MEMORIA 2016 ‐2017

SCIENTIFIC REPORT 2016‐2017

25 AÑOS IBMCP (1992‐2017)

INSTITUTO DE BIOLOGÍA MOLECULAR Y CELULAR DE PLANTAS “EDUARDO PRIMO YÚFERA”

MEMORIA 2016‐2017 SCIENTIFIC REPORT 2016‐2017

IBMCP Ciudad de la Innovación C/ Ingeniero Fausto Elio, s/n Edif. 8‐E, Acceso G 46022 Valencia Telf.: 96 387 78 56 Fax: 96 387 78 59

Web: www.ibmcp.upv.es Correo electrónico: [email protected] Diseño y Edición: Ramón Nogales y María Ortiz

Proyectos Cofinanciados por el Ministerio de Ciencia, Innovación Personal Financiado por el Fondo Universidades, Fondos FEDER y la Generalitat Valenciana Social Europeo

1. Carta del Director Letter of the Director …………………………………………………………………………….…… 5

2. Estructura y Personal Structure and Staff …………………………………………………………………………………..… 9

Organigrama / Organizational chart 11 Dirección / Management 12 Junta de Instituto / Institute Board 12 Servicios Generales / General Services 13 Servicios Científicos – Técnicos/ Scientific‐Technical Services 17 Líneas y Sublíneas de Investigación / Research Group and Sub 21

3. Indicadores de Progreso IBMCP Progress Indicators………………………………………………………………………………..…. 23

Personal / Staff 24 Publicaciones / Publications 33 Tesis / Theses 50 Estancias Internacionales / International Research Stays 54 Financiación / Financing Resources 55 Máster IBMCP / IBMCP Master 56 Seminarios IBMCP / IBMCP Seminars 58

4. Divulgación y Comunicación Science Dissemination and Comunication…………………………………………….…… 63

Actividades de Divulgación / Outreach Activities 64 Comunicación – Notas de Prensa / Communication – Press Releases 67

5. Memoria Líneas y Grupos de Investigación………………………………………………… 70

Desarrollo y Acción Hormonal en Plantas Hormonal Action and Development in Plants Desarrollo Reproductivo / Reproductive Development 71 Regulación de la Señalización y el Metabolismo de Hormonas / Regulation of Hormone Metabolism and Signaling 81

Biotecnología y Mejora Vegetal de Especies Cultivadas Plant Breeding and Biotechnology of Crop Species 98

Mecanismos de la Respuesta al Estrés en Plantas Mechanisms of Stress Responses in Plants Estrés Abiótico / Abiotic Stress 114 Señalización y Respuesta al Estrés Biótico/ Signaling and Responses to Biotic Stress 132

Virología Molecular y Evolutiva de Plantas Plant Molecular and Evolutionary Virology 136

Memoria 2016-2017

Como habréis podido comprobar esta Memoria de actividades tiene por primera vez carácter bianual. Corresponde a los años 2016 y 2017. Precisamente en este último año, 2017, hemos celebrado el 25 aniversario del Instituto. Aunque el acta fundacional del IBMCP data de 1992 no fue hasta 1994 cuando el Instituto consigue una ubicación física diferenciada y empieza a funcionar como tal. 25 años dan para mucho. No pretendo describir la evolución del Instituto en estos 25 años (se pueden consultar en el libro conmemorativo correspondiente) pero sí resaltar los índices de productividad más significativos. Así, en estos 25 años (en realidad 23) hemos publicado 1.183 artículos SCI de los cuales más del 70% corresponden a artículos del primer cuartil y de manera muy relevante más de la mitad al primer decil (53%). El índice de impacto medio de las publicaciones ha experimentado un crecimiento considerable y se ha situado en torno al 5 en los últimos 10 años. Se han publicado 6 artículos en Nature, 7 en Science, 17 en PNAS y 7 en EMBO además de otros muchos en revistas cercanas a la calidad de éstas. Se han llevado a cabo 223 Tesis Doctorales y los egresados del Master especifico del Instituto han alcanzado la nada despreciable cifra de 189. En el apartado de la divulgación, aspecto al cual se le ha dedicado una especial atención, cabe destacar que nos han visitado 2.268 alumnos de enseñanza secundaria (ES) provenientes de 124 Institutos. Además, 92 Profesores de ES han realizado el curso PLANTeatelo: La Ciencia es divertida con un elevado índice de satisfacción.

En este bienio que ahora repasamos seguimos recuperando potencial en RRHH y hemos revertido la tendencia negativa del último decenio. Así, hemos pasado de un total 167 integrantes del IBMCP en 2015 a 179 en 2016 y 205 en 2017, todavía algo lejos de los 240 que llegamos a ser en 2006. Se han incorporado Concha Gomez Mena como Científico Titular y Leandro Peña como Investigador Científico en el CSIC y Regina Niñoles, Eduardo Bueso y Nuria Andrés como Profesores Ayudantes Doctores en la UPV. En la Administración hemos tenido la fortuna de incorporar a Encarnación Aramendia y Rosa Gorriz por parte del CSIC y a Juan Carlos Bello y Jesús Yuste por parte de la UPV. En el apartado de despedidas/jubilaciones han sido varios los miembros del IBMCP que, después de dejar una huella imborrable en el Instituto, han pasado a disfrutar de una merecida jubilación: Mª Angeles Argomaniz, Consuelo Martinez, Teresa Sabater y Juan Carbonell. Por otros motivos Patricia Casas y Pilar Carbonell, después de muchos años apoyando las tareas administrativas han cambiado de destino. A todos ellos les deseamos lo mejor en sus nuevas etapas y les agradecemos su dedicación, a veces de toda una vida, por hacer del IBMCP un mejor Instituto.

En el apartado de la divulgación de la ciencia y de formación es de destacar la participación en Expociencia y en el Día Internacional de la Fascinación por las Plantas, iniciativa de EPSO a nivel europeo. Además, se ha contribuido de manera relevante a la celebración del Año Internacional de las Legumbres. Por otra parte, ha sido un honor poder contar con la visita de los premios Nobel Profs Richard J. Roberts y Venkatraman Ramakrishnan, quienes han departido con nosotros sus experiencias y han podido compartir proyectos de futuro entre los jóvenes doctores del IBMCP.

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Scientific Report 2016-2017

La casualidad ha querido que en este año que hemos celebrado los 25 años del Instituto termine el mandato de esta Dirección. Permitirme solo unas líneas para agradecer al equipo que me ha acompañado durante todos estos años su magnífica labor y encomiable ayuda. A Lynne, su predisposición y apoyo siempre con actitud optimista a los grandes retos del IBMCP (Programa Severo Ochoa, Plan Estratégico, Libro conmemorativo de los 25 años, etc..); a Luis, su gran labor, a veces demasiado poco reconocida, en la divulgación de nuestra ciencia a la sociedad; a Juanra, que nos ha hecho más fáciles el día a día en el IBMCP; a todo el personal de Servicios por su compromiso diario y al personal de Administración con el que ha sido un gusto trabajar estos años. Y a todos vosotros, que habéis hecho posible que el IBMCP sea no solo un lugar de trabajo sino un lugar de convivencia. Durante estos años se han cometido errores, muchos y diversos, pero “Lo peor de un científico no es haber cometido errores, sino tratar de justificarlos” (J.D. Bernal). Ha sido un placer participar en el crecimiento y desarrollo del IBMCP y espero seguir contribuyendo con todos vosotros a su brillante futuro.

Vicente Pallas Director

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Memoria 2016-2017

As indicated, this Activity Report is biannual for the first time. It corresponds to 2016 and 2017. During in this last year, 2017, we celebrated the 25th anniversary of the Institute. Although the founding of the IBMCP dates back to 1992, it was not until 1994 that the Institute achieved a differentiated physical location and began to function as such. Many things have happened during these 25 years. I do not intend to describe the evolution of the Institute in these 25 years (that can be consulted in the corresponding commemorative book), but I would like to highlight the most significant productivity indexes. Thus, in these 25 years (actually 23), we have published 1,183 SCI articles of which more than 70% correspond to articles in the first quartile and very significantly more than half were published in journal of the top decile (53%). The average impact index of publications has grown considerably and has been around 5 in the last 10 years. Six articles have been published in Nature, 7 in Science, 17 in PNAS and 7 in EMBO, in addition to many others in journals that are close to the quality of these. 223 Doctoral Theses have been carried out and the total number of graduates of the Master Degree offered by the Institute has reached the notable figure of 189. Regarding outreach, an aspect to which special attention has been devoted; it is worth noting that 2.268 high school students from 124 Institutes have visited us. In addition, 92 high school teachers have completed the PLANTeatelo course: Science is fun, with a high satisfaction rate.

During these past two years, we continue to recover potential in HR and we have reversed the negative trend of the last decade. Thus, we have gone from a total of 167 members of the IBMCP in 2015 to 179 in 2016 and 205 in 2017, still somewhat far from the 240 members that we registered in 2006. Concha Gomez Mena has joined the CSIC staff as a Tenured Scientist (Científico Titular) and Leandro Peña at the level of Scientific Investigator (Investigador Científico) and Regina Niñoles, Eduardo Bueso and Nuria Andrés have joined the UPV staff as tenure‐track Assistant Professors (Profesor Ayudante Doctor). We have been fortunate to incorporate Encarnación Aramendia and Rosa Gorriz and Juan Carlos Bello and Jesús Yuste to the CSIC and UPV administrative staff, respectively. In addition, several members of the IBMCP, after leaving an indelible mark on the Institute, have gone on to enjoy a well‐deserved retirement: Mª Angeles Argomaniz, Consuelo Martinez, Teresa Sabater and Juan Carbonell. Because of staff mobility policies, Patricia Casas and Pilar Carbonell, after many years of successfully resolving infinite administrative tasks, have changed their destination. We wish them all the best in their new endeavors and we thank them for their dedication, in some cases lifelong, and for making the IBMCP a better Institute.

Regarding scientific communication and training, it is worth highlighting the participation in Expociencia and the International Day of Fascination for Plants, an EPSO initiative at European level. In addition, significant contributions have been made to the celebration of the International Year of Legumes. In addition, it was an honor to receive the visit of the Nobel Prize winners, Professors Richard J. Roberts and Venkatraman Ramakrishnan, who shared their experiences with us and were able to discuss future projects with the young scientists of the IBMCP.

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Scientific Report 2016-2017

As fate would have it, during this year in which we have celebrated the 25th anniversary of the Institute, my term as the Director has come to an end. Allow me only a few lines to thank the team that has accompanied me during all these years for their magnificent work and commendable help. To Lynne, for her predisposition and continuous support, always with an optimistic attitude, to carry out the major projects of the IBMCP (Severo Ochoa Program, Strategic Plan, 25th Anniversary Commemorative Book, etc.); to Luis, for his great work, sometimes with not enough recognition, in communicating our science to society; to Juanra, who has made the everyday activities at the IBMCP easier for us all; to all the staff responsible for the Services for their daily commitment and to the Administration staff with whom it has been a pleasure to work these years. And to all of you, who have made it possible for the IBMCP to be not only a place of work but a place of coexistence. During these years mistakes have been made, many and diverse, but "The worst thing about a scientist is not having made mistakes, but trying to justify them" (J.D. Bernal). It has been a pleasure to participate in the growth and development of the IBMCP and I look forward to doing my part to continue, with all of you, to contribute to its bright future.

Vicente Pallas Director

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Memoria 2016-2017

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ORGANIGRAMA / ORGANIZATIONAL CHART

Dirección Vicedirección

Vicedirección Adjunta Gerencia Cultura Científica Junta de Instituto Claustro Científico

Comisiones

Departamentos Unidad de Servicios Servicios Generales Científico-Técnicos Administración y Gerencia Desarrollo y Acción Hormonal en Secuenciación de ADN y Plantas Análisis de la expresión Génica Almacén

Biotecnología y Mejora Vegetal Proteómica Biblioteca de Especies Cultiv adas Microscopía Seguridad Radiológica, Mecanismos de la Respuesta al Química y Biológica Metabolómica Estrés en Plantas Mantenimiento Genómica Virología Molecular y Ev olutiva de Inv ernaderos Plantas Bioinf ormática

Cuantif icación Hormonas Lav ado y Esterilizado

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Memoria 2016-2017

DIRECCIÓN / MANAGEMENT

DIRECTOR/DIRECTOR : Vicente Pallás Benet VICEDIRECCIÓN/VICE‐DIRECTOR: Lynne Yenush

VICEDIRECCIÓN ADJUNTA/VICE‐DIRECTOR ‐ GERENCIA/MANAGER: SCIENTIFIC OUTREACH PROGRAMS: Juan Ramón Galdeano Richart Luis A. Cañas Clemente

JUNTA DE INSTITUTO / INSTITUTE BOARD

DIRECTOR / DIRECTOR: Vicente Pallás Benet

VICEDIRECTOR / VICE‐DIRECTOR: Lynne Yenush

VICEDIRECTOR ADJUNTO/VICE‐DIRECTOR ‐ SCIENTIFIC OUTREACH PROGRAMS: Luis A. Cañas Clemente

SECRETARIO ADJUNTO / SECRETARY: Juan Ramón Galdeano Richart

JEFES DE DEPARTAMENTO / DEPARTMENT HEADS: Francisco Madueño Albí Antonio Granell Richart Carmen Hernández Fort Ramón Serrano Salom

REPRESENTANTE DE PERSONAL CIENTÍFICO/REPRESENTATIVE OF SCIENTIFIC STAFF: María Pilar López Gresa

REPRESENTANTE RESTO DE PERSONAL/REPRESENTATIVE OF THE REMAINDER STAFF: María Victoria Palau Vich

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SERVICIOS GENERALES / GENERAL SERVICES

ADMINISTRACIÓN / Administration

The administration of the Institute is La Administración del Instituto está divided into three functional areas: estructurada en tres áreas • ECONOMIC AND FINANCIAL funcionales: MANAGEMENT  ÁREA DE GESTIÓN ECONÓMICO‐ Functions: FINANCIERA Y Budget management PRESUPUESTARIA. o Funciones: o Accounting o Gestión presupuestaria. o Paymaster o Gestión contable o Management of travel expenses

o Gestión de tesorería. o Pagaduría. • PROJECT MANAGEMENT, PROCUREMENT AND HERITAGE.  Responsable de gestión CSIC / o Gestión de viajes y dietas. Functions: Head of management service o Preparation of financial CSIC  ÁREA DE GESTIÓN DE documentation for Fianl Reports Consuelo Martínez Bosch PROYECTOS, COMPRAS Y of Research Grants and Contracts  Responsable de gestión UPV y PATRIMONIO. o Management of internal accounts Responsable de RRHH / Head of Funciones: o Supervision of centralized management service UPV & Head Justificación de proyectos y o purchases of common supplies and of human resources service contratos de investigación equipment Patricia Casas Font o Gestión de cuentas internas. o Management of subcontracts for  Habilitado pagador / Paymaster Adquisición centralizada de o services and consulting Ana María Mira Martínez bienes. o Inventory of products and  Técnicos de Servicios Comunes / Gestión de contratos de obras, o equipment Tecnical Assistans common suministros, servicios y

services consultoría. • AREA HUMAN RESOURCES. Cristina Rozalen García Supervisión de compras. o Functions:  Responsable de gestión UPV / o Patrimonio. Inventario de bienes. o Preparation of paperwork related Head of management service UPV to contracts and fellowships for Pilar Carbonell  ÁREA DE RECURSOS HUMANOS. temporary employees (Pre‐ and  Secretaria de Dirección / Funciones: post‐doctoral fellows, Secretary to Managing director o Contrataciones temporales ( technicians). María Ortiz Huedo Becas, Contratos por Obra o

Servicio). o Preparation of petitions for o Vacaciones, permisos y licencias. vacation time or leave of absence o Asistencia en la elaboración de informes. o Assistance in annual and final report preparation

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ALMACEN / Warehouse

El Almacén del IBMCP, es el servicio The IBMCP Warehouse is the service responsable de la gestión y recepción responsible for the centralized centralizada de pedidos y compras del management of purchases (ordering Instituto. and reception/distribution of packages) made by the investigators of Las funciones principales realizadas the Institute. por este servicio, son:  Información y asesoramiento al The main functions performed by this personal investigador service are: Responsable / Head of service  Mantenimiento base de datos de  Information and advice to research Juni Brines material staff regarding the purchase of  Realización de pedidos research products  Maintaining a database of  Recepción de material. purchases  Gestión de albaranes.  Ordering  Receiving and distributing material  Management of delivery notes

BIBLIOTECA / Library

La Biblioteca especializada del The specialized library of the Instituto forma parte de la Red de Institute is part of the CSIC Library Bibliotecas del CSIC. Network. Sus catálogos de libros y revistas Catalogs of books and magazines están disponibles dentro de are available in catalogs of CSIC. Catálogos del CSIC. The primary goal of the IBMCP

La Biblioteca del IBMCP tiene como Library is to provide effective

objetivo prioritario ofrecer un support regarding literature and

apoyo eficaz en las necesidades documentary needs of its Responsable / Head of service bibliográficas y documentales de researchers. Ramón Nogales sus investigadores.

INFORMÁTICA / Computing Service

El Servicio de Informática del The Computing Service of IBMCP is IBMCP se encarga de la gestión y responsible for the management administración de los más de 130 and administration of over 130 equipos informáticos (entre computers (including personal ordenadores personales, computers, Windows and UNIX servidores Windows y UNIX, servers, printers and other impresoras y otros periféricos) peripheral computing equipment). Responsable / Head of Service existentes en el centro, los cuales Alexis González son utilizados por cerca de 200 Ramón Nogales usuarios.

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INVERNADERO / Greenhouse

El IBMCP posee dos Fincas The IBMCP has two Experimental Experimentales. La más reciente tiene Greenhouses. The large greenhouse una superficie de 3.000 m2, y es una de covers an area of 3,000 m2, and is one of las instalaciones más avanzadas the most technologically‐advanced tecnológicamente de España para el facilities in Spain for the cultivation of cultivo de plantas transgénicas. Consta transgenic plants. It has a 1500m2 fully‐ de una superficie de 1.500m2 de automated greenhouse, in which all invernadero totalmente automatizada, parameters are climate controlled to Responsable / Head of Service en la cual todos los parámetros ensure the best growth conditions. The Maria Victoria Palau Vich climáticos están controlados para remaining area is occupied by a series of Técnicos / Tecnical Assistans asegurar las mejores condiciones de growth chambers and other facilities for Antonio Villar Orozco cultivo para las plantas que crecen en the preparation of material (seed Carmen Benito Agut su interior. El resto de superficie está preparation and collection, sterilization Primitivo Murias Muñoz ocupada por una serie de cámaras de and labware washing equipment, etc..) crecimiento controlado (fitotrones) y and the analysis of plant phenotypes (photo lab). otras instalaciones destinadas a la preparación de cultivos en maceta The second Greenhouse contains several

(preparación y recogida de semillas, separate areas, which are independently esterilizado y lavado, etc.) o al análisis climate‐controlled (equipped with de fenotipos de plantas (laboratorio de heating, air conditioning, artificial fotografía). lighting, exterior shading etc..). The El Invernadero está compartimentado second greenhouse also contains a series en cabinas independientes y of smaller growth chamber and a work automatizado para el control climático area and additional services (labware (equipado con sistemas de calefacción, washing equipment, sterilization, aire acondicionado, iluminación garage, warehouse, workshop, office, artificial, pantalla de sombreo exterior lockers, and restrooms). etc.). En la nave adosada se encuentran la sala de fitotrones y la zona de trabajo y servicios (lavado, esterilizado, garaje, almacén‐taller, despacho, vestuarios‐ aseos).

LAVADO Y ESTERILIZADO / Labware Cleaning and sterilization Service

El Servicio de Esterilizado y Lavado The service Sterilized and IBMCP del IBMCP es un servicio Wash is a centralized service centralizado encargado de prestar responsible for providing support to soporte a los laboratorios del centro the laboratories of the institute en el ámbito del esterilizado y lavado related to sterilization of media and de material como de medios, washing of laboratory material, ajustando la programación en adjusting the schedule of these función de los diferentes tipos de services depending on the needs of the procesos dependiendo de las investigators. Responsable / Head of service necesidades. Primitivo Murias Muñoz Functions: Funciones:  Collection, processing and  Gestión de recogida y entrega de delivery of materials and media material y medios  Sterilization (solid / liquid)  Esterilización (sólidos / líquidos)  Wash labware  Lavado material de laboratorio

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MANTENIMIENTO / Maintenance

El Servicio de Mantenimiento del The IBMCP Maintenance Se IBMCP, es el responsable del responsible for the repa mantenimiento reparación y maintenance of scientific eq conservación del equipamiento and infrastructure of the científico así como de las infraestructuras del Instituto. The main functions of the servi summarized as follows: Las funciones principales del servicio  Preventive maintenanc se pueden resumir en las siguientes: infrastructure, facilities Responsable / Head of service  Mantenimiento preventivo de scientific equipment Carlos Darío Hernández López infraestructuras, instalaciones y  Troubleshooting problems Técnicos / Tecnical Assistans equipamiento científico to infrastructure, facilit Jose Luis Pérez Gramaje  Reparación de averías en scientific equipment David Peláez Guirado infraestructuras, instalaciones y  Design and construction equipamiento científico facilities  Diseño y ejecución de nuevas  Supervision and control instalaciones actions performed  Supervisión y control de las subcontractors relate actuaciones realizadas por infrastructure and equipme subcontratas, sobre  Implementing and superv infraestructuras y equipamiento operation control syste  Puesta en marcha y control del equipment  Programming and superv funcionamiento de instalaciones y equipos electronic control systems  Maintenance of institute ve  Programación y control de automatismos y sistemas  Technical advice

electrónicos  Supervisión flota de vehículos

 Asesoramiento técnico

SEGURIDAD RADIOLÓGICA, QUÍMICA Y BIOLÓGICA / Radiation Safety and Biological Chemistry

El Servicio de Protección Radiológica, The Radiation Protection Service, and Química y Biológica (ServiProtec) Biological Chemistry (ServiProtec) is realiza funciones de control, responsible for the control and asesoramiento y coordinación relativas coordination regarding the a las normas a que obliga la Legislación implementation of the existing vigente sobre Seguridad Radiológica, legislation on Radiation, Biological and Chemical Safety. Biológica y Química

Responsable / Head of service Rafael Blay

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SERVICIOS CIENTÍFICOS – TÉCNICOS / SCIENTIFIC‐TECHNICAL SERVICES

BIOINFORMÁTICA / Bioinformatics

El Servicio de Bioinformática Bioinformatics Service provides proporciona la infraestructura de hardware infrastructure, hardware, las herramientas computational tools, and expertise in computacionales, y la experiencia needed for modern biological en el campo necesarios para la research. This includes the planning moderna investigación biológica. of experiments, the development of Ello incluye la planificación de specific databases, analysis and experimentos, el desarrollo de bases storage of genotyping data, de datos específicas, el tratamiento sequences and structure of nucleic Responsable / Head of Service y almacenamiento adecuados de acids and proteins, especially in Javier Forment Millet datos de genotipos, secuencias y relation to large data sets using estructura de ácidos nucleicos y modern high‐throughput techniques, proteínas, sobre todo en lo as well as website development and referente a los grandes conjuntos de technical support for the proposal of datos obtenidos mediante las bioinformatics techniques and modernas técnicas de alto approaches in grant applications. rendimiento, así como el desarrollo de páginas web y la ayuda en el planteamiento de actividades bioinformáticas en la solicitud de financiación de proyectos.

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GENÓMICA / Genomics

El Servicio de Genómica proporciona a The Genomics service provides los investigadores de este centro el researchers access to a full microarray acceso a un servicio completo de service. This service includes advice on microarrays. Este servicio incluye el the choice of technology platform and asesoramiento en la elección de la the experimental design, manufacture of plataforma tecnológica y el diseño microarrays, labeling and hybridization, experimental, la fabricación de as well as image analysis and microarrays, el marcaje e hibridación interpretation of results. Responsable / Head of Service de los mismos, así como el análisis de Lorena Latorre García las imagenes y los datos obtenidos y la interpretación de los resultados.

METABOLÓMICA / Metabolomics

El Servicio de Metabolómica dispone The Metabolomics Service has the

del equipamiento necesario para el equipment necessary to carry out

abordaje de distintos análisis different metabolomic analyses of

metabolómicos a partir de distintos different plant materials using XC‐MS

materiales vegetales mediante técnicas techniques:

de XC‐MS:  Analysis of Volatile Compounds by

GC‐Q‐MS  Análisis de Compuestos Volátiles  Analysis of Secondary Metabolites by mediante GC‐Q‐MS UPLC‐Q‐Tof‐MS Responsable / Head of Service  Análisis de Metabolitos Secundarios  Analysis of Primary Metabolites by Ana Espinosa Ruiz mediante UPLC‐Q‐Tof‐MS GC‐ GC‐Tof‐ MS Técnicos / Tecnical Assistans  Análisis de Metabolitos Primarios Teresa Caballero Vizcaino mediante GC‐GC‐Tof‐MS  Analysis of Ethylene by GC‐FID  Análisis de Etileno mediante GC‐FID  Analysis of SA (Salicylic Acid) by HPLC‐Fluorescence  Análisis de SA (Ácido Salicílico) mediante HPLC‐Fluorescencia

MICROSCOPÍA / Microscopy

El laboratorio de microscopía ofrece la The microscopy laboratory provides the infraestructura necesaria para el necessary equipment for processing and procesado de muestras vegetales y su subsequent optical analysis of plant

posterior análisis y estudio a nivel samples. óptico. The laboratory has the necessary Así mismo, el laboratorio dispone de los protocols for handling samples starting protocolos necesarios para la from the collection and preparation of manipulación de las muestras desde su the plant material to its digital Responsable / Head of Service recogida de la planta hasta su fotografía photography. Marisol Gascón digital, pasando por la aplicación de Several different kinds of microscopic diversas técnicas. and specimen processing techniques are Se utilizan varias técnicas used, including tissue fixation and microscópicas y diferentes tipos de embedding in paraffin or resin, procesado de muestras: fijación y immunolocalization of proteins in embebido de tejidos en parafina o paraffin or resin‐embedded samples, resina, inmunolocalización de proteínas mRNA in situ hybridisation, detection of en tejidos incluídos en parafina o GUS or GFP, specific staining of cellular resina, hibridación in situ de mRNA, components (organelles), confocal detección de GUS o GFP, tinciones microscopy, bioluminescence assays, específicas de componentes capture of cells by laser microdissection, (orgánulos) celulares, microscopía etc. confocal, ensayos de bioluminescencia, captura de células mediante microdisección con laser, etc.

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PROTEÓMICA / Proteomics

El Servicio de Proteómica del IBMCP The service IBMCP Proteomics aims to tiene por objeto ofrecer apoyo provide technological support to tecnológico a los grupos de research groups of the Institute and investigación del IBMCP, de los others in Valencia. Institutos de la UPV y de otros que lo The Proteomics lab has the equipment requieran que precisen de las nuevas necessary to provide three main services: herramientas de la Proteómica. Protein separation from simple or El laboratorio de Proteómica cuenta complex mixtures by two‐dimensional con el equipamiento necesario para electrophoresis (2D) 2D‐DIGE (two‐ Responsable / Head of Service ofrecer dos prestaciones principales. dimensional difference gel Susana Tárraga Por un lado, se puede llevar a cabo la electrophoresis) technology to study separación de mezclas proteicas, differential expression between different simples o complejas, mediante samples. electroforesis bidimensional (2D), FPLC for protein separation by liquid pudiéndose aplicar la tecnología 2D‐ chromatography DIGE (two‐dimensional difference gel electrophoresis), para el estudio de expresión diferencial entre distintas muestras. Por otro lado, el servicio cuenta con un FPLC para la separación de proteínas mediante cromatografía líquida.

SECUENCIACIÓN DE DNA Y ANÁLISIS DE LA EXPRESIÓN GÉNICA / Dna Sequencing and Gene Expression Analysis

Desde su creación en el año 1996, el Since its inception in 1996, the DNA Servicio de Secuenciación de DNA Sequencing Service meets the needs of satisface las necesidades de sequencing DNA samples for research secuenciación de muestras de DNA que activities of the various groups of the la actividad investigadora de los Institute and others investigators in diversos grupos de este centro y otros Valencia. de la Comunidad Valenciana genera. It also houses modern equipment used Dispone de un amplio y moderno for different approaches in the analysis equipamiento que posibilita además of gene expression. diversos abordajes en el análisis de la expresión génica.

Responsable / Head of Service Eugenio Grau Técnicos / Tecnical Assistans Ana Marín Sanchis

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SERVICIO DE CUANTIFICACION DE FITOHORMONAS / Plant Hormone Quantification Service

El servico lleva a cabo la cuantificación Since its inception in 1996, the DNA de hormonas vegetales con un Sequencing Service meets the needs of espectrómetro de masas (Q‐Exact, sequencing DNA samples for research ThermoFisher Scientific) acoplado a activities of the various groups of the cromatografía liquida (UHPLC) a Institute and others investigators in concentraciones inferiores a 0,1 ng / g Valencia. en 100 mg de tejido. Desde 2013, It also houses modern equipment used hemos llevado a cabo análisis para un for different approaches in the analysis gran número de grupos de of gene expression. Científico Supervisor /Scientific investigación en la comunidad científica The Facilities carry out the española, y hemos establecido quantification of plant hormones with a Supervisor colaboraciones de investigación con UHPLC‐Mass Spectrometer (Q‐Exactive, Isabel Lopez Diaz varios grupos científicos extranjeros, ThermoFisher Scientific) at utilizando nuestra plataforma de concentrations below 0.1 ng / g in 100 Responsable del Servicio /Head análisis. mg of tissue. Since 2013, we have of Service ¿Qué hormonas se pueden conducted analyses, for a large number Esther Carrera Bergua cuantificar? of research groups in the Spanish Técnico /Technician Hormonas ácidas: scientific community, and have Teresa Sabater Gimeno • Giberelinas activas: GA1 y GA4 established research collaborations with Jorge Baños • Otras hormonas ácidas. Incluye ácido a number of foreign scientific groups,

indol‐3‐acético (IAA), ácido abscísico using our analysis platform. This Hormones Analysis (ABA), ácido jasmónico (JA) y ácido What hormones can be quantified? Platform was set up by Jose Luis salicílico (SA) Acidic hormones: Garcia Martinez, Research • Otras giberelinas (incluidos los . Active gibberellins: GA1 and GA4 Professor at the IBMCP, now precursores y las GA inactivas) a un . Other acidic hormones. It includes retired, to quantify the plant total de 14 GA dentro de la ruta de indole‐3‐acetic acid (IAA), abscisic hormones with the financial biosíntesis para GA1 (GA1, GA20, acid (ABA), jasmonic acid (JA) and support of VLC‐Campus. GA19, GA44, GA53, GA29 y GA8) y salicylic acid (SA) GA4 (GA4, GA9, GA24, GA15, GA12, . Other gibberellins (including GA51 y GA34). precursors and inactive GAs) to a Hormonas básicas: total of 14 GAs within the • Citoquininas (CK): dihidrozeatina biosynthesis pathway for GA1 (GA1, (DHZ), isopenteniladenina (iP) y t‐ GA20, GA19, GA44, GA53, GA29 and zeatina (tZ). GA8) and GA4 (GA4, GA9, GA24, GA15, GA12, GA51 and GA34). Basic hormones: . Cytokinins (CKs): dihydrozeatin (DHZ), isopentenyladenine (iP) and t‐zeatin (tZ).

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Scientific Report 2016-2017

LÍNEAS Y SUBLÍNEAS DE INVESTIGACIÓN / RESEARCH GROUP AND SUB

1. DESARROLLO Y ACCIÓN HORMONAL EN PLANTAS / HORMONAL ACTION AND DEVELOPMENT IN PLANTS

1.1 DESARROLLO REPRODUCTIVO / REPRODUCTIVE DEVELOPMENT Dr. Francisco Madueño Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. José Pío Beltrán Profesor de Investigación CSIC / Research Professor‐CSIC Dr. Luis Cañas Investigador Científico CSIC / Scientific Investigator‐CSIC Dra. Cristina Ferrandiz Científico Titular CSIC / Research Scientific‐CSIC

1.2 REGULACIÓN DE LA SEÑALIZACIÓN Y EL METABOLISMO DE HORMONAS / REGULATION OF HORMONE METABOLISM AND SIGNALING Dr. Pablo Tornero Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dra. Isabel López Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. Pedro L. Rodríguez Profesor de Investigación CSIC / Research Professor‐CSIC Dr. David Alabadí Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. Miguel Ángel Blázquez Profesor de Investigación CSIC / Research Professor‐CSIC Dra. Mª Dolores Gómez Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. Miguel A. Pérez Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. Juan Carbonell Profesor de Investigación CSIC / Research Professor‐CSIC Dr. Alejandro Ferrando Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. José León Investigador Científico CSIC / Scientific Investigator‐CSIC

2. BIOTECNOLOGÍA Y MEJORA VEGETAL DE ESPECIES CULTIVADAS / PLANT BREEDING AND BIOTECHNOLOGY OF CROP SPECIES

Dr. Pablo Vera Profesor de Investigación CSIC / Research Professor‐CSIC Prof. Vicente Moreno Catedrático UPV / Full Professor‐UPV Prof. Alejandro Atarés Profesor Contratado Doctor UPV / Associate Professor‐UPV Dr. Antonio Granell Profesor de Investigación CSIC / Research Professor‐CSIC Dr. Diego Orzaez Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. Antonio Monforte Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. Leandro Peña Investigador Científico CSIC / Scientific Investigator‐CSIC Dr. Carlos Romero Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC

3. MECANISMOS DE LA RESPUESTA DE LAS PLANTAS AL ESTRÉS / MECHANISMS OF STRESS RESPONSES IN PLANTS

3.1 ESTRÉS ABIÓTICO / ABIOTIC STRESS Prof. Jose M. Mulet Profesor Contratado Doctor UPV / Associate Professor‐UPV Prof. Oscar Vicente Catedrático UPV / Full Professor‐UPV Prof. Amparo Pascual‐Ahuir Profesor Titular UPV / Research Professor‐UPV Prof. Ramón Serrano Catedrático UPV / Full Professor‐UPV Prof. José Gadea Profesor Titular UPV / Research Professor‐UPV Prof. Lynne Yenush Profesor Contratado Doctor UPV / Associate Professor‐UPV Dr. Guillermo Rodrigo Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC

3.2 SEÑALIZACIÓN Y RESPUESTA AL ESTRÉS BIÓTICO / SIGNALING AND RESPONSES TO BIOTIC STRESS Prof. Vicente Conejero Catedrático UPV / Full Professor‐UPV Prof. Ismael Rodrigo Profesor Titular UPV / Research Professor‐UPV Prof. Jose M. Belles Profesor Titular UPV / Research Professor‐UPV Prof. Purificación Lisón Profesor Contratado Doctor UPV / Associate Professor‐UPV

4. VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLUTIVA DE PLANTAS / PLANT MOLECULAR AND EVOLUTIONARY VIROLOGY

Dra. Carmen Hernández Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. Marcos De la Peña Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. José A. Darós Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. Ricardo Flores Profesor de Investigación CSIC / Research Professor‐CSIC Dr. Vicente Pallás Profesor de Investigación CSIC / Research Professor‐CSIC Dr. Jesús A. Sánchez Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC Dr. Santiago Elena Profesor de Investigación CSIC / Research Professor‐CSIC Dr. Gustavo Gómez Científico Titular CSIC / Research Scientist‐CSIC

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Scientific Report 2016-2017

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Memoria 2016-2017

PERSONAL / STAFF

Personal Perteneciente al IBMCP en el año 2016 / IBMCP personnel in 2016

Personal Perteneciente al IBMCP en el año 2017 / IBMCP personnel in 2017

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Scientific Report 2016-2017

Evolución Personal Adscrito en el IBMCP / Evolution IBMCP Personnel

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Memoria 2016-2017

DISTRIBUCIÓN INVESTIGADORES / RESEARCHER DISTRIBUTION

Investigadores en el año 2016 / IBMCP personnel in 2016

Investigadores en el año 2017 / IBMCP personnel in 2017

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Scientific Report 2016-2017

PUBLICACIONES / PUBLICATIONS

Índice Impacto Medio Annual / Annual Impact Factor Index

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Memoria 2016-2017

Revistas en las que aparecen las Publicaciones del Personal Investigador del IBMCP en el Año 2016 / Journals in wich the IBMCP publications appear in 2016

REVISTA NºARTICULOS REVISTA NºARTICULOS REVISTA NºARTICULOS Advances in ACTA Experimental 3 Biotech PHYSIOLOGIAE 1 1 Medicine and 1 PLANTARUM Biology

BMC BMC BIOLOGY 1 Evolutionary 1 BMC GENOMICS 1 Biology

CURRENT BMC PLANT Current Opinion OPINION IN BIOLOGY 2 in Plant biology 1 2 VIROLOGY

Current DEVELOPMENT Research Topics DEVELOPMENT 1 2 AL CELL 1 in Plant Virology Evolution of the European Protein Environmental Journal of Plant Synthesis microbiology 1 2 1 Pathology Machinery and Its Regulation FUNCTIONAL FRONTIERS IN Frontiers in PLANT MICROBIOLOGY 2 Plant Science 11 1 BIOLOGY

G3 1 GENETICS 1 Genome Biology 1

INTERNATIONA JOURNAL OF Genome Biology L JOURNAL OF ENVIRONMENTA and Evolution 4 MOLECULAR 1 L 1 SCIENCES MANAGEMENT

JOURNAL OF Journal of JOURNAL OF EXPERIMENTAL 4 General 1 MOLECULAR 1 BOTANY Virology BIOLOGY

Journal of Plant Journal of Journal of Pathology 2 Proteomics 1 virology 1

Methods in MOLECULAR Metabolomics molecular 1 1 BIOSYSTEMS 1 biology

Molecular MOLECULAR Molecular Plant Ecology 1 PLANT 3 Pathology 3

Molecular Plant- Nature NATURE Microbe Communication 1 1 PLANTS 1 Interactions s

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Scientific Report 2016-2017

REVISTA Nº PAGINAS REVISTA Nº PAGINAS REVISTA Nº PAGINAS NOTULAE BOTANICAE New Phytologist 2 HORTI 1 PEERJ 1 AGROBOTANICI CLUJ-NAPOCA Philosophical PHYSIOLOGICA transactions of L AND the Royal 1 MOLECULAR 1 Phytochemistry 1 Society of PLANT London PATHOLOGY PHYTOPATHOL Plant OGIA PLANT Biotechnology MEDITERRANE 1 BIOSYSTEMS 1 3 Journal A

PLANT CELL Plant cell 2 AND 1 PLANT DISEASE 4 ENVIRONMENT

PLANT PLANT Plant Journal MOLECULAR 3 METHODS 1 2 BIOLOGY

PLANT Plant PLANT SCIENCE PATHOLOGY 1 physiology 3 1

PLoS PLOS computational PLOS ONE 1 GENETICS 1 4 biology Proceedings of the National Academy of RNA BIOLOGY RSC Advances Sciences of the 2 2 2 United States of America Stress and Environmental South African Scientific Regulation of Journal of Reports 4 1 Gene Expression 1 Botany and Adaptation in Bacteria The Journal of TREE GENETICS biological TOXINS 1 1 & GENOMES 1 chemistry VIRUS

RESEARCH 2

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Memoria 2016-2017

Revistas en las que aparecen las Publicaciones del Personal Investigador del IBMCP en el Año 2017/ Journals in wich the IBMCP publications appear in 2017

REVISTA NºARTICULOS REVISTA NºARTICULOS REVISTA NºARTICULOS

ACS ANNALS OF ACS CHEMICAL SYNTHETIC APPLIED BIOLOGY 1 1 1 BIOLOGY BIOLOGY

BMC ARCHIVES OF AOB PLANTS EVOLUTIONARY 1 VIROLOGY 1 2 BIOLOGY

BMC PLANT BMC GENOMICS BOTANY 1 BIOLOGY 1 1

CANADIAN JOURNAL OF CURRENT Current genetics PLANT 1 BIOLOGY 2 1 PATHOLOGY CURRENT OPINION IN Current opinion DNA research PLANT 1 in virology 1 1 BIOLOGY ENVIRONMENT eLife 1 AL 1 Euphytica 1 MICROBIOLOGY EUROPEAN JOURNAL OF FOOD FEBS LETTERS PLANT 3 1 CHEMISTRY 2 PATHOLOGY

Food Research FRONTIERS IN FRONTIERS IN International 2 MICROBIOLOGY 1 PLANT SCIENCE 16

G3: Genes, GENOME GENOME Genomes, BIOLOGY AND 1 BIOLOGY 1 2 Genetics EVOLUTION

JOURNAL OF APPLIED HORTSCIENCE ISME JOURNAL 1 1 BOTANY AND 1 FOOD QUALITY

JOURNAL OF JOURNAL OF JOURNAL OF BIOLOGICAL 1 BIOTECHNOLO 2 EXPERIMENTAL 7 CHEMISTRY GY BOTANY

JOURNAL OF JOURNAL OF JOURNAL OF INTEGRATIVE GENERAL MOLECULAR 2 PLANT 1 1 VIROLOGY MODELING BIOLOGY JOURNAL OF Journal of Pest JOURNAL OF THEORETICAL Science 1 PROTEOMICS 1 1 BIOLOGY

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Scientific Report 2016-2017

REVISTA NºARTICULOS REVISTA NºARTICULOS REVISTA NºARTICULOS

MOLECULAR JOURNAL OF MOLECULAR BIOLOGY OF VIROLOGY 1 1 ECOLOGY 1 THE CELL

MOLECULAR MOLECULAR MOLECULAR PLANT MICROBIOLOGY 1 PLANT 1 5 PATHOLOGY

Molecular Plant- NATURE Microbe MOLECULES 1 1 PLANTS 3 Interactions

OXIDATIVE NEW NUCLEIC ACIDS MEDICINE AND PHYTOLOGIST 1 RESEARCH 3 CELLULAR 2 LONGEVITY PLANT PLANT CELL PHOTOSYNTHE BIOTECHNOLO AND TICA 1 3 2 GY JOURNAL ENVIRONMENT PLANT PLANT PLANT MOLECULAR JOURNAL 3 1 PHYSIOLOGY 1 BIOLOGY

Plant PLANT Physiology and 2 REPRODUCTIO 2 PLANTA 2 Biochemistry N

PLOS PLOS PLOS ONE GENETICS 1 5 PATHOGENS 1

PROCEEDINGS OF THE PROCEEDINGS NATIONAL POSTHARVEST OF THE ROYAL ACADEMY OF BIOLOGY AND SOCIETY B- 1 SCIENCES OF 1 1 TECHNOLOGY BIOLOGICAL THE UNITED SCIENCES STATES OF AMERICA

SCIENTIFIC RNA biology Science 2 1 REPORTS 8

SPANISH THEORETICAL JOURNAL OF TREE AND APPLIED AGRICULTURAL 1 1 PHYSIOLOGY 1 GENETICS RESEARCH TURKISH TREES- JOURNAL OF STRUCTURE VIROLOGY 1 AGRICULTURE 1 1 AND FUNCTION AND FORESTRY

VIRUS

RESEARCH 2

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Memoria 2016-2017

Evolución del número de Publicaciones ISI del IBMCP / Evolution of the ISI IBMCP Publications

Número de Publicaciones por Investigador / Number of Publications /Researcher

CSIC Media Areas 1,33

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Scientific Report 2016-2017

Publicaciones ISI 2016 IBMCP / IBMCP ISI Publictions 2016

ABDEL‐HAFEZ, SII; NAFADY, NA; ABDEL‐RAHIM, IR; SHALTOUT, AM; DAROS, JA; MOHAMED, MA (2017) Assessment of protein silver nanoparticles toxicity against pathogenic Alternaria solani. 3 Biotech, 6:199

AGUILAR‐RODRIGUEZ, J; SABATER‐MUNOZ, B; MONTAGUD‐MARTINEZ, R; BERLANGA, V; ALVAREZ‐PONCE, D; WAGNER, A; GARES, MA (2017) The Molecular Chaperone DnaK Is a Source of Mutational Robustness. Genome Biology And Evolution, 8:2979‐2991

AL, HASSAN, M; CHAURA, J; LOPEZ‐GRESA, MP; BORSA, O; DANISO, E; DONAT‐TORRES, MP; MAYORAL, O; VICENTE, O; BOSCAIU, M (2017) Native‐Invasive Plants vs. Halophytes in Mediterranean Salt Marshes: Stress Tolerance Mechanisms in Two Related Species. Frontiers In Plant Science, 7:473

AL, HASSAN, M; LOPEZ‐GRESA, MDP; BOSCAIU, M; VICENTE, O (2017) Stress tolerance mechanisms in Juncus: responses to salinity and drought in three Juncus species adapted to different natural environments. Functional Plant Biology, 43:949‐960

AL HASSAN, M; LÓPEZ‐GRESA, MP; BOSCAIU, M; VICENTE, O (2017) Effects of Salt Stress on Three Ecologically Distinct Plantago Species. Plos One, 11:E0160236

AL, HASSAN, M; MOROSAN, M; LOPEZ‐GRESA, MD; PROHENS, J; VICENTE, O; BOSCAIU, M (2017) Salinity‐ Induced Variation in Biochemical Markers Provides Insight into the Mechanisms of Salt Tolerance in Common (Phaseolus vulgaris) and Runner (P‐coccineus) Beans. International Journal Of Molecular Sciences, 17(9): E1582

ALFARO‐FERNANDEZ, A; SANCHEZ‐NAVARRO, JA; LANDEIRA, M; FONT, MI; HERNANDEZ‐LLOPIS, D; PALLAS, V (2017) Evaluation of PCR and non‐radioactive molecular hybridization techniques for the routine diagnosis of Tomato leaf curl New Delhi virus, Tomato yellow leaf curl virus and Tomato yellow leaf curl Sardinia virus. Journal Of Plant Pathology, 98(2):245‐254

ALVAREZ‐PONCE, D; SABATER‐MUNOZ, B; TOFT, C; RUIZ‐GONZALEZ, MX; GARES, MA (2017) Essentiality Is a Strong Determinant of Protein Rates of Evolution during Mutation Accumulation Experiments in Escherichia coli. Genome Biology And Evolution, 8:2914‐2927

AMIL‐RUIZ, F; GARRIDO‐GALA, J; GADEA, J; BLANCO‐PORTALES, R; MUÑOZ‐MERIDA, A; TRELLES, O; DE, LOS, SANTOS, B; ARROYO, FT; AGUADO‐PUIG, A; ROMERO, F; MERCADO, JA; PLIEGO‐ALFARO, F; MUÑOZ‐BLANCO, J; CABALLERO, JL (2017) Partial activation of SA‐ and JA‐defensive pathways in strawberry upon colletotrichum acutatum interaction. Frontiers In Plant Science, 7:1036

ANTONI; REGINA; DIETRICH; DANIELA; BENNETT; MALCOLM, J; RODRIGUEZ; PEDRO, L (2017) Hydrotropism: Analysis of the Root Response to a Moisture Gradient. Methods In Molecular Biology (Clifton, N.J.), 1398:3‐9

APARICIO, F; PALLAS, V (2017) The coat protein of Alfalfa mosaic virus interacts and interferes with the transcriptional activity of the bHLH transcription factor ILR3 promoting salicylic acid‐dependent defence signalling response. Molecular Plant Pathology, 18(2):173‐186

BALANZA, V ; ROIG‐VILLANOVA, I; DI MARZO, M; MASIERO, S; COLOMBO, L (2017) Seed abscission and fruit dehiscence required for seed dispersal rely on similar genetic networks. Development, 143(18):3372‐81

BALLESTER, P; FERRANDIZ, C (2017) Shattering fruits: variations on a dehiscent theme. Current Opinion In Plant Biology, 35:68‐75

BARRANTES, W; LOPEZ‐CASADO, G; GARCIA‐MARTINEZ, S; ALONSO, A; RUBIO, F; RUIZ, JJ; FERNANDEZ‐MUNOZ, R; GRANELL, A; MONFORTE, AJ (2017) Exploring New Alleles Involved in Tomato Fruit Quality in an Introgression Line Library of Solanum pimpinellifolium. Frontiers In Plant Science, 7:1172

BARRERO‐GIL, J; HUERTAS, R; RAMBLA, JL; GRANELL, A; SALINAS, J (2017) Tomato plants increase their tolerance to low temperature in a chilling acclimation process entailing comprehensive transcriptional and metabolic adjustments. Plant Cell And Environment, 39:2303‐2318

BAUTISTA, I; BOSCAIU, M; LIDON, A; LLINARES, JV; LULL, C; DONAT, MP; MAYORAL, O; VICENTE, O (2017) Environmentally induced changes in antioxidant phenolic compounds levels in wild plants. Acta Physiologiae Plantarum 38:9

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Memoria 2016-2017

BELDA‐PALAZON, B; ALMENDARIZ, C; MARTI, E; CARBONELL, J; FERRANDO, A (2017) Relevance of the Axis Spermidine/eIF5A for Plant Growth and Development. Frontiers In Plant Science, 7:245

BELDA‐PALAZON, B; RODRIGUEZ, L; FERNANDEZ, MA; CASTILLO, MC; ANDERSON, EA; GAO, C; GONZALEZ‐ GUZMAN, M; PEIRATS‐LLOBET, M; ZHAO, Q; DE, WINNE, N; GEVAERT, K; DE, JAEGER, G; JIANG, L; LEON, J; MULLEN, RT; RODRIGUEZ, PL (2017) FYVE1/FREE1 Interacts with the PYL4 ABA Receptor and Mediates its Delivery to the Vacuolar Degradation Pathway. Plant Cell, tpc.00178.2016

BLANCO‐PEREZ, M; HERNANDEZ, C (2017) Evidence supporting a premature termination mechanism for subgenomic RNA transcription in Pelargonium line pattern virus: identification of a critical long‐range RNA‐RNA interaction and functional variants through mutagenesis. Journal Of General Virology, 97(6):1469‐ 80

BLANCO‐PEREZ, M; PEREZ‐CANAMAS, M; RUIZ, L; HERNANDEZ, C (2017) Efficient Translation of Pelargonium line pattern virus RNAs Relies on a TED‐Like 3 '‐Translational Enhancer that Communicates with the Corresponding 5 '‐Region through a Long‐Distance RNA‐RNA Interaction. Plos One, 11: E0152593

BREITEL, DA; CHAPPELL‐MAOIR, L; MEIR, S; PANIZEL, I; PUIG, CP; HAO, YW; YIFHAR, T; YASUOR, H; ZOUINE, M; BOUZAYEN, M; GRANELL, A; ROGACHEV, I; AHARONI, A (2017) AUXIN RESPONSE FACTOR 2 Intersects Hormonal Signals in the Regulation of Tomato Fruit Ripening. Plos Genetics, 12: E1005903

BUESO, E; MUNOZ‐BERTOMEU, J; CAMPOS, F; MARTINEZ, C; TELLO, C; MARTINEZ‐ALMONACID, I; BALLESTER, P; SIMON‐MOYA, M; BRUNAUD, V; YENUSH, L; FERRANDIZ, C; SERRANO, R (2017) Arabidopsis COGWHEEL1 links light perception and gibberellins with seed tolerance to deterioration. Plant Journal, 87(6):583‐96

CAMPOS, JF; CARA, B; PEREZ‐MARTIN, F; PINEDA, B; EGEA, I; FLORES, FB; FERNANDEZ‐GARCIA, N; CAPEL, J; MORENO, V; ANGOSTO, T; LOZANO, R; BLOARIN, MC (2017) The tomato mutant ars1 (altered response to salt stress 1) identifies an R1‐type MYB transcription factor involved in stomatal closure under salt acclimation. Plant Biotechnology Journal, 14(6):1345‐56

CARBONELL, A; DARÒS JA (2017) Artificial microRNAs and synthetic trans‐acting small interfering RNAs interfere with viroid infection. Molecular Plant Pathology, 18(5):746‐753

CASTELBLANQUE, L; BALAGUER, B; MARTI, C; RODRIGUEZ, JJ; OROZCO, M; VERA, P (2017) Novel Insights into the Organization of Laticifer Cells: A Cell Comprising a Unified Whole System. Plant Physiology, 172(2):1032‐1044

CASTELLANO, M; MARTINEZ, G; MARQUES, MC; MORENO‐ROMERO, J; KOHLER, C; PALLAS, V; GOMEZ, G (2017) Changes in the DNA methylation pattern of the host male gametophyte of viroid‐infected cucumber plants. Journal Of Experimental Botany, 67(19):5857‐5868

CASTELLANO, M; PALLAS, V; GOMEZ, G (2017) A pathogenic long noncoding RNA redesigns the epigenetic landscape of the infected cells by subverting host Histone Deacetylase 6 activity. New Phytologist, 211(4):1311‐22

CERVERA, A; URBINA, D; DE, LA, PENA, M (2017) Retrozymes are a unique family of non‐autonomous retrotransposons with hammerhead ribozymes that propagate in plants through circular RNAs. Genome Biology, 17:135

CERVERA, H; LALIC, J; ELENA, SF (2017) Effect of host species on the topography of fitness landscape for a plant RNA virus. Journal Of Virology, 90(22):10160‐10169

CHEN, J; YU, F; LIU, Y; DU, CQ; LI, XS; ZHU, SR; WANG, XC; LAN, WZ; RODRIGUEZ, PL; LIU, XM; LI, DP; CHEN, LB; LUAN, S (2017) FERONIA interacts with ABI2‐type phosphatases to facilitate signaling cross‐talk between abscisic acid and RALF peptide in Arabidopsis. Proceedings Of The National Academy Of Sciences Of The United States Of America, 113:E5519‐E5527

CICEVAN, R; AL, HASSAN, M; SESTRAS, AF; PROHENS, J; VICENTE, O; SESTRAS, RE; BOSCAIU, M (2017) Screening for drought tolerance in cultivars of the ornamental genus Tagetes (Asteraceae). Peerj, 4:E2133

COLIMBA, J; FALCON, E; CASTRO, ER; DAVILA‐ALDAS, D; PALLAS, V; SANCHEZ‐NAVARRO, JA; GOMEZ, G (2017) First Report of Alfalfa mosaic virus in Red Pepper Plants in Ecuador. Plant Disease, 100(5):1026‐1026

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Scientific Report 2016-2017

CORDERO, T.; CERDÁN, L.; CARBONELL, A.; KATSAROU, K.; KALANTIDIS, K., AND, J.A., DARÒS (2017) Dicer‐like 4 is involved in restricting the systemic movement of Zucchini yellow mosaic virus in Nicotiana benthamiana. Molecular Plant‐Microbe Interactions, 30(1):63‐71

DAROS, JA (2017) Eggplant latent viroid: A friendly experimental system in the family Avsunviroidae. Molecular Plant Pathology, 17(8):1170‐7

DARÓS; J.‐A. (2017) Viroids: Small noncoding infectious RNAs with the remarkable ability of autonomous replication. Current Research Topics In Plant Virology, 295‐322

DE LA TORRE‐ALMARAZ, R; PALLAS, V; SANCHEZ‐NAVARRO, JA (2017) First Report of Cucumber mosaic virus (CMV) and CARNA‐5 in Carnation in Mexico. Plant Disease, 100(7):1509‐1509

DE LA TORRE‐ALMARAZ, R; SALGADO‐ORTIZ, H; SALAZAR‐SEGURA, M; PALLAS, V; SANCHEZ‐NAVARRO, JA, VALVERDE, RA (2017) First Report of Schlumbergera virus X in Prickly Pear (Opuntia focus‐indica) in Mexico. Plant Disease 100(8):1799‐1800

DE LA, TORRE‐ALMARAZ, R; SALGADO‐ORTIZ H; SALAZAR‐SEGURA M; PALLAS, V; SANCHEZ‐NAVARRO, JA; VALVERDE, RA (2017) First Report of Rattail cactus necrosis‐associated virus in Prickly Pear Fruit (Opuntia albicarpa Scheinvar) in Mexico. Plant Disease, 100(11):2339‐2339

DIAZ, M; SANCHEZ‐BARRENA, MJ; GONZALEZ‐RUBIO, JM; RODRIGUEZ, L; FERNANDEZ, D; ANTONI, R; YUNTA, C; BELDA‐PALAZON, B; GONZALEZ, GUZMAN, M; PEIRATS‐LLOBET, M; MENENDEZ, M; BOSKOVIC, J; MARQUEZ, JA; RODRIGUEZ, PL; ALBERT, A (2017) Calcium‐dependent oligomerization of CAR proteins at cell membrane modulates ABA signaling. Proceedings Of The National Academy Of Sciences Of The United States Of America, 113:E396‐E405

DICKER, M; TSCHOFEN, M; MARESCH, D; KONIG, J; JUAREZ, P; ORZAEZ, D; ALTMANN, F; STEINKELLNER, H; STRASSER, R (2017) Transient glyco‐engineering to produce recombinant IgA1 with defined N‐and O‐ glycans in plants. Frontiers In Plant Science, 7:18

ELENA, SF (2017) Evolutionary transitions during RNA virus experimental evolution. Philosophical Transactions Of The Royal Society Of London. Series B, Biological Sciences, 371(1701):20150441

ELENA, SF (2017) Local adaptation of plant viruses: Lessons from experimental evolution. Molecular Ecology, 26(7):1711‐1719

ESCOBAR‐BRAVO, R; ALBA, JM; PONS, C; GRANELL, A; KANT, MR; MORIONES, E; FERNANDEZ‐MUÑOZ, R (2017) A jasmonate‐inducible defense trait transferred from wild into cultivated tomato establishes increased whitefly resistance and reduced viral disease incidence. Frontiers In Plant Science, 7: 1732

FARES, MA (2017) Coevolution Analysis Illuminates the Evolutionary Plasticity of the Chaperonin System GroES/L. Stress And Environmental Regulation Of Gene Expression And Adaptation In Bacteria, 796‐811

FERNANDEZ‐MORENO, JP; MALITSKY, S; LASHBROOKE, J; BISWAL, AK; RACOVITA, RC; MELLEROWICZ, EJ; JETTER, R; ORZAEZ, D; AHARONI, A; GRANELL, A (2017) An efficient method for medium throughput screening of cuticular wax composition in different plant species. Metabolomics, 12:73

FERNANDEZ‐MORENO, JP; TZFADIA, O; FORMENT, J; PRESA, S; ROGACHEV, I; MEIR, S; ORZAEZ, D; AHARONI, A; GRANELL, A (2017) Characterization of a New Pink‐Fruited Tomato Mutant Results in the Identification of a Null Allele of the SlMYB12 Transcription Factor. Plant Physiology 171(3):1821‐36

FERRIOL, I; AMBROS, S; DA, SILVA, DM; FALK, BW; RUBIO, L (2017) Molecular and biological characterization of highly infectious transcripts from full‐length cDNA clones of broad bean wilt virus 1. Virus Research, 217:71‐5

FIORE, N; ZAMORANO, A; PINO, AM; GONZALEZ, F; ROSALES, IM; SANCHEZ‐NAVARRO, JA; PALLAS, V (2017) Survey of stone fruit viruses and viroids in Chile. Journal Of Plant Pathology, 98(3):631‐635

FIORE, N; ZAMORANO, A; SANCHEZ‐DIANA, N; GONZALEZ, X; PALLAS, V; SANCHEZ‐NAVARRO, J (2017) First detection of Grapevine rupestris stem pitting‐associated virus and Grapevine rupestris vein feathering virus, and new phylogenetic groups for Grapevine fleck virus and Hop stunt viroid isolates, revealed from grapevine field surveys in Spain. Phytopathologia Mediterranea, 55:225‐238

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Memoria 2016-2017

FLORES, R (2017) Callose Deposition in Plasmodesmata and Viroid Invasion of the Shoot Apical Meristem. Frontiers In Microbiology, 7:52

FLORES, R (2017) Highly Abundant Small Interfering RNAs Derived from a Satellite RNA Contribute to Symptom Attenuation by Binding Helper Virus‐Encoded RNA Silencing Suppressors. Frontiers In Plant Science, 7:692

FLORES, R; OWENS, RA; TAYLOR, J (2017) Pathogenesis by subviral agents: viroids and hepatitis delta virus. Current Opinion In Virology, 17:87‐94

FOLCH‐FORTUNY, A; BOSQUE, G; PICO, J; FERRER, A; ELENA, SF (2017) Fusion of genomic, proteomic and phenotypic data: the case of potyviruses. Molecular Biosystems 12:253‐261

GALLEGO‐GIRALDO, L; SHADLE, G; SHEN, H; BARROS‐RIOS, J; CORRALES, SF; WANG, HZ; DIXON, RA (2017) Combining enhanced biomass density with reduced lignin level for improved forage quality. Plant Biotechnology Journal, 14(3):895‐904

GHRAM, IG; BELGUITH, H; BEN MUSTAPHA, M; HIMILA, I; BOUHAOUALA, B; VICENTE, O; BEN HAMIDA, J (2017) Cloning, Sequence Analysis and Expression Patterns during Seed Germination of a Rapeseed (Brassica napus L.) G‐x ‐S‐x‐G‐motif Lipase Gene. Notulae Botanicae Horti Agrobotanici Cluj‐Napoca, 44(2):435

GIMENEZ, E; CASTANEDA, L; PINEDA, B; PAN, IL; MORENO, V; ANGOSTO, T; LOZANO, R (2017) TOMATO AGAMOUS1 and ARLEQUIN/TOMATO AGAMOUS‐LIKE1 MADS‐box genes have redundant and divergent functions required for tomato reproductive development. Plant Molecular Biology, 91(4‐5):513‐31

GOMEZ, MD; VENTIMILLA, D; SACRISTAN, R; PEREZ‐AMADOR, MA (2017) Gibberellins regulate ovule integument development by interfering with the transcription factor ATS. Plant Physiology, 172(4):2403‐ 2415

HADIDI, A; FLORES, R; CANDRESSE, T; BARBA, M (2017) Next‐Generation Sequencing and Genome Editing in Plant Virology. Frontiers In Microbiology, 7:1325

HILUNG, J; GARCIA‐GARCIA, F; DOPAZO, J; CUEVAS, JM; ELENA, SF (2017) The transcriptomics of an experimentally evolved plant‐virus interaction. Scientific Reports, 6:24901

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JUAREZ, P; VIRDI, V; DEPICKER, A; ORZAEZ, D (2017) Biomanufacturing of protective antibodies and other therapeutics in edible plant tissues for oral applications. Plant Biotechnology Journal, 14(9):1791‐9

KAZACHKOVA, Y; KHAN, A; ACUNA, T; LOPEZ‐DIAZ, I; CARRERA, E; KHOZIN‐GOLDBERG, I; FAIT, A; BARAK, S (2017) Salt Induces Features of a Dormancy‐Like State in Seeds of Eutrema (Thellungiella) salsugineum, a Halophytic Relative of Arabidopsis. Frontiers In Plant Science, 7:1071

KRZYWINSKA, E; BUCHOLC, M; KULIK, A; CIESIELSKI, A; LICHOCKA, M; DEBSKI, J; LUDWIKOW, A; DADLEZ, M; RODRIGUEZ, PL; DOBROWOLSKA, G (2017) Phosphatase ABI1 and okadaic acid‐sensitive phosphoprotein phosphatases inhibit salt stress‐activated SnRK2.4 kinase. Bmc Plant Biology, 16(1):136

LEASTRO, M.O; PALLAS, V; RESENDE, RO; SANCHEZ‐NAVARRO JA (2017) The functional analysis of distinct tospovirus movement proteins (NSM) reveals different capabilities in tubule formation, cell‐to‐cell and systemic virus movement among the tospovirus species. Virus Research, 227:57‐68

LEIDA, C; DAL, RÌ, A; DALLA COSTA, L; GÓMEZ, MD; POMPILI, V; SONEGO, P; ENGELEN, K; MASUERO, D; RÍOS, G; MOSER, C, (2017) Insights into the role of the berry‐specific ethylene responsive factor VviERF045. Frontiers In Plant Science, 7:1793

LEÓN, J; COSTA, A; CASTILLO, MC, (2017) Nitric oxide triggers a transient metabolic reprogramming in Arabidopsis. Scientific Reports, 6:37945

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Scientific Report 2016-2017

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LOPEZ‐CARRASCO, A; FLORES, R (2017) Dissecting the secondary structure of the circular RNA of a nuclear viroid in vivo: A “naked” rod‐like conformation similar but not identical to that observed in vitro. Rna Biology, 14(8):1046‐1054

LOPEZ‐CARRASCO, A; GAGO‐ZACHERT, S; MILETI, G; MINOIA, S; FLORES, R; DELGADO, S (2017) The transcription initiation sites of eggplant latent viroid strands map within distinct motifs in their in vivo RNA conformations. Rna Biology, 13(1):83‐97

LOPEZ‐GONZALEZ, S; ARAGONES, V; DAROS, J‐A; SANCHEZ, F; PONZ, F (2017) An infectious cDNA clone of a radish‐infecting Turnip mosaic virus strain. European Journal Of Plnat Pathology, 148(1):207‐211

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Memoria 2016-2017

TESIS / THESES

Tésis leídas en el 2016 / Theses in 2016

TITULO TESIS / THESIS DIRECTOR / FECHA / UNIVERSIDAD / NOMBRE /NAME TITLE SUPERVISOR DATE UNIVERSITY

Geraldine Goergen Generación de líneas T‐DNA Vicente 29/01/2016 Universidad de tomate (Solanum Moreno Politécnica de lycopersicum L.), Benito Valencia identificación de mutantes de Pineda inserción afectados en caracteres del desarrollo y caracterización de mutantes de fruto partenocárpico Sin¡billa Sánchez Generación de mutantes de Vicente 03/02/2016 Universidad Martín‐Sauceda inserción de tomate cultivado Moreno Politécnica de y silvestre e identificación de Benito Valencia genes implicados en procesos Pineda de desarrollo y tolerancia a estrés abiótico

Patricia Ballester Los genes NGATHA: análisis Cristina 23/09/2016 Universidad Fuentes genético y molecular de su Ferrándiz Politécnica de papel en la morfogénesis del Valencia gineceo de Arabidopsis thaliana. Marta Blanco Pérez Análisis de procesos de Carmen 08/02/2016 Universidad transcripción, traducción y Hernández Politécnica de degradación del virus del Fort Valencia arabesco del Pelargonium Juan Vicente Muñoz‐ Crossability barriers in Carlos 01/07/2016 Universidad Sanz Prunus: the role of modifiers Romero y Politécnica de in the regulation of the María Luisa Valencia gametophytic self‐ Badenes incompatibility system

Berta Sotillo Saúco Análisis de la variación David 21/01/2016 Universidad genética natural de la Alabadí, Politécnica de fotomorfogénesis en Miguel A. Valencia Arabidopsis thaliana Blázquez

Jose fina Patricia Mejora De La Calidad Del Diego Orzaez, 04/07/2016 Universidad Fernández Moreno Fruto De Tomate. Antonio Politécnica de Caracterización De Genes Y Granell Valencia Regiones Génicas Asociadas Al Metabolismo Especializado En Fruto De Tomate

Marta Vázquez Vilar Diseño Genético En Diego Orzaez, 11/07/2016 Universidad Solanáceas Mediante Antonio Politécnica de Ensamblaje Estandarizado De Granell Valencia Elementos De La Ruta De Los Flavonoide

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Scientific Report 2016-2017

NOMBRE /NAME TITULO TESIS / THESIS DIRECTOR / FECHA / UNIVERSIDAD / TITLE SUPERVISOR DATE UNIVERSITY

Eszter Majer Metabolic engineering of José Antonio 14/07/2016 Universidad plants using a disarmed Darós Arnau Politécnica de potyvirus vector. Valencia

Ana Cristina Izquierdo Caracterización del gen CRIO4 Serrano 02/02/2016 Universidad García y su implicación en tolerancia Salom, Politécnica de a estrés por frío. Ramón; Valencia Mulet Salort, José Miguel

Vicent Llopis Mecanismos de regulación de Lynne 08/01/2016 Universidad Torregrosa transportadores de iones y Yenush Politécnica de nutrientes a través de Valencia proteínas de tráfico relacionadas con las arrestinas.

Berta Sotillo Saúco Análisis de la variación David 21/01/2016 Universidad genética natural de la Alabadí, Politécnica de fotomorfogénesis en Miguel A. Valencia Arabidopsis thaliana Blázquez

Ana Cristina Izquierdo Caracterización del gen CRIO4 Jose M. Mulet 01/02/2016 Universidad Garcia y su implicación en tolerancia y Ramón Politécnica de a estrés por frío Serrano Valencia

Marcos Caballero Estudio de efectos protectores Ramón 01/05/2016 Universidad Molada y mecanismos de acción Serrano Politécnica de frente a estrés abiótico de Valencia bioestimulantes de fertilizantes en Saccharomyces cerevisiae.

Anouk Willemsen Experimental evolution of Santiago F. 24/05/2016 Universidad genome architecture and Elena Fito Politécnica de complexity in an RNA virus Valencia

Marta Serra Soriano Relación estructura‐función Vicente 18/01/2016 Universidad de las proteínas virales Pallás; Jose Politécnica de implicadas en el movimiento A. Navarro Valencia de los carmovirus y su Bohigues interacción con factores celulares.

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Memoria 2016-2017

Tésis leídas en el 2017 / Theses in 2017

TITULO TESIS / THESIS DIRECTOR / FECHA / UNIVERSIDAD / NOMBRE /NAME TITLE SUPERVISOR DATE UNIVERSITY

Peter Schleicher Mutagenesis insercional en Moreno 27/04/2017 Universidad tomate y Solanum pennellii: Ferrero, Politécnica de Identificación de mutantes en Vicente; Valencia inserción alterados en el Atarés desarrollo y la tolerancia a la Huerta, salinidad. Alejandro JORGE SÁNCHEZ Generación de líneas T‐DNA Moreno 03/02/2017 Universidad LÓPEZ de tomate (Solanum Ferrero, Politécnica de lycopersicum) para la Vicente; Valencia identificación de mutantes de Atarés inserción alterados en la Huerta, morfogénesis y el desarrollo Alejandro vegetal África Gomariz Estudio de los complejos Cristina 14/09/2017 U. Miguel Hernández Fernández transcripcionales que dirigen Ferrándiz de Elche la formación del pistilo en Maestre angiospermas mediante la identificación de sus dianas moleculares y de su conservación funcional durante la evolución de las dicotiledóneas. Irene Martínez La ruta FUL‐AP2 y la Cristina 27/07/2107 Universidad Fernandez longevidad de los meristemos Ferrándiz Politécnica de en Arabidopsis thaliana. Bases Maestre Valencia moleculares y potencial biotecnológico

María Rosa Sandoval Análisis de la red génica que Gerardo 25/10/2017 Instituto Tecnológico Oliveros responde a giberelinas Acosta de Celaya, México durante el desarrollo de fruto García y en chile (Capsicum annuum) Concepción Gómez Mena

Amelia Felipo Modulation of primary Miguel A. 28/04/2017 Universidad Benavent meristem activity by DELLA‐ Blázquez, Politécnica de TCP interaction in David Valencia Arabidopsis Alabadí e Ignacio Rubio Somoza

Federico Grau Enguix Genética Química aplicada a la Miguel A. 26/09/2017 Universidad señalización por giberelinas y Blázquez y Politécnica de fosfato en Arabidopsis David Valencia Alabadí

Estefania Huet Nuevas metodologías para la Diego Orzaez, 21/09/2017 Universidad producción de anticuerpos Antonio Politécnica de recombinantes en plantas Granell Valencia

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Scientific Report 2016-2017

TITULO TESIS / THESIS DIRECTOR / FECHA / UNIVERSIDAD / NOMBRE /NAME TITLE SUPERVISOR DATE UNIVERSITY

María Florencia A multilevel, developmentally Diego Orzaez, 18/09/2017 Universidad Cocaliadis Caisson controlled gene engineering Antonio Politécnica de strategy or tomato Granell Valencia fortification and protection

Mariana Madruga Análise funcional dos genes Antonio 01/03/2017 Universidad Federal Krüger VOZ em ervilha e arroz Costa de de Pelotas, Brasil Oliveira ; Camila Pegoraro; Francisco Madueño Albi Beatríz González Implicación de las Pablo Vera 19/07/2017 Universidad García modificaciones de tRNA y del Vera Politécnica de metabolismo de los folatos en Valencia la respuesta inmune de Arabidopsis

Mayte Castellano Estudio de las alteraciones en Vicente 13/01/2017 Universidad Perez el patrón de metilación del Pallás y Politécnica de DNA del huésped inducidas Gustavo Valencia por un viroide nuclear. Gómez

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Memoria 2016-2017

ESTANCIAS INTERNACIONALES / INTERNATIONAL RESEACH STAYS

Estancias Internacionales del Personal Investigador en el IBMCP en 2016 / International research staff stays in IBMCP in 2016

Estancias Internacionales del Personal Investigador en el IBMCP en 2017 / International research staff stays in IBMCP in 2017

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Scientific Report 2016-2017

FINANCIACIÓN / FINANCING RESOURCES

2016

MICINN GV INTERNACIONALES OTROS CONTRATOS PRIVADOS 2017

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Memoria 2016-2017

MASTER IBMCP / IBMCP MASTER

MASTER IN PLANT MOLECULAR MÁSTER UNIVERSITARIO EN AND CELLULAR BIOTECNOLOGY BIOTECNOLOGÍA MOLECULAR Y Plants are a valuable source of CELULAR DE PLANTAS products with diverse applications in an increasing number of fields of Las plantas constituyen una fuente interest (agrifood, medicinal valiosísima de productos y products, ornamental and ecological utilizaciones de interés muy diverso, applications). The full exploitation of (agroalimentario, farmacológico, their productive capacity and the industrial, ornamental y ecológico). design and development of new La explotación al máximo de sus attributes which add value to existing capacidades productivas, el diseño y crops using sustainable desarrollo de nuevas capacidades de methodologies requires high‐quality los cultivos existentes haciéndolo de training in state‐of‐the‐art un modo sostenible exige, cada día biotechnology. To this end, this más, una mayor preparación en las Master Degree, part of the técnicas más novedosas en Biotechnology graduate program at the UPV, provides a course structure biotecnología. Con este fin, nuestro Datos de Contacto: Máster, enmarcado en el programa in which the student will study in de posgrado de biotecnología de la Telf.: +34 96 387 78 76 depth the most advanced techniques [email protected] and applications in the field of UPV, aporta un plan de estudios en el que el alumno estudiará en www.ibmcp.upv.es experimental plant biotechnology, while also acquiring a business profundidad las técnicas y aplicaciones más punteras en el perspective. campo de la biotecnología vegetal, aportando también una perspectiva Credits: 90 ECTS empresarial.

Créditos: 90 ECTS

ALUMNOS 2016 UNIVERSIDAD DE PROCEDENCIA / UNIVERSITY OF NOMBRE / NAME ORIGEN BARBERÁ MORENO, SAMUEL UPV BARRO TRASTOY, DANIELA U. Santiago de Compostela CALLEJA CABRERA, JULIÁN U. Salamanca CHANZÀ MARTORELL, AMPARO GEMA UPV CHICOTE GONZALEZ, JAVIER U. Sevilla EZQUERRO URZANQUI, MIGUEL U. Zaragoza

FORTÚN CHOCARRO, MARÍA TERESA U. Navarra FREIXAS CARDONA, JOAN U. Politècnica de Cataluña FUSTER PONS, ALBERTO U. Valencia GARCIA LOPEZ, RAFAEL U. León GARCÍA MAQUILÓN, IRENE U. Murcia LEGIDO PEÑA, SERGIO U. León MARQUEZ MOLINS, JOAN U. Valencia MARTÍN GUINDAL, ANDREA U. Complutense MARTÍNEZ CENTELLES, LLUÍS CARLES UPV MINGUILLÓN CAMPOS, SAMUEL U. Salamanca MOLES CASAS, VÍCTOR U. Lleida ROMERO CORTES, PABLO U. Santiago (Chile) TORRUELLA NARANJO, ANDREA MEILYN U. Complutense

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Scientific Report 2016-2017

ALUMNOS 2017 UNIVERSIDAD DE PROCEDENCIA / UNIVERSITY OF NOMBRE / NAME ORIGEN ALVARADO, CARLOS ALBERTO San Marcos (Perú) AZCONA MARÍN, IRENE U. Zaragoza BLANCO NAVARRO, SIRA U. Salamanca BOU PUCHALT, CLAUDIA UPV BURILLO RICHART, EDUARDO UMH CERVERA ORTIZ, MANUEL UV GAYUBAS BALAGUER, BEATRIZ UPV GUTIÉRREZ MARTÍN, MARIO U. Cádiz LAZARO BERENGUER, MARIA DE LA CABEZA UV LÓPEZ DOLZ, LUCIO U. Darmstadt LÓPEZ MARTÍN, MARÍA JESÚS Málaga LUCAS GARCIA, JESUS U. Murcia MARTIN VASQUEZ, CONSTANZA U. Santiago Chile MATEOS FERNANDEZ, RUBÉN U. León MEDINA LOZANO, INÉS U. León OCAÑA CUESTA, JAVIER U. Málaga ORTIZ‐VILLAJOS CANO, SEREZADE PILAR UPV PAYÁ MONTES, CELIA UPV SÁIZ BONILLA, MARÍA UV

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Memoria 2016-2017

SEMINARIOS IBMCP 2016/ IBMCP Seminars 2016

FECHA / PROCEDENCIA / NOMBRE /NAME TITULO / TITLE DATE ORIGIN

Angelos K. Kanellis Exploring the secondary metabolism in 19/01/2016 Aristotle University of trichome of medicinal plants Thessaloniki. Greece

Ari Sadanandom Ubiquitin‐like proteins and stress 04/03/2016 Durham Centre for signalling in plants Crop Improvement Technology Durham University, UK Ari Sadanandom Exploiting protein modification systems 21/10/2016 Durham Centre for to boost crop productivity under stress Crop Improvement Technology Durham University, UK David Posé Padilla Reguladores clave de la floración 27/05/2016 Universidad de Málaga y la maduración del fruto (UMA). Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea (IHSM), UMA‐CSIC. Francisco J. Martínez Biología y aplicaciones de los sistemas 20/05/2016 Dpto. Fisiología, Mojica CRISPR‐Cas: una perspectiva personal Genética y Microbiología Universidad de Alicante Francesco Di Serio Next generation sequencing: discovery of 22/07/2016 CNR, Istituto di novel plant viruses Protezione Sostenibile and viroids and dissection of their delle Piante, pathogenesis (formerly Istituto di Virologia Vegetale). Bari, Italy Germán Martínez Small RNA movement in the pollen grain and 16/09/2016 Dept. of Plant Biology. Arias beyond Swedish University of Agricultural Sciences (SLU). Uppsala, Sweden IRIS F. KAPPERS Metabolomics in Plant Defence 03/06/2016 Laboratory of Plant Physiology, Wageningen University The Netherlands Irma Roig Developmental responses to plant proximity: 19/02/2016 CENTRE FOR Molecular insights in the regulation of ovule RESEARCH IN and seed development by shade in AGRICULTURAL Arabidopsis thaliana GENOMICS (CRAG). Barcelona Jérôme Grimplet Retos de la biología de sistemas en la vid 05/02/2016 Instituto de Ciencias de la Vid y del Vino (ICVV) Logroño

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Scientific Report 2016-2017

FECHA / PROCEDENCIA / NOMBRE /NAME TITULO / TITLE DATE ORIGIN

Javier Andrés Juárez La NaTrxh y el Chapo ¿Qué tienen en común 11/07/2016 Departamento de Díaz una tiorredoxina tipo h de Nicotiana alata y Biología Comparada el narcotraficante más famoso del mundo? de la Facultad de Ciencias (Universidad Nacional Autónoma de México, UNAM) Jean‐Michel Davière Gibberellin Regulation of Plant Growth 15/01/2016 Institut de Biologie Moléculaire des Plantes (IBMP), CNRS, Strasbourg. France José Román Pérez Pirofosfato y pirofosfatasas: aprovechando 14/10/2016 Instituto de Castiñeira al máximo la energía del ATP". Bioquímica Vegetal y Fotosíntesis (Universidad de Sevilla‐CSIC). Sevilla Juan Antonio García Modulación del procesamiento proteolítico, 10/06/2016 Dpto. de Genética Álvarez supresión del silenciamiento de RNA e Molecular de Plantas. inducción de otras defensas de la planta Centro Nacional de condicionan la especificidad de huéspedes Biotecnología (CSIC), de los potyvirus Madrid Julian I. Schroeder Stomatal Abscisic Acid Signaling Specificity 15/07/2016 Division of Biological and Transpiration Regulation by CO2 Sciences UC San Diego, California. USA

Mark Peter Zwart Chance and necessity in the evolution 25/05/2016 Institute for of an antibiotic resistance gene Theoretical Physics University of Cologne, Germany Marie Theres Hauser Role of the ARIADNE12 ubiquitin E3 ligase 21/01/2016 Institute of Applied and its putative substrate in long term Genetics and Cell adaptation to UV‐B Biology University of Natural Resources and Life Sciences (BOKU) Vienna María Del Mar Ortega‐ Desarrollo de nuevas moléculas terapéuticas 30/09/2016 Instituto de Biología Villaizán o adyuvantes mediante mapeo pepscan de la Molecular y Celular glicoproteína G de rhabdovirus (IBMC) Universidad Miguel Hernández, Elche Silvina Mangano Nuevos reguladores de la producción 0//07/2016 Fundación Instituto de ROS durante la elongación del pelo Leloir & Instituto de radicular en Arabidopsis thaliana. Investigaciones Bioquímicas de Buenos Aires (CONICET)

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Memoria 2016-2017

SEMINARIOS IBMCP 2017/ IBMCP Seminars 2017

FECHA / PROCEDENCIA / NOMBRE /NAME TITULO / TITLE DATE ORIGIN

Angels de Luis Redes de regulación genética en las células 16/01/2017 North Carolina State madre de la raíz de Arabidopsis. University

Andrea Chini Chemical Genomic dissection of plant 27/01/2017 CNB, Madrid signalling.

Jeremie Bazin Translatome analysis reveals new feature of 03/02/2017 Institute of Plant long noncoding RNAs Sciences Paris‐Saclay (IPS2)

Eilon Shani Robustness and specialization among 10/02/2017 Molecular Biology and hormone transporters: Redundant and Ecology of Plants. Tel unique roles. Aviv University.

Josefa Antón Hypersaline waters as model systems to 17/02/2017 Universidad de study virus‐host interactions. Alicante.

Qi Xie Ubiquitination in plant stress signaling 17/02/2017 Chinese Academy of Sciences

Aureliano Bombarely Study of the Plant Evolution and 28/02/2017 College of Agriculture Domestication using 18th Century Floral and Life Sciences, Crops as Models Virginia Tech (USA)

Javier Pozueta Volatile compounds emitted by a wide range 02/03/2017 Instituto de of microorganisms promote growth, Agrobiotecnología flowering and accumulation of exceptionally (CSIC‐UPNA) high levels of starch through cytokinin regulated processes: a case of dirty dishes Julio Polaina Ingeniería Molecular de Enzimas: Invertasa, 10/03/2017 IATA, Valencia Lactasa, Glucosa Oxidasa

Neelima Shina Wolf‐peach meets strangle‐weed ‐ the 13/03/2017 University of tomato Cuscuta interaction California, Davis

Antía Rodríguez‐ Perturbing phosphoinositide homeostasis 27/03/2017 ETH, Zúrich Villalón antagonistically affects vascular differentiation in Arabidopsis thaliana roots

Carolyn M. Malmstrom Virus interactions with native North 12/05/2017 Dept. of Plant Biology, American prairie grasses Michigan State University (USA)

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Scientific Report 2016-2017

FECHA / PROCEDENCIA / NOMBRE /NAME TITULO / TITLE DATE ORIGIN

Vicente Rubio Muñóz Hunting down ABA receptors: novel 19/05/2017 CNB, Madrid mechanisms to control ABA signaling in plants

Roberto Solano Señalización por jasmonatos en plantas sin 26/05/2017 CNB. Madrid. jasmonatos: En busca de la hormona perdida

Matías Zurbriggen Plant and Mammalian Synthetic biology 02/06/2017 Universidad de approach for the control and understanding Düsseldorf of cellular processes

David Favero AT‐HOOK MOTIF NUCLEAR LOCALIZED 09/06/2017 Riken Center for (AHL) Transcription Factors Repress Sustainable Resource Hypocotyl and Petiole Growth Science (CSRS, Yokohama, Japan) Sergio Ochatt Aventuras y desventuras de la publicación 16/06/2017 Agroécologie, AgroSup científica actual Dijon, INRA, Univ. Bourgogne Franche‐ Comté, Dijon. Vicente Rubio Zamora Nitrogen signaling: new structure‐centered 23/06/2017 IBV, Valencia discoveries

Alain Goossens Engineering Plant Specialized Metabolism: 07/09/2017 VIB‐UGENT Center for How to Break the Multiple Feedback Loops? Plant Systems Biology (Ghent, Belgium) Gianfranco Diretto Looking to Plant Metabolite Engineering 11/09/2017 Italian National through a systems biology glass Agency for New Technologies, Energy, and Sustainable Development, Casaccia Research Center (Rome, Italy) Rachel Whitaker Host‐virus coevolution in microbial island 06/10/2017 Dep. of Microbiology, populations Universitiy of Illinois (USA)

Benjamin Neuhauser Regulation of ion homeostasis in Arabidopsis 17/11/2017 Universidad de thaliana Hohenheim (Stuttgart)

José Manuel Palma Antioxidantes y óxido nítrico en frutos de 15/12/2017 E.E. del Zaidín, pimiento dulce Granada

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Memoria 2016-2017

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Scientific Report 2016-2017

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Scientific Report 2016-2017

ACTIVIDADES DE DIVULGACIÓN

La Comisión de Divulgación ha participado durante el año 2016 y 2017 en diversas actividades de Cultura Científica:

 Ciclo de visitas guiadas al IBMCP para estudiantes de Bachillerato y Ciclos Formativos de Grado Superior

ConCIENCIAsé: Encuentros de Niños y Jóvenes con Científicos de Excelencia

9 Visitas guiadas para 243 alumnos en el 2016

10 Visitas guiadas para 201 alumnos en el 2017

 PLANTéatelo: Una oportunidad para que maestros y profesores de educación secundaria profundicen en la realización de ejercicios prácticos de Biología. 15 de Febrero de 2016

Israel Campos Bes Morgane Blanot  Meeting con premios NOBEL. 6 dePau Junio Congost 2016 i Escoín Javier Martínez Latorre

 Año internacional de las legumbres. Con la participación de Luis Cañas y José Pío. 2016

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 La UPV, con la colaboración del IBMCP, conquista el concurso de biología sintética del MIT: Medalla de Oro, Mejor Hardware y Mejor Herramienta Software. 2 de Noviembre del 2016

Proyecto Hype-IT

 TRADITOM acerca a los más pequeños la riqueza e importancia de la conservación del tomate tradicional. L’ Escola del Poli celebró la Traditom Kids Summer School, un proyecto de divulgación científica cuyo principal protagonista fue el tomate tradicional, junto con otras variedades comerciales.

 Participación en Expociencia 28 de mayo 2016 – 27 de Mayo de 2017

2016 2017 Ana Marín Alejandro Atares Mª Dolores Gómez Luis Cañas Cristina Úrbez F. Mattenberger Juan Carbonell Edelin roque Isabel López Ana Alarcia Concha Gómez Marina Silvestre Marisol Gascón Isabel López Luis Cañas Esther Carrera Javier Cañas Juan Carbonell Mª Dolores Gómez Concha Gómez  Día Internacional de la Fascinación por las Plantas, iniciativa de EPSO a nivel europeo. 18 mayo del 2017 Coordinador en España: José Pío Beltrán Participación en actividades organizadas por el IBMCP.

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OUTREACH ACTIVITIES

 Jornadas científicas 2016 - 2017

 Celebración del 25 aniversario del IBMCP

66 COMUNICACIÓN – NOTAS DE PRENSA

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COMMUNICATION – PRESS RELEASES

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Esta línea de investigación se centra en el estudio de las rutas genéticas y de señalización que controlan el desarrollo de los órganos reproductivos de las plantas. Los objetivos generales de esta línea de investigación son:

 Entender en detalle las redes genéticas que controlan el desarrollo de las inflorescencias, las flores y los frutos.

 Desarrollar modelos que expliquen cómo actúan esas redes, y entender de que manera han evolucionado en diferentes especies para generar diversidad.

 Identificar dianas moleculares para la manipulación de caracteres de interés agronómico.

 Generar herramientas biotecnológicas para mejorar caracteres relacionados con el desarrollo reproductivo (floración, producción de flores y frutos) en las especies de cultivo.

Un objetivo estratégico de nuestra investigación es el de aplicar nuestros conocimientos básicos más recientes sobre el desarrollo vegetal a la modificación de características agronómicamente importantes en especies cultivadas. Esto se hace posible tanto por los problemas biológicos que estudiamos como por la utilización en nuestra investigación no sólo de las especies modelo clásicas sino también de especies de cultivo.

Grupos de Investigación:

• Arquitectura de la Inflorescencia (Madueño, F)

• Biología y Biotecnología del Desarrollo Reproductivo (Beltrán, JP / Cañas, LA / Gómez-Mena, C)

• Genética Molecular del Desarrollo de Carpelos y Frutos (Ferrándiz, C)

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T his research line addresses the signalling and genetic pathways controlling patterning in several aspects of plant development. Our general aims are:

 To detail the molecular-genetic networks directing inflorescence, flower and fruit development.

 To model how such networks act and to ask how different species have evolved variations to generate diversity.

 To identify molecular targets for the manipulation of agronomically-important traits.

 To generate biotechnological tools for improving flowering in horticultural and crop species.

One strategic aim of our research is to apply our new-found basic knowledge on plant development to the modification of agronomical important traits in crops. This is made possible by both our choices of biological problems to be studied, and by using experimental crop plants beyond the classical plant model species.

Research groups:

• Inflorescence Architecture (Madueño, F)

• Biology and Biotechnology of Reproductive Development (Beltrán, JP / Cañas, LA / Gómez-Mena, C)

• Developmental Genetics of Carpel and Fruit Morphogenesis (Ferrándiz, C)

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DESARROLLO REPRODUCTIVO

LEAFY (LFY). El gen FT codifica para el florígeno, proteína que se mueve desde la hoja al meristemo apical del tallo e induce la floración en respuesta al fotoperiodo. La activación de estos genes integradores, y sus genes diana, desencadena la floración en el momento más adecuado para la planta. Si bien existe mucha información sobre la red genética que controla este proceso, la información sobre los cambios metabólicos que acompañan a este cambio en el

desarrollo es más limitada. En el laboratorio tratamos de identificar moléculas, endógenas y sintéticas, que tengan

potencial como reguladoras de la floración. Para ello hemos desarrollado dos abordajes diferentes que consisten en la caracterización de perfiles metabólicos durante el proceso de Investigadores de Plantilla / inducción floral y el rastreo de pequeñas moléculas con Contracted Researchers capacidad de alterar la expresión o la función del florígeno Francisco Madueño Albi (Científico Titular CSIC / (FT). Research Scientific CSIC) Respecto a la arquitectura de la inflorescencia, una división importante es entre inflorescencias indeterminadas, Investigadores Post-doctorales en las que el meristemo apical del tallo tiene una capacidad de / Post-Doctoral Researchers Reyes Benlloch Ortiz crecimiento ilimitada, e inflorescencias determinadas, en las Ana Berbel Tornero que el meristemo apical forma una flor terminal. Otra división Carlos Giménez Alvarado importante es entre inflorescencias simples, en las que las flores derivan directamente del meristemo apical del tallo, es Investigadores Pre-doctorales / Pre-Doctoral Researchers decir, se forman directamente en el tallo principal de la Marina Silvestre Vañó inflorescencia, e inflorescencias compuestas, en las que el Marcos Serra Picó tallo principal de la inflorescencia no produce las flores sino Jesús Praena Tamayo que éstas se forman en tallos secundarios (inflorescencias Rick Berentsen secundarias), o de orden superior. La posición donde se Técnicos Superiores forman las flores depende de la identidad de los meristemos Especializados / Senior de la inflorescencia, de si el meristemo apical se mantiene Technical Specialis como inflorescente o se convierte en floral, o de si el María José Domenech Mir meristemo inflorescente principal produce meristemos Estudiante Trabajo Fin de florales o inflorescentes secundarios. Máster / Master’s Thesis Por un lado, trabajamos con Arabidopsis thaliana, con Students una inflorescencia simple indeterminada. El crecimiento María Lázaro Berenguer indeterminado de la inflorescencia de Arabidopsis se debe al gen TERMINAL FLOWER1 (TFL1), que evita que el meristemo inflorescente se convierta en floral. Para ello, TFL1 se expresa en el meristemo inflorescente, impidiendo la expresión en el FLORACIÓN Y ARQUITECTURA DE LA mismo de los genes de identidad floral LEAFY (LFY) y

INFLORESCENCIA APETALA 1 (AP1). Nosotros hemos estudiado cómo se establece la expresión de TFL1 en el meristemo inflorescente, Nuestro laboratorio está interesado en entender el qué genes regulan su expresión y cómo estos controlan la control de la floración y del desarrollo de la arquitectura de la inflorescencia. Actualmente hemos inflorescencia, la región de la planta donde se forman comenzado a estudiar el mecanismo de acción de TFL1, cuáles las flores. Queremos entender las redes genéticas que son sus dianas directas y con qué proteínas interacciona para regulan estos procesos y de qué manera estas han regular el desarrollo de la planta. evolucionado en diferentes especies para generar la Asimismo, también trabajamos con las leguminosas enorme diversidad morfológica presente en la guisante, Medicago truncatula, y más recientemente, naturaleza. garbanzo, que tienen una inflorescencia compuesta. Además El tiempo de floración es uno de los caracteres con de los homólogos de TFL1, LFY y AP1, en la red genética que mayor impacto en la productividad de los cultivos y por controla la identidad de los meristemos en leguminosas ello ha sido extensamente estudiado a nivel genético. también participan nuevos genes responsables de la Las hojas, y también el meristemo apical del tallo, especificación y del meristemo de la inflorescencias perciben distintas señales ambientales (luz, secundaria así como de su actividad, que determina el número temperatura, fotoperiodo…) y endógenas (edad, balance de flores que forma la inflorescencia secundaria. Nosotros energético) que convergen en la regulación de tres trabajamos en la identificación y caracterización de esos genes integradores: FLOWERING LOCUS T (FT), nuevos genes, para entender cómo ha evolucionado la red SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CO1 (SOC1) y genética en las leguminosas para originar las inflorescencias compuestas.

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REPRODUCTIVE DEVELOPMENT

FLOWERING AND INFLORSENCE On the one hand, we work with Arabidopsis thaliana, ARCHITECTURE with a simple indeterminate inflorescence. The indeterminate growth of the Arabidopsis inflorescence Our lab is interested in understanding the genetic depends on the TERMINAL FLOWER1 (TFL1 ) gene, which prevents the inflorescence meristem to become control of flowering and of the development of the inflorescence, the par t of the plant that subtend the floral. TFL1 is expressed in the inflorescence meristem, flowers. We want to understand the genetic networks restricting the expression of the floral identity genes controlling these processes and how they have evolved LEAFY (LFY) and APETALA 1 (AP1) to the flanks of the to generate the huge diversity of architectures that are SAM (Fig. 1). We have studied how TFL1 expression found in nature. pattern is established, which genes regulate its expression and how they control inflorescence Flowering time is one of the characters with the greatest architecture. We have recently started studying the impact on crop productivity and has therefore been mode of action of TFL1, which are its direct targets and extensively studied at the genetic level. The leaves, and which proteins TFL1 interacts with to control the development of the plant. also the shoot apical meristem, perceive different environmental (light, temperature, photoperiod ...) and endogenous signals (age, energy balance) that converge We also work with the legumes species pea, Medicago in the regulation of three integrating genes: truncatula, and, more recently, chickpea, which have FLOWERING LOCUS T (FT), SUPPRESSOR OF compound inflorescences. In addition to TFL1 , LFY and OVEREXPRESSION OF CO 1 (SOC1) and LEAFY (LFY). AP1 homologues, other novel genes participate in the The FT gene codes for the florigen, a protein that moves legume inflorescence genetic network to specify the from the leaf to the shoot apical meristem and induces identity of the secondary inflorescence meristem and to flowering in response to photoperiod. The activation of control its activity, which determines the number of flowers formed in the secondary inflorescence. We work these integrating genes, and their target genes, triggers flowering at the most appropriate time for the plant. on the identification and characterization of these novel Although there is a lot of information about the genetic genes, aiming to understand how the genetic network network that controls this process, information on the has evolved to generate the legume compound metabolic changes that accompany this change in inflorescence. development is more limited. In the laboratory we try to identify molecules, endogenous and synthetic, that have Publicaciones potential as regulators of flowering. To this end, we Publications have developed two different approaches that consist of the characterization of metabolic profiles during the SERRANO-MISLATA A, FERNÁNDEZ-NOHALES P, DOMÉNECH MJ, HANZAWA Y, BRADLEY DJ AND MADUEÑO F (2016) floral induction process and the screening of small Separate elements of the terminal flower 1 cis-regulatory molecules with the capacity to alter the expression or region integrate pathways to control flowering time and shoot meristem identity. Development 142: 3315-27 function of the florigen (FT). LOZANO-SOTOMAYOR P, CHÁVEZ MONTES RA, SILVESTRE-VAÑÓ M, HERRERA-UBALDO H, GRECO R, PABLO-VILLA J, GALLIANI B M, DIAZ-RAMIREZ D, WEEMEN-HENDRIKS M, BOUTILIER K, Regarding inflorescence architecture, a main division is PEREIRA A, LUCIA COLOMBO, MADUEÑO F, MARSCH- between indeterminate inflorescences, where the shoot MARTÍNEZ N, DE FOLTER S (2016) Altered expression of the bzip transcription factor drink me affects growth and apical meristem (SAM) has an unlimited growth capacity, and determinate inflorescences, where the reproductive development in arabidopsis thaliana. Plant Journal 88: 437-451 SAM gets converted into a terminal flower. Another classification differentiates between simple STÉFANIE MENEZES DE MOURA, SINARA ARTICO,CÁSSIO LIMA,SARAH inflorescences, where flowers directly derive from the MUNIZ NARDELI, ANA BERBEL, OSMUNDO BRILHANTE OLIVEIRA-NETO, MARIA FÁTIMA GROSSI-DE-SÁ, CRISTINA SAM, i.e., they are formed at the main inflorescence axis, FERRÁNDIZ, FRANCISCO MADUEÑO, MÁRCIO ALVES- and compound inflorescences, where flowers are FERREIRA (2017) Functional characterization of AGAMOUS- formed at secondary shoots (secondary inflorescences), subfamily members from cotton during reproductive development and in response to plant hormones Plant or even at higher order axis. The position where flowers Reproduction 30(1):19–39 are formed depends on the identity of the meristems at the inflorescence apex, whether the SAM stays as an KEVIN GOSLIN, BEIBEI ZHENG, ANTONIO SERRANO-MISLATA, LIINA RAE, PATRICK T. RYAN, KAMILA KWAŚNIEWSKA, BENNETT inflorescence meristem or becomes a floral meristem, or THOMSON, DIARMUID S. Ó’MAOILÉIDIGH, FRANCISCO whether the primary inflorescence meristem produces MADUEÑO, FRANK WELLMER, EMMANUELLE GRACIET floral meristems or secondary inflorescence meristems. (2017) Transcription Factor Interplay between LEAFY and APETALA1/CAULIFLOWER during Floral Initiation Plant Physiology 147:1097-1109

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DESARROLLO REPRODUCTIVO

Publicaciones Publications

JIANLING PENG, ANA BERBEL, FRANCISCO MADUEÑO AND RUJIN CHEN (2017) AUXIN RESPONSE FACTOR3 Regulates Compound Leaf Patterning by Directly Repressing PALMATE- LIKE PENTAFOLIATA1 Expression in Medicago truncatula Frontiers in Plant Sciences 8:artículo 1630 (doi: 10.3389/fpls.2017.01630)

ANTONIO SERRANO-MISLATA, KEVIN GOSLIN, BEIBEI ZHENG, LIINA RAE, FRANK WELLMER, EMMANUELLE GRACIET & FRANCISCO MADUEÑO (2017) Regulatory Interplay between LEAFY, APETALA1/CAULIFLOWER and TERMINAL FLOWER1: New Insights into An Old Relationship Plant Signalling and Behaviour 12 (10):e1370164 (4 páginas) (doi: 10.1080/15592324.2017.1370164)"

Proyectos Projects Figure 1. Regulatory structure of the TFL1 promoter. The TFL1 genomic region ‘Control genético de la arquitectura de la inflorescencia de leguminosas: (top). Phylogenetically conserved sequence blocks are in pink. Blue rectangles (I-V) nuevos genes para la mejora de su rendimiento (ARCHILEG)’ MINECO mark the cis-regulatory regions of the TFL1 promoter. The defects in the TFL1 BIO2015-64307-R Duración: 1/1/2016 al 31/12/2018 IP: Franciso expression pattern caused by the deletion of each cis-regulatory region are indicated Madueño beneath. The diagrams in the first three rows illustrate the GUS expression pattern (blue) in shoot apices during development (from top to bottom per column: Cursos vegetative, floral transition and inflorescence bolting), observed in wild-type plants Courses transformed with reporter constructs with deletions of the cis-regulatory regions ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ (indicated with a dotted line). The bottom row illustrates the phenotypes observed Madueño, F. IBMCP-UPV 10 Horas en 2016 y 10 Horas en 2017 for Arabidopsis tfl1-1 mutant plants transformed with genomic constructs with deletions of the corresponding cis-regulatory regions. (Figure taken from Serrano- Tesis Doctorales Mislata et al., 2016, Development 143: 3315-3327). Doctoral Theses Figura 1. Estructura regulatoria del promotor de TFL1. La región genómica de TFL1 se muestra arriba. Los bloques de secuencia filogenéticamente conservados Mariana Madruga Krüger. ‘Análise funcional dos genes VOZ em están marcados en rosa. Los rectángulos azules (I-V) marcan las regiones ervilha e arroz’ (2017) Universidad Federal de Pelotas, Brasil. reguladoras en cis del promotor de TFL1. Los defectos en el patrón de expresión de Directores: Antonio Costa de Oliveira(FAEM/UFPel), Camila Pegoraro TFL1 causado por la eliminación de cada región reguladora se indican a (FAEM/UFPel), Francisco Madueño Albi continuación. Los diagramas en las primeras tres filas ilustran el patrón de expresión GUS (azul) en los ápices del tallo durante el desarrollo (de arriba abajo, por columna: vegetativo, transición floral e inflorescencia en “bolting”), observados en plantas del tipo silvestre transformadas con construciones “reportadoras” con delecciones de las regiones reguladoras en cis. La fila inferior ilustra los fenotipos observados para las plantas mutantes de Arabidopsis tfl1-1 transformadas con construcciones genómicas con delecciones de las correspondientes regiones reguladoras. (Reproducido de Serrano-Mislata et al., 2016, Development 143: 3315- 3327).

Figure 2. LFY-VP16 causes ectopic expression of TFL1. A, pTFL1:GUS activity in a wild-type inflorescence. Staining was restricted to the shoot apical meristem. B to D, pTFL1:GUS activity in pLFY:LFY-VP16 inflo- rescences. B, Staining was observed in the center of the shoot apical meristem as well as in flowers. C and D, Staining at the base of the gynoecium (C) and along pedicels (D) in cleared flowers. Arrows point to ectopic pTFL1:GUS activity in flowers. E and F, Ectopic activation of pTFL1:GUS in plants expressing LFY-VP16 from a heat shock promoter. E, Seedlings grown at ambient temperature with pTFL1:GUS activity in the shoot apical meristem. F, Heat-shocked seedling with additional staining in cotyledons, leaves, and roots. Asterisks in panels A, B, E, and F mark the position of the shoot apical meristem. (Figure taken from Goslin, Zhen, Serrano-Mislata et al., 2017, Plant Phys. 174: 1097-1109).

Figura 2. LFY-VP16 causa la expresión ectópica de TFL1. A, Actividad de pTFL1:GUS en una inflorescencia de tipo silvestre. La tinción se restringió al meristemo apical del tallo. B a D, Actividad pTFL1: GUS en inflorescencias de LFY-VP16. B, Se observó tinción en el centro del meristemo apical del brote y en las flores. C y D, Tinción en la base del gineceo (C) y a lo largo de pedicelos (D) en flores clareadas con hidrato de cloral. Las flechas apuntan a la actividad pTFL1:GUS en las flores. E y F, Activación ectópica de pTFL1:GUS en plantas que expresan LFY- VP16 a dirigido con un promotor de choque térmico. E, Plántulas cultivadas a temperatura ambiente con sometida a choque con tinción adicional en cotiledones, hojas y raíces. Los asteriscos en los paneles A, B, E y F marcan la posición del meristemo apical del tallo. (Reproducido de Goslin, Zhen, Serrano-Mislata et al., 2017, Plant Phys. 174: 1097-1109).

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DESARROLLO REPRODUCTIVO

BIOLOGÍA Y BIOTECNOLOGÍA DEL DESARROLLO REPRODUCTIVO

El objetivo general del grupo de Biología y Biotecnología del Desarrollo Reproductivo se dirige hacia el estudio de genes implicados en el proceso de floración (transición, inducción, morfogénesis y desarrollo de flores y frutos) con vistas a su utilización Investigadores de Plantilla / biotecnológica en la producción de plantas Contracted Researchers José Pío Beltrán Porter modificadas genéticamente con interés agronómico (Profesor de Investigación CSIC / (leguminosas, tomate, etc.). Estudiamos los genes Research Professor-CSIC) reguladores implicados en el proceso de floración Luis Antonio Cañas Clemente (Investigador Científico CSIC / (familia MADS-box) de las leguminosas utilizando Scientific Investigator-CSIC ) Medicago truncatula como modelo experimental, su Concha Gómez Mena proceso evolutivo, así como algunos de sus genes (Científico Titular CSIC / diana con expresión específica en estambres. Research Scientist CSIC) Utilizamos las regiones promotoras de esos genes para Investigadores Pre-doctorales expresar en las anteras de la flor genes citotóxicos que / Pre-Doctoral Researchers produzcan esterilidad masculina de gran aplicación en Sandra Fresquet Corrales Rim Hamza la obtención de líneas híbridas y en la eliminación del Rosa Sandoval Oliveros polen en determinadas plantas. Otras aplicaciones biotecnológicas actualmente en curso permiten Tit. Superior Act. Técnicas y Profesionales/ Senior Technical adelantar, retrasar o suprimir el proceso de floración Specialist en alfalfa (Medicago sativa), así como la síntesis de Edelín Roque Mesa novo en la planta de antocianinas y proantocianidinas

(taninos condensados) para impedir el meteorismo en Técnico Superior de Laboratorio / Senior el ganado o la producción de forraje con menos Technicians Laboratory lignina. También estudiamos los procesos Mª Cruz Rochina Peñalver relacionados con la inducción mediante Estudiante Trabajo Fin de androesterilidad generada por ingeniería genética de Máster / Máster’s Thesis frutos partenocárpicos en tomate (Solanum Students lycopersicum), identificando genes relacionados con José Ricardo Linares González Pablo Romero García este proceso y vías de señalización. Recientemente Marina Navarro Pedrós hemos desarrollado protocolos para la propagación y regeneración in vitro de plantas de Edelweis, una Visitantes / Visitors especie alpina amenazada por el cambio climático y Pilar Rojas Gracia con interesantes propiedades farmacológicas.

Fig. 1. Portada del nº 67 (6) de la revista Journal of Experimental Botany donde se publicó el artículo de Roque et al. (2016): Evolution by gene duplication of Medicago truncatula PISTILLATA-like transcription factors. Superior: flor wild-type de la leguminosa modelo Medicago truncatula. Medio: patrón de expresion del gen MtPISTILLATA (MtPI) en los primordios comunes de pétalos y estambres en una yema floral de M. truncatula. Inferior: pérdida de función del gen MtPI, un regulador maestro de la función B en M. truncatula. La flor muestra la conversion completa de pétalos en sépalos y de estambres en carpelos.

Fig. 1. Cover page of nº 67 (6) of Journal of Experimental Botany containing the article of Roque et al. (2016): Evolution by gene duplication of Medicago truncatula PISTILLATA-like transcription factors. Upper: wild- type flower of the model legume Medicago truncatula. Middle: gene expression pattern of the MtPISTILLATA gene (MtPI) in the common primordia to petals and stamens of a M. truncatula flower bud. Bottom: loss of function of MtPI, a master regulator of B-function in M. truncatula. The flower shows complete conversion of petals into sepals and stamens into carpels.

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REPRODUCTIVE DEVELOPMENT

BIOLOGY AND BIOTECHNOLOGY OF Publicaciones Publications REPRODUCTIVE DEVELOPMENT

ROQUE E., FARES M., YENUSH L., ROCHINA M.C., WEN J., MYSORE K.S., The general objective of the group of Biology and GÓMEZ-MENA C., BELTRÁN J.P., CAÑAS L.A. (2016). Evolution Biotechnology of Reproductive Development is the by gene duplication of Medicago truncatula PISTILLATA-like transcription factors. Journal of Experimental Botany 67 (6): study of those genes involved in the flowering process 1805-1817. (transition, induction, morphogenesis and flower / DE LA ROSA L., FAJARDO J., BELTRÁN J.P., CAÑAS L.A., PUEYO J.J., RUBIALES fruit development), with a view to its biotechnological D., BEDMAR E.J., CORREA-GALEOTE D., PEIX A., RAMÍREZ- use in the production of transgenic plants with BAHENA, ARANJUELO I., HERNÁNDEZ J.A. (2016). Las legumbres en una agricultura sostenible. Capítulo 4 en: Las legumbres. A. agronomic interest (legumes, tomato, etc.). We study Clemente y A.M. De Ron Eds. Colección Divulgación, Editorial the regulatory genes involved in the flowering process Catarata (CSIC), Madrid, pp: 79-109. (MADS-box family) in legumes using Medicago truncatula as model system, their evolutionary fate FRESQUET-CORRALES S., ROQUE E., SARRIÓN-PERDIGONES A., ROCHINA M.C., LÓPEZ-GRESA M.P., DÍAZ-MULA H.M., BELLÉS J.M., TOMÁS- and someone of their target genes with specific BARBERÁN F., BELTRÁN J.P., CAÑAS L.A. (2017). Metabolic expression in reproductive organs, especially anther engineering to simultaneously activate anthocyanin and or pollen -specific genes. We use the promoter regions proanthocyanidin biosynthetic pathways in Nicotiana spp. PLoS of these genes fused to cytotoxic genes to produce One 12(9):e0184839. engineered male-sterile plants with great interest in ROJAS-GRACIA P., ROQUE E., MEDINA M., ROCHINA M., HAMZA R., the production of hybrid lines and to avoid pollen ANGARITA-DÍAZ P., MOREMO V., PÉREZ-MARTÍN F., LOZANO R., release in allergenic plants. Other biotechnological CAÑAS L.A., BELTRÁN J.P., GÓMEZ-MENA C. (2017). The applications allow to produce early flowering plants or parthenocarpic hydra mutant reveals a new function for a SPOROCYTELESS-like gene in the control of fruit set in to suppress the flowering process in alfalfa (Medicago tomato. New Phytologist 214: 1198-1212. sativa), to induce the production of anthocyanin and proanthocyanidins (condensed tannins) to avoid SANDOVAL-OLIVEROS, R; GUEVARA-OLVERA, L; BELTRÁN, JP; GÓMEZ- pasture bloat in cows or the production of low lignin MENA, C; ACOSTA-GARCÍA, G. (2017). Developmental landmarks forage legumes. We also study the processes related to during flower development in jalapeño chili pepper (Capsicum annuum L.) and the of effect gibberellin in ovary growth. Plant the production of parthenocarpic fruits in tomato Reproduction 30(3): 119-129 (Solanum lycopersicum), induced by engineered male- sterility, identifying genes and signalling pathways CAÑAS L.A., FRESQUET S., ROQUE E.M., ROCHINA M. BELTRÁN J.P. (2017). Forage legumes with improved nutritional value: condensed related with such process. Recently, we have tannins to avoid pasture bloat. Chapter 8 in: Legumes for global developed protocols for the in vitro micropropagation food security. A. Clemente & J.C. Jiménez-López Eds. Nova Science and regeneration of Edelweiss plants, an alpine Publishers, New York. pp: 183-223. species endangered by climate change and with Tesis Doctorales interesting pharmacological properties. Doctoral Theses

Rim Hamza. “Enhancement of tomato resistance to Tuta absoluta by the expression of two barley proteinase inhibitors”. Universidad Politécnica de Valencia, Departamento de Biotecnología (2017). Directores: Luis A. Cañas, José Pío Beltrán y Kamel Gaddour María Rosa Sandoval Oliveros. “Análisis de la red génica que responde a giberelinas durante el desarrollo de fruto en chile (Capsicum annuum)”. Instituto Tecnológico de Celaya (México), Doctorado en Ciencias en Tecnología Bioquímica (2017). Directores: Gerardo Acosta García y Concepción Gómez Mena. Fig. 2. Fenotipo del mutante partenocárpico hydra (Rojas-Gracia et al. 2017). (a-c) Morfología de la flor y el fruto de las plantas silvestres (cv. P73). (d-f) Morfología de la flor y el fruto del mutante hydra. En (b, e) la flor ha sido Cursos diseccionada para mostrasr los estambres y el carpelo. (c) Fruto maduro de Courses una planta silvestre. (f) Fruto maduro del mutante hydra en el que no se forman semillas. CAÑAS, L.A. ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ Fig. 2. Phenotype of the parthenocarpic hydra mutant (Rojas-Gracia et al. IBMCP-UPV 50 Horas 2017). (a-c) Morphology of wild-type flower and fruit (cv. P73). (d-f) Morphology of hydra mutant flower and fruit. In (b, e) the flower was dissected BELTRÁN, J.P. ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ to expose the stamens and carpel. (c) Mature fruits from the wild-type cultivar. (f) Mature fruit form the hydra mutant showing the absence of seeds. IBMCP-UPV 50 Horas

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DESARROLLO REPRODUCTIVO

Proyectos Projects

‘Caracterización de nuevos genes que controlan la fructificación en tomate: desarrollo de aplicaciones biotecnológicas enfocadas a la mejora’ BIO2013-40747-R Duración: 01/01/2014 – 31/12/2016 IP: J.P. Beltrán

‘Control genético del desarrollo floral en las leguminosas: papel de los genes catastrales en la formación de los órganos reproductivos’ MINECO (BIO2016-75485-R) Duración: 30/12/2016 – 29/12/2019 I.P.: Luis A. Cañas

01/04/2015 al 31/12/2017 ‘Micropropagación in vitro de v ar iedades de lavanda y lavandín’ Contrato CSIC con empresa BIOPOLIS S.L. (Valencia). Dentro del Proyecto CLAMBER de CASTILLA-LA MANCHA BIOECONOMY REGION: Biomasa lignocelulósica herbácea procedente de sectores agroindustriales tradicionales de Castilla La-Mancha. Duración: 01/04/2015 – 31/12/2017 I.P.: José Pío Beltrán

‘Análisis del factor de transcripción SlDOF10 en el proceso de cuajado Fig. 3. Ingeniería metabólica para activar simultáneamente las rutas de de fruto en tomate’ síntesis de antocianinas y proantocianidinas (Fresquet-Corrales et al. 2017). MINECO Proyecto Intramural (2017401041). Duración: 01/12/2017 – (a) Activación de la ruta de síntesis de antocianinas mediante la expresión de 31/11/2018 dos factores de transcripción (AmRosea1 y Am Delila) de A. majus y la de I.P.: Concepción Gómez Mena proantocianidinas mediante dos genes de M. truncatula (MtANR y MtLAR). (b) Construcción multigénica realizada en el sistema de clonaje GB2.0 conteniendo los 4 transgenes. (c) Hoja de M. truncatula cv. Jemalong 2HA con pigmentos antociánicos (izquierda) comparada con una de alfalfa sin producción de antocianinas (derecha). (d) Validación de la construcción multigénica mediante expresión transitoria en hojas agroinfiltradas de N. benthamiana. Hoja WT no infiltrada (izquierda), hoja control agroinfiltrada con DsRed (centro) y hoja infiltrada con la construcción multigénica mostrando pigmentación púrpura debida a la síntesis de antocianinas (derecha). (e) Planta WT no transformada de N. tabacum con hojas verdes (izquierda) y planta de N. tabacum transformada de forma estable con la construcción multigénica mostrando color púrpura constitutivo (derecha). (f) Flor de una planta WT no transformada de N. tabacum mostrando el típico color rosa pálido en sus pétalos (izquierda) y flor de una planta transgénica de N. tabacum mostrando un intenso color púrpura en sus pétalos (derecha).

Fig. 3. Metabolic engineering to simultaneously activate the anthocyanin and proanthocyanidin pathways (Fresquet-Corrales et al. 2017). (a) Activation of the anthocyanin pathway by means of two A. majus transcription factors (AmRosea1 and Am Delila) and the proanthocyanidin pathway by two M. truncatula genes (MtANR and MtLAR). (b) Multigenic construct performed by the GB2.0 cloning system containing the four transgenes. (c) Leaf of M. truncatula cv. Jemalong 2HA with anthocyanin patches (left) compared with an alfalfa leaf without anthocyanin production (right). (d) Validation of the multigenic construct by transient expression in agroinfiltrated N. benthamiana leaves. WT non-infiltrated leaf (left), control leaf agroinfiltrated with DsRed (center) and infiltrated leaf with the multigenic construct showing purple pigmentation due to anthocyanin production (right). (e) WT non-transformed N. tabacum plant with green leaves (left) and stable transformed N. tabacum plant with the multigenic construct showing constitutive purple color (right). (f) Flower of a WT non-transformed N. tabacum plant showing pale pink color (left) and flower of a stable transformed N. tabacum plant showing an intense purple color (right).

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DESARROLLO REPRODUCTIVO

GENÉTICA MOLECULAR DEL DESARROLLO DE CARPELOS Y FRUTOS

Las plantas con flores o Angiospermas son el grupo de plantas que ha alcanzado un mayor éxito evolutivo. Gran parte de este éxito reside en los frutos, una adquisición evolutiva clave de este grupo, cuya función es proteger a las semillas en desarrollo y servir como mecanismo de dispersión, para lo que han adoptado una inmensa diversidad morfológica y funcional. Los frutos también tienen un valor económico muy importante, ya que representan la

Investigadores de Plantilla / parte comestible de muchos cultivos, y también son Contracted Researchers clave para la producción de semillas, aceites y otros Cristina Ferrandiz productos no comestibles. El rendimiento y la calidad (Científico Titular CSIC / de los frutos son, por tanto, de gran importancia para Research Scientist-CSIC) la producción agrícola. Por tanto, la mejora de estos Investigadores Post- aspectos, claves para un agricultura cada vez más doctorales / Post-Doctoral eficiente, es fundamental y va a depender de un Researchers conocimiento cada vez más profundo de los Victor Zúñiga Mayo mecanismos que controlan el desarrollo de diferentes Investigadores Pre-doctorales aspectos relacionados con la calidad del fruto, como / Pre-Doctoral Researhcers forma, textura o tamaño. Irene Martínez Fernández Patricia Ballester Fuentes África Gomaríz Fernández Nuestro objetivo a largo plazo es entender cómo se dirige la morfogénesis y diferenciación de carpelos Técnicos Superiores (los órganos femeninos de la flor) y frutos, y cuáles Especializados / Senior son las bases genéticas de su diversidad morfológica y Technical Specialist Mª Angeles Martínez Godoy funcional en las Angiospermas. Nos interesa conocer qué genes son los reguladores principales de los Estudiante Trabajo Fin de procesos que dirigen la formación de sus distintos Máster y Proyecto fin de tejidos y que confieren la forma final a los frutos y Grado / Master’s Thesis cómo las redes genéticas en las que se integran han Students and Final year Undergraduate Project evolucionado en distintas especies para dar lugar a la Miguel Simón Moya increíble diversidad que encontramos en la Elena Perpiñan Más Naturaleza. Ana Monteagudo

Estudiantes de Prácticas en Actualmente estamos desarrollando este trabajo Empresa / Student en varias lineas: Traineeships Verónica Sánchez Gerschon • Estudio de las bases genéticas de la Visitantes / Visitors morfogénesis del gineceo en la planta modelo Priscilla de Barros Rossetto Arabidopsis thaliana Humberto Herrera Ubaldo • Bases moleculares de la diversidad morfológica de los frutos en Angiospermas, trabajando con varias especies de ranunculáceas, leguminosas y solanales

• Redes genéticas que controlan el mantenimiento de los meristemos

reproductivos y la producción de frutos en

Arabidopsis y otras especies cultivadas

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REPRODUCTIVE DEVELOPMENT

Publicaciones GENÉTICA MOLECULAR DEL DESARROLLO DE CARPELOS Y FRUTOS Publications

EDUARDO BUENO; JESÚS MUÑOZ BERTOMEU; FRANCISCO CAPOS; Fruits are a major evolutionary acquisition of CANDIDO MARTÍNEZ; CARLOS TELLO; IRENE MARTÍNEZ Angiosperms. Fruits likely evolved to protect the ALMONACID; PATRICIA BALLESTER; MIGUEL SIMÓN MOYA;

developing seeds and to ensure seed dispersal, and VERONIQUE BRUNAUD; LYNNE YENUSH; CRISTINA FERRÁNDIZ; RAMÓN SERRANO. (2016) Arabidopsis for that, they have adopted a huge morphological COGWHEEL1 links light perception and gibberellins with seed and functional diversity, greatly responsible for the tolerance to deterioration. Plant Journal. 87: 583-596 evolutive success of flowering plants. In addition, MARIAN BEMER, HILDA VAN MOURIK, JOSE M MUIÑO, CRISTINA fruits are of major economic importance, FERRÁNDIZ, KERSTIN KAUFMANN, GERCO C ANGENENT. representing the edible part of many crops as well (2017) FRUITFULL controls SAUR10 expression and regulates as being a source for production of seed, oil and Arabidopsis growth and architecture J. Exp. Botany 15:3391- 3403 other compounds. The yield and quality factors associated with fruits are thus of key importance to , , AFRICA GOMARIZ-FERNÁNDEZ VERÓNICA SÁNCHEZ-GERSCHON agricultural production and therefore, significant CHLOÉ FOURQUIN, CRISTINA FERRÁNDIZ (2017) The role of SHI/STY/SRS genes in organ growth and carpel development future improvements of fruit characteristics will is conserved in the distant eudicot species Arabidopsis depend on deep knowledge of the mechanisms that thaliana and Nicotiana bentamiana. Frontiers in Plant Science control fruit development. 8:814

J. IREPAN REYES-OLALDE, VICTOR ZÚÑIGA-MAYO, JOANNA Fruit patterning depends in great extent SERWATOWSKA, RICARDO A. CHAVEZ MONTES, PAULINA from carpel patterning, the process of specification, LOZANO-SOTOMAYOR, HUMBERTO HERRERA-UBALDO, differentiation and spatial arrangement of KARLA L. GONZÁLEZ-AGUILERA, PATRICIA BALLESTER, JUAN JOSÉ RIPOLL, IGNACIO EZQUER, DARIO PAOLO, different functional compartments in the carpels, ALEXANDER HEYL, LUCIA COLOMBO, MARTIN F. YANOFSKY, the ovule -bearing floral organs organized into a the CRISTINA FERRÁNDIZ, NAYELLY MARSCH-MARTÍNEZ, female reproductive structure of the flower, or STEFAN DE FOLTER (2017) The bHLH transcription factor SPATULA enables cytokinin signaling, and both activate auxin gynoecium. Our long-term goal is to understand biosynthesis and transport genes at the medial domain of the how fruit patterning is established, and what is the gynoecium. PLOS Genetics 13:e1006726 molecular basis of the morphological and functional diversity found between species. PATRICIA BALLESTER, CRISTINA FERRANDIZ (2017) Shattering fruits: Variations on a dehiscent theme. Current Opinion in Plant Biology 35:68-75 In this context, we are currently focused on three major research lines: STEFANIE MENEZES DE MOURA, SINARA ARTICO, CASSIO LIMA, SARAH MUNIZ NARDELI, ANA BERBEL, OSMUNDO BRILHANTE OLIVEIRA-NETO, MARIA FATIMA GROSSI-DE-SA, CRISTINA • The study of the genetic basis of carpel FERRANDIZ, FRANCISCO MADUEÑO, MARCIO ALVES- development in the model plant Arabidopsis FERREIRA. (2017) Functional characterization of AGAMOUS- thaliana subfamily members from cotton during reproductive development and in response to plant hormones. Plant • The study of the molecular basis for morphological reproduction 30:19-39 and functional diversity of Angiosperm fruits, working with species across flowering plants Cursos (poppies, solanaceae, legumes, etc) Courses • The genetic networks controlling life span and fruit production in monocarpic plants such as Ferrandiz, C. ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ Arabidopsis and other crops IBMCP-UPV 20 Horas en 2016 y 10 Horas en 2017

Proyectos Tesis Doctorales Projects Doctoral Theses ‘RiceStyle: Carpel evolution: a walk in the rice side.’ Unión Europea. Patricia Ballester Fuentes. “Los genes NGATHA: análisis genético y H2020-MSCA-IF-2014-661678. Del 1-1-2016 al 31-12-2018. IP: Cristina Ferrandiz molecular de su papel en la morfogénesis del gineceo de Arabidopsis thaliana.” (2016) Directora: Cristina Ferrándiz ‘LongLifeCrop: Understanding the molecular basis of global proliferative África Gomariz Fernández. “Estudio de los complejos transcripcionales que arrest in monocarpic plants: biotechnological strategies for increased dirigen la formación del pistilo en angiospermas mediante la identificación de fruit and seed production in annual crops’ BIO2015- 64531-R. Del sus dianas moleculares y de su conservación funcional durante la evolución de 01/01/2016 al 31/12/2018. IP: Cristina Ferrandiz las dicotiledóneas.” (2017) Directora: Cristina Ferrándiz ‘Expresión y caracterización funcional comparada de genes de desarrollo de fruto en capsulas y bayas de las Solanaceae’ CSIC. COOPB20250. Del 1- Irene Martínez Fernandez. “ La ruta FUL-AP2 y la longevidad de los 1-2017 al 31-12-2018. IP: Cristina Ferrandiz meristemos en Arabidopsis thaliana. Bases moleculares y potencial biotecnológico “ (2017) Directora: Cristina Ferrándiz

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Las hormonas regulan prácticamente todos los aspectos de la vida de una planta, incluyendo su desarrollo y las respuestas al estrés biótico y abiótico. En esta línea de investigación nos centramos en entender cómo el entorno regula el metabolismo hormonal, y cómo el entorno y otras rutas endógenas de señalización interaccionan con la acción hormonal. La mayor parte de nuestro trabajo se dedica a desentrañar los mecanismos moleculares que gobiernan estos procesos, para lo que utilizamos Arabidopsis como objeto de estudio. Además extendemos nuestra atención a la modificación biotecnológica de aspectos importantes del crecimiento en cultivos relevantes desde el punto de vista agronómico, como el control del tamaño de las plantas ornamentales, la modificación de la producción de frutos de tomate, y la tolerancia a la sequía en cebada.

Grupos de investigación:

• Resistencia Inducida en Arabidopsis (Tornero, P)

• Regulación Hormonal de la Fructificación y el Desarrollo del Fruto (López-Díaz, I / Carrera, E)

• Señalización del Ácido Abscísico (Rodríguez, PL)

• Señalización Hormonal y Plasticidad Vegetal (Alabadí, D / Blázquez MA)

• Señalización Hormonal del Desarrollo de Órganos Reproductivos" (Gómez, MD / Pérez-Amador, MA)

• Mecanismos Moleculares de la Función de las Poliaminas en plantas (Carbonell, J / Ferrando, A)

• Regulación Hormonal de la Interacción entre Defensa y Desarrollo (León, J)

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ormones regulate almost every aspect of a plant's life, including development and the responses to biotic H and abiotic stress. In this research area, we are focused in understanding how hormone metabolism is regulated by the environment, and how the environment and other endogenous signaling pathways interact with hormone signaling. Most of our work is devoted to unraveling the still unknown molecular mechanisms that govern these processes, for which we use Arabidopsis as a study subject. We also extend our research to the biotechnological modification of important growth habits in agronomically relevant crops, such as the control of plant stature in ornamental plants, the modification of fruit production in tomato, and the tolerance to drought in barley.

Research groups:

• Induced Resistance in Arabidopsis (Tornero, P)

• Hormonal Regulation of Fruit Set and Development (López-Díaz, I / Carrera, E)

• ABA Signaling (Rodríguez, PL)

• Hormone Signaling and Plant Plasticity (Alabadí, D / Blázquez, MA)

• Hormonal Signaling of Reproductive Organ Development (Gómez, MD / Pérez-Amador, MA)

• Molecular Mechanisms of Polyamine Function in Plants (Carbonell, J / Ferrando, A)

• Hormonal Regulation of the Interaction between Defense and Development (León, J)

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REGULACIÓN DE LA SEÑALIZACIÓN Y EL METABOLISMO DE HORMONAS

RESISTENCIA INDUCIDA EN ARABIDOPSIS

En la resistencia basal de Arabidopsis thaliana (Arabidopsis) frente a patógenos biotrofos hay una Investigadores de Plantilla / Contracted Researchers señal fundamental: el ácido salicílico (SA). A partir de un Pablo Tornero rastreo genético en Arabidopsis, hemos identificado (Científico Titular CSIC / Research catorce grupos de complementación que no son capaces Scientific-CSIC) de responder al SA. NPR1 es uno de estos genes, y el Técnico Superior de Laboratorio estudio de la serie alélica de NPR1 nos ha llevado a / Senior Technical Laboratory estudiar las funciones en defensa de sus parálogos. Otro Laura Medina Puche gen descrito es NRB4, el cual es el parálogo de una subunidad del complejo "Mediator" que regula la transcripción. Los alelos nulos de NRB4 están severamente afectados en el desarrollo, por lo que, o bien la percepción del SA es esencial para el desarrollo, o NRB4 tiene funciones adicionales. Nuestro primer objetivo es estudiar el papel de la familia de NPRs. Además de NPR1, el resto de parálogos tienen una función pequeña, pero significativa, en la percepción del SA. El segundo objetivo es caracterizar las funciones de NRB4 y describir las proteínas reguladas por o que interaccionan con NRB4. En base a su homología, NRB4 probablemente regula la transcripción sin unirse al DNA. A partir de genotipos con diferentes versiones de NRB4 y utilizando inmunoprecipitación de cromatina, datos transcriptómicos, y otras técnicas, definiremos los genes que están regulados directamente por NRB4.

El tercer objetivo es continuar en la caracterización y clonación del resto de mutaciones (doce grupos de complementación). Hemos secuenciado poblaciones de mapeo de todos los grupos de complementación, y también de alelos adicionales de dos de los mutantes. Además de clonar y estudiar los genes responsables de las mutaciones, caracterizaremos el comportamiento de los mutantes en defensa y en respuesta a SA. La selección de los mutantes se ha efectuado en base al menor crecimiento que produce la respuesta al SA en plantas silvestres, por lo que cabe la posibilidad que alguno de los mutantes crezca de forma normal en presencia de SA pero produzca defensas en respuesta al SA. Un genotipo que se comportase así tendría un alto valor biotecnológico

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REGULATION OF HORMONE METABOLISM AND SIGNALING

INDUCED RESISTANCE IN ARABIDOPSIS Proyectos Projects Salicylic acid (SA) is an essential signal in the resistance ‘Respuesta al Acido Salicilico en Arabidopsis Thaliana’ of Arabidopsis thaliana (Arabidopsis) against BIO2013-45444-P Duración: 01/01/2014 al 31/12/2016 IP: P. biotrophic pathogens. From a genetic screening in Tornero Arabidopsis, we have identified fourteen complementation groups that do not respond to SA. ‘Aplicación de la inmunidad inducida por Pamp en cultivos’ PCIN-2013-005-C02-01 Duración: 01/04/2014 al 30/03/2017 IP: P. NPR1 is one of these genes, and the study of the NPR1 Tornero allelic series has leaded us to study the roles in defense of its paralogs. Other gene described is NRB4, which is the paralog of a subunit of the Mediator complex that regulates transcription. Null alleles of NRB4 are severely affected in development, so either SA Publicaciones perception is essential for development, or NRB4 has Publications additional roles. LAURA MEDINA-PUCHE, MARIA JOSE CASTELLO, JUAN VICENTE CANET, The first objective of this proposal is to study the role JULIAN LAMILLA, MARIA LAURA COLOMBO, PABLO TORNERO (2017) β-carbonic anhydrases play a role in salicylic acid of the NPR family. Besides NPR1, the rest of paralogs perception in Arabidopsis. PLOS One e0181820 have a small, but significant role in SA perception. The second objective is to characterize NRB4 function and to describe the proteins regulated by or that Cursos interact with NRB4. Based in its homology, NRB4 Courses probably regulates transcription without binding to DNA. With different genotypes, and using chromatin Tornero, P. ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ immunoprecipitation, transcriptomics, and other IBMCP-UPV 4 Horas en 2017 techniques, we will define the genes directly regulated by NRB4.

The third objective is to continue the characterization and cloning of the rest of mutations (twelve complementation groups). We have sequenced mapping populations of these complementation groups, as well as additional alleles from two groups. Besides cloning and studying the genes responsible of the mutations, we will characterize the behavior of the mutants in defense and in response to SA. The selection of mutants was done by the reduction of growth that the SA response causes, so some of the mutants could still respond to SA in terms of defense. If that plant were to exist, it would have a high biotechnological value.

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REGULACIÓN DE LA SEÑALIZACIÓN Y EL METABOLISMO DE HORMONAS

METABOLISMO HORMONAL Y REGULACION DEL DESARROLLO DE LAS PLANTAS

El objetivo general de nuestra investigación es comprender el papel de las hormonas vegetales en la regulación del desarrollo de las plantas. En particular, estudiamos la regulación del metabolismo de giberelinas (GAs) y su interacción con otras hormonas en el control del desarrollo. En nuestra investigación utilizamos principalmente el tomate (Lycopersicon esculentum Mill, cultivar Micro - Tom) como sistema experimental, debido a

su pequeño tamaño, rapidez de crecimiento, facilidad de transformación y a disponer de una colección de líneas isogenicas con mutaciones hormonales. También utilizamos Investigadores de Plantilla / otros sistemas experimentales, como Arabidopsis u otras Contracted Researchers Isabel López-Díaz solanáceas, para estudiar el papel de las hormonas en algunos (Científico Titular CSIC / Research procesos concretos. Scientific -CSIC) Esther Carrera Bergua Durante el periodo 2016-2017, la actividad del grupo se ha (Contratado Doctor-CSIC / Research staff contract) centrado en estudiar el papel de las giberelinas (GAs) en el control de la morfogénesis de los óvulos de tomate, a través del Technical staff proyecto BIO2014-55946 y en el papel del metabolismo Teresa Sabater Gimeno hormonal en la embriogénesis de microsporas de Solanáceas, a (Ayudante de Investigación/ Technician) través del proyecto AGL2014-55177-R . En colaboración con otros grupos de investigación, hemos estudiado las relaciones Estudiantes de Postgrado/ entre el metabolismo de giberelinas y los microRNAs Postgraduate Students Pablo García Acero reguladores del desarrollo del fruto de tomate (da Silva et al., Mónica Montoya Novillo 2017) y su interacción con el metabolismo de carotenoides Javier López Martinez. (Moreno et al., 2016). También hemos estudiamos los cambios Joan Freixas. inducidos por el ambiente en el metabolismo hormonal y su papel en las respuestas al estrés, en particular el papel de las Estudiantes de Proyecto Fin de Grado (TFG) / Undergraduate GAs en las respuestas a salinidad (Kazachkova et al., 2016) y a Students Andrea Marin sequia o déficit nutricional (Wild et al., 2016). En gran parte de Gloria Villanueva Párraga estos trabajos hacemos uso de las facilidades del Laboratorio de Rebeca Orosa Martínez Análisis de Fitohormonas del IBMCP (con un equipo de LC-MS

Estudiantes de Biotecnología en de última generación) que está bajo nuestra supervisión y prácticas / Student Traineeships gestión, además de dar servicio a la comunidad científica de Laura Viñals española. Itziar Estrada Alberto Cejudo Universidad de Roberto Boigues Muñoz Natalie Wantig Gamarra. Cristina Masegosa Pérez Carlos Bravo Buitrago Pedro Ramírez Navarro Juan Fernandez

Visitantes extrajeros / Foreign Visitors Lucas Gaion ( Doctorando /UNESP/FCAV- Jaboticabal -SP Brasil. 2016) Soukaina RIDA (Erasmus +program. Cadi Ayyad Figura 1. Las GAs inhiben la formación de óvulos en tomate. El número de óvulos se reduce en plantas de tomate MicroTom (MT) cuando son University. Marruecos. 2016-17) tratadas con GA (10-5 M y en líneas con mayor contenido endógeno de GAs activas (L4; Juliana Leles Costa 3 (Doctoranda, Universidade de São superproductora del enzima GA20ox1) o con las respuestas a GAs inducidas Paulo. 2017) constitutivamente (mutante Procera)

Figure 1. GA regulates ovule number in tomato. The number of ovules is reduced in tomato MicroTom plants (MT) when treated with GA -5 (10 M) or in lines with higher content of active GAs (L4, super producer of the GA20ox1 enzyme) or with the GA responses constitutively induced (Procera mutant)

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REGULATION OF HORMONE METABOLISM AND SIGNALING

REGULATION OF HORMONE METABOLISM AND Publicaciones Publications PLANT DEVELOPMENT

KAZACHKOVA Y, KHAN A, ACUNA T, LÓPEZ-DÍAZ I, CARRERA E, KHOZIN- The overall objective of our research is to understand GOLDBERG I, FAIT A AND BARAK S. (2016). Salt Induces Features the role of plant hormones in the reproductive of a Dormancy-Like State in Seeds of Eutrema (Thellungiella) salsugineum, a Halophytic Relative of Arabidopsis. Front. Plant development. We are using tomato (Lycopersicon Sci.7: p1071 03 August esculentum), cultivar Micro-Tom, as an experimental system due to its small size, short life cycle and easy WILD M, DAVIÈRE JM, REGNAULT T, SAKVARELIDZE-ACHARD L, CARRERA E, LOPEZ DIAZ I, CAYREL A, DUBEAUX G, VERT G, ACHARD P. genetic transformation, in addition to the agronomic (2016).Tissue-specific regulation of gibberellin signaling fine- value of this species. tunes Arabidopsis iron deficiency responses. Dev Cell. 18; 37(2):190-200 The general objective of our research is to MORENO JC, CERDA A, SIMPSON K, LOPEZ-DIAZ I, CARRERA E, HANDFORD understand the role of plant hormones in the M, AND STANGE CR. (2016). Increased Nicotiana tabacum fitness regulation of plant development. In particular, we through positive regulation of carotenoid, gibberellin and have studied the regulation of gibberellin metabolism chlorophyll pathways promoted by Daucus carota lycopene β- cyclase (Dclcyb1) expression. J Exp Bot. 67 (8): 2325-2338 (GA) and its interaction with other plant hormones to control the development of tomato (Lycopersicon DA SILVA EM, SILVA GFFE, BIDOIA DB, DA SILVA AZEVEDO M, DE JESUS FA, esculentum Mill) using micro - Tom as an PINO LE, PERES LEP, CARRERA E, LÓPEZ-DÍAZ I, NOG UEI R A F TS. experimental system, due to its small size, rapid (2017). microRNA159-targeted SlGAMYB transcription factors are required for fruit set in tomato. The Plant Journal. 92(1): 95-109 growth , ease of transformation and availability of a line of isogenic lines with hormonal mutations. Proyectos Occasionally, and in collaboration with other research Projects groups, we use other experimental systems such as ‘Las giberelinas en el control de la morfogénesis de los óvulos.’ Entidad Arabidopsis or other Solanaceae, to study the role of financiadora: Plan Nacional de I+D+i (BIO2014-55946). hormones in specific processes. ‘Nuevas vías de mejora de la embriogénesis de microsporas en solanáceas During the period 2016-2017, the group's activity recalcitrantes: estudio de la autofagia, la upr y la regulación hormonal’. Entidad financiadora: Plan Nacional de I+D+i (AGL2014-55177-R). focused on the role of gibberellins (GA) in ovules formation through the BIO2014-55946 project and on the role of hormonal metabolism in the Cursos Courses microspore embryogenesis, through the project AGL2014-55177-R. In collaboration with other Esther Carrera ‘‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ research groups, we have studied the relationships IBMCP UPV 3 Horas between the GAs and microRNAs (da Silva et al., 2017) and between GAs and carotenoid metabolism Isabel Lopez Diaz ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ IBMCP UPV 1 Horas (Moreno et al., 2016). We have also studied the changes induced by the environment in the hormonal metabolism and its role in stress responses, in particular, the role of GA in the responses to salinity (Kazachkova et al., 2016) and drought or nutritional deficit (Wild et al., 2016). In many of these works we have used the facilities of the Laboratory of Phytohormone Analysis of the IBMCP (with a LC-MS equipment of last generation) run by our group.

Figura 2. Localización diferencial de auxinas (A) y giberelinas (B) en el ovario de flores de tomate. Patrón de actividad GUS en los ovarios de tomate expresando una construcción inducible por auxina, pDR5: GUS, (A); o una construcción expresada bajo un promotor de biosíntesis de GAs, pSlGA20x1:GUS, (B) O, primordios del óvulo; P, placenta

Figure 2. Differential localization of auxins (A) and gibberellins (B) in the ovary of tomato flowers. GUS expression pattern in ovaries of tomato plants expressing a transgene, pDR5: GUS, inducible by auxin (A); or a construction expressed under a GA biosynthesis promoter, pSlGA20x1:GUS, (B). O, primordia of the ovule; P, placenta

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REGULACIÓN DE LA SEÑALIZACIÓN Y EL METABOLISMO DE HORMONAS

SEÑALIZACIÓN DE ESTRÉS HÍDRICO MEDIADA POR LA HORMONA ABA

La hormona ácido abscísico (ABA) desempeña un papel crucial en la respuesta de la planta ante situaciones de sequía, así como en la regulación del crecimiento y desarrollo vegetal. Su ruta de señalización esta conservada en todas las plantas terrestres y representa el mecanismo adaptativo clave para sobrevivir al estrés hídrico, por lo que los avances en este campo podrían tener una gran aplicación en la biotecnología agrícola. Desde su descubrimiento hace Investigadores de Plantilla / casi 50 años, numerosos trabajos han sido realizados para Contracted Researchers elucidar el mecanismo de acción de la hormona. Nuestro Pedro Luis Rodriguez Egea grupo ha participado en descubrimientos clave para ( Profesor de Investigación OPI / entender cómo se percibe el ABA por parte de la célula Research Professor CSIC) vegetal, por ejemplo el descubrimiento de los receptores PYR/PYL en Arabidopsis. Estos receptores representan un Investigadores Post-doctorales / Post-Doctoral Researchers mecanismo esencial para orquestar la respuesta a sequía en Jorge Lozano Juste plantas de cosecha y nuestro grupo tiene un gran interés en Borja Belda Palazón su utilización biotecnológica mediante identificación de Alberto Coego González agonistas o bien ingeniería genética.

Investigadores Pre-doctorales / Pre-Doctoral Researchers Para ello aprovecharemos los recientes avances del Lesia Rodriguez Solovey grupo, como la elucidación de la estructura tridimensional Marta Peirats Llobet de los receptores de la hormona. Estos receptores inhiben de Mª Angeles Fernández López modo dependiente de ABA la función de proteínas fosfatasa José Julián Valenzuela tipo 2C (PP2Cs), las cuales son reguladores negativos clave Irene García Maquilón de la ruta de ABA. Su inhibición permite la activación de las Técnicos Especialistas quinasas tipo SnRK2, las cuales regulan la apertura de Laboratorio / Laboratory estomas (y por tanto la pérdida de agua) y la respuesta Technicians transcripcional necesaria para la adaptación al estrés Vicente Fauli Amaro hídrico. Para trasladar el conocimiento desarrollado en

Arabidopsis utilizaremos receptores PYR/PYL de plantas de cosecha: Solanum lycopersicum (tomate), Hordeum vulgare (cebada), Citrus sinensis (naranjo), Vitis vinifera (vid) and Setaria viridis (setaria). Hemos desarrollado receptores que muestran una mayor eficacia en la inhibición de las PP2Cs a bajas concentraciones de ABA y resultados preliminares en cebada indican que confieren una mayor tolerancia a sequía. Estos abordajes se complementarán con estudios para identificar nuevas proteínas reguladoras de los receptores de ABA y moléculas activadoras de los receptores.

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REGULATION OF HORMONE METABOLISM AND SIGNALING

ABA SIGNALING Publicaciones Publications ABA plays a crucial role for plant response to abiotic stress and regulation of plant growth and development. For PEIRATS-LLOBET,M., HAN,S.K., GONZALEZ-GUZMAN,M., JEONG,C.W., instance, drought increases ABA levels and plant response to RODRIGUEZ,L., BELDA-PALAZON,B., WAGNER,D. AND ABA is a key adaptive mechanism to resist drought stress. RODRIGUEZ,P.L. (2016) A direct link between abscisic acid sensing and the chromatin remodeling ATPase BRAHMA via Thus, elucidating the ABA signaling pathway holds core ABA signaling pathway components. Molecular Plant enormous promise for biotechnological application in 9:136-147 agriculture. Key details of the pathway have been elucidated recently, such as the discovery of the 14-member DIAZ,M., SANCHEZ-BARRENA,M.J., GONZALEZ-RUBIO,J.M., PYR/PYL/RCAR family of ABA-receptors. These ABA- RODRIGUEZ,L., FERNANDEZ,D., ANTONI,R., YUNTA,C., receptors inhibit in an ABA-dependent manner the clade A BELDA-PALAZON,B., GONZALEZ-GUZMAN,M., PEIRATS- phosphatases type-2C (PP2Cs), which are key negative LLOBET,M., MENENDEZ,M., BOSKOVIC,J., MARQUEZ,J.A., RODRIGUEZ,P.L. AND ALBERT,A. (2016) Calcium-dependent regulators of the ABA pathway. Inhibition of PP2Cs leads to activation of sucrose non-fermenting 1-related subfamily 2 oligomerization of CAR proteins at cell membrane modulates ABA signaling Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A 113:396-405 (SnRK2) kinases, which regulate stomatal aperture and transcriptional response to ABA. Thus, a core signaling ANTONI,R., DIETRICH,D., BENNETT,M.J. AND RODRIGUEZ,P.L. (2016) network for ABA has emerged from these findings and Hydrotropism: Analysis of the Root Response to a Moisture crystallographic models are available for ABA receptors, Gradient. Methods Mol. Biol. 1398:pag3-9 receptor -ABA-phosphatase or phosphatase-kinase complexes. KRZYWINSKA,E., BUCHOLC,M., KULIK,A., CIESIELSKI,A., LICHOCKA,M., DEBSKI,J., LUDWIKOW,A., DADLEZ,M., RODRIGUEZ,P.L. AND DOBROWOLSKA,G. (2016) Phosphatase ABI1 and okadaic Our aims build on both the recent mechanistic acid-sensitive phosphoprotein phosphatases inhibit salt insights into ABA action and major discoveries of the group stress-activated SnRK2.4 kinase BMC. Plant Biol. 16:136-148 in this field. We will take advantage of the detailed structural and functional knowledge on ABA signaling to synthesize BELDA-PALAZON,B., RODRIGUEZ,L., FERNANDEZ,M.A., and identify small molecules that act as ABA agonists or CASTILLO,M.C., ANDERSON,E.A., GAO,C., GONZALEZ- antagonists for the PYR/PYL ABA-receptors and modulate GUZMAN,M., PEIRATS-LLOBET,M., ZHAO,Q., DE WINNE,N., the ABA -pathway. Structural studies using either GEVAERT,K., DE JAEGER,G., JIANG,L., LEON,J., MULLEN,R.T. Arabidopsis or crop receptors will be performed. In order to AND RODRIGUEZ,P.L. (2016) FYVE1/FREE1 Interacts with the PYL4 ABA Receptor and Mediates its Delivery to the bridge the gap between basic research and crop Vacuolar Degradation Pathway. Plant Cell 28:2291-2311 improvement, we will focus on major crops recently sequenced, Solanum lycopersicum (tomato), Hordeum CHEN,J., YU,F., LIU,Y., DU,C., LI,X., ZHU,S., WANG,X., LAN,W., vulgare (barley), Citrus sinensis orange), Vitis vinifera RODRIGUEZ,P.L., LIU,X., LI,D., CHEN,L. AND LUAN,S. (2016) grapevine) and Setaria viridis (setaria). We will characterize FERONIA interacts with ABI2-type phosphatases to facilitate the function of the tomato PYR/PYL receptors, in order to signaling cross-talk between abscisic acid and RALF peptide in Arabidopsis Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A 113:E5519-27 specifically target the relevant ones for fruit and vegetative responses to ABA. Genetic engineering of tomato and Arabidopsis PYR/PYL receptors, either wt or mutagenized WU,Q., ZHANG,X., PEIRATS-LLOBET,M., BELDA-PALAZON,B., WANG,X., CUI,S., YU,X., RODRIGUEZ,P.L. AND AN,C. (2016) Ubiquitin versions leading to enhanced sensitivity to ABA, will be Ligases RGLG1 and RGLG5 Regulate Abscisic Acid Signaling by performed to improve plant drought resistance. These Controlling the Turnover of Phosphatase PP2CA. Plant Cell studies will be complemented by efforts to identify new 28:2178-2196 regulatory proteins of PYR/PYL receptors of Arabidopsis, which could be relevant for plant biotechnology and patent RODRIGUEZ, P.L. (2016) Abscisic acid catabolism generates phaseic protection , and small molecules acting as ABA agonists. acid, a molecule able to activate a subset of ABA receptors. Molecular Plant 9:1448-1450

YU,F., LOU,L., TIAN,M., LI,Q., DING,Y., CAO,X., WU,Y., BELDA- PALAZON,B., RODRIGUEZ,P.L., YANG,S. AND XIE,Q. (2016) ESCRT-I component VPS23A affects ABA signaling by recognizing ABA receptors for endosomal degradation. Molecular Plant 9:1570-1582

KRZYWINSKA,E., KULIK,A., BUCHOLC,M., FERNANDEZ,M.A., RODRIGUEZ,P.L. AND DOBROWOLSKA,G. (2016) Protein phosphatase type 2C PP2CA together with ABI1 inhibits SnRK2.4 activity and regulates plant responses to salinity. Plant Signal. Behav. 11:e1253647

PEDRO L. RODRIGUEZ Y JOSE M. PARDO (2016) Biotecnología agrícola para mejorar la tolerancia a sequía y salinidad. Boletín de la Sociedad Española de Bioquímica y Biología Molecular 188:21- 24

(2016) Señalización y Biosíntesis del ABA. PEDRO L. RODRIGUEZ Boletín de la Sociedad Española de Fisiología Vegetal 63:43-50

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REGULACIÓN DE LA SEÑALIZACIÓN Y EL METABOLISMO DE HORMONAS

Publicaciones Cursos Publications Courses

LING,Y., ALSHAREEF,S., BUTT,H., LOZANO-JUSTE,J., LI,L., GALAL,A.A., MOUSTAFA,A., MOMIN,A.A., TASHKANDI,M., P.L. Rodriguez ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ RICHARDSON,D.N., FUJII,H., AROLD,S., RODRIGUEZ,P.L., UPV -CSIC 8 Horas en 2016 y 8 Horas en 2017 DUQUE,P. AND MAHFOUZ,M.M. (2017) Pre-mRNA splicing repression triggers abiotic stress signaling in plants. Plant J. 89:291-309 Proyectos Projects ARBONA,V., ZANDALINAS,S.I., MANZI,M., GONZALEZ-GUZMAN,M., RODRIGUEZ,P.L. AND GOMEZ-CADENAS,A. (2017) Depletion of abscisic acid levels in roots of flooded Carrizo citrange ‘DrugCrops. Drug discovery to improve drought tolerance in crops’ UE. (Poncirus trifoliata L. Raf. x Citrus sinensis L. Osb.) plants is a H2020 -MSCA-IF-2015-707477 Del 1-3-2017 al 1-3-2019 I.P.: Jorge stress-specific response associated to the differential Lozano-Juste and P.L. Rodriguez expression of PYR/PYL/RCAR receptors. Plant Mol. Biol. 93, .

93:623-640 ‘Regulación de la señalización del ABA mediante mecanismos que afectan localización subcelular, vida media y actividad de receptores PIZZIO, G.A. AND (2017) In-gel-kinase assay. RODRIGUEZ, P.L. para reforzar tolerancia vegetal a sequía.’ MINECO. BIO2014-52537-R.

Bioprotocols 7:1-12, Del 1-1-2015 al 31-12-2018 I.P.: P.L. Rodriguez

DIETRICH,D., PANG,L., KOBAYASHI,A., FOZARD,J.A., BOUDOLF,V.+., ‘Edición de genoma y biología química para aumentar la tolerancia a BHOSALE,R., ANTONI,R., NGUYEN,T., HIRATSUKA,S., FUJII,N., sequía de los cultivos.’ MINECO. EUIN2017-86741. Del 1-1-2017 al 31- MIYAZAWA,Y., BAE,T.W., WELLS,D.M., OWEN,M.R., BAND,L.R., 12-2018 I.P.: P.L. Rodriguez DYSON,R.J., JENSEN,O.E., KING,J.R., TRACY,S.R., STURROCK,C.J.,

MOONEY,S.J., ROBERTS,J.A., BHALERAO,R.P., DINNENY,J.R., RODRIGUEZ,P.L., NAGATANI,A., HOSOKAWA,Y., BASKIN,T.I., PRIDMORE,T.P., DE VEYLDER,L., TAKAHASHI,H. AND BENNETT,M.J. (2017) Root hydrotropism is controlled via a cortex-specific growth mechanism. Nature Plants 3:17057-61

MORENO-ALVERO,M., YUNTA,C., GONZALEZ-GUZMAN,M., LOZANO- JUSTE,J., BENAVENTE,J.L., ARBONA,V., MENENDEZ,M., MARTINEZ-RIPOLL,M., INFANTES,L., GOMEZ-CADENAS,A., RODRIGUEZ,P.L. AND ALBERT,A. (2017) Structure of Ligand- Bound Intermediates of Crop ABA Receptors Highlights PP2C as Necessary ABA Co-receptor. Mol. Plant 10:1250-1253

VICENTE,J., MENDIONDO,G.M., MOVAHEDI,M., PEIRATS-LLOBET,M., JUAN,Y.T., SHEN,Y.Y., DAMBIRE,C., SMART,K., RODRIGUEZ,P.L., CHARNG,Y.Y., GRAY,J.E. AND HOLDSWORTH,M.J. (2017) The Cys-Arg/N-End R ule Pat hway Is a General Sensor of Abiotic Stress in Flowering Plants. .Current Biology volumen 27:3183-90

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REGULACIÓN DE LA SEÑALIZACIÓN Y EL METABOLISMO DE HORMONAS

SEÑALIZACIÓN HORMONAL Y PLASTICIDAD VEGETAL

Nuestro laboratorio se centra en el estudio de los mecanismos que confieren plasticidad al desarrollo vegetal. El tipo de preguntas que nos planteamos es: ¿Cómo intefra la planta las señales ambientales (luz, temperatura, etc) y las endógenas (edad, estado nutricional, etc) para ejecutar el programa de desarrollo

más conveniente en cada momento? ¿Cómo distinguen las plantas entre 'ruido' y 'señal' en este contexto? ¿Cuál es el valor adaptativo de las rutas de señalización hormonal que conocemos? Estos circuitos reguladores que determinan el crecimiento, ¿cómo han evolucionado hasta su forma actual? Investigadores de Plantilla / Contracted Researchers Miguel Ángel Blázquez Nuestra hipótesis es que la plasticidad es una propiedad (Investigador Científico CSIC / inherente a la propia arquitectura de las redes de Scientific Investigator-CSIC) señalización: lo que confiere robustez y flexibilidad al David Alabadí desarrollo vegetal es precisamente la elevada (Científico Titular CSIC-Research conectividad entre las rutas de señalización hormonales Scientific-CSIC) y ambientales. Casi todo nuestro trabajo actual está Investigadores Post-doctorales / orientado al estudio de las auxinas, las giberelinas y los Post -Doctoral Researchers brasinosteroides en Arabidopsis, usando una Antonella Locascio Eugenio Gómez Minguet combinación de abordajes de bioquímica, genética molecular, y genómica.

Investigadores Pre-doctorales / Pre -Doctoral Researchers Un resultado reciente de nuestra investigación es el Nora Marín de la Rosa mecanismo por el que las proteínas DELLA actúan como Amelia Felipo Benavent Mohamad Abbas 'conectores' moleculares en las redes de señalización Juan Camilo Alvarez Mahecha que controlan las respuestas de las plantas al entorno. Federico Grau Engüix Hemos encontrado que los niveles de las proteínas Cristina Marí Carmona DELLA son el resultado de las condiciones ambientales,

Estudiantes de Máster y Final de además de la oscilación diaria impuesta por el reloj Carrera / Master and Final year circadiano. Y las DELLA, por su parte, transmiten esta undergraduate students información ambiental a las células mediante su Noel Blanco Touriñán interacción física con un número muy elevado de Jorge Hernández García factores de transcripción y chaperonas como la Visitantes / Visitors prefoldina, coordinando de esta manera la ejecución de Dr. Martin Cerny múltiples respuestas celulares. Dra. Hanka Cerna Dr. Amir Hossain Ana Castro Más información: http://www.ibmcp.upv.es/BlazquezAlabadiLab/

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REGULATION OF HORMONE METABOLISM AND SIGNALING

HORMONE SIGNALING AND PLANT PLASTICITY Publicaciones Publications

Our laboratory is focused in the mechanism that A FELIPO-BENAVENT, N BLANCO-TOURIÑÁN, F MARTINELLI, MIGUEL underlies the high degree of plasticity of plant (2016) New role of A. BLÁZQUEZ, DAVID ALABADÍ development. The kind of questions that drive our sawtooth transcription factors in the shift to photoautotrophic growth in plants. New Biotechnology research are: How does the plant integrate all the 33:425-425 environmental cues (light, temperature, etc) and endogenous signals (age, nutritional state, etc) to N BLANCO-TOURIÑÁN, T LECHÓN, V PALOMARES, L SANZ, MIGUEL A. trigger the most appropriate developmental BLÁZQUEZ, O LORENZO (2016) Involvement of prohibitin in program in a given stage? How do plants distinguish nitric oxide (NO) homeostasis during developmental processes and salt stress in arabidopsis. New Biotechnology between signals and noise? What is the adaptive 33:412-412 value of the hormone signaling pathways that we know? These regulatory circuits that direct growth, MOHAMAD ABBAS, JORGE HERNÁNDEZ-GARCÍA, MIGUEL A. how have they evolved? BLÁZQUEZ, DAVID ALABADÍ (2016) Reduction of IAA methyltransferase activity compensates for high- temperature male sterility in Arabidopsis. New Biotechnology Our hypothesis is that plasticity is inherent to the 33:435-435 very architecture of the signaling networks: the extended connectivity between hormone and BRIONES-MORENO, A., HERNÁNDEZ-GARCÍA, J., VARGAS-CHÁVEZ, C., ROMERO-CAMPERO, F.J., ROMERO, J.M., VALVERDE, F. Y environmental signaling pathways provides BLÁZQUEZ, M.A (2017) Evolutionary analysis of DELLA- robustness and flexibility to plant development. associated transcriptional networks. Frontiers in Plant Almost all our current work is devoted to the study Science 8:626

of gibberellins, auxins and brassinosteroids in LÓPEZ-MOYA, F., ESCUDERO, N., ZAVALA-GONZÁLEZ, E.A., ESTEVE- Arabidopsis, and we use a combination of molecular BRUNA, D., BLÁZQUEZ, M.A., ALABADÍ, D. Y LÓPEZ-LLORCA, genetic, biochemical, and genomic approaches. L.V. (2017) Induction of auxin biosynthesis and WOX5 repression mediate changes in root development in A recent milestone in our research line has been the Arabidopsis exposed to chitosan. Scientific Reports 7:16813

elucidation of the mechanism by which DELLA proteins act as molecular 'hubs' in the signaling Capítulos de Libro networks that control plant responses to the Book Chapters environment. We have found that DELLA levels are the result of environmental conditions (light, STEPHEN G. THOMAS, MIGUEL A. BLÁZQUEZ, DAVID ALABADÍ temperature) in addition to the daily oscilation (2016) DELLA Proteins: Master Regulators of Gibberellin- Responsive Growth and Development. The Gibberellins: 189- imposed by the circadian clock. And DELLAs, in 228 turn, relay environmental information to the cell by interacting physically with a large number of Cursos transcription factors and chaperones like prefoldin, Courses thereby coordinating multiple cell responses. D. Alabadí ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ More information: IBMCP -UPV 24 Horas en 2016 y 24 Horas en 2017 http://www.ibmcp.upv.es/BlazquezAlabadiLab/ M.A. Blázquez ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ Proyectos IBMCP-UPV 6 Horas en 2016 y 6 Horas el 2017 Projects M.A. Blázquez y D. Alabadí ‘PhD School on "Environmental

Regulation of Plant Development"’ IBMCP 20 Horas en 2016 ‘Análisis evolutivo de un 'hub' funcional en plantas [HUBFUN]’ MINECO BFU2016 -80621-P. Duración: Diciembre 2016- Diciembre 2019 IP: MA Blázquez Tesis Doctorales Doctoral Theses ‘Increasing reproductive success in crops under high ambient temperature [REPROHEAT]’ H2020 Unión Europea. H2020-MSCA-IF- Berta Sotillo Saúco ‘Análisis de la variación genética natural de la 2015-704697. Duración: Febrero 2017-Enero 2019. IP: MA Blázquez fotomorfogénesis en Arabidopsis thaliana’ Directores: MA Blázquez / ‘Empleo de herramientas biotecnológicas para la mejora de la D. Alabadí adormidera’ H2020 ALCALIBER, SA. Duración: Julio 2016-Marzo 2018. IP: MA Blázquez/D. Alabadi Amelia Felipo Benavent ‘Modulation of primary meristem activity by DELLA-TCP interaction in Arabidopsis’ Directores: Miguel A. Blázquez, e Ignacio Rubio Somoza ‘Regulación de la actividad de la RNA Pol II y del proccesamiento David Alabadí alterntivo de mRNAS por DELLA-prefoldina en Arabidopsis [GAPOLAS]’ MINECO. BIO2016-79133-P. Duración: Diciembre 2016- Diciembre Federico Grau Enguix ‘Genética Química aplicada a la señalización por 2019. IP: D. Alabadi giberelinas y fosfato en Arabidopsis’ Directores: MA Blázquez / D.

Alabadí ‘New DELLA-based biotechnological tools for sustainable Agriculture [DELLATECH]’ H2020 Unión Europea. H2020-MSCA-IF-2016-746396. Duración: Marzo 2017-Febrero 2019. IP: MA Blázquez

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REGULACIÓN DE LA SEÑALIZACIÓN Y EL METABOLISMO DE HORMONAS

SEÑALIZACIÓN HORMONAL DEL DESARROLLO DE ORGANOS REPRODUCTIVOS

Introducción La actividad investigadora del grupo se centra en conocer los procesos que dirigen el correcto desarrollo del fruto, principalmente en sus fases tempranas, y su control por diferentes hormonas, fundamentalmente giberelinas (GAs), auxinas y etileno. Conocer las bases moleculares implicadas en estos procesos es el primer paso para poder diseñar aplicaciones biotecnológicas. Actualmente se utiliza como sistema experimental Arabidopsis thaliana.

Investigadores de Plantilla / Líneas de investigación Contracted Researchers El proyecto científico de nuestro grupo tiene como Miguel Angel Pérez-Amador (Científico Titular CSIC / Research objetivo estudiar el mecanismo molecular por el cual las Scientific-CSIC) giberelinas (GAs) coordinan la determinación del Maria Dolores Gómez número de óvulos en la placenta del pistilo durante las (Científico Titular CSIC / Research fases tempranas de su desarrollo. La formación de Scienfic-CSIC) óvulos y semillas es un proceso esencial en el ciclo vital Investigadores Pre-doctorales / de las plantas ya que asegura su correcta reproducción, Pre-Doctorals Researchers además de tener una gran importancia económica al Daniela Barry Trastoy (Beca UPV) repercutir directamente en el rendimiento de los

Técnicos Especialistas cultivos. El número de óvulos está determinado por una Laboratorio / Laboratory compleja red génica en la que participan factores Technicians transcripcionales, como ANT o los genes CUCs, y las vías Clara Fuster Almunia de señalización hormonal de brasinoesteroides (BRs),

Estudiante Máster / Master auxinas y citoquininas (CKs). Los datos obtenidos por Student nuestro grupo señalan a las GAs como un nuevo Alejandro Heres Gonzalbes regulador clave, mediante la acción de las proteínas Javier Ocaña Cuesta DELLA, en el control de la correcta determinación del número de óvulos y de semillas en sistemas modelo como Arabidopsis y en especies de interés agronómico. Para conocer y caracterizar el mecanismo molecular de la formación de óvulos por GAs utilizamos una combinación de aproximaciones genético-moleculares y genómicas: - Caracterizar a nivel molecular la interacción de las proteínas DELLA y los factores CUC1/CUC2 durante la formación de los óvulos, prestando especial atención a la identificación y descripción de las dianas directas del módulo DELLA-CUC en la placenta, responsables finalmente de la formación de óvulos. - Conocer y caracterizar otras proteínas interactoras de las DELLA participan en la regulación del número de óvulos. - Profundizar en la caracterización de la interacción genética-molecular de las GAs y los BRs en la formación de los óvulos de tomate, estudiando la regulación del metabolismo de GAs por BRs e identificando los genes Figura 1. Portada del número de Diciembre de 2016 de dianas de la actividad DELLA. la revista Plant Physiology, donde aparece el artículo - Desarrollar herramientas biotecnológicas basadas en de Gomez et al., (2016) Gibberellins regulate ovule integument development by interfering with the el conocimiento adquirido en los puntos anteriores para transcription factor ATS. Plant Physiol 172: 2403- aumentar la producción de semillas en colza, una 2415 especie de interés agronómico para la obtención de Figure 1. Cover of the December issue of the journal aceites vegetales y muy próxima filogenéticamente a Plant Physiology, which includes the article by Gomez et al., (2016) Gibberellins regulate ovule integument Arabidopsis. development by interfering with the transcription factor ATS. Plant Physiol 172: 2403-2415

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REGULATION OF HORMONE METABOLISM AND SIGNALING

HORMONAL SIGNALING OF REPRODUCTIVE ORGAN DEVELOPMENT Publicaciones Publications Introduction The research activity of our group is focused on ESTORNELL LH, GÓMEZ MD, PÉREZ-AMADOR MA, TALÓN M, TADEO understanding the processes that drive the proper fruit FR (2016) Secondary abscission zones: understanding the molecular mechanisms triggering stylar abscission in citrus. development, especially during the early stages, and the Acta Horticulturae 1051 control by plant hormones, especially gibberellins (GAs), auxin and ethylene. Understanding the molecular basis GOMEZ MD, VENTIMILLA D, SACRISTAN R, PEREZ-AMADOR MA involved in these processes is the first step to design (2016) Gibberellins regulate ovule integument development by biotechnological applications. We currently use interfering with the transcription factor ATS. Plant Physiol 172: 2403-2415 Arabidopsis thaliana as experimental system. LEIDA C, DAL RÌ A, DALLA COSTA L, GÓMEZ MD, POMPILI V, SONEGO Research projects The scientific project of our group P, ENGELEN K, MASUERO D, RÍOS G, MOSER C (2016) Insights aims to study the molecular mechanism by which into the role of the berry-specific ethylene responsive factor gibberellins (GAs) coordinate the determination of the VviERF045. Frontiers in Plant Science 7:1793 number of ovules in the placenta during the early stages GIMENO-FERRER F, PASTOR-CANTIZANO N, BERNART-SILVESTRE C, of pistil development. The formation of ovules and seeds SELVI-MARTINEZ P, VERA-SIRERA F, GAO C PEREZ-AMADOR is an essential process in the life cycle of plants as it MA, JIANG L, ANIENTO F, MARCOTE MJ (2017) α2-COP is ensures their correct reproduction, besides having a involved in early secretory traffic in Arabidopsis and is great economic importance to directly affect the yield of required for plant growth. J Exp Bot 68: 391-401 crops. The number of ovules is determined by a complex gene network participated by transcriptional factors, MERELO P, AGUSTÍ J, ARBONA V, COSTA ML, ESTORNELL LH, GÓMEZ- CADENAS A, COIMBRA S, GÓMEZ MD, PÉREZ-AMADOR MA, such as ANT or the CUCs, and the hormonal signaling TALÓN M, TADEO FR (2017) Cell wall remodeling in pathways of brassinosteroids (BRs), auxins and abscission zone cells during ethylene-promoted fruit abscission cytokinins (CKs). The data obtained by our group point in citrus. Front Plant Sci 8: 126 to GAs as a new key regulator, through the action of REIG C, GIL-MUÑOZ F, VERA-SIRERA F, GARCÍA-LORCA A, MARTÍNEZ- DELLA proteins, in the control of the correct determination of the number of ovules and seeds in FUENTES A, MESEJO C, PÉREZ-AMADOR MA, AGUSTÍ M (2017) Bud sprouting and floral induction and expression of FT model systems such as Arabidopsis and in species of in loquat [Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl.]. Planta 246:915- agronomic interest. 925.

Cursos To know and characterize the molecular mechanism of Courses ovule formation by GAs we use a combination of genetic- molecular and genomic approaches: Gómez MD. ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’. IBMCP-UPV 18 Horas - Characterize at molecular level the interaction of

DELLA proteins and CUC1 / CUC2 factors during ovule Gómez MD. ‘Técnicas de Microscopía En Tejidos Vegetales’. Curso de formation, paying special attention to the identification formación del CSIC. IBMCP-UPV 25 Horas and description of the direct gene targets of the DELLA- Proyectos CUC module in the placenta, ultimately responsible for Projects the formation of ovules. - Uncover and characterize other DELLA-interacting ‘Las giberelinas en el control de la morfogénesis de los óvulos.’ MINECO- proteins that participate in the regulation of the number FEDER BIO2014-55946-P. Del 01/01/2015 – 30/06/2018 IP: M.A. of ovules. Pérez-Amador - Deepen the characterization of the genetic-molecular interaction of GAs and BRs in the formation of tomato ovules, studying the regulation of GAs metabolism by BRs and identifying the target genes of DELLA activity. - Develop biotechnological tools based on the knowledge acquired to increase the production of seeds in oilseed rape, a species of agronomic interest for obtaining vegetable oils and very close phylogenetically to Figura 3. Relación del número de óvulos Arabidopsis. por pistilo con la posición que ocupa la flor en la inflorescencia principal, en plantas Figure 2. La mutación doble gid1a gid1b de los silvestres (Ler) y en el mutante nulo receptores de GAs causa defectos en la formación 4xdella. del gametofito femenino en el óvulo, lo que conlleva una reducción del número de semillas. Figure 3. Correlation between ovule number and the possition of the flower in Figure 2. Mutant in the GA receptors gid1a gid1b the main inflorescence in wild-type plants shows defects in the megagametophyte, which (Ler) and the quadruple della mutant result in the reduction in seed number. 4xdella.

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REGULACIÓN DE LA SEÑALIZACIÓN Y EL METABOLISMO DE HORMONAS

MECANISMOS MOLECULARES DE ACCIÓN DE LAS POLIAMINAS

El interés de nuestro grupo de investigación se centra en el estudio de los mecanismos moleculares de acción de las poliaminas. Actualmente tratamos de elucidar la función de las poliaminas termoespermina y espermidina como reguladores de la traducción, con las siguientes líneas de investigación:

 Acción de la termoespermina en el proceso de diferenciación del xilema. Esta línea surge de estudios previos que han permitido conocer las Investigadores de Plantilla / funciones de la actividad termoespermina sintasa de Contracted Researchers Alejandro Ferrando Monleon ACL5 en relación con la maduración del xilema. La función de la termoespermina consiste en aliviar la (Científico Titular CSIC / Research Scientific-CSIC) inhibición traduccional ocasionada por una pequeña

pauta abierta de lectura presente en la región 5’ líder Titulado Superiores/ Graduates de los factores de transcripción SACL. Nuestros Laetitia Poidevin trabajos recientes se han centrado en elucidar los Visitantes / Visitors mecanismos mediante los cuales la termoespermina Dilek Unal (Universidad Bilecik regula la traducción de los factores SACL mediante Seyh Edebali, Turquía) ensayos de traducción in vivo en protoplastos. Estos trabajos se realizan en colaboración con los grupos dirigidos por el Prof. Miguel A. Blázquez (IBMCP) y el de Ykä Helariutta (Sainsbury Lab & Universidad de Helsinki).

 El eje espermidina-eIF5A y la traducción de poli- prolinas. El objetivo de esta línea es profundizar en las funciones del factor de traducción eIF5A cuya activación post-traduccional exclusiva denominada

‘hipusinación’ depende de la espermidina. Se ha demostrado que su actividad esencial en el ribosoma consiste en aliviar el estancamiento que ocasiona la incorporación de prolinas sucesivas durante la traducción. Para entender las funciones biológicas del eje espermidina/eIF5A hemos realizado un abordaje genético de desactivación condicional en Arabidopsis. La desactivación de la enzima de hipusinación DHS (desoxihipusina sintasa) nos ha permitido elucidar una serie de funciones no descritas hasta el momento para esta ruta, Polen germinado a 22°C Polen germinado a 32°C implicadas tanto en procesos de desarrollo como en Fig 1. Estudiamos el proceso síntesis de proteínas adaptación a condiciones adversas de crecimiento. del polen de Arabidopsis en condiciones de altas temperaturas. Para ello recogemos el polen de  Funciones de las poliaminas y la biosíntesis de plantas crecidas en invernadero, que es germinado in vitro a altas temperaturas y analizado por proteínas en la tolerancia del polen a altas técnicas de perfil de huella ribosomal (Riboseq) y temperaturas. Con esta nueva línea de investigación validado por técnicas proteómicas. proponemos evaluar el papel asignado a las poliaminas en la tolerancia del polen a altas Fig 1. We are studying to what extent protein biosynthesis of germinated Arabidopsis pollen is temperaturas en Arabidopsis, y su posible relación affected by heat stress . To this aim we collect con la traducción de proteínas en esas condiciones. pollen from soil-grown Arabidopsis plants to be Para ello hemos establecido en el laboratorio la germinated in vitro at optimum and high temperature and analysed by Ribosome tecnología de análisis de huella ribosomal (Riboseq), footprinting technology (Riboseq) and validated by que permite la secuenciación masiva de fragmentos proteomic studies. de mRNA protegidos por los ribosomas, como una aproximación al proceso de traducción a nivel global con resolución a nivel de nucleótido.

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REGULATION OF HORMONE METABOLISM AND SIGNALING

MOLECULAR MECHANISMS OF POLYAMINE Publicaciones

FUNCTION Publications

TORIBIO, R; MUÑOZ, A; CASTRO-SANZ, A; FERRANDO, A; BERROCAL- Our broad research interest aims at the LOBO, M; CASTELLANO, MM (2016) Evolutionary aspects of characterization of the molecular mechanisms of translation regulation during abiotic stress and development polyamine function. We focus in the function of in plants. Evolution of the Protein Synthesis Machinery and Its thermospermine and spermidine as translational Regulation, 477-490 regulators with the following research lines: BELDA-PALAZON B; ALMENDARIZ C; MARTI E; CARBONELL J; FERRANDO A (2016) Relevance of the Axis Spermidine/eIF5A for Plant Growth and Development.  Function of thermospermine during xylem Frontiers In Plant Science 7: 245 formation. This research line stems from previous FERRANDO, A; CASTELLANO, MM; LISON, P; LEISTER, D; STEPANOVA, AN; HANSON, J (2017) Editorial: Relevance of Translational work of the group showing the involvement of Regulation on Plant Growth and Environmental Responses. ACL5 encoded thermospermine synthase during Frontiers In Plant Science 8: 2170 xylem differentiation. The lack of thermospermine in the acl5 mutant leads to premature cell death

dur ing xylem development and dwarf phenotype. Proyectos

The main function of thermospermine is to Projects alleviate the uORF-dependent translational repression of SACL transcription factors. Our ‘Papel de la espermidina y de la biosintesis de proteinas en la tolerancia recent work focuses on the elucidation of the del polen a las altas temperaturas’ MINECO BIO2015-70483-R Del 01/01/2016 al 31/12/2018 mechanism of function of thermospermine on the IP: A FERRANDO translation of SACL genes by means of in vivo translation assays with protoplasts. These studies are carried out in collaboration with the groups of Prof. Miguel A. Blázquez (IBMCP) and Ykä Helariutta (Sainsbury Lab & University of Helsinki)

 The spermidine-eIF5A axis and the translation of poly-prolines. This research line aims at the characterization of an exclusive spermidine- dependent post-translational activation of the translation factor eIF5A named hypusination. It has been shown that one essential function for eIF5A is to alleviate ribosome stalling upon translation of consecutive prolines. To understand

the biological functions of the axis spermidine/eIF5A, we have generated transgenic Arabidopsis for conditional inactivation of the hyp usination enzyme DHS (deoxyhypusine synthase). The characterization of these transgenic plants has allowed the elucidation of unknown functions for this pathway related to plant growth and development.  Functions of polyamines and protein biosynthesis on pollen thermotolerance. With this new research line we aim to evaluate the assigned roles of polyamines on Arabidopsis pollen thermotolerance and its potential relationship with protein biosynthesis under those conditions. For this purpose we have establishe d in the laboratory the Ribosome Footprint Profiling technology (Riboseq) that allows the characterization and analysis of massively sequenced ribosome-protected mRNA fragments as a proxy to understand global translation with subcodon resolution.

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REGULACIÓN DE LA SEÑALIZACIÓN Y EL METABOLISMO DE HORMONAS

REGULACIÓN HORMONAL DE LA INTERACCIÓN ENTRE DEFENSA Y DESARROLLO

Nuestro grupo hace uso de aproximaciones experimentales que incluyen técnicas bioquímicas, genéticas, de biología molecular y celular, genómicas y proteómicas en el sistema modelo Arabidopsis thaliana. Estamos interesados en analizar los mecanismos que regulan la interacción entre programas de desarrollo y respuestas a estrés en plantas. En los últimos años hemos puesto el foco sobre la acción reguladora coordinada del óxido nítrico (NO) y numerosas fitohormonas que incluyen giberelinas y los ácidos Investigadores de Plantilla / abscísico, salicílico y jásmónico. Estamos abordando la Contracted Researchers interacción funcional entre el óxido nítrico y las Jose León Ramos (Investigador Científico CSIC / fitohormonas analizando los efectos sobre la Scientific Investigator-CSIC) producción, percepción y señalización de las mismas, así como estudiando la propia producción y percepción del Investigadores Post-Doctorales / NO y su modo de acción. En este sentido, estamos Post-Doctoral Researchers Mª Cruz Castillo López de Toro especialmente interesados en el estudio del papel del Silvina Mangano (visiting scientist NO como modificador de proteínas induciendo, from Instituto Leloir, Argentina) directamente o a través de intermediarios como el peroxinitrito, modificaciones postraduccionales tales Investigadores Pre-Doctorales / Pre-Doctoral Researchers como la S-nitrosilación de residuos de cisteína o la Álvaro Costa Broseta nitración de residuos de tirosina. También estamos analizando la relación de las modificaciones Técnicos Especialistas postraduccionales dependientes de NO con otras como Laboratorio / Laboratory la poliubiquitinación de residuos de lisina que controlan Technicians Vicente Faulí Amaro su posterior degradación proteolítica.

LÍNEAS DE INVESTIGACIÓN

 Biosíntesis y modo de acción del óxido nítrico. Interacción con ABA and giberelinas.

 Interacción funcional entre el óxido nítrico y los factores de transcripción AP2/ERF del grupo VII a través de la degradación proteolítica dirigida por su secuencia N-terminal.

 Proteómica de modificaciones postraduccionales basadas en la nitración de tirosinas y la nitrosilación de cisteínas, así como la ubiquitinación de lisinas.

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REGULATION OF HORMONE METABOLISM AND SIGNALING

HORMONAL REGULATION OF THE INTERACTION Publicaciones BETWEEN DEFENSE AND DEVELOPMENT Publications

Our group use biochemical, genetic, LEÓN J, COSTA A, CASTILLO MC (2016) Nitric oxide triggers a transient metabolic reprogramming in Arabidopsis. Scientific Reports molecular and celular, genomic and proteomic 6, 37945. approaches in plant the model system Arabidopsis thaliana to analyze the functional interaction between BELDA-PALAZON B, RODRIGUEZ L, LORENZO-ORTS L, FERNANDEZ MA, development and responses to stress. We have CASTILLO MC, ANDERSON EM, GAO C, GONZALEZ-GUZMAN M, ZHAO Q, DE WINNE N, GEVAERT K, DE JAEGER G, JIANG L, LEÓN focused lately in the coordinated regulatory action J, MULLEN RT, RODRIGUEZ PL (2016) The ESCRT component exerted by nitric oxide (NO) in conjunction with FYVE1/FREE1 interacts with the PYL4 ABA receptor and several phytohormones including gibberellins and mediates its delivery to the vacuolar degradation pathway. The abscisic, salicylic and jasmonic acids. Our approaches Plant Cell 28: 2291-2311. to address the regulatory functions exerted by NO include the analyses of hormones production, Proyectos perception and signaling, as well as the self- Projects regulation of NO production and its mode of action. Regarding this, we are very keen on the study of NO ‘El óxido nítrico como modulador de la señalización mediada por ABA y as a modifier of proteins by inducing, directly or giberelinas en Arabidopsis’ MICINN BIO2011-27526 Del 01/01/2012 al through intermediates such as peroxynitrite, 31/12/2014 IP: J. León posttranslational modifications that include S- nitrosylation of cysteine residues or nitration of tyrosine residues. We are also analyzing the relation of NO-induced posttranslational modifications with others like lysine polyubiquitination controlling the fate of the target protein through subsequent proteolytic degradation.

RESEARCH LINES

 Biosynthesis and mode of action of nitric oxide. Interactions with ABA and gibberellins.  Functional interaction between nitric oxide and the group VII of AP2/ERF transcription factors through their N-end rule directed proteolysis.  Proteomics of post-translational modifications based on Y-nitration, C-S-nitrosylation and K- ubiquitination.

Fig 1: El NO regula el estado redox y la permeabilidad celular / NO regulates redox state and cell permeability

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Esta sublínea de investigación está compuesta por investigadores que utilizan un abordaje multidisciplinar para identificar, y generar conocimiento sobre, genes o regiones génicas que controlan características agronómicamente importantes en especies cultivadas, y así producir un material biológico susceptible de ser utilizado en mejora vegetal para producir variedades con características agronómicas superiores, incluyendo una mejor calidad nutricional/nutracéutica, o una mejor adaptación al entorno, que permitan aumentar la eficiencia de las plantas y el volumen de las cosechas.

U Grupos de InvestigaciónU :

• Mecanismos de Adaptación de las Plantas. Biotecnología de Cultivos Energéticos (P. Vera)

• Cultivo In Vitro y mejora vegetal (V. Moreno/ A. Atarés)

• Genómica y Biotecnología del fruto (A.Granell / D. Orzaez)

• Genómica en Mejora Vegetal (A.J. Monforte)

• Biotecnología de Cítricos (L. Peña)

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This research subline is integrated by researchers that use a multidiscipinary approach in order to identify and generate new knowledge about genes and gene regions relevant for important fruit tratis in a cultivated species of strategic interest. Within our goals is the generation of materials that can be used by plant breeders to produce new varieties with superior agronomical charateristics. Among those traits we focuse in the nutritiona/nutraceutical quality, adaptation to the environmental conditions or improved productivity and plant efficiency .

Research Groups:

• Mechanisms of plant adaptation. Biotechnology of Plants for Energy (P. Vera)

• In vitro culture and plant improvement (V. Moreno/ A. Atarés)

• Plant Genomics and Biotechnology (A.Granell / D. Orzaez)

• Genomics and Plant Breeding (A.J. Monforte)

• Citrus Biotechnology (L. Peña)

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BIOTECNOLOGÍA Y MEJORA VEGETAL DE ESPECIES CULTIVADAS

MECANISMOS DE RESPUESTA DE LAS PLANTAS A AGRESIONES PATOGÉNICAS. BIOTECNOLOGÍA EN CULTIVOS ENERGÉTICOS.

Nuestra investigación está centrada en dos temáticas fundamentales. Una de ellas hace referencia al entendimiento de los mecanismos moleculares y la identificación de genes que son necesarios para el establecimiento de respuestas adaptativas de las plantas a los cambios del entorno en el que crecen. Constituye un eje fundamental dentro de esta temática el entender los mecanismos de resistencia y susceptibilidad de las plantas a las Investigador de Plantilla / agresiones patogénicas. Para tal fin, utilizamos como Contracted Researchers sistema experimental ARABIDOPSIS thaliana. Pablo Vera La otra temática, está relacionada con la realización (Profesor de Investigación CSIC / de aproximaciones genómicas y genéticas en un Research Professor-CSIC) cultivo energético de referencia: Euphorbia lathyris Investigaodres Post-doctorales L.. Pretendemos maximizar la producción de / Post- Doctoral Researchers moléculas de alto valor añadido para el sector de las Lourdes Castelblanque Soriano energías renovables, en particular en el de la Vicente Ramírez García Bioenergía, con la finalidad de contribuir a la Javier García -Andrade Serrano María García Caballer producción de biocombustibles de segunda y tercera generación a partir de materia prima vegetal. De Investigadores Pre-doctorales / manera particular, pretendemos entender las bases Pre-Doctoral Researchers moleculares y celulares que median en la Carlos Angulo Sánchez Beatriz Gonzalez García diferenciación y el crecimiento de las células Miguel Ozáez Martínez laticíferas en esta especie vegetal. Esto resulta de suma importancia, ya que son las células laticíferas Ayudante Investigación / Research Assistants las que actúan como despensa energética de esta Begoña Balaguer Zamora especie y son las portadoras de los “energy carriers”, en particular de los metabolitos derivados de la ruta de los terpenoides.

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PLANT BREEDING AND BIOTECHNOLOGY OF CROP SPECIES

PLANT RESPONSES TO PATHOGENS. Publicaciones BIOTECHNOLOGY OF ENERGY CROPS. Publications

CASTELBLANQUE L , BALAGUER B , MARTÍ C, RODRÍGUEZ JJ , OROZCO M, VERA P (2016) Novel Insights into the Organization of Our research deals with two major important Laticifer Cells: A Cell Comprising a Unified Whole System. topics. One refers to the understanding of the Plant Physiology 172: 1032-1044 mechanisms developed by plants to deploy defenses when encountering pathogenic microorganisms. An SCHALLER A; STINTZI A; RIVAS S; SERRANO I; CHICHKOVA NV; important issue in our research is the understanding VARTAPETIAN AB; MARTÍNEZ D; GUIAMÉT JJ; SUELDO DJ; of the molecular mechanisms mediating disease VAN DER HOORN RAL; RAMÍREZ V; VERA P (2017) From resistance and susceptibility to pathogens. Towards structure to function - a family portrait of plant subtilases. New Phytologist 218: 879–881 this end, we employ Arabidopsis as a model experimental system. CASTELBLANQUE L, BALAGUER B, MARTÍ C, RODRÍGUEZ JJ, OROZCO Energy crops, and in particular Euphorbia M, VERA P. (2017) Multiple facets of laticifer cells. Plant lathyris L., is the other topic of our research. We are Signalling & Behavior. 12(7): e1300743 performing genetic and genomic approaches to domesticate this plant species in order to maximize Proyectos production of molecules with added value for the Projects bioenergy sector and contribute to the development of second and third generation biofuels. In particular ‘ Sobre los mecanismos de Susceptibilidad a patógenos en Arabidopsi’s. we try to understand molecular and cellular bases BFU2015 -68199-R. Fecha de inicio-fin: 01 / 01/ 2015 - 31/ 12 / 2018 mediating laticifer cell differentiation in E. lathyris, as IP: Pablo Vera Vera this type of cells represents not only a paradigmatic process of cellular differentiation and growth in ‘Potencial Biotecnológico de las Aproximaciones de Genética Química en Plantas y su Impacto en la Activación de Mecanismos de Resistencia a eukaryotes but also is the cell factory where major Patógenos’. PROMETEOII/2014/024. Fecha de inicio-fin: 01 / 01/ 2014 - energy carriers (in particular triterpenoids) are 31 / 12 / 2017 IP: Pablo Vera Vera synthesized and long lastly stored. Tesis Doctorales Figure. Distribution pattern of Doctoral Theses laticifers cells in Euphorbia lathyris intact leaves as revealed by whole-mount staining with Sudan Blabk B. Whole-mount Javier García-Andrade Serrano ‘Función de OCP3 e la resistencia de preparation of an emerging leaf Arabidopsis frente a hongos necrotrofos’. Universidad Politécnica de close to the apical meristem, with Valencia (2016) predominant distribution of laticifers tubular cells close to the Beatríz González García ‘Implicación de las modificaciones de tRNA y del midrib (A) and details of a sector metabolismo de los folatos en la respuesta inmune de Arabidopsis’. close to the leaf tip at different Universidad Politécnica de Valencia (2017) magnification (B). (C) Magnification of laticifer cell in a leaf epidermal peel showing a characteristic H-Bifurcation pattern.

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BIOTECNOLOGÍA Y MEJORA VEGETAL DE ESPECIES CULTIVADAS

CULTIVO IN VITRO Y MEJORA VEGETAL

Cultivo in vitro y mejora de especies hortícolas. Hemos desarrollado métodos para la obtención de haploides y doble-haploides, variantes somaclonales e híbridos interespecíficos (sexuales y somáticos). El desarrollo de estos métodos ha permitido abordar diversos objetivos en la mejora del tomate, sandía, melón y pepino. La colaboración con empresas del sector (e.g. RijK Zwaan y Enza Zaden) ha dado la oportunidad a nuestros doctores para encontrar trabajo en estas empresas.

Transformación y mejora de hortícolas. Hemos Investigadores de Plantilla / desarrollado métodos eficaces de transformación en Contracted Researchers Vicente Moreno Ferrero melón, sandía y tomate (Theoretical and Applied (Catedrático de Universidad / Genetics, 2003 a, b). En colaboración con otros grupos, Full-Professor University) se ha realizado el análisis funcional de genes que Alejandro Atarés Huerta controlan caracteres del desarrollo (Plant Journal, 2007; (Profesor Contratado Doctor / Professor) Plant Biotechnology Journal, 2009, 2012) y se han conseguido diversas aplicaciones prácticas (Molecular Investigadores Post-doctorales Breeding, 2004; patentes P200501603, / Post-Doctoral Researchers Begoña García Sogo OEPM200802207, OEPM200802289). Se ha demostrado Benito Pinedo Chaza también que la expresión de algunos genes conduce a mayor tolerancia a salinidad o sequía en melón, sandía y Investigadores Pre-doctorales / Pre-Doctoral Researchers tomate (Transgenic Research, 1997; Plant Physiology, Sibilla Sánchez Martín-Sauceda 2000; Plant Cell and Environment, 2001; Theoretical Jorge Sánchez López and Applied Genetics, 2003; Journal Experimental Carlos Ribelles Alfonso Botany, 2006; Physiologia Plantarum, 2008; Journal Marybel Jáquez Gutíerrez Plant Physiology, 2012; Physiologia Plantarum, 2014). Estudiante Trabajo Fin de Máster / Master’s Thesis Cultivo in vitro, transformación y mejora de Students ornamentales. Nuestros trabajos con plantas Marina Leal Gavarrón ornamentales han generado artículos (PCTOC, 2010;

Visitante / Visitor Plant Cell Reports, 2010; BMC Plant Biology, 2012), Andrés Medina Collado proyectos con empresas (e.g. Viveros Molina, Biomiva, Riberhort), patentes (P200700618) y nuevas variedades (e.g. cultivar de Pelargonio registrado en UE).

Identificación de genes que controlan caracteres de interés agronómico. En un proyecto sobre mutagénesis insercional, que se realiza en colaboración con los Dres. Lozano (UAL) y Bolarín (CEBAS), nuestro grupo ha generado 4600 líneas T-DNA de tomate y 3200 de especies relacionadas (Solanum pimpinellifolium y S. cheesmaniae, S. pennellii). El material obtenido representa una oportunidad única para abordar la disección genética de caracteres del desarrollo relevantes a nivel agronómico en tomate, tales como el tamaño, forma, maduración, color del fruto, cuajado y partenocarpia (Plant Cell Physiology, 2010; PLoS ONE, 2010), así como de los mecanismos que determinan tolerancia a salinidad y sequía en especies relacionadas (Plant Cell Reports, 2012).

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PLANT BREEDING AND BIOTECHNOLOGY OF CROP SPECIES

Publicaciones TISSUE CULTURE AND PLANT BREEDING Publications Plant tissue culture and breeding of horticultural species. We have developed methods for obtaining ESTELA GIMENEZ - LAURA CASTAÑEDA - BENITO PINEDA - IRVIN L. PAN - VICENTE MORENO - TRINIDAD ANGOSTO - RAFAEL haploids and double-haploids, somaclonal variants and LOZANO (2016) TOMATO AGAMOUS1 and sexual and somatic interspecific hybrids. The ARLEQUIN/TOMATO AGAMOUS-LIKE1 MADS-box genes have development of these methods has allowed us to redundant and divergent functions required for tomato reproductive development. Plant Molecular Biology 91:513- address several objectives in the breeding of tomato, 531 watermelon, melon and cucumber. Collaboration with seed companies (eg Rijk Zwaan and Enza Zaden) has JUAN F. CAMPOS, BEATRIZ CARA, FERNANDO PÉREZ-MARTÍN, BENITO PINEDA, ISABEL EGEA, FRANCISCO B. FLORES, NIEVES given the opportunity for our doctors to find a job in FERNANDEZ-GARCIA, JUAN CAPEL, VICENTE MORENO, these companies. TRINIDAD ANGOSTO, RAFAEL LOZANO, MARIA C. BOLARIN (2016) The tomato mutantars1(altered response to salt stress Genetic transformation and breeding of horticultural 1) identifies an R1-type MYB transcription factor involved in stomatal closure under salt acclimation. Plant biotechnology species. We have developed efficient methods for journal 14:1345-1356 genetic transformation in melon, watermelon and tomato (Theoretical and Applied Genetics, 2003 a, b). FERNANDO J. YUSTE-LISBONA, MURIEL QUINET1, ANTONIA FERNÁNDEZ-LOZANO, BENITO PINEDA, VICENTE MORENO, In collaboration with other groups, we performed the TRINIDAD ANGOSTO, RAFAEL LOZANO (2016) functional analysis of genes controlling developmental Characterization of vegetative inflorescence (mc-vin) mutant provides new insight into the role of MACROCALYX in traits (Plant Journal, 2007; Plant Biotechnology Journal, 2009, 2012) and achieved several practical regulating inflorescence development of tomato. Scientific Reports 6:18796 applications (Molecular Breeding, 2004; patents P200501603, OEPM200802207, OEPM200802289). It PÉREZ-MARTÍN, FERNANDO; YUSTE-LISBONA, FERNANDO J.; PINEDA has also been shown that the expression of some genes CHAZA, BENITO JOSÉ; @; GARCÍA SOGO, BEGOÑA; ANTÓN MARTÍNEZ, MARÍA TERESA; SANCHEZ MARTÍN-SAUCEDA, promoted a higher level of salinity and/or drought SIBILLA; GIMÉNEZ CAMINERO, MARIA ESTELA; ATARÉS tolerance in melon, watermelon and tomato HUERTA, ALEJANDRO; FERNÁNDEZ-LOZANO, ANTONIA; (Transgenic Research, 1997; Plant Physiology, 2000; ORTIZ-ATIENZA A; GARCÍA-ALCÁZAR M; CASTAÑEDA, LAURA; ROCIO FONSECA; CAPEL, C; GOERGEN ., GERALDINE; Plant Cell and Environment, 2001; Theoretical & SANCHEZ-LOPEZ, JORGE; JORGE LUIS QUISPE; JUAN CAPEL SALINAS; TRINIDAD ANGOSTO TRILLO; Applied Genetics, 2003; Journal Experimental Botany, MORENO FERRERO, 2006; Physiologia Plantarum, 2008; Journal Plant VICENTE; LOZANO, R (2017) A collection of enhancer trap insertional mutants for functional genomics in tomato. Plant Physiology, 2012; Physiologia Plantarum, 2014). Biotechnology Journal 15:1439-1452

In vitro culture, transformation and improvement of JAIME-PÉREZ N; PINEDA CHAZA, BENITO JOSÉ; GARCÍA SOGO, BEGOÑA; ornamental species. Our work with ornamental plants ATARÉS HUERTA, ALEJANDRO; ATHMAN A; BYTS CS; RAQUEL OLÍAS; ASINS, M.; GILLIHAM M; MORENO FERRERO, has generated papers (PCTOC, 2010, Plant Cell Reports, VICENTE; BELVER, ANDRÉS (2017) The sodium transporter 2010, BMC Plant Biology, 2012), projects with private encoded by the HKT1;2 gene modulates sodium/potassium companies (eg Viveros Molina, Biomiva, Riberhort), homeostasis in tomato shoots under salinity. Plant Cell & Environment 40:658-671 patents (P200700618) and new varieties (eg cultivar of pelargonium registered in EU). MANUEL GARCÍA-ALCÁZAR, ESTELA GIMÉNEZ, BENITO PINEDA, CARMEN CAPEL, BEGOÑA GARCÍA-SOGO, SIBILLA SÁNCHEZ, Identification and tagging of genes that control FERNANDO J. YUSTE-LISBONA, TRINIDAD ANGOSTO, JUAN CAPEL, VICENTE MORENO & RAFAEL LOZANO (2017) Albino agronomic interesting traits. In a wide insertional T-DNA tomato mutant reveals a key function of 1-deoxy-D- mutagenesis project, carried out in collaboration with xylulose-5-phosphate synthase (DXS1) in plant development Dr. Lozano (UAL) and Dr. Bolarín (CEBAS), our group and survival. Scientific Reports 7:1-12 has generated 4600 T-DNA lines of tomato and 3200 of PILAR ROJAS-GRACIA, EDELIN ROQUE, MONICA MEDINA, MARICRUZ wild related species (Solanum pimpinellifolium, S. ROCHINA, RIM HAMZA, MARIA PILAR ANGARITA-DIAZ, cheesmaniae, S. pennellii). The collection of T-DNA lines VICENTE MORENO, FERNANDO PEREZ-MARTIN, RAFAEL represents a unique opportunity to address the genetic LOZANO, LUIS CAÑAS, JOSE PIO BELTRAN, CONCEPCION GOMEZ-MENA (2017) The parthenocarpic hydra mutant dissection of developmental traits in tomato, such as reveals a new function for a SPOROCYTELESS-like gene in the size, shape, ripening, fruit color, fruit set and control of fruit set in tomato. New Phytologist 214:1198–1212 parthenocarpy (Plant Cell Physiology, 2010, PLoS ONE, 2010 ) as well as the mechanisms that determine salinity and drought tolerance in wild related species (Plant Cell Reports, 2012).

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BIOTECNOLOGÍA Y MEJORA VEGETAL DE ESPECIES CULTIVADAS

Tesis Doctorales Cursos Doctoral Theses Courses

A. ATARÉS “Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas” Geraldine Goergen ‘Generación de líneas T-DNA de tomate (Solanum IBMCP-UPV 150 Horas en 2016 y 110 en 2017 lycopersicum L.), identificación de mutantes de inserción afectados en caracteres del desarrollo y caracterización de mutantes de fruto partenocárpico’ UPV (2016). Directores: Vicente Moreno/Benito Proyectos Pineda Projects

Sin¡billa Sánchez Martín-Sauceda ‘Generación de mutantes de inserción ‘Genomica funcional y mejora genetica de tomate: importancia agronomica del balance desarrollo - estres abiotico’ MINISTERIO DE ECONOMIA de tomate cultivado y silvestre e identificación de genes implicados en procesos de desarrollo y tolerancia a estrés abiótico’ UPV (2016) . INDUSTRIA Y COMPETITIVIDAD. AGL2015-64991-C3-3-R. Duración: 1-1- Directores: Vicente Moreno/Benito Pineda 2016 a 1-1-2019. IP: V. Moreno

Peter Schleicher ‘Mutagenesis insercional en tomate y Solanum ‘Desarrollo de un protocolo de regeneracion adventicia de cañamo pennellii: Identificación de mutantes en inserción alterados en el (cannabis sativa l.) Que sirva de base para iniciar un programa basado en el desarrollo y la tolerancia a la salinidad.’ UPV (2017). Directores: aprovechamiento de la variacion somaclonal’ HEMP TRADING S.L.U. Moreno Ferrero, Vicente; Atarés Huerta, Alejandro Duración: 30/10/2017 - 30/10/2018. IP: V. Moreno

Jorge Sánchez López ‘Generación de líneas T-DNA de tomate (Solanum lycopersicum) para la identificación de mutantes de inserción alterados en la morfogénesis y el desarrollo vegetal’ UPV. (2017). Directores: Moreno Ferrero, Vicente; Atarés Huerta, Alejandro

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BIOTECNOLOGÍA Y MEJORA VEGETAL DE ESPECIES CULTIVADAS

GENÓMICA Y BIOTECNOLOGÍA DEL FRUTO

Nuestro grupo está interesado en el diseño de productos agrícolas innovadores mediante el uso de herramientas genómicas, biotecnológicas y de Biología Sintética. Nuestro principal sistema experimental es el fruto de tomate, y nuestro objetivo consiste en aumentar su valor añadido confiriéndole nuevas formas, colores, aromas y sobre todo mejorando su composición para enriquecerlo en compuestos saludables. Para ello, rastreamos la variabilidad

natural de parientes silvestres del tomate cultivado en busca de loci genéticos que confieran rasgos de calidad. Una vez Investigadores de Plantilla / Contracted Researchers identificados, los transferimos a los cultivares modernos Antonio Granell mediante técnicas de mejora genética asistida por (Profesor de Investigación CSIC) marcadores. Cuando los objetivos de mejora van más allá de Diego Orzáez Calatayud los límites impuestos por la hibridación sexual, también (Científico Titular CSIC) utilizamos la ingeniería multigénica y la transformación

genética para introducir nuevos caracteres de calidad en el Investigadores Pre-doctorales / Pre-Doctorals Researchers genoma del tomate. Jose Luis Rambla Nebot Paloma Juárez Ortega En una segunda línea de investigación, nuestro grupo Alejandro Sarrión Perdigones emplea los principios y las herramientas de la Biología Marta Vazquez Vilar Sintética para convertir las plantas en biofactorías de Estefanía Huet Trujillo Mª Flor encia Cocaliadis productos de alto valor añadido. En el grupo hemos desarrollado métodos que facilitan el ensamblaje de Técnicos Superiores de construcciones genéticas cada vez complejas a nivel de DNA. Laboratorio / Senior level Nuestro objetivo es aprovechar esta capacidad para Laboratory Technicians transferir instrucciones genéticas complejas al genoma de M. Asunción Fernández del Carmen plantas solanáceas (tomate, tabaco y especialmente Nicotiana benthamiana) y así conseguir redirigir parte de su Técnicos Medios de programa genético hacia la síntesis de compuestos de valor Laboratorio / Intermediate añadido. Usando Agrobacterium tumefaciens como lanzadera level Laboratory Technicians genética y en ocasiones con el concurso de vectores virales, Jose Manuel Julve Parreño aprendemos como producir grandes cantidades de

anticuerpos, lectinas o antídotos frente a venenos de Técnicos de Laboratorio / Laboratory Technicians serpiente de forma rápida y eficiente. Silvia Presa Castro Publicaciones Publications

RAMBLA JL, MEDINA A, FERNÁNDEZ-DEL-CARMEN A, BARRANTES W, GRANDILLO S, CAMMARERI M, LÓPEZ-CASADO G, RODRIGO G, ALONSO A, GARCÍA-MARTÍNEZ S, PRIMO J, RUIZ JJ, FERNÁNDEZ-MUÑOZ R, MONFORTE AJ, GRANELL A. (2016) Identification, introgression, and validation of fruit volatile QTLs from a red-fruited wild tomato species.. J Exp Bot 68(3):429-442

ESCOBAR-BRAVO R, ALBA JM, PONS C, GRANELL A, KANT MR, MORIONES E, FERNÁNDEZ-MUÑOZ R. (2016) A Jasmonate- Inducible Defense Trait Transferred from Wild into Cultivated Tomato Establishes Increased Whitefly Resistance and Reduced Viral Disease Incidence. Front Plant Sci. 2016 Nov 22;7:1732

POYATOS-PERTÍÑEZ S, QUINET M, ORTÍZ-ATIENZA A, YUSTE- LISBONA FJ, PONS C, GIMÉNEZ E, ANGOSTO T, GRANELL A, CAPEL J, LOZANO R. (2016) A Factor Linking Floral Organ Identity and Growth Revealed by Characterization of the Tomato Mutant unfinished flower development (ufd). Front Plant Sci;7:1648.

RAMBLA JL, TRAPERO-MOZOS A, DIRETTO G, RUBIO-MORAGA A, GRANELL A, GÓMEZ-GÓMEZ L, AHRAZEM O. (2016) Gene- Metabolite Networks of Volatile Metabolism in Airen and Tempranillo Grape Cultivars Revealed a Distinct Mechanism of Aroma Bouquet Production. Front Plant Sci.7:1619.

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PLANT BREEDING AND BIOTECHNOLOGY OF CROP SPECIES

PLANT GENOMICS AND BIOTECHNOLOGY Publicaciones Publications

BELDA - PALAZÓN, B.; NOHALES, MA; RAMBLA, JL; ACEÑA, Our research group is interested in the design of JL,; innovative agricultural goods using genomics, DELGADO, O; FUSTERO, S.; MARTÍNEZ, MC; GRANELL, A.; biotechnology and synthetic biology tools. CARBONELL, J.; FERRANDO, A. (2014) Biochemical Our main experimental system is the tomato fruit, and quantitation of the eIF5A hypusination in Arabidopsis thaliana uncovers ABA-dependent regulation. Front. Plant Sci. 16(5) our aim is to increase its added value with new shapes, :202 colors, aromas and healthy properties. For this, we browse the natural variability of tomato-related wild species in order to identify loci conferring fruit quality PONS C, MARTÍ C, FORMENT J, CRISOSTO CH, DANDEKAR AM, GRANELL A. (2016) A genetic genomics-expression approach reveals traits. Once those loci are identified, we use marker- assisted breeding to transfer them to modern tomato components of the molecular mechanisms beyond the cell wall that underlie peach fruit woolliness due to cold storage. Plant Mol cultivars. Moving beyond the limits imposed by sexual Biol.92(4-5):483-503. hybridization and natural variability, we also make use of biotechnology tools as multigene engineering and BARRANTES W, LÓPEZ-CASADO G, GARCÍA-MARTÍNEZ S, ALONSO A, genetic transformation to bring new quality traits into RUBIO F, RUIZ JJ, FERNÁNDEZ-MUÑOZ R, GRANELL A, the tomato genome. MONFORTE AJ. (2016) Exploring New Alleles Involved in Tomato In a second line of research, we employ of Synthetic Fruit Quality in an Introgression Line Library of Solanum pimpinellifolium. Front Plant Sci. 17;7:1172 Biology tools and principles for engineering plant biofactories of added-value products. In our lab, we BARRERO-GIL J, HUERTAS R, RAMBLA JL, GRANELL A, SALINAS J. (2016) have learnt how to build increasingly complex genetic Tomato plants increase their tolerance to low temperature in a instructions at the DNA level. By introducing these chilling acclimation process entailing comprehensive instructions into the genome of solanaceae species as transcriptional and metabolic adjustments. Plant Cell tomato, tobacco and especially Nicotiana Environ.39(10):2303-18 benthamiana (a tobacco relative), our goal is to re- direct the genetic program of the plant towards the RACOVITA RC, HEN-AVIVI S, FERNANDEZ-MORENO JP, GRANELL A, AHARONI A, JETTER R. (2016) Composition of cuticular waxes synthesis of added-value products. Assisted coating flag leaf blades and peduncles of Triticum aestivum cv. by Agrobacterium tumefaciens and sometimes by viral Bethlehem. Phytochemistry 130:182-92 vectors, we learn how to produce high levels of fine chemicals as antibodies, lectins, or snake anti-venoms FERNANDEZ-MORENO JP, TZFADIA O, FORMENT J, PRESA S, ROGACHEV in a short period of time. I, MEIR S, ORZAEZ D, AHARONI A, GRANELL A. (2016) Characterization of a New Pink-Fruited Tomato Mutant Results in the Identification of a Null Allele of the SlMYB12 Transcription Factor. Plant Physiol.171(3):1821-36 Publicaciones Publications VAZQUEZ-VILAR M, BERNABÉ-ORTS JM, FERNANDEZ-DEL-CARMEN A, ZIARSOLO P, BLANCA J, GRANELL A, ORZAEZ D. (2016) A OUSSAMA AHRAZEM, GIANFRANCO DIRETTO, JAVIER modular toolbox for gRNA-Cas9 genome engineering in plants ARGANDOÑA, ANGELA RUBIO-MORAGA, JOSÉ M JULVE, based on the GoldenBraid standard. Plant Methods. 12:10 DIEGO ORZAEZ, ANTONIO GRANELL, AND LOURDES GOMEZ -GOMEZ (2017). Evolutionarily distinct carotenoid POLTURAK G, BREITEL D, GROSSMAN N, SARRION-PERDIGONES A, cleavage dioxygenases are responsible for crocetin WEITHORN E, PLINER M, ORZAEZ D, GRANELL A, ROGACHEV I, production in the dicot Buddleja davidii Journal of AHARONI A. (2016) Elucidation of the first committed step in Experimental Botany 68(16):4663-4677 betalain biosynthesis enables the heterologous engineering of

betalain pigments in plants. New Phytol.210(1):269-83 JULVE PARREÑO, JOSE MANUEL; HUET, ESTEFANÍA; FERNÁNDEZ- DEL-CARMEN, ASUN; SEGURA, ALVARO; VENTURI, MICOL; GANDIA, ANTONI; PAN, WEI-SONG; ALBALADEJO, IRENE; JUAREZ, P., V. VIRDI, A. DEPICKER, AND D. ORZAEZ, (2016) FORMENT, JAVIER; PLA, DAVINIA; WIGDOROVITZ, Biomanufacturing of protective antibodies and other therapeutics ANDRÉS; CALVETE, JUAN J.; GUTIÉRREZ, CARLOS; in edible plant tissues for oral applications. Plant Biotechnology GUTIÉRREZ, JOSÉ MARÍA; GRANELL, ANTONIO; ORZAEZ, Journal, 14(9)1791-1799 DIEGO (2017) Synthetic Biology approach for consistent production of plant-made recombinant polyclonal DICKER, M., M. TSCHOFEN, D. MARESCH, J. KÖNIG, P. JUAREZ, D. ORZAEZ, antibodies against snake venom toxins. Plant F. ALTMANN, H. STEINKELLNER, AND R. STRASSER (2016) Biotechnology Journal 16(3):727-736 Transient glyco-engineering to produce recombinant IgA1 with defined N-and O-glycans in plants.. Frontiers in Plant Science 7:18. MARÍA URRUTIA, JOSÉ LUIS RAMBLA, ANTONIO GRANELL, AMPARO MONFORT (2017) Mapping the ‘wild strawberry’ FERNANDEZ-MORENO, J.P., S. MALITSKY, J. LASHBROOKE, A.K. BISWAL, aroma in a Fragaria vesca NIL collection. Plant Physiology R.C. RACOVITA, E.J. MELLEROWICZ, R. JETTER, D. ORZAEZ, A. and Biochemistry 121 (2017) 99–117 AHARONI, AND A. GRANELL (2016) An efficient method for medium throughput screening of cuticular wax composition in different plant species. Metabolomics 12 (4)NA

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BIOTECNOLOGÍA Y MEJORA VEGETAL DE ESPECIES CULTIVADAS

Publicaciones Publicaciones Publications Publications

CORRALES, ALBA-ROCIO ; CARRILLO, LAURA; LASIERRA, PILAR; G. NEBAUER, SERGIO; DOMINGUEZ-FIGUEROA, JOSÉ; SAWSEN SDIRI, JOSE LUIS RAMBLA, CRISTINA BESADA, ANTONIO RENAU-MORATA, BEGOÑA; POLLMANN, STEPHAN; GRANELL, ALEJANDRA SALVADOR (2017) Changes in the GRANELL, ANTONIO; MOLINA, ROSA; VICENTE- Volatile Profile of Citrus Fruit. Submitted to Postharvest CARBAJOSA, JESÚS; MEDINA, JOAQUÍN (2017) Dual Role of Degreening Treatment. Postharvest Biology and Technology Cycling Dof Factor 3 (CDF3) in the regulation of flowering 133: 48-56. time and abiotic stress responses in Arabidopsis. Plant Cell Environ. 40(5):748-764 MERITXELL PEREZ-HEDO; JOSE L. RAMBLA; ANTONIO GRANELL; ALBERTO URBANEJA (2017) Biological activity and specificity of Miridae-induced plant volatiles. VAZQUEZ VILAR, MARTA; FERNANDEZ-DEL-CARMEN, ASUN; Biocontrol SARRION-PERDIGONES, ALEJANDRO; OCHOA- 63(2): 203–213

FERNANDEZ, ROCIO; ZIARSOLO, PEIO; BLANCA, JOSE;

GRANELL, ANTONIO; ORZAEZ, DIEGO (2017) A large PASIN F, BEDOYA LC, BERNABÉ-ORTS JM, GALLO A, SIMÓN- collection of “phytobricks” for Plant Synthetic Biology MATEO C, ORZAEZ D, GARCÍA JA. (2017) Multiple T-DNA documented with refined functional specifications. Nucleic Delivery to Plants Using Novel Mini Binary Vectors with Acids Research 45(4): 2196–2209 Compatible Replication Origins. ACS Synth Biol6 (10):1962- 1968 DENISE TIEMAN, GUANGTAO ZHU, MARCIO RESENDE, CUONG NGUYEN, DAWN BIES, JOSE LUIS RAMBLA, KRISTTY STEPHANIE ORTIZ BELTRAN, MARK TAYLOR, BO ZHANG, Proyectos HIROKI IKEDA, ZHONGYUAN LIU, JOSEF FISHER, Projects ANTONIO MONFORTE, DANI ZAMIR, ANTONIO GRANELL, MATIAS KIRST, SANWEN HUANG, HARRY KLEE (2017) A chemical genetic roadmap to improved tomato flavor. ‘Diseño de circuitos génicos sintéticos y ortogonales para plantas mediante el uso de factores programables de unión a DNA basados en Science 355(6323):391-394 la arquitectura CRISPR-Cas9.’ MINECO. BIO2016-78601-R. Duración: 01/01/16-31/12/18. IP: D. Orzaez JOSEFINA-PATRICIA FERNANDEZ-MORENO, DORIT LEVY- SAMOCHA, SERGEY MALITSKY, ANTONIO MONFORTE, ‘Nuevos productos cosméticos y sanitarios mediante la producción ITAY OFNER, DIEGO ORZAEZ, ASAPH AHARONI, ANTONIO recombinante de proteínas y anticuerpos para inmunoafinidad.’ GRANELL (2017) Uncovering quantitative trait loci and MINECO. RTC-2015-4374-1. Duración: 01/03/2015 - 01/07/2017. IP: candidate genes for tomato fruit cuticular lipid D. Orzaez composition using the Solanum pennellii introgression line population. J. Exp. Bot 68(11):2703-2716 Cursos LÓPEZ-GRESA MP, LISÓN P, CAMPOS L, RODRIGO I, RAMBLA JL, GRANELL A, CONEJERO V, BELLÉS JM (2017) A non- Courses

targeted metabolomics approach unravels the VOC D. Orzez ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ network underlying the tomato immune response against IBMCP-UPV 20 Horas en 2016 y 20 Horas en 2017 bacteria. Front. Plant Sci 8:1188 Tesis Doctorales QUENTIN GASCUEL, GIANFRANCO DIRETTO, ANA MARGARIDA Doctoral Theses FORTES, ANTONIO GRANELL (2017) Use of natural diversity and biotechnology approaches to increase quality Fernández Moreno, Josefina Patricia ‘Mejora De La Calidad Del Fruto and nutritional content of tomato and vine fleshy fruits. De Tomate. Caracterización De Genes Y Regiones Génicas Asociadas Al Frontiers in Plant Science 8:652 Metabolismo Especializado En Fruto De Tomate’ (2016) Directores: D. Orzaez / A. Granell FORTES, AM, GRANELL A, PEZZOTTI M, BOUZAYEN M (2017) Molecular and metabolic mechanisms associated with Vázquez Vilar, Marta ‘Diseño Genético En Solanáceas Mediante fleshy fruit quality. Frontiers in Plant Science 8: 1236 Ensamblaje Estandarizado De Elementos De La Ruta De Los Flavonoide’ (2016) Directores: D. Orzaez / A. Granell SARRA BOUAGGA, ALBERTO URBANEJA, JOSÉ L. RAMBLA, ANTONIO GRANELL, MERITXELL PÉREZ-HEDO (2017) Estefania Huet ‘Nuevas metodologías para la producción de Orius laevigatus strengthens its role as biological control anticuerpos recombinantes en plantas’ (2017) Directores: D. Orzaez / agent by inducing plant defenses. Journal of Pest Science A. Granell 91(1):55-64 Cocaliadis Caisson, María Florencia ‘A multilevel, developmentally C. BESADA, G. SANCHEZ, R. GIL, A. GRANELL AND A. SALVADOR controlled gene engineering strategy or tomato fortification and (2017) Metabolomic analysis reveal the changes in volatile protection’ (2017) Directores: D. Orzaez / A. Granell compounds associated with the spontaneous generation of new loquat cultivars. Food Research International 100(Pt 1):234-243

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BIOTECNOLOGÍA Y MEJORA VEGETAL DE ESPECIES CULTIVADAS

GENÓMICA EN MEJORA GENÉTICA

El principal objetivo es la aplicación de la genómica para

Mediante la genética de poblaciones, genética cuantitativa y teoría de la mejora que integramos con agronomía, biología molecular y genómica diseccionamos genes

implicados en caracteres de interés agronómico.

Generamos herramientas útiles para el desarrollo de nuevos cultivares, así como, conocimiento para comprender mejor las bases genéticas de la variación Investigadores de Plantilla / fenotípica de los caracteres agronómicos. Utilizamos Contracted Researchers marcadores moleculares, genotipado de alto rendimiento, Antonio J Monforte Gilabert mapas genéticos, análisis de QTLs y desarrollo de líneas (Científico Titular CSIC / Research Scientific CSIC) de introgresión o QTL-NILs, con énfasis en el Carlos Romero Salvador descubrimiento de nueva variabilidad genética a partir de (Científico Titular CSIC / Scientist especies silvestres. CSIC) Los proyectos que estamos desarrollando son: - Caracterización de QTLs implicados en la morfología del Investigadores Post-doctorales / Post-Doctorals Researchers fruto y en la domesticación de melón. Hemos localizado

Clara Pons Puig QTLs implicados en la forma del fruto y domesticación y Mª José Gonzalo Pascual Cecilia Martínez Martínez estamos identificando genes implicados por clonación posicional. Técnicos de Laboratorio / - Barreras reproductivas interespecíficas en Cucumis. Laboratory Technicians Estudiamos los sistemas que regulan la incompatibilidad Soledad Casal Ventura Sara Gimeno Peris interespecífica con el fin último de encontrar vías para superarlos y facilitar la introgresión de caracteres de Estudiante Máster / Master interés agronómico en el melón cultivado con un abordaje Student multidisciplinar que hace uso de la genómica, la Pablo Sipowicz Dorra Fackhet transcriptómica, la biología molecular y celular. Gonçalo da Silva - Caracteres reproductivos en Prunus (frutales de hueso). Chaymaa Riahi Analizamos las bases genéticas del sistema de Mariem Mhimdi autoincompatibilidad que opera en este género,

identificamos QTLs relacionados con el proceso de floración y rastreamos mutaciones que puedan afectar a la reproducción. - Genética de la calidad del fruto de tomate. Diseccionamos genéticamente caracteres de calidad de fruto como morfología, color, contenido en azúcares, acidez y compuestos volátiles en una colección de líneas de introgresión a partir de S. pimpinellifolium. - Valorización de las variedades tradicionales de tomate europeas dentro del proyecto TRADITOM. Hemos recopilado una colección de 1.800 variedades tradicionales con las que estamos realizando una exhaustiva caracterización agronómica, de calidad de fruto y postcosecha, genómica y metabolómica. Figura 1. Tubos polínicos de la especie asiática - Tolerancia a altas temperaturas en tomate (TOMGEM). ‘Cucumis melo var. agrestis’ rechazados en el Estamos identificando variedades con capacidad de estigma de la especie silvestre africana ‘Cucumis dipsaceus’. cuajar frutos a altas temperaturas y QTLs implicados en este proceso. Figure 1. Pollen tubes of the Asian species ‘C. melo var. agrestis’ rejected at the stigma of African wild species ‘C. dipsaceus’.

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PLANT BREEDING AND BIOTECHNOLOGY OF CROP SPECIES

GENOMICS IN PLANT BREEDING Publicaciones Publications The principal scientific objective is the application of BARRANTES, W., LOPEZ-CASADO, G., GARCIA-MARTINEZ, S., ALONSO, A., We use population genetics, quantitative genetics and breeding that we integrate with agronomy , molecular RUBIO, F., RUIZ, J.J., FERNANDEZ-MUNOZ, R., GRANELL, A., MONFORTE, A.J. (2016) Exploring New Alleles Involved in biology and genomics to dissect genes involved in Tomato Fruit Quality in an Introgression Line Library of agronomic traits . We generate useful tools for the Solanum pimpinellifolium. Frontiers in plant science 7: 1172- development of new cultivars, as well as basic 1172 knowledge to better understand the molecular and PERPINA, G., ESTERAS, C., GIBON, Y., MONFORTE, A.J., PICO, B. (2016) A genetic basis of the phenotypic variation of new genomic library of melon introgression lines in a agronomic traits. We use molecular markers , high cantaloupe genetic background for dissecting desirable throughput genotyping , genetic mapping , QTL agronomical traits. Bmc Plant Biology 16: 21 analysis and development of introgression lines or ZEBALLOS, J.L., ABIDI, W., GIMENEZ, R., MONFORTE, A.J., MORENO, M.A., QTL - NILs, with emphasis on the discovery of new GOGORCENA, Y. (2016) Mapping QTLs associated with fruit genetic variation from wild or unadapted germplasm . quality traits in peach Prunus persica (L.) Batsch using SNP The spec ific projects we are developing are: maps. Tree Genetics & Genomes 12: 37 - Characterization of QTLs involved in fruit ARGYRIS JM, DIAZ A, RUGGIERI V, FERNANDEZ M, JAHRMANN T, GIBON morphology and domestication of melon. We have Y, PICO B, MARTIN-HERNANDEZ AM, MONFORTE AJ, GARCIA- located QTLs involved in fruit shape and MAS J. (2017) QTL Analyses in Multiple Populations Employed domestication and identifying the genes by map- for the Fine Mapping and Identification of Candidate Genes at a based cloning. Locus Affecting Sugar Accumulation in Melon (Cucumis melo L.) Frontiers in Plant Science 8(1679): 1-20 - Interspecific reproductive barriers in Cucumis. We study the interspecific incompatibility with the aim to DIAZ A, MARTIN-HERNANDEZ AM, DOLCET-SANJUAN R, GARCES- overcome it to introgress new genetic variability in CLAVER A, ALVAREZ JM, GARCIA-MAS J, PICO B, MONFORTE melon with multidisciplinary approaches as AJ. (2017) Quantitative trait loci analysis of melon (Cucumis melo L.) domestication-related traits Theoretical and Applied genomics, transcriptomics, celular and molecular Genetics 130:1837-1856 biology. - Reproductive traits in Prunus (stone fruits). We FERNANDEZ-MORENO JP, LEVY-SAMOHA D, MALITSKY S, MONFORTE analyze the genetics of the self-incompatibility AJ, ORZAEZ D, AHARONI A, GRANELL A (2017) Uncovering tomato quantitative trait loci and candidate genes for fruit system operating in this genus, we identify QTLs cuticular lipid composition using the Solanum pennellii related with the flowering process and we search for introgression line population. Journal of Experimental Botany mutations affecting reproduction.. 68:2703-2716 - Genetics of tomato fruit quality . We dissect GASCUEL Q, DIRETTO G, MONFORTE AJ, FORTES AM, GRANELL A genetically fruit quality traits as morphology , color, (2017) Use of Natural Diversity and Biotechnology to Increase sugar content , acidity and volatile compounds the Quality and Nutritio nal Content of Tomato and Grape studying a collection of introgression lines form S. Frontiers in Plant Science 8(652): 1-24 pimpinellifolium. MONTERO-PAU J, BLANCA J, ESTERAS C, MARTINEZ-PEREZ EM, GOMEZ - Study of European tomato traditional cultivars in P, MONFORTE AJ, CANIZARES J, PICO B (2017) An SNP-based the TRADITOM project. We have gathered 1.800 saturated genetic map and QTL analysis of fruit-related traits traditional varieties and doing an exhaustive in Zucchini using Genotyping-by-sequencing Bmc Genomics 18(94): 1-21 characterization including agronomy, fruit quality and post-harvest, genomics and metabolomics. PERPINA G, CEBOLLA-CORNEJO J, ESTERAS C, MONFORTE AJ, PICO B - Heat tolerance in tomato (TOMGEM). We are (2017) MAK-10': A Long Shelf-life Charentais Breeding Line identifying varieties capable of setting fruits at high Developed by Introgression of a Genomic Region from Makuwa temperatura and QTLs involved in this process. Melon. Hortscience 52: 1633-1638

RAMBLA JL, MEDINA A, FERNANDEZ-DEL-CARMEN A, BARRANTES W, GRANDILLO S, CAMMARERI M, LOPEZ-CASADO G, RODRIGO G, ALONSO A, GARCIA-MARTINEZ S, PRIMO J, RUIZ JJ, FERNANDEZ-MUNOZ R, MONFORTE AJ, GRANELL A. (2017) Identification, introgression, and validation of fruit volatile QTLs from a red-fruited wild tomato species. Journal of Experimental Botany 68:429-442

RIOS P, ARGYRIS J, VEGAS J, LEIDA C, KENIGSWALD M, TZURI G, TROADEC C, BENDAHMANE A, KATZIR N, PICO B, MONFORTE AJ, GARCIA-MAS J (2017) ETHQV6.3 is involved in melon climacteric fruit ripening and is encoded by a NAC domain transcription factor. Plant Journal 91:671-683

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Proyectos Publicaciones Projects Publications

‘Evolucion y diversificacion en cucumis. Genetica de la domesticacion, morfologia de fruto y barreras Reproductivas’ MINISTERIO DE DENISE TIEMAN, GUANGTAO ZHU, MARCIO F. R. RESENDE JR., TAO LIN, ECNOMOÍA Y COMPETITIVIDAD. AGL2015-64625-C2-2-R. Del CUONG NGUYEN, DAWN BIES, JOSE LUIS RAMBLA, KRISTTY 01/01/2016 al 31/12/20118. IP: A. Monforte y C. Romero STEPHANIE ORTIZ BELTRAN, MARK TAYLOR, BO ZHANG, HIROKI IKEDA, ZHONGYUAN LIU, JOSEF FISHER, ITAY ZEMACH, ANTONIO MONFORTE, DANI ZAMIR, ANTONIO GRANELL, MATIAS KIRST, SANWEN HUANG, HARRY KLEE (2017) A chemical genetic roadmap to improved tomato flavor. Science 355:391-394

Cursos Courses

A. Monforte. ‘Máster en “Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ IBMCP-UPV (2016-2017) 10 Horas/año

A. Monforte. ‘Máster en “Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ IBMCP-UPV (2016-2017) 10 Horas/año

A. Monforte. ‘Curso Nacional de Mejora Genética de Plantas’ (2016) Sociedad Española de Genética and Universidad de Almería. 4 horas.

A. Monforte. ‘Màster Universitari en Investigació i Biotecnologia Agràries’ Universitat Jaume I (2016) 4 horas

A. Monforte. 'Horticultural Genetics and Biotechnology' Mediterranean Agronomic Institute center of Chania (MAICh), Chania (Creta) (2016- Figura 2. Ejemplos de variedades de tomate recolectadas y estudiadas en el Proyecto TRADITOM, indicando su origen geográfico. 2017) 20 horas/año

Figure 2. Examples of European traditional tomato varieties collected and Carlos Romero. ‘Máster en “Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ studied in the TRADITOM Project, indicating their geographic origin. IBMCP-UPV (2016-2017) 10 Horas/año

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BIOTECNOLOGÍA Y MEJORA VEGETAL DE ESPECIES CULTIVADAS

BIOTECNOLOGÍA DE CÍTRICOS

La actividad investigadora de nuestro grupo se centra en la utilización de la biotecnología para poder abordar importantes desafíos que interesan a la citricultura, como son la demanda incesante de productores e industria de obtener cítricos resistentes a enfermedades emergentes que están afectando gravemente a la citricultura mundial como son el Huanglongbing (HLB) o la mancha negra de los cítricos. Otra de las líneas de trabajo del grupo se basa en incrementar el contenido de los frutos cítricos en algún micronutriente o compuesto fitoquímico saludable, con la finalidad de mejorar sus propiedades nutri-funcionales. Pretendemos desarrollar así nuevas variedades que Investigadores Contratados puedan responder a las necesidades actuales del sector Fuente: Fundación Fundecitrus / Contracted Researchers citrícola, además de servir como herramientas que nos Source: Fundecitrus Fundation permitan ampliar nuestros conocimientos sobre el papel Leandro Peña García de los terpenos volátiles, flavonoides y carotenoides de los frutos cítricos en sus interacciones con el entorno Investigadores Post-doctorales / Post-Doctorals Researchers biótico. Berta Alquézar García Ana Rodríguez Baixauli Las principales líneas de investigación del grupo de Elsa Pons Bayarri biotecnología de cítricos son:

Investigadores Pre-doctorales / Pre-Doctorals Researchers • Obtención de variedades repelentes/resistentes a los Josep Enric Peris Rodrigo principales insectos vectores y patógenos que afectan a los cítricos tales como Diaphorina citri (vector de la bacteria causante del HLB), Phyllosticta citricarpa (causante de la mancha negra de los cítricos) o Xanthomonas citri subsp. citri (causante de la cancrosis de los cítricos), entre otros.

• Aportar valor añadido a los frutos cítricos mediante el aumento de la acumulación de compuestos saludables tales como carotenoides y antocianos, así como el clonaje y la caracterización de promotores de cítricos específicos de fruto para su uso biotecnológico.

• Modulación del desarrollo vegetativo para la generación de portainjertos enanizantes. Inducción de floración/fructificación temprana en plantas juveniles como herramienta biotecnológica para Figure 1. Volatile sesquiterpenes emitted by different tissues of Pineapple sweet orange. análisis rápido de caracteres de mejora en flores y From top to bottom, young flushes, mature frutos. leaves, flowers, peel and pulp from mature fruit. • Estudios sobre el consumo de frutos por animales, dispersión de semillas y posible naturalización de cítricos transgénicos en condiciones de campo.

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PLANT BREEDING AND BIOTECHNOLOGY OF CROP SPECIES

CITRUS BIOTECHNOLOGY Publicaciones Publications Our laboratory is focused on using RODRÍGUEZ, A., PERIS, J.E., REDONDO, A., SHIMADA, T., PEÑA, L. biotechnology to address important challenges of (2016). Principal component analysis (PCA) of volatile terpene interest for the citrus industry, including the compounds dataset emitted by genetically modified sweet incessant demand of the market to generate citrus orange fruits and juices in which a D-limonene synthase was either up- or down-regulated vs. empty vector controls. Data in types resistant to emerging diseases that are ravaging Brief 9: 355-361 the world citrus industry such as Huanglongbing (HLB) or citrus black spot. Another research line of ALQUÉZAR, B., RODRÍGUEZ, A., DE LA PEÑA, M., PEÑA, L. Genomic the group is based on increasing the content of analysis of terpene synthase family and functional specific micronutrients or healthy phytochemical characterization of seven sesquiterpene synthases from Citrus sinensis. Frontiers in Plant Science 8: 1481-1501 compounds in citrus fruits, in order to improve their (2017). nutri-functional properties. We, therefore, intend to develop new varieties that meet the current needs of ALQUÉZAR, B., LINHARES VOLPE, H. X., FACCHINI MAGNANI,, R., the citrus industry, in addition to serving as tools to MIRANDA, M. P., SANTOS, M. A., WULFF, N. A., BENTO, broaden our understanding of the role of terpene M.S., PARRA, J.R.P. BOUWMEESTER, H., PEÑA L. Beta- volatiles, flavonoids and carotenoids from fruits in caryophyllene repels Diaphorina citri, vector of HLB, in their interactions with the biotic environment. pure form and in transgenic plants. Scientific Reports 7: 5639 (2017).

The main research lines of our group are: CARMONA, L., ALQUÉZAR, B., MARQUES, V.V., PEÑA L. Anthocyanin biosynthesis and accumulation in blood oranges during postharvest storage at different low temperatures. Food • Generating varieties repellent/resistant to Chemistry 25: 7-14 (2017). major insect vectors and pathogens affecting citrus such as Diaphorina citri (vector of the bacterium PERIS, J.E., RODRÍGUEZ, A., PEÑA, L., FEDRIANI, J.M. Fungal infestation that causes HLB), Phyllosticta citricarpa (which boosts fruit aroma and fruit removal by mammals and birds. causes citrus black spot) or Xanthomonas citri Scientific Reports 7: 5646 (2017). subsp. citri (causing citrus canker), among others. RODRÍGUEZ, A., PERIS, J.E., REDONDO, A., SHIMADA, T., COSTELL, E., CARBONELL, I., ROJAS, C., PEÑA, L. (2017). Impact of d- Bring an added value to citrus fruits by limonene synthase up- or down-regulation on sweet orange • fruit and juice odor perception. Food Chemistry 217: 139-150 increasing their content in healthy compounds such as specific carotenoids and anthocyanins, SHIMADA, T., ENDO, T., RODRÍGUEZ, A., FUJII, H., GOTO, S., MATSUURA, as well as cloning and characterizing specific T., HOJO, Y., IKEDA, Y., MORI, I., FUJIKAWA, T., PEÑA, L., OMURA, M. (2017). Ectopic accumulation of linalool confers fruit promoters from citrus for resistance to Xanthomonas citri subsp. citri in transgenic biotechnological use. sweet orange plants. Tree Physiology, 37: 654-664.

PONS E, PEÑA L. (2017) Increasing nutritional value by RNA silencing. • Modulation of vegetative development of citrus In: Dalmay, T. (ed.) Plant gene silencing: Mechanisms and varieties by using dwarfing rootstocks and applications. Chapter 8. CABI Biotechnology Series, vol 5, pp. induction of early flowering/fruiting in 147-165 juvenile plants as a tool for rapid analysis of flower/fruit improvement traits.

• Studies on the consumption of fruits by animals, seed dispersal and possible naturalization of transgenic citrus trees under field conditions.

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PLANT BREEDING AND BIOTECHNOLOGY OF CROP SPECIES

Figure 4. Harvesting by vertebrate frugivores (mammals and birds) of intact and Penicillium-infested oranges. Figure 2. Graphic representation of the device developed to Graphical representation of statistically significant evaluate in no-choice tests the effect of plant volatiles on D. interaction between Penicillium infestation (intact vs. citri. b. Percentage of D. citri psyllids settled 1, 4, 8, 24 and 48 Penicillium-infested) and region (tropical vs. hours after their release on sweet orange flushes when Mediterranean) found for overall fruit harvesting by vertebrate frugivores of sweet orange (Citrus sinensis) fruit presented alone (white bars), caged with Arabidopsis in our experimental Mediterranean and tropical groves. The At5g23960 KO line (grey bars) or caged with Arabidopsis At5g23960 OE line (black bars). For a given time, the bars P-values of the tests for the four simple main effects with different letters indicate significant differences between involved in the interaction are shown. the treatments tested (* P < 0.1). Error bars represent SE (n=12 independent tests, 10 responsive psyllids evaluated in each test).

Figure 5. Organoleptic evaluations of fresh-juice with pulp of transgenic Pineapple sweet oranges. (A–C) Smell (orthonasal route) evaluations for the juice-odor intensity and discrimination (perceived as different) in the comparison of Pineapple AS11 vs. EV and S13 vs. EV samples performed by panelists (n = 65). Differences found are statistically significant by two-tailed paired comparisons at P ≤ 0.01. (C) Details of the sensory facility for the smelling tests.

Figure 3. Internal appearance of pulp (up) and juices (down) of Pera (left) and Moro (right) oranges from Pardinho (A) and Maringá (B) (Sao Paulo, Brazil) during storage at either 9 (black bars) or 4 °C (grey bars) for 0, 15, 30 and 45 days.

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La investigación en esta sublínea se centra en el conocimiento de los mecanismos moleculares subyacentes a la respuesta celular ante una variedad de agresiones abióticas, concretamente ante los estreses iónico, osmótico, químico o por frío, así como a la escasez de nutrientes. Para ello se utiliza una combinación de metodologías bioquímicas, genéticas y genómicas para identificar los determinantes moleculares y circuitos reguladores que permiten la adaptación de las plantas a las condiciones adversas. El conocimiento de estos determinantes y sus interacciones reguladoras proporcionará las herramientas para mejorar la tolerancia de los cultivos a los estreses salino, osmótico, químico y de temperaturas extremas.

El abordaje general de esta sublínea de investigación es el uso de la levadura Saccharomyces cerevisiae y la planta superior Arabidopsis thaliana como organismos modelos para definir la respuesta a los estreses abióticos a nivel molecular:

o Usando la levadura como modelo, se pretende identificar componentes de la compleja respuesta adaptativa a los estreses iónico e hiperosmótico, que implica cambios en la estructura de la cromatina y en la regulación transcripcional subsiguiente, en la modulación de la estabilidad y actividad de las proteínas de transporte, y en la regulación de las funciones mitocondriales. El sistema de la levadura es usado también para definir los circuitos reguladores subyacentes a la resistencia a drogas (estrés químico).

o En el sistema de Arabidopsis, los abordajes experimentales se centran en identificar los determinantes moleculares de la tolerancia a los estreses iónico, por frío y por sequía, y en caracterizar su funcion en la regulación génica, en el procesamiento del RNA mensajero, y en la capacidad de transporte específico de iones y la homeostasis iónica en general.

Como una aproximación complementaria, se están utilizando plantas resistentes al estrés de modo natural (tales como plantas halófilas o xerófilas) para investigar las respuestas al estrés abiótico bajo condiciones naturales, y para identificar determinantes de la tolerancia al estrés con posibles aplicaciones biotecnológicas.

Grupos de Investigación:

• Crecimiento Celular y Dianas Moleculares del Estrés Abiótico (Mulet, J.M.)

• Mecanismos de tolerancia a estrés abiótico en plantas (Vicente, O.)

• Circuitos Moleculares en Respuesta a Estrés Osmótico (Pascual-Ahuir; Proft, M.)

• Homeostasis Iónica, Estrés Celular y Genómica (Serrano, R.)

• Control de Nutrientes y Estabilidad Genómica (Murguía, J.R./ Gadea, J.)

• Regulación de las Proteínas de Transporte de la Membrana Plasmática (Yenush, L.)

• Biología Integrativa de Sistemas (Fares, M.)

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This part of the department investigates the molecular mechanisms of cellular responses to a variety of abiotic stresses such as salt, osmotic, chemical, temperature or nutrient stress. The molecular determinants of the adaptive responses are investigated by biochemical, genetic and genomic approaches. Identification of the genes regulating stress responses will provide biotechnological tools to improve the tolerance of crops to abiotic stresses.

Two model systems are utilized: the yeast Saccharomyces cerevisiae and the plant Arabidopsis thaliana:

o With the yeast system changes in chromatin structure, transcriptional regulation, membrane transporters and mitochondrial functions are investigated

o With the Arabidopsis system gene regulation, mRNA processing and ion homeostasis are investigated

As a complementary approach, halophilic and xerofilic plants naturally resistant to abiotic stresses are also utilized.

Research groups

• Cellular Growth and Molecular Targets of Abiotic Stress (Mulet, J.M.)

• Mechanisms of tolerance to abiotic stress in plants (Vicente, O.)

• Molecular Circuits in Response to Osmotic Stress (Pascual-Ahuir, A.)

• Ion homeostasis, Cellular Stress and Genomics (Serrano, R.)

• Nutrient control and genomic stability (Murguía, J.R.; Gadea, J.)

• Regulation of Transport Proteins from Plasma Membrane (Yenush, L.)

• Integrative System Biology (Fares, M.)

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ESTRÉS ABIÓTICO

CRECIMIENTO CELULAR Y DIANAS MOLECULARES DEL ESTRÉS ABIÓTICO El crecimiento (acumulación de masa) es un proceso complejo que determinará el tamaño final del organismo. Uno de los factores negativos para que la planta alcance su máximo tamaño es el estrés abiótico. Los efectos del estrés abiótico a nivel fisiológico son sobradamente conocidos, no obstante, todavía no disponemos de una descripción detallada de que procesos moleculares actúan como factores limitantes en condiciones de estrés abiótico (principalmente frío o sequía). Nuestro interés es identificar estas dianas moleculares del estrés abiótico y determinar su interrelación con Investigadores de Plantilla / Contracted Researchers los mecanismos moleculares que determinan la Jose Miguel Mulet Salort acumulación de masa por parte de la célula. (Profesor Contratado Doctor UPV / El trabajo de laboratorio está centrado en los sistemas Professor UPV) modelo de levadura ( ) y Saccharomyces cerevisiae Investigadores Pre-doctorales / plantas (Arabidopsis thaliana). Una vez caracterizados, Pre- Doctorals Researchers en una siguiente etapa, tratamos de introducirlos en Ana Cristina Izquierdo Garcia plantas de cultivo para ver su capacidad para conferir Khaled Taibi tolerancia a stress y su potencial para optimizar Antonio Bustamante Gonzalez cultivos con interés agronómico. Estudiante Trabajo Fin de Carrera y Fin de Máster / Final En estos momentos nuestro trabajo está centrado en Year undergraduate Project and Master’s Thesis Students caracterizar el mecanismo de tolerancia a estrés Victoria Barja Afonso determinado por diferentes genes que hemos identificado en el laboratorio como posibles dianas de tolerancia a estrés por frío o sequía. Concretamente el mecanismo de tolerancia a frío determinado por los genes CRIO1-3, CRIO4 y CRIO5, y el de tolerancia a sequía de XERO1, y de XERO2. En colaboración con el grupo de Carmina Gisbert en el COMAV hemos introducido estos genes en diferentes solánaceas y cucurbitáceas. También hemos iniciado recientemente una línea de colaboración con el grupo de A.D. Campo tratando de caracterizar a nivel molecular las características que hacen que diferentes poblaciones naturales de pino sean más resistentes a frío o sequía que otras, de cara a programas de repoblación asistida.

Publicaciones Publications KHALED; CAMPO GARCÍA, ANTONIO DÁMASO DEL; AGUADO, A.; MULET SALORT, JOSÉ MIGUEL (2016) Early establishment response of different Pinus nigra ssp. Salzmanii seed sources on contrasting environments: Implications for future reforestation programs and assisted population migration JOURNAL OF ENVIRONMENTAL MANAGEMENT 171:184-9

KHALED; FADHILA TAÏBI; LEILA A. ABDERRAHIMA; ; ; MULET SALORT, JOSÉ MIGUEL (2016) Effect of salt stress on growth, chlorophyll content, lipid peroxidation and antioxidant defence systems in Phaseolus vulgaris L. SOUTH AFRICAN JOURNAL OF BOTANY 105:306

MULET SALORT, JOSÉ MIGUEL (2016) La Homeopatía tiene efectos secundarios EL MUNDO 9514:38

MULET SALORT, JOSÉ MIGUEL (2016) Mucha ayuda, pero pocas naranjas El Mundo del siglo veintiuno (Ed. Valencia) 9528:23

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ABIOTIC STRESS

CELLULAR GROWTH AND MOLECULAR TARGETS Publicaciones OF ABIOTIC STRESS Publications MULET SALORT, JOSÉ MIGUEL (2016) Nuevos alimentos, del trigo apto Growth (mass accumulation) is a complex process para celíacos al tomate que previene el cáncer. Revista that will determine the final size of the organisms. española de pediatría 72(5):297

Abiotic stress is one of the factors that negatively MULET SALORT, JOSÉ MIGUEL (2016) Premios nobel contra determines plant growth, preventing it to attain its Greenpeace. Basta ya de ataques a los transgénicos Phytoma potential maximum size. At the physiological level España 281:11 abiotic stress is well characterized, even though, we MULET SALORT, JOSÉ MIGUEL (2016) Transgénicos sobre la mesa do not have a detailed description of the molecular Matador S:132 processes that act as limiting factors under abiotic stress conditions (mainly cold and drought). TAÏBI K, DEL CAMPO AD, VILAGROSA A, BELLÉS JM, LÓPEZ-GRESA MP, Our interest is to identify this abiotic stress molecular PLA D, CALVETE JJ, LÓPEZ-NICOLÁS JM, MULET JM. (2017) Drought tolerance in Pinus halemepsis seed sources as targets and determine its interrelations with the indentified by distinctive physiological and molecular molecular mechanisms that drive cell mass markers Frontiers in Plant Science ecollection 41275 accumulation. Our research is performed in the model systems ANTON C, ZANOLARI B, ARCONES I, WANG C, MULET JM, SPANG A, RONCERO C. (2017) Involvement of the exomer complex in baker’s yeast (Saccharomyces cerevisiae) and the polarized transport of Ena1 required for Saccharomyces Arabidopsis thaliana in plants. One chacterized those cerevisiae survival against toxic cations. Molecular Biology of limiting factors, in the following step we use them to the Cell 28(25):3672-3685 transform crop plants in order to characterize its MULET JM (2017) La alimentación que viene. Más, mejor, pero diferente. ability to confer stress tolerance and its potential to Fronteras de la Ciencia 1(1):80-87 generate new crops with improved abiotic stress tolerance. MULET JM (2017) The appeal-to-nature fallacy: Homeopathy and biodynamic agriculture in official EU regulations Mètode Popular Science Journal 95:103-109 At this moment our interest is focused on different genes that we have already identified in the MAHMOUD S, PLANES MD, CABEDO M, TRUJILLO C, RIENZO A, laboratory as potential molecular targets of cold and CABALLERO-MOLADA M, SHARMA SC, MONTESINOS drought stress. Specifically the cold tolerance C, MULET JM, SERRANO R. (2017) TOR complex 1 regulates the yeast plasma membrane proton pump and pH and determined by the CRIO1-3 genes, CRIO4 and CRIO5, potassium homeostasis FEBS Letters 591(13):1993-2002 and the drought tolerance by XERO1 and XERO2. In collaboration with the group of Cramina Gisbert in MULET JM (2017) Transgénicos, la revolución silenciosa Revista the COMAV we have introduced these genes in Asociación para el Progreso de la Dirección 331:34-35 differente solanum and cucubitum species. We have alsos started a collaboration with the group Libro of A.D. del Campo consisting on the charcterization at Book the molecular level of the treats that determine that MULET, J.M. (2016) ‘Fronteras de la ciencia: demarcaciones’ Editorial: different natural pine tree populations culb be stress Biblioteca nueva resistants and other stress sensitive. We paln to apply this knowledge to assited migration programmes. MULET, J.M. (2016) ‘La Ciència a l'ombra’ Editorial: Pórtic

MULET, J.M. (2016) ‘Medicina sin Engaños’ Editorial: Booket Proyectos Projects MULET, J.M. (2017) ‘Transgénicos sin miedo’ Editorial: Destino

‘Evolucion y diversificacion en cucumis. Genetica de la domesticacion, MULET, J.M. (2017) (La Izquierda Feng Shui) ‘ Prólogo’ Editorial: Ariel morfologia de fruto y barreras Reproductivas’ MINISTERIO DE ECNOMOÍA Y COMPETITIVIDAD. AGL2015-64625-C2-2-R. Del MULET, J.M. (2017) (Estudios de derecho alimentario en homenaje al 01/01/2016 al 31/12/20118. IP: A. Monforte y C. Romero doctor Carlos Barros Santos) ‘Mitos alimentarios’ Editorial: Aranzadi Thomson Reuters 'Descifrando la regulacion de transportadores de potasio en plantas y levaduras' AGENCIA ESTATAL DE INVESTIGACION BIO2016-77776-P Tesis Doctorales Duración: Del 30/12/2016 al 30/12/2020 IP: A. Mulet Salor, Jose Doctoral Theses Miguel Ana Cristina Izquierdo García (2016) ‘Caracterización del gen CRIO4 y 'Estudio de estimulacion del crecimiento y protector frente al estres su implicación en tolerancia a estrés por frío.’ Directores: Serrano Salom, abiotico de diferentes formulaciones en levadura, arabidopsis y tomate' Ramón; Mulet Salort, José Miguel AGRO METODOS, S.A Duración: Del 20/11/2015 al 20/02/2017 IP: A. Mulet Salor, Jose Miguel

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ESTRÉS ABIÓTICO

MECANISMOS DE TOLERANCIA AL ESTRÉS ABIÓTICO EN PLANTAS

El trabajo del grupo se ha centrado, desde su creación, en el estudio de los mecanismos fisiológicos, bioquímicos y moleculares de respuesta de las plantas frente al estrés abiótico y cómo, en algunos casos, esas respuestas se traducen

en tolerancia a estrés. Nos interesa especialmente la tolerancia a la sequía y a la elevada salinidad del suelo, que son las condiciones ambientales que causan las mayores pérdidas en la producción agrícola mundial, a la vez que determinan en gran medida la distribución de las especies vegetales en Investigadores de Plantilla la naturaleza. Iniciamos estos estudios utilizando un /Contracted Researchers abordaje convencional: el aislamiento de ‘genes de Oscar Vicente Meana (Catedrático UPV / Full Professor tolerancia a estrés’ de la planta modelo Arabidopsis UPV) thaliana; de esta forma clonamos y caracterizamos Mónica Tereza Boscaiu Neagu varios genes (codificando tres factores de splicing y (Profesora Titular UPV / Research una lipasa) cuya sobreexpresión en plantas Professor UPV) transgénicas confería un aumento en su resistencia Investigadores Pre-doctorales – a estrés hídrico y salino. Sin embargo, conscientes Pre- Doctorals Researchers de las limitaciones de A. thaliana para investigar Mohamad Al Hassan mecanismos de tolerancia a estrés – por tratarse de Sugenith Margarita Arteaga Castillo Manel Bellache una especie no tolerante – hace algunos años Genoveva Ballesteros Amat iniciamos una nueva línea de investigación, centrándonos en la realización de análisis Estudiante Trabajo Fin de Carrera comparativos de las respuestas a estrés de taxones y Fin de Máster / Final Year undergraduate Project and relacionados genéticamente pero con distintos Master’s Thesis Students niveles de tolerancia, incluyendo, por ejemplo, Nadia Moltó Lliso especies silvestres del mismo género adaptadas a Andreu Manzanera Adell distintos hábitats naturales (e.g. de los géneros Sara González Orenga Juncus, Plantago, Limonium o Silene), distintos Estudiantes de Prácticas en cultivares o variedades de especies cultivadas, Empresa / Student Traineeships hortícolas y ornamentales (Phaseolus, Tagetes, José Antonio Forte Gil Nguyen Huu Trong Portulaca...), distintas poblaciones de especies Ritesh Sanu forestales (Picea abies, Larix decidua) o comparando especies cultivadas, como la Estudiantes de intercambio / berenjena, con algunos de sus parientes silvestres. Exchange Students Aleksandra Kozminska Estas estrategias experimentales, complementarias Andra -Octavia Roman a abordajes más comunes utilizando sistemas Andreea-Natalia Matei modelo, nos están proporcionando información Attila -Zsolt Jakab novedosa y de interés con respecto a los Bianca-Ioana Sas mecanismos generales de respuesta a estrés Catalin Gaman Cristian-Florin Gabor abiótico de las plantas, y sobre la contribución de Denisa-Bianca Prodan distintas respuestas a los mecanismos de tolerancia Emanuel Camară de especies concretas, permitiendo distinguir Ioana-Maria Plesa aquellas respuestas que son biológica y Petrisoara -Florina Suvet ecológicamente relevantes, de las que no lo son. Visitantes / Visitors Ali Shahi -Gharahlar Lourdes Yabor Cabrera Sameh Dbira Dinesh Kumar

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ABIOTIC STRESS

MECHANISMS OF TOLERANCE TO ABIOTIC STRESS Publicaciones IN PLANTS Publications

The group's work has focused from the beginning on Bautista, I., Boscaiu, M., Lidon, A., Llinares, J.V., Lull, C., Donat, M.P., the study of the physiological, biochemical and Mayoral, O. and Vicente, O. (2016). Environmentally induced changes in antioxidant phenolic compounds levels in wild molecular mechanisms of plant responses to abiotic plants. Acta Physiol. Plant. 38, 9. doi: 10.1007/s11738-015- stress and how, in some cases, these responses result 2025-2 in stress tolerance. We are especially interested in the tolerance to drought and high soil salinity, which are Al Hassan, M., Chaura, J., López-Gresa, M.P., Borsai, O., Daniso, E., the environmental conditions that cause the largest Donat-Torres, M.P., Mayoral, O., Vicente, O. and Boscaiu, M. (2016). Native-invasive plants vs. halophytes in Mediterranean losses in crop yields worldwide, as well as largely salt marshes: Stress tolerance mechanisms in two related determine the distribution of plant species in nature. species. Front. Plant Sci. 7, 473. doi: 10.3389/fpls.2016.00473. We initiated these studies using a conventional approach: the isolation of 'stress tolerance genes' Cicevan, R., Al Hassan, M., Sestras, A.F., Prohens, J., Vicente, O., Sestras, from the model plant Arabidopsis thaliana; in this way R.E. and Boscaiu, M. (2016). Screening for drought tolerance in cultivars of the ornamental genus Tagetes (Asteraceae). we cloned and characterised several genes (encoding PeerJ 4:e2133; doi: 10.7717/peerj.2133. three splicing factors and a lipase), which conferred increased resistance to drought and salt stress when Boscaiu, M. and Vicente, O. (2016). Plant ‘molecular pharming’. J. overexpressed in transgenic plants. However, aware Biotechnol. 231S, S6-S7 (Abstract). doi: of the limitations of A. thaliana to investigate the 10.1016/j.jbiotec.2016.05.048. mechanisms of stress tolerance – since it is not a Al Hassan, M., Pacurar, A., López-Gresa, M.P., Donat-Torres, M.P., tolerant species – a few years ago we started a new Llinares, J.V., Boscaiu, M. and Vicente, O. (2016). Effects of salt line of research, focusing on performing comparative stress on three ecologically distinct Plantago species. PL o S O NE analyses of the stress responses of genetically related 11(8): e0160236. doi:10.1371/journal.pone.0160236 taxa with different levels of tolerance, including, for example, wild species of the same genus adapted to Al Hassan, A., López-Gresa, M.P., Boscaiu, M. and Vicente, O. (2016). Stress tolerance mechanisms in Juncus: responses to salinity different natural habitats (e.g. of the genera , Juncus and drought in three Juncus species adapted to different Plantago , Limonium or Silene), different cultivars or natural environments. Funct. Plant Biol. 43, 949-960. doi: varieties of cultivated horticultural and ornamental 10.1071/FP16007 species (Phaseolus, Tagetes, Portulaca ...), different populations of forest species (Picea abies, Larix Al Hassan, M., Morosan, M., López-Gresa, M.P., Prohens, J., Vicente, O. and Boscaiu, M. (2016). Salinity-induced variation in ) or comparing cultivated species, such as the decidua biochemical markers provides insight into the mechanisms of eggplant, with some of its wild relatives. These salt tolerance in common (Phaseolus vulgaris) and runner (P. experimental strategies, complementary to coccineus) beans. Int. J. Mol. Sci. 17, 1582; commoner approaches using model systems, are doi:10.3390/ijms17091582 providing new and interesting information regarding the general mechanisms of response to abiotic stress Pardo-Domènech, L.L., Tifrea, A., Grigore, M.-N., Boscaiu, M. and Vicente, O. (2016): Proline and glycine betaine accumulation in plants and, specifically, the relative contribution of in two succulent halophytes under natural and experimental different responses to the mechanisms of tolerance in conditions, Plant Biosys. 150, 904-915. doi: particular species, and thus allowing to distinguish 10.1080/11263504.2014.990943 those responses that are biologically and ecologically relevant, from those which are not. Glaied Ghram, I., Belguith, H., Ben Mustapha, M., Himila, I., Bouhaouala, B., Vicente, O. and Ben Hamida, J. (2016). Cloning, sequence analysis and expression patterns during seed germination of a

rapeseed (Brassica napus L.) G-x-S-x-G-motif lipase gene. Not. Bot. Hort. Agrobot. Cluj 44, 437-444 Matei, A.N., Al Hassan, M., Boscaiu, M., Alexiu, V., Vicente, O. (2016). Responses to drought and salinity in the endangered species Ligularia sibirica (L.) Cass. Bull. USAMV Cluj, Horticulture 73, 252-253

Kumar, D., Al Hassan, M., Vicente, O., Agrawal, V. and Boscaiu, M. (2016). Mechanisms of response to salt stress in oleander (Nerium oleander L.). Bull. USAMV Cluj, Horticulture 73, 249- 251

Oprica, L., Vicente, O., Boscaiu, M. and Grigore, M.-N. (2016). Enzymatic activity and soluble protein content in seedlings of Calendula officinalis L. under salt stress. J. Plant Dev. 23, 71-79.

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ESTRÉS ABIÓTICO

Publicaciones Cursos Publications Courses

Shahi-Gharahlar, A., Reza, F.M., Zabihollah, Z., Al Hassan, M., Boscaiu, M. and O. Vicente ‘Bioquímica y Biología Molecular de Plantas Avanzada’, en: Vicente, O. (2016). Drought responses in six hazelnut (Corylus Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas. IBMCP-UPV, avellana L.) cultivars. Bull. USAMV Cluj, Horticulture. 73, 259-261 2016 (45 h).

Al Hassan, M., Chaura, J., Donat-Torres, M.P., Boscaiu, M. and Vicente, O. O. Vicente ‘Bioquímica y Biología Molecular de Plantas’, en: Grado en (2017). Antioxidant responses under salinity and drought in three Biotecnología. ETSIAMN-UPV (2016 y 2017, 55 h/año). closely related wild monocots with different ecological optima. AoB PLANTS 9(2): plx009. doi:10.1093/aobpla/plx009 O. Vicente ‘Biotecnología y nanotecnología’, en: Grado Ingeniería Biomédica ETSII-UPV, 2016 (35 h), 2017 (23 h). Schiop, S.T., Al Hassan, M., Sestras, A.F., Boscaiu, M., Sestras, R.E. and Vicente, ‘Plant Biotechnology’, FH Campuswien. Viena, Austria. O. (2017). Biochemical responses to drought, at the seedling stage, of O. Vicente several Romanian Carpathian populations of Norway spruce (Picea 03/2016 (8 h). abies L. Karst). Trees Struct. Funct. 31, 1479-1490. doi 10.1007/s00468-017-1563-1. O. Vicente ‘Mechanisms of abiotic stress tolerance in plants’, University of Agricultural Sciences and Veterinary Medicine (USAMV). Cluj-Napoca, Boscaiu, M. and Vicente, O. (2017). Mechanisms of drought and salt stress Rumania. 09/2016 (8 h). tolerance in plants. J. Biotechnol. 256S, S7 (Abstract). doi: ‘Plant Biotechnology’, USAMV. Cluj-Napoca, Rumania. 10.1016/j.jbiotec.2017.06.024. O. Vicente 01/2017 (8 h). Bellache, M., Al Hassan, M., Arteaga, S., Allal-Benfekih, L., Boscaiu, M. and Vicente, O. (2017). Seed germination under salt stress conditions in O. Vicente ‘Plant Biotechnology’, USAMV. Bucarest, Rumania. 06/2017 two Amaranthus species. J. Biotechnol. 256S, S102 (Abstract). doi: (8 h). 10.1016/j.jbiotec.2017.06.1149. O. Vicente ‘Plant Biotechnology’, Agricultural University of Athens, Grecia. 07/2017 (8 h). Kumar, D., Al Hassan, M., Naranjo, M.A., Agrawal, V., Boscaiu, M. and Vicente, O. (2017). Effects of salinity and drought on growth, ionic relations, compatible solutes and activation of antioxidant systems in oleander O. Vicente ‘Plant Biotechnology’, USAMV. Cluj-Napoca, Rumania. (Nerium oleander L.). PLoS ONE 12(9): e0185017. doi: 09/2017 (8 h). 10.1371/journal.pone.0185017. O. Vicente ‘Plant Stress Tolerance’, USAMV. Bucarest, Rumania. 11/2017 (8 h). Kozminska, A., Al Hassan, M., Kumar, D., Oprica, L., Martinelli, F., Grigore, M.

A., Vicente, O. and Boscaiu, M. (2017). Characterizing the effects of salt stress in Calendula officinalis L. J. Appl. Bot. Food Qual. 90, 323- Proyectos 329, doi: 10.5073/JABFQ.2017.090.040 Projects

Al Hassan, M., Estrelles, E., Soriano, P., López-Gresa M.P., Bellés, J.M., Boscaiu, ‘Los CRFS como alternativa a los fertilizantes tradicionales: Buscando M. and Vicente, O. (2017). Unraveling salt tolerance mechanisms in una mejor protección del medio ambiente’. RTC-2014-1457-5 Desde el halophytes: A comparative study on four Limonium species with 01/03/2014 al 31/12/2017. IP: O. VICENTE different geographic distribution patterns. Front. Plant Sci. 8, 1438, doi: 10.3389/fpls.2017.01438 ‘European plant breeding college’. 2015-1-FR01-KA203-015095. Desde el 01/09/2015 al 01/09/2017. IP: O. VICENTE Vicente, O. and Boscaiu, M. (2017). GM plants as biofactories of pharmaceutical proteins: present state and future developments. Sci. ‘Supporting biotechnology students oriented towards and Bull. USAMV Bucharest, Series F. Biotechnologies 21, 308-313. entrepreneurial path’ (SupBioEnt). 2017-1-RO01-KA203-037304. Desde el 23/10/2017 al 23/10/2019. IP: O. VICENTE Morosan, M., Al Hassan, M., Naranjo, M.A., López-Gresa, M.P., Boscaiu, M. and Vicente, O. (2017). Comparative analysis of drought responses in Phaseolus vulgaris (common bean) and P. coccineus (runner bean) cultivars. EuroBiotech J. 1, 247-252.

Forte Gil, J.A., Yabor, L., Bellido Nadal, A., Collado, F., Ferrer-Gallego, P., Vicente, O. and Boscaiu, M. (2017). A methodological approach for testing the viability of seeds stored in short-term seed banks. Not. Sci. Biol. 9, 563-570.

Vicente, O., Al Hassan, M. and Boscaiu, M. (2016). Contribution of osmolyte accumulation to abiotic stress tolerance in wild plants adapted to different stressful environments. In: Osmolytes and Plants Acclimation to Changing Environment: Emerging Omics Technologies (Iqbal, N., Nazar, R., Khan, N.A., eds.). Springer. ISBN 978-81-322- 2615-4. doi: 10.1007/978-81-322-2616-1.

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ESTRÉS ABIÓTICO

CIRCUITOS MOLECULARES EN RESPUESTA A ESTRÉS OSMÓTICO El trabajo de nuestro grupo intenta descifrar los

mecanismos moleculares y los distintos niveles fisiológicos que componen la adaptación a estrés en

células eucariotas. Empleamos sobre todo el modelo celular de la levadura Saccharomyces cerevisiae en las

siguientes líneas de investigación:

 La descripción cuantitativa y el conocimiento de los mecanismos moleculares de la dinámica de la regulación transcripcional en

respuesta a estrés químico, osmótico y

Investigadores de Plantilla / oxidativo. Contracted Researchers Amparo Pascual-Ahuir Giner  Comprender los mecanismos relevantes de la (Profesora Titular UPV / Research Professor UPV) memoria transcripcional en respuesta a estrés. Investigadores Pre-doctorales / Pre -Doctorals Researchers  Descifrar los cambios dinámicos y adaptativos Alba Timón Gómez de la estructura y función mitocondrial en Alessandro Rienzo respuesta a estrés. Sara Manzanares Estreder Elena Vanacloig Pedros

Estudiantes TFC / Final Year Undergraduate Project student Carolina Bets Plasencia Sandra Saiz Balbastre

Publicaciones

Publications

Elena Vanacloig-Pedros, Markus Proft , Amparo Pascual-Ahuir (2016) Different Toxicity Mechanisms for Citrinin andOchratoxin A Revealed by Transcriptomic Analysis in Yeast. Toxins 273(8): 20

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ABIOTIC STRESS

MOLECULAR CIRCUITS IN RESPONSE TO OSMOTIC STRESS

Our group aims at understanding the molecular mechanisms and the interplay of different physiological levels in the adaptation to stress in eukaryotic cells. We mainly employ the yeast model system in the following specific research lines:

 Quantitatively describe and understand the molecular mechanisms of dynamic transcriptional responses upon chemical, osmotic and oxidative stress.

 Understand the mechanisms of transcriptional memory upon stress.

 Unravel the dynamic and adaptive changes in mitochondrial structure and metabolism upon stress.

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ESTRÉS ABIÓTICO

HOMEOSTASIS IÓNICA, ESTRÉS CELULAR Y GENÓMICA

En relación con homeostasis iónica, se ha caracterizado en Arabidopsis thaliana una subtilisina del retículo endoplásmico que por sobre-expresión mejora la

homeostasis de pH y las defensas antioxidantes. Esta proteasa podría generar algún péptido regulador mediante procesamiento de una proteína precursora. También en Arabidopsis se ha demostrado que la hormona ácido abscísico inhibe la H+-ATPasa e induce acidificación intracelular y pérdida de K+ en las raíces, factores ambos que contribuyen a la inhibición del Investigadores de Plantilla / crecimiento por esta hormona. En Saccharomyces Contracted Researchers Ramon Serrano Salom cerevisiae se ha identificado una exoribonucleasa que (Catedrático UPV / Full Professor regula traducción de mRNAs y que mejora la tolerancia a UPV ) acidificación intracelular por duplicación de dosis génica.

Investigadores Post-doctorales / Esta exoribonucleasa podría ser un sensor de pH de la Post -Doctoral Researchers maquinaria de crecimiento celular. También en Jesús Muñoz Bertomeu Saccharomyces se ha demostrado la regulación de la H+- Eduardo Bueso Rodenas ATPasa por la proteína fosfatasa Sit4 y por la proteína Gaetano Bissoli kinasa TORC1.

Investigadores Pre-doctorales / Pre -Doctoral Researchers En relación con estrés celular, en Arabidopsis se Shaima Mahmoud ha dilucidado el mecanismo de tolerancia al Félix Martínez Macías Marcos Caballero Molada envejecimiento de semillas (que disminuye su longevidad) de varios mutantes obtenidos por nosotros Técnicos Superiores mediante activación transcripcional. La sobre-expresión Especializados / Senior Technical de dos factores de transcripción y de una ubiquitin ligasa Specialist operan mediante diversas hormonas vegetales que Maria Dolores Planes Ferrer Consuelo Montesinos de Lago regulan la formación de la cubierta de las semillas. Irene Martínez Almonacid

Estudiantes Fin de Carrera / Final Year Undergraduate Project Student Manuel Bernabeu Lorenzo Belén Mercé Gallo

Estudiantes de Máster / Master students Betlem Montañana Navarro Alex Villca Aramayo

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ABIOTIC STRESS

ION HOMEOSTASIS, CELLULAR STRESS AND Publicaciones GENOMICS Publications

BUESO E., MUÑOZ-BERTOMEU J, CAMPOS F, MARTINEZ C, TELLO C, In the ion homeostasis part, we have characterized in MARTINEZ-ALMONACID I, BALLESTER P, SIMÓN-MOYA M, Arabidopsis thaliana a subtilisin located at the BRUNAUD V, YENUSH L, FERRANDIZ C, SERRANO R (2016) Arabidopsis COGWHEEL1 links light perception and endoplasmic reticulum that upon over-expression improves pH homeostasis and antioxidant defenses. gibberellins with seed tolerance to deterioration. Plant Journal 87: 583-596 This protease could generate a regulatory peptide by processing a precursor protein. Also in Arabidopsis EDUARDO BUESO , RAMÓN SERRANO R, VICENTE PALLÁS , JESÚS A. we have shown that the hormone abscisic acid SÁNCHEZ-NAVARRO (2017) Seed tolerance to deterioration inhibits the root H+-ATPase and induces intracellular in Arabidopsis is affected by virus infection. Plant Physiology and Biochemistry 116: 1-8 + acidification and K efflux, with both factors contributing to growth inhibition by this hormone. In SHIMA MAHMOUDS,MARIA DOLORES PLANES, MARC CABEDO , Saccharomyces cerevisae we have found an CRISTINA TRUJILLO, RIENZO ALESSANDRO, MARCOS exoribonuclease regulating translation of mRNAs that CABALLERO-MOLADA, SUKESH C. SHARMA, CONSUELO MONTESSINOS, MULET JOSE M., RAMÓN SERRANO (2017) upon duplication in gene dosage improves tolerance TOR complex 1 regulates the yeast plasma membrane proton to intracellular acidification. This exoribonuclease pump and pH and potassium homeostasis. FEBS Letters 59: could be a pH sensor of the machinery that regulates 1993-2002 cell growth. Also in Saccharomyces we have demonstrated that the H+-ATPase is regulated by the Tesis Doctorales Doctoral Theses protein phosphatase Sit4 and by the protein kinase TORC1. Ana Cristina Izquierdo Garcia ‘Caracterización del gen CRIO4 y su implicación en tolerancia a estrés por frío’ (2016) Directores: R. In the cellular stress part, in Arabidopsis we Serrano / J.R. Murguia have found the mechanism of tolerance to seed aging Marcos Caballero Molada ‘Estudio de efectos protectores y mecanismos (decreasing longevity) of several mutants we have de acción frente a estrés abiótico de bioestimulantes de fertilizantes en obtained by activation tagging. The over-expression Saccharomyces cerevisiae.’ (2016). Directores: R. Serrano of two transcription factors and of one ubiquitin ligase all work through different plant hormones that Proyectos regulate the seed coat. Projects

‘La homeostasis de cationes monovalentes (H+, K+ y Na+) y el crecimiento y muerte celular’ PROMETEO II/2014/041 Del 01/01/2014 al 31/12/2017 IP: R. Serrano

‘Los CRFS como alternativa a los fertilizantes tradicionales: Buscando una mejor protecció n del medio ambiente’ RTC-2014-1457-5 Del 01/03/2014 al 31/12/2017 IP: R. Serrano

‘Regulacion del desarrollo de la cubierta de las semillas como herramienta para aumentar su longevidad’ BIO2014-52621-R Del 01/01/2015 al 31/12/2017 IP: R. Serrano

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ESTRÉS ABIÓTICO

CONTROL DE NUTRIENTES Y ESTABILIDAD

GENÓMICA

El proceso más agotador para una célula en crecimiento es la traducción proteica. Requiere una gran cantidad de energía, así como un suministro constante de los veinte aminoácidos. Además, las proteínas recién sintetizadas deben ser plegadas, ensambladas, modificadas covalentemente, y enviadas a sus compartimentos celulares. Por eso, no es de extrañar que una de las respuestas de la célula ante Investigadores de Plantilla / una situación de estrés implique la parada de este Contracted Researchers Jose Gadea proceso tan costoso energéticamente, vital para la (Profesor Titular UPV / Research homeostasis celular. Professor UPV)

Investigadores Post-Doctorales Uno de los puntos de regulación de la traducción en / Post-Doctoral Researchers condiciones de estrés es la fosforilación de la Vigya Kesari subunidad alfa del factor de iniciación eIF2. Esta Investigadores Pre-Doctorales / rección la realiza en plantas la proteína quinasa GCN2. Pre-Doctorals Researchers Isabel Faus En los últimos años, se han catalogado un número creciente de condiciones de estrés que activan GCN2 y Estudiantes Fin de Carrera / que presumiblemente bloquean la traducción. Estos Final Year Undergraduate Project Student resultados apuntan a que GCN2 está teniendo un papel Evy Tam central en el mantenimiento de la homeostasis celular ante situaciones de estrés. Trabajo Fin de Máster / Master’s Thesis Students Ailin Dios En nuestro grupo, estamos interesados en comprender el papel de GCN2 en la respuesta a estreses abióticos en plantas. Hemos visto que tanto el estrés salino, como el estrés ácido, el tratamiento con luz UV-B y el ayuno de aminoácidos son capaces de activar esta quinasa. ¿Cómo tiene lugar esta activación a nivel molecular? ¿Cúales son los efectos de eliminar este gen en las plantas? ¿Con quién está participando GCN2 para realizar su función molecular? Estas y otras preguntas están intentando ser respondidas en el laboratorio.

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ABIOTIC STRESS

NUTRIENT CONTROL AND GENOMIC STABILITY Publicaciones Publications Translation is the most energy-intensive biochemical ROESCHLIN RA, FAVARO MA, CHIESA MA, ALEMANO S, VOJNOV AA, process supporting cell growth. It requires a large CASTAGNARO AP, FILIPPONE MP, GMITTER FG JR, GADEA J, amount of energy, as well as a reliable supply of all MARANO MR. (2016) Resistance to citrus canker induced by a variant of Xanthomonas citri ssp. citri is associated with a twenty amino acids. Moreover, the nascent proteins hypersensitive cell death response involving autophagy- must be folded, assembled, covalently modified, and associated vacuolar processes. Mol Plant Pathol. 18(9):1267- 1281 sorted to the correct cellular compartment. Therefore, it is not surprising that one of the main AMIL-RUIZ F, GARRIDO-GALA J, GADEA J, BLANCO-PORTALES R, MUÑOZ-MÉRIDA A, TRELLES O, DE LOS SANTOS B, ARROYO responses of cells to stress conditions involves FT, AGUADO-PUIG A, ROMERO F, MERCADO JÁ, PLIEGO- cessation of this energetically consumptive process, ALFARO F, MUÑOZ-BLANCO J, CABALLERO JL. (2016) Partial normally vital to homeostasis. Activation of SA- and JA-Defensive Pathways in Strawberry upon Colletotrichum acutatum Interaction. Front Plant Sci. 7:1036 One of the main steps at which translation is regulated during stress is the phosphorylation of the alpha subunit of the eIF2 initiation factor. This step is performed in plants by the protein kinase GCN2. In the last years, a growing number of stress conditions have been shown to activate GCN2 and presumably to block translation. These results are placing GCN2 on stage as a central player in the maintenance of cellular homeostasis under stress conditions

In our group, we are interested in unravelling the role of GCN2 in the response to abiotic stresses. We have shown that salt stress, acid stress, UV-B treatment, and aminoacid depletion are activating this kinase. How is this activation taking place at the molecular level? Which are the effects of knocking-out this gene in the plants? Who is participating together with GCN2 in its cellular role? Using molecular and genomic technologies, these and many other questions are trying to be solved in the laboratory.

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ESTRÉS ABIÓTICO

ESTRÉS ABIÓTIK+O-TRANSPORTE DE POTASIO EN ESTRÉS ABIÓTICO EN PLANTAS Y LEVADURAS

La homeostasis de iones es un proceso dinámico básico para los organismos vivos. Los procesos bioquímicos esenciales requieren la presencia de diferentes iones metálicos, pero la acumulación de estos elementos puede resultar tóxica. Para resolver esta cuestión los organismos vivos han desarrollado sistemas para adquirir y almacenar estos elementos y complejos mecanismos para mantener la homeostasis independientemente de los cambios ambientales y evitar la toxicidad. En levaduras y plantas el potasio es un catión monovalente clave en múltiples aspectos del crecimiento celular y la supervivencia, por ejemplo para compensar las cargas negativas de las macromoléculas producidas por el metabolismo, mantener la electroneutralidad, la Investigadores de Plantilla / Contracted Researchers turgencia y el volumen celular, para la actividad enzimática, la síntesis de Lynne Yenush proteínas, y para el mantenimiento del potencial de membrana y el pH (Profesor Titular UPV / Professor intracelular. El reto de nuestro grupo de investigación es generar nuevos UPV) José Miguel Mulet (Profesor conocimientos sobre la regulación de los transportadores de potasio en Titular UPV / Professor UPV) plantas y levadura que puedan aplicarse en el futuro a abordajes Nuria Andrés Colás (Profesor biotecnológicos destinados a mejorar la tolerancia de las plantas a la Ayudante Doctor/ Associate sequía y el rendimiento industrial de la levadura. Professor UPV)

Investigadores Post-doctorales DESCRIPCIÓN DE LAS LÍNEAS DE INVESTIGACIÓN / Post-Doctoral Researchers Antonella Locascio En plantas, además de las funciones a nivel celular el potasio juega un

Trabajo Fin de Carrera / Final papel clave a nivel de planta entera, ya que está involucrado en procesos Year undergraduate Project tan importantes como la apertura de estomas que controla la pérdida de Student agua por transpiración y la desecación de la planta. Los canales del tipo Jorge Armero rectificador de entrada (inward rectifying, Kin) son responsables de la Irene Cabal Guillem García entrada de potasio en las células oclusivas y juegan un papel clave en la Mónica Ferrer apertura de los estomas. Los canales KAT1, su homologo KAT2, y AKT1, determinan la entrada de potasio en las células oclusivas. Trabajo Fin de Máster / Nuestro grupo está interesado en identificar proteínas que regulan la Master’s Thesis Students Claudia bou actividad de estos canales de potasio. Nuestro actividad actual se centra en la caracterización de 14 proteínas de Arabidopsis thaliana que interaccionan con KAT1 que ya hemos Visitantes/Visiting Students: Bárbara Baixauli identificado gracias a un rastreo de interacción proteína-proteína Split- Claire Albright ubiquitina. Estamos realizando varios abordajes bioquímicos y genéticos Adrián González para confirmar las interacciones y el efecto funcional sobre KAT1 de estos candidatos en planta. La identificación de reguladores fisiológicamente relevantes de los canales de K+ ayudará en el diseño de enfoques que puedan mejorar tanto la tolerancia a la sequía o salinidad, como la susceptibilidad a patógenos, ya que estos poros son responsables de la absorción de CO2, la pérdida de agua por transpiración y son el punto de entrada de ciertos patógenos. En el segundo objetivo de nuestro grupo se centra en el estudio del transportador de potasio de alta afinidad de la levadura, Trk1. La regulación de este transportador es crucial para la toma de nutrientes y, recientemente, se ha descubierto un efecto directo del potasio y del pH tanto externo como interno en la tolerancia al etanol en condiciones relevantes para la producción industrial de bioetanol. Además, varios estudios indican claramente que las proteínas implicadas en la determinación y el mantenimiento del potencial de la membrana

plasmática a través de la modulación de la homeostasis de potasio son dianas potenciales de tratamientos antifúngicos, por lo que el Figure 1. Schematic representation of the experimental approach we use for the characterization of AtKAT1 conocimiento de estas proteínas podría servir de ayuda para combatir interactors. enfermedades como la candidiasis. Por lo tanto la identificación de proteínas que regulen la actividad de este transportador de potasio nos proporcionará aplicaciones potenciales tanto en contextos agronómicos e industriales como médicos.

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ABIOTIK+ STRESS -POTASSIUM TRANSPORT IN ABIOTIC Publicaciones STRESS IN PLANTS AND YEAST Publications

GENERAL DESCRIPTION OF SCIENTIFIC INTERESTS: ROQUE E, FARES MA, YENUSH L, ROCHINA MC, WEN J, MYSORE KS, Ion homeostasis is a dynamic process and a fundamental GÓMEZ-MENA C, BELTRÁN JP, CAÑAS LA. (2016) Potassium and requirement for all organisms. Many different minerals are Sodium Transport in Yeast. Adv Exp Med Biol. 892:187-228 required for essential biochemical processes, but accumulation BUESO E, MUÑOZ-BERTOMEU J, CAMPOS F, MARTÍNEZ C, TELLO C, of these elements is toxic. Thus, all living organisms have MARTÍNEZ-ALMONACID I, BALLESTER P, SIMÓN-MOYA M, developed efficient systems to acquire and store these elements BRUNAUD V, YENUSH L, FERRÁNDIZ C, SERRANO R. (2016) and robust mechanisms to maintain homeostatic Evolution by gene duplication of Medicago truncatula concentrations to avoid toxicity and to respond to PISTILLATA-like transcription factors J Exp Bot. 67:1805-17 environmental changes. Potassium is a key monovalent cation LLOPIS-TORREGROSA V, FERRI-BLÁZQUEZ A, ADAM-ARTIGUES A, necessary for multiple aspects of cell growth and survival, for DEFFONTAINES E, VAN HEUSDEN GP, YENUSH L. (2016) example compensation of negative charges of macromolecules, Arabidopsis COGWHEEL1 links light perception and gibberellins maintenance of electroneutrality, cell turgor and volume, with seed tolerance to deterioration. Plant J. 87:583-96 enzyme activity, protein synthesis, and maintenance of proper PETREZSÉLYOVÁ S, LÓPEZ-MALO M, CANADELL D, ROQUE A, SERRA- membrane potential and intracellular pH. The long term, CARDONA A, MARQUÉS MC, VILAPRINYÓ E, ALVES R, YENUSH L, ARIÑO J. (2016) Regulation of the Yeast Hxt6 Hexose general goal of our research group is to generate new knowledge regarding the regulation of potassium transporters Transporter by the Rod1 α-Arrestin, the Snf1 Protein Kinase, and the Bmh2 14-3-3 Protein. J. Biol. Chem. 291:14973-85 from both plants and yeast which may be applied in future in biotechnological approaches to improve plant drought LÓPEZ-GRESA MP, LISÓN P, YENUSH L, CONEJERO V, RODRIGO I, BELLÉS tolerance and industrial performance of yeast. JM. (2016) Regulation of the Na+/K+-ATPase Ena1 Expression by Calcineurin/Crz1 under High pH Stress: A Quantitative Study. PLoS One 11:e0158424 CURRENT PROJECTS: In plants, apart from the basic, general physiological functions LÓPEZ-GRESA MP, LISÓN P, YENUSH L, CONEJERO V, RODRIGO I, BELLÉS listed above for potassium at the cellular level, this cation also JM. (2016) Salicylic Acid Is Involved in the Basal Resistance of plays a key role at the whole plant level, as it is involved in Tomato Plants to Citrus Exocortis Viroid and Tomato Spotted Wilt Virus PLoS One 11:e0166938 important processes such as stomatal aperture that controls transpirational water loss and plant desiccation. Inward PRIMO C, FERRI-BLÁZQUEZ A, LOEWITH R, YENUSH L. (2017) Reciprocal rectifying channels (Kin) are responsible for potassium influx Regulation of Target of Rapamycin Complex 1 and Potassium Accumulation. Journal of Biological Chemistry 292(2): 563-574 into guard cells and play a key role in stomatal opening. KAT1, and its close homologue KAT2, are the main inward rectifying Cursos channels expressed in guard cells. Our current project is Courses focused on the characterization 14 proteins that we have identified in a Split-Ubiquitin protein-protein interaction screen Y. Lynne ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ searching for KAT1 potassium channel interactors from the IBMCP-UPV 20 Horas model plant Arabidopsis thaliana. We are taking several biochemical and genetic approaches to confirm these Y. Lynne ‘Grado Biotecnología UPV’ Estructura e Ingeniería de Proteínas (11122). UPV 143 Horas interactors and their effect on KAT1 activity in plants. The identification of physiologically relevant regulators of K+ Proyectos channels will aid in the design of approaches that may impact Projects both drought tolerance and pathogen susceptibility, since these pores are responsible for CO2 uptake and transpirational water ‘Descifrando la regulacion de transportadores de potasio en plantas y loss and are the point of entry for certain pathogens. levaduras’ AGENCIA ESTATAL DE INVESTIGACION. BIO2016-77776-P Del 30/12/2016 al 30/12/2020. IP: Lynne Yenush In addition we are interested in studying the regulation of the high affinity potassium transporter of yeast, Trk1. The regulation of this transporter is crucial for the regulation of nutrient uptake and, recently, a direct effect of both external and internal potassium and pH on ethanol tolerance in conditions relevant for the industrial production of bioethanol has been reported. In addition, several studies clearly indicate that the proteins involved in determining and maintaining plasma membrane potential through the modulation of potassium homeostasis represent promising targets for complimentary antifungal treatments. Therefore, the identification of proteins that regulate the activity of this potassium transporter has potential applications in both Figure 2. Schematic representation of the key proteins participating in agronomic, industrial and medical contexts. Saccharomyces cerevisiae monovalent cation homeostasis (Yenush 2016).

128 ESTRÉS ABIÓTICO

BIOLOGÍA INTEGRATIVA Y DE SISTEMAS

El objetivo fundamental de mi investigación se centra en el estudio y determinación del origen de nuevas funciones y su implicación en la generación de complejidad biológica. En particular, mi laboratorio está interesado en la determinación de las trayectorias evolutivas, tanto a nivel de genes codificantes como en sus elementos reguladores, que los organismos siguen en su proceso adaptativo ante los nuevos estímulos ambientales. Dichos intereses y objetivos son relevantes en áreas que transcienden del mero interés fundamental abriendo nuevas perspectivas en el desarrollo biotecnológico y biomédico. Investigadores de Plantilla / Contracted Research El interés de mi investigación se basa en el Mario A. Fares Riaño hecho de que muchas innovaciones evolutivas – como la (Científico Titular CSIC / Research aparición de las flores, las duplicaciones genómicas, etc Scientific CSIC) – están fuera de los límites de la evolución, puesto que

Investigadores Post-doctorales / tales innovaciones requieren cambios dramáticos Post-Doctoral Researchers generalmente purificados por la selección natural. Sin Beatriz Sabater-Muñoz embargo, bajo una serie de condiciones específicas, Christina Toft existen mecanismos capaces de reducir el coste que una

Estudiantes pre-doctorales / innovación supone, permitiendo la supervivencia de Pre-doctoral students dicha innovación durante periodos evolutivos José Aguilar Martínez suficientemente largos. Creemos que la supervivencia de Florian Mattenberger tales innovaciones – duplicaciones genómicas – se Roser Montagud Martínez produce de forma críptica en las poblaciones naturales Trabajo Fin de Master/ Master’s siendo el punto clave para su posterior emergencia Thesis students como adaptaciones a ambientes cambiantes (como el Adriá Sans Sánchez período en el que estamos de cambio climático).

Trabajo Fin de Grado / Final Es por ello por lo que nuestro interés se centra year Project’s students en el estudio de mecanismos capaces de impulsar el Verónica Ramos Viana origen y fijación de innovaciones biológicas. De hecho, en los últimos años hemos demostrado que los Técnico de laboratorio / Laboratory Technician organismos tienen mecanismos que proporcionan Jesús navarro Huerta robustez frente a cambios genéticos como las María Prats Escriche (2016) chaperonas o proteínas de choque térmico y la

duplicación génica y genómica. Basados en estos intereses, nuestra principal actividad investigadora se centra en:

 Diseccionar el mecanismo regulador de la robustez mutacional de las chaperonas moleculares  Entender cómo se generan nuevas funciones tras duplicaciones génicas y genómicas, y que trayectorias evolutivas son más favorecidas.  Identificar fenómenos de co-evolución molecular con el fin de proporcionar una dimensión de redes biológicas a nuestros estudios.  Testar hipótesis concretas llevando a cabo experimentos de evolución microbiana bajo condiciones controladas.

129

ABIOTIC STRESS

INTEGRATIVE SYSTEM BIOLOGY Publicaciones Publications

The main aim of my research is the understanding of how novel functions and biological complexity HASIÓW- JAROSZEWSKA, B.; FARES, M.; ELENA, SF (2014) Molecular evolution of viral multifunctional proteins: the case of emerge in nature. In particular, we are interested in potyvirus HC-Pro. Journal of Molecular Evolution, 78(1): 75-86 The main aim of my research is the MATTENBERGER F, SABATER-MUÑOZ B, TOFT C, SABLOK G, understanding of how novel functions and biological FARES MA. (2017) Expression properties exhibit correlated complexity emerge in nature. In particular, we are patterns with the fate of duplicated genes, their divergence, and transcriptional plasticity in Saccharomycotina. DNA Res. interested in identifying the evolutionary trajectories, 24(6):559-570. doi: 10.1093/dnares/dsx025. at the genome and regulatory levels, to biological innovations. This aim is relevant not only to the HERMIDA-CARRERA C, FARES MA, FERNÁNDEZ Á, GIL-PELEGRÍN E, understanding of species diversification and the KAPRALOV MV, MIR A, MOLINS A, PEGUERO-PINA JJ, ROCHA J, SANCHO-KNAPIK D, GALMÉS J. (2017) Positively selected emergence of complexity, but also to provide key amino acid replacements within the RuBisCO enzyme of oak knowledge for biotechnological and biomedical trees are associated with ecological adaptations. PLoS One. developments. 12(8): e0183970. doi: 10.1371/journal.pone.0183970. Many biological innovations are simply off- eCollection 2017. limits for evolutions because they involve dramatic LI H, WATSON A, OLECHWIER A, ANAYA M, SOROOSHYARI SK, changes to organisms that are often not tolerated by HARNETT DP, LEE HP, VIELMETTER J, FARES MA, GARCIA natural selection. However, under certain conditions, KC, ÖZKAN E, LABRADOR JP, ZINN K. (2017) Deconstruction some molecular mechanisms can minimize the effects of the beaten Path-Sidestep interaction network provides insights into neuromuscular system development. Elife. 6. pii: of innovative mutations allowing them to survive e28111. doi: 10.7554/eLife.28111. among the population and become eventually fixed in the genome, potentially emerging as adaptative SABATER-MUÑOZ B, TOFT C, ALVAREZ-PONCE D, FARES MA. (2017) feature when the environment changes. Chance and necessity in the genome evolution of endosymbiotic bacteria of insects. ISME J. 11(6):1291-1304. Our focus is on the characterization and use of doi: 10.1038/ismej.2017.18. buffering molecular mechanisms that provide robustness to mutations allowing the exploration of FARES MA, SABATER-MUÑOZ B, TOFT C. (2017) Genome mutational larger genotypic networks, and thus originating novel and transcriptional hotspots are traps for duplicated genes and sources of adaptations. Genome Biol Evol. 9(5):1229- phenotypes. The main robustness mechanisms we 1240. doi: 10.1093/gbe/evx085. study are heat-shock proteins or molecular chaperones, and gene and genome duplications. MATTENBERGER F, SABATER-MUÑOZ B, HALLSWORTH JE, FARES To achieve our goal, we conduct theoretical MA. (2017) Glycerol stress in Saccharomyces cerevisiae: Cellular responses and evolved adaptations. Environ and experimental research in a diverse range of Microbiol. 2017 Mar;19(3):990-1007. doi: 10.1111/1462- fields. In particular, we test specific evolutionary 2920.13603. scenarios by evolving microbes under laboratory- controlled experiments and analysing the MATTENBERGER F, SABATER-MUÑOZ B, TOFT C, FARES MA. (2017) The phenotypic plasticity of duplicated genes in consequences of specific evolutionary dynamics at saccharomyces cerevisiae and the origin of adaptations. G3 the genome and physiological levels. The main (Bethesda) 7(1):63-75. doi: 10.1534/g3.116.035329. research conducted in my laboratory is based on the following: AGUILAR-RODRÍGUEZ J, SABATER-MUÑOZ B, MONTAGUD-MARTÍNEZ R, BERLANGA V, ALVAREZ-PONCE D, WAGNER A, FARES MA. (2016) The molecular chaperone dnak is a source of  Dissecting the role of molecular chaperones in mutational robustness. Genome Biol Evol. 8(9):2979-2991. regulating mutational robustness and functional innovation. ALVAREZ-PONCE D, SABATER-MUÑOZ B, TOFT C, RUIZ-GONZÁLEZ MX, FARES MA. (2016) Essentiality is a strong determinant of  Determining the role of gene and genome protein rates of evolution during mutation accumulation duplication in functional diversification. experiments in Escherichia coli. Genome Biol Evol.  Identifying molecular coevolution and 26;8(9):2914-2927. coadaptation within and between proteins ROQUE E, FARES MA, YENUSH L, ROCHINA MC, WEN J, MYSORE KS, from an organism. GÓMEZ-MENA C, BELTRÁN JP, CAÑAS LA. (2016) Evolution  Testing evolutionary hypotheses using by gene duplication of Medicago truncatula PISTILLATA-like experimental evolution with microbes. transcription factors. J Exp Bot. 67(6):1805-17. doi: 10.1093/jxb/erv571

130

ESTRÉS ABIÓTICO

Proyectos Projects

MICINN BFU2015-66073-P; Del 01/01/2016 al 31/12/2018 PI MA. Fares, co-PI B. Sabater-Munoz

TFGs, TFMs Final year or Master’s thesis Projects

Adriá Sanz Sánchez, “Contribución de genes duplicados en la adaptación a estrés en poblaciones de Saccharomyces cerevisiae”. TFM, Enero 2017.

Noticias grupo News

Desafortunadamente, en Octubre de 2017 y estando a dos días de recibir su auto-trasplante de médula, mientras realizaba las últimas evaluaciones de proyectos del MICINN/MINECO y estando preparando un proyecto Europeo, Mario nos dejó, no sin plantarle dura batalla al cáncer. Mario nos deja un gran vacío en el grupo, y en nuestros corazones. Se ha ido una gran persona y un excelente investigador. Esto se ha reflejado en varios memoriales que le han hecho a lo largo de este año, pero esperamos poder refrendarlo con una aún más larga lista de publicaciones a aparecer en la memoria del 2018-19.

Beatriz Sabater-Muñoz.

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Este grupo estudia los mecanismos de resistencia de las plantas a viroides, virus, bacterias, hongos e insectos, prestando especial atención al papel biológico de metabolitos y proteínas en la respuesta defensiva de las plantas contra plagas y patógenos. Los objetivos generales son los siguientes:

 Identificar un sistema general de respuesta de las plantas al estrés integrado por múltiples rutas de transducción de señales que convergen en un número reducido de moléculas señalizadoras y defensivas.

 Realizar estudios metabolómicos en diferentes interacciones planta-patógeno en búsqueda de metabolitos implicados en rutas de señalización que activan la respuesta defensiva de las plantas contra patógenos.

 Obtener plantas transgénicas que muestren niveles alterados de metabolitos previamente identificados con potencial interés biológico o biotecnológico.

 El objetivo final es obtener cultivos más resistentes a estrés biótico que permitan prácticas agrícolas más sostenibles y compatibles con la protección del medio ambiente.

U Grupos de InvestigaciónU :

• Señalización y Respuesta al Estrés Biótico (Conejero, V.; Bellés, J.M.; Lisón, P.; Rodrigo, I.: López-Gresa, M.P.)

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This group studies the resistance mechanisms of plants to viroids, virus, bacteria, fungi and insects, focusing on the role of metabolites and proteins in the plant defence responses against pests and pathogens. The general goals are:

 To identify a general plant response system to stress, integrated by multiple signal transduction pathways converging in a reduced number of signal and defence molecules.

 To conduct metabolomic studies in different plant-pathogen interactions in search of metabolites involved in signaling pathways that activate plant defence responses against pathogens.

 To obtain transgenic plants displaying altered levels of the previously identified metabolites with a potential biological or biothecnological interest.

 The final goal is to generate crops more resistant to biotic stress leading to environmentally-friendly agricultural practices.

Research Group

• Signaling and Responses to to Biotic Stress (Conejero, V., Bellés, J.M., Lisón, P., Rodrigo, I.; López-Gresa, M.P.)

133

ESTRÉS BIÓTICO

SEÑALIZACIÓN Y RESPUESTA AL ESTRÉS BIÓTICO

Las plantas han desarrollado un sistema defensivo muy eficiente para defenderse de multitud de agresiones ambientales. Dicho sistema está formado fundamentalmente por defensas inducibles y por barreras constitutivas. Las defensas inducibles forman una red multicomponente que integra armas defensivas de función biológica diversa. Empleando las interacciones planta-patógeno tomate/Viroide de la Exocortis de los Cítricos (CEVd); tomate/Virus del Mosaico del Tomate (ToMV) o Virus del Bronceado del Investigadores de Plantilla / Contracted Tomate (TSWV) y tomate/Pseudomonas syringae), Researchers nuestro laboratorio ha contribuido a la caracterización Vicente Conejero Tomás (Catedrático UPV de componentes proteicos y metabólicos que / Full Professor-UPV) Jose María Bellés Albert componen dicha red de defensa en tomate. Nuestro (Profesor Titular UPV / Professor UPV) objetivo general es contribuir al conocimiento del María Purificación Lisón Párraga (Profesor sistema defensivo de las plantas y obtener plantas más Contratado Doctor UPV / Professor UPV) resistentes a las agresiones externas, así como Ismael Rodrigo Bravo (Profesor Titular UPV / Professor UPV) encontrar compuestos naturales asociados a la respuesta defensiva con propiedades biotecnológicas Investigadores Post-doctorales / Post- de interés. Nuestros objetivos concretos son: Doctoral Researchers María Pilar López Gresa  PAPEL DEL ÁCIDO GENTÍSICO EN DISTINTAS Investigadores Pre-doctorales / Pre- INTERACCIONES PLANTA-PATÓGENO. En Doctoral Researchers nuestro laboratorio se ha constatado que el Laura Campos Beneyto ácido gentísico (ácido 2,5-hidroxibenzoico,

Técnicos Medios de Laboratorio / GA) actúa como molécula señal en Intermediate level Laboratory determinadas interacciones planta-patógeno. Technicians Asunción Saurí Ferrando  ANÁLISIS METABOLÓMICO DE DISTINTAS

Técnicos Especialistas de Laboratorio / INTERACCIONES PLANTA-PATÓGENO. El Laboratory Technicians objetivo es caracterizar nuevos metabolitos Cristina Torres Vidal implicados en la interacción de plantas de tomate con CEVd, ToMV, TSWV or P. syringae, Trabajo Fin de Carrera / Final Year undergraduate Project Student usando distintas plataformas metabólicas: LC- Gracián Camps Ramón MS, GC-MS, y NMR. Un hallazgo bastante Ruben Escribá Piera prometedor obtenido en nuestro laboratorio Marta Hernández Carretero ha sido la caracterización, en hojas de tomate Elías Kabbas Piñango Paula Pons Martinez infectadas por P. syringae, de la trans- feruloilnoradrenalina, un nuevo metabolito, con una potente actividad antioxidante (Patente Internacional WO2011ES70269 20110415).

 PLANTAS TRANSGÉNICAS CON NIVELES ALTERADOS DE COMPUESTOS FENÓLICOS. Se pretende obtener plantas transgénicas de tomate que sobre-expresen o silencien enzimas clave que regulen la biosíntesis de Figura. Green Leaf Volatiles (GLVs) are defensive compounds which are differentially emitted by tomato plants when efficiently resisting an infection with Pseudomonas aquellos metabolitos caracterizados en el syringae pv. tomato. Among them, (Z)-3-hexenyl butyrate produces stomatal closure, PR análisis metabolómico (apartado 2) que protein induction and enhanced resistance to bacteria. posean propiedades biológicas de interés con el objeto de estudiar su función Figure. Las plantas de tomate sometidas a infección por Pseudomonas syringae pv. tomato in vivo emiten un conjunto de compuestos defensivos volátiles denominados GLVs (Green Leaf biológica. Volatiles). Entre ellos, el (Z)-3-hexenil butirato produce cierre de estomas, inducción de proteínas PR y una mayor resistencia a la bacteria.

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BIOTIC STRESS

SIGNALING AND RESPONSES TO BIOTIC STRESS Publicaciones Publications Plants have developed a very efficient defence LÓPEZ-GRESA MP, LISÓN P, YENNUS L, CONEJERO V, RODRIGO I, system to cope with the wide array of potential BELLÉS JM (2016) Salicylic Acid Is Involved in the Basal environmental aggressors. This system is endowed Resistance of Tomato Plants to Citrus Exocortis Viroid and with mostly inducible defences and with constitutive Tomato Spotted Wilt Virus. PLoS ONE 11:1-25 barriers as well. The inducible defences form a multi- AL HASSAN M, MOROSAN M, LÓPEZ-GRESA MP, PROHENS J, BOSCAIU M, component network that integrates defence weapons VICENTE O (2016) Salinity-Induced Variation in Biochemical with very diverse biological function. Using the plant- Markers Provides Insight into the Mechanisms of Salt Tolerance pathogen interactions tomato/Citrus Exocortis Viroid in Common (Phaseolus vulgaris) and Runner (P. coccineus) (CEVd); tomato/Tomato Mosaic Virus (ToMV) or Beans. International Journal of Molecular Science 17:1582-1598

Tomato Spotted Wilt Virus (TSWV); and AL HASSAN M, LÓPEZ-GRESA MP, BOSCAIU M, VICENTE O (2016) Effects tomato/Pseudomonas syringae as working models, our of Salt Stress on Three Ecologically Distinct Plantago Species. laboratory has contributed to reveal the existence of PLoS ONE 8 this network of inducible defences in plants and to AL HASSAN M, LÓPEZ-GRESA MP, BOSCAIU M, VICENTE O (2016) Stress characterize some of their protein and metabolite tolerance mechanisms in Juncus: responses to salinity and components. The general objective of our research is to drought in three Juncus species adapted to different natural improve the knowledge of the plant defence system to environments. Functional Plant Biology 43:949-960 obtain plants more resistant to environmental stresses HINAREJOS E, CASTELLANO M, RODRIGO I, BELLÉS JM, CONEJERO V, and to find natural compounds associated to plant- LÓPEZ-GRESA MP, LISÓN P (2016) Bacillus subtilis IAB/BS03 as pathogen interactions with potential biotechnological a potential biological control agent. European Journal of Plant applications. We plan to focus on the following Pathology 146:597 608 objectives: AL HASSAN M, CHAURA J, LÓPEZ-GRESA MP, BORSAI O, DANISO E, DONAT-TORRES MP, MAYORAL O, VICENTE O, BOSCAIU M (2016) Native-invasive plants vs. halophytes in Mediterranean  ROLE OF GENTISIC ACID IN PLANT- salt marshes: Stress tolerance mechanisms in two related PATHOGEN INTERACTIONS. The role of gentisic acid species. Frontiers in Plant Science 7:1-21

(2,5-dihydroxybenzoic acid, GA) as a pathogen- LÓPEZ-GRESA MP, LISÓN P, CAMPOS L, RODRIGO I, RAMBLA JL, inducible signal molecule has been established in our GRANELL A, CONEJERO V, BELLÉS JM (2017) A Non-targeted laboratory. We are interested in studying the role of Metabolomics Approach Unravels the VOCs Associated with the Tomato Immune Response against Pseudomonas syringae. this metabolite as a complementary signal to salicylic Frontiers in Plant Science 8:1-15 acid for activation of plant defences in tomato plants.

Patentes  METABOLOMIC STUDY OF PLANT PATHOGEN Patents INTERACTIONS. The purpose is to characterize new secondary metabolites from the phenylpropanoid pathway involved in the interaction of tomato with PURIFICACIÓN LISÓN PÁRRAGA, JOSÉ MARÍA BELLÉS ALBERT, CEVd, ToMV, TSWV or using different ISMAEL RODRIGO BRAVO, MARÍA PILAR LÓPEZ GRESA ‘Compuesto P. syringae para la protección de plantas mediante cierre estomático, uso, metabolomic platforms: LC-MS, GC-MS, and NMR. A composición y método relacionados’ P201730685. 11/05/2017. very promising achievement we have already obtained is the finding in tomato leaves of trans- Proyectos feruloylnoradrenaline, an undescribed compound with Projects a strong antioxidant activity (International patent WO2011ES70269 20110415). ‘Identificacion de metabolitos a partir de un materia biologico y estudio de sus posibles actividades biologicas’ CDTI. FERTINAGRO  TRANSGENIC PLANTS WITH ALTERED LEVELS NUTRIENTES, SL . Del 28/6/2017 al 28/6/2019. IP: JOSÉ MARÍA OF METABOLITES INVOLVED IN DEFENCE. Upon BELLÉS ALBERT characterization of stress-induced compounds with ‘Generacion de plantas transgenicas de tomate evocs inductoras de desirable in vitro properties, our objective is to obtain resistencia en cultivos vecinos.’ AICO/2017/048. GENERALITAT transgenic plants over-expressing or silencing key VALENCIANA. Del 1/12/2017 al 31/12/2019. IP: JOSÉ MARÍA BELLÉS enzymes regulating their biosynthesis in order to ALBERT investigate their in vivo biological properties.

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Esta sublínea de investigación está desarrollada por investigadores con un amplio espectro de intereses en la biología molecular, la evolución y la interacción con el huésped de virus y viroides de plantas. El objetivo final es el diseño de estrategias nuevas y racionales de control de estos agentes infecciosos y el desarrollo de aplicaciones biotecnológicas directamente a partir de nuestra investigación en virología de plantas.

Nuestros esfuerzos se concentran en entender mejor cómo los virus y viroides: a) se replican, b) se mueven a través de la planta, c) interaccionan con componentes del hospedador, d) interfieren con las defensas de la planta y, e) causan enfermedades (patogenicidad). Asimismo, estamos interesados en los mecanismos subyacentes a la evolución del genoma vira/viroidal y a su epidemiología, para así comprender los factores genético-poblacionales responsables de la enorme variabilidad y adaptabilidad de virus y viroides.

Adicionalmente, pretendemos convertirnos en un referente internacional en el campo de la Virología de plantas y continuar aplicando las nuevas tecnologías "ómicas" para el estudio del ciclo biológico de patógenos virales, combinando esta aproximación con el uso de conceptos y herramientas procedentes de la Biología de Sistemas para el análisis eficiente de los datos "ómicos".

U Grupos de investigaciónU :

• Biología Molecular de Patógenos Virales y Subvirales de Plantas. (C. Hernández)

• Genómica Funcional y Biotecnología de RNAs no Codificantes. (M. De la Peña)

• Biotecnología de Virus de Plantas (J.A. Darós)

• Viroides: Estructura, Función y Evolución. (R. Flores)

• Virología Molecular de Plantas (V. Pallás / J. Sánchez-Navarro)

• Virología Evolutiva y de Sistemas (S.F. Elena)

• Redes de regulación de la Respuesta a Estrés mediada por RNA no codificantes (G. Gómez)

136 The research in this Department is carried out by scientists with a wide range of interests related with the molecular biology, evolution and interaction with the host of plant viruses and viroids. The ultimate goal is the design of novel and rationale control strategies for these infectious agents and the development of new tools derived from our investigations for use in Biotechnology.

We try to improve the understanding of how plant virus/viroids: (i) replicate, (ii) move throughout the plant, (iii) interact with their hosts, (iv) interfere with host defences and, (v) cause diseases (pathogenesis). Our efforts are also focused on the study of the mechanisms underlying virus/viroid evolution and epidemiology, in order to gain knowledge on the forces driving the enormous genetic variability and adaptability that characterize virus/viroid populations.

In addition, we attempt to become an International Reference Department in the Plant Virology field. Furthermore, we intent to continue with the application of “omic” technologies to plant virology studies and plan to start using Systems Biology concepts and tools to efficiently manage the vast amount of data derived from the “omic” approaches.

Research groups

• Molecular Biology of Plant Viral and Subviral Pathogens (C. Hernández)

• Functional Genomics and Biotechnology of Non-Coding RNAs (M. De la Peña)

• Plant Virus Biotechnology (J.A. Darós)

• Viroids: Structure, Function y Evolution (R. Flores)

• Plant Molecular Virology (V. Pallás / J. Sánchez-Navarro)

• Evolutionary Systems Virology (S.F. Elena)

• Stress response mediated by nc-RNA regulatory networks (G. Gómez)

137

VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLOUTIVA DE PLANTAS

BIOLOGÍA MOLECULAR DE PATÓGENOS VIRALES Y SUBVIRALES DE PLANTAS

El trabajo del grupo se dirige fundamentalmente al estudio de los factores que determinan la infección/acumulación de un virus en un huésped determinado. Como dicha acumulación será esencialmente el resultado del balance entre multiplicación viral y degradación, nuestra atención está centrada en los acontecimientos que influencian estos dos procesos. Concretamente, estamos priorizando el análisis de los mecanismos de replicación, transcripción y traducción de genomas virales así como de las estrategias desarrolladas por el Investigadores de Plantilla / patógeno para suprimir la respuesta defensiva del Contracted Researhers huésped basada en silenciamiento por RNA. Como Carmen Hernández modelos, estamos utilizando pequeños virus de RNA, (Científico Titular CSIC / Research Scientific CSIC) pertenecientes a la familia Tombusviridae, que se caracterizan por poseer un genoma relativamente Investigadores Pre-doctorales sencillo lo que facilita los abordajes experimentales. / Pre -Doctoral Researchers Miryam Pérez Cañamás

Técnico de Labotarorio/ Líneas de investigación Technicians Laboratory Cristian Mares Barreda

 Estudiante Trabajo Fin de Identificación y caracterización de elementos Carrera / Final Year estructurales del RNA viral y de factores proteicos undergraduate Project Student (virales/celulares) implicados en la regulación de Carlos Sánchez Soriano los procesos de replicación, transcripción y/o

Estancia Prácticas / Student traducción de virus. Traineeships Elena Olmedo Serrano Laura Villamayor Belinchón  Estudio de la función viral de supresión del Nazaret Peña Gil Lorena Sánchez Jiménez silenciamiento por RNA. Cristina Santana Artiles Carlos de Barutell Arnal Lainy Jaimar Ramírez Aroca  Análisis de la posible interferencia de la infección viral con rutas de silenciamiento del huésped.

Figura 1. Representación esquemática de dos interacciones RNA:RNA a larga distancia identificadas en el RNA genómico RNA:RNA interaction (gRNA) del virus del arabesco del pelargonium (PLPV) con un involved papel esencial en: a) la síntesis del RNA subgenómico (sgRNA) mediante un mecanismo de terminación prematura (interacción entre los elementos AS y RS) y, b) la traducción mediante un mecanismo independiente de cap (interacción entre un estimulador de la traducción, CITE, y una horquilla 5´-proximal, A R HP). R p p PLPV 5 3 p p p gRNA Figure 1. Schematic representation of two long-distance RNA: H CI RNA interactions identified in the PLPV gRNA with an essential role in: a) the synthesis of the subgenomic RNA (sgRNA) by means of a premature termination mechanism (interaction between AS and RS elements) and, b) translation by a cap- independent mechanism (interaction between a translation RNA:RNA interaction stimulator, CITE, and a 5'-proximal hairpin, HP). involved

138 PLANT MOLECULAR AND EVOLUTIONARY VIROLOGY

MOLECULAR BIOLOGY OF PLANT VIRAL AND Publicaciones SUBVIRAL PATHOGENS Publications

BLANCO-PEREZ M, HERNANDEZ C (2016) Evidence supporting a The Group of Molecular Biology of Viral and Subviral premature termination mechanism for subgenomic RNA Plant Pathogens focuses its research activity on the transcription in Pelargonium line pattern virus: identification study of factors that influence virus of a critical long-range RNA-RNA interaction and functional infection/accumulation in a given host. As such variants through mutagenesis. Journal of General Virology 97: 1469-1480 accumulation will essentially be the result of the balance among viral multiplication and degradation, BLANCO-PEREZ M, PEREZ-CANAMAS M, RUIZ L, HERNANDEZ C (2016) we put our attention on the events that influence Efficient Translation of Pelargonium line pattern virus RNAs these two processes. Particularly, we prioritize the Relies on a TED-Like 3 '-Translational Enhancer that Communicates with the Corresponding 5 '-Region through a study of the replication, transcription and translation Long-Distance RNA-RNA Interaction. PLOS ONE 11: e0152593 of virus genomes as well as the analysis of the viral suppression of host defense response based on RNA AMBROS, S.; MARTINEZ, F.; IVARS, P.; HERNANDEZ, C.; DE LA IGLESIA, silencing. As models, we employ small RNA viruses F.; ELENA, S. F. (2017) Molecular and biological characterization of an isolate of Tomato mottle mosaic virus (Tombusviridae) with a relatively simple genome (ToMMV) infecting tomato and other experimental hosts in organization in order to facilitate reverse genetic eastern Spain. European Journal Of Plant Pathology approaches. 14(2):261–268

PEREZ-CANAMAS, M; BLANCO-PEREZ, M; FORMENT, J; HERNANDEZ, C (2017) Nicotiana benthamiana plants asymptomatically Research lines infected by Pelargonium line pattern virus show unusually high accumulation of viral small RNAs that is neither associated with DCL induction nor RDR6 activity. Virology 501:136-146  Identification and characterization of (local and/or long-range) RNA elements within viral Cursos genomes that act as signals for modulating Courses molecular events such as translation, replication

and transcription of viral mRNAs. Identification C. Hernández ‘Máster Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ IBMCP- and characterization of viral and host factors UPV 2H en 2016 y 2H en 2017 involved in these processes.

Proyectos  Study of RNA silencing suppression activities from Projects viral genomes. ‘Estudio de la modulación de los procesos de traducción y de supresión del silenciamiento en un virus de RNA de plantas’ BFU2015-70261-P  Analysis of the impact that virus infection Del 01/01/2016 al 31/12/2017 produces on host RNA silencing pathways. IP: C. Hernández

Figura 2. Algunas características y detección de pequeños RNAs virales (vsRNAs) presentes en plantas de Nicotiana benthamiana infectadas por el virus del arabesco del Pelargonium (PLPV). (A) A B Distribución por tamaño y polaridad (positiva y negativa por encima y por debajo del eje de las x, respectivamente) de vsRNAs a lo largo del genoma viral. (B) Porcentaje relativo de vsRNAs en plantas infectadas. (C) Northern blot para la detección de PLPV sRNAs de polaridad positiva y negativa.

Figure 2. Some characteristics and detection of viral C small RNAs (vsRNAs) present in plants of Nicotiana benthamiana infected by the Pelargonium line pattern virus (PLPV). (A) Distribution by size and polarity (positive and negative above and below the x axis, respectively) of vsRNAs along the viral genome. (B) Relative percentage of vsRNAs in infected plants. (C) Northern blot for the detection of PLPV sRNAs of positive and negative polarity. Genomic

139

VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLOUTIVA DE PLANTAS

GENÓMICA FUNCIONAL Y BIOTECNOLOGÍA DE RNAS NO CODIFICANTES

El avance en técnicas genómicas y de secuenciación masiva está dando a conocer multitud de nuevas

formas de regulación génica y genómica en los seres vivos. Toda esta información apunta a un grado de complejidad superior en la Biología de eucariotas pluricelulares que hace replantearnos el concepto de gen así como la posible función de cada base del genoma. Dentro de esta revolución destaca el papel que la molécula de RNA desempeña en multitud de procesos biológicos, más allá del de mero intermediario de la información genética. En nuestro grupo estamos interesados en el descubrimiento y caracterización de nuevas funciones biológicas para los RNAs no codificantes, centrándonos especialmente en sus propiedades catalíticas (ribozimas) y reguladoras (riboreguladores), así como en intentar dotar de utilidad Biotecnológica a las capacidades detectadas. De esta forma, hemos encontrado que numerosos

Investigadores de Plantilla / ribozimas de autocorte (Figura 1) están presentes en Contracted Researchers genomas de plantas y animales. Nuestra investigación Marcos De la Peña reciente ha confirmado que muchos de estos (Científico Titular CSIC / Research Scientific CSIC) ribozimas están involucrados en el ciclo biológico de diversos retroelementos eucarióticos. Entre todos Investigadores Post-Doctorales ellos, destaca el descubrimiento de una nueva familia / Post-Doctoral Researchers de retrotransposones que hemos denominado Amelia Cevera Olagüe Retrozimas y que se expresan abundantemente en

Investigadores Pre-doctorales / forma de pequeños (300-700 nt) RNAs circulares Pre-Doctoral Researchers (Figura 2). Andrea Martín Guindal Para llevar a cabo nuestra investigación, en el

Técnico de Labotarorio/ laboratorio utilizamos aproximaciones Technicians Laboratory multidisciplinares que combinan la Bioinformática, María Pedrote Partida Bioquímica y Biología Molecular y Estructural.

Figura 1. Representación esquemática en 3D y su correspondiente modelo de estructura cristalográfica del motivo mínimo (A), tipo I (B), tipo II (C) y tipo III (D) de la ribozima de cabeza de martillo.

Figure 1. Schematic 3D representation and crystallographic structures of an artificial minimal motif (A), a type I (B), type II (C) and type III (D) hammerhead ribozymes.

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PLANT MOLECULAR AND EVOLUTIONARY VIROLOGY

FUNCTIONAL GENOMICS AND BIOTECHNOLOGY Publicaciones

OF NON-CODING RNAS Publications

CERVERA A, URBINA D, DE LA PEÑA M. (2016) Retrozymes are a unique The recent advances in the genomic techniques and family of non-autonomous retrotransposons with hammerhead massive sequencing is unveiling a plethora of new ribozymes that propagate in plants through circular RNAs. forms of genetic and genomic regulation. All this Genome Biol. 17(1):135. information points to an extra level of complexity in DE LA PEÑA M, CERVERA A. (2017) Circular RNAs with hammerhead the biology of multicellular eukaryotes, which raises even the concept of gene again or the possible ribozymes encoded in eukaryotic genomes: The enemy at home. functions of every genomic base pair. RNA Biol. 14(8):985-991. A paradigmatic case within this revolution is ALQUÉZAR B, RODRÍGUEZ A, DE LA PEÑA M, PEÑA L. (2017) Genomic exemplified by the RNA and the new roles that this Analysis of Terpene Synthase Family and Functional molecule plays in many biological processes. In our Characterization of Seven Sesquiterpene Synthases from group, we are interested in finding and characterizing Citrus sinensis. Front Plant Sci. 8:1481. novel biological functions for noncoding RNAs, DE LA PEÑA M, GARCÍA-ROBLES I, CERVERA A. (2017) The focusing especially on their catalytic (ribozymes) and Hammerhead Ribozyme: A Long History for a Short RNA. regulatory (riboswitches) capabilities, and trying to Molecules. 22(1). pii: E78. derive them into Biotechnological applications.

We have previously reported that numerous self- Proyectos cleaving ribozymes (Figure 1) are present in the Projects genomes of plants and animals. Our recent research has confirmed that many of these ribozymes are ‘ncRNAs catalíticos en genomas eucarióticos: origen, evolución y funciones involved in the biological cycle of diverse eukaryotic biológicas’. BFU2014-56094. Del 01/01/2015 al 30/09/2018 IP: M. De la retroelements. Among them, we can highlight the Peña discovery of a new family of retrotransposons that we have named Retrozymes, which are abundantly ‘RNAs catalíticos’. Proyecto Intramural CSIC. Del 2016 al 2018. IP: M. De la Peña expressed as small (300-700 nt) circular RNAs (Figure 2). ‘Papel de los RNAs autocatalíticos y circulares en el mecanismo de In order to carry out our investigation, in our retrotransposición del DNA eucariótico.’ BFU2017-87370-P. Del laboratory we follow multidisciplinary approaches 01/01/2018 al 31/12/2020 IP: M. De la Peña that combine Bioinformatics, Biochemistry and Molecular and Structural Biology.

Eukaryotic genomes Type III Type III

Figura 2. Los genomas eucarióticos de plantas y PPT LTR PBS LTR animales contienen diversas familias de retrotransposones no-autónomos con ribozimas (llamados retrozimas), que se propagan a través de Type I Type I Type I Type I la expresión de pequeños RNAs circulares. Figure 2. The eukaryotic genomes of plants and animals contain diverse families non-autonomous Type L retrotransposons with ribozymes (so called Type L retrozymes), which propagate through the circRNAs with Type L expression of small circular RNAs. ribozymes Type L Type L

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VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLOUTIVA DE PLANTAS

BIOTECNOLOGÍA DE VIRUS DE PLANTAS

Nuestro grupo investiga las interacciones que a nivel molecular se establecen entre las plantas y algunos de sus patógenos, como son los virus y los viroides. Con ello queremos entender mejor cómo estos patógenos son capaces de expresar y replicar sus genomas en las células vegetales, invadir la planta y sortear los mecanismos defensivos del huésped. Nuestras investigaciones siempre tienen un enfoque biotecnológico, por lo que a partir de estos conocimientos desarrollamos nuevas estrategias para Investigadores de Plantilla / la protección e innovación en los cultivos. Contracted Researchers José Antonio Daròs Arnau (Científico Titular CSIC / Research Scientific CSIC) Líneas de investigación:

Investigadores Post-doctorales /  Determinación de las redes de interacción entre Post-Doctoral Researchers las proteínas virales y las de la planta huésped Alberto Carbonell Olivares durante la infección.

Investigadores Pre-doctorales /  Desarrollo de estrategias de resistencia a virus y Pre-Doctoral Researchers viroides en plantas. Eszter Majer

María Teresa Cordero Cucart Anamarija Butković  Vectores virales para expresar proteínas Fakhreddine Houhou recombinantes en plantas. Mari Carmen Martí Botella  Ingeniería metabólica de plantas mediante Técnicos de Laboratorio / vectores virales. Laboratory Technicians Verónica Aragonés Blasco  Vectores derivados de viroides para producir RNA Cristian Mares Barreda recombinante.

Trabajo Fin de Máster / Master’s  Desarrollo de sistemas de seguimiento visual de la Thesis Students Cristina Beceiro Durán infección viral en plantas. Miguel Ezquerro Urzanqui Beltrán Ortolá Navarro  Desarrollo de circuitos genéticos sintéticos en Lucio López Dolz plantas.

Trabajo Fin de Carrera / Final Year Undergraduate Project Student Glòria Martínez Llidó Beatriz Gayubas Balaguer

Visitantes / Visitors Alba Latorre Francés Arantxa Rosado Pérez Ada Lizbeth Sumí Jauregui Kara Schreiber Claudia Pérez Carretero Agostina De Luca Pauluzzi Danielle Gobatto Fabiola Velasco Rodríguez Maroua Sta

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PLANT MOLECULAR AND EVOLUTIONARY VIROLOGY

PLANT VIRUS BIOTECHNOLOGY Publicaciones Publications Our group investigates the interactions, at the CARBONELL A.; J.C. CARRINGTON;J.A. DARÒS (2016) Fast-forward molecular level, between plants and some of their generation of effective artificial small RNAs for enhanced pathogens, such as viruses and viroids. With this, we antiviral defense in plants. RNA & Disease 3(1). pii: e1130 want to better understand how these pathogens are able to express and replicate their genomes in plant MARTÍNEZ F; G. RODRIGO; V. ARAGONÉS; M. RUIZ, I. LODEWIJK; U. cells, invade the plant and circumvent the host FERNÁNDEZ; S.F. ELENA;J.A. DARÒS (2016) Interaction network of tobacco etch potyvirus NIa protein with the host defensive mechanisms. Our research always has a plant during infection. BMC Genomics 17:87 biotechnological perspective. So, from this knowledge, we develop new strategies for crop WILLEMSEN A., M.P. ZWART, N. TROMAS, E, MAJER, J.A. DARÒS, S.F. ELENA (2016) Multiple barriers to the evolution of alternative protection and innovation. gene orders in a positive-strand RNA virus. Genetics ;202(4):1503-21

Research lines: DARÒS J.A. (2016) Eggplant latent viroid: a friendly experimental system in the family Avsunviroidae. Molecular Plant Pathology 17(8):1170-7  Determination of the virus-plant protein-protein interaction networks during infection. ABDEL-HAFEZ S.I.I, N.A. NAFADY, I.R. ABDEL-RAHIM, A.M. SHALTOUT, J.A. DARÒS , M.A. MOHAMED (2016) Assessment of protein silver nanoparticles toxicity against pathogenic Alternaria  Development of resistance strategies against solani. 3 Biotech 6(2): 199 virus and viroid in plants. LÓPEZ-GONZÁLEZ S., V. ARAGONÉS, J.A. DARÒS, F. SÁNCHEZ, F. PONZ  Viral vectors to express recombinant proteins in (2017) An infectious cDNA clone of a radish-infecting Turnip plants. mosaic virus strain. European Journal of Plant Pathology 148(1): 207–211

 Plant metabolic engineering using viral vectors. CORDERO T., CERDÁN L., CARBONELL A., KATSAROU K., KALANTIDIS K., J.A. DARÒS (2017) Dicer-like 4 is involved in restricting the systemic movement of Zucchini yellow mosaic virus in  Viroid-derived vectors to produce recombinant Nicotiana benthamiana. Molecular Plant-Microbe Interactions RNA. 30(1):63-71

 Development of systems to visually track virus RODRIGO G., J.A. DARÒS, S.F. ELENA (2017) Virus-host interactome: infection in plants. putting the accent on how it changes. Journal of Proteomics 156: 1-4

 Development of synthetic genetic circuits in CARBONELL A., J.A. DARÒS (2016) Artificial microRNAs and synthetic plants. trans-acting small interfering RNAs interfere with viroid infection. Molecular Plant Pathology 18(5):746-753

MAJER E., B. LLORENTE, M. RODRÍGUEZ-CONCEPCIÓN, J.A. DARÒS (2017) Rewiring carotenoid biosynthesis in plants using a viral vector. Scientific Reports 7: 41645

CORDERO T., M.A. MOHAMED, J.J. LÓPEZ-MOYA, J.A. DARÒS (2017) A recombinant Potato virus Y infectious clone tagged with the Rosea1 visual marker (PVY-Ros1) facilitates the analysis of viral infectivity and allows the production of large amounts of anthocyanins in plants. Frontiers in Microbiology 8:611

ABDEL-HAFEZ S.I.I., N.A. NAFADY, I.R. ABDEL-RAHIM, A.M. SHALTOUT, J.A. DARÒS, M.A. MOHAMED (2017) Biosynthesis of silver nanoparticles using Curvularin compound isolated from the endophytic fungus Epicoccum nigrum: New approach with great promise. Journal of Pharmaceutical and Applied Chemistry 3(2): 135-146

DARÒS J.A. (2017) Viral suppressors: combating RNA silencing. Nature Plants 3: 17098

RODRIGO G., S. PRAKASH, S. SHEN, E. MAJER, J.A. DARÒS, A. JARAMILLO (2017) Model-based design of RNA hybridization networks implemented in living cells. Nucleic Acids Research 45(16):9797-9808

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PLANT MOLECULAR AND EVOLUTIONARY VIROLOGY

Publicaciones Cursos Publications Courses

Daròs, J.A. (2016) Viroids: small noncoding infectious RNAs with the remakable ability of autonomous replication. Current Daròs, J.A. Máster. ‘Virología Molecular de Plantas’ Universidad Research Topics in Plant Virology 295-322 Politécnica de Valencia. 2h en 2016 y 2h en 2017

DARÒS, J.A. (2017) Eggplant latent viroid. Viroids and Satellites 339-344 Daròs, J.A. Máster. ‘Biología de Sistemas’ Universidad Politécnica de Valencia. 4h en 2016 y 4h en 2017

Tesis Doctorales Proyectos Doctoral Theses Projects

Eszter Majer ‘Metabolic engineering of plants using a disarmed ‘Detección de patógenos y biocomputación mediante circuitos potyvirus vector.’ (2016) Directores: José Antonio Darós Arnau reguladores en plantas’ MINECO. AGL2013-49919-EXP Del 01/09/2014 al 31/08/2016 IP: J.A. Daròs

‘Genome-wide analysis of RNA and protein interacting profiles during a plant virus infection’ Comisión Europea (Acción Marie Sklodowska- Curie) H2020-MSCA/0071 Del 01/05/2015 al 30/04/2017 IP: J.A. Daròs

‘Instrumentos biotecnológicos derivados de virus de plantas’ MINECO BIO2014-54269-R Del 01/01/2015 al 31/12/2017 IP: J.A. Daròs

Figura 1. Vector derivado del virus del grabado del tabaco capaz de expresar una ruta biosintética completa de origen bacteriano en plantas.

Figure 1. Tobacco etch virus-derived vector able to express a full biosynthetic pathway of bacterial origin in plants.

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VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLOUTIVA DE PLANTAS

VIROIDES: ESTRUCTURA, FUNCIÓN Y EVOLUCIÓN

Objetivos científicos y metodologías

El trabajo del grupo está dirigido esencialmente al estudio de los viroides, pequeños RNAs subvirales de plantas con un gran interés desde una perspectiva básica, pues son el peldaño más bajo de toda la escala biológica, como desde un punto de vista aplicado ya que inducen importantes enfermedades. En particular, estudiamos su estructura molecular, mecanismos de replicación (enzimas y ribozimas implicados), mecanismos de patogénesis y origen evolutivo. Parte Investigadores de Plantilla / de nuestros esfuerzos se dedican asimismo al estudio Contracted Researchers Ricardo Flores Pedauyé de un ribovirus de cítricos causante de una (Profesor de investigación CSIC / enfermedad (tristeza) de notable importancia Research Professor CSIC) económica, con particular énfasis en una proteína codificada por el genoma viral con la que se han Investigadores Post-doctorales / Post-Doctoral Researchers asociado alguno de los síntomas característicos de esta Sonia Delgado Villar enfermedad. Susana Ruiz Ruiz Las metodologías empleadas son las de la Biología Pedro Serra Alfonso Molecular y Celular, así como las bioinformáticas.

Investigadores Pre-doctorales / Pre-Doctoral Researchers Colaboraciones internacionales Amparo López Carrasco Maria-Desamparados Ahuir Roca El grupo mantiene colaboraciones con otros grupos internacionales, fundamentalmente europeos y más Visitiantes / Visitors Walter S. Davino específicamente de Italia, así como nacionales, en particular de Valencia, con los que comparte proyectos de investigación.

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PLANT MOLECULAR AND EVOLUTIONARY VIROLOGY

VIROIDS: STRUCTURE, FUNCTION AND Publicaciones Publications EVOLUTION FLORES, R (2016) Callose depositionin plasmodesmata and viroid invasion of the shoot apical meristem Frontiers in Microbiology (Virology) 7:52 Scientific objectives and methodologies LÓPEZ-CARRASCO, C., GAGO-ZACHERT, S., MILETI, G., MINOIA, G., FLORES, R. & DELGADO, S. (2016) The transcription initiation Our research work is esentially focused on the study sites of eggplant latent viroid strands map within distinct of viroids, small subviral RNAs from plants having a motifs in their in vivo RNA conformations RNA Biology 13:83- 97 great interest from a basic perspective -they are the

lowest known step of the biological scale- as well as FLORES, R., OWENS, R.A. & TAYLOR, J. (2016) Pathogenesis by subviral agents: viroids and hepatitis delta virus Current Opinion in from an applied point of view since they induce Virology 17:87-94 important diseases. Particularly, we investigate their molecular structure, mechanism of replication FLORES, R. (2016) Highly abundant small interfering RNAs derived from a satellite RNA contribute to symptom attenuation by binding (enzymes and ribozymes involved), mechanism of helper virus-encoded RNA silencing suppressors Frontiers in pathogenesis, and evolutive origin. We are also Plant Science 7:692

currently devoting efforts to the study of a citrus HADIDI, A., FLORES, R., CANDRESSE, C. & BARBA, M. (2016) Next- ribovirus causing a disease (tristeza) of great generation sequencing and genome editing in plant virology Frontiers in Microbiology (Virology) 7:1325 economic importance, with particular emphasis on a

protein encoded in the viral genome with wich some LÓPEZ-CARRASCO, A. & FLORES, R. (2017) Dissecting the secondary structure of the circular RNA of a nuclear viroid in vivo: a some of the characteristic symptoms of this disease “naked” rod-like conformation similar but not identical to that have been associated. The methodologies employed observed in vitroRNA Biology 14:1046-1054 are those of Molecular and Cellular Biology, as well as SERRA, P., BERTOLINI, E., MARTÍNEZ , M.C., CAMBRA, M. & FLORES, R. those from Bioinformatics. (2017) Interference between variants of peach latent mosaic viroid reveals novel features of its fitness landscape:

implications for detectionScientific Reports 7:42825

DING, B., ZHONG, X. & FLORES, R. (2017) Viroids and virusoidsReference International collaborations Module in Life Sciences Elsevier :http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-809633-8.13120-6) The group mantains scientific links with international GÓMEZ-MUÑOZ, N., VELÁZQUEZ, K., VIVES, M.C., RUIZ-RUIZ, S., PINA, J.A., groups essentially from Europe, and with national FLORES, R., MORENO, P. & GUERRI, J. (2017) The resistance of groups, particularly from the Valencian area, sharing sour orange to citrus tristeza virus is mediated by both the salycilic acid and the RNA silencing defense research projects with them. pathwaysMolecular Plant Pathology 18:1253-1266

MESSMER, A., SANDERSON, D., BRAUN, G., SERRA, P., FLORES, R. & JAMES, D. (2017) Molecular and phylogenetic identification of unique isolates of hammerhead viroid-like RNA from ‘Pacific Gala’ apple (Malus domestica) in CanadaCanadian Journal of Plant Pathology 39:342-353 Cursos Courses FLORES, R., NAVARRO, B., KOVALSKAYA, N., HAMMOND, R.W. & DI SERIO, F. (2017) Engineering resistance against viroidsCurrent R. Flores ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ Opinion in Virology 26:1-7 IBMCP-UPV 20 Horas en 2016 y 20 Horas en 2017 LÓPEZ-CARRASCO, A. & FLORES, R. (2017) The predominant circular Proyectos form of avocado sunblotch viroid accumulates in planta as a free RNA adopting a rod-shaped secondary structure Projects unprotected by tightly bound host proteinsJournal of General Virology 98:1913-1922 ‘Viroides, los parásitos extremos: evolución espacio-temporal, patogénesis mediada por silenciamiento vía RNA, y degradación’ LÓPEZ-CARRASCO, A., BALLESTEROS, C., SENTANDREU, V., DELGADO, S., MICINN. BFU2014-56812-P. Del 1 Enero 2015 a 31 Diciembre 2016. IP: GAGO-ZACHERT, S., FLORES, R. & SANJUÁN, R. (2017) R. Flores Different rates of spontaneous mutation of chloroplastic and nuclear viroids as determined by high-fidelity ultra-deep sequencingPublic Library of Science Pathogens 13:e1006547

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VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLUTIVA DE PLANTAS

VIROLOGÍA MOLECULAR DE PLANTAS

Un gran número de evidencias han puesto de

manifiesto que los virus y viroides usurpan rutas y factores celulares para llevar a cabo su ciclo infectivo. Nuestro Grupo de investigación aborda el estudio del tráfico intra- e inter-celular de virus de interés agronómico, especialmente carmovirus que afectan a cucurbitáceas e ilarvirus de frutales de hueso. En este punto abordamos el estudio de las rutas y/o factores del huésped que los virus usurpan para, desde los sitios de síntesis, alcanzar los plasmodesmos e invadir las células contiguas. Investigadores de Plantilla / Además, se estudia el transporte vascular tanto de Contracted Researchers Vicente Pallás virus y de viroides tratando de identificar factores (Profesor de Investigación CSIC / celulares asi como las interacciones RNA-proteína que ) Research Professor CSIC faciliten dicha traslocación. Por último, en ambas Jesús A. Sanchez-Navarro clases de fitopatógenos se pretende abordar el estudio (Científico Titular CSIC / Research Scientific CSIC) de los mecanismos por los cuales desencadenan un proceso patogénico en sus huéspedes respectivos, con Investigadores Post-doctorales / especial interés en el fenómeno de silenciamiento de Post-Doctoral Researchers RNA. Frederic Aparicio Herrero M Carmen Herranz Gordo Todos estos estudios van encaminados a poder Jose A. Navarro Bohigues diseñar estrategias antivirales que permitan modular o impedir el desarrollo de la enfermedad. Investigadores Pre-doctorales / Por último, el conocimiento de todos estos procesos es Pre-Doctoral Researchers Mireya Martínez Pérez de especial interés para conocer cómo las plantas Mayte Castellano coordinan las funciones fisiológicas esenciales acometidas por órganos separados físicamente, un Técnicos Superiores aspecto que puede tener consecuencias Especializados / Senior Technical Specialist biotecnológicas importantes y un gran impacto en la Lorena Corachan Valencia producción y calidad nutritiva.

Visitantes / Visitors Dilek ÖZCAN Rodolfo De La Torre Almaraz Reyna I. Rojas Martínez Dª Rapucel Tonantzin Quetzalli Heinz Castro Dª. Erika Janet Zamora

Figura 1. La desmetilasa atALKBH9B colocaliza con siRNA bodies y se asocia a P- bodies. Reproducido de Martinez-Perez et a., 2017 (PNAS vol. 114 (40): 10755– 10760. Figure 1. atALKBH9B demethylase colocalizes with siRNA-body/P-body components.

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PLANT MOLECULAR AND EVOLUTIONARY VIROLOGY

PLANT MOLECULAR VIROLOGY Publicaciones Publications

A large body of evidence has revealed that plant PALLAS, V., GARCIA, J.A. (2016) Viral pathogenesis: still many missing viruses and viroids hijack routes and cell hosts to pieces in the puzzle. Current Opinion in Virology 17:v-vii accomplish their infectious cycle. Our Research Groups addresses the study of the intra- and FIORE, N., ZAMORANO, A., SÁNCHEZ-DIANA, N.,GONZÁLEZ, X., PALLÁS, V., SÁNCHEZ-NAVARRO, J.A. (2016) First detection of intercellular movement of viruses and viroids in their Grapevine rupestris stem pitting-associated virus and susceptible host plants, with special emphasis to Grapevine rupestris vein feathering virus, and new carmoviruses affecting cucurbits and ilarviruses and phylogenetic groups for Grapevine fleck virus and Hop stunt viroids affecting stone fruits. viroid isolates, revealed from grapevine field surveys in Spain. Phytopathologia Mediterranea 55(2): 225-238 Regarding this issue our Group addresses the study of the routes and/or host factors that plant viruses and DE LA TORRE-ALMARÁZ, R., PALLÁS, V. , SÁNCHEZ-NAVARRO, J.A. viroids usurp to, from the synthesis sites, reach the (2016) First report of cucumber mosaic virus (CMV) and plasmodesmata and invade neighbor cells. CARNA-5 in Carnation in Mexico. Plant Disease 100(7): 1509

In addition, we study the vascular transport of plant DE LA TORRE-ALMARAZ, R., SALGADO-ORTIZ, H., SALAZAR-SEGURA, viruses and viroids by trying to identify host factors M., PALLAS, V., SANCHEZ-NAVARRO, JA, VALVERDE, RA. and RNA-protein ineteractions required for that (2016) First Report of Rattail cactus necrosis-associated virus translocation. in Prickly Pear Fruit (Opuntia albicarpa Scheinvar) in Mexico. Plant Disease 100 (11): 2339-2339 Finally, for both types of pathosystems we study how

these different phytopathogens cause the pathogenic CASTELLANO, M., PALLAS, V., GOMEZ, G. (2016) A pathogenic long noncoding RNA redesigns the epigenetic landscape of the process in their respective hosts, especially those derived from the RNA silencing mechanism. All these infected cells by subverting host Histone Deacetylase 6 activity. New Phytologist 211(4): 1311-1322 studies have the final goal to try to design antiviral strategies that allow modulating or inhibiting the progress of the disease. CASTELLANO, M., MARTINEZ, G., MARQUES, M.C., MORENO-ROMERO, J., The knowledge of all these concepts is of especial KÖHLER, C., PALLAS, V., GOMEZ, G. (2016) Changes in the DNA methylation pattern of the host male gametophyte of relevance to understand how plants coordinate the viroid-infected cucumber plants. Journal Experimental Botany essential physiological functions performed by 67(19): 5857-5868 distantly separated organs, an issue that can have important biotechnological consequences and a great LEASTRO, M.O., PALLAS, V.; RESENDE, R.O., SANCHEZ-NAVARRO, J.A . (2016) The functional analysis of distinct tospovirus impact in food production and nutritional quality. movement proteins (NSM) reveals different capabilities in tubule formation, cell-to-cell and systemic virus movement among the tospovirus species. Virus Research 227: 57-68 Cursos DE LA TORRE-ALMARAZ, R., SALGADO-ORTIZ, H., SALAZAR-SEGURA, M., Courses PALLAS, V., SANCHEZ-NAVARRO, J. A., VALVERDE, R. A. (2016) First Report of Schlumbergera virus X in Prickly Pear (Opuntia focus-indica) in Mexico. Plant Disease 100(8): 1799- Pallás, V. ‘Máster en Biotecnología Molecular y Celular de Plantas’ 1800 IBMCP-UPV 20 Horas COLIMBA, J., FALCON, E., CASTRO, E. R., DAVILA-ALDAS, D., PALLAS, V., SANCHEZ-NAVARRO, J. A., GOMEZ, G. (2016) First Report of Alfalfa mosaic virus in Red Pepper Plants in Ecuador. Plant Disease 100(5): 1026

ALFARO-FERNÁNDEZ, A., SÁNCHEZ-NAVARRO, J.A. LANDEIRA, M.,FONT, M.I., HERNÁNDEZ-LLÓPIS, D., PALLAS V. (2016) Evaluation of PCR and non-radioactive molecular hybridization techniques for the routine diagnosis of Tomato leaf curl New Delhi virus, Tomato yellow leaf curl virus and Tomato yellow leaf curl Sardinia virus. Journal Plant Pathology 98(2)

APARICIO, F. , PALLAS, V. (2016) The coat protein of Alfalfa mosaic virus interacts and interferes with the transcriptional activity of the bHLH transcription factor ILR3 promoting salicylic acid-dependent defence signaling response. Molecular Plant Pathology 18(2):173-186

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VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLUTIVA DE PLANTAS

Publicaciones Publicaciones Publications Publications

NAVARRO, J.A., PALLÁS, V. (2017) An update on the intracellular SERRA-SORIANO, M., NAVARRO, J.A., PALLAS, V. (2017) Dissecting the trafficking of carmoviruses. Frontiers in Plant Science 20:60- multifunctional role of the N-terminal disordered domain of a 63 plant virus coat protein in RNA packaging, viral movement and interference with antiviral plant defense. Molecular Plant FIALLO-OLIVE, E. PALLAS, V., NAVAS-CASTILLO, J. (2017) ¿PUEDEN Pathology 18 (6): 837-849 LOS VIRUS DE PLANTAS SER PATOGÉNICOS EN HUMANOS? Virología 20: 60-63 BUESO, E., SERRANO, R., PALLÁS, V., SÁNCHEZ-NAVARRO, J.A. (2017) Seed tolerance to deterioration in arabidopsis is affected by virus infection. Plant Physiology and Biochemistry 227:57-68 Tesis Doctorales Doctoral Theses LEASTRO, MIKHAIL O.; PALLAS, VICENTE; RESENDE, RENATO O., SANCHEZ-NAVARRO, JESUS A. (2017) The functional analysis of distinct tospovirus movement proteins (NSM) Marta Serra Soriano ‘Relación estructura-función de las proteínas virales reveals different capabilities in tubule formation, cell-to-cell implicadas en el movimiento de los carmovirus y su interacción con and systemic virus movement among the tospovirus species. factores celulares.’ (2016) Directores: Vicente Pallás/ Jose A. Navarro Virus Research 41 (4):256-262 Bohigues

SIPAHIOĞLU, H.M., KAYA, I., USTA, M., ÜNAL, M., ÖZCAN, D., ÖZER, M., Mayte Castellano Perez ‘Estudio de las alteraciones en el patrón de GÜLLER, A., PALLAS, V. (2017) Pokeweed (Phytolacca metilación del DNA del huésped inducidas por un viroide nuclear.’ americana) antiviral protein inhibits Zucchini yellow mosaic (2017) Directores: Vicente Pallás /Gustavo Gómez virus infection in a dose dependent manner in squash plants Turkish Journal of Agriculture and Forestry 227:57-68 Proyectos LEASTRO, M.O., DE OLIVEIRA, A., PALLAS, V., SANCHEZ-NAVARRO, J.A. KORMELINK; R, RESENDE, R. (2017) The NSm proteins of Projects phylogenetically related tospoviruses trigger Sw-5b mediated resistance dissociated of their cell-to-cell movement function. ‘Interacciones entre factores virales y del huesped implicados en los Virus Research 98:1161-1162 procesos de movimiento y patogenesis en cultivos de intereInteracciones RNA-proteina y proteina-proteina en procesos de GARCÍA , M.L., DAL BÓ, E., DA GRAÇA, J.V., GAGO-ZACHERT, S., desarrollo y patogenesis mediados por virus y agentes subvirales en HAMMOND, J., MORENO, P. NATSUAKI, T., PALLAS, V., cultivos de interés Agronomicos agronómico’ Ministerio de Ciencia e NAVARRO, J.A., REYES, C.A., ROBLES LUNA, G., SASAYA, T., innovación- Programa Biotecnología. BIO 2014-54862-R. Del TZANETAKIS, I.E., VAIRA, A.M.-, VERBEEK, M. and ICTV 01/01/2015 al 31/12/2017. IP: Dr. V. Pallás y Jesus A. Sanchez-

REPORT CONSORTIUM (2017) ICTV Virus Taxonomy Profile: Navarro

Ophioviridae. Journal of General Virology 171:125-138 'Interacciones RNA-proteina y proteina-proteina en procesos de desarrollo y patogenesis mediados por virus y agentes subvirales en cultivos de interés Agronomico' Conselleria D’Eduacçio-GVA PROMETEO 2015-010 RUBIO, M., MARTINEZ-GOMEZ, P., MARAIS, A., SANCHEZ-NAVARRO, Del 01/05/2015 al 31/12/2018 IP:Dr. V. Pallás J.A., PALLAS, V., CANDRESSE, T. (2017) Recent advances and prospects in Prunus virology. Annals of Applied Biology 'LA APLICACIÓN DE LAS POLISONDAS EN EL ANÁLISIS RUTINARIO DE LOS 114:10755-10760 PRINCIPALES VIRUS Y VIROIDES QUE AFECTAN AL CULTIVO DE FRUTALES' INVISA BIOTECNOLOGIA VEGETAL SL Del 01/10/2016 al MARTINEZ-PEREZ, M. APARICIO, F. LOPEZ-GRESA, M.P. BELLES, J.M., 31/03/2018 IP:Dr. V. Pallás SANCHEZ-NAVARRO, J.A., PALLAS, V. (2017) Arabidopsis m(6)A demethylase activity modulates viral infection of a 'APLICACION DE LAS POLISONDAS EN EL ANALISIS RUTINARIO DE LOS plant virus and the m(6)A abundance in its genomic RNAs. PRINCIPALES VIRUS Y VIROIDES QUE AFECTAN AL CULTIVO DE PETUNIA Proceedings of the National Academy os Sciences of the USA Y CRISANTEMO' Barberet & Blanc, S.A. Del 02/11/2015 al 02/05/2017 8:e1793 IP:J.A. Sánchez-Navarro FERNÁNDEZ-CRESPO, E., NAVARRO, J.A., SERRA-SORIANO, M., FINITI, I., GARCÍA-AGUSTÍN, P., PALLÁS, V., GONZÁLEZ-BOSCH, C. 'OPTIMIZACION DE LA TECNOLOGIA DE POLISONDAS EN EL ANALISIS (2017) Hexanoic Acid Treatment Prevents Systemic MNSV RUTINARIO DE LOS PRINCIPALES VIRUS Y VIROIDES QUE AFECTAN A LOS Movement in Cucumis melo Plants by Priming Callose CULTIVOS DE CLAVEL, GERBERA, PETUNIA Y CIRSANTEMO' Barberet & Deposition Correlating SA and OPDA Accumulation. Frontiers Blanc, S.A. Del 01/07/2016 al 01/07/2019 IP:J.A. Sánchez-Navarro in Plant Science 8:e1801 'Determinación del estado fitosanitario de las variedades de cava de Requena mediante el desarrollo de una polisonda para la detección polivalente de 14 virus y 5 viroides' Fundación Ciudad de Requena Del 05/10/2016 al 04/10/2017 IP:J.A. Sánchez-Navarro

‘Descrifrando interacciones virus-planta esenciales para la susceptibilidad y/o resistencia en dos patosistemas agronomicamente relevantes’ MINECO. BIO2017-88321-R Del 31/12/2017 al 31/12/2020 IP: VICENTE PALLAS BENET

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VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLOUTIVA DE PLANTAS

VIROLOGÍA EVOLUTIVA Y DE SISTEMAS

Trabajamos en la intersección entre la biología evolutiva y la virología. En general, nuestros intereses científicos se centran en el estudio de los mecanismos que generan y mantienen la variabilidad genética de los virus de RNA y como éstos se adaptan a sus huéspedes. Nuestra aproximación al problema es multidisciplinar: evolución experimental, modelización matemática, y epidemiología molecular. Solo mencionar algunos de los temas en los que ahora trabajamos:

1. Caracterización de las propiedades estadísticas de las distribuciones de efectos mutacionales sobre eficacia y virulencia. Efecto del fondo genético (epistasias) y de la Investigadores de Plantilla / Contracted Researchers especie de huésped (norma de reacción) sobre estas Santiago F. Elena Fito distribuciones. (Profesor de Investigación CSIC / 2. Efecto de heterogeneidad en la respuesta a la infección en Research Professor CSIC) la composición de la población viral. 3. Genética evolutiva del proceso de adaptación de los virus Investigadores Post-doctorales / emergentes a sus nuevos huéspedes así como el papel de los Post-Doctoral Researchers compromisos en eficacia en la evolución de la gama de Mark Zwart Susana Martín huéspedes. Guillermo P. Bernet Zamanillo 4. Una aproximación de biología de sistemas evolutiva a las José L. Carrasco Jiménez interacciones moleculares entre la célula huésped y el virus. Beilei Wu Combinando técnicas ómicas y teoría de redes complejas Fernando Martínez García estamos explorando como las pocas proteínas virales perturban las complejas redes regulatorias y bioquímicas de Investigadores Pre-doctorales / la célula huésped, dando como resultado la enfermedad. Pre-Doctoral Researchers 5. Interacción entre robustez genética y evolucionabilidad. Julia Hillung Anouk Willemsen ¿Cuáles son las ventajas a corto y largo plazo de la robustez Héctor Cervera Benet genética para organismos tan mutables como los virus de Rebeca Navarro Canales RNA? 6. Determinar la topografía de los paisajes adaptativos y su Técnico Superior Actividades dependencia con la especie huésped. Técnicas y Profesionales / Senior 7. La evolución de la complejidad genómica en virus de RNA. Technical Specialist Estamos particularmente interesados en la adquisición de Paula Agudo Comas nuevos genes, la perdida de genes innecesarios y la

evolución de nuevas arquitecturas genéticas (e.g., Técnicos Especialista Grado Medio / Intermediate Technical Specialist segmentación). Francisca de la Iglesia Jordán 8. La supresión del silenciamiento del RNA como una estrategia viral para desmontar defensas de la planta. Trabajo Fin de Carrera / Final Year Estamos evaluando la durabilidad de resistencias basadas en Undergraduate Project Student la expresión transgénica de microRNAs artificiales Manuel Ferrando Bernal diseñados para tener como diana el genoma viral. 9. En colaboración con otros grupos, estamos realizando Visitantes / Visitors Arcady Mushegian estudios de epidemiología molecular y filogeografía para Julia Minicka distintos virus agronómicamente importantes (e.g., tristeza de los cítricos, mosaic del pepino dulce o enanismo del trigo).

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PLANT MOLECULAR AND EVOLUTIONARY VIROLOGY

EVOLUTIONARY SYSTEMS VIROLOGY Publicaciones Publications We work in the multidisciplinary edge between evolutionary biology and virology. In general, our scientific interests are CERVERA, H. Y ELENA, S.F. (2016) Genetic variation in fitness within a related with the mechanisms that generate and maintain the clonal population of a plant RNA virus. Virus Evolution 2:vew006 genetic variability of RNA viruses and how they adapt to their hosts. Our approach to the problem is multidisciplinary: FOLCH-FORTUNY, A., BOSQUE, G., PICÓ, J., FERRER, A. Y ELENA, S.F. experimental evolution, mathematical modelling, and (2016) Fusion of genomic, proteomic and phenotypic data: molecular epidemiology. Just to mention some of the topics the case of potyviruses. Molecular BioSystems 12:253-261 we are working now: MARTÍNEZ, F., RODRIGO, G., ARAGONÉS, V., RUIZ, M., LODEWIJK, I., 1. Characterizing the statistical properties of the distributions FERNÁNDEZ, U., ELENA, S.F. Y DARÒS, J.A. (2016) Interaction of mutational effects on fitness and virulence. Effect of network of tobacco etch potyvirus NIa protein with the host proteome during infection. BMC GENOMICS 17:87 genetic background (epistasis) and host species (norm of reaction) on these distributions. MENGUAL-CHULIÁ, B., BEDHOMME, S., LAFFORGUE, G., ELENA, S.F. Y 2. Effect of host genetic heterogeneity in susceptibility to BRAVO, I.G. (2016) Assessing parallel gene histories in viral infection in the composition of viral populations. genomes. BMC EVOLUTIONARY BIOLOGY 16:32 3. Evolutionary genetics of adaptation to their naïve hosts of new emerging viruses and the role of fitness trade-offs on the WILLEMSEN, A., ZWART, M.P., TROMAS, N., MAJER, E., DARÒS, J.A., Y evolution of host range. ELENA, S.F. (2016) Multiple barriers to the evolution of 4. An evolutionary systems biology approach to the molecular alternative gene orders in a positive-strand RNA virus. GENETICS 202:1503-1521 interactions between host cell and virus. Combining omic techniques with complex networks theory we are trying to HILLUNG, J., GARCÍA-GARCÍA, F., DOPAZO, J., CUEVAS, J.M. Y ELENA, S.F. understand how the few viral proteins are perturbing the (2016) The transcriptomics of an experimentally evolved host complex networks of regulatory and biochemical plant-virus interaction. Scientific Reports 6:24901 interactions, resulting in disease. 5. Interplay between genetic robustness and evolvability. ELENA, S.F. (2016) Evolutionary transitions during RNA virus What are the short-and long-term advantages of genetic experimental evolution. PHILOSOPHICAL TRANSACTIONS OF robustness for highly mutable RNA viruses? THE ROYAL SOCIETY OF LONDON SERIES B-BIOLOGIC 371:20150441 6. Determining the topography of virus’ adaptive fitness landscapes and their dependence on host species. CERVERA, H., LALIC, J., Y ELENA, S.F. (2016) Efficient escape from local 7. The evolution of genome complexity in RNA viruses. We optima in a highly rugged fitness landscape by evolving RNA are particularly interested in the acquisition of new genes, virus populations. PROCEEDINGS OF THE ROYAL SOCIETY OF the removal of unnecessary genes and the evolution of new LONDON SERIES B-BIOLOGICAL SCIENCES 283:20160984 genetic architectures (e.g., segmented genomes). 8. The suppression of RNA silencing as a viral strategy to MUSHEGIAN, A.R., SHYPUNOV, A. Y ELENA, S.F. (2016) Changes in the overcome plant defences. We are evaluating the durability of composition of RNA virome mark evolutionary transitions in green plants. BMC BIOLOGY 14:68 resistances based on the transgenic expression of artificial microRNAs designed to target viral genomes. WILLEMSEN, A., ZWART, M.P., HIGUERAS, P., SARDANYÉS, J. Y ELENA, 9. As a result of collaborations, we are doing molecular S.F. (2016) Predicting the stability of homologous gene epidemiology and phylogeographic studies for several duplications in a plant RNA virus. Genome Biology and agronomically important viruses (e.g., citrus tristeza, pepino Evolution 8:3065-3082 mosaic, or wheat dwarf viruses). CERVERA, H., LALIC, J., Y ELENA, S.F. (2016) Effect of host species on the topography of fitness landscape for a plant RNA virus. JOURNAL OF VIROLOGY 90:10160-10169

ELENA, S.F. (2016) Local adaptation of plant viruses: lessons from experimental evolution. MOLECULAR ECOLOGY doi: 10.1111/mec.13836:doi: 10.1111/mec.13836

WILLEMSEN, A., ZWART, M.P., AMBRÓS, S., CARRASCO, J.L. Y ELENA, S.F. (2016) 2b or not 2b: experimental evolution of functional exogenous sequences in a plant RNA virus. Genome Biology and Evolution

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VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLOUTIVA DE PLANTAS

Publicaciones Publicaciones Publications Publications (2016) High WILLEMSEN, A., ZWART, M.P. Y ELENA, S.F. AMBRÓS, S., MARTÍNEZ, F., IVARS, P., HERNÁNDEZ, C., DE LA virulence does not necessarily impede viral adaptation IGLESIA, F. Y ELENA, S.F. (2017) Molecular and biological to a new host: a case study using a plant RNA virus. characterization of an isolate of Tomato mottle mosaic bioRxiv 17:25 virus (ToMMV) infecting tomato and other experimental

hosts in eastern Spain. European Journal of Plant AMBRÓS, S., MARTÍNEZ, F., IVARS, P., HERNÁNDEZ, C., DE LA Pathology 149:261-268 IGLESIA, F. Y ELENA, S.F. (2016) Molecular and biological characterization of an isolate of Tomato NAVARRO, R., AMBRÓS, S., MARTÍNEZ, F., ELENA, S.F. (2017) mottle mosaic virus (ToMMV) infecting tomato and Diminishing returns of inoculum size on the rate of a plant other experimental hosts in a greenhouse in Valencia, RNA virus evolution. Europhysics Letters (EPL) 120:38001 Spain. bioRxiv doi: 10.1101/063255:doi: 10.1101/063255 Tesis Doctorales WU, B., ZWART, M.P., SÁNCHEZ-NAVARRO, J. Y ELENA, S.F. Doctoral Theses (2016) Within-host evolution of segments ratio for the tripartite genome of Alfafa mosaic virus. bioRxiv doi: Anouk Willemsen ‘Experimental evolution of genome architecture and 10.1101/066084:doi: 10.1101/066084 complexity in an RNA virus’ (2016) Dirctores: S.F. Elena

CHAO, L. Y ELENA, S.F. (2016) Non-linear tradeoffs allow cooperation to evolve from Prisoner’s Dilemma to Snow Proyectos Drift. bioRxiv doi: 10.1101/091041:doi: 10.1101/091041 Projects

WILLEMSEN, A., ZWART, M.P. Y ELENA, S.F. (2017) High ‘Evolución de virus en huéspedes con susceptibilidad variable: virulence does not necessarily impede viral adaptation consecuencias en eficacia y virulencia y cambios en las redes to a new host: a case study using a plant RNA virus. BMC interactómicas de proteínas virus-huésped’ MINECO. BFU2015-65037-P. Evolutionary Biology 17:25 Del 2016 al 2019. IP: S.F. Elena

RODRIGO, G., DARÒS J.A. Y ELENA, S.F. (2017) Virus-host ‘Comparative systems biology of host-virus interactions’ Generalitat interactome: putting the accent on how it changes. Valenciana. PROMETEOII/2017/021. Del 1 Enero 2014 - 31 Diciembre Journal of Proteomics 156:1-4 2017. IP: S.F. Elena

WILLEMSEN, A., ZWART, M.P., AMBRÓS, S., CARRASCO, J.L. Y ELENA, S.F. (2017) 2b or not 2b: experimental evolution Cursos of functional exogenous sequences in a plant RNA virus. Genome Biology and Evolution 9:297-310 Courses

MINICKA, J., ELENA, S.F., BORODYNKO-FILAS, N., RUBIS, B. Y S.F. Elena. Máster en Virología (2016) y (2017) ‘Interacción virus- HASIÓW-JAROSZEWSKA, B. (2017) Strain-dependent hospedador. Biología Evolutiva de la Emergencia de Virus de RNA’ F ac ultad mutational effects for Pepino mosaic virus in a natural de Veterinaria, Madrid 3.5 Horas

host. BMC Evolutionary Biology 17:67 S.F. Elena. Doctorado. (2017) Frontiers in Systems Biology Program/ A systems biology perspective to the evolution of virus-plants interactions. ELENA, S.F. (2017) Local adaptation of plant viruses: lessons from experimental evolution. Molecular Ecology 26:1711- Weizmann Institute of Science, Rehovot, Israel. 2 Horas.

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CHAO, L., ELENA, S.F. (2017) Nonlinear trade-offs allow the cooperation game to evolve from prisoner’s dilemma to snow drift. Proceedings of the Royal Society B 284:20170228

MARTÍN, S., CUEVAS, J.M., GRANDE-PÉREZ, A. Y ELENA, S.F. (2017) A putative antiviral role of plant cytidine deaminases. F1000 Research 6:222

WU, B., ZWART, M.P., SÁNCHEZ-NAVARRO, J. Y ELENA, S.F. (2017) Within-host evolution of segments ratio for the tripartite genome of Alfafa mosaic virus. Scientific Reports 7:5004

KUTNJAK, D., ELENA, S.F. Y RAVNIKAR, M. (2017) Time-sampled population sequencing reveals the interplay of selection and genetic drift in experimental evolution of Potato virus Y. Journal of Virology 91:e00690-17

VALVERDE, S., ELENA, S.F. Y SOLÉ, R.V. (2017) Spatially-induced nestedness in a neutral model of phage-bacteria networks. Virus Evolution 3:vex021

152 VIROLOGÍA MOLECULAR Y EVOLOUTIVA DE PLANTAS

REDES DE REGULACIÓN DE LA RESPUESTA A ESTRES MEDIADA POR RNA NO CODIFICANTES

Ante una situación de estrés, se desencadena en la planta una respuesta específica que se traduce en adaptación a la condición adversa. Como consecuencia de este proceso de búsqueda de homeostasis la planta suele comprometer su desarrollo, lo que en las especies agrícolas se traduce en un significativo descenso en la producción. Por esta razón, la caracterización de los mecanismos que regulan la repuesta a estrés, ha sido objetivo prioritario de aquellos planes de mejora que pretendían proteger a un determinado cultivo frente acondiciones ambientales adversas. Sin embargo, en un futuro próximo y, condicionada Investigadores de Plantilla / por los efectos del cambio climático la agricultura extensiva se Contracted Researchers enfrentará a situaciones continuas de estrés múltiple, lo que Gustavo Gómez limitará drásticamente su desarrollo. (Científico Titular CSIC / Research Ante este nuevo escenario ambiental ha surgido la necesidad Scientific-CSIC) de implementar estrategias innovadoras que combinan Investigadores Post-doctorales / transcriptómica, proteómica y metabolómica en un intento de Post-Doctoral Researchers comprender los mecanismos que se desencadenan en la planta Mª Carmen Márquez expuesta a estrés. Sin embargo, por regla general, estas aproximaciones excluyen las alteraciones producidos a nivel Investigadores Pre-doctorales / de los RNAs no codificantes, a pesar de que son cada vez más Pre-Doctoral Researchers las evidencias que sugieren para ellos un rol preponderante en Antonio Bustamante los procesos biológicos. Se ha propuesto que en plantas los

ncRNAs estarían implicados en funciones tales como Estudiante Trabajo Fin de Máster / Master’s Thesis Students regulación del desarrollo y en procesos de respuesta al estrés. Wilson David Dávila No obstante, se desconocen la gran mayoría de los Andrés Sanz mecanismos funcionales de estos ncRNAs o los potenciales Pablo García ¨targets¨ de su actividad. Nuestro investigación esta centrada Alejandro Sanz en caracterizar las alteraciones en los niveles de acumulación Manuel Gorriz de ncRNAs en cucurbitáceas (melón (C. Melo) y pepino (C.

sativus)) sometidas a condiciones adversas e inferir su posible

implicación en los procesos moleculares que regulan la repuesta a estrés. Resultados recientes obtenidos en nuestro laboratorio permiten suponer que alteraciones a nivel epigenético, relacionadas con la metilación del DNA, pueden estar relacionadas con la repuesta a estrés biótico. Este conocimiento, combinado con aproximaciones bioinformáticas integradas en modelos reguladores inferidos a partir de biología de sistemas posibilitará el desarrollo de herramientas biotecnológicas que permitirán potenciar la tolerancia de cultivos a situaciones de estrés múltiple.

También llevamos adelante una línea de investigación complementaria que tiene como objetivo el estudio de los mecanismos reguladores de la planta que pudiesen resultar alterados durante el proceso de patogénesis inducido por infecciones viroidales. Los viroides son un tipo especial de patógeno sub-viral compuesto por una cadena de RNA simple incapaz de codificar proteínas. El objetivo principal d esta línea es optimizar el uso de viroides como sondas moleculares para el estudio de mecanismos de regulación en plantas controlados por long non coding RNAs.

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PLANT MOLECULAR AND EVOLUTIONARY VIROLOGY

STRESS RESPONSE MEDIATED BY NC-RNA Publicaciones Publications REGULATORY NETWORKS CASTELLANO M., MARTINEZ G., MARQUES MC., MORENO J., KÖHLER In natural conditions, in plants exposed to stress are C., PALLAS V. & GOMEZ G (2016) Changes in the DNA triggered diverse responses resulting in adaptation to adverse methylation pattern of the host male gametophyte of viroid- conditions. These environmental conditions are major limiting infected cucumber plants. Journal of Experimental Botany factors for development and productivity in agricultural 67:5857-5868 species. For this reason, the molecular basis of the mechanisms that regulate the response to stress has been extensively CASTELLANO, M.; PALLÁS, V. AND GÓMEZ, G (2016) A pathogenic studied. long noncoding RNA redesigns the epigenetic landscape of the infected cells by subverting host Histone Deacetylase 6 Current and predicted climatic conditions, consequence of activity. New Phytologist 211:1311-1322 climate change effects, pose a serious challenge for extensive agricultural production in the near future. COLIMBA J, FALCON E, CASTRO E, DAVILA-ALDAS D, PALLÁS V, Conditioned by this new environmental scenario has been a SANCHEZ-NAVARRO J AND GOMEZ G (2016) First report of need to implement innovative strategies that combine ¨Omics¨ Alfalfa mosaic virus in red pepper plants in Ecuador. Plant approaches in an attempt to understand the mechanisms that Disease 100:1026-1027 are triggered in the plant exposed to multiple stresses. However, commonly, these approaches exclude the changes produced at the level of non-coding RNAs, although increasingly evidence suggests to them a major role in Tesis Doctorales biological processes. It is proposed that in plants the ncRNAs Doctoral Theses would be involved in functions such as development and stress response. However, in general the functional mechanisms Mayte Castellano ‘Estudio de las Alteraciones en la Metilación del DNA controlling the regulatory bases of these ncRNAs are currently del Huésped Inducidas por un Viroide Nuclear’ (2016) Dirctores: unknown. Based on this background our research is focused on Gustavo Gomez - Vicente Pallas the analysis of the changes in the accumulation levels of ncRNAs in cucurbits exposed to adverse conditions in order to identify and characterize the regulatory networks mediated by Proyectos non-coding RNAs involved in the modulation of plant-response Projects to multiple stresses. Recent results obtained in our group, support that epigenetic changes associated to DNA methylation ‘Characterization of the plant-stres response mediated by ncRNAs in could be related to response to biotic stress. cucurbits’ MINECO AGL2013-47886-R. Del 01/01/2014 al For this work, we use as experimental model Cucurbitaceas, 31/12/2016 IP: G. Gómez mainly Cucumis sativus and Cucumis melo plants. This knowledge, combined with approximations bioinformatics ‘Validacion funcional de las redes de sncrnas que regulan la repuesta a estres en melon. Analisis de su potencial como fuente de tolerancia a integrated in regulatory models inferred from systems biology condiciones ambientales adversas’ MINECO. AGL2016-79825-R . Del will enable development of biotechnological tools that will 30/12/16 al30/12719. IP: G. Gómez enhance the tolerance of crops to stress multiple. This knowledge, combined with approximations bioinformatics ‘Identificación y caracterización de miRNAs específicamente expresados en integrated regulatory models inferred from systems biology plantas de melón expuestas a estrés biótico y abiótico.’ CSIC. 201540I003. will enable development of biotechnological tools that will Del 01/10/2015 al 30/09/16. IP: G. Gómez enhance the tolerance of crops to stress multiple. For this work, we use as experimental model Cucurbitaceas, ‘Optimización para uso a escala industrial de un sistema para la expresión selectiva de compuestos heterologos en cloroplastos mediado mainly Cucumis sativus and Cucumis melo plants. This por non-coding RNAs’ MINECO. BIO2014-61826-EXP. Del 01/09/2015 knowledge, combined with approximations bioinformatics al 31/08/2017. IP: G. Gómez integrated in regulatory models inferred from systems biology will enable development of biotechnological tools that will enhance the tolerance of crops to stress multiple.

We also maintain complementary research linen focused on deciphering the molecular basis of the plant regulatory networks altered during pathogenesis process associated to viroid infections. The viroids are a special type of sub-viral plant-pathogens composed by a single non-coding RNA molecule able to infect a significant number of hosts. The main objective of this line is optimizing the use of the viroids as molecular probes to contribute to decipher the regulatory mechanisms controlled by nc-RNAs in plants.

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