springer-Verlag, Berlin, 2007. – Vol. 8. – P. 90–123. Isawumi M.A. Notes on Vernonia (Vernonieae: Compositae) in West Africa // Advances in Compositae Systematics / D.J.N. Hind, C. Jeffrey, G.V. Pope (eds.). – Royal Botanic Gardens, Kew: Whitstable Litho, 1995. – P. 51–106. Jeffrey C. Notes on Compositae: II. The Mutisieae in east tropical Africa // Kew Bull., 1967. – Vol. 21. – P. 177–223. Jeffrey C., Chen Yi-ling. Taxonomic studies on the tribe Senecioneae (Compositae) of Eastern Asia // Kew Bull., 1984. – Vol. 39, № 2. – P. 205–446. Kilian N., Gemeinholzer B., Lack H.W. Cichorieae // Systematics, Evolution, and Biogeography of Composi- tae / V.A. Funk, A. Susanna, T. Stuessy, R. Bayer (eds.). – Vienna: IAPT, 2009. – Chapt. 24. – P. 343–383. Kraus G. Über den Bau trockner Pericarpien // Jahrb. Wiss. Bot., 1866/67. – Bd. 5. – S. 83–126. McKenzie R.J., Barker N.P. Samuel J., Muller E.M., Skinner A.K.W. Morphology of cypselae in subtribe Arc­ totidinae (Compositae-Arctotideae) and its taxonomic implications // Ann. Missouri Bot. Gard., 2005. – Vol. 92, № 4. – P. 569–594. Mesfin T., Reilly T. Comparative capitular morphology and anatomy of Coreopsis L. and Bidens L. (Composi- tae), including a review of generic boundaries // Brittonia, 1995. – Vol. 47, № 1. – P. 61–91. Nobbe R. Handbuch der Samenkunde. – Berlin, 1876. Nordenstam B. Compositae: tribe Calenduleae // Families and Genera of Vascular Plants / Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. – Springer-Verlag, Berlin, 2007. – Vol. 8. – P. 241–245. Oberprieler Ch., Vogt R., Watson L.E. Compositae: tribe Anthemideae // Families and Genera of Vascular Plants / Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. – Springer-Verlag, Berlin, 2007. – Vol. 8. – P. 342–374. Panero J.L. Compositae: tribe Athroismeae // Families and Genera of Vascular Plants / Kade­reit J.W., Jef- frey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. – Springer-Verlag, Berlin, 2007. – Vol. 8. – P. 395–400. Petit D. Le genre Echinops L. 1. Position phyletique et interpretation de 1’incapitules-cence // Candollea, 1988. – Vol. 43. – P. 467–481. Petit D. Generic interrelationships of the Cardueae (Compositae): a cladistic analysis of morphological data // Pl. Syst. Evol., 1997. – Vol. 207. – P. 173–203. Reese H. Die Entwicklung von Perikarp und Testa bei Calendula und Arctotideae (Asteraceae) ein Beitrag zur Systematik // Bot. Jahrb., 1989. – Bd. 110, Hf. 3. – S. 325–419. Ritter M.R., Miotto S.T. S. Micromorphology of fruit surfaces in species of Mikania Willd. (Aste­raceae) occur- ring in Rio Grande do Sul State, Brazil // Acta Bot. Bras., 2006. – Vol. 20, № 1. – P. 241–247. Roth I. Fruits of angiosperms. Encyclopedia of plant anatomy. – Berlin; Stuttgart, 1977. – 675 p. Schenk A. Zur Kenntnis des Baues der Früchte der Compositen und Labiateh // Bot. Zeitung. – Berlin, 1877. – Bd. 35. – S. 409–415. Stuessy T.F., Urtubey E., Grenstaeudl M. Barnadesieae (Barnadesioideae) // Systematics, evolution, and bio- geography of Compositae / V. Funk, A. Susanna, T. Stuessy, R. Bayer (eds.). – Vienna: Iapt, 2009. – Chapt. 13. – P. 215–228. Theobald W.L., Krahulik J.L., Rollins R.C. Trichome description and classification / C.R. Metcalfe, L.P. Chalk (eds.). Anatomy of the dicotyledons. 2nd ed. – Oxford: Clarendon Press, 1979. – Vol. 1. – P. 40–53. Wagner G. Secreting glandular trichomes: more than just hairs // Pl. Physiol., 1991. – Vol. 96, № 3. – P. 675–679.