F R E P L A T A

COMISIÓN ADMINISTRADORA DEL RÍO DE LA PLATA COMISIÓN TÉCNICA MIXTA DEL FRENTE MARÍTIMO

Proyecto

PROTECCIÓN AMBIENTAL DEL RÍO DE LA PLATA Y SU FRENTE MARÍTIMO: PREVENCIÓN Y CONTROL DE LA CONTAMINACIÓN Y RESTAURACIÓN DE HÁBITATS

Proyecto PNUD/GEF RLA/99/G31

Subproyecto

ESPECIES ANIMALES BENTÓNICAS INTRODUCIDAS, ACTUAL O POTENCIALMENTE INVASORAS EN EL SISTEMA DEL RIO DE LA PLATA Y LA REGION COSTERA OCEÁNICA ALEDAÑA DEL URUGUAY Y DE LA ARGENTINA.

ALCANCE: DIAGNÓSTICO DE SITUACIÓN.

RESPONSABLE: Pablo Enrique Penchaszadeh MUSEO ARGENTINO DE CIENCIAS NATURALES “BERNARDINO RIVADAVIA” Buenos Aires 2003

Este informe puede ser citado como This report may be cited as:

Penchaszadeh, P.E., M.E. Borges, C. Damborenea, G. Darrigran, S. Obenat, G. Pastorino, E. Schwindt y E. Spivak. 2003. Especies animales bentónicas introducidas, actual o potencialmente invasoras en el sistema del Río de la Plata y la región costera oceánica aledaña del Uruguay y de la Argentina. En “Protección ambiental del Río de la Plata y su frente marítimo: prevención y control de la contaminación y restauración de habitats” Proyecto PNUD/GEF RLA/99/g31, 357 páginas (2003).

Editor: Pablo E. Penchaszadeh Asistentes al editor: Guido Pastorino, Martin Brögger y Juan Pablo Livore.

2 TABLA DE CONTENIDOS RESUMEN ...... 7 INTRODUCCIÓN...... 11 ALGUNAS DEFINICIONES...... 13 Mecanismos de las introducciones...... 13 CARACTERÍSTICAS DE UNA INVASIÓN EXITOSA...... 15 CUALIDADES DE UN INVASOR EXITOSO...... 15 LA EPIDEMIOLOGIA DE INVASIONES...... 17 LOS HUMANOS COMO AGENTES DISPERSIVOS DE POTENCIALES INVASORES...... 18 LA TRANSFORMACIÓN DE INMIGRANTE A INVASOR ...... 20 IDENTIFICANDO FUTUROS INVASORES Y COMUNIDADES VULNERABLES...... 21 ATRIBUTOS DE INVASORES ...... 22 VULNERABILIDAD DE LA COMUNIDAD A INVASIONES...... 23 INVASIONES BIÓTICAS COMO AGENTES DE CAMBIO GLOBAL...... 25 CONSECUENCIAS ECONÓMICAS...... 26 LITERATURA CITADA...... 30 EL MEJILLÓN DORADO LIMNOPERNA FORTUNEI (DUNKER, 1897) EN EL RÍO DE LA PLATA...... 38 ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN...... 38 DESCRIPCIÓN Y MODO DE VIDA...... 40 VÍA DE INGRESO ...... 41 DISTRIBUCIÓN ...... 42 ABUNDANCIA ...... 48 CICLO REPRODUCTIVO...... 52 EDAD Y CRECIMIENTO ...... 62 CAUSALES DE DISPERSIÓN ...... 64 EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL...... 67 Competencia, parásitos y depredadores ...... 73 EFECTOS SOBRE EL AMBIENTE HUMANO ...... 76 Problemas que ocasiona...... 78 Macrofouling en agua dulce...... 79 PREVENCIÓN Y CONTROL...... 80 Bioensayos. Casos ...... 81 Técnicas y tratamientos de prevención y control ...... 88 Programa de prevención/control ...... 96 Planes de amortiguamiento...... 98 Beneficios de una invasión ...... 101 AGRADECIMIENTOS ...... 102 LITERATURA CITADA...... 102 APÉNDICE...... 114 Simposio VI “Bivalvos invasores dulciacuícolas del cono sur” ...... 114 Conclusiones...... 114 Recomendaciones generales, prevención y control de bivalvos invasores ...... 114 Recomendaciones a ser consideradas por Instituciones Gubernamentales...... 115

3 LA ALMEJA DE AGUA DULCE CORBICULA FLUMINEA (MÜLLER, 1774)117 ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN...... 117 DISTRIBUCIÓN ...... 119 DISTRIBUCIÓN ESPACIO-TEMPORAL...... 122 ABUNDANCIA ...... 125 CICLO REPRODUCTIVO...... 131 EDAD Y CRECIMIENTO ...... 134 CAUSALES DE DISPERSIÓN ...... 139 DISPERSIÓN DE LOS ESTADOS DE PEDIVELIGER Y JUVENIL ...... 139 DISPERSIÓN DE LOS ADULTOS...... 140 TOLERANCIA DE LA ALMEJA ASIÁTICA A CONDICIONES AMBIENTALES EN EL TRANSPORTE O AMBIENTE INVADIDO...... 140 Hipoxia ...... 141 Tolerancia a la salinidad y osmoregulación ...... 142 Temperatura ...... 143 Tolerancia a la exposición ...... 143 EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL...... 144 COMPETENCIA Y DEPREDADORES ...... 145 Competencia ...... 145 Depredación ...... 146 EFECTOS SOBRE EL AMBIENTE HUMANO ...... 149 ASPECTOS SECUNDARIOS APROVECHABLES...... 151 AGRADECIMIENTOS ...... 154 LITERATURA CITADA ...... 154 EL POLIQUETO INVASOR FORMADOR DE ARRECIFES FICOPOMATUS ENIGMATICUS (FAUVEL, 1923) EN AMBIENTES ESTUARIALES ...... 165 POSICIÓN TAXONÓMICA Y DISTRIBUCIÓN ...... 165 CARACTERÍSTICAS GENERALES Y ABUNDANCIA ...... 166 CICLO REPRODUCTIVO...... 170 ASENTAMIENTO LARVAL ...... 178 EDAD Y CRECIMIENTO ...... 179 De los individuos ...... 179 De los arrecifes...... 185 EFECTOS AMBIENTALES...... 187 COMPETIDORES, DEPREDADORES Y PARÁSITOS ...... 192 POSIBLES PREVENCIONES, PLANES DE MONITOREO, PLANES DE AMORTIGUAMIENTO, POSIBILIDADES DE DISPERSIÓN ...... 194 AGRADECIMIENTOS ...... 196 LITERATURA CITADA...... 196 INTRODUCCIÓN...... 204 ANTECEDENTES...... 206 DESCRIPCIÓN DE LA ESPECIE ...... 207 Ubicación taxonómica y sinonimia ...... 209 HÁBITAT Y ECOLOGÍA...... 209 Epibiosis ...... 211 Alimentación, presas y depredadores...... 211 4 Parásitos...... 212 TOLERANCIA AMBIENTAL DEL ADULTO ...... 212 BIOLOGÍA REPRODUCTIVA ...... 213 Primera maduración sexual ...... 215 Comportamiento de cópula y liberación de gametas ...... 216 Liberación de gametas y frecuencia de camadas en acuario...... 217 Fecundidad, tamaño de huevo, largo de concha en la eclosión y modo de desarrollo ...... 217 Proporción de sexos ...... 218 Primera maduración sexual con el estadio de desarrollo gonadal...... 220 Patrón de cría...... 220 Ovicápsulas y huevos ...... 221 Ninguna evidencia de huevos nutritivos...... 224 Estimación de edades ...... 226 Experimentos de tolerancia de las larvas a la salinidad ...... 226 DISCUSIÓN...... 227 LITERATURA CITADA...... 233 LOS CIRRIPEDIOS LITORALES (CIRRIPEDIA, THORACICA, BALANOMORPHA) DE LA REGIÓN DEL RÍO DE LA PLATA Y LAS COSTAS MARINAS ADYACENTES ...... 241 INTRODUCCIÓN...... 241 LOS CIRRIPEDIOS ...... 241 LOS CIRRIPEDIOS TORÁCICOS...... 243 LOS CIRRIPEDIOS TORÁCICOS BALANOMORFOS...... 244 Morfología...... 244 Historia natural ...... 246 Alimentación...... 246 Crecimiento ...... 246 Vida aérea ...... 247 Reproducción y desarrollo ...... 247 Historia de vida ...... 249 Genética de poblaciones...... 251 Parásitos...... 251 ESPECIES INVASORAS ...... 251 LOS CIRRIPEDIOS BALANOMORFOS, EL FOULING Y SU CONTROL ...... 252 ÁREA DE ESTUDIO...... 253 Regiones biogeográficas ...... 253 Las costas ...... 253 ESPECIES DE BALANOMORFOS REGISTRADAS...... 254 LAS ESPECIES INVASORAS REGISTRADAS EN EL RÍO DE LA PLATA Y LAS COSTAS MARINAS ADYACENTES...... 255 Balanus amphitrite ...... 255 Balanus glandula...... 261 Balanus improvisus ...... 267 Balanus trigonus...... 271 ¿CÓMO SE ESTABLECE Y PROSPERA UNA POBLACIÓN DE “DIENTES DE PERRO”? ...... 274

5 LITERATURA CITADA...... 276 APÉNDICE...... 295 LA OSTRA DEL PACÍFICO, CRASSOSTREA GIGAS (THUMBERG, 1793) EN LA PROVINCIA DE BUENOS AIRES, ARGENTINA...... 301 INTRODUCCIÓN...... 301 POSIBLE ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN ...... 304 TRANSFERENCIAS ...... 306 DISTRIBUCIÓN ...... 308 BREVE DESCRIPCIÓN DE LA BAHÍA ANEGADA, AMBIENTE DE LA OSTRA DEL PACÍFICO ...... 309 BANCOS DE OSTRAS EN LAS MARISMAS ...... 312 Abundancia en bancos de marismas ...... 315 BANCOS DE OSTRAS EN RESTINGAS O PLANICIES DE ABRASIÓN POR OLAS (PAO) ...... 321 Abundancia en bancos de restingas ...... 322 EDAD Y CRECIMIENTO ...... 324 CICLO REPRODUCTIVO...... 327 CAUSALES DE DISPERSIÓN ...... 330 EFECTOS SOBRE LA BIOTA LOCAL ...... 332 COMPETIDORES, PARÁSITOS Y DEPREDADORES ...... 336 LA PROBLEMÁTICA DEL CULTIVO DE LA OSTRA DEL PACÍFICO EN ARGENTINA...... 341 AGRADECIMIENTOS ...... 351 LITERATURA CITADA...... 352

6 RESUMEN

El mejillón dorado Limnoperna fortunei (Dunker, 1897) en el Río de la Plata

En el año 1991 se detectó la introducción en el Río de la Plata de Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (mejillón dorado o golden mussel). Fue este tambien la primera vez para las Américas. Se trata de una especie de bivalvo de agua dulce, de la familia Mytilidae, oriundo de ríos y arroyos de China y sudeste de Asia. La introducción no intencional de Limnoperna fortunei a América, se realizó casi con seguridad, a través del agua de lastre de los buques transoceánicos. Invadió Hong Kong en el año 1968, Japón y Taiwan en los ´90. Su hábito es epifaunal bisado, y se adhiere sobre sustratos duros naturales (desde troncos y vegetación acuática a limo-areno-compacto) y artificiales (desde murallones, espigones, caños, etc., hasta plásticos y vidrios). Su carácter eurioico le permite una rápida y efectiva distribución en los cuerpos de agua en los que se encuentra. Desde su introducción en el Río de la Plata, Argentina, en 1991, invadió cuatro importantes ríos de la Cuenca del Plata. En 1991, se hallaba solo en el Río de la Plata; en 1996 invade el río Paraná y Paraguay. Recién en el 2001, se lo cita en el Río Uruguay. En 1999 invade la cuenca del Guaíba, Brasil. Hasta el año 1991, se lo encontraba sólo en la Argentina. En la actualidad se lo encuentra también en Uruguay, Paraguay y Brasil. Ha recorrido a contracorriente 240 km por año. Entre 1991 y 1995, se registra un importante incremento en la densidad (de 4 a 5 ind.m-2 hasta superar los 150.000 ind.m-2). El impacto que ocasiona tanto en el ambiente humano como en el natural es estudiado en la región. Si bien es común en el agua de estuarios y mares, en el agua dulce en la Región Neotropical, el macrofouling es novedoso y se remonta solo al año 1994, época donde fue tratado el primer caso (toma de agua de la Planta Potabilizadora de la ciudad de La Plata, Río de la Plata, Argentina). En esta contribución, se exponen en forma sintética, los conocimientos que existen del mejillón dorado en general y los existentes en la Región Neotropical en particular, fundamentalmente en relación con su distribución espacial, forma de dispersión y los impactos ocasionados; los estudios biológicos existentes y los potenciales beneficios que pueden ocasionar.

El poliqueto invasor formador de arrecifes Ficopomatus enigmaticus (Fauvel, 1923) en ambientes estuariales

Ficopomatus enigmaticus (Polychaeta: Serpulidae) es una especie cosmopolita formadora de arrecifes introducida mas de 60 años atrás en varios estuarios y lagunas costeras en Argentina y Uruguay. En este trabajo se revisan los patrones de distribución y abundancia de los poliquetos y de los arrecifes generados por ellos, asi como ciclo reproductivo, asentamiento y reclutamiento. Del mismo modo que los arrecifes de coral, los arrecifes de poliquetos constituyen una fuente de refugio y alimento para muchas otras especies. Algunas viven entre los tubos individuales y otras, como los cangrejos adultos, habitan debajo de los arrecifes. Aquí también se analizaron los patrones y procesos ecológicos que involucran a los arrecifes y a las especies habitando en ellos. Investigaciones recientes muestran que los arrecifes tienen fuertes efectos directos e indirectos sobre las comunidades nativas y también los procesos físicos del ambiente en que se establecen. Estas investigaciones sugieren que tanto los cambios antropogénicos 7 como la poca abundancia de especies competidoras y predadoras favorecen el éxito de esta especie exótica. A pesar de la amenaza que esta especie significa para la integridad ecológica de los ambientes invadidos, actualmente no existen estudios dirigidos a prevenir y controlar esta especie las lagunas costeras y estuarios del Atlántico Sudoccidental en que se halla expandiendo.

La almeja de agua dulce Corbicula fluminea (Müller, 1774)

El bivalvo de agua dulce Corbicula fluminea (Müller, 1774) o "almeja asiática" es nativo desde el sudeste de Asia al oeste de Turquía, Japón, Indonesia, norte y este de Australia y África, excepto en la región del Sahara. Corbicula fluminea fue citada por primera vez para la región Neotropical, junto con otra especie del mismo género, C. largillierti (Philippi, 1811) por Ituarte en 1981. Estas dos especies se encontraron en el Río de la Plata, Argentina y se estimó como fecha probable de introducción fines de la década del ’60 o principios de la del ’70. Para Brasil, se estima su fecha de introducción a principios de los ’70. En 1983, se reportan la presencia de Corbicula sp. en Uruguay, estimando su invasión en 1979. La presencia de Corbicula sp. en Bolivia es probable aunque no confirmada. De esta forma, C. fluminea, ocupa actualmente un amplio rango geográfico en América del Sur. Como toda especie invasora, la almeja asiática impacta sobre los ambientes ocupados. El impacto en el ambiente natural que provocó y provoca la invasión de C. fluminea en la región Neotropical no fue prácticamente estudiado. Este hecho se debe, probablemente, a la escasa o nula trascendencia que se otorgaba, en la época de la introducción de esta especie, a la problemática causada por las especies invasoras. Un hecho semejante ocurre en América del Norte, donde, a pesar de que la invasión de la almeja asiática se produjo a principios del Siglo XX y que ha ocasionado severos impactos económicos, el impacto ambiental que causa esta especie en el medio, es aún escasamente conocido. En Estados Unidos C. fluminea recibe el calificativo de "especie peste" por su: 1) alta capacidad reproductiva, alta tasa de crecimiento, temprano estado juvenil libre y gran poder de dispersión; 2) los importantes problemas económicos que provoca al ocluir cañerías, canales de riego, etc. (macrofouling). Por su parte, en América del Sur, se detectaron escasos casos de impacto en el ambiente humano, macrofouling, en Brasil. En esta contribución, se desarrolló en forma de síntesis, los conocimientos que existen en la Región Neotropical en relación con su distribución espacial, forma de dispersión y los impactos ocasionados; los estudios biológicos existentes y los potenciales beneficios que pueden ocasionar.

La ostra del Pacífico, Crassostrea gigas (Thumberg, 1793) en la Provincia de Buenos Aires, Argentina

La distribución de Crassostrea gigas se ha extendido desde su hábitat original en Japón, China y Corea hacia América, Australia y Europa, por medio de trasplantes artificiales de juveniles para cultivo. En 1994 se hallaron ejemplares en Bahía Anegada (sur de la Provincia de Buenos Aires), fruto de una introducción no autorizada ocurrida en 1981. En 1998, la especie fue trasplantada, como semilla producida en el criadero de San Antonio Oeste (Provincia de Río Negro), a tres ambientes de la provincia de Santa Cruz

8 y a Las Toninas (norte de la provincia de Buenos Aires). También en 1998 se registró la introducción ilegal de adultos de C. gigas en el Golfo San Matías (provincia de Río Negro). En la Bahía Anegada, la especie ha formado bancos mediolitorales en dos ambientes: en marismas bajas, y en restingas de tosca (plataformas de abrasión por olas). Los bancos de restingas no han sido sometidos a grandes explotaciones y su densidad en 2002 fue de 32,4±7,5 ostras.m-2. Los bancos de marismas fueron fuertemente explotados ilegalmente en abril de 1999, causando una reducción altamente significativa en la densidad. En 2001 el banco explotado tenía sólo 0,8±0,2 ostras.m-2, probablemente por una combinación de extracción ilegal, mortalidad natural y bajos reclutamientos durante dos años consecutivos. El ciclo reproductivo presenta un pico estival de emisión de gametas, evidenciado por la caída significativa del índice de condición registrado en enero, en coincidencia con máximos de temperatura del agua y disponibilidad de alimento. La proporción de reclutas fue del 30 % en marzo de 1999, proporción que bajó a 20% en 2000 y a sólo un 2% en 2001. Esta tendencia coincide con la disminución de spat captados sobre colectores artificiales (tejas encaladas), con 86,2 (±9,9) spat por teja en 1999; 15,6 (±3) en 2000, y sólo 1,7 (±0,3) en 2001. La población en Bahía Anegada parece incrementarse en pulsos de dos a tres años. No se ha estudiado si C. gigas ha afectado la biodiversidad de este ambiente. Un programa del gobierno provincial autorizó la extracción de ostras en bancos de restingas y la extracción de ostras menores de 5 cm de las marismas destinadas al cultivo, amortiguando el crecimiento de la población y fomentando el aprovechamiento productivo del recurso, al tiempo que derogó la prohibición de la extracción del recurso, implantada en 1998.

El caracol Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Gastropoda: Muricidae) en aguas sudamericanas

Rapana venosa (Valenciennes, 1846) es un gasterópodo marino originario del sudeste asiático que arribó a las costas del Río de la Plata en 1999. Previamente fue encontrada en la Bahía de Chesapeake en el Norte de los Estados Unidos en 1998. Actualmente se distribuye en varios países europeos con costas en el Mediterráneo además del Mar Negro. Se describe la morfología de la concha y de sus cápsulas ovígeras. En cuanto a su biología reproductiva se analizan dos casos contrastantes en regiones distantes. Una en su lugar de origen, Corea y otro en la región de la Bahía de Chesapeake recientemente introducida. En Corea la postura ocurre entre mayo y comienzos de agosto cuando la temperatura del mar llega a los 18-26°C. El ciclo reproductivo de las hembras se dividió en 5 estadios sucesivos: estado activo temprano (septiembre a febrero), estado activo tardio (octubre a abril), estado de madurez (marzo a julio), estado de liberación parcial (mayo a agosto) y, estado de recuperación (junio a septiembre). La tasa de individuos alcanzando la primera madurez sexual fue de 51,6% en hembras de 7,1-8,0 cm de altura de valva y 100% en aquellas mayores de 10,1 cm. El número total de cápsulas ovígeras por individuo y el numero medio de huevos en una cápsula fue de 184 a 410 y 976 respectivamente. La fecundidad fue de aproximadamente 179.000 a 400.000 huevos por individuo, con dos a cuatro posturas durante la estación de puesta. La duración del desarrollo en las cápsulas ovígeras fue de 1`5-17 días a alrededor de 20°C. Rapana venosa es una especie con embriones que eclosionan como larvas

9 veligeras. La proporción de hembras y machos fue no significativamente diferente de 1:1. Aproximadamente un 80% de los huevos en la cápsula fueron fertilizados normalmente, y estos embriones eclosionaron como larvas velígeras. El restante 20% fracasó en alcanzar el desarrollo, pero no sirvieron de alimento como huevos nutritivos para las larvas de desarrollo normal. Se discute acerca de las probabilidades y consecuencias de Rapana venosa de convertirse en una especie invasora.

Los cirripedios litorales (Cirripedia, Thoracica, Balanomorpha) de la región del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes.

La fauna de cirripedios torácicos balanomorfos (“dientes de perro”) de la zona litoral del área de influencia del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes incluye 5 especies: Balanus amphitrite, B. glandula, B. improvisus, B. trigonus y Chthamalus bisinuatus. De ellas, sólo la última es endémica del Atlántico sudoccidental y, en realidad, el Río de la Plata representa el sur de su distribución geográfica. Las otras 4 especies son cosmopolitas y/o invasoras. B. amphitrite y B. trigonus aparentemente son originarias del Océano Pacífico y habrían llegado a estas costas no antes del fin del siglo XIX. B. improvisus, una especie eurihalina, es cosmopolita, probablemente invasora, pero su presencia en Argentina y Uruguay ya fue mencionada por Darwin en 1854. La llegada B. glandula, originaria del Pacífico nororiental, se produjo a fines de la década de 1960 y los primeros registros corresponden al puerto de Mar del Plata. La ausencia de depredadores y el efecto neutro o beneficioso de las algas, con una segregación espacial y temporal del uso del sustrato, condujeron a una exitosa colonización de B. glandula en el intermareal de zonas protegidas y expuestas de Mar del Plata. Desde allí, la especie se expandió a una velocidad de 40 Km por año, extendiéndose en la actualidad desde San Clemente del Tuyú, en la desembocadura del Río de la Plata hasta Comodoro Rivadavia. B. glandula modificó en forma rápida e intensa las comunidades litorales de fondos duros en un área geográfica muy dilatada y en un tiempo relativamente breve (30 años). En efecto, las costas continentales de Argentina carecían, hasta 1960, del típico “cinturón” de cirripedios que se halla presente en la mayoría de las costas rocosas del mundo. En el presente capítulo, se expone el estado actual del conocimiento de las especies que invadieron éste área, en el contexto de la fauna de cirripedios balanomorfos litorales del extremo sudoccidental de América del Sur, con énfasis. Se destaca la existencia de especies endémicas, cosmopolitas e invasoras, se describen las principales particularidades de la historia natural de estos organismos, complementadas con información proveniente de los detallados estudios que existen en especies del hemisferio norte, y se analizan las causas y consecuencias de la llegada de B. glandula a la Argentina.

10 Los cirripedios litorales (Cirripedia, Thoracica, Balanomorpha) de la región del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes

Eduardo Spivak Universidad Nacional de Mar del Plata Mar del Plata- Buenos Aires

INTRODUCCIÓN

La zona intermareal de gran parte de las costas rocosas del mundo se caracteriza por la presencia de cirripedios balanomorfos, que muchas veces forman un "cinturón" compacto (Dayton, 1994). Una excepción importante la constituía, hasta la década de 1960-70, la extensa costa argentina, desde la desembocadura del Río de la Plata hasta el estrecho de Magallanes (Olivier et al., 1966a, 1966b; Penchaszadeh, 1973; Ringuelet et al., 1962). La llegada de la especie exótica Balanus glandula Darwin, 1854, modificó en forma rápida e intensa las comunidades litorales de fondos duros en un área geográfica muy dilatada y en un tiempo relativamente breve (30 años). En el presente informe, se expone el estado actual del conocimiento de la fauna de cirripedios balanomorfos litorales en el extremo sudoccidental de América del Sur, con énfasis en la zona de influencia del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes. Se destaca la existencia de especies endémicas, cosmopolitas e invasoras, se exponen las principales particularidades de la historia natural de estos organismos, complementadas con información proveniente de los detallados estudios que existen en especies del hemisferio norte, y se analizan las causas y consecuencias de la llegada de B. glandula a la Argentina.

LOS CIRRIPEDIOS

Los cirripedios son crustáceos sésiles durante su vida adulta (Figura 1). Muchos de ellos se alimentan del plancton que capturan extendiendo sus 6 pares de patas 241 torácicas, llamadas cirros. Los cirros tienen 2 ramas y las numerosas prolongaciones delgadas de cada una de ellas forman una malla que retiene a las partículas suspendidas en el agua. La mayoría de las especies son hermafroditas con fertilización cruzada. Los

Figura 1. Esquema del ciclo de vida de un cirripedio balanomorfo. Son animales hermafroditas, generalmente de fecundación cruzada. Es decir, el pene de un individuo (pe) se introduce en la cavidad del manto de otro. El desarrollo embrionario tiene lugar en esa cavidad, de la que emergen las nauplii. Una larva nauplius tiene tres pares de apéndices: anténulas (a1), antenas (a2) y mandíbulas (m). Luego de varios estadios nauplii sucesivos, se origina una larva cypris, con dos valvas (en la figura una aparece removida) unidas por un músculo (m). Cada larva cypris tiene un par de ojos compuestos (o), un par de anténulas (a1) y 6 pares de patas torácicas (pt) o cirros. Este estadio larval se adhiere a un sustrato duro por medio de la anténula y sufre una metamorfosis. Aparecen las placas calcáreas, cuyo crecimiento será continuo; los 6 pares de cirros (pt) permanecen en el adulto, pero no los ojos y anténulas. La primera nauplius mide 0,2 mm de largo, la cypris menos de 2 mm. Los adultos no están en escala. huevos son incubados por los adultos y eclosionan como larvas planctónicas llamadas nauplius. Luego de varios estadios, cada uno más grande que el anterior, las nauplii sufren una metamorfosis y se transforman en larvas cypris. Estas larvas poseen 242 ojos, antenas y seis pares de apéndices (los futuros cirros), están protegidas por dos valvas y tienen, frecuentemente, un comportamiento gregario. Cuando las cypris localizan un ambiente apropiado, se adhieren a una superficie por medio de secreciones de las glándulas antenales, y muchas veces comienzan a secretar el exoesqueleto calcáreo. Los adultos de algunos grupos de cirripedios son parásitos y su estructura está altamente modificada, sin embargo, sus larvas permiten su correcta identificación. Los cirripedios, durante mucho tiempo considerados moluscos, llamaron la atención de Charles Darwin, quien reunió una colección de 10.000 especímenes y los estudió durante 8 años. El resultado fue su monografía acerca de la sistemática y evolución de las especies fósiles y vivientes (Darwin, 1854).

LOS CIRRIPEDIOS TORÁCICOS.

Los cirripedios más conspicuos son los que integran el orden Thoracica (torácicos), que viven en el interior de una conchilla. El cuerpo está contenido en una extensión de su propia pared, llamada manto, que es equivalente al caparazón de los restantes crustáceos. El manto secreta la conchilla, a veces reforzada por placas calcáreas. Los torácicos incluyen especies sésiles simétricas (Balanomorpha), sésiles asimétricas (Verrucomorpha), y pedunculadas (Lepadomorpha) (Tabla 1). El nombre vulgar de los cirripedios balanomorfos es “dientes de perro” (en inglés: barnacle), el de los lepadomorfos es “percebes”. Se ha usado ocasionalmente el término “escaramujo” como sinónimo de “diente de perro” (Werner, 1967) aunque el diccionario de la real Academia de la Lengua Española (versión 2001) considera escaramujo como sinónimo de percebe.

Tabla 1. Clasificación de los cirripedios balanomorfos, según Newman y Ross (1976) y Martin y Davis (2001).

Subphylum Crustacea Brünnich, 1772 Clase Maxillopoda Dahl, 1956 Infraclase Cirripedia Burmeister, 1834 Superorden Thoracica Darwin, 1854 Orden Pedunculata Lamarck, 1818 243 Orden Sessilia Lamarck, 1818 Suborden Brachylepadomorpha Withers, 1923 Suborden Verrucomorpha Pilsbry, 1916 Suborden Balanomorpha Pilsbry, 1916

LOS CIRRIPEDIOS TORÁCICOS BALANOMORFOS.

Los cirripedios balanomorfos viven adheridos a rocas u otros sustratos duros naturales (valvas de moluscos, caparazones de crustáceos, epidermis de ballenas, tortugas, peces, etc.) o artificiales (muelles, cascos de naves, etc.) (Figura 2).

Figura 2. Ejemplares de Balanus improvisus adheridos a una botella encontrada en la laguna Mar Chiquita. El fondo de esta laguna es de sedimentos blandos y son escasos los sustratos que pueden ser colonizados por cirripedios.

MORFOLOGÍA

Se caracterizan por sus conchillas cónicas, cuya pared está compuesta por 6 u 8 placas verticales. Estas placas limitan un orificio superior, están unidas a una base

244 calcárea o membranosa circular, que se pega al sustrato por medio de un cemento muy resistente, y tienen prolongaciones marginales de dos tipos, llamadas radius y ala según si recubren, o si son recubiertas por otras placas. Las 8 placas reciben distintos nombres: un rostro (con dos alae), dos rostrolaterales (con dos radii), dos laterales (con un ala y un radius), dos careno-laterales (con un ala y un radius) y una carena (con dos alae). El rostro y las dos rostrolaterales se fusionan en muchos casos y la placa así formada tiene dos radii. El orificio, opuesto a la base, está obturado por dos pares de placas móviles, que forman el opérculo: scutum del lado rostral, y tergum del lado carenal. Cuando el cirripedio está bajo el agua, los cirros se extienden a través del orificio y se abren como un abanico semicircular. Cuando está expuesto al aire, los cirros se retraen al interior de la conchilla; los scuta y terga cierran el orificio e impiden la deshidratación de los tejidos. La morfología de los cirripedios balanomorfos, incluyendo todos los caracteres necesarios para una identificación está detalladamente expuesta en Pilsbry (1916, págs. 3-9) y en Newman y Ross (1976, págs. 22-39). La sistemática actualizada del grupo está resumida en Martin y Davis (2001).

VARIABILIDAD MORFOLÓGICA

Las variaciones en la densidad de cirripedios balanomorfos litorales que se reclutan en un sustrato dado afectan la morfología y la dinámica poblacional de los adultos. A bajas densidades, la conchilla del “acorn barnacle” del hemisferio norte, Semibalanus balanoides (Linnaeus, 1767), adopta una forma chata, más ancha que alta. Cuando la densidad supera 0,25 individuos.cm-², los individuos compiten por el espacio y, en cuanto se tocan lateralmente, el crecimiento en diámetro es reemplazado por el crecimiento en altura. De este modo, su forma se aproxima a un cilindro (la traducción de su nombre vulgar inglés es “diente de perro con forma de bellota”). Sin embargo el peso seco y el volumen continúan aumentando. En cambio, a partir de densidades mayores a 1 individuo.cm-², la tasa de crecimiento disminuye con la densidad. La falta de espacio también afecta la reproducción. Cuando su densidad es alta, los individuos “columnares” invierten menos en soporte estructural (exoesqueleto) dado que están sostenidos por sus vecinos (Wu et al., 1977; Wu, 1980), crecen más rápido como consecuencia de mayores flujos de alimento debidos a su elevación sobre el

245 sustrato (Pullen y Labarbera, 1991; Bertness et al., 1998), tienen mayor espacio en la cavidad del manto, lo que permite incubar más huevos (Wethey, 1984a), y sufren menos el estrés térmico (Bertness, 1989). Sin embargo la sobrepoblación conduce a una elevada competencia y a organismos débiles que no sobreviven a la presión de los vecinos o al efecto de fuerzas externas (Bertness, 1989). El balance entre ventajas y desventajas depende del hábitat: las primeras superan a las segundas en hábitats que permiten sólo bajas tasas de crecimiento o que implican estrés físico, como ocurre en los niveles más altos del intermareal (Bertness, 1989; Stanford et al., 1994).

HISTORIA NATURAL

El conocimiento de la historia natural de los cirripedios balanomorfos cobró un particular ímpetu a partir de 1950. Fue entonces cuando E.W. Knight-Jones, A.J. Southward, H. y M. Barnes y, particularmente, D. J. Crisp, iniciaron sus estudios sobre la alimentación, el crecimiento, la reproducción y el desarrollo de Semibalanus balanoides y Elminius modestus Darwin, 1854. Los aportes de estos investigadores del Reino Unido, y de sus numerosos discípulos, fueron recopilados en el libro “Barnacle Biology”, editado por A. J. Southward (1987). La lista completa de publicaciones de D. J. Crisp, desde 1947 hasta su muerte en 1990, fue recopilada por Scheltema y Shumway (1990).

ALIMENTACIÓN

Los “dientes de perro” se alimentan filtrando con sus cirros zooplancton o partículas orgánicas de tamaño similar suspendidas en el agua. Los cirros son batidos rítmicamente en ausencia de corrientes y permanecen extendidos cuando existe un flujo de agua (Crisp y Southward, 1961; Trager et al., 1990, 1992). La tasa de alimentación de S. balanoides parece determinar la tasa de crecimiento: los individuos fijados en los sectores inferiores del intermareal están más tiempo sumergidos y crecen más rápido que aquellos fijados más arriba. (Barnes y Powell, 1953).

CRECIMIENTO

246 La conchilla crece en forma continua por su base. Sin embargo, la cutícula de estos animales es reemplazada periódicamente (muda o ecdisis) y por lo tanto el tamaño del “cuerpo” y de los apéndices encerrados por la conchilla aumenta en forma discontinua. La frecuencia con que ocurre la muda está determinada por la tasa de alimentación (y el alimento disponible) y, por la temperatura. La tasa de crecimiento disminuye con la edad y se calcularon valores entre 160 y 23 µm/día en S. balanoides

(Anderson, 1994; Crisp y Bourget, 1985). Además, esta tasa varía como consecuencia del efecto de distintos factores biológicos y ambientales tales como el flujo de la corriente, la orientación con respecto a la misma, el suministro de alimentos, la exposición a las olas, la altura en relación al nivel de mareas, el tipo de superficie y la competencia intra e interespecífica. Se comprobó que la influencia de la corriente, la exposición a las olas, y el nivel con respecto a las mareas sobre el crecimiento de S. balanoides es mayor que el efecto de las variaciones latitudinales de la temperatura (Crisp y Bourget, 1985).

VIDA AÉREA

La tolerancia a la desecación, relacionada con la permeabilidad de las placas de la conchilla, impone un límite superior a su distribución vertical (Foster, 1971); en costas con oleaje intenso y moda agitada el límite se expande pues el spray originado por las olas mantiene húmedo el sustrato.

REPRODUCCIÓN Y DESARROLLO

Semibalanus balanoides es hermafrodita de fecundación cruzada obligatoria (Barnes y Crisp, 1956), lo cual es la regla general de los balanomorfos. El pene extensible, situado entre el último par de cirros, es más largo que el cuerpo y es capaz de buscar en un área alrededor del adulto hasta encontrar una “hembra funcional” receptiva. Aunque un “macho funcional” puede inseminar varias veces a una “hembra funcional”, se requiere más de un “macho funcional” para fertilizar con éxito todos los huevos de una “hembra funcional”. Sin embargo, existen evidencias de autofecundación facultativa al menos en Balanus trigonus (Werner, 1967) y B. improvisus (Furman y Yule, 1990). El desarrollo larval de los cirripedios balanomorfos generalmente consta 247 de 6 nauplii, que se alimentan, y una cypris. El estado nutritivo de la cypris, su contacto con el sustrato, la exploración del mismo, la fijación, la metamorfosis y la mortalidad de los juveniles son eventos claves en el ciclo de vida de todas las especies (Tabla 2).

Tabla 2. Estudios descriptivos y experimentales sobre la transición entre la vida larval y la adulta, realizados en distintas especies de cirripedios torácicos balanomorfos. 1: Balanus amphitrite; 2: B. improvisus; 3: B. glandula; 4: Semibalanus balanoides; 5: Elminius modestus; 6: otras especies.

Etapa del Estudio Especie Autores ciclo de vida Variación de la disponibilidad 1 Qiu et al., 1997; Qiu y de alimento Qian, 1997; Gosselin y Qian, 1997 nauplius Variación de la disponibilidad 2 Lang y Marcy, 1982 de alimento efecto de la temperatura y la 5 Harms, 1986 salinidad cypris variación temporal de las 4 Jarrett y Pechenik, 1997 reservas energéticas rechazo de superficies 2 Bertsson et al., 2000 exploración microtexturadas de las cypris efecto de la condición 1 Miron et al., 1999, 2000 fisiológica contacto inicial, exploración y 1 Mullineaux y Butman, fijación 1991 contacto inicial y exploración 1 Lagersson y Høeg, 2002 adhesión 4 Walker, 1971, 1973; Yule y exploración Crisp, 1983; Yule y de las cypris Walker, 1984, 1985 y fijación asentamiento y comportamiento 1 Rittschof et al., 1984 en relación con el flujo de agua y la superficie variaciones temporales en la 4 Jarrett, 1997 especificidad de sustrato efecto de extractos de adultos 4,5 Knight-Jones, 1953; Knight- Jones y Stevenson, 1950; Larman y Gabbott, 1975 efecto de la salinidad y 2, 6 Dineen y Hines, 1992, extractos de adultos 1994a,b efecto de la edad, nivel de 1 Olivier et al., 2000 marea y biofilm Fijación efectos ambientales y genéticos 1 Holm, 1990 efectos ambientales 1 Kon-Ya y Miki, 1994

248 efecto de la humectación del 1 Rittschof y Costlow, 1989 sustrato efecto de la temperatura 5 Harms y Anger, 1989 efecto del film bacteriano 2 O’Connor y Richardson, 1996 efecto del film bacteriano 1 Maki et al., 1988, 1990 efecto de la edad y el contenido 1 Gatuito et al., 1996 de proteínas supervivencia efecto de la topografía del 4 Wethey, 1984b de las cypris sustrato, de adultos vivos o muertos y de otras cypris efectos de la edad y contenido 1 Harder et al., 2001 fijación y de lípidos metamorfosis efecto inductor de las 1 Kon-ya y Endo, 1995; Kon- catecolaminas y el triptofano ya et al., 1995 estructura, microscopía 1,2,4,5 Walley, 1969; Glenner y electrónica de barrido Høeg, 1993 metamorfosis efecto de la condición 1 Thiyagarajan et al., 2002a, fisiológica y de las condiciones b ambientales crecimiento variación temporal 4 Jarrett y Pechenik, 1997 de juveniles efecto de la alimentación 1 Gosselin y Qian, 2000 supervivencia influencia del retardo en la 1 Pechenik et al., 1993 y crecimiento metamorfosis de juveniles mortandad post-asentamiento 3 Gosselin y Qian, 1996 supervivencia efecto de la desecación 6 Denley y Underwood, 1979 de juveniles efecto de la depredación 3 Miller y Carefoot, 1989. variación temporal 4 Jarrett, 2000

HISTORIA DE VIDA

La información más completa sobre el patrón de reproducción, reclutamiento y crecimiento de una especie de cirripedio balanomorfo es la de S. balanoides, en el norte de Europa (Rainbow, 1984; Barnes, 1989; Barnes, 1992; Anderson, 1994), que se resume en la Tabla 3.

Tabla 3. Historia de vida de Semibalanus balanoides en el norte de Europa (basada en datos de White, 2001).

La cópula tiene lugar durante un período breve del año, en otoño. Cópula Después de la cópula el pene degenera y es regenerado en el

249 próximo verano. El desarrollo del pene y las gónadas es altamente sincrónico y está controlado por la temperatura y el fotoperíodo. Incubación y Los embriones fertilizados son conservados en dos sacos e fecundidad incubados en la cavidad del manto durante el invierno, cuando el animal no muda. Produce una camada anual, formada por 400- 10.000 huevos. La liberación de las larvas nauplii está sincronizada con el boom Eclosión algal de primavera. Esa sincronización es consecuencia de la liberación de una sustancia inductora de la eclosión por el adulto, luego de la ingestión de fitoplancton (Clare y Walker, 1986). Así las larvas planctotróficas se desarrollan en condiciones óptimas de alimentación en aguas superficiales. Desarrollo larval El desarrollo naupliar demanda dos meses. y dispersión El potencial de dispersión larval es de ca. 10 Km El asentamiento ocurre en primavera. Las cypris responden a Asentamiento y señales químicas que indican la presencia de conespecíficos (Crisp y Meadows, 1962, 1963). El período de asentamiento es de reclutamiento alrededor de un mes. El asentamiento y el reclutamiento son muy variables, en todas las escalas espaciales estudiadas (Jenkins et al., 2000) y entre años. Las variaciones en el asentamiento explican entre el 29 y el 99% de la variación en el reclutamiento. Supervivencia La densidad del asentamiento está relacionada con la orientación inicial de la costa respecto de los vientos más frecuentes. Las cypris tienen baja tolerancia a la desecación y la temperatura. La mortandad temprana es muy variable Crecimiento Crecen muy rápido durante la primera estación luego del reclutamiento (verano). Maduración Pueden alcanzar la madurez sexual al cabo de un año de vida sésil. Longevidad La duración de la vida varía de acuerdo con su posición en la costa: de 3 años (submareal) a 6 (niveles altos de intermareal).

250 GENÉTICA DE POBLACIONES

Se suponía que las poblaciones de balanos eran genéticamente homogéneas, como consecuencia de la vida larval relativamente larga y del comportamiento pasivo de las larvas durante la dispersión planctónica. Sin embargo, se ha demostrado la existencia de variaciones genotípicas en escalas espaciales grandes (Bertness y Gaines, 1992) y pequeñas (Furman et al., 1989; Schmidt y Rand, 1999; Schmidt et al., 2000).

PARÁSITOS

Semibalanus balanoides aloja varios parásitos: gregarinas (Apicomplexa), metacercarias de trematodes digeneos y el isópodo criptoníscido castrador Hemioniscus balani (Crisp, 1968).

ESPECIES INVASORAS

El caso mejor estudiado de invasión por parte de un cirripedio litoral es el de Elminius modestus, una especie originaria de Australia y Nueva Zelanda que colonizó las costas de Europa en la segunda mitad del siglo XX (Crisp, 1958). Los adultos de E. modestus llegaron a Inglaterra entre 1940 y 1943 (Bishop, 1947), transportados en los cascos de navíos o hidroaviones; sus larvas posiblemente también se dispersaron por el agua usada como lastre. Las razones de su éxito fueron el rápido crecimiento, la mayor tolerancia a salinidades reducidas, aguas turbias y bajas temperaturas que las especies nativas de Chthamalus, y la mayor fecundidad y tolerancia a las altas temperaturas comparada con las especies nativas de Balanus. Además, crece tanto en el inter como en el submareal. Así, se expandió rápidamente por medio de la deriva larval paralela a la costa (dispersión marginal) y del transporte artificial de adultos (dispersión remota), hasta alcanzar una distribución que abarca las costas de todas las islas Británicas y del continente europeo, desde Dinamarca hasta Gibraltar (Barnes y Barnes, 1966; Harms y Anger, 1989). El efecto que esta especie ha causado en los ecosistemas litorales europeos se pone de manifiesto en la competencia y desplazamiento de Semibalanus balanoides (Crisp, 1958), Chthamalus spp. y Balanus improvisus (Crisp, 1958; Hayward y Ryland, 1990). 251

LOS CIRRIPEDIOS BALANOMORFOS, EL FOULING Y SU CONTROL

Toda superficie introducida en el mar, como los cascos de los barcos, sufre un proceso de colonización por parte de organismos marinos (film bacteriano, larvas de invertebrados bentónicos, etc.) que acaba deteriorándola. Este proceso, y su resultado, es conocido como fouling. Los cirripedios balanomorfos son integrantes habituales de esas comunidades de organismos incrustantes. La solución habitualmente utilizada para su control son las pinturas antifouling. Éstas contienen muchos compuestos tóxicos no degradables, como los metales pesados, que pueden originar concentraciones peligrosas para el ecosistema. Otros biocidas anti-fouling usados antes de 1970 fueron el DDT, fenilmercurio y pentaclorofenol. Entre 1970 y 1980 se incorporó a las pinturas antifouling el TBT (Tributil-estaño), un compuesto organometálico muy efectivo pero altamente tóxico. La Organización Marítima Internacional recomienda que se deje de usar a partir de 2003 y que se prohíba su uso a partir del 2008. Por otro lado, han surgido nuevas estrategias para combatir el fouling, como pinturas que incluyen sustancias antifouling no tóxicas (Clare et al., 1992). Muchos invertebrados y algas mantienen su superficie libre de otros organismos porque disponen naturalmente de mecanismos y sustancias antifouling y, específicamente, hay una gran variedad de agentes y procesos antifouling naturales entre los cirripedios (Tabla 4).

Tabla 4. Efectos inhibitorios sobre la fijación de varias especies de cirripedios torácicos balanomorfos. 1: Balanus amphitrite; 2: B. improvisus.

Efecto Especie Autores del estudio antagonistas de neurotransmisores 2 Dahlström et al., 1999 superficies microtexturadas 2 Berntsson et al., 2000 tunicamicina (sobre el crecimiento y 1 Clare et al., 1996 biomineralización) ondas de sonido de baja frecuencia 1 Branscomb y Rittschof, 1984 derivados del indol 1 Kon-ya et al., 1994 ubiquinonas bacterianas 1 Kon-ya et al., 1995 bacterias 1 Holmstöm et al., 1992 extractos de esponjas 1 Willemsen, 1995 extractos de cnidarios (octocorales) 1 Standing et al., 1984; Rittschof 252 et al., 1986 corrientes catódicas 1 Pérez et al., 1994

ÁREA DE ESTUDIO

REGIONES BIOGEOGRÁFICAS

No existe un acuerdo completo en cuanto a los límites y las denominaciones de las provincias biogeográficas del océano Atlántico sudoccidental que corresponden a las costas de Argentina, Uruguay y sud de Brasil (véase por ejemplo Balech, 1954; Palacio, 1982; Boschi, 2000). En el caso especial de los cirripedios, Young (1995) diferenció en el Atlántico Sudoccidental dos provincias costeras: subtropical (24-35°S) y, templada (42-56°S), separadas por una zona de transición (35-42°S). La desembocadura del Río de la Plata, ubicada en el sector norte de esa zona de transición, representa una barrera biogeográfica y constituye el extremo austral o boreal de la distribución de muchos invertebrados costeros (Briggs, 1974; Maytía y Scarabino, 1980; Boschi, 1988; Bisbal, 1995; Spivak, 1997).

LAS COSTAS

Las costas de la región templado-cálida están caracterizadas por extensas playas arenosas, limitando así los hábitats disponibles para la colonización por cirripedios balanomorfos. Así, existen 640 Km de playas entre Torres (Rio Grande do Sul, Brasil) y La Coronilla, Uruguay y, 400 Km entre Cabo San Antonio y Bahía Blanca, Buenos Aires, Argentina. Estos últimos están interrumpidos por afloramientos rocosos, estribaciones de la formación Tandilia (Mar del Plata) y puntas rocosas y restingas de sedimentos pleistocénicos consolidados entre Mar Chiquita y Necochea (Escofet et al., 1980). La costa oceánica de Uruguay incluye varias puntas rocosas (i.e. cabo Polonio, Punta del Este) separadas por playas arenosas. En el sector norte de la región existen varios sistemas estuariales, cuyas costas están ocupadas por manglares y marismas: las bahías de Paranaguá, Guaratuba y São Francisco. En Rio Grande do Sul, Uruguay y Buenos Aires existen lagunas costeras paralelas a la costa del mar, de salinidad baja,

253 fondos fangosos y rodeadas de praderas de Spartina spp. (Lagoa dos Patos, Lagunas Castillos y Rocha, Mar Chiquita). La costa del Río de la Plata está bordeada por marismas y playas fangosas, particularmente en la costa oeste, y algunas playas arenosas en la costa este. Las costas patagónicas y fueguinas (3.000 Km, la mayor parte correspondientes a la región templado-fría) están caracterizadas por acantilados, playas planas dominadas por grava y terrazas erosionadas por el mar. Están interrumpidas por las desembocaduras de varios ríos (rías) y marismas dispersas, menos abundantes que al norte de los 39ºS. En las costas argentinas, abiertas a semicerradas, las amplitudes de marea van de 1 a 12 m, pero se incrementan constantemente hacia el sur (Spivak, 1997 y las referencias allí citadas).

ESPECIES DE BALANOMORFOS REGISTRADAS

El número de especies de cirripedios torácicos balanomorfos identificados en las aguas costeras de estas dos regiones, en conjunto, asciende hasta el presente a 28, incluyendo los que viven adheridos a rocas, construcciones marítimas, invertebrados y vertebrados marinos. Estos organismos pertenecen a 5 familias: Coronulidae, Tetraclitidae, Archaeobalanidae, Balanidae y Chthamalidae (véase Apéndice). Trece especies fueron colectadas en Argentina, incluyendo Tierra del Fuego y las Islas Malvinas (Darwin, 1854; Lahille, 1910; Pilsbry, 1916; Nilsson-Cantell, 1930; Bastida, 1971; Valentinuzzi de Santos, 1971; Spivak y L’Hoste, 1976; Newman y Ross, 1976; Zaixo et al., 1978; Gómez Simes, 1993; Young, 1994), 6 en Uruguay (Darwin, 1854; Pilsbry, 1916; Maytía y Scarabino, 1980; Henry y McLaughlin, 1986; Young, 1994) y 22 en el sur de Brasil, entre los estados de Rio de Janeiro y Rio Grande do Sul (Darwin, 1854; Pilsbry, 1916; Newman y Ross, 1976; Young, 1994, 1999) (Apéndice). Sintetizando esta información, se observa que se encuentran especies con distribución geográfica amplia (cosmopolitas) o restringida a una región (endémicas). Las especies cosmopolitas, o al menos con una distribución extensa, son: 1) aquellas que viven sobre tortugas o cetáceos, como Chelonibia testudinaria, Platylepas hexastylos, Coronula diadema y Xenobalanus globicipitis, que deben su distribución a las actividades migratorias de sus hospedadores (Newman y Ross, 1971) y 2) aquellas 254 que viven sobre sustratos inertes, como Tetraclita squamosa, T. stalactifera, Balanus amphitrite, B. eburneus, B. improvisus, B. pallidus, B. spongicola, B. trigonus, B. venustus y Megabalanus tintinnabulum. La distribución de Conopea galeata está fuertemente condicionada por la de sus hospedadores, las gorgonias. Las especies endémicas de la provincia biogeográfica Magallánica (sensu Balech, 1954) son Notobalanus flosculus, Elminius kingii, Balanus laevis, Austromegabalanus psittacus y Chthamalus scabrosus, las especies endémicas de las costas del Atlántico sudoccidental (provincia Argentina, sensu Balech, 1954) son Chelonibia patula, Fistulobalanus citerosum, Megabalanus vesiculosus y Chthamalus bisinuatus. Newmanella radiata y Megabalanus spinosus son especies poco conocidas, la segunda aparentemente endémica del Brasil. Las especies cuya invasión es un hecho reciente son Balanus glandula en Argentina y Megabalanus coccopoma en Brasil (Spivak y L’Hoste, 1976; Young, 1995). Balanus amphitrite, B. eburneus, B. improvisus, B. trigonus, B. venustus y Megabalanus tintinnabulum son casos de presunta introducción en el Atlántico sudoccidental, aunque Zullo (1992) no opinará lo mismo con referencia a B. improvisus. Esta presunción se basa en la estrecha asociación de estas especies con el fouling y con ambientes portuarios o contaminados (Young, 1995). Además, Tetraclita squamosa y Newmanella radiata, de amplia distribución geográfica, también se han encontrado sólo en ambientes portuarios (Young, 1991).

LAS ESPECIES INVASORAS REGISTRADAS EN EL RÍO DE LA PLATA Y LAS

COSTAS MARINAS ADYACENTES.

Superfamilia Balanoidea Leach, 1817 Familia Balanidae Leach, 1817 Subfamilia Balaninae Darwin, 1854 Balanus Da Costa, 1778

BALANUS AMPHITRITE

255 La conchilla de esta especie es cónica o cilíndrica, blanca, típicamente con grupos de 2 o 4 líneas verticales violetas (Figuras 3.1 y 4). Cada placa contiene uno o dos grupos, según su ancho. El orificio es de tamaño variable, frecuentemente romboidal y la superficie de la conchilla es lisa. Los radii son de gran tamaño, sus cúspides generalmente paralelas a la basis; las alae tienen sus cúspides algo más oblicuas. Dado que la coloración y forma de su conchilla son muy variables, Darwin (1854) estableció 9 variedades diferentes aunque no designó holotipos de ninguna de las variedades originales. Harding (1962) designó lectotipos a los ejemplares de las variedades de Darwin y las dividió en 4 especies distintas: B. amphitrite, B. pallidus, B. venustus y B. variegatus. Henry y McLaughlin (1975) solo aceptaron la validez de dos subespecies de B. amphitrite: B. amphitrite amphitrite y B. amphitrite saltonensis pero Flowerdew (1985) sinonimizó ambas variedades. En la actualidad se considera que existe una sola subespecie en todo el mundo. Su nombre vulgar en inglés es striped barnacle (=diente de perro rayado). Una síntesis parcial de los conocimientos acerca de esta especie puede encontrarse en Crochet y Poss (2000a). Las antiguas subespecies de Balanus amphitrite, algunas elevadas al rango de especies y otras fusionadas integran un grupo de especies altamente emparentadas, llamado “complejo Balanus amphitrite”. Entre las otras especies que forman parte de ese complejo se puede mencionar a B. improvisus (Henry y McLaughlin, 1975).

POSIBLE ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN

Zullo (1992) sostiene que Balanus amphitrite fue introducido por barcos en el Atlántico desde el Pacífico. Balanus amphitrite aparentemente llegó al puerto de Mar del Plata en la década de 1960 (Bastida, 1971; Orensanz et al., 2002). Es llamativo que Lahille (1910) no haya encontrado esta especie en Argentina (aunque sí encontró a B. trigonus, otro cirripedio presente en el puerto de Mar del Plata); ésto podría reforzar la idea de una invasión reciente de esta región.

256

Figura 3. Representación esquemática del aspecto superficial de las 4 especies de cirripedios balanomorfos consideradas invasoras de la región del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes. 1. Balanus amphitrite amphitrite, 2. Balanus glandula, 3. Balanus improvisus, 4. Balanus trigonus. El opérculo, constituido por dos pares de placas (sc: scutum; te: tergum), oculta los cirros cuendo el agua se retira. Las otras 6 placas calcáreas son la carena (ca) y el rostro (ro), ambos impares, un par de laterales (la) y otro de careno-laterales (cl). Alae (al) y radii (ra) son las prolongaciones laterales de algunas placas.

257 DISTRIBUCIÓN

Es una especie cosmopolita (Pilsbry, 1916; Zullo, 1963; Henry y McLaughlin, 1975; Young, 1994). Específicamente: Océano Pacífico Norte: Japón y China (como B. a. albicostatus); California (como B. a. inexpectatus). Océano Pacífico Sudoccidental: Filipinas (como B. a. communis), costa este de Australia.

Figura 4. Balanus amphitrite epibionte sobre el cangrejo estuarial Chasmagnathus granulatus, en la laguna Mar Chiquita. Este ejemplar fue recolectado en la laguna Mar Chiquita por el Dr. Raúl Ringuelet en enero de 1969.

Océano Pacífico Sudoriental: Perú (como B. a. peruvianus). Océano Indico: India Océano Atlántico Norte: costa este de USA desde Massachussets hasta Florida, mar Caribe, costas de Gran Bretaña, mar Mediterráneo Océano Atlántico Sudoriental: costa oeste de África

258 Océano Atlántico Sudoccidental: en Brasil es muy común en áreas contaminadas, pero rara en áreas no contaminadas, desde Maranhao hasta Santa Catarina, Brasil; en el submareal de Uruguay; en Argentina, en el inter y submareal de áreas contaminadas, hasta la bahía Blanca. Intermareal de la bahía San Blas (Spivak, no publicado). Área de influencia del Río de la Plata y costas marinas adyacentes: en la provincia de Buenos Aires, Argentina, se la recolectó en el submareal, sobre construcciones artificiales, desde San Clemente del Tuyú hasta los puertos Belgrano e Ingeniero White (Bastida, 1971; Valentinuzzi de Santos, 1971; Bastida et al., 1974; Spivak y L´Hoste, 1976; Brankevich et al., 1984, 1988) y en el intermareal de Quequén (Calcagno et al., 1997, 1998; López Gappa et al., 1997). Los adultos de B. amphitrite son muy tolerantes a la desecación (Calcagno y Luquet, 1997) y, por lo tanto, su ausencia en los niveles más altos del intermareal de muchas localidades no parece deberse a factores físicos. Es frecuente encontrar ejemplares de B. amphitrite adheridos a valvas de mejillones (Mytilus edulis platensis) que se comercializan en la Mar del Plata y Uruguay (Riestra y Defeo, 2000) y, ocasionalmente, al caparazón de cangrejos (Figura 4). La tolerancia de Balanus amphitrite a la contaminación del agua de mar puede relacionarse con su capacidad de cesar los movimientos respiratorios cuando la concentración de oxígeno es inferior a 2,5 ml/l y de respirar anaeróbicamente cuando es inferior a 1,5 ml/l (Rao y Rao, 1982).

ABUNDANCIA

La densidad de la población intermareal de Quequén varió de 400 a 100 individuos/m2 luego de 4 años sucesivos de fracasos en el reclutamiento (López Gappa et al., 1997).

EDAD Y CRECIMIENTO

Los ejemplares fijados en balsas experimentales ubicadas en el puerto de Mar del Plata y en puerto Belgrano alcanzaron, respectivamente, un máximo de 12 y 11 mm de largo careno-rostral tras un mes de inmersión (Bastida et al., 1974; Spivak et al., 1975). Calcagno et al. (1997, 1998) calcularon un crecimiento de hasta 8,9 mm durante el primer año de fijación en Quequén, un largo máximo de 16,9 mm, una longevidad

259 media de 22 meses y una longevidad máxima de 6 años. El largo máximo observado en Australia fue de 19 mm (Egan y Anderson, 1986). El crecimiento juvenil de Balanus amphitrite fue también estudiado por Mawatari et al. (1954), Clare et al. (1994) y Shalla et al. (1995) en el hemisferio norte.

CICLO REPRODUCTIVO

La madurez sexual se alcanza a los 5 mm de largo, en poblaciones de Australia (Egan y Anderson, 1986); la fecundidad es de 1.000 a 10.000 larvas por puesta y hasta 24 puestas por año, en condiciones de cultivo (El-Komi y Kajihara, 1991). El desarrollo larval incluye seis estadios nauplii y una cypris (Costlow y Bookhout, 1958; Karande, 1974) y es afectado por la salinidad, temperatura y concentración de alimentos (Anil et al., 1995; Anil y Kurian, 1996; Anil et al., 2001). No existen datos sobre el período durante el cual se produce la maduración gonadal y el desarrollo embrionario en Argentina. Una estimación indirecta del mismo se puede establecer a partir del períodos de reclutamiento. El período de fijación de individuos en balsas experimentales ubicadas en el puerto de Mar del Plata y en puerto Belgrano comprendió de enero a abril (picos en febrero y marzo) y noviembre a abril (picos en enero a marzo), respectivamente (Bastida et al., 1974; Spivak et al., 1975). En Quequén, el asentamiento ocurrió en verano y el otoño (Calcagno et al., 1998).

CAUSALES DE DISPERSIÓN

Transporte de adultos fijados al casco de embarcaciones, transporte de larvas en el agua de lastre de embarcaciones, transporte de larvas por corrientes marinas.

EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL

No se conocen.

COMPETIDORES, PARÁSITOS, DEPREDADORES

La ausencia de competencia interespecífica y depredación detectada en el intermareal de Quequén fue propuesta como explicación para la inusual longevidad de 260 Balanus amphitrite en este sitio: 5 años contra los 1,4 observados por Shkedy et al. (1995) en sustratos artificiales en Israel. En efecto, no hay estrellas de mar ni caracoles potencialmente depredadores en Quequén y la población es inaccesible a los peces (Calcagno et al., 1997). Sin embargo, la baja temperatura y densidad poblacional también podrían contribuir a prolongar la sobrevida (Calcagno et al., 1998).

POSIBLES PREVENCIONES, PLANES DE MONITOREO, PLANES DE AMORTIGUAMIENTO

Desarrollo de pinturas anti-fouling (CIDEPINT, 2002). Balanus amphitrite es además el principal modelo experimental de inhibidores no tóxicos de la fijación de las cypris (Tabla 4) con potencial uso en la formulación de nuevas pinturas antifouling.

BALANUS GLANDULA

La conchilla de esta especie es cónica y con aspecto ondulado, cuando crece aislada (Figuras 3.2 y 5), pero puede adoptar una forma tubular, cuando crece en altas

Figura 5. Balanus glandula con su forma cónica típica en las costas rocosas expuestas de Mar del Plata.

densidades (Figura 6). El color es blanco tiza, pero puede alterarse por la presencia de epibiontes. El orificio es generalmente pequeño. Los radii son muy

261 delgados, de cúspides oblicuas y ancho uniforme, y no se diferencian mucho del resto de la valva; las alae tienen cúspides menos oblicuas.

Figura 6. Balanus glandula con su forma tubular típica en las costas protegidas del puerto de Mar del Plata.

POSIBLE ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN

Originaria del Pacífico nororiental (Pilsbry, 1916), B. glandula llegó probablemente al puerto de Mar del Plata a fines de la década de 1960, y encontró luego en estas costas un ambiente sin competidores que le permitió proliferar extraordinariamente (Figuras 7 y 8).

DISTRIBUCIÓN

Océano Pacífico Norte: desde las islas Aleutianas hasta el sur de California. Océano Atlántico Sudoccidental: costas marinas de Argentina. En 1975, su distribución abarcaba, al menos, desde San Clemente del Tuyú hasta Miramar (Spivak y L’Hoste, 1976), en 1983 se documentó su presencia en Puerto Madryn (Gómez Simes, 1993) y en 1997 ya se hallaba en Comodoro Rivadavia (Rico et al., 2001) (Figura 9). Larvas y adultos de esta especie fueron observados en Bahía Blanca (Wagner et al., 1993). La

262

Figura 7. El actual cinturón de Balanus glandula en las rocas que limitan por el norte a Playa Grande, Mar del Plata.

Figura 8. Alta densidad de fijación de Balanus glandula en el puerto de Mar del Plata. 263 velocidad de su desplazamiento hacia el sur puede, entonces, estimarse en más de 40 km/año.

Figura 9. Proceso de colonización de las costas argentinas por Balanus glandula.

ABUNDANCIA

El asentamiento, el reclutamiento, la mortalidad y el crecimiento de Balanus glandula fueron comparados entre dos hábitats y dos niveles del intermareal de Mar del Plata: protegido (puerto) y expuesto, y alto y medio, respectivamente (Elías y Vallarino, 1993; Vallarino y Elías, 1997). Las densidades alcanzadas fueron mayores en la zona media que en la zona superior del intermareal, tanto en el puerto (19.600 y 13.600 individuos.m-2, respectivamente, Figura 8) como fuera de él (5.050 y 1.100 individuos.m-2, respectivamente, Figura 7). La mortalidad fue 62% mayor en el puerto, pero el intenso reclutamiento condujo a una densidad final que fue de 4 a 10 veces

264 mayor (zona media y superior, respectivamente). Una de las razones que explican el alto reclutamiento en B. glandula en áreas densamente pobladas es la atracción que ejercen las conchillas vacías sobre las cypris conespecíficas (Qian y Liu, 1990; Schubart et al., 1995). En Comodoro Rivadavia, Balanus glandula forma un densa franja (ca. 10.000 individuos.m-2 en verano y 30.000 individuos.m-2 en primavera, que es la época de reclutamiento) en el intermareal de Comodoro Rivadavia. Entretanto, el submareal se caracteriza por la presencia de la especie endémica B. laevis, con una densidad 10 a 30 veces menor (Rico et al., 2001). La máxima densidad observada en el sitio de origen de B. glandula fue de 7.000 individuos.m-2 (Lohse, 1993).

EDAD Y CRECIMIENTO

En sectores denudados artificialmente del puerto de Mar del Plata, Balanus glandula alcanzó su diámetro máximo 6 meses después del reclutamiento; ese diámetro fue mayor en el nivel medio (18-20 mm de largo careno-rostral) que en el inferior (11- 14 mm) (Elías y Vallarino, 2001).

CICLO REPRODUCTIVO

No existen datos sobre el período durante el cual se produce la maduración gonadal y el desarrollo embrionario. Una estimación indirecta del mismo se puede establecer a partir de períodos de reclutamiento. En Mar del Plata, el reclutamiento comienza en invierno, primero en el puerto y luego fuera de él, y no difiere entre niveles (Elías y Vallarino, 2001).

CAUSALES DE DISPERSIÓN

Transporte de adultos fijados al casco de embarcaciones, transporte de larvas en el agua de lastre de embarcaciones, transporte de larvas por las corrientes marinas. La llegada a Mar del Plata debe haber sido la consecuencia de una dispersión de adultos. La expansión hacia el sur puede haberse debido a una dispersión marginal de larvas, pero no existen aún evidencias empíricas que avalen esta hipótesis. 265

EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL

Balanus glandula no existía en Argentina antes de 1970. En esa época, las comunidades litorales de sustratos rocosos naturales de Mar del Plata se caracterizaban por una zona intermareal dominada en forma exclusiva por Brachidontes rodriguezii d’Orbigny, 1842 y no se había registrado la presencia de ningún cirripedio (Olivier et al., 1966; Penchaszadeh, 1973). Más aún, la ausencia de Balanus fue destacada por esos autores como la característica más notable de la comunidad intermareal de la región. En realidad, esa caracterización del sistema litoral también se podía aplicar a la costas patagónicas (Ringuelet et al., 1962), aunque no a las fueguinas (Zaixo et al., 1978). En cambio, el intermareal del interior del puerto de Mar del Plata, de aguas calmas y contaminadas, incluía poblaciones de al menos dos especies de cirripedios (Balanus amphitrite y B. trigonus, la primera dominante cuantitativamente) aunque ya se mencionaba la existencia de ejemplares de una especie no identificada de Balanus a fines de la década de 1960 (Olivier et al., 1968; Bastida, 1971).

COMPETIDORES, PARÁSITOS, DEPREDADORES

La ausencia de depredadores y el efecto neutro o beneficioso de las algas, con una segregación espacial y temporal del uso del sustrato, condujeron a una exitosa colonización de Balanus glandula en el intermareal de zonas protegidas y expuestas de Mar del Plata (Vallarino y Elías, 1997; Elías y Vallarino, 2001). En áreas protegidas, el reclutamiento invernal de esta especie, que se anticipa al reclutamiento estival de B. amphitrite y B. trigonus (Spivak et al., 1975), condujo al desplazamiento de éstas de la zona intermareal; en áreas expuestas, B. glandula desplazó a los mitílidos Brachidontes rodriguezii y Mytilus edulis platensis sólo en el nivel superior del intermareal, formando un cinturón de cirripedios (Figura 7). Este límite inferior parece deberse a que esos moluscos son competitivamente superiores en la zona media del intermareal (Vallarino y Elías, 1997; Elías y Vallarino, 2001). Rico et al. (2001) sostienen que la ausencia de cirripedios intermareales en las costas patagónicas podría permitir que la colonización de B. glandula continúe progresando hacia el sur. Hacia el norte, en cambio, esta especie alcanzó la

266 desembocadura del Río de la Plata en su margen occidental pero no penetró en él a pesar de que los adultos toleran salinidades que van de 0 a 30%o de agua de mar (Bergen, 1968). No existe información sobre la tolerancia de las larvas a las salinidades bajas, aunque en general ésta es menor que en los adultos. La aparente ausencia de B. glandula en aguas uruguayas indica que no atravesó la barrera biogeográfica impuesta por la desembocadura del Río. Se pueden postular dos razones que expliquen esta ausencia: 1) la circulación del agua en el Río de la Plata impide la deriva de las larvas hacia el oriente, y 2) la presencia de Chthamalus bisinuatus en la costa fluviomarina y oceánica de Uruguay. Ésta es una especie intermareal de origen subtropical que no logró cruzar el Río de la Plata hacia occidente, y que es un potencial competidor de B. glandula.

POSIBLES PREVENCIONES, PLANES DE MONITOREO, PLANES DE AMORTIGUAMIENTO

Desarrollo de pinturas anti-fouling para embarcaciones desde 1975 por parte del Centro de Investigación y Desarrollo de Pinturas, La Plata, Argentina (CIDEPINT, 2002).

BALANUS IMPROVISUS

La conchilla de esta especie es cónica, blanca y externamente lisa, con un orificio en forma de diamante, bastante grande. (Fig. 3.3). Los radii son bastante delgados con cúspides muy oblicuas, redondeadas y lisas. Las alae son mucho más anchas, con cúspides menos oblicuas, a veces casi paralelas a la basis. Balanus improvisus es una de las especies de cirripedios que se adapta mejor a salinidades bajas o fluctuantes (Davenport, 1976).

POSIBLE ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN

Esta especie es aparentemente originaria del Océano Atlántico norte (Zullo, 1992). Se dispersó desde el Atlántico norte hacia el mar Báltico, adonde arribó en 1844 y se expandió a razón de 30 Km por año (Olenin y Leppäkoski, 2000). Desde Europa y América del norte pasó a Australia y Japón entre 1890 y 1930 (ORTEP, 2001). También llegó al Pacífico desde el Atlántico (Carlton y Zullo, 1969; Zullo et al., 1972; Ruiz y 267 Hines, 1997). Su presencia en la región del Río de la Plata fue registrada por Darwin (1854), lo que sugiere una dispersión natural o una invasión anterior a 1850.

DISTRIBUCIÓN

Es una especie cosmopolita (Henry y McLaughlin, 1975; Young, 1994). Específicamente: Océano Pacífico Norte: costa noroeste de USA, desde el estado de Washington hasta San Francisco; América Central, Colombia; Japón. Océano Pacífico Sudoccidental: Australia. Océano Pacífico Sudoriental: Ecuador, Perú. Océano Indico: mar Rojo. Océano Atlántico Norte: desde Nueva Escocia, toda la costa este de USA hasta Florida; Escocia, Francia; mar del Norte, mar Báltico, mar Mediterráneo, mar Negro, mar Caspio. Océano Atlántico Sudoriental: costa oeste de África hasta el cabo de Buena Esperanza. Océano Atlántico Sudoccidental: Brasil, desde Ceará hasta Lagoa dos Patos (si bien ésta es una laguna costera de fondos blandos, los individuos se asientan en altas densidades sobre las valvas de la almeja Erodona mactroides Daudin in Bosc, 1801, Bemvenuti et al., 1978); Uruguay, Montevideo y costa oceánica; Argentina, desde el Río de la Plata hasta el sur de la Patagonia. Los pequeños ejemplares que Darwin encontró en “Santa Cruz”, fijados en el casco del Beagle, le indujeron a pensar que B. improvisus podría reproducirse allí (Darwin, 1854, :252).

ÁREA DE INFLUENCIA DEL RÍO DE LA PLATA Y COSTAS MARINAS ADYACENTES

Es el cirripedio más abundante en el intermareal de las puntas rocosas de Montevideo y también se encuentra en las costas oceánicas de Uruguay (Scarabino et al., 1975; Maytía y Scarabino, 1980). En la costa occidental del Río de la Plata alcanza, por el norte, hasta Punta Indio (Spivak y L’Hoste, 1976). Es la especie más frecuente en las escasas rocas del litoral de la región estuarial de la laguna costera Mar Chiquita (Olivier et al., 1972). Puede vivir como epibionte en distintas especies de cangrejo: Cyrtograpsus angulatus Dana, 1851, Chasmagnathus granulatus Dana, 1851 (Figura 268 10), Platyxanthus crenulatus A. Milne Edwards, 1879 y Libinia spinosa Milne Edwards, 1834 (Spivak, observaciones inéditas), sobre el mejillón Mytilus edulis platensis d’Orbigny, 1846 (Riestra y Defeo, 2000) y sobre tortugas marinas (Bugoni et al., 2001).

Figura 10. La epibiosis de los balánidos puede ser muy intensa. Balanus improvisus sobre el cangrejo estuarial Chasmagnathus granulatus, en la laguna Mar Chiquita.

ABUNDANCIA

No hay datos para la región de estudio.

EDAD Y CRECIMIENTO

Los ejemplares fijados en una balsa experimental ubicada en el puerto de Mar del Plata alcanzaron un máximo de 8,5 mm de largo careno-rostral tras un mes de inmersión (Spivak y L’Hoste, 1976). Martín et al. (2000) observaron tallas de hasta 15 mm, transcurrido un año desde la fijación en substratos artificiales colocados en la bahía Samborombón, en la desembocadura del Río de la Plata. En el intermareal estuarino de

269 Chesapeake Bay (costa este de USA), B. improvisus alcanzó 14 mm de largo careno- rostral al cabo de 6 meses (Branscomb, 1976).

CICLO REPRODUCTIVO

No existen datos sobre el período durante el cual se produce la maduración gonadal y el desarrollo embrionario. Una estimación indirecta del mismo se puede establecer a partir del períodos de reclutamiento. El período de fijación de individuos en una balsa experimental ubicada en el puerto de Mar del Plata se extendió desde mediados de diciembre hasta principios de abril (Spivak y L’Hoste, 1976) y en paneles colocados en Mar Chiquita entre diciembre y marzo (Obenat, no publicado). En Samborombón se registró un evento de reclutamiento en octubre (Martín et al., 2000). El desarrollo larval incluye seis estadios nauplii y una cypris (Jones y Crisp, 1954).

CAUSALES DE DISPERSIÓN

Transporte de adultos fijados al casco de embarcaciones, transporte de larvas en el agua de lastre de embarcaciones, transporte de larvas por las corrientes marinas.

EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL

No se conocen

COMPETIDORES, PARÁSITOS, DEPREDADORES

En la región, no se conocen. En Chesapeake Bay, su mortandad se debió principalmente a la depredación por policládidos y a la competencia espacial con briozoos.

POSIBLES PREVENCIONES, PLANES DE MONITOREO, PLANES DE AMORTIGUAMIENTO

Desarrollo de pinturas anti-fouling (CIDEPINT, 2002). Balanus improvisus fue utilizada como modelo experimental para obtener nuevos métodos de control del fouling (Tabla 4).

270 BALANUS TRIGONUS

La conchilla de esta especie es cónica y algo aplanada, coloreada irregularmente con tonos que van del rojo al sepia. El orificio, de tamaño algo variable, aunque no muy grande, es triangular, a veces equilátero (Figura 3.4). Los radii son anchos y sus cúspides paralelas a la basis, excepto en el rostrum. Una característica distintiva de esta especie es la serie de hileras longitudinales, y paralelas, de orificios de los scuta. Una síntesis parcial de los conocimientos acerca de esta especie puede encontrarse en Crochet y Poss (2000b).

POSIBLE ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN

La invasión de Balanus trigonus en el Océano Atlántico norte es un proceso de origen antrópico bastante antiguo y complejo, pero muy detalladamente estudiado. B. trigonus fue considerado uno de los pocos cirripedios costeros cosmopolitas cuya dispersión se había logrado en forma natural (Newman y Ross, 1976). Sin embargo, hay considerables evidencias circunstanciales que indican que invadió el Atlántico transportado por navíos (Zullo, 1992). Según este autor, B. trigonus fue introducido en el Atlántico sud a fines de 1860 por barcos provenientes de los Océanos Pacífico (donde fue descripto originalmente por Darwin en 1854) e Índico. El primer indicio de su presencia en el sur de Brasil corresponde a 1867. En el norte de la Patagonia fue encontrado por Lahille (1910) cuarenta años más tarde. Desde Brasil habría sido transportado al Atlántico central y norte por barcos balleneros a fines de 1950, colonizando la costa este de Estados Unidos, desde Florida hasta Carolina del Norte antes de 1964 (Zullo, 1992).

DISTRIBUCIÓN

Es una especie cosmopolita, cuya distribución está restringida a regiones tropicales y subtropicales (Werner, 1967). En efecto, la misma abarca el rango comprendido entre los 35°N y 46°S (Lahille, 1910; Werner, 1967; Zullo, 1992; Young, 1994). Específicamente: Océano Pacífico Norte: Japón, sud de California, México, América central, Colombia

271 Océano Pacífico Sudoccidental: Indonesia, Nueva Guinea, este de Australia, Nueva Zelanda. Océano Pacífico Sudoriental: Ecuador y Perú, hasta los 15° S. Océano Indico: costa este de África y Madagascar, mar Rojo, golfo Pérsico, India, Indonesia, costa oeste de Australia. Océano Atlántico Norte: costa de USA, desde los 35° N, hacia el sur; mar Caribe; Azores, Madeira, mar Mediterráneo, costa noroeste de África. Océano Atlántico Sudoriental: costa sudoeste de África hasta el cabo de Buena Esperanza. Océano Atlántico Sudoccidental: en Brasil, desde Amapá hasta Rio Grande do Sul, en Uruguay en aguas profundas, en Argentina, Mar del Plata y Quequén y a 20 m de profundidad en el Golfo de San Matías (40° S).

ÁREA DE INFLUENCIA DEL RÍO DE LA PLATA Y COSTAS MARINAS ADYACENTES

Submareal, en áreas portuarias en Mar del Plata y Quequén (Bastida, 1971; Spivak y L’Hoste, 1976).

ABUNDANCIA

No hay datos en esta región.

EDAD Y CRECIMIENTO

Los ejemplares fijados en una balsa experimental ubicada en el puerto de Mar del Plata alcanzaron un máximo de 8,5 mm de largo careno-rostral tras un mes de inmersión (Spivak et al., 1975). Similares datos fueron obtenidos por Ayling (1976) en Nueva Zelanda. En cambio, en el Caribe Colombiano, la talla máxima de 6,5 mm se alcanzó al cabo de 22 semanas (García y Moreno, 1998). Las temperaturas extremas de la zona intermareal serían letales para las cypris y/o los primeros estadios juveniles; por esa razón, Balanus trigonus sólo se encuentra en el submareal (Werner, 1967).

CICLO REPRODUCTIVO

272 La fecundidad es de 6.000 larvas por puesta y hasta 11 puestas por año, en condiciones de cultivo (El-Komi y Kajihara, 1991). El desarrollo larval consta de 6 nauplii y una cypris. La madurez reproductiva se alcanza a tallas menores a 2,5 mm, 14 días después de la fijación en sustratos artificiales dispuestos en Nueva Zelanda. (Ayling, 1976). No existen datos sobre el período durante el cual se produce la maduración gonadal y el desarrollo embrionario en la Argentina. Una estimación indirecta del mismo se puede establecer a partir de períodos de reclutamiento. El período de fijación de individuos en una balsa experimental ubicada en el puerto de Mar del Plata comprendió de enero a marzo (Spivak et al., 1975).

CAUSALES DE DISPERSIÓN

Transporte de adultos fijados al casco de embarcaciones, transporte de larvas en el agua de lastre de embarcaciones, transporte de larvas por corrientes marinas.

EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL

No se conocen

COMPETIDORES, PARÁSITOS, DEPREDADORES

No se conocen en Argentina. Según Ayling (1976) y Williams et al. (1984) son depredados por policládidos, gasterópodos, erizos de mar y peces.

POSIBLES PREVENCIONES, PLANES DE MONITOREO, PLANES DE AMORTIGUAMIENTO

Desarrollo de pinturas anti-fouling (CIDEPINT, 2002).

DISCUSIÓN

La dispersión de Balanus glandula, a partir de su colonización del puerto de Mar del Plata, es el proceso más reciente de invasión de cirripedios balanomorfos registrado en las costas del Atlántico Sudoccidental (Orensanz et al., 2002). Junto a Megabalanus coccopoma en la Bahía de Guanabara, se trata de las dos especies cuya llegada a esta región pudo ser documentada en forma contemporánea. Los restantes casos de invasiones de “dientes de perro” que han sido postulados se basan en tres evidencias:

273 1) no haber sido mencionados por Darwin (1854), cuya monografía se toma como “línea de base” y que indica la situación existente en ese momento (ver Zullo, 1992), 2) presentar una distribución cosmopolita, 3) encontrarse sobre todo en ambientes portuarios, contaminados y/o estuariales. En la región del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes, Balanus amphitrite y B. trigonus reúnen los tres tipos de evidencias, aunque debe hacerse la salvedad de que la segunda especie presenta un rango batimétrico muy extenso. En cambio, B. improvisus especie estuarial y cosmopolita, fue encontrada por Darwin en Montevideo.

¿CÓMO SE ESTABLECE Y PROSPERA UNA POBLACIÓN DE “DIENTES DE

PERRO”?

La interpretación de los factores que condicionan el establecimiento y la continuidad de una población de cirripedios litorales tiene hoy una sólida base teórica. En efecto, estos animales tienen mucho que ver con los avances realizados en los últimos 50 años en la teoría de la organización de las comunidades bióticas. A mediados del siglo XX, los cirripedios torácicos intermareales permitieron demostrar experimentalmente la importancia de la competencia por recursos limitados en la determinación de la zonación vertical de organismos intermareales (Connell, 1961). Manipulando la densidad de individuos en el campo, este autor demostró que la presencia de Chthamalus fragilis Darwin, 1854 en los niveles más altos del intermareal de Escocia era el resultado del desplazamiento competitivo por Semibalanus balanoides. En realidad, las cypris de C. fragilis se asientan en todos los niveles de la costa, pero en los niveles inferiores los reclutas son eliminados por los S. balanoides de mayor tamaño y crecimiento más rápido. La simple remoción de S. balanoides de los niveles inferiores permite el crecimiento de C. fragilis. Más tarde, los cirripedios permitieron demostrar el efecto de la depredación sobre la demografía de los organismos intermareales, ya que pueden ser presa de varios invertebrados frecuentes en las costas rocosas. Así por ejemplo, en el hemisferio norte se han identificado caracoles (Nucella lapillus), estrellas de mar (Asterias vulgaris) y

274 cangrejos (Carcinus maenas), que depredan y controlan la densidad de poblaciones de S. balanoides (Connell, 1970; Lubchenko y Menge, 1978; Bertness, 1999). Por otra parte, antes de 1980, se trataba a las poblaciones de animales marinos como cerradas, por analogía con las de animales terrestres. En una población cerrada, los propágulos se dispersan dentro de los límites de la misma y es posible predecir la demografía a partir de la reproducción de los propios adultos (Minchinton y Scheibing, 1991; Bertness, 1999). Los estudios más recientes, sin embargo, consideraron a muchas poblaciones marinas como abiertas y enfatizaron aspectos tales como la provisión de larvas planctónicas (larval supply), el proceso de asentamiento (settlement), y la mortalidad poco después del asentamiento, como determinantes de su estructura y dinámica. Así por ejemplo, se comenzó a establecer la relación entre el transporte y dispersión larval (en las distintas escalas espaciales y temporales en que éstos ocurren), la nutrición larval, las características físicas y biológicas del hábitat de asentamiento, la densidad y distribución de los adultos, y la mortalidad temprana, por una parte, y el éxito del reclutamiento de poblaciones de cirripedios, por otra (De Wolf, 1973; Caffey, 1985; Crisp, 1985; Gaines et al., 1985; Chabot y Bourget, 1988; Le Tourneaux y Bourget, 1988; Raimondi, 1988, 1990, 1991; Qian y Liu, 1990; Roughgarden et al., 1991; Minchinton y Scheibling, 1991, 1993a, 1993b; Bertness et al., 1992; Dineen y Hines, 1992, 1994a, 1994b; Pineda, 1994; Bertness et al., 1996; Hills y Thomason, 1996; Miron et al., 1996; Shkedy y Roughgarden, 1997; Hills et al., 1998; Connolly y Roughgarden, 1999; Olivier et al., 2000; Jeffery, 2000, 2002; Jeffery y Underwoood, 2000, 2001; Pineda y López, 2002; Pineda et al., 2002; ver también referencias en la Tabla 2). El conocimiento de la historia de vida y la dinámica poblacional de los cirripedios balanomorfos litorales del Atlántico Sudoccidental es fragmentario, a pesar de los profundos cambios que las invasiones recientes causaron en las comunidades asentadas en fondos duros. Por eso se hace necesario intensificar el esfuerzo de los investigadores con el fin de disponer de una información básica comparable con la existente para algunas especies del hemisferio norte (ver Apéndice) y en especies cosmopolitas, incluyendo crecimiento, ciclos reproductivos, ecología larval, reclutamiento.

275 Pero hay más que eso. La dispersión de Balanus glandula puede continuar. ¿Hacia el sur cuál será su límite? ¿Cómo habrá de interactuar con las especies endémicas del sur de la Patagonia argentina? ¿Hacia el norte es cierto que está totalmente ausente en las costas uruguayas? La información disponible sobre los cirripedios de ese país es anterior a 1980; en el caso afirmativo, ¿Cuál es la razón de esa ausencia? ¿Cuál es el papel del Río de la Plata en la dispersión de ésa, y otras especies? Hay todavía muchas preguntas sobre la distribución geográfica de los “dientes de perro” que esperan a ser respondidas.

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294 APÉNDICE

Taxonomía, distribución geográfica y hábitat de los cirripedios balanomorfos encontrados en aguas subtropicales y templadas del Océano Atlántico Sudoccidental (21°S-56°S). (*): taxa sin registros en la región

Superfamilia Coronuloidea Leach, 181 Familia Chelonibiidae Pilsbry, 1916 Chelonibia Leach, 1817 Chelonibia testudinaria (Linnaeus, 1757). Distribución geográfica: cosmopolita. Hábitat: placas de las tortugas marinas Chelonia mydas (Linnaeus, 1758) y Caretta caretta (Linnaeus, 1758) (Young, 1999; Bugoni et al., 2001). C. mydas con sus epibiontes, también puede penetrar en el interior del Río de la Plata (Lahille, 1910). Clelonibia patula (Ranzani, 1818). Distribución geográfica: Brasil, desde Paraiba hasta Santa Catarina. Hábitat: caparazones de cangrejos o conchillas de caracoles.

Familia Coronulidae Leach, 1817 Coronula Lamarck, 1802 Coronula diadema (Linnaeus, 1767). Distribución geográfica: cosmopolita. Hábitat: epibionte sobre cetáceos. En Rio de Janeiro se halló sobre la ballena jorobada Megaptera novaeangliae Borowski (Young, 1991). Lahille (1910) la mencionó para aguas argentinas, sin informar sobre la especie de cetáceo, y detectó su presencia como fósil. Xenobalanus Steenstrup, 1851 Xenobalanus globicipitis (Steenstrup, 1851). Distribución geográfica: cosmopolita. Hábitat: epibionte sobre cetáceos. En Brasil se halló en São Paulo (Young, 1991).

Familia Platylepadidae Newman y Ross, 1976 Platylepas Gray, 1825 Platylepas hexastylos (O: Fabricius, 1798). Distribución geográfica: cosmopolita. Hábitat: viven inmersos en la epidermis de las tortugas marinas Chelonia mydas y Caretta caretta (Young, 1999; Bugoni et al., 2001). 295

Superfamilia Tetraclitoidea Gruvel, 1903 Familia Bathylasmatidae Newman y Ross, 1971 (*) Familia Tetraclitidae Gruvel, 1903 Subfamilia Austrobalaninae Newman y Ross, 1976 (*) Subfamilia Tetraclitellinae Newman y Ross, 1976 Newmanella Ross, 1969 Newmanella radiata (Bruguière, 1789). Distribución geográfica: Atlántico occidental, desde Florida (USA) a Venezuela; Rio de Janeiro y São Paulo. En Brasil los hallazgos son raros y asociados a puertos (Young, 1991). Hábitat: litoral. Subfamilia Tetraclininae Gruvel, 1903 Tetraclita Schumacher, 1817 Tetraclita squamosa (Bruguière, 1789). Distribución geográfica: amplia en el Pacífico; se menciona su presencia en el mar Rojo y en Rio de Janeiro (Newman y Ross, 1976). Tetraclita stalactifera (Lamarck, 1818). Distribución geográfica: Atlántico, Pacífico oriental e Indico; en Brasil, desde Maranhão hasta Rio Grande do Sul. Hábitat: intermareal (Young, 1999).

Superfamilia Balanoidea Leach, 1817 Familia Archaeobalanidae Newman y Ross, 1976 Subfamilia Semibalaninae Newman y Ross, 1976 (*) Subfamilia Archaeobalaninae Newman y Ross, 1976

Conopea Say, 1822 Conopea galeata (Linnaeus, 1771). Distribución geográfica: Atlántico occidental, y Pacífico oriental; en Brasil, desde Bahía hasta Santa Catarina. Hábitat: simbionte de gorgonias (Cnidaria, Anthozoa) (Young, 1994).

Notobalanus Newman y Ross, 1976 Notobalanus flosculus (Darwin, 1854). Distribución geográfica: costas de Perú y Chile, llegando hasta el sur y este de Tierra del Fuego (Newman y Ross, 1976; Calcagno y Lovrich, 2000). Darwin (1854) la mencionó como muy común en el intermareal rocoso 296 del estrecho de Magallanes y del (actual) canal Beagle, asociada muchas veces a Chthamalus scabrosus. Hábitat: variado; vive en el submareal del puerto de Ushuaia y del canal Beagle, el intermareal de la costa atlántica de Tierra del Fuego, y es epibionte de los crustáceos anomuros Paralomis granulosa (Jacquinot, 1847) y Lithodes santolla (Molina, 1782) y de los crustáceos braquiuros Peltarion spinulosum (White, 1843) y Eurypodius latreillei Guérin, 1828 (Calcagno y Lovrich, 2000).

Elminius Leach, 1825 Elminius kingii Gray, 1831. Distribución geográfica: endémica del sud de América del sur: Chile e islas Malvinas (Nilsson-Cantell, 1930; Newman y Ross, 1976); costa patagónica de Argentina hasta el golfo San Jorge (Lahille, 1910). Hábitat: intermareal. En el sur de Tierra del Fuego fue encontrada en un área estuarial, la Bahía Lapataia, en reemplazo de Chthamalus scabrosus que habita en aguas más abiertas (Zaixso et al., 1978). Familia Pyrgomatidae Gray, 1825 (*) Familia Balanidae Leach, 1817 Subfamilia Balaninae Darwin, 1854 Balanus Da Costa, 1778 Balanus amphitrite amphitrite Darwin, 1854. Distribución geográfica: cosmopolita (ver detalles en el texto). Hábitat: inter y submareal en aguas marinas tropicales y templadas. Es una especie eurihalina muy común en zonas portuarias, incluso estuariales y contaminadas (Zullo, 1992). Balanus eburneus Gould, 1841. Distribución geográfica: cosmopolita. En Brasil: solo aguas contaminadas de Rio de Janeiro. Hábitat: intermareal inferior, en aguas salobres (Young, 1994). Balanus glandula Darwin, 1854. Distribución geográfica: Pacífico nororiental y Atlántico sudoccidental (ver detalles en el texto). Hábitat: intermareal, abundante tanto dentro de ambientes portuarios, como fuera de ellos. Balanus improvisus Darwin, 1854. Distribución geográfica: cosmopolita (ver detalles en el texto). Hábitat: inter y submareal en aguas marinas y estuariales templadas y tropicales. Se adapta muy bien a ambientes de baja salinidad.

297 Balanus laevis Bruguière, 1789. Distribución geográfica: endémica de todo el sur de Sudamérica, desde Perú, en el Pacífico, hasta el Río de la Plata, en el Atlántico (Newman y Ross, 1976). Hábitat: es la especie más común en el submareal de la Patagonia, hasta el Río Negro, y luego se la encuentra más profundamente en la plataforma continental, al menos hasta los 38ºS (Lahille, 1910; Rico et al., 2001). Balanus pallidus Darwin, 1854. Distribución geográfica: costa occidental de África, Índico hasta Australia, y golfo de México. Patagonia argentina (Newman y Ross, 1976). Hábitat: eurihalina. Balanus spongicola Brown, 1844. Distribución geográfica: Atlántico, incluso desde São Paulo hasta Rio Grande do Sul, e Índico (Young, 1999). Hábitat: submareal, llega a habitar aguas relativamente profundas (< 160 m) (Young, 1999). Balanus trigonus Darwin, 1854. Distribución geográfica: cosmopolita (ver detalles en el texto).Hábitat: desde el submareal hasta 3.000 m de profundidad, en aguas marinas tropicales y templadas. Es poco tolerante a la salinidad baja (Werner, 1967; Zullo, 1992). Balanus venustus Darwin, 1854. Distribución geográfica: Atlántico e Índico, y Japón. En Brasil, desde Espiritu Santo hasta Rio Grande do Sul, donde es muy común (Young, 1994), en Uruguay en aguas profundas (Young, 1994), y en Argentina en Mar del Plata e Ingeniero White (Bastida, 1971; Valentinuzzi de Santos, 1971; Young, 1994). Hábitat: desde el submareal hasta aguas profundas (<50 m).

Fistulobalanus Zullo, 1984 Fistulobalanus citerosum (Henry, 1974). Distribución geográfica: endémica del Atlántico sudoccidental: Brasil, desde Paraíba hasta Rio Grande do Sul. En el pasado fue identificada erróneamente como Balanus amphitrite niveus (Henry, 1973). Hábitat: intermareal de regiones estuarinas (Young, 1999).

Subfamilia Megabalaninae Newman, 1979 Megabalanus Hoek, 1913 Megabalanus coccopoma (Darwin, 1854). Distribución geográfica: existen registros aislados de esta especie en el Pacífico e Índico, y también en las costas de Brasil, desde Espíritu Santo a Rio Grande do Sul. Hoy es dominante en la Bahía de Guanabara, pero 298 no lo era previamente, y lo mismo ocurre en São Sebastião (São Paulo) donde desplazó a M. tintinnabulum. Se estima que M. coccopoma colonizó Brasil en la segunda mitad del siglo XX (Young, 1999). Hábitat: intermareal. Megabalanus spinosus (Gmelin, 1797). Distribución geográfica: varias islas del Atlántico sud, y Rio de Janeiro (Newman y Ross, 1976). Megabalanus tintinnabulum (Linnaeus), 1758. Distribución geográfica: cosmopolita. En Brasil, se encuentra desde Ceará hasta Rio Grande do Sul, pero predominando en el norte del país (Young, 1994). En Uruguay: costa del Río de la Plata (Henry y McLaughlin, 1986). Hábitat: intermareal. Megabalanus antillensis, mencionado en Rio de Janeiro, es un sinónimo (Young, 1994). Megabalanus vesiculosus Darwin, 1854. Distribución geográfica: muy poco conocida; se detectaron escasos ejemplares en pocas localidades en Brasil, entre Rio de Janeiro y Santa Catarina (Young, 1994). Hábitat: intermareal.

Austromegabalanus Newman, 1979 Austromegabalanus psittacus (Molina, 1782). Distribución geográfica: endémica del sur de Sudamérica: Perú y Chile, donde es consumida como alimento (picoroco), y toda la Patagonia argentina hasta el Río Negro (Lahille, 1910). Hábitat: submareal

Superfamilia Pachylasmatoidea Utinomi, 1968 (*) Superfamilia Chionelasmatoidea Buckeridge, 1983 (*) Superfamilia Chthamaloidea Darwin 1854 Familia Catophragmidae Utinomi, 1968 (*) Familia Chthamalidae Darwin, 1854 Subfamilia Euraphiinae Newman y Ross, 1976 Subfamilia Chthamalinae Darwin, 1854 Chthamalus Ranzani, 1817 Chthamalus bisinuatus Pilsbry, 1916. Distribución geográfica: endémica del Atlántico sudoccidental: desde Piauí hasta Rio Grande do Sul, en Brasil (Young, 1999), y en toda la costa uruguaya (Maytía y Scarabino, 1980). Hábitat: intermareal. En Uruguay, la densidad poblacional es baja en áreas estuarinas pero alta en áreas oceánicas, donde forma un cinturón compacto en los niveles superiores de la zona intermareal (Maytía y

299 Scarabino, 1980). Antes se lo consideraba una subespecie de C. stellatus (Pilsbry, 1916), especie que Lahille (1910) citó para Argentina pero sin mencionar la localidad. Chthamalus scabrosus Darwin 1854. Distribución geográfica: endémica del sur de Sudamérica desde Perú y Chile, pasando por Tierra del Fuego, hasta Río Gallegos. Es el cirripedio más común en las islas Malvinas (Darwin, 1854; Lahille, 1910; Newman y Ross, 1976). Hábitat: intermareal; en Tierra del Fuego es la especie dominante en los niveles inferiores de la mayor parte de la bahía de Ushuaia (Zaixso et al., 1978).

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