Universidade Federal de Pernambuco

Centro de Ciências Biológicas

Departamento de Zoologia

Mestrado em Biologia Animal

Comunidade de Papilionoidea – Hesperioidea (Lepidoptera) e plantas do Parque Nacional do

Catimbau, PE: Composição, Sazonalidade e Diversidade

Carlos Eduardo B. Nobre de Almeida

Recife 2007 Carlos Eduardo B. Nobre de Almeida

Comunidade de Papilionoidea – Hesperioidea (Lepidoptera) e plantas do Parque Nacional do Catimbau, PE: Composição, Sazonalidade e Diversidade

Orientador: Prof. Dr. Clemens Schlindwein

Dissertação apresentada ao Curso de Mestrado em Biologia Animal da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos para obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas na área de Biologia Animal.

Recife 2007

Almeida, Carlos Eduardo B. Nobre de Comunidade de Papilionoidea – Hesperioidea (Lepidoptera)e plantas do Parque Nacional do Catimbau, PE: composição, sazonalidade e diversidade / Carlos Eduardo B. Nobre de Almeida. – Recife: O Autor, 2007.

vi, 67 folhas : il., fig., tab.

Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CCB. Biologia Animal, 2007.

Inclui bibliografia.

1. Lepidoptera 2. Borboleta – Fauna – Parque Nacional do Catimbau 3. Plantas – Parque Nacional do Catimbau 4. Insetofauna I. Título.

595.78 CDU (2.ed.) UFPE 595.78 CDD (22.ed.) CCB – 2007-060

Data de Aprovação: 26.02.2007 Recife, 2007 Agradecimentos

À minha família e à Georgia Guimarães pelo apoio, carinho e compreensão.

A Clemens Schlindwein, que aceitou trabalhar com um grupo fora de sua especialidade, o que não o impediu de ser um grande mestre. Obrigado pelo incentivo e conversas estimulantes ao longo desses dois anos de convívio.

A João da Silva, guia e amigo, sem o qual meu trabalho teria sido muito mais difícil e à Dona Maria pelas conversas e excelentes jantares‐almoço no final de cada dia de trabalho no Catimbau.

Aos Drs. Olaf Mielke, Mirna Casagrande, André Victor Freitas, Keith Brown Jr, Curtis Callaghan, Marcelo Duarte e Alfred Moser pela identificação das borboletas. Em especial ao professor Mielke e a André Freitas pelo incentivo e por terem me propiciado grande aprendizado sobre o grupo.

A Marcondes Oliveira e o pessoal do Herbário Geraldo Mariz – UFP, Raquel Pick e Débora Coelho pelo auxílio e identificação de grande parte das plantas.

Aos integrantes do grupo de trabalho Plebeia pela ajuda prestada tanto em campo como no laboratório, em especial a Carlos Eduardo Pinto, Artur Maia, Airton Torres, Paulo Milet, Fábia Andrade, Maise Santos e Raquel Pick.

À professora e grande amiga Luciana Iannuzzi por ter me “iniciado” na pesquisa dos insetos e pelo apoio, fofocas e brincadeiras durante toda minha vida acadêmica. Ainda, aos integrantes do seu grupo de trabalho, Carolina Liberal e Bruno Filgueiras.

À professora Maria Eduarda Larrazábal, sempre pronta a ajudar, pelo carinho e orientações

Ao pequeno mas extraordinário grupo de amigos que contribuíram direta ou indiretamente com este trabalho: Artur Maia, Filipe Sotero, Bruno Arrais, Ivo Frazão, Gustavo Oliveira e aos Três Irmãos.

Ao Ibama pela concessão de autorização de coleta.

Ao Projeto de Pesquisa em Biodiversidade do Semi‐árido (PPBIO) e à fundação O Boticário pelo apoio financeiro.

A CAPES pela bolsa concedida na vigência do Mestrado.

I Resumo

O Parque Nacional do Catimbau está inserido no semi‐árido nordestino, onde pouco se conhece a respeito da fauna de lepidópteros. Entre setembro/2005 e agosto/2006 foi realizado um levantamento das borboletas residentes no Parque, dividido em duas etapas, cada qual com objetivos distintos. A primeira consistiu no levantamento de borboletas nectarívoras e das plantas visitadas, para caracterizar a estrutura dessa comunidade, assim como determinar possíveis estruturas morfológicas voltadas à polinização. A segunda etapa teve como objetivo conhecer a diversidade e sazonalidade das borboletas frugívoras, através do uso padronizado de armadilhas com iscas. No total, 120 espécies de borboletas foram registradas para o Parque, entre as quais, 79 em visita a plantas nectaríferas de 43 espécies e 15 atraídas às armadilhas. As quatro espécies mais abundantes de borboletas frugívoras representaram 84% do total de indivíduos dessa guilda. Correlações significativas foram verificadas entre a abundância de frugívoras e a precipitação anual, a riqueza de espécies e a temperatura média mensal. Um padrão altamente sazonal da comunidade de borboletas frugívoras foi estabelecido, ditado pela disponibilidade de recursos para adultos e larvas. As borboletas nectarívoras mostraram um alto grau de sobreposição de uso de recurso e amplo espectro de visitas, mas uma preferência a plantas arbustivas com flores pequenas e claras que são comuns na paisagem local foi estabelecida. Apenas Lantana spp. apresentaram características típicas de psicofilia. As partes do corpo de maior deposição de pólen foram as peças bucais e regiões de grande deposição foram encontradas em Lycaenidae e Hesperiidae

II Sumário

Agradecimentos ...... I

Resumo ...... II

Lista de figuras ...... V

Lista de tabelas ...... VI

Apresentação ...... 1

Revisão da Literatura ...... 2

Objetivos

Objetivo geral ...... 4

Objetivos específicos ...... 4

Referências bibliográficas ...... 5

CAPÍTULO 1. As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea) do Parque

Nacional do Catimbau, Pernambuco, Brasil

Resumo ...... 9

Abstract ...... 10

Introdução ...... 11

Materiais e Métodos Área de Estudo ...... 11 Coletas ...... 11 Resultados ...... 13

Discussão ...... 18

Referências bibliográficas ...... 20

CAPÍTULO 2. Comunidade de borboletas nectarívoras e plantas relacionadas do Parque

Nacional do Catimbau, Pernambuco, Brasil.

Resumo ...... 24

Abstract ...... 25

Introdução ...... 26

Materiais e Métodos Área de estudo ...... 27

III Metodologia ...... 27 Resultados Interações Borboletas‐Plantas...... 28 Deposição de Pólen...... 36 Discussão ...... 38

Referências bibliográficas ...... 42

CAPÍTULO 3. Seasonal and diversity patterns of fruit‐feeding butterflies (Lepidoptera,

Nymphalidae) in the Catimbau National Park, a Brazilian semi‐arid area

Resumo ...... 49

Abstract ...... 50

Introduction ...... 51

Matherials and Methods Study Area ...... 52 Sampling Procedures ...... 53 Sample and Statystical Analyses ...... 54 Results ...... 54

Discussion ...... 58

References...... 63

IV Lista de figuras

Capítulo 1

Figura 1. Aspectos do Parque Nacional do Catimbau. a‐b: Vistas panorâmicas (...) ...... 12

Figura 2. Composição taxonômica das borboletas do Parque Nacional do Catimbau (...) ...... 13

Capítulo 2 Figura 1. Número de espécies de borboletas que visitaram as 6 espécies de plantas mais 28 procuradas, incluindo proporções de cada família de borboletas ......

Figura 2. Plantas mais visitadas e seus visitantes. a: Leptotes cassius em Mimosa (...) ...... 29

Figura 3. Proporção de espécies de borboletas em relação à quantidade de espécies de plantas 30 visitadas ...... Figura 4. . Proporção de espécies de plantas em relação à quantidade de espécies de borboletas 30 visitantes ......

Figura 5. Proporções das espécies de plantas visitadas pelas borboletas quanto à forma de vida. 34

Figura 6. Proporções das espécies de plantas visitadas pelas borboletas quanto à simetria floral. 35

Figura 7. Proporções das espécies de plantas visitadas pelas borboletas quanto ao tipo floral...... 35

Figura 8. Proporções das espécies de plantas visitadas pelas borboletas quanto à cor (...)...... 35

Figura 9. Locais de deposição de pólen nas borboletas. a: Total; b: Por família ...... 36

Figura 10. Fotografias ao microscópio estereoscópio de grãos de pólen depositados nas 37 borboletas (...)......

Capítulo 3

Figure 1. Figure 1. a: General aspect of Catimbau National Park; b: characteristic (...) ...... 52

Figure 2. Percentages of the six most abundant fruit feeding species recorded (...) ...... 56

Figure 3. Seasonal variation of total abundance, Fontainea halice moretta abundance and 56 precipitation during the sampling period (...) ………………………………......

Figure 4. Accumulated number of species recorded from September/2005 to August/2006 …...... 57

Figure 5. Abundance in the rainy / dry seasons and total abundance of the five sample units ..... 58

V Lista de tabelas

Capítulo 1

Tabela 1. Espécies de borboletas registradas no Parque Nacional do Catimbau do Catimbau (...) 11

Capítulo 2

Tabela 1. Composição da fauna de borboletas visitantes florais e plantas nectaríferas (...) ...... 31

Tabela 2. Principais borboletas visitantes florais e plantas visitadas por elas(...) ...... 31

Tabela 3. Espécies de borboletas visitantes florais e plantas visitadas (...) ...... 32

Capítulo 3

Table 1. Fruit feeding butterflies sampled in Catimbau National Park (...) ...... 55

Table 2. Pearson’s linear correlation coefficients between each of the five most abundant 56 species (...) ......

Table 3. Richness values and Diversity indexes of the five Sample Units …...... 58

Table 4. Surveys of fruit feeding butterflies in Central and South America (...) ...... 59

VI Apresentação

O presente estudo é o resultado de um ano de coletas realizadas no Parque Nacional do Catimbau, conhecido localmente como Vale do Catimbau. Em sua essência, é um levantamento da fauna de borboletas que se aprofunda em questões relacionadas aos hábitos alimentares e variação temporal desses insetos na fase adulta. Portanto, ainda permanecem desconhecidas localmente as interações entre as suas larvas e plantas hospedeiras. A dissertação está dividida em três capítulos organizados em forma de artigos a serem enviados a periódicos científicos. A formatação foi padronizada e baseia‐se nas normas da revista Ecological Entomology. O primeiro capítulo: ‘As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea) do Parque Nacional do Catimbau, Pernambuco, Brasil’ é o levantamento propriamente dito, onde é apresentada de maneira geral, a composição taxonômica e a sazonalidade do grupo, estudadas mais detalhadamente nos capítulos seguintes. O manuscrito deste capítulo foi submetido ao periódico Zootaxa. O segundo capítulo: ‘Comunidade de borboletas nectarívoras e plantas relacionadas do Parque Nacional do Catimbau, Pernambuco, Brasil’ destaca a estrutura da comunidade das borboletas que possuem o néctar como principal fonte energética, o padrão de utilização das plantas nectaríferas utilizadas pelos adultos e a deposição de pólen no seu corpo. O manuscrito deste capítulo será submetido ao periódico Insect‐Plant Interactions. O terceiro capítulo: ‘Seasonal and diversity patterns of fruit‐feeding butterflies (Lepidoptera, Nymphalidae) in the Catimbau National Park, a Brazilian semi‐arid area’ foi escrito em inglês e formatado de acordo com as normas do periódico ‘Ecological Entomology’ ao qual será submetido. Este aborda a variação sazonal e a diversidade das borboletas incluídas na guilda trófica dos frugívoros, através da utilização de metodologia de coleta padronizada durante o ano de estudo.

1

Introdução Geral

As superfamílias Papilionoidea e Hesperioidea

As borboletas constituem uma pequena fração dentro da ordem Lepidoptera, a segunda maior do reino animal, a qual possui cerca de 150.000 espécies registradas. Estão representadas pelas superfamílias de Macrolepidoptera: Hesperioidea (Hesperiidae) e Papilionoidea (Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae e Riodinidae) (Kristensen & Skalski 1999). Características marcantes são as antenas clavadas e hábitos diurnos para a maioria das espécies. Apesar das ‘apenas’ 18.000 espécies conhecidas, estão entre os artrópodes mais bem estudados do planeta e formam um grupo de taxonomia e sistemática relativamente bem resolvidas em comparação com outros insetos. Isto se deve provavelmente às asas cobertas de escamas que formam padrões espetaculares de cores e formatos, o que desperta interesse de leigos e naturalistas há tempos (Grimaldi & Engel 2005). Para o Brasil, Brown (1996) estima cerca de 3.300 espécies de borboletas. A sua fauna encontra‐se bem documentada para os principais ecossistemas do país (Brown & Mielke 1967a, 1967b, ver Brown 1996, Brown & Freitas 2000, Emery et al. 2006), à exceção da Caatinga.

Interações Lepidoptera‐Plantas

Os lepidópteros constituem o maior grupo de insetos herbívoros (Grimaldi & Engel 2005). Durante a fase larval, a grande maioria das espécies utiliza algum tecido vegetal como fonte alimentar e devido a isto, diversos são os casos de pragas de cultivares (Costa Lima 1923). Quando adultos utilizam néctar, pólen, líquidos de frutos e exudatos de plantas como recurso energético. Outros alimentos adicionais são excrementos e carniça (DeVries, 1983, 1987). As borboletas adultas são divididas em duas principais guildas tróficas, de acordo com o tipo principal de alimento utilizado, como frugívoras ou nectaríferas (DeVries 1987). O primeiro grupo, formado pelos Nymphalidae das subfamílias Charaxinae, Biblidinae, Morphinae, Satyrinae e Nymphalinae – Coeini, vem sendo bastante utilizado em estudos biogeográficos, ecológicos e conservacionistas, devido à possibilidade de coletas padronizadas através da aplicação de armadilhas com iscas (Daily & Ehrlich 1995, DeVries et al. 1997, Hughes et al. 1998, Shahabuddin & Terborgh 1999, DeVries & Walla 2001, Uehara‐Prado 2005, 2007). Fazem parte do segundo grupo, todas as outras subfamílias de Nymphalidae e demais famílias. Apesar de possuírem outras fontes de alimento, a principal é o néctar floral. Devido a este fato, diversas espécies de borboletas podem desempenhar importante função como polinizadores (Scoble 1992).

2 Dada a importância da fertilização cruzada, Richards (1997) ressalta que todos os aspectos reprodutivos das angiospermas zoófilas (polinizadas por animais) estão relacionados à necessidade de obtenção de polinizadores adequados. Dessa maneira, o aparecimento de estruturas florais como pétalas e nectários em angiospermas, reflete essa necessidade (Endress, 1996). O processo co‐evolutivo entre flores e polinizadores resultou numa grande diversidade de síndromes florais, nas quais gêneros e espécies de uma mesma família podem exibir diferentes estratégias de polinização ligadas a um ou mais tipos de polinizadores (Richards, 1997). A fusão de componentes do perianto (conjunto de estruturas estéreis que envolvem os órgãos férteis da flor) é característica marcante em flores polinizadas por insetos de glossas e probóscides longas, como borboletas e mariposas (Herrera, 1996; Proctor et al, 1996). Esses animais estão associados a flores hipocrateriformes e tubulares (Faegri e Van der Pijl 1971), geralmente possuindo odor adocicado ou fresco (Proctor et al, 1996). Flores polinizadas por mariposas e borboletas diferem na cor, horário de antese e intensidade de perfumes florais. Aquelas polinizadas por mariposas (esfingófilas) são brancas ou pálidas, possuem antese noturna e cheiro bastante forte, enquanto que as flores polinizadas por borboletas (psicófilas) são caracterizadas por apresentarem um amplo espectro de cores, antese diurna, perfume delicado e plataforma de pouso (Faegri & van der Pijl, 1971; DeVries, 1983; Proctor et al, 1996). Algumas espécies ou gêneros vegetais são bem conhecidos pelas adaptações voltadas à polinização por borboletas, como Primula (Tremaye & Richards 1993), Caesalpina pulcherrima L. (Cruden & Hermann‐Parker 1979), Dianthus (Jennersten 1984, Erhardt 1990) Lantana (Barrows 1976), Hirtella (Arista et al. 1997) e Lippia (Gottsberger & Siberbauer‐ Gottsberger 2006). Até o momento, são desconhecidas plantas que possuem flores com estreita relação com borboletas na Caatinga.

3 Objetivos

Geral

Conhecer as interações entre as comunidades de borboletas e plantas do Parque Nacional do Catimbau e ampliar o conhecimento da lepidopterofauna do semi‐árido brasileiro.

Específicos

‐ Levantar a fauna de borboletas do Parque;

‐ Determinar a estrutura e composição da comunidade de borboletas nectarívoras e plantas do Parque;

‐ Caracterizar a comunidade de borboletas frugívoras do parque e identificar os efeitos sazonais sobre sua riqueza, abundância e diversidade.

4 Referências Bibliográficas

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Cruden, R. W. & Hermann‐Parker, S. M. (1979) Butterfly pollination of Caesalpina pulcherrima, with observation on a psychophilous syndrome. Journal of Ecology, 67, 155‐168.

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6

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Scoble, M. J. (1992) The Lepidoptera, Form, Function and Diversity. Oxford University Press, New York.

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Uehara‐Prado, M., Brown, K. S. Jr. & Freitas, A. V. L. (2005) Biological traits of frugivorous butterflies in a fragmented and a continuous landscape in the south Brazilian atlantic forest. Journal of the Lepidopterists’ Society 59(2), 96–106.

Uehara‐Prado, M., Brown, K. S. Jr. & Freitas, A. V. L. (2007) Species richness, composition and abundance of fruit‐feeding butterflies in the Brazilian Atlantic Forest: comparison between a fragmented and a continuous landscape. Global Ecology and Biogeography 16(1), 43‐54.

7

Capítulo 1

“As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea) do Parque Nacional do Catimbau, Pernambuco, Brasil”

Enviado ao periódico Zootaxa

Nobre, C. E. B. 1. As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea)...

Resumo: Neste trabalho são relatadas a primeira lista de borboletas para a caatinga e informações sobre sua estrutura temporal. O estudo foi realizado no Parque Nacional do Catimbau, Pernambuco, situado no semi‐árido nordestino. Para isso, foi realizado um levantamento de borboletas de setembro/2005 a agosto/2006 durante 5 dias por mês, percorrendo‐se trilhas com plantas em floração e utilizando‐se armadilhas com iscas de banana fermentada. Foram registradas 121 espécies de borboletas, metade registrada apenas na estação chuvosa, 42% em ambas as estações e 7% na estação seca. A baixa riqueza de espécies já era esperada para a região, determinada principalmente pelo clima semi‐árido. A fauna é dominada por espécies típicas de áreas abertas e de ampla distribuição geográfica e ainda não há confirmação de endemismos.

Palavras‐chave: Inventário, insetofauna, caatinga, sazonalidade, savana.

9 Nobre, C. E. B. 1. As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea)...

Abstract. The first butterfly checklist for the caatinga region and information about the seasonal structure of these butterflies are presented. This study was conducted in the Catimbau National Park, located in the NE ‐ Brazilian semi‐arid. The butterflies were collected between September/2005 to August/2006 during 5 days per month, in trails exhibiting flowering plants and by the use of fruit‐bait traps. A total of 121 butterfly species was registered, half of them only in the rainy season, 42% in both seasons and 7% in the dry season. The low species richness was already expected for this region, determined mainly by the semi‐arid conditions. The butterfly fauna is dominated by typical open areas species of wide geographical distribution. No endemism was confirmed. The proportion of Ithomiinae followed the general Neotropic tendency, with 5% of the total butterfly species, consequence of the wet areas with permanent water courses, an atypical condition for the caatinga.

Keywords: Checklist, insect fauna, caatinga, seasonality, savanna.

10 Nobre, C. E. B. 1. As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea)...

Introdução

O inventário da biota local constitui o primeiro passo para o conhecimento de sua biodiversidade e entendimento das interações que ocorrem entre as espécies do grupo de interesse. É de especial valia para ambientes ainda pouco estudados e que vêem sofrendo acelerado processo de degradação. É o caso da caatinga, a região natural brasileira menos protegida por unidades de conservação e altamente suscetível à alteração (Leal et al. 2003, Leal et al. 2005). Pouco se conhece sobre a Lepidopterofauna da caatinga (Silva et al. 2002) e levantamentos sistematizados só são conhecidos para a família Sphingidae (Duarte et al. 2001, Gusmão & Creão‐Duarte 2004 e Duarte & Schlindwein 2005). O Parque Nacional do Catimbau está inserido no semi‐árido nordestino mas não constitui uma caatinga ‘típica’. A vegetação local é considerada de extrema importância biológica (Silva et al. 2002) e é caracterizada por uma mistura predominante de elementos de caatinga, campos rupestres e cerrado (Andrade et al. 2004. Informações sobre a fauna local de borboletas (Papilionoidea e Hesperioidea) são inexistentes. Aqui fornecemos a primeira lista de borboletas para uma área inserida no domínio da caatinga e informações sobre a composição taxonômica e estrutura temporal da comunidade desses insetos.

Materiais e Métodos

Área de Estudo

O estudo foi realizado no Parque Nacional do Catimbau, situado a 285 quilômetros do Recife. Abrange uma área de 62.554 hectares e faz parte dos municípios de Buíque, Ibimirim e Tupanatinga, na região chamada Sertão do Moxotó (8°24ʹ00ʹʹ e 8°36ʹ35ʹʹ S e 37°09ʹ30ʹʹ e 37°14ʹ40ʹʹ W). A região apresenta clima tropical semi‐árido, com temperatura média anual de 23°C, precipitação média variando de 700 a 1100 mm por ano e chuvas concentradas nos meses de março a julho (ITEP 2006). A altitude varia de 600 a 1000 metros e o relevo é irregular com partes planas, afloramentos rochosos e encostas íngremes (Figura 1).

Coletas

O levantamento das borboletas foi realizado de setembro/2005 a agosto/2006 durante 5 dias por mês. Para isso, utilizaram‐se redes entomológicas e foram percorridas diversas trilhas, em diferentes tipos de paisagem do Parque, priorizando‐se locais de maior abundância de plantas em floração a cada mês. As coletas concentraram‐se nos horários de maior atividade das borboletas, entre 9:00 e 15:00 h.

11 Nobre, C. E. B. 1. As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea)...

a

b

c

Figura 1. Aspectos do Parque Nacional do Catimbau. a‐b: Vistas panorâmicas, mostrando chapadas e morros‐testemunhos; c: vegetação arbustiva característica do Parque.

12 Nobre, C. E. B. 1. As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea)...

Para o levantamento das borboletas frugívoras, foram estabelecidas cinco unidades amostrais em áreas distintas do Parque. Em cada unidade, cinco armadilhas com iscas foram montadas, a uma distância mínima de 20 m entre elas. A isca utilizada foi uma mistura de banana amassada com caldo de cana, fermentada por 48 horas. As armadilhas eram mantidas durante dois dias consecutivos no campo e as iscas eram postas entre as 06:00 e 08:00 horas de cada dia de amostragem. Para cada estação do ano (seca e chuvosa), as espécies de borboletas foram categorizadas de acordo com a freqüência de captura ou registro, como raras (1 a 3 vezes), incomuns (4 a 10 vezes) ou comuns (mais de 10 vezes). As borboletas foram depositadas na Coleção Entomológica da Universidade Federal de Pernambuco. A classificação sistemática seguiu Lamas (2004), com a exceção de Hallonympha paucipuncta, incluída em novo gênero por Penz & DeVries (2006).

Resultados

No total, foram registradas 121 espécies de borboletas para o Parque (Tabela 1). A família com o maior número de espécies foi Nymphalidae, correspondendo a 34% do total (Figura 2). Algumas espécies apresentaram distribuição restrita a determinados tipos de hábitats ou somente um exemplar foi coletado. Como exemplos, indivíduos de 4 espécies de Ithomiinae, somente encontrados em áreas de ‘brejos’ ao longo de cursos d’água permanentes e na base de serras areníticas, 4 espécies de Riodinidae limitadas a um pequeno trecho de trilha em meio a vegetação arbórea e alguns Lycaenidae sob a encosta de um afloramento rochoso (Tabela 1). Mais da metade das espécies (61) foi registrada apenas nos meses da estação chuvosa, 51 espécies em ambas as estações e somente 9 foram registradas apenas na estação seca. Destas últimas, 7 foram classificadas como raras ou restritas (Tabela 1).

Papilionidae Lycaenidae 2% 22% He s pe r iidae 28%

Riodinidae 7% Pieridae

Nym phalidae 7% 34%

Figura 2. Composição taxonômica das borboletas do Parque Nacional do Catimbau.

13 Nobre, C. E. B. 1. As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea)...

Tabela 1. Espécies de borboletas registradas no Parque Nacional do Catimbau, PE. Símbolos: Fl ‐ visitas a flores; Ar – Armadilhas com iscas; Al – aleatório; ● – rara; ●● – incomum; ●●● – comum; * exemplares encontrados somente em determinado local do Parque: ¹Base da Pedra Solteira, ²Brejo São José, ³Paraíso Selvagem, 4 Trilha da Pedra do Cachorro, 5Base da Pedra Solteira Método de Coleta Estação Táxon Fl Ar Al Seca Chuvosa HESPERIIDAE Pyrginae Eudamini Aguna asander asander (Hewitson, 1867) x x ●● Chioides c. catillus (Cramer, 1779) x x ●●● ●●● Epargyreus s.socus Hübner, [1825] x ●● ●●● Polygonus leo pallida Röber, 1925 x ● Polythrix roma E. Y. Watson, 1893 x ● Proteides m. mercurius (Fabricius, 1787) x ● Typhedanus eliasi Mielke, 1979 x ● ● Typhedanus undulatus (Hewitson, 1867) x ● Urbanus d. dorantes (Stoll,1790) x x ●● ●●● Urbanus procne (Plötz, 1880) x ● Urbanus p. proteus (Linnaeus, 1758) x x ●●● ●●● Pyrgini Chiomara asychis autander (Mabille, 1891) x x ●● ●●● Cycloglypha t. thrasibulus (Fabricius, 1793) x ● Gesta g. gesta (Herrich‐Schäffer, 1863) x x ●●● ●●● Gindanes brontinus bronta Evans, 1953 x ● Heliopetes macaira orbigera (Mabille, 1888) x ● Heliopyrgus domicella willi (Plötz, 1884) x x ●●● ●●● Mylon sp. x ●●● Pyrgus orcus (Stoll, 1780) x x ● ●●● Pyrgus veturius Plötz, 1884 x ●●● Timochares t. trifasciata (Hewitson, 1868) x ●●● Timochreon doria (Plötz, 1884) x ●● Zopyrion evenor thania Evans, 1953 x ● ●●● Hesperiinae Copaeodes jean favor Evans, 1955 x x ● Hylephila phyleus phyleus (Drury, 1773) x ● Lerodea erythrostictus (Prittwitz, 1868) x ●●● Methionopsis ina (Plötz, 1882) x ●●● Monca branca Evans, 1955 x x ●●● Panoquina lucas (Fabricius, 1793) x x ●●● Saliana mathiolus (Herrich‐Schäffer, 1869) x ● ● Synale hylaspes (Stoll,1781) x ● Synapte malitiosa equa Evans, 1955 x ● Vehilius inca (Scudder, 1872) x ●● LYCAENIDAE Theclinae Eumaeini Allosmaitia strophius (Godart, [1824]) x ●●● Arawacus ellida (Hewiton, 1867) x ● Atlides polybe (Linnaeus, 1763) x ●●● Atlides rustan (Stoll, 1790) x ●

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Táxon Fl Ar Al Seca Chuvosa Aubergina vanessoides (Prittwitz, 1865) x ● Brangas silumena (Hewitson, 1867) x ● Chlorostrymon simaethis (Drury, 1773) x ●●● Cyanophrys herodotus (Fabricius, 1793) x ● Electrostrymon ecbatana (Hewitson, 1868) x ●● Electrostrymon endymion (Fabricius, 1775) x ● ●●● Michaelus jebus (Godart, [1824]) x ●●● Ministrymon azia (Hewitson, 1873) x ●● Ministrymon una (Hewitson, 1873) x ●● Pseudolycaena marsyas (Linnaeus, 1758) x ●●● Rekoa marius (Lucas, 1857) x ●●● Rekoa palegon (Cramer, 1780) x x ● ●●● Strymon astiocha (Prittwitz, 1865) x ●● ●●● Strymon bazochii (Godart, [1824]) x ●●● Strymon bubastus (Stoll, 1780) x ● Strymon cestri (Reakit, 1867) x ● Strymon crambusa (Hewitson, 1874) x ● Strymon mulucha (Hewitson, 1867) x ●● Strymon rufofusca (Hewitson, 1877) x x ●●● ●●● Strymon sp. x ●●¹ Ziegleria syllis (Godman & Salvin, 1887) x ●●● Polyommatinae Hemiargus hanno (Stoll, 1790) x x ●●● ●●● Leptotes cassius (Cramer, 1775) x x ●●● ●●● NYMPHALIDAE Biblidinae Biblidini Ageroniina Hamadryas f. februa (Hübner, [1823]) x x ●●● ●●● Hamadryas f. feronia (Linnaeus, 1758) x ● ●● Biblidina Biblis hyperia nectanabilis (Fruhstorfer, 1909) x x ●●● Callicorina Callicore s sorana (Godart, [1824]) x x ●●● ●●● Epicaliina Eunica tatila bellaria Fruhstorfer, 1908 x ●●● Eubagina Dynamine a. agacles (Dalman, 1823) x ●● Dynamine p. postverta (Cramer, 1779) x x ● ●●● Eurytelina Mestra dorcas hypermestra Hübner, [1825] x x ●●● Cyrestini Marpesia c. chiron (Fabricius, 1775) x ● Charaxinae Anaeini Fountainea g. glycerium (Doubleday, [1849]) x x ●●● ●●● Fountainea halice moretta (H.Druce, 1877) x x ●●● ●●● Hypna clytemnestra forbesi Godman & x x ●●● ●●● Salvin 1884 Zaretis isidora (Cramer, 1779) x ● ●

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Família / Espécie Fl Ar Al Seca Chuvosa Preponini Prepona l. laertes (Hübner, [1811]) x ● Danainae Danaini Danaina Danaus eresimus plexaure (Godart, 1819) x ●● Danaus erippus (Cramer, 1775) x x ● ●●● Danaus g. gilippus (Cramer, 1775) x x ●●● Euploeini Itunina Lycorea halia discreta (Haensch, 1909) x ● ●●● Heliconiinae Argynnini Euptoieta hegesia meridiania Stichel, 1938 x x ● ●●● Heliconiini Agraulis vanillae (Linnaeus, 1758) x x ●●● ●●● Eueides isabella dianasa (Hübner, [1806]) x x ●●● Heliconius erato phyllis (Fabricius, 1775) x x ●● ●●● Ithomiinae Dircennini Episcada h. hymenaea (Prittwitz, 1865) x ●●● ●●●²,³ Godyridini Pseudoscada erruca (Hewitson, 1855) x ●● ●●●²,³ Mechanitini Methona singularis (Staudinger, [1884]) x ●●² Thyridia psidii hippdamia (Fabricius, 1775) x ●³ Mechanitis lysimnia nesaea Hübner, [1820] x ●● ●●● Napeogenini Hypothyris ninonia daetina (Weyner, 1899) x ●● ●●● Morphinae Brassolini Brassolina Opsiphanes i. invirae (Hübner, [1808]) x ●● ●●● Libytheinae Libytheana carinenta carinenta (Cramer, 1777) x ●● Limenitidinae Limenitidini Adelpha iphicleola leucates Fruhstorfer, 1915 x ●● Nymphalinae Coeini Historis a. acheronta (Fabricius, 1775) x ● Kallimini Anartia j. jatrophae (Linnaeus, 1763) x x ● ●●● Junoniae.e evarete (Cramer, 1779) x x ●● ●●● Siproeta s. stelenes (Linnaeus, 1758) x ● Melitaeini Phyciodina Ortilia ithra (W.F. Kirby, 1900) x x ●●● Phystis simois simois (Hewitson, 1864) x x ● ●●● Satyrinae

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Família / Espécie Fl Ar Al Seca Chuvosa Satyrini Euptychiina Pharneuptychia innocentia (C. Felder & R. x ●● Felder, 1867) Pharneuptychia phares (Godart, [1824]) x x ●●● ●●● Taygetis sp. x ● PAPILIONIDAE Papilioninae Troidini Battina Battus p. polydamas (Linnaeus, 1758) x ●●● ●● Papilionini Heraclides anchisiades capys (Hübner, [1809]) x ●● Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & x x ●● ●●● Jordan, 1906) PIERIDAE Coliadinae Anteos clorinde (Godart, [1824]) x x ●●● ●●● Aphrissa statira (Cramer, 1777) x x ●● Eurema albula (Cramer, 1775) x x ●● Eurema elathea flavescens (Chavannes, 1850) x x ●●● ●●● Phoebis p philea (Linnaeus, 1763) x ● ●● Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777) x x ●●● ●●● Pyrisitia nise tenella (Boisduval, 1836) x x ●●● ●●● Pierinae Pierini Ascia monuste orseis (Godart, 1819) x x ●●● ●●● Glutophrissa d. drusilla (Cramer, 1777) x ● RIODINIDAE Riodininae Riodinidae sp. x ● Nymphidiini Aricorina Aricoris campestris (H.W. Bates, 1868) x x ●●● ●●● Lemoniadina Thisbe rupestre Callagham, 2001 x ● ●● Synargis calyce (C. Felder & R. Felder, 1862) ●●● Riodinini Parcella amarynthina (C. Felder & R. Felder, x ● 1865) Baeotis johannae cearaica Seitz, 1916 x ● ●●●4 Incertae sedis Calydna venusta morio Stichel, 1929 x ●4 Emesis diogenia Prittwitz, 1865 x x ● ●●● Hallonympha paucipuncta (Spitz, 1930) x ●

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Discussão

Este é o primeiro levantamento de borboletas realizado de forma sistemática em uma área do semi‐árido nordestino. A fauna de Hesperioidea e Papilionoidea local foi bastante pobre quando comparadas a áreas de floresta úmida (e.g. Kesselring & Ebert 1982, Brown 1992, DeVries 1987, 1997, Beccaloni & Gaston 1995) ou até mesmo de Cerrado (Brown & Gifford 2002, Emery et al. 2006). Essa baixa riqueza de espécies já era esperada para uma região altamente sazonal, com regime pluvial irregular, cobertura florestal escassa e alta insolação. Apesar disso, um ano de coletas mensais ainda é pouco para se estabelecer uma estimativa fiel da riqueza de borboletas do local (O. Mielke, com. pess.) e é esperado que o aumento do esforço revele um número razoável de novas ocorrências devido a fatores como migração, floração de outras plantas ou ao próprio ciclo de vida desses insetos (Brown 1992). Naturalmente, a fauna de borboletas do Parque é caracterizada pela afinidade à fisionomia dominante. Boa parte das espécies registradas neste levantamento são comuns em ambientes abertos ou ruderais. Todas as três espécies de papilionídeos possuem ampla distribuião geográfica e são típicas de ambientes abertos. Battus polydamas e Heraclides thoas ocorrem em todas as 7 principais regiões biogeográficas americanas estabelecidas para a família (Norte‐americana, Atlântica, Amazônica, Caribenha, Andina, Trans‐andina e Sul‐ temperada) e Heraclides anchisiades ocorre em 6 destas (Tyler et al. 1994). O ambiente semi‐ árido do Parque parece desfavorecer a presença de espécies grandes e vistosas como as citadas acima e outras como Morpho e Caligo (Nymphalidae, Morphinae) (Nobre & Schlindwein, em prep.). Entre os Lycaenidae e Riodinidae mais comuns do parque estão as duas espécies de Polyommatinae, Hemiargus hanno e Leptotes cassius também largamente distribuídos pelas américas, os Riodininae Emesis diogenia e Aricoris campestris, e diversos Theclinae como Pseudolycaena marsyas, Rekoa marius, R. palegon, Electrostrymon endymion, Chlorostrymon simaethis e Strymon bazochii, facilmente encontrados nos neotrópicos (Brown 1992, 1993). Gêneros mais associados a florestas úmidas também foram registrados, como Atlides, Cyanoprhis, Brangas e Apodemia (Brown 1993), mas à exceção de Atlides polybe, indivíduos das demais espécies foram raros. Chama à atenção a alta proporção de espécies de licenídeos em relação aos riodinídeos, os quais possuem riqueza de espécies semelhantes na região neotropical (Callagham & Lamas 2004, Robbins & Lamas 2004). Para Riodinidae, família essencialmente Neotropical (Smart 1975, DeVries 1997) só foram capturados indivíduos de 9 espécies e a única tribo presente de larvas mirmecófilas, Nymphidiini (Harvey 1987), foi representada por apenas 3 espécies. Sabendo que grande parte das espécies de riodinídeos apresenta distribuição bastante restrita a habitats específicos e que pode variar mesmo entre ambientes similares e adjacentes (Brown 1992, DeVries 1997), é provável que o

18 Nobre, C. E. B. 1. As borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea ‐ Hesperioidea)...

número de espécies encontradas ainda esteja muito aquém da diversidade local de Riodinidae. Ao contrário do que ocorre para o Cerrado, o ecossistema brasileiro de fisionomia mais próxima à caatinga, onde o endemismo para Riodinidae é de 24% (Brown & Gifford 2002), não houve endemismo confirmado para o Parque. A espécie ainda não identificada deste estudo, Riodinidae sp., talvez seja única endêmica do local. O mesmo ocorreu para os outros grupos de borboletas. Dentro da família Nymphalidae, destaca‐se a presença restrita das 4 espécies de asas transparentes de Ithomiinae (Episcada h. hymenaea Pseudoscada erruca, Methona singularis e Thyridia psidii hyppdamia) aos ambientes mais úmidos do Parque, associadas à presença de cursos d’água permanentes. Nestes locais encontraram‐se aglomerações de dezenas ou centenas de indivíduos (ver DeVries 1987), em sua maioria de Episcada h. hymenaea, mesmo em mês seco (Janeiro), o que deve ser uma condição atípica para o semi‐árido nordestino. Na caatinga, ambientes úmidos com cobertura florestal são uma exceção e a ocorrência de rios ou cursos d’água perenes é rara. A proporção de Ithomiinae obedeceu à tendência geral observada nos Neotrópicos (Beccaloni & Gaston 1995), somando quase 5% do total de espécies de borboletas, provavelmente conseqüência da presença desses locais úmidos no Parque Nacional do Catimbau. A acentuada variação temporal observada, com grande diminuição no número de espécies na estação seca já era esperada, uma vez que a produção de novas folhas durante esse período é quase nula e a disponibilidade de folhas velhas e flores diminui bastante. A alta sazonalidade em ambientes de caatinga já foi relatada para outros grupos de insetos, como esfingídeos (Gusmão & Creão-Duarte 2004, Duarte & Schlindwein 2005), abelhas (Martins 1994, Aguiar & Martins 1997) e Coleoptera ‐ Cerambycidae (Maia et al. 2003).

Agradecimentos

Agradecemos aos lepidopterólogos: André V. L. Freitas e Keith Brown Jr. (todos os grupos); Marcelo Duarte e Alfred Moser (Lycaenidae) e Curtis Callagham (Riodinidae) pelo auxílio na identificação das borboletas à CAPES e CNPq pela concessão de bolsas aos autores e ao IBAMA pela autorização de coleta. Esse estudo teve financiamento da Fundação O Boticário e do Projeto de Pesquisa em Biodiversidade do Semi‐árido (PPBIO).

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22

Capítulo 2

“Comunidade de borboletas nectarívoras e plantas do Parque Nacional do Catimbau, Pernambuco, Brasil”

A ser enviado ao periódico Insect‐Plant Interactions Nobre, C. E. B. 2. Comunidade de borboletas nectarívoras e plantas...

Resumo. Com o objetivo de conhecer a estrutura da comunidade de borboletas

nectarívoras e plantas relacionadas do Parque Nacional do Catimbau, foi realizado um

levantamento das borboletas e das flores visitadas entre setembro/2005 a agosto/2006.

Foram registradas 79 espécies de borboletas visitando 43 espécies vegetais e nas seis

espécies de plantas mais visitadas ocorreram 75% das espécies de borboletas. Grande

proporção de espécies de borboletas foi registrada em apenas 1 ou 2 espécies de plantas e

quase metade das espécies de plantas foi visitada por apenas 1 ou 2 espécies de borboletas.

Foi observada grande sobreposição de visitas e a maioria das plantas visitadas possui

hábito arbustivo. As plantas visitadas não parecem apresentar caracteres morfológicos

voltados exclusivamente à visitação das borboletas, à exceção de Lantana spp. Apesar da

predominância numérica de flores com tons fortes, as plantas preferidas são arbustos de

flores pequenas e claras de floração em massa. Foram encontrados grãos de pólen aderidos

principalmente às peças bucais e asas. Padrões de deposição de pólen foram encontrados

em Lycaenidae (nos olhos) e Hesperiidae (nas manchas hialinas das asas).

Palavras‐chave: Interações borboletas‐flores, Papilionoidea, Hesperioidea, caatinga, savana.

24 Nobre, C. E. B. 2. Comunidade de borboletas nectarívoras e plantas...

Abstract. The objective of this study was to know the community structure of the nectar‐ feeding butterflies and visited plants in the Catimbau National Park. An inventory of the butterflies and visited plants was made between Setember/2005 and August/2006. Individuals of 79 species of butterflies were caught visiting the flowers of 43 plant species. The six most visited plant species attracted 75% of the butterfly species. A high proportion of the butterfly species was registered in just 1 or 2 plant species and almost half of the plant species was visited by 1 or 2 butterfly species. A high degree of overlap in the visits was observed and the majority of the visited plants were shrubs. The plants did not present morphological characters typical of psychophily with the exception of Lantana spp. Despite the numerical predominance of plants with vivid colored flowers, the preferred plants had white or pale flowers and presented mass flowering. Pollen grains were found adhered mostly on the mouthparts and on the wings. Patterns of pollen deposition were found in Lycaenidae (on the eyes) and Hesperiidae (on the hyaline wing spots).

Keywords: Butterfly‐flower interactions, Papilionoidea, Hesperioidea, caatinga, savana.

25 Nobre, C. E. B. 2. Comunidade de borboletas nectarívoras e plantas...

Introdução

As borboletas apresentam íntimas relações com plantas, na medida em que virtualmente todas as espécies utilizam‐se destas de alguma maneira, em algum período de seu ciclo de vida. Além da presença de plantas hospedeiras para as larvas, as espécies com flores nectaríferas são imprescindíveis para a manutenção da maioria das espécies de borboletas em determinado local. A sua presença e abundância entre outros fatores pode ser influenciada pela presença e diversidade de plantas nectaríferas (Gilbert 1989, Britten & Riley 1994, Brown & Freitas 2003, Krauss et al. 2003). O néctar constitui a mais importante fonte energética para essa guilda de borboletas, sendo um importante recurso para a realização das atividades vitais como localização de parceiros, defesa de espaço, reprodução e migração (Thomas & Singer 1987, Tyler et al. 1994, Brower & Pile 2004). A eficiência de oviposição das fêmeas, a eclosão de larvas e seu futuro fitness estão diretamente relacionados à disponibilidade e consumo de néctar pelos adultos (Tyler et al. 1994). A síndrome de polinização por borboletas é denominada psicofilia, na qual as flores apresentam caracteristicamente cores vivas e contrastantes, antese diurna, odores sutis e algum grau de fusão da corola (Müller 1873, Vogel 1954, Faegri & Pijl 1971). Contudo, são relativamente poucas as espécies de plantas polinizadas somente por borboletas. Enquanto existe uma vasta literatura sobre comunidades de abelhas e plantas neotropicais (Heithaus 1979, Martins 1994, Alves dos Santos, 1998, Schlindwein 1998), pouco se sabe a respeito da estrutura de comunidades de borboletas nectarívoras e seus recursos nessa região. Informações conclusivas a respeito da eficiência das borboletas como polinizadoras também são escassas. Geralmente esses insetos são tidos em sua maioria como polinizadores adicionais, generalistas ou em alguns casos, pilhadores. Silberbauer‐ Gottsberger & Gottsberger (1988) caracterizam as borboletas como oportunistas num cerrado do estado de São Paulo, visitando flores que são polinizadas principalmente por outros insetos, especialmente abelhas. Nesta área, não encontraram nenhuma planta nativa psicófila. Apesar disso, Ramírez (2004) caracterizou a polinização por borboletas como a segunda mais freqüente para árvores e arbustos e em áreas abertas de uma savana venezuelana. Ainda, Arista et al. (1997) e Tobar et al. (2001) constataram que as borboletas são, de fato, vetores de pólen e Cruden & Hermann‐Parker (1979) confirmaram a eficiência de Papilionídeos como vetores e polinizadores de Caesalpina pulcherrima. Em ambientes altamente sazonais como a caatinga, a oferta de néctar floral para as borboletas é restrita quase que exclusivamente à estação chuvosa, o que pode limitar a ocorrência de borboletas nectarívoras a esse período. Como existem poucos casos de especificidade entre borboletas adultas e plantas, é de se esperar um alto grau de sobreposição de uso de recurso floral nesta comunidade.

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O objetivo desse estudo foi conhecer a comunidade de borboletas nectaríferas e plantas do Parque Nacional do Catimbau, localizado na caatinga nordestina, onde inexistem informações acerca das interações entre esses grupos. Para isso, perguntamos: 1. Qual a estrutura e composição da comunidade de borboletas nectarívoras e plantas do Parque Nacional do Catimbau? 2. O quão específicos são os adultos dessas borboletas em relação às plantas visitadas? 3. Existem grupos de plantas ou tipos de flores preferidos pelas borboletas ou por determinados grupos de borboletas? 4. Em que local do corpo das borboletas o pólen é depositado? Existem partes ou estruturas do corpo voltadas ao processo?

Materiais e Métodos

Área de Estudo

O estudo foi realizado no Parque Nacional do Catimbau, situado a 285 quilômetros do Recife. Abrange uma área de 62.554 hectares e faz parte dos municípios de Buíque, Ibimirim e Tupanatinga, na região chamada Sertão do Moxotó (8°24ʹ00ʹʹ e 8°36ʹ35ʹʹ S e 37°09ʹ30ʹʹ e 37°14ʹ40ʹʹ W). A região apresenta clima tropical semi‐árido, com temperatura média anual de 23°C, precipitação média variando de 700 a 1100 mm por ano e chuvas concentradas nos meses de março a julho (ITEP 2006). O relevo é irregular com partes planas, afloramentos rochosos e encostas íngremes. A altitude varia de 600 a 1000 metros. A vegetação local é considerada de extrema importância biológica (MMA 2002), caracterizada por uma mistura de elementos de caatinga, cerrado, floresta Atlântica e algumas espécies vegetais endêmicas (Andrade et al. 2004 Gomes et al. 2006).

Metodologia

O levantamento das borboletas e de visitas a flores foi realizado de setembro/2005 a agosto/2006 durante 4 dias por mês. Para isso, foram percorridas diversas trilhas, em diferentes tipos de paisagem do Parque, priorizando‐se locais de maior abundância de plantas em floração a cada mês. As borboletas foram coletadas durante a visita floral e as plantas herborizadas. Em casos de borboletas de fácil identificação ou de insucesso na captura, a visita foi anotada. Sempre que possível, as visitas foram fotografadas. As espécies de borboletas foram categorizadas de acordo com a quantidade de vezes em que foram capturadas ou registradas nas flores, como raras (1 a 3 vezes), incomuns (4 a 10 vezes) ou comuns (mais de 10 vezes). A classificação seguiu Lamas (ed.) (2004).

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Para cada espécie de planta foi determinada a sua forma de vida, o tipo e simetria floral e a cor predominante das flores. Para Acritopappus buiquensis, considerou‐se a cor branca ou rosa como predominante, dependendo da variedade sazonal. As borboletas foram depositadas na Coleção Entomológica da Universidade Federal de Pernambuco e as plantas no herbário UFP – Geraldo Mariz, da UFPE. Para determinar em que parte(s) do corpo das borboletas o pólen foi depositado, após a montagem as borboletas capturadas foram observadas sob microscópio estereoscópico e as partes do corpo contendo pólen foram as seguintes: olhos, asas, pernas, peças bucais e outros (incluindo tórax e abdome).

Resultados

Interações Borboletas‐Plantas

Foram registradas 79 espécies de borboletas das 6 famílias, sendo 17 raras, 15 incomuns e 47 comuns. As borboletas visitaram 43 espécies de plantas no Parque Nacional do Catimbau e naquelas seis mais visitadas (Figura 2a‐2f), ocorreram 75% do total de espécies de borboletas. Borreria sp.1 (Figura 2e, 2f) foi a espécie vegetal mais visitada, sendo 27 espécies de borboletas registradas em suas flores. Destaca‐se também A. buiquensis (Figura 2d), uma asterácea endêmica, visitada por 17 espécies de borboletas. No entanto, ocorreram variações de preferência a flores dentro de cada família de borboletas (Figura 1).

Hesperiidae Nymphalidae Lycaenidae Pieridae Riodinidae Papilionidae

30

25

20 15

10

Espécies de borboletas 5

0 Borreria sp.1 Mimosa sp.1 Aeritopappus Mimosa sp.2 Cnidoscolus Waltheria buiquensis sp.1 ferruginea

Figura 1. Número de espécies de borboletas que visitaram as 6 espécies de plantas mais procuradas, incluindo proporções de cada família de borboletas.

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a b

c d

e f

Figura 2. Esécies vegetais mais visitadas e seus visitantes. a: Leptotes cassius em Mimosa sp. 1; b: Agraulis vanillae em Cnidoscolus sp. 1; c: Electrostrymon endymion em Waltheria ferruginea; d: Junonia evarete em Acritopappus buiquensis; e: Urbanus d. dorantes em Borreria sp.1; f: Chlorostrymon simaethis em Borreria sp. 1.

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Uma grande proporção de espécies de borboletas (57%) foi registrada em apenas 1 ou 2 espécies de plantas (Figura 3). Dessas, 35% são comuns, 29% são incomuns e 36% são raras, sendo que 87% desse total ocorreram em plantas muito procuradas (visitadas por 8 ou mais espécies de borboletas). Na relação inversa, quase metade das espécies de plantas foi visitada por apenas 1 ou 2 espécies de borboletas (Figura 4), sendo que em 86% dos casos essas borboletas eram comumente encontradas no Parque e 60% destas visitaram 7 ou mais espécies de plantas.

60

50

40

30

20

Espécies de Borboletas (%) 10

0 1 a 2 3 a 4 5 a 6 7 a 8 9 a 10

Espécies de Plantas

Figura 3. Proporção de espécies de borboletas em relação à quantidade de espécies de plantas visitadas.

60

50

40

30

20

Espécies de Plantas (%) 10

0 1 a 2 3 a 7 8 a 12 13 ou mais

Espécies de Borboletas

Figura 4. Proporção de espécies de plantas em relação à quantidade de espécies de borboletas visitantes.

As famílias Hesperiidae e Lycaenidae juntas corresponderam a quase 65% do total de espécies de visitantes florais. A família Pieridae, apesar do baixo número de espécies, foi aquela na qual se registrou o maior número de espécies de plantas visitadas (26) (Tabela 1). As espécies mais generalistas de borboletas foram Ascia monuste, Phoebis sennae (Pieridae) e Urbanus p. proteus (Hesperiidae) que visitaram 10 espécies cada, seguidas de Eurema elathea flavescens (Pieridae) a qual visitou 9 espécies (Tabela 2, Tabela 3).

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Quanto às espécies vegetais, foi observada grande sobreposição de visitas, tanto entre espécies de uma mesma família como entre espécies de famílias diferentes (Tabela 3). No entanto, algumas espécies de plantas foram visitadas exclusivamente por indivíduos de uma só família de borboletas e a quantidade de espécies exclusivas variou de zero para Papilionidae a 9 para Pieridae (Tabela 1). A maioria das plantas visitadas possui hábito arbustivo (Figura 5) com simetria floral actinomórfica (Figura 6) e do tipo taça (disco) (Figura 7). Porém todas as plantas com flores em forma de taça foram visitadas por poucas espécies de borboletas. No conjunto, flores com tons fortes predominaram (63%, incluindo vermelho, amarelo, laranja, azul, roxo e rosa). Com 26% do total, a cor predominante das flores visitadas foi o amarelo, mas quando analisadas separadamente, as famílias demonstraram preferência a flores claras (Figura 8).

Tabela 1. Composição da fauna de borboletas visitantes florais e plantas nectaríferas visitadas do Parque Nacional do Catimbau. Espécies Visitantes Espécies de Plantas Visitadas Família Total % Total Exclusivas Hesperiidae 27 34 20 3 Lycaenidae 24 30 16 6 Nymphalidae 14 18 14 2 Pieridae 9 11 26 9 Riodinidae 4 5 10 1 Papilionidae 1 1 3 0 Total 79 100 43 23

Tabela 2. Espécies de borboletas que visitaram mais espécies de plantas do Parque Nacional do Catimbau. Espécie Espécies de plantas visitadas Ascia monuste 23 % Urbanus p. proteus 23 % Phoebis sennae 23 % Eurema elathea flavescens 21 % Urbanus d. dorantes 18,6 % Strymon rufofusca 18,6 % Anteos clorinde 16 % Leptotes cassius 14 % Agraulis vanillae 14 %

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Tabela 3. Espécies de borboletas visitantes florais e espécies de plantas visitadas do Parque Nacional do Catimbau. Símbolos: (C) – Comum; (I) – Incomum; (R) ‐ Rara HESPERIIDAE Asteraceae Acritopappus buiquensis; Sterculiaceae Waltheria ferruginea Pyrginae 18. Timochreon doria (Plötz, 1884) (I): Eudamini Sterculiaceae Waltheria ferruginea 1. Aguna a. asander (Hewitson, 1867) (I): 19. Zopyrion evenor thania Evans, 1953 (C): Asteraceae Vernonia chalybaea; Sterculiaceae Asteraceae Acritopappus buiquensis. Tridax Waltheria ferruginea procumbens; Rubiaceae Richardia grandiflora; 2. Chioides c. catillus (Cramer, 1779) (C): Sterculiaceae Waltheria ferruginea Rubiaceae Borreria sp.1; NI sp. Hesperiinae 3. Epargyreus s. socus Hübner, [1825] (C): 20. Copaeodes jean favor Evans, 1955 (R): Fabaceae Asteraceae Acritopappus buiquensis, Asteraceae Stylosanthes scabra sp. 1; Bignoni. Tabebuia impetiginosa; 21. Hylephila phyleus phyleus (Drury, 1773) (R): Convolvulaceae Evolvulus sp.; Sterculiaceae Asteraceae Vernonia chalybaea; Rubiaceae Borreria Waltheria ferruginea; NI sp. sp. 1 4. Polythrix roma E.Y.Watson, 1893 (R): Rubiaceae 22. Lerodea erythrostictus (Prittwitz, 1868) (C): Rubiaceae sp. 1 Convolvulaceae Evolvulus sp.; Mimosaceae 5. Proteides m. mercurius (Fabricius, 1787) (R): Mimosa sp. 1; Rubiaceae Borreria sp. 1 Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1 23. Monca branca Evans, 1955 (C): Convolvulaceae 6. Typhedanus undulatus (Hewitson, 1867) (R): Evolvulus sp. Malvaceae Sida galheirensis 24. Panoquina lucas (Fabricius, 1793) (C): 7. Urbanus d. dorantes (Stoll,1790) (C): Asteraceae Asteraceae Acritopappus buiquensis, Asteraceae Vernonia chalybaea, Asteraceae sp. 1; sp. 1; Rubiaceae Richardia grandiflora, Rubiaceae Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1, Cnidoscolus sp. sp. 1 2; Rubiaceae Borreria sp. 1; Rubiaceae sp. 1; 25. Saliana mathiolus (Herrich‐Schäffer, 1869) (C): Verbenaceae Lantana sp. 2; NI. sp. Rubiaceae Rubiaceae sp. 1 8. Urbanus procne (Plötz, 1880) (R): Asteraceae. 26. Synale hylaspes (Stoll,1781) (C): Passifloraceae Vernonia chalybaea. Passiflora luetzelburgi 9. Urbanus p. proteus (Linnaeus, 1758) (C): 27. Vehilius inca (Scudder, 1872) (I): Mimosaceae Asteraceae Vernonia chalybaea, Asteraceae sp. 1; Mimosa sp. 1 Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1, Cnidoscolus sp. 2; Fabaceae Centrosema sp.; Rubiaceae Borreria LYCAENIDAE sp.1, Richardia grandiflora, Rubiaceae sp. 1; Theclinae Verbenaceae Lantana sp. 2; NI. sp. Eumaeini Pyrgini 28. Allosmaitia strophius (Godart, [1824]) (C): 10. Chiomara asychis autander (Mabille, 1891) (C): Borreria sp. 1; Mimosaceae Mimosa sp. 2 Asteraceae Acritopappus buiquensis; Rubiaceae 29. Atlides polybe (Linnaeus, 1763) (C): Richardia grandiflora Mimosaceae Mimosa sp. 1, Mimosa sp. 2; 11. Gesta g. gesta (Herrich‐Schäffer, 1863) (C): Rubiaceae Borreria sp. 1 Asteraceae Acritopappus buiquensis, Vernonia 30. Atlides rustan (Stoll, 1790) (R): Rubiaceae chalybaea; Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1, Borreria sp. 1 Cnidoscolus sp. 2; Rubiaceae Rubiaceae sp. 1 31. Brangas silumena (Hewitson, 1867) (R): 12. Gindanes brontinus bronta Evans, 1953 (R): Mimosaceae Mimosa sp. 1 Asteraceae Acritopappus buiquensis 32. Chlorostrymon simaethis (Drury, 1773) (C): 13. Heliopyrgus domicella willi (Plötz, 1884) (C): Mimosaceae Mimosa sp. 1, Mimosa sp. 2; Asteraceae Acritopappus buiquensis, Vernonia Rubiaceae Borreria sp. 1 chalybaea; Malvaceae Herissantia crispa, Sida 33. Cyanophrys herodotus (Fabricius, 1793) (R): galheirensis Rubiaceae Borreria sp. 1 14. Mylon sp. (C) Asteraceae Acritopappus 34. Electrostrymon ecbatana (Hewitson, 1868) (I): buiquensis; Rubiaceae Borreria sp. 1; Rubiaceae Borreria sp. 1; Mimosaceae Mimosa sp. Sterculiaceae Waltheria ferruginea 2 15. Pyrgus orcus (Stoll, 1780) (C): Asteraceae 35. Electrostrymon endymion (Fabricius, 1775) (C): Vernonia chalybaea; Rubiaceae Borreria sp. 1 Fabaceae Andira sp.; Mimosaceae Mimosa sp. 1, 16. Pyrgus veturius Plötz, 1884 (C): Rubiaceae Mimosa sp. 2; Rubiaceae Borreria sp. 1, Rubiaceae Richardia grandiflora sp. 17. Timochares t. trifasciata (Hewitson, 1868) (C): 36. Michaelus jebus (Godart, [1824]) (C):

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Mimosaceae Mimosa sp. 1, Mimosa sp. 2; Danainae Rubiaceae Borreria sp. 1. Danaini 37. Ministrymon azia (Hewitson, 1873) (I): 54. Danaus eresimus (Cramer, 1777) (I): Asteraceae Mimosaceae Mimosa sp. 1, Mimosa sp. 2 Acritopappus buiquensis 38. Ministrymon una (Hewitson, 1873) (C): 55. Danaus gilippus (Cramer, 1775) (C): Asteraceae Mimosaceae Mimosa sp. 1, Mimosa sp. 2 Acritopappus buiquensis; Sterculiaceae Waltheria 39. Pseudolycaena marsyas (Linnaeus, 1758) (C): ferruginea Rubiaceae Borreria sp. 1 56. Danaus erippus (Crammer, 1775) (C): 40. Rekoa marius (Lucas, 1857) (C): Mimosaceae Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1, Cnidoscolus sp. Mimosa sp. 1, Mimosa sp. 2; Rubiaceae Borreria 2; Sterculiaceae Waltheria ferruginea sp. 1 41. Rekoa palegon (Cramer, 1780) (C): Mimosaceae Heliconiinae Mimosa sp. 2; Rubiaceae Borreria sp. 1 Argynnini 42. Strymon astiocha (Prittwitz, 1865) (C): 57. Euptoieta hegesia (Cramer, 1775) (C): Amarantaceae Gomphrena vaga. Asteraceae Asteraceae sp. 1 43. Strymon bazochii (Godart, [1824]) (C): Mimosaceae Mimosa sp. 1, Mimosa sp. 2; Heliconiini Rubiaceae Borreria sp. 1. 58. Agraulis vanillae (Linnaeus, 1758) (C): 44. Strymon cestri (Rearkit, 1867) (R): Asteraceae Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1, Cnidoscolus sp. Acritopappus buiquensis 2; Passifloraceae Passiflora foetida, Passiflora 45. Strymon crambusa (Hewitson, 1874) (I): luetzelburgi; Rubiaceae Richardia grandiflora; Asteraceae Acritopappus buiquensis; Mimosaceae Turneraceae Turnera sp.1; Verbenaceae Lantana Mimosa sp. 1, Mimosa sp. 2 sp. 2 46. Strymon mulucha (Hewitson, 1867) (I): 59. Eueides isabella (Stoll, 1781) (I): Verbenaceae Mimosaceae Mimosa sp. 1 Lantana sp.2 47. Strymon rufofusca (Hewitson, 1877) (C): 60. Heliconius erato phyllis (Fabricius, 1775) (C): Amarantaceae Gomphrena vaga; Fabaceae Verbenaceae Lantana camara, Lantana sp.2 Stylozanthes sp.2; Lythraceae Cuphea sp.; Limenitidinae Malvaceae Herissantia crispa, Herissantia tiubae; Mimosaceae Mimosa sp. 1; Polygalaceae Polygala Limenitidini trichosperma; Rubiaceae Borreria sp. 1. 61. Adelpha iphicleola leucates Fruhstorfer, 1915 48. Strymon sp. 7 (I) : Convolvaceae Evolvulus sp. (I): Rubiaceae Borreria sp. 1 Mimosaceae Mimosa sp. 1; Rubiaceae Borreria sp. Nymphalinae 1 49. Ziegleria syllis (Godman & Salvin, 1887) (C): Kallimini Mimosaceae Mimosa sp. 1; Rubiaceae Borreria sp. 62. Anartia jatrophae (Linnaeus, 1763) (C): 1; Sterculiaceae Waltheria ferruginea Asteraceae Acritopappus buiquensis, Vernonia chalybaea; Sterculiaceae Waltheria ferruginea Polyommatinae 63. Junonia evarete (Cramer, 1779) (C): 50. Hemiargus hanno (Stoll, 1790) (C): Amarantaceae Gomphrena vaga; Asteraceae Amarantaceae Gomphrena vaga; Lythraceae Acritopappus buiquensis, Vernonia chalybaea; Cuphea sp.; Polygalaceae Polygala trichosperma Rubiaceae Borreria sp. 1, Richardia grandiflora; 51. Leptotes cassius (Cramer, 1775) (C): Sterculiaceae Waltheria ferruginea Amarantaceae Gomphrena vaga; Lythraceae Melitaeini Cuphea sp.; Mimosaceae Mimosa sp. 1, Mimosa 64. Ortilia ithra (W.F. Kirby, 1900) (C): sp. 2; Polygalaceae Polygala trichosperma; Amarantaceae Gomphrena vaga; Rubiaceae Rubiaceae Borreria sp. 2 Borreria sp. 1 NYMPHALIDAE 65. Phystis simois simois (Hewitson, 1864) (C): Amarantaceae Gomphrena vaga Biblidinae PAPILIONIDAE Biblidini 52. Mestra dorcas hypermestra Hübner, [1825] (C): Papilioninae Amarantaceae Gomphrena vaga Papilionini Cyrestini 66. Heraclides thoas (Linnaeus, 1771) (C): 53. Marpesia chiron (Fabricius, 1775) (R): Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1, Cnidoscolus sp. Rubiaceae Borreria sp. 1 2; Rubiaceae Richardia grandiflora

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PIERIDAE varians; Rubiaceae Richardia grandiflora, Rubiaceae sp. 1 Coliadinae Pierinae 67. Anteos clorinde (Godart, [1824]) (C): Bromeliaceae Bromeliaceae sp.; Commelinaceae Pierini Commelina obliqua; Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 74. Ascia monuste (Linnaeus, 1764) (C): Asteraceae 1, Cnidoscolus sp. 2; Fabaceae Centrosema sp.; Vernonia chalybaea; Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. Passifloraceae Passiflora luetzelburgi; 1, Cnidoscolus sp. 2; Rubiaceae Borreria sp.1, Sterculiaceae Helicteres velutina Richardia grandiflora, Rubiaceae sp. 1; 68. Aphrissa statira (Cramer, 1777) (I): Sterculiaceae Helicteres velutina, Waltheria Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1, Cnidoscolus sp. ferruginea; Verbenaceae Lantana camara, Lantana 2, Jatropha ribifolia sp. 2 69. Eurema albula (Cramer, 1775) (I): Asteraceae 75. Glutophryssa drusilla (Cramer, 1777) (R): Asteraceae sp. 1 Asteraceae Asteraceae sp. 1 70. Eurema elathea flavescens (Chavannes, 1850) (C): Asteraceae Acritopappus buiquensis; RIODINIDAE Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 2; Malvaceae Riodininae Herissantia crispa, Herissantia tiubae, Pavonia cancelatta, Sida galheirensis; Rubiaceae Richardia Riodinini grandiflora; Turneraceae Turnera sp. 2; 76. Parcella amarynthina (C. Felder & R. Felder, Verbenaceae Lantana sp.2 1865) (R): Mimosaceae Mimosa sp.1, Mimosa sp.2 71. Phoebis philea (Linnaeus, 1763) (I): Incertae sedis Apocynaceae Allamanda blancheti; Sterculiaceae 77. Emesis diogenia Prittwitz, 1865 (C): Asteraceae Helicteris velutina Verbenaceae Lantana sp. 2 Acritopappus buiquensis, Asteraceae sp. 1; 72. Phoebis sennae (Linnaeus, 1758) (C): Asteraceae Rubiaceae Borreria sp.1 Asteraceae sp. 1; Bromeliaceae Bromeliaceae sp.; Cactaceae Tacinga palmadora; Euphorbiaceae Nymphidiini Cnidoscolus sp. 1, Cnidoscolus sp. 2; Malvaceae 78. Aricoris campestris (H.W. Bates, 1868) (C): Pavonia cancelatta, Sida galheirensis; Passifloraceae Caesalpinaceae Caesalpina piramidalis; Passiflora luetzelburgi; Sterculiaceae Helicteres Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1, Cnidoscolus sp. velutina; Verbenaceae Lantana sp.2 2; Turneraceae Turnera sp. 2 73. Pyrisitia nise tenella (Boisduval, 1836) (C): 79. Thisbe rupestre Callagham, 2001 (I): Anacardiaceae Anacardium occidentalis; Caesalpinaceae Caesalpina piramidalis; Rubiaceae Asteraceae Asteraceae sp.; Malvaceae Pavonia Rubiaceae sp. 1

Arbusto Árvore Erva Liana Outros

90

80

70 Liana Outros 5% 9% 60

Er va 50 Arbusto 19% 55% 40

Porcentagem 30

20 Árvore 12% 10

0 (a) (b) Hesperiidae Nymphalidae Lycaenidae Pieridae Riodinidae

Figura 5. Proporções das espécies de plantas visitadas pelas borboletas quanto à forma de vida. a: total; b: por família, excluindo‐se Papilionidae.

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Actinomórfica Zigomórfica 90 80 Zi gomórfica 28% 70

60 Actinomórf. 72% 50 40

Porcentagens 30 20 10

(a) (b) 0 Hesperiidae Nymphalidae Lycaenidae Pieridae Riodinidae

Figura 6. Proporções das espécies de plantas visitadas pelas borboletas quanto à simetria floral. a: total;

b: por família, excluindo‐se Papilionidae.

Taça Estandarte Hipocrateriforme Infundibuliforme Tubo Outros

40 Outros Taça 7% Tubo 30% 35 16% 30

25

20 Infundibulifor me 15

Hipocraterifor Estandarte Porcentagem 14% 19% me 10 14% 5 (a) (b) 0 Hesperiidae Nymphalidae Lycaenidae Pieridae Riodinidae

Figura 7. Proporções das espécies de plantas visitadas pelas borboletas quanto ao tipo floral. a: total; b:

por família, excluindo‐se Papilionidae.

Azul/Roxa Rosa Amarela Branca Beje/Creme Vermelha Laranja

50 45 Vermelha Laranja Azul/Roxa 40 2% 7% 14% Rosa 35 Beje/Cre me 16% 30 16% 25 20 Porcentagem 15 Branca Amar e la 20% 10 25% 5 0 (a) (b) Hesperiidae Nymphalidae Lycaenidae Pieridae Riodinidae

Figura 8. Proporções das espécies de plantas visitadas pelas borboletas quanto à cor da flor. a: total; b: por família, excluindo‐se Papilionidae.

35 Nobre, C. E. B. 2. Comunidade de borboletas nectarívoras e plantas...

Deposição de Pólen

Foram encontrados grãos de pólen aderidos ao corpo de 245 indivíduos. Na maioria das espécies (98%), o pólen foi encontrado somente na face ventral (incluindo aparato bucal). Os grãos se encontravam aderidos em maior parte nas peças bucais (Figuras 9, 10d, 10e) e as asas corresponderam ao local de segunda maior incidência de pólen ocorrendo em 53,4% dos indivíduos (Figuras 9, 10a, 10b). Nos licenídeos, depois das peças bucais, os olhos corresponderam ao local de maior incidência de pólen (em 48,4% dos casos), ao contrário das outras famílias onde a deposição no local foi pequena (Figuras 9, 10c , 10e). Alguns dos hesperídeos capturados possuíam manchas hialinas nas asas anteriores. Nesses locais, as escamas encontram‐se dispostas perpendicularmente à superfície da asa, diferentemente do que ocorre no restante do corpo do animal. Entre estes, de 32 indivíduos jovens (que apresentavam pouca perda de escamas), 78% apresentavam grande quantidade de pólen (30 ou mais grãos) concentrada nessas manchas. Enquanto que o restante da área alar geralmente possuía poucos grãos espalhados (Figura 10b). Já nos indivíduos mais velhos (N=15), com poucas escamas nas asas, essa proporção caiu para 20%.

Peças Bucais Asas Pernas Olhos Outros

100 90 80 Outros; 3% Peças Bucais; Olhos; 14% 67% 70 Pernas; 15% 60 50 40 Porcentagem 30 Asas; 53% 20 10 (a) (b) 0 Nymphalidae Hesperiidae Pieridae Lycaenidae Papilonidae Riodinidae N = 60 N =75 N = 30 N = 62 N = 8 N = 10 Figura 9: Locais de deposição de pólen nas borboletas. a: Total; b: Por família.

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a b c

d e

Figura 10: Fotografias ao microscópio estereoscópio de grãos de pólen depositados nas borboletas. a: pólen seguindo veia alar de Heraclides thoas; b: Asa de Urbanus sp. Notar disposição perpendicular das escamas e a grande concentração de grãos na área hialina e os poucos grãos (setas brancas) fora desta; c: Olhos de Strymon bazochii com pólen aderido aos pêlos; d: Grãos de pólen de diferentes tamanhos na probóscide de um pierídeo; e: Chlorostrymon simaethis sugando néctar em Borreria sp. Notar pólen aderido à probóscide, palpo e olho (setas brancas).

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Discussão

Interações Borboletas‐Plantas

A comunidade de borboletas nectarívoras e plantas relacionadas do Parque Nacional do Catimbau abrangeu 79 espécies de borboletas e 43 espécies de plantas. As borboletas apresentaram preferência por plantas de porte arbustivo, comuns na paisagem local (Andrade et al. 2004, Gomes et al. 2006). Três quartos das espécies de borboletas pôde ser encontrado visitando as seis espécies de plantas mais visitadas. Esta constatação torna essas espécies vegetais elementos de grande importância à manutenção da lepidopterofauna residente. A baixa quantidade de espécies arbóreas e de lianas visitadas, reflexo da sua ocorrência infreqüente no Parque, pode ser apontada como um dos fatores determinantes da pobreza de espécies de borboletas encontrada, uma vez que a diversidade desse grupo está associada à complexidade e heterogeneidade vegetal (Brown 1991, Pinheiro & Ortiz 1992, Brown & Freitas 2003). O mesmo fator foi apontado como determinante também da baixa riqueza de espécies frugívoras do Parque (Nobre & Schlindwein, em prep.). A ocorrência de mais da metade das espécies de borboletas em flores de apenas 1 ou 2 espécies de plantas poderia vir a caracterizar a comunidade de borboletas nectarívoras do Parque como especialista. No entanto, as plantas visitadas por essas borboletas são justamente aquelas muito visitadas pela grande maioria das espécies de borboletas locais. A maior parte dessas plantas é comum no Parque, apresentando extensa floração em algum período do ano. Essa ampla disponibilidade de alimento pode ter condicionado as borboletas a manter a fidelidade de visitas. De acordo com Wells & Wells (1986), insetos podem exibir uma constância floral simplesmente por não terem informações a respeito de recompensas de outras fontes de alimentos. De maneira geral, as plantas visitadas não parecem apresentar caracteres morfológicos voltados exclusivamente à visitação das borboletas e como exceções, há as duas espécies de Lantana. As plantas preferidas são uma minoria dentro do espectro de visitas exibido pelas borboletas, entretanto foi possível identificar um conjunto de características em comum. Tais características incluem além do porte arbustivo, flores pequenas, de cor branca ou clara, de simetria radial, que apresentam floração em massa, poucas florando na estação seca. Segundo Wells & Wells (1986) insetos podem associar determinado conjunto de atributos florais (formas, cores, cheiros) à recompensa e continuam a visitar espécies particulares de plantas de maneira não aleatória. Supostamente, esse elevado poder atrativo às borboletas pode ser devido a uma alta qualidade do néctar oferecido pelas flores. Isto otimizaria o ganho de energia numa região com oferta de flores temporalmente reduzida, como é o caso do Parque. Dessa forma, as borboletas concentrariam os seus esforços de forrageamento para as flores que oferecem boa recompensa energética.

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Esta preferência pelo conjunto de características supracitadas foi ainda mais marcante dentro de Lycaenidae, onde 71% das espécies se limitaram às plantas com flores de cores claras e 79% a flores com menos de 1 cm . Opler (1980) e Lindsey & Bell (1985) apontam uma correlação positiva entre tamanho do visitante e tamanho da flor ou do tubo floral e apesar de que neste estudo o tamanho das flores não foi medido, este também pode ter sido um fator determinante para essa preferência observada. Machado & Lopes (2003) observaram especificidade entre licenídeos do gênero Strymon e Eupatorium ballotifolium (Asteraceae) numa área de caatinga de Pernambuco. Neste estudo, para Acritopappus buiquensis, asterácea com características florais próxima à E. ballotifolium, não foi encontrada relação similar e apenas S. cestri e S. crambusa foram registradas visitando suas flores. Entre as famílias de plantas, Asteraceae, Rubiaceae e Malvaceae foram aquelas com o maior número de espécies visitadas e juntamente com Verbenaceae, as três estão entre as preferidas por borboletas que se alimentam de néctar, como observado em vários outros estudos (Faegri & Pijl 1971, Brown & Freitas 2000, Ramírez 2004, Gottsberger & Silberbauer‐Gottsberger 2006) As plantas visitadas por poucas espécies de borboletas (1 ou 2 espécies de visitantes) foram freqüentadas justamente pelas espécies mais comuns no Parque, o que reflete o caráter oportunista dessas borboletas. Por serem amplamente distribuídas, elas têm maior probabilidade de encontrar novas fontes de alimentos e também visitaram flores de muitas outras espécies de plantas. De acordo com Goulson et al. (1997), a troca de plantas nectaríferas visitadas pelas borboletas pode ocorrer tanto pela baixa abundância da flor preferida como pela baixa recompensa oferecida pelas flores utilizadas. O caráter generalista das borboletas observado por (Gottsberger & Silberbauer‐ Gottsberger 2006, Anderson et al. 2002) pôde ser confirmado neste estudo quando confrontamos o conjunto de atributos das plantas preferidas frente às plantas visitadas de maneira geral: as flores exibiram uma variedade de tipos e formatos e grandes diferenças de tamanhos. Mesmo havendo preferências florais claras (como para Borreria sp., Mimosa, A. buiquensis, Cnidoscolus), as borboletas ainda continuaram visitando flores de diversas outras espécies com características diferentes. Destaca‐se ainda, a grande sobreposição de uso do recurso entre espécies de uma família e mesmo entre famílias. Dessa forma, muitas das observações feitas indicam visitas ocasionais e oportunistas e não uma relação estreita entre os dois grupos estudados. Isto pode ser reforçado quando se levam em consideração a variedade e a freqüência de outros visitantes florais, entre abelhas, moscas, vespas, besouros e beija‐flores nas flores visitadas pelas borboletas. Apenas flores das espécies de Lantana parecem favorecer a psicofilia e de fato, poucos insetos além de borboletas foram vistos visitando suas flores. Curiosamente, a planta com flores que possuíam qualidades mais voltadas à psicofilia encontrada no Parque, Mandevilla tenuifolia (J.C.Mikan) Woodson (Apocynaceae), de cor rosa, com corola tubular muito longa e estreita e plataforma de pouso não atraiu nenhuma borboleta ou qualquer outro inseto visitante. Plantas com flores

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hipocrateriformes ou tubulares entretanto, foram bastante visitadas, destacando‐se aquelas de Cnidoscolus, Lantana, Vernonia chalybaea e A. buiquensis. Pieridae pode ser considerada a família mais generalista, sendo registrada em mais de 60% das plantas do parque. Todas as nove espécies da família são típicas de ambientes abertos e largamente distribuídas pelo continente (Brown 1992, DeVries 1987). Também, nesta família, houve uma preferência destacada para flores do tipo taça, consideradas atípicas para borboletas (Faegri & Pijl 1971).

Deposição de Pólen

A maior incidência de pólen aderido às peças bucais era esperada, uma vez que a probóscide é o órgão mais ativo durante a visita e que tem maior contato com as anteras. Além das probóscides, pólen também foi encontrado com certa freqüência em outras partes do aparato bucal (palpos labiais principalmente) e também nas asas, pernas e olhos. Este tipo de distribuição dos grãos, típico de animais que pousam nas flores durante a visita, revela uma diferença marcante no padrão de visitação entre borboletas e esfingídeos, os quais pairam no ar e basicamente só contactam o pólen com a probóscide e cabeça (Faegri & Pijl 1971, Darrault & Schlindwein 2002). O comportamento durante o pouso nas flores também pode ter sido um fator que determinou diferenças na deposição de pólen entre famílias e que pode ser favorável à polinização. Maior freqüência de pólen nas asas foi encontrada para Nymphalidae, Hesperiidae e Riodinidae, talvez conseqüência do hábito de algumas espécies dessas famílias pousarem com as asas abertas, pelo menos parcialmente. Apesar dos poucos papilionídeos coletados, essa tendência foi constatada com freqüência ainda maior, o que Cruden & Hermann‐Parker (1979) atribuem ao batimento contínuo das asas durante o forrageio. Ao contrário, os indivíduos da grande maioria das espécies de Lycaenidae e Pieridae permanecem com as asas fechadas durante a visita. Dois interessantes padrões de deposição de pólen foram encontrados: (1) nos olhos, para a família Lycaenidae e (2) nas manchas transparentes, para a família Hesperiidae. No primeiro caso, notável a freqüência de grãos de pólen encontrado nos olhos pode ser atribuída à presença abundante de pêlos entre os omatídeos, fato comum em grande parte dos Theclinae (Eliot 1973) e nos exemplares analisados. A deposição expressiva de pólen nas manchas hialinas dos hesperídeos ocorre provavelmente porque aí estão localizadas escamas de morfologia e arranjo diferenciados do restante das asas, únicas à família (Ackery et al. 1999). Essas escamas pequenas e pálidas são posicionadas perpendicularmente à superfície das asas e pode‐se imaginar que atuem como escovas ao entrarem em contato com as anteras, principalmente aquelas de flores pequenas e muito densas como as de aceráceas e algumas rubiáceas (e.g. A. buiquensis, Borreria spp.). Em indivíduos mais velhos, o padrão encontrado acima não se repete, visto que grande parte das escamas das manchas foi perdida.

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Scoble (1992) classifica os lepidópteros como polinizadores acidentais devido à ausência de órgãos voltados à coleta de pólen, com a exceção de poucos casos, como as mariposas‐Yucca (Tegeticula), e borboletas Heliconius. É possível que tanto os olhos cobertos de pêlos em Lycaenidae como as asas peculiares de Hesperiidae possam atuar de forma semelhante. No entanto, estudos de polinização são necessários para confirmar tal suposição.

Agradecimentos

Agradecemos aos lepidopterólogos: Olaf Mielke, André V. L. Freitas e Keith Brown Jr. (todos os grupos); Marcelo Duarte e Alfred Moser (Lycaenidae) e Curtis Callaghan (Riodinidae) pelo auxílio na identificação das borboletas; Marcondes Oliveira (Herbário Geraldo Mariz – UFP), Raquel Pick e Débora Coelho pela ajuda na identificação das plantas e à CAPES e CNPq pela concessão de bolsas aos autores. Esse estudo teve financiamento da Fundação O Boticário e do Projeto de Pesquisa em Biodiversidade do Semi‐árido (PPBIO).

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Apêndice

Apêndice 1. Lista de plantas visitadas por borboletas no Parque Nacional do Catimbau. Ver tabela 3 para código da espécie de borboleta. Espécie Código da espécie de borboleta visitante Amarantaceae Gomphrena vaga Mart. 42, 47, 50, 51, 52, 63, 64, 65 Anacardiaceae Anacardium occidentalis L. 73 Apocynaceae Allamanda blanchetti A. DC. 71 Asteraceae Aeritopappus buiquensis H. P. Bautista 3, 10, 11, 12, 13, 14, 17, 19, 24, 44, 45, 54, 55, 62, 63, 70, 77 & D. J. N. Hind Asteraceae sp. 1 7, 9, 24, 57, 69, 72, 75, 77 Tridax procumbens L. 19 Vernonia chalybaea Mart. 1, 7, 8, 9, 11, 13, 15, 21, 62, 74 Bignoniaceae Tabebuia impetiginosa (Mart. ex DC.) 3 Bromeliaceae Bromeliaceae sp. 67, 72 Cactaceae Tacinga palmadora (Britton & Rose) 72 Caesalpineaceae Caesalpina pyramidalis Tul. 78, 79 Commelinaceae Commelina obliqua Vahl 67 Convolvulaceae Evolvulus sp. 3, 22, 23, 48 Euphorbiaceae Cnidoscolus sp. 1 5, 7, 9, 11, 56, 58, 66, 67, 68, 71, 72, 74, 78 Cnidoscolus sp. 2 7, 9, 11, 56, 58, 66, 67, 70, 72, 74, 78 Jatropha ribifolia (Pohl) Baill 68 Fabaceae Andira sp. 35 Centrosema brasilianum (L.) Benth 9, 67 Stylosanthes scabra Vogel 20 Stylosanthes sp. 2 47 Lythraceae Cuphea sp. 47, 50, 51 Malvaceae L. Herissantia crispa (K. Schum.) 13, 47, 70 Herissantia tiubae L. 47, 70 Pavonia cancellata Moric. 70, 72 Pavonia varians Ulbr. 73 Sida galheirensis 6, 13, 70, 72 Mimosaceae Mimosa sp. 1 22, 27, 29, 31, 32, 35, 36, 37, 38, 40, 43, 45, 56, 47, 48, 49, 51, 76 Mimosa sp. 2 28, 29, 32, 34, 35, 36, 37, 38, 40, 47, 43, 45, 51, 76 Passifloraceae Passiflora foetida L. 58 Passiflora luetzelburgi Harms 26, 58, 67, 72 Polygalaceae Polygala trichosperma L. 47, 50, 51

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Rubiaceae 2, 7, 9, 14, 15, 21, 22, 28, 29, 30, 32, 33, 34, 35, 36, 39, 40, 41, 43, Borreria sp. 1 47, 48, 49, 53, 61, 63, 64, 74, 77 Borreria sp. 2 47, 50, 51 Borreria sp. 3 50 Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) 9, 10, 16, 19, 35, 58, 63, 66, 70, 73, 74 Rubiaceae sp. 1 4, 7, 9, 11 Sterculiaceae Helicteres velutina K. Schum. 67, 71, 72, 74 Waltheria ferruginea A. St.‐Hil. 1, 3, 14, 17, 18, 19, 49, 55, 56, 62, 63, 74 Turneraceae Turnera sp. 1 58 Turnera sp.2 70, 78 Verbenaceae Lantana camara L. 60, 74 Lantana sp. 2 7, 9, 58, 59, 60, 70, 71, 72, 74 Não Identificada NI sp. 2, 3, 7, 9

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Capítulo 3

“Seasonal and diversity patterns of fruit‐feeding butterflies (Lepidoptera, Nymphalidae) in the Catimbau National Park, a Brazilian semi‐arid area”

A ser enviado ao periódico Ecological Entomology Nobre, C. E. B. 3. Seasonal and diversity patterns of fruit‐feeding…

Resumo. Armadilhas com iscas foram utilizadas para caracterizar a comunidade de borboletas frugívoras e sua variação sazonal numa área do semi‐árido brasileiro. A comunidade foi composta de 15 espécies de Nymphalidae e aquelas 4 mais abundantes representaram mais de 80% do total de indivíduos. A única espécie que ocorreu em todos os meses amostrais foi Hamadryas februa e a espécie que apresentou maior correlação com as demais e com a abundância total foi Fountainea halice moretta. A comunidade mostrou similaridades com área da Floresta Amazônica e outras áreas secas da América do Sul. Correlação significativa positiva foi estabelecida entre a abundância e a precipitação do ano amostral. Uma alta sazonalidade para a comunidade de borboletas frugívoras foi estabelecida, ditada principalmente pela disponibilidade de recursos alimentares para adultos e larvas. Em setembro/2005, primeiro mês amostral, 80% das espécies foram capturadas. As áreas mais abertas e perturbadas exibiram maior e menor abundância durante a estação chuvosa e seca, respectivamente.

Palavras‐chave: caatinga, sazonalidade, borboletas frugívoras, armadilhas com iscas, floresta tropical seca.

49 Nobre, C. E. B. 3. Seasonal and diversity patterns of fruit‐feeding…

Abstract. Fruit‐bait traps were used to characterize the community of frugivorous butterflies and their seasonal variation in a semi‐arid area of NE‐Brazil, that shows a highly seasonal rainfall regime. The community was composed of 15 species of Nymphalidae, the four most abundant representing more than 80% of the total individuals. The only species that occurred in all sampling months was Hamadryas februa and the species with highest positive correlations with the others and with the total abundance was Fountainea halice moretta. The community showed similarities to those of the Amazon rainforest and other South American dry regions. A significant positive correlation was established between the abundance and the precipitation of the sampled year. A highly seasonal pattern of the fruit feeding butterfly community has been established, dictated by the avaibility of both larvae and adult food resources. In September/2005, the first sampling month, 80% of the species were already recorded. The most open and disturbed areas showed higher abundance in the rainy season and lower abundance in the dry season.

Key Words. caatinga, seasonality, frugivorous butterflies, bait trapping, tropical dry forest, savanna.

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Introduction

Fruit‐bait attracted butterflies have been extensively studied in the past two decades to evaluate the conservation state of natural areas, effects of land management and fragmented habitat, monitoring of populations and assess diverse ecological parameters (Daily & Ehrlich 1995, DeVries et al.1997, Hughes et al. 1998, Shahabuddin & Terborgh 1999, DeVries & Walla 2001, Bobo et al. 2006). This trophic guild constitutes a considerable portion of the family Nymphalidae and is formed by the subfamilies Charaxinae, Biblidinae, Morphinae, Satyrinae and the Nymphalinae tribe Coeini. The species feed mainly on the juices of fermented fruits but also on dung, plant exudates and carrion (DeVries 1987). In Brazil, various studies concerning this guild were conducted mostly in rainforests (Ramos 2000, Uehara‐Prado et al. 2005, 2007) and Cerrado (Pinheiro & Ortiz 1992). For the dry northeastern portion of the country, the caatinga, there are no studies on the butterfly fauna. The caatinga region covers an area of approximately 800.000 km² which is 11% of the Brazilian territory (Bucher 1982). It is mainly a thorn‐shrub succulent savanna, with several fisionomies depending on the rain regime and soil constitution. It is characterized by a semi‐arid climate and a highly seasonal rainfall regime (Andrade‐Lima 1981, Prado 2003). The caatinga is still a poorly studied and highly susceptible environment, due to a growing and misguided natural resources use, with conservation units covering less than 2% of its territory (Castelletti et al., 2004 Leal et al. 2005). The only Lepidoptera group methodically studied in this environment is the family Sphingidae, by Duarte et al. (2001), Gusmão & Creão‐Duarte (2004) and Duarte & Schlindwein (2005), the last two demonstrating a highly seasonal hawkmoth fauna. The knowledge of seasonality of the insect populations is important to understand their ecology (Wolda 1979). In the tropics, periods of drought and high pluviosity are strong regulators of the flowering seasonal cycles (Endress, 1996), leading to a direct response of insect communities which depend on leaves, flowers and fruits as feeding resources. Janzen (1983) endorses that all ecological aspects of Costa Rican insects have a seasonal influence. In the case of butterflies, DeVries (1983) observed accentuated fluctuations in abundance of adults in the most seasonal areas. In Brazilian cerrado strictu sensu, , which also exhibits strong seasonality, butterflies oviposit mainly during the rainy season (Motta 2002) but Pinheiro et al. (2002), on the other hand, detected no correlations between seasonality and Lepidoptera abundance. The aim of this study was to characterize the community of fruit feeding butterflies of the Catimbau National Park, and identify its seasonal variation.

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Materials and Methods

Study area

The study was conducted in the Catimbau National Park, created in 2002 (Figure 1a, 1b). It covers an area of 62.554 ha, located between 8°24ʹ00ʹʹ and 8°36ʹ35ʹʹ S and 37°09ʹ30ʹʹ and 37°14ʹ40ʹʹ W. The Park is situated in the Brazilian caatinga, in the municipalities of Buíque, Tupanatinga and Ibimirim, state of Pernambuco, NE – Brazil (Andrade et al. 2004). This region has a tropical semi‐arid climate, with annual average temperatures of 23°C and average precipitation rates varying from 700 to 1100 mm per year, concentrated between March and July (ITEP 2006). The topography is irregular with plain parts, arenitic rocks and steep hills with altitudes ranging from 600 to 1.000 meters. The local vegetation is considered of extreme biological importance (MMA 2002) and is characterized by a mixture of elements of caatinga, cerrado, Atlantic rainforest and some endemic species (Andrade et al. 2004, Gomes et al. 2006). The Catimbau National Park constitutes an area of good conservation state but there is no information about the local insect diversity.

a b c

Figure 1. a: General aspect of Catimbau National Park; b: characteristic vegetation of the Park; c: butterfly bait‐trap set on the field.

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Sampling Procedures

To collect the butterflies, five sites with different landscape patterns were established, described as follows: I ‐ This site followed a narrow trail occasionally used by people and cattle, with small trees and shrubs, and a thin layer of dry leaves over sandy soil; II – An area of small natural gaps between small trees and shrubs on a predominantly rocky substrate; III ‐ Similar to site 1, with less human usage; IV ‐ A more humid area at the base of a steep arenitic rocky slope of about 80m high; V ‐ A disturbed area, predominantly open with an adjacent pasture or corn plantation, depending on the season. In all sites, most trees were up to 5‐7 m high. One Sample Unit (SU) was placed in each site, consisting of five bait traps each, avoiding very sunny areas. The traps were adapted from the model proposed by DeVries (1987), to prevent escape and desiccation of the butterflies and evaporation of the baits in this hot and dry area. Thus, a plywood sheet was inserted on the superior part of the cylinder to avoid direct sunlight and used 15 cm high cups to place the baits. The used net was a dark voil 1 m high (Figure 1c). As the attractiveness of different kinds of baits may vary on the region studied (O. Mielke, pers. comm.), several materials were pre‐tested: feces, rotting pineapple, pineapple fermented with beer and sugar cane and rotting bananas. The best attractant found was a mixture of mashed bananas and sugar cane juice, fermented for 48 hours. The traps were placed at a minimal distance of 20 m between each other at heights of 1,8 to 2,2 m depending on the availability of partly shaded spots and tree branches strong enough to maintain them stable. Therefore, in a few cases the distance between traps reached 40‐50 m. The traps were kept in the sites for two days per month, from September 2005 to August 2006 on sunny days, except for May/2006, in the rainy season, when half of one trapping day was cloudy. The traps were placed between 06:00 and 08:00 and checked on the following morning, when the baits were replaced. This daily inspection was made because some individuals (mostly Fountainea spp. and Opsiphanes invirae Hübner) escaped in the interval between bait replacement and checking. The number of individuals of each species was recorded in each SU. In the case of abundant species, about 15‐20 individuals and doubtful specimens which could not be promptly identified with certainty in the field were collected. The other individuals were marked by removing the scales of the tips of the front wings to avoid possible recounting. The butterflies were identified mostly by Drs. Olaf Mielke (UFPR) and André V. L. Freitas (UNICAMP). The Zaretis species was identified using Willmott & Hall (2004) and the classification followed Lamas et al. (2004).

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Sample and Statistical Analyses

Following recommendations of Magurran (1988), two diversity indexes were utilized, Shannon – Wiener and Simpson, for the total community and for the Sample Units. Simple linear correlations were made between the six most abundant species and between climatic variables and species richness and abundance, utilizing the Statistica 6.0® software. To verify possible changes in the community structure between the units, the species similarity among them was tested using cluster and principal component analysis (PCA), making use of the Primer 5® for Windows (version 5.2) software. Pearson’s correlation was utilized to compare species and total abundances. To compare this survey with others, information on different types of neotropical habitats where fruit bait studies were conducted were gathered. Because there was no study of this kind in NE – Brazil, Kesselring & Ebert (1982), a general commented survey of butterflies of an urban Atlantic rainforest remain was used. All listed frugivorous species were considered and the classification was standardized following Lamas et al. (2004). The meteorological data utilized was from Buíque, the closest municipality to the Park.

Results

A total of 957 individuals belonging to 15 species of Nymphalidae were trapped. Low diversity values were obtained, for both Shannon‐Wiener (H’=1,839) and Simpson (1‐ λ’=0,799) indexes. All subfamilies of frugivorous butterflies were recorded, with predominance of individuals of Charaxinae (Table 1). This was due to population ‘booms’ of Fountainea glycerium (Doubleday) and F. halice moretta (H.Druce) in April / May of 2006. Hamadryas februa and F. glycerium corresponded to more than half of the total sample and the four most abundant species represented 84% of the total individuals (Figure 2). From 4 species, Zaretis isidora (Cramer), Prepona laertes (Hübner), Historis acheronta (Fabricius) and Taygetis sp., only 1 or 2 specimens were recorded. The subfamilies Morphinae and Nymphalinae (Coeini) were represented by only one species each, and the latter with just one specimen (Table 1). The only species that occurred in all sampling months was H. februa. Nonetheless, it presented a very low positive correlation with the total butterflyc abundance and with the other five abundant species (Table 2). The species with the highest positive correlations with the other species and with the total abundance was F. halice moretta, which also presented a very high positive correlation with its congeneric species (Table 2, Figure 3). Both numbers of individuals and species presented a substantial reduction during the first four sampling months and after the beginning of the rainy season, in latter April and early May/2006, the populations reached their peak (Figure 3).

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Table 1. Fruit feeding butterflies sampled in Catimbau National Park, from September/2005 to August/2006. R – rainy season; D – dry season. Sample Month Species Subfamily % sep/05 oct/05 nov/05 dec/05 jan/06 feb/06 mar/06 apr/06 may/06 jun/06 jul/06 aug/06 Total Total R D Biblidinae 287 Biblis hyperia (Cramer, 1779) 0 0 0 0 0 0 0 2 1 5 2 2 12 Callicore sorana (Godart, [1824]) 10 2 0 0 0 1 0 0 8 8 12 7 48 Dynamine postverta (Cramer, 1779) 1 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 2 6 29 19,8 57,8 Eunica tatilla belaria Fruhstorfer, 1908 4 7 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 Hamadryas februa (Hübner, [1823]) 31 40 19 8 8 16 11 12 22 11 9 16 203 Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758) 1 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 2 7 Charaxinae 543 Fountainea glycerium (Doubleday, [1849]) 9 6 0 0 0 0 1 4 212 24 24 26 306 Fountainea halice moretta (H.Druce, 1877) 13 8 0 0 0 0 0 4 82 28 22 23 180 Hypna clytemnestra forbesi 57 70,2 19,9 8 4 1 0 0 0 1 2 12 7 4 15 54 Godman & Salvin 1884 Prepona laertes (Hübner, [1811]) 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Zaretis isidora (Cramer, 1779) 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 2 Satyrinae 113 Pharneuptychia phares (Godart, [1824]) 3 28 5 0 7 5 0 26 31 3 1 3 112 13 9,3 18,8 Taygetis sp. (prox. laches) 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 Morphinae 13 1 0,6 3,5 Opsiphanes invirae (Hübner, [1808]) 6 3 0 0 0 0 0 1 0 0 1 2 13 Nymphalinae 1 ~ 0 0,1 0 Historis acheronta (Fabricius, 1775) 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 Total 88 98 25 8 15 22 14 53 370 88 77 99 957 100

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35

30

25

20

15

10 Relative frequency (%) 5 0 Fountainea Hamadryas Fountainea Pharneuptychia Hypna Callicore sorana glycerium februa halice moretta phares clytemnestra forbesi

Figure 2. Percentages of the six most abundant fruit feeding species recorded in the Catimbau National Park

Table 2. Pearson’s linear correlation coefficients between each of the five most abundant species, total abundance and richness of fruit feeding butterflies. Significative values for P<0,05 are in bold. Highest positive correlation values: *species vs richness, **species vs total abundance, *** between species. F. halice H. clytemnestra Species C. sorana F. glycerium H. februa P. phares moretta forbesi C. sorana F. glycerium 0,4086 F. halice moretta 0,6134 0,9589*** H. februa 0,1552 0,1480 0,1579 H. clytemnestra forbesi 0,6952 0,5852 0,7303 0,3027 P. phares ‐0,0877 0,5465 0,4649 0,4974 0,2030 Total abundance 0,047 0,8139 0,9474** 0,2475 0,6713 0,5457 Richness 0,771* 0,3096 0,5007 0,3405 0,7779 0,1988

Abundance F. halice moretta Pluriannual Prec. Precipitation 2005/2006 400 250

350 200 300

250 150

200

Abundance 100 150

Precipitation (mm) 100 50 50

0 0 sep/05 oct/05 nov/05 dec/05 jan/06 feb/06 mar/06 apr/06 may/06 jun/06 jul/06 aug/06

Figure 3. Seasonal variation of total abundance, Fontainea halice moretta abundance and precipitation during the sampling period.

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A significant positive correlation was found between abundance and the

precipitation of the sampled year (rs = 0,83; P<0,05). The highest abundance was recorded in May/2006 (Figure 3). In September/2005, the first and richest sampling month, 80% of the species were already recorded. Further species were documented after the beginning of the rainy season of the next year (April/2006) (Figure 4). Two species were trapped exclusively in the dry season (September‐February) and three in the rainy season (March‐August) (Table 1). Contrarily to the other 8 species that occurred in both seasons, H. februa had a significant increase of individuals during the dry season (χ² = 8,28; P= 0,01), that reflected the predominance of Biblidinae individuals (58% of total) in this period. Other important seasonal changes occurred in species composition, when the rising populations of Fountainea spp. resulted in the predominance of Charaxinae (70% of total) individuals in the rainy season (Table 1). All sample units also showed the same strong seasonal patterns, in the manner that all 5 units presented major population increases in the rainy season (Figure 5). Butterfly abundance was strikingly high in the open and most disturbed area, SU – V, in the rainy season and very low in the dry season when compared with the other sampled areas (Figure 5). The two individuals of Zaretis isidora were caught in this area. Abundant species occurred in all units and differences were obtained only for species with less than 7 individuals. The recorded species richness was similar in the sample units, vaguely increased in SU‐IV, in which occurred the single individuals of H. acheronta, P. laertes and Taygetis sp. The same pattern was obtained for the calculated diversity indexes, slightly lower in SU – I (Table 3).

16 14 12

10 8 6 4

Cumulative richness Cumulative 2 0

6 /05 /06 06 06 /06 p n oct/05 a feb/ ay jul/06 se nov/05 dec/05 j mar/0 apr/ m jun/06 aug/06 Sampling month

Figure 4. Accumulated number of species recorded from September/2005 to August/2006.

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Total Rainy Season Dry Season

300

250

200

150

Abundance 100 50

0 SU - I SU - II SU - III SU - IV SU - V

Figure 5. Abundance in the rainy / dry seasons and total abundance of the five sample units.

Table 3. Richness values and Diversity indexes of the five Sample Units.

SU ‐ I SU ‐ II SU ‐ III SU ‐ IV SU ‐ V

Richness 10 11 10 13 10

Shannon‐Wiener 1,54 1,814 1,844 1,864 1,807 Simpson 0,7066 0,7959 0,8118 0,813 0,8024

Discussion

The fauna of the Catimbau National Park frugivorous butterflies showed to be very poor when compared to other surveys of Central and South America (Table 4). It is clear that this Lepidoptera guild is typical of closed tropical rainforests, which present a much more diversified fauna. Another indicator of this low richness is the relation species per genus, the lowest of areas (Table 4). The combination of geographic proximity and alike climatic and vegetational conditions are determinant factors to the community similarity among the faunas. Thus, after the Brazilian Amazon rainforest, the other dry environments and the closest area to the Park (João Pessoa) showed to be the more similar areas to Catimbau.

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Table 4. Surveys of fruit feeding butterflies in Central and South America. Sampling effort = number of trap/hours. * Understorey traps only; ** Understorey and canopy traps. N/A = Not applicable (see sample and statistical analyses). Species in Main Sampling Total Species/ Common Font Area Vegetation effort Species Genera Absolute type % value Catimbau National Tropical dry 6.000* 15 1,15 ‐ ‐ This study Park, Brazil forest, caatinga Amazon Amazon, Brazil 20.106* 90 2,05 10 66,7 Ramos 2000 rainforest Lago Guri, Tropical dry Shahabuddin & 410* 41 1,17 9 60 Venezuela forest Terborgh 1999 Cerrado/gallery Pinheiro & Brasília, Brazil 2.352* 46 1,77 8 53,3 forest Ortiz 1992 Kesselring & João Pessoa, Brazil Atlantic forest N/A 50 1,92 8 53,3 Ebert 1982 Morro Grande, Uehara‐Prado Atlantic forest 36.000* 70 1,94 6 40 Brazil et al. 2003 La Selva Lodge, Floodplain DeVries & 15.000** 128 3,76 4 26,7 Ecuador forest Walla 2001 Las Cruces, Mid elevation Hughes et al. 3.024* 43 2,69 4 20 Costa Rica tropical forest 1998 Finca La Selva, Tropical 7.300** 46 1,84 3 20 DeVries 1988 Costa Rica Rainforest Victoria Mayaro, Evergreen Wood & 3.200** 31 2,21 1 6,7 Trinidad tropical forest Gillman 1998

The vegetation structure is illustrated on the main landscape pattern of the Park, of small trees and shrubs that provide a comparatively structurally low complex environment. Along with the low humidity levels, it may be pointed out as the main limiting factor to the local butterfly diversity. Despite the low richness, the butterfly community followed the general tendency found in tropical environments, of low individual abundance for the majority of the species, also found for other insect groups in the caatinga (for bees: Martins 1994, Aguiar & Martins 1997, for Cerambycidae: Maia et al. 2003). According to DeVries & Walla (2001), in a tropical rain forest of Ecuador the subfamilies Morphinae (including Brassolinae) and Satyrinae occur mostly in the understorey. The caatinga region lacks a well defined canopy but curiously, together with Nymphalinae, these were the less represented subfamilies of our study. On the other hand, Charaxinae was the predominant subfamily in the forest canopy of Ecuador and the best represented one in the Catimbau National Park, together with Biblidinae. This may be consequence of the modest vertical stratification. In the southeastern Brazilian Atlantic Rainforest, most species of Charaxinae and Biblidinae were associated with fragmented landscape (Uehara‐Prado et al. 2007), what indicates higher community similarity between the studied area and disturbed environments than with conserved rainforest areas.

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The lack of some common genera extensively caught in other neotropical bait‐trap butterfly studies, such as Morpho, Caligo (Morphinae) and Cissia (Satyrinae) (Pinheiro & Ortiz 1992, Daily & Ehrlich 1995, Hughes et al. 1998, DeVries & Walla 2001, Uehara‐Prado et al. 2005), probably took place because of the absence of canopy, which provides shaded areas and further different microclimatic conditions, typical of forest areas required specially by some morphines (Young 1973). Also, the lack of permanent water in the Park certainly determined the absence of a richer community, especially for morphines and satyrines (see Brown & Freitas 2003). In Costa Rica, this pattern was also found in Guanacaste, the climatically most similar area to the caatinga. There, just 16,6% of Morphinae and barely 8% of Satyrinae species occurred (DeVries, 1987). Together with the lack of permanent water, the absence of Cissia and related genera of small satyrines could be explained by the thin leaf litter coverage of this kind of habitat (Leal 2003), as the dry and rotten leaves provide a good substrate for camouflage and for fungi development, a diet component of some of these species (DeVries 1987). The niche occupied by them is almost entirely fulfilled by the ground and trail lover, Pharneuptychia phares which represented almost 100% of the satyrine records for the Park (although not trapped, some Pharneuptychia innocentia (C. Felder & R. Felder, 1867) were recorded in the same spots, unpublished data). The most commonly seen frugivorous butterfly during all sampling period, H. februa, was the only species present in all sampling months. It’s resistance to the harsh caatinga environment is also reflected in other numbers: it was the most abundant species in the first seven months and the second species in total number of individuals, just after F. glycerium. In more humid habitats, this species is typically found in disturbed and fragmented areas with high sunshine incidence (DeVries 1987, Brown 1992, Ramos 2000). The latter, is a usual condition in most areas of the Park and is characteristic of the caatinga region and open Cerrado vegetation. In fact, Pinheiro & Ortiz (1992) found the same condition of commonness for this species in the Cerrado region, attributing this to its generalist habits and cryptic morphology / behavior. All of the other five most abundant species in this study show high degrees of crypsis, and it seems evident that the general aspect of the local vegetation had an important influence over the dominant species. The species more positively correlated with other abundant butterflies and with the total community was F. halice moretta. Its population reflected the seasonal fluctuation that occurs in the Park and may point out this species as a good representant of its fruit feeding butterfly community. Nonetheless, it requires a specific and longer population study to verify if this pattern is repeated (Wolda 1988). It is known that interannual instabilities of insect (Wolda 1988) and butterfly populations may occur (see DeVries 1987, for Euptychia and Zaretis), especially in regions that exhibit seasonally accentuated fluctuations of resources (Brown 1992). A highly seasonal pattern of the fruit feeding butterfly community has been established. The gradual decline of populations was previously expected, once the sample

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begun at the end of the rainy season. Ever since, the vegetation gradually lost foliar mass having its defoliation peak at November/December. As major consequence, this decreasing food availability for the larvae puts an end to the annual cycle of most butterfly species, some of which migrate to more humid areas, aestivate or enter reproductive diapauses (Janzen 1983, Brown 1992). The fruit availability, indispensable for maintaining the enduring adult populations, also declined until its near absence since November. This observation agrees with Barbosa et al. (2003) who detected that fleshy fruit production in the caatinga takes place essentially in the rainy season. It is worthy mentioning that the typical caatinga is dryer than the studied area and probably the effects of seasonality over its butterfly fauna are even more accentuated. Sparse rains occurred in the second half of December/2005 and in February/2006, what could have granted some leaf development, reflected in a discrete increase in the butterfly abundance (for at least H. februa, a new generation occurred, as individuals caught showed fresh wings). The availability of food did not corresponded strictly to the rain/dry period. Thus, in September, the first month of the dry season, the vegetation still exhibited green leaves and fruits in abundance, capable of harbor the richest butterfly fauna of the sample period. Yet, in the first rainy month (March/06), the food accessible for both larvae and adults was still scarce. Seasonality also showed remarkable effects over the butterfly populations when the sample units were analyzed separately. The much higher abundance found in the most open and disturbed areas (SU – I and V) reflects the large proportion of common, sun loving species. However, this predominance probably vanished during the dry season, when these areas become too hot. In this period, the individuals tend to search for cooler areas. Based on the cumulative curve of species, the community of fruit feeding butterflies of the Park was well sampled and the sampling effort was higher than necessary to survey species richness. For further inventories in the caatinga region, the use of just two or three sample units is recommend, placed in humid and least disturbed areas (as in SU – IV of this study), during the mid rainy / early dry seasons. Surprisingly, no exclusive fruit feeding butterfly species exclusive to the severe and highly seasonal conditions of this semi‐arid region was found, as observed for example, for plant species (Giulietti et al. 2002), birds (Stotz et al. 1996, Olmos et al. 2005) and bees (Zanella & Martins 2003). If this is confirmed in inventories of other parts of the caatinga, no species of these butterflies seem to have originated in semi‐arid NE‐Brazil. This would corroborate findings for ants in the caatinga (Leal 2003). It would be intersting to verify this pattern for other Lepidoptera like, for instance, nectar feeding butterflies in the caatinga.

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Acknowledgements

We thank Olaf Mielke and André Freitas for their great help in identifying the butterflies and making possible the access to the collections of UFPR and UNICAMP and bibliographic handouts. We also thank the integrants of working group “Plebeia” at UFPE, for assistance in fieldwork. This research was financially supported by the O Boticário Foundation, the Semi‐arid Biodiversity Research Project (PPBIO) and grants from CAPES and CNPq.

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