Universidad de los Andes Departamento de Ciencias Biológicas Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología (LEBTYP)

Trabajo de grado para optar por el título de Magister en Ciencias Biológicas – Biología

Proyecto: Retos de vivir en ecosistemas de tierras altas y bajas: Factores ecológicos y ambientales que influyen sobre el comportamiento de monos nocturnos en Colombia

Estudiante: Juan Sebastián Orozco Montilla

Director: Andrés Link

Bogotá, octubre 2019

RESUMEN

Se ha sugerido que una combinación de factores ecológicos, ambientales y sociales ha influido en la evolución de diferentes aspectos comportamentales en varios grupos de primates, incluidos los monos nocturnos (género Aotus). La investigación a largo plazo sobre el comportamiento de Aotus se ha realizado principalmente en la parte más austral de su distribución, en bosques subtropicales con una marcada estacionalidad. Estos estudios han encontrado una fuerte influencia de la luminosidad y la temperatura en el patrón de actividad de los monos nocturnos. En los andes del norte de Colombia, las especies de monos nocturnos presentan una distribución altitudinal que va desde bosques a nivel del mar hasta ecosistemas de tierras altas a 3.200 m.s.n.m. Esto proporciona un escenario ideal para comparar las adaptaciones de vivir a temperaturas contrastantes y los factores ecológicos y ambientales que influyen en su comportamiento. Seguimos tres grupos de A. lemurinus en bosques de tierras altas y un grupo de A. griseimembra en bosques de tierras bajas del centro de Colombia. Durante los seguimientos nocturnos, registramos datos sobre sus patrones de actividad, dieta y rangos de hogar, y evaluamos la influencia de la disponibilidad de recursos, la intensidad de la luz lunar y la temperatura. No encontramos relación entre ningún aspecto del comportamiento y la disponibilidad de recursos y la temperatura. Por el contrario, hubo una relación directa de la intensidad de la luz lunar con el tiempo invertido en movimiento y las distancias recorridas por la noche, así como con una disminución en el tiempo de descanso. Esta investigación brinda una oportunidad única para estudiar la ecología de dos primates neotropicales casi desconocidos y sus adaptaciones para vivir en ecosistemas contrastantes.

PALABRAS CLAVE: Ecología, Aotus, Andes, Intensidad lumínica lunar

ABSTRACT

It has been suggested that a combination of ecological, environmental and social factors has influenced the evolution of different behavioral aspects in several groups of primates including nocturnal monkeys (genus Aotus), the only nocturnal neotropical primate. Long- term research on the behavior of Aotus has been mostly done in the southernmost part of their distribution - in subtropical forests with marked seasonality. These studies have found a strong influence of luminosity and temperature on the activity pattern of nocturnal monkeys. In the northern andes of Colombia, the species of night monkeys has an altitudinal distribution that goes from forest at sea level, up to highland ecosystems at 3,200 m.a.s.l. This provides an ideal scenario to compare the adaptations of living at contrasting temperatures and they ecological and environmental factors influencing their behavior. We followed three groups A. lemurinus in highland forests and one group of A. griseimembra in lowland forests of central Colombia. During nocturnal follows, we recorded data on their activity patterns, diet, and home ranges, and evaluated the influence of resource availability, lunar light intensity and temperature. We found no relation between any aspect of behavior and resource availability and temperature. Contrarily, there was a direct relation of lunar light intensity with the time spent moving and nightly travelled distances, as well as with a decrease in time spent resting. This research provides a unique opportunity to study the ecology of two almost unknown neotropical primates and their adaptations to live in contrasting ecosystems.

KEYWORDS: Ecology, Aotus, Andes, Lunar Light Intensity.

INTRODUCCIÓN

El comportamiento de los primates puede estar influenciado por factores ecológicos como la disponibilidad de recursos (Janson y Chapman, 1999), la depredación (Isbell, 1994) y las relaciones sociales (competencia y cooperación) (Sussman et al., 2003, Schreier et al., 2009), además de factores ambientales como el clima (Brockman y Van Schaik, 2005) y los ciclos lunares (Bearder et al., 2006). Se ha sugerido que una combinación entre estos factores podría influir en la evolución de diferentes patrones comportamentales en varios grupos de primates nocturnos, incluyendo los lémures y gálagos en el viejo mundo y los monos nocturnos del nuevo mundo del género Aotus (Bearder et al., 2006; Curtis y Rasmussen, 2006; Fernandez- Duque et al., 2010; Joly-Radko y Zimmerman, 2010).

Dentro de los factores ecológicos, la disponibilidad de recursos alimenticios es el factor más importante, pues influye directamente en cambios energéticos en los individuos a partir del consumo de diferentes ítems en función de su disponibilidad. Dichos cambios energéticos afectan distintos aspectos del comportamiento de los primates como por ejemplo el patrón de actividad y el rango de hogar (Doran, 1996; Marshall et al., 2009). Por su parte, entre los aspectos ambientales, los de mayor importancia en especies de primates nocturnos son la intensidad lumínica lunar y la temperatura. Particularmente la intensidad lumínica lunar condiciona cambios en la actividad de los primates nocturnos debido a que algunas especies presentan restricciones visuales en condiciones de oscuridad. Estas restricciones están relacionadas a la retención primitiva de caracteres morfológicos adaptados al día producto de su evolución a partir de antepasados diurnos (Martin, 1990; Donati et al., 2001; Joffe, et al., 2014). Con respecto a la temperatura, este factor impone retos adicionales de termorregulación en las especies de primates nocturnos debido a que las temperaturas más bajas se presentan en la noche y pueden inducir incluso comportamientos extremos como el de hibernación (Fietz y Ganzhorn, 1999; Blanco y Rahalinarivo, 2010).

En varias especies de primates nocturnos del viejo mundo se ha documentado la influencia de factores ecológicos y ambientales en distintos aspectos comportamentales (Tattersall, 1976; Nash, 1986; Colquhoun, 1998; Donati et al., 2001; Kappeler y Erkert, 2003; Bearder et al., 2006; Donati y Borgognini-Tarli, 2006). Un ejemplo son los cambios en los patrones de actividad en lémures ratones (Microcebus murinus) influenciados por la disponibilidad de recursos, donde, en la época seca que potencialmente hay menos recursos disminuyen el tiempo invertido en locomoción y aumentan el tiempo en descanso, en comparación con la época lluviosa donde al aumentar los recursos incrementan el tiempo en movimiento y disminuyen el tiempo en descanso (Joly-Radko y Zimmerman, 2010). En otra especie de primate nocturno en África (Galago moholi), por ejemplo, en noches con alta intensidad lumínica lunar aumentan las distancias recorridas, en contraste con noches con baja luminosidad donde reducen sus movimientos (Bearder et al., 2006). En el caso de los monos nocturnos, solo se ha evaluado la influencia de estos factores en el comportamiento en vida silvestre en la especie Aotus azarae (Fernandez-Duque, 2003; Fernandez-Duque y Erkert, 2006; Fernandez-Duque et al., 2010). En esta especie, pese a que no se encontró influencia de factores ecológicos como la disponibilidad de recursos, si fue evidente una marcada influencia de factores ambientales como la intensidad lumínica lunar y la temperatura sobre su comportamiento (Fernandez-Duque, 2003; Fernandez-Duque et al., 2010). Los individuos de A. azarae presentan una mayor actividad en periodos de luna llena y durante el verano, contrastando con bajas tasas de actividad en luna nueva y durante el invierno, donde sus patrones de actividad fluctúan hacia hábitos catemerales (Fernandez-Duque et al., 2010). Los picos de actividad contrastante de esta especie revelan una dependencia a la luz de la luna y son explicados por un enmascaramiento del ciclo de actividad nocturno por condiciones de luminosidad ambiental y de temperatura desfavorables (Fernandez-Duque et al., 2010).

Las investigaciones que buscan determinar las relaciones entre el comportamiento de los monos nocturnos y los factores ecológicos y ambientales, se han realizado en poblaciones de A. azarae ubicadas en el límite austral de distribución del género, en un bosque subtropical con una marcada estacionalidad (Fernandez-Duque et al., 2010). En el caso de las especies de monos nocturnos de bosques tropicales y no estacionales, solo existen datos anecdóticos, donde reportan ausencia de relación entre el comportamiento de individuos de A. nigriceps y factores ambientales como la intensidad lumínica lunar y la temperatura (Khimji y Donati, 2014). Sin embargo, esta investigación solo estuvo representada por un grupo familiar de A. nigriceps, el cual no fue seguido sistemáticamente durante las noches. Por lo tanto, queda abierta la pregunta de ¿cuál es la relación de factores ecológicos como la disponibilidad de alimento y factores ambientales como la temperatura y la intensidad lumínica lunar sobre el comportamiento y el patrón de actividad de monos nocturnos en bosques tropicales?. Esta pregunta toma relevancia debido a que el género Aotus se adaptó secundariamente a la nocturnidad, derivada de un antepasado con hábitos diurnos hace aproximadamente entre 12 y 15 millones de años, lo cual ha condicionado cierta dependencia a factores ambientales (intensidad lumínica lunar y temperatura) que han sido evaluados únicamente en la especie de bosques subtropicales (A. azarae) (Fernandez-Duque, 2003; Fernandez-Duque y Erkert, 2006; Fernandez-Duque et al., 2010). Aun no es claro si la evidencia confirmada de la relación de factores ambientales y el comportamiento de A. azarae es una adaptación a las condiciones estacionales de bosques subtropicales teniendo en cuenta que este género presenta un origen netamente tropical o por el contrario un patrón general para todas las especies de Aotus, influenciado principalmente por su pasado diurno (Setoguchi y Rosenberger, 1987; Martin, 1990, Babb et al., 2011).

En Colombia, hay una gran diversidad de especies de monos nocturnos (APC, 2016), entre los que se encuentran el mono nocturno andino (A. lemurinus) que se distribuye también en Ecuador y Venezuela y el mono nocturno caribeño (A. griseimembra), especie endémica del país. Ambas especies se encuentran bajo la categoría de vulnerables a la extinción, según la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN), producto principalmente por la disminución de sus poblaciones naturales en un 30%, debido a la perdida de hábitat por deforestación y el establecimiento de cultivos (Morales-Jiménez y de la Torre, 2008; Morales-Jiménez y Link, 2008). Estas dos especies de monos nocturnos son consideradas especies cripticas por poseer características morfológicas casi indistinguibles, sin embargo, habitan ecosistemas tropicales con diferentes condiciones ambientales (Defler, 2010). El mono nocturno andino (A. lemurinus) habita bosques andinos desde los 1000 hasta los 3200 msnm mientras que, el mono nocturno caribeño (A. griseimembra) habita bosques húmedos tropicales desde el nivel del mar hasta los 1000 msnm (Rodríguez et al, 2006; Morales- Jiménez y Link, 2008; Morales-Jiménez y de la Torre, 2008; Defler, 2010).

Las especies de monos nocturnos A. lemurinus y A. griseimembra han sido foco de estudio en investigaciones de laboratorio que buscan determinar el efecto de la luz sobre los patrones de actividad de individuos en cautiverio (Erkert y Grober, 1986; Erkert, 1991). Sin embargo, en condiciones de vida silvestre han sido poco estudiadas (Stevenson et al., 2010; García- Restrepo et al., 2018) y en la actualidad, se desconocen los efectos de factores ecológicos y ambientales sobre su ecología. Hasta la fecha, solo existen un par de estudios relacionados con ecología básica (patrón de actividad, dieta y rango de hogar) de grupos familiares de A. lemurinus (Castaño et al., 2010; Guzmán et al., 2016), mientras que para grupos de A. grseimembra no se encuentran investigaciones publicadas. Los monos nocturnos A. lemurinus y A. griseimembra varían en su distribución altitudinal, pero están ubicados en latitudes similares en Colombia, donde ocupan bosques tropicales sin estacionalidad. Esta condición, genera un escenario óptimo que permite comparar las adaptaciones de estos primates para vivir en bosques de tierras bajas y de tierras altas y evaluar cómo influyen los factores ambientales como la temperatura y la intensidad lumínica lunar, así como factores ecológicos como la disponibilidad de frutos, sobre su comportamiento. Por lo tanto, el objetivo general de esta investigación es describir aspectos de la ecología comportamental de grupos familiares de estas dos especies de monos nocturnos y comprender su relación con factores ecológicos y ambientales en dos ecosistemas tropicales en Colombia.

Específicamente los objetivos de este estudio son: [1] Describir el patrón de actividad, la dieta, el rango de hogar, el área núcleo y la distancia recorrida por noche de tres grupos familiares del mono nocturno andino (A. lemurinus) en bosques de montaña en los Andes y un grupo familiar del mono nocturno caribeño (A. griseimembra), en un fragmento de bosque húmedo tropical en el valle interandino del Magdalena. [2] Comparar los aspectos de ecología comportamental de A. lemurinus y A. griseimembra, teniendo en cuenta que habitan dos ecosistemas diferentes de bosques tropicales, y [3] Evaluar la posible relación entre factores ecológicos (como la disponibilidad de frutos) y factores ambientales (como la intensidad lumínica lunar y la temperatura) sobre la ecología comportamental de estas dos especies de monos nocturnos. Se predice que: [P1] los cuatro grupos de estudio presentarán aspectos comportamentales (patrón de actividad, dieta, rango de hogar, área núcleo y distancia recorrida por noche) similares a los que se han propuesto para otras especies del genero Aotus, tanto en bosques tropicales como en bosques subtropicales. [P2] Se espera que a medida que aumenta la altitud, los grupos familiares inviertan mayor tiempo en alimentación y movimiento y aumenten su rango de hogar y las distancias recorridas por noche producto de la disminución de la disponibilidad de recursos en bosques de tierras altas. [P3] Debido a la no estacionalidad de bosques tropicales, no se espera influencia de la temperatura y la disponibilidad de frutos en el comportamiento de los grupos familiares de A. lemurinus y el grupo de A. griseimembra. Mientras que, al igual que ocurre en la especie A. azarae se esperan cambios comportamentales influenciados por la intensidad lumínica lunar.

METODOLOGÍA

Área de Estudio

La investigación se realizó en tres localidades de dos ecosistemas tropicales diferentes de Colombia (Figura 1). El primero, corresponde al bosque andino, en donde se tomaron dos localidades diferentes sobre la cordillera de los Andes. Una ubicada en la vertiente occidental de la cordillera Oriental en el municipio de El Colegio, Cundinamarca y la otra en la vertiente occidental de la cordillera Central en el municipio de Pijao, Quindío. El segundo ecosistema es el bosque húmedo tropical, en el cual se tomó como localidad de estudio la hacienda San Juan de Carare, ubicada en el municipio de Cimitarra, Santander. A continuación, se describen a profundidad cada una de las tres localidades donde se desarrolló la investigación.

Figura 1: Localidades de estudio. En amarillo El Colegió, en rojo Pijao y en azul San Juan del Carare. El Colegio, Cundinamarca En el municipio del Colegio, Cundinamarca se estudiaron los monos nocturnos en un bosque de aproximadamente 60 hectáreas ubicado a una altura entre los 2350 y 2550 msnm (4°33'18”N, 74°22'26”O). Este bosque se encuentra inmerso en un área protegida de orden departamental denominada “Distrito de Manejo Integrado Cuchilla de Peñas Blancas y el Subia”, la cual cuenta con aproximadamente 5986 hectáreas en conservación y atraviesa los municipios de San Antonio del Tequendama, Viotá y El Colegio en el departamento de Cundinamarca. Como en casi todo el país, en esta localidad se presenta un régimen bimodal de precipitaciones con dos periodos de altas lluvias (marzo-mayo y septiembre-noviembre) y dos periodos de bajas lluvias (diciembre-febrero y junio-agosto). La precipitación anual varía entre 1370 y 1400 mm y la temperatura anual entre 12 y 18 °C. El bosque de esta localidad se ubica en la categoría de zona de vida de Bosque muy Húmedo Montano Bajo (Bmh-MB) según la clasificación de Holdridge (1967) y es considerado como un bosque secundario en regeneración debido a que desde la declaratoria como área protegida en el año 1993 se redujeron las presiones antropogénicas y se conserva medianamente la estructura típica de bosque andino (Garibello et al., 2005). En esta localidad se estudió un grupo familiar de A. lemurinus denominado CO1.

Pijao, Quindío

En el municipio de Pijao, Quindío se estudiaron los monos nocturnos en un fragmento de bosque de aproximadamente seis hectáreas, ubicado en la finca El Billar, en la vereda La Playa, a una altura entre 1750 y 1800 msnm (4°19′58”N, 75°42′39”O). Esta localidad también presenta un régimen bimodal de precipitaciones con dos periodos de altas lluvias (marzo-mayo y septiembre-noviembre) y dos periodos de bajas lluvias (diciembre-febrero y junio-agosto). La precipitación anual varía entre 2000 y 4000 mm y la temperatura anual entre 18 y 24 °C (Alcaldía de Pijao, 2017). Este fragmento de bosque se ubica en la categoría de zona de vida de Bosque Húmedo Premontano (Bh-PM) según la clasificación de Holdridge (1967) y se encuentra inmerso en una matriz de pequeños fragmentos boscosos y zonas agrícolas y limita directamente con cultivos de Plátano (Musa paradisiaca), Café (Coffea arabica) y Aguacate (Persea americana). A pesar de encontrarse en una matriz altamente transformada conserva parcialmente la cobertura típica de bosque Andino. En esta localidad se estudiaron dos grupos familiares de A. lemurinus denominados PI1 y PI2.

Cimitarra, Santander

En esta localidad se estudiaron los monos nocturnos caribeños (A. griseimembra) en un fragmento de bosque estacionalmente inundable de aproximadamente 30 hectáreas, ubicado en la Hacienda San Juan del Carare a una altura entre 90 y 150 msnm (6°42′59”N, 74°08′22”O). Esta localidad, presenta un ciclo anual de lluvias bimodal con dos periodos de altas lluvias (marzo-mayo y septiembre-noviembre) y dos periodos de bajas lluvias (diciembre-febrero y junio-agosto). La precipitación anual varía entre 2070 y 3500 mm y la temperatura entre 24 y 34°C (IDEAM, 2019). Este bosque se ubica en la categoría de zona de vida de Bosque húmedo Tropical (bh-T) según la clasificación de Holdridge (1967) y está inmerso en una matriz de pequeños fragmentos de bosque, pastizales utilizados para la ganadería y sabanas inundables. Desde el año 2007 la Fundación Proyecto Primates Colombia se encuentra realizando estudios de largo plazo sobre ecología y comportamiento de diferentes especies de primates en la misma localidad. En San Juan del Carare se estudió un grupo familiar de A. griseimembra denominado SJ1.

Toma de datos

Con el fin de estudiar la ecología comportamental de tres grupos de A. lemurinus (CO1, PI1 y PI2) y un grupo de A. griseimembra (SJ1), se utilizó la metodología de monitoreos nocturnos a través de seguimientos directos. Estos monitoreos se realizaron desde julio de 2018 hasta julio de 2019 para CO1, PI1 y PI2 y desde enero de 2018 hasta mayo de 2019 para SJ1. En el caso de SJ1 el muestreo no fue continúo debido a qué en varios meses del año, los bosques permanecieron inundados.

Para facilitar los seguimientos nocturnos y colectar la mayor cantidad de datos posibles, se utilizaron señales de telemetría emitidas por radiocollares (MOD-80 radiocollars-Telonics). Estos radiocollares se instalaron a un individuo adulto en los grupos familiares CO1, PI2 y SJ1, pero no fue posible en el grupo PI1 debido a que no se logró la captura de ningún individuo. Los seguimientos de cada grupo se realizaron entre cuatro y cinco noches a la semana, entre las 18:00 y las 06:00 y se utilizaron binoculares (Nikon Monarch 7, 10x42) y linternas forradas con papel celofán para reducir la interferencia hacia los monos por el efecto de la luz. Durante los seguimientos, con el fin de determinar el patrón de actividad, la dieta, el rango de hogar, el área núcleo y la distancia recorrida por noche de cada grupo, se colectaron datos de comportamiento a través de protocolos estandarizados y de observaciones ad libitum. Todos los grupos de estudio estuvieron previamente habituados a partir de otras investigaciones y de seguimientos no sistemáticos durante seis meses anteriores al inicio de la investigación.

Los seguimientos se realizaron en equipos de dos o tres personas en donde una o dos de las personas se encargó de no perder contacto con los individuos de cada grupo familiar y utilizar la telemetría, y la persona restante de anotar todas las observaciones en una libreta de campo. Con el fin de reducir el sesgo de toma de datos por diferentes investigadores por localidad, se realizaron jornadas de inducción de una o dos semanas cada vez que personas nuevas ingresaron al proyecto. Durante estas jornadas de inducción, se dieron conocer las metodologías utilizadas, los senderos de cada bosque y la identidad de cada uno de los individuos de monos nocturnos estudiados. De igual forma, previo al inicio de la investigación se estableció un protocolo de campo donde se detalló toda la metodología.

Patrón de actividad: El patrón de actividad de cada uno de los grupos se determinó siguiendo el método de Animal Focal (Altmann, 1974). Bajo este método, durante los seguimientos se eligió un individuo adulto o sub-adulto de la tropa y se estableció como “individuo focal” durante 20 minutos, en los cuales, cada dos minutos se tomó datos de registros instantáneos de la actividad que está realizando el individuo focal al momento de timbrar un reloj programado con un temporizador. Este mismo procedimiento se repitió varias veces durante la noche eligiendo diferentes individuos focales dentro del grupo familiar y procurando hacer una rotación que permitiera un muestreo similar a cada miembro del grupo. Las categorías de actividad que se tuvieron en cuenta fueron: [1] alimentación, [2] movimiento, [3] descanso, [4] interacción social y [5] otros para actividades diferentes a las previamente establecidas. En cada registro focal se sumaron los registros instantáneos para cada una de las cinco categorías de actividad y se tomó como un dato independiente. Para el patrón de actividad total por grupo, se consideraron el total de registros focales y la sumatoria de sus registros instantáneos durante el tiempo de muestreo y se determinó el porcentaje de actividad para cada una de las categorías de la siguiente manera:

Porcentaje de actividad = (ni/N) *100. Donde ni el número de veces que se repite cada una de las categorías de actividad y N la sumatoria de todas las actividades.

Quincenalmente, se determinó el patrón de actividad de cada grupo familiar con el fin de conocer la variación durante el tiempo de muestreo, comparar entre grupos y analizarlo en función de la disponibilidad de frutos de cada bosque. De igual manera, se determinó el patrón de actividad por noche de muestreo y se analizó en función de la intensidad lumínica lunar y la temperatura de cada localidad.

Dieta: Para describir la dieta de cada grupo familiar, se clasificaron todos los registros instantáneos de los individuos focales que incluyeron la categoría de alimentación en los siguientes ítems alimenticios: [1] frutos, [2] artrópodos, [3] hojas, [4] flores, y [5] otros para alimentos diferentes a los previamente establecidos. Posteriormente, se determinaron los porcentajes de consumo de cada ítem de la siguiente manera:

Porcentaje de consumo = (ni/N) *100 donde ni es el número de veces que se repite cada uno de los ítems alimenticios y N la sumatoria de todas las actividades que incluyen alimentación.

Al igual que en el patrón de actividad, se determinaron los porcentajes de consumo de cada ítem alimenticio quincenalmente para conocer la variación durante el tiempo de muestreo y comparar entre los grupos familiares de estudio.

A partir de los porcentajes de consumo de los diferentes ítems alimenticios, se determinó el grado de especialidad en la dieta de cada grupo familiar a partir del índice de amplitud de nicho de Levins estandarizado (Best=(B–1)/n–1). Este índice varía desde 0 (nicho angosto) hasta 1 (nicho amplio) y sugiere que valores cercanos a 0 están relacionados con dietas especialistas, representadas por pocos recursos y preferencia por ciertos ítems alimenticos y valores cercanos a 1 por dietas generalistas, representadas por proporciones de consumo similares entre diferentes ítems alimenticios (Krebs, 1989). El índice de Levins, fue calculado por grupo familiar para todo el tiempo de muestreo y también de manera quincenal para conocer la variación, comparar entre grupos y analizarlo en función de la disponibilidad de frutos cada bosque. En índice de Levins estandarizado también se determinó por noche de muestreo en todos los grupos y se analizó en función de la intensidad lumínica lunar y la temperatura ambiente.

Adicionalmente, para determinar la composición de la dieta, cada vez que se observó el consumo de algún ítem alimenticio se tuvo en cuenta, la hora de inicio, la hora final y el alimento consumido. Estos eventos alimenticios se tuvieron en cuenta tanto en los individuos focales como también en los individuos no focales como datos a ad libitum. En los eventos de alimentación de un ítem vegetal, se marcó el árbol de consumo por medio de cinta flagging y una placa metálica con un respectivo código, y se colectaron muestras botánicas que posteriormente se determinaron a partir de claves taxonómicas de las plantas de las localidades de estudio (Vargas, 2002; Rivera-Díaz et al., 2012). Aquellas muestras vegetales que no pudieron ser determinadas en campo, se preservaron y se determinaron a partir de comparaciones con material de referencia depositado en diferentes colecciones como: Herbario de la Universidad del Quindío (HUQ), Museo de Historia Natural “Jaime Quijano Caballero” (Museo JQC) de la Universidad INCCA de Colombia, Herbario de la Universidad del Bosque (HUEB) y Herbario de la Universidad de Caldas (FAUC). Finalmente, se tabuló la totalidad de los eventos de alimentación y se determinó el porcentaje de consumo total de cada especie o morfoespecie de la siguiente manera.

Porcentaje de consumo = (ni/N) *100 donde ni es el tiempo en segundos de consumo de cada especie o morfo-especie y N la sumatoria del tiempo en segundo de todas las especies que consumió cada grupo durante el muestro.

Como indicativo de esfuerzo de muestreo y como medida comparable de la riqueza de especies de plantas consumidas entre los grupos familiares, se realizaron curvas de acumulación de especies por el método de Rarefacción extrapoladas a 1250 puntos por medio del paquete de R iNEXT versión 1.0 (Hsieh et al., 2013). Las curvas de acumulación de especies se elaboraron para cada uno de los grupos a partir de los eventos de alimentación.

Rango de hogar y área núcleo: Durante los seguimientos, cada 15 minutos partiendo desde las 18:00 horas se registró la ubicación de cada grupo familiar por medio de un GPS (Garmin e-trex 10). A partir de estos registros y por medio del método de estimación de densidad de Kernel de la extensión HRT (Home Range Tools) del software ArcGIS 9.3 (ESRI, 2008) se determinó el rango de hogar y el área núcleo (área más utilizada) a partir de contornos de ubicaciones del 90 y 50% respectivamente. La metodología de estimación de rangos de hogar por Kernel brinda una medida de probabilidad del uso del espacio de los monos nocturnos y permite distinguir las intensidades de uso de diferentes áreas. Además, ha sido la metodología más utilizada para la determinación de rangos de hogar en diferentes grupos de mamíferos, incluyendo los monos nocturnos (Laver y Kelly, 2008; Wartmann et al., 2014).

Tanto el rango de hogar como el área núcleo se determinaron para el tiempo completo de muestreo, así como quincenalmente, con el fin de comparar entre grupos familiares, reconocer la variación y analizarlo en función de la disponibilidad de recursos de cada bosque. Para reducir el sesgo por diferentes intensidades de muestreo entre grupos y realizar comparaciones equitativas del rango de hogar y el área núcleo total, se eligieron aleatoriamente subconjuntos de 1000 ubicaciones para los grupos CO1, PI1 y PI2 y se compararon con las 958 ubicaciones registradas para SJ1. De igual manera, para evitar el sesgo de tener diferente número de ubicaciones entre quincenas, se eligieron aleatoriamente 100 ubicaciones en las quincenas que superarán este valor y no se incluyeron en los análisis las quincenas que tuvieran menos de 35 ubicaciones, siguiendo lo propuesto por Wartmann et al. (2014) para A. azarae.

Distancia recorrida por noche: Para determinar la distancia recorrida por noche para cada grupo familiar, primero se determinó la distancia recorrida por hora para cada una de las noches de muestreo, utilizando los registros de ubicación tomados cada 15 minutos. Todos los registros de ubicación, se agruparon en 12 intervalos de hora partiendo desde las 18:00- 19:00 horas hasta las 05:00-06:00 horas. Posteriormente, se filtraron los intervalos de horas que estuvieran compuestas por cinco registros (p. ej. 18:00, 18:15, 18:30, 18:45 y 19:00) y se determinó la distancia entre estos registros a partir de la conversión de los puntos de coordenadas a líneas por medio de la extensión X-Tools Pro del software ArcGIS 9.3 (ESRI, 2008). Seguidamente, se midió la distancia de cada línea y por último se estimó un promedio de distancia para cada intervalo de hora utilizando todas las noches de seguimiento. La distancia recorrida por noche para cada grupo se determinó a partir de la sumatoria de los promedios de los 12 intervalos de hora. Para los análisis que relacionan la distancia recorrida y factores ambientales (intensidad lumínica lunar y temperatura) solo se incluyeron las noches que estuvieran representadas por registros continuos de ubicación durante por lo menos seis horas y que incluyeran los intervalos de horas donde se registran las mayores y las menores distancias recorridas durante la noche.

Registro de factores ecológicos

Disponibilidad de frutos: La disponibilidad de frutos de los bosques donde habitan los grupos familiares de monos nocturnos se determinó a partir de transectos fenológicos, siguiendo la metodología de Stevenson (2004). Bajo esta metodología, se monitorearon quincenalmente en cada uno de los bosques donde habita cada grupo transectos fenológicos en los cuales se identificaron los árboles en fructificación a partir de la presencia de sus frutos en el suelo del transecto. Al identificar un árbol en fructificación se comprobó que su corona estuviese sobre el transecto y se determinó su área basal a partir del CAP (circunferencia a la altura del pecho). A partir de los datos obtenidos de los transectos fenológicos, se tomó como medida de disponibilidad de frutos quincenal, el estimado del número de árboles en fructificación por hectárea (N° arboles/ha) y la sumatoria del área basal en m2 de los árboles en fructificación por hectárea (Área basal (m2)/ha). El área basal fue estimada asumiendo que los árboles tienen una distribución triangular en sus periodos de fructificación, por lo que se le asignó una proporción del triángulo de pascal a cada árbol cuando fue registrado en fructificación durante varias quincenas seguidas (Stevenson, 2004). En El Colegio, se tuvieron en cuenta seis transectos que sumaron 1675 metros y tuvieron un ancho promedio de 1.39 metros, en Pijao, cinco transectos con una longitud total de 800 metros y un ancho promedio de 1.44 metros y en San Juan del Carare dos transectos con una longitud total de 1300 metros y un ancho de 1.06 metros.

Registro de Factores ambientales

Temperatura ambiental: La temperatura ambiental se tomó a partir de un DataLogger (OMYL-M61) instalado en cada una de las localidades donde habita cada grupo familiar. Cada DataLogger fue programado para tomar temperatura ambiente cada 30 minutos durante todo el tiempo de muestreo. A partir de los datos suministrados por cada DataLogger en cada localidad se determinó la temperatura promedio por día, iniciando desde las 00:00 horas hasta las 23:30 horas. El DataLogger de la localidad de San Juan del Carare se destruyó debido a las altas temperatura y radiaciones solares, por lo tanto, se utilizaron los datos de la estación meteorológica CARARE [23125050] del IDEAM, ubicada a 11.6 kilómetros del área de estudio (IDEAM, 2019). Los datos del promedio de temperatura ambiental se evaluaron con los datos de patrón de actividad, dieta y distancia recorrida por noche por cada grupo.

Intensidad lumínica lunar: La intensidad lumínica lunar se determinó a partir de los datos de porcentajes de iluminación de acuerdo a cada fase lunar disponibles en “The Astronomical Almanac (aa.usno.navy.mil/data)” (USNO, 2019) y estandarizados para las 00:00 horas de cada noche. Los datos de Intensidad lumínica lunar se evaluaron con el patrón de actividad, la dieta y las distancias recorridas por noche para cada grupo familiar.

Análisis de datos

Comparación de la ecología comportamental entre grupos familiares:

Para comparar entre grupos los diferentes aspectos de ecología comportamental, se utilizaron las variaciones quincenales en el patrón de actividad, la dieta, el rango de hogar y el área núcleo. Se utilizaron pruebas paramétricas y no paramétricas dependiendo de la normalidad de las variables, evaluada a partir de pruebas de Shapiro–Wilks. Con respecto al patrón de actividad y debido a la distribución normal de las variables, se realizaron pruebas ANOVA de una vía donde se evaluaron las diferencias entre grupos en el porcentaje quincenal de tiempo invertido en las actividades de descanso, movimiento y alimentación. Adicionalmente, se realizaron pruebas post-hoc como el test de HSD (Honestly significant difference) de Tukey para determinar las diferencias entre pares de grupos. La actividad de interacción social no se tuvo en cuenta en los análisis debido a que fue registrada en porcentajes bajos en el patrón de actividad quincenal. Para el patrón de alimentación debido a que las variables no presentaron una distribución normal, se utilizaron pruebas no paramétricas de Kruskal–Wallis, en las que se evaluaron las diferencias entre grupos el en porcentaje quincenal de consumo de los diferentes ítems alimenticios (frutos, artrópodos, flores y hojas) y en el índice de amplitud de nicho de Levins. De igual forma, se realizaron pruebas post-hoc como la corrección de Bonferroni para determinar las diferencias entre pares de grupos. Tanto en el patrón de actividad como en la dieta, no se tuvieron en cuenta las quincenas que incluyeron semanas de inducción de los nuevos investigadores y quincenas representadas por menos de 15 registros focales. Con respecto a las diferencias ente grupos en el rango de hogar y el área núcleo quincenal, también se realizaron pruebas no paramétricas de Kruskal–Wallis seguidas de pruebas post-hoc de Bonferroni. Todos los análisis se realizaron en la plataforma R 3.6.1 (R Core Team, 2013).

Relación entre factores ecológicos-ambientales y el comportamiento de los grupos familiares de monos nocturnos

La relación entre factores ecológicos-ambientales y el comportamiento de los monos nocturnos (patrón de actividad, dieta, rango de hogar, área núcleo y distancia recorrida por noche) se evaluó quincenalmente y por noche de muestreo por medio de Modelos Lineales de Efectos Mixtos (LMM) (Baayen, 2008) a partir de la función lmer del paquete de R lme4 (Bates et al., 2010; R Core Team, 2013). Quincenalmente se utilizó como efecto fijo uno de los dos estimativos de disponibilidad de frutos: número de árboles en fructificación por hectárea (N° Arboles/ha) y la sumatoria del área basal en m2 de los árboles en fructificación por hectárea (Área basal (m2)/ha). Por noche de muestreo se utilizaron como efectos fijos en un mismo modelo la intensidad lumínica lunar (% luminosidad) y la temperatura promedio (T° promedio). Tanto en los análisis de LMMs quincenales como por noche, se tuvieron en cuenta tres efectos aleatorios: la especie de mono nocturno (A. lemurinus y A. griseimembra); la localidad de estudio (El Colegio, Pijao y San Juan del Carare) y el grupo familiar (CO1, PI1, PI2 y SJ1). Con el fin de reconocer diferencias en la influencia de los efectos fijos entre grupos, se incorporaron pendientes aleatorias para el efecto aleatorio de grupo familiar.

Con respecto, a las variables respuesta, en los LMMs del patrón de actividad se utilizó el porcentaje de tiempo invertido quincenal y por noche en las principales categorías de actividad (movimiento, alimentación y descanso). En la dieta, el cálculo quincenal y por noche del índice de Levins, el cual resume el consumo de los diferentes ítems alimenticios establecidos. En el rango de hogar y el área núcleo la variación quincenal en hectáreas y finalmente en la distancia recorrida por noche se tuvo en cuenta como variable respuesta la distancia en metros del recorrido derivado de por lo menos síes horas continuas de seguimiento. Específicamente en los LMMs que incluyeron la distancia recorrida por noche no se incluyeron los grupos PI1 y SJ1 debido a que no presentaron suficientes registros continuos. Por lo tanto, se excluyó el efecto aleatorio de especie debido a que ambos grupos pertenecen a A. lemurinus. En los casos donde no se cumplía el supuesto de normalidad para los LMMs, se realizaron trasformaciones dependiendo la variable. Los dos estimativos de disponibilidad de frutos y la temperatura promedio se transformaron por medio de la función logarítmica (log). El porcentaje de luminosidad por noche, el cálculo del índice de Levins por quincena y por noche, los rangos de hogar y área núcleo quincenal se transformaron por medio de la función arcoseno (arcsen). Los valores de P de cada uno de los LMMs se obtuvieron mediante pruebas de razón de probabilidad, comparando el modelo completo que incluye el efecto fijo en cuestión y modelos nulos que no lo incluyen. Se evaluó la normalidad de las variables a partir de pruebas de Shapiro–Wilks y se comprobó la homocedasticidad a partir de inspecciones visuales por medio de gráficos Q-Q en R 3.6.1 (R Core Team, 2013). Para cada uno de los LMMs se estimó un R2 marginal (R2m) (varianza explicada por el efecto fijo) y un R2 condicional (R2c) (varianza explicada por el efecto fijo y los efectos aleatorios) a partir del paquete “MuMIn” (Multi-model inference) (Barton, 2016) (Nakagawa y Schielzeth, 2013) para Modelos Mixtos Lineales en R 3.6.1 (R Core Team, 2013).

Consideraciones éticas

Esta investigación cumplió con los principios de uso de animales del Comité Interinstitucional para el Cuidado y Uso de los Animales de Laboratorio de la universidad de los Andes (CICUAL) y siguió la metodología de captura estandarizada para monos nocturnos propuesta por Fernandez-Duque y Rotundo (2003).

RESULTADOS

En total se obtuvieron 2638 horas de seguimiento correspondiente a los cuatro grupos familiares de estudio (tres de A. lemurinus y uno de A. griseimembra). En el caso de los grupos de la especie A. lemurinus, se obtuvo un seguimiento de 1029 horas para CO1, 583 para PI1 y 551 para PI2. Por su parte, para el grupo SJ1 correspondiente a la especie A. griseimembra se obtuvo un seguimiento de 465 horas. Los muestreos focales, es decir el tiempo específico donde se estuvieron tomando registros de animal focal sumaron 249 horas para CO1, 153 para PI1, 189 para PI2 y 147 para SJ1.

Patrón de actividad

Se obtuvieron 2249 registros de actividad de los monos nocturnos, divididos en 749 para CO1, 460 para PI1, 567 para PI2 y 473 para SJ1. Los cuatro grupos familiares invirtieron la mayor parte de su tiempo en descanso (47.8% ± 7.2%, N=4) (Tabla 1, Figura 2). En los grupos CO1, PI2 y SJ1 la segunda y tercera actividad más frecuente fue movimiento (27.7% ± 2.1%, N=3) y alimentación (20.4 ± 4.9%, N= 3) respectivamente, mientras que, para el grupo PI1 la segunda y tercera actividad más frecuente fue alimentación (33.2%) y movimiento (27.5%) respectivamente. Las actividades de interacciones sociales y otras estuvieron representadas en todos los grupos en menos del 1% del tiempo total.

Tabla 1: Patrón de actividad total durante el tiempo de muestro para cada grupo familiar de monos nocturnos. Grupo Interacciones Especie Descanso Movimiento Alimentación Otras familiar Sociales CO1 46.53% 27.68% 25.18% 0.07% 0.50% A. lemurinus PI1 38.11% 27.55% 33.26% 0.99% 0.06% PI2 53.10% 25.77% 20.80% 0.31% 0% A. SJ1 53.65% 29.90% 15.37% 0.56% 0.49% griseimembra

Figura 2: Patrón de actividad total durante el tiempo de muestro para cada grupo familiar de monos nocturnos. Comparación del patrón de actividad entre grupos familiares

A partir de la comparación del porcentaje de tiempo quincenal que invierten en diferentes actividades los grupos de monos nocturnos, no se encontraron diferencias significativas en la actividad de movimiento (ANOVA, F=0.51, P=0.67, N=71; Tabla 2, Figura 3) pero si en descanso (ANOVA, F=6.32, P<0.05, N=71; Tabla 2, Figura 3) y alimentación (ANOVA, F=9.14, P<0.05, N=71; Tabla 2, Figura 3). Particularmente en la actividad de descanso, las diferencias se dieron por menores porcentajes de tiempo quincenal en el grupo PI1 comparado con los demás grupos familiares (Prueba de Tukey, PI1-CO1: P=0.02; PI1-PI2: P<0.05; PI1-SJ1: P<0.05). Con respecto a la actividad de alimentación, el grupo PI1 invirtió más tiempo quincenal comparado con los demás grupos familiares (Prueba de Tukey, PI1- CO1: P=0.03; PI1-PI2: P=0.01; PI1-SJ1: P<0.05) y a su vez CO1 se alimentó más que SJ1 (Prueba de Tukey, SJ1-CO1: P=0.04).

Tabla 2: Comparación del patrón de actividad quincenal (descanso, movimiento y alimentación) entre grupos familiares de monos nocturnos.

Comparación entre pares de grupos familiares (Prueba Tukey) Actividad PI1- PI2- SJ1- SJ1- Anova PI2-PI1 SJ1-PI1 CO1 CO1 CO1 PI2 F=6.322 Descanso P=0.02* P=0.91 P=0.51 P<0.05* P<0.05* P=0.89 P<0.05* F=0.512 Movimiento P=0.98 P=0.99 P=0.66 P=0.99 P=0.87 P=0.73 P=0.675 F=9.144 Alimentación P=0.03* P=0.92 P=0.04* P=0.01* P<0.05* P=0.19 P<0.05* Valores significativos *, Valores de P por debajo de 0.01 se resumen en P<0.05. Figura 3: Comparación del patrón de actividad quincenal (descanso, movimiento y alimentación) entre grupos familiares de monos nocturnos.

Dieta

Patrón de alimentación

En total se registró la actividad de alimentación en 1123 registros focales, de los cuales 395 fueron de CO1, 292 de PI1, 223 de PI2 y 213 de SJ1. A partir de estos registros, se evidenció que todos los grupos familiares de monos nocturnos invirtieron más de la mitad de su tiempo en el consumo de frutos (63.6% ± 4.0%, N=4) (Tabla 3, Figura 4). Los artrópodos fueron el segundo ítem más consumido en los grupos PI1, PI2 y SJ1 (16.6% ± 4.0%, N=3), mientras que el grupo CO1 tuvo como segundo ítem alimenticio más consumido hojas (14.8%) y en tercer lugar artrópodos (14.5%). Las flores fueron el tercer ítem más consumido por los dos grupos de Pijao (PI1 y PI2) donde representó un 11.0% y 11.2% respectivamente, este mismo ítem significó un 7.3% del total de consumo en el grupo SJ1 y solo un 0.3% en CO1. El ítem denominado en la categoría “otros” representó menos del 4% de consumo en todos los grupos de estudio. Finalmente, el índice de Levins fue similar entre grupos (0.30 ± 0.05%, N=4) y representó un nicho alimenticio angosto, relacionado con una dieta especialista, compuesta principalmente por frutos. Tabla 3: Patrón de alimentación total e índice de Levins durante el tiempo de muestro para cada grupo familiar de monos nocturnos.

Grupo Índice de Especie Frutos Artrópodos Hojas Flores Otros familiar Levins CO1 67.46% 14.58% 14.82% 0.73% 2.38% 0.25 A. lemurinus PI1 58.13% 21.03% 6.05% 11.09% 3.67% 0.37 PI2 63.33% 13.10% 8.50% 11.24% 3.80% 0.31 A. SJ1 65.49% 15.85% 7.78% 7.34% 3.52% 0.28 griseimembra

Figura 4: Patrón de alimentación total durante el tiempo de muestro para cada grupo familiar de monos nocturnos.

Variación quincenal

Durante todas las quincenas, para todos los grupos familiares fue evidente un alto consumo de frutos (Anexo 1). Este ítem alimenticio fue el más consumido por los cuatro grupos en más del 80% de las quincenas (80% en CO1, 83% en PI1, 80% en PI2 y 92% en SJ1, Anexo 1), en las cuales se registraron principalmente índices de Levins bajos (<0.3) relacionados con dietas especialistas (Anexo 2). El ítem hojas fue el más consumido en tres de las quincenas de CO1 (15 de enero-15 de febrero) y en una de las quincenas de PI1 (15 de octubre). Por su parte, artrópodos represento el ítem más consumido en una quincena de los grupos CO1 (15 de mayo), PI2 (15 de diciembre) y SJ1 (15 de noviembre) y en dos quincenas de PI1 (15 de diciembre y 15 de marzo). Finalmente, las flores fueron el ítem más consumidos en dos de las quincenas de PI2 (15 de mayo-30 de mayo). En la mayoría de las quincenas, donde los principales ítems alimenticios fueron hojas, artrópodos o flores, se registraron índices de Levins por encima de 0.3, que sugieren que el consumo de otros ítems alimenticios como los frutos también fue representativo.

Composición de la dieta

La dieta de todos los grupos de monos nocturnos durante el tiempo de muestreo estuvo compuesta principalmente por plantas, de las cuales se alimentaron de sus frutos, hojas y flores y se complementó por artrópodos. En el caso del grupo CO1, se registró el consumo de 31 especies de plantas correspondientes a 20 familias, para PI1 27 especies agrupadas en 18 familias, para PI2, 20 especies de 13 familias y para SJ1, 16 especies de 13 familias. La curva de acumulación de especies extrapolada de cada grupo familiar (Figura 5) sugiere que a partir del tiempo de muestreo se alcanzó la totalidad de las especies de plantas que componen la dieta de SJ1 y PI2 y que es posible a partir de mayor tiempo de muestreo o de la determinación de las plantas no identificadas aumentar sutilmente el número de especies en la dieta de CO1. Con respecto al grupo PI1, se sugiere que el número de especies en la dieta registrado hasta el momento esta subestimado y que incluso potencialmente podrían consumir más especies que el resto de los grupos.

Figura 5: curva de acumulación de especies extrapolada a 1250 eventos de alimentación para los cuatro grupos familiares de estudio.

Con respecto a las familias de plantas más importantes en cuanto a tiempo de consumo, se encontró que Urticaceae y Moraceae se ubican entre las tres principales para los cuatro grupos de estudio (Figura 6). En el grupo CO1 las familias en donde invirtieron más tiempo de consumo fueron Melastomataceae con más de la mitad del tiempo total (50.0%), Urticaceae (17.0%) y Moraceae (15.1%), las cuales en total suman más del 80% de la dieta. En el caso del grupo PI1, las principales familias de plantas fueron Moraceae (29.1%), Urticaceae (23.6%) y Euphorbiaceae (7.3%), las cuales suman más del 60% del total de la dieta. Con respecto a PI2, las principales familias fueron Ulmaceae (28.0%), Moraceae (26.7%) y Urticaceae (13.0%) sumando más del 65% de la dieta. Finalmente, en el caso del grupo SJ1, las principales familias fueron Moraceae (42.4%), Rubiaceae (12.6%) y Urticaceae (12.4%) que suman más del 67% del tiempo de consumo. Para todos los grupos, el resto de las familias representó menos del 7% en tiempo de consumo. En cuanto a número de especies, las familias más representativas por grupo fueron Melastomataceae y Rubiaceae con siete y tres especies respectivamente para CO1 y la familia Moraceae con tres especies para SJ1 y siete y cinco especies para los grupos PI1 y PI2 respectivamente. El resto de las familias estuvieron representadas por menos de dos especies en la dieta de todos los grupos.

Figura 6: Principales familias de plantas en la dieta de los cuatro grupos familiares de monos nocturnos de estudio.

En cuanto a las especies de plantas en las que los grupos de monos nocturnos invirtieron mayor tiempo de consumo se destacan las del generó Ficus, Cecropia y Miconia (Figura 7; Anexo 3). En el caso del grupo CO1, cinco de las 31 especies registradas en la dieta agrupan un 73.1% del tiempo total de consumo, entre las cuales las más importantes son Miconia recima (17.8%), Cecropia telenitida (17.0%) y Miconia theaezans (15.4%). En el grupo PI1, cinco de las 27 especies que componen la dieta abarcan un 55.4% del tiempo total de consumo, entre las que se destacan Cecropia telealba (23.6%), Poulsenia armata (9.9%) y Sorocea trophoides (8.8%). En el grupo PI2, cinco de las 20 especies registradas en la dieta representan un 74.6% del tiempo total de consumo, entre las cuales están Ampelocera albertiae (28.0%), Poulsenia armata (18.0%) y Cecropia telealba (11.6%). Con respecto al grupo SJ1, cinco de las 16 especies registradas en la dieta agrupan el 73.3% del tiempo total de consumo, entre las cuales las más importantes son Ficus dendrosida (36.9%), Cecropia membranácea (12.38%) y Faramea capillipes (9.9%). Las demás especies estuvieron representadas en menos del 8% del tiempo total de consumo en los cuatro grupos de monos nocturnos.

Figura 7: Principales especies de plantas en la dieta de los cuatro grupos familiares de monos nocturnos de estudio. Comparación del patrón alimenticio entre grupos familiares

No se encontraron diferencias entre grupos en el porcentaje quincenal de tiempo invertido en el consumo de los ítems alimenticios: frutos (Kruskal–Wallis, P=0.55, N=56; Tabla 4, Figura 8), artrópodos (Kruskal–Wallis, P=0.26, N=56; Tabla 4, Figura 8) y el índice de Levins (Kruskal–Wallis, P=0.46, N=56; Tabla 4, Figura 8). Con respecto al consumo de flores, si se encontraron diferencias (Kruskal–Wallis, P<0.05, N=56; Tabla 4, Figura 8) representadas por menor porcentaje de consumo quincenal en el grupo CO1 comparado con PI1 y SJ1 (Corrección de Bonferroni, PI1-CO1: P=0.01; SJ1-PI1: P=0.03). A pesar de que no fueron significativas las diferencias quincenales en el consumo de hojas (Kruskal–Wallis, P=0.08, N=56; Tabla 4, Figura 8), podría existir una tendencia biológica representada en mayor consumo quincenal en CO1 comparado con PI1 (Corrección de Bonferroni, PI1-CO1: P=0.07).

Tabla 4: Comparaciones del patrón de alimentación quincenal (frutos, artrópodos, flores hojas e índice de Levins) entre grupos familiares de monos nocturnos

Comparación entre pares de grupos familiares (Corrección de Bonferroni) Kruskal- Actividad PI1- PI2- SJ1- Wallis SJ1-CO1 PI2-PI1 SJ1-PI1 CO1 CO1 PI2 Frutos P=0.99 P=1.00 P=1.00 P=1.00 P=1.00 P=1.00 P=0.55 Artrópodos P=0.81 P=1.00 P=1.00 P=0.21 P=1.00 P=1.00 P=0.26 Hojas P=0.07 P=1.00 P=1.00 P=1.00 P=0.53 P=1.00 P=0.08 Flores P=0.01* P=1.00 P=0.03* P=1.00 P=1.00 P=1.00 P<0.05* Índice de P=1.00 P=1.00 P=1.00 P=1.00 P=1.00 P=1.00 P=0.46 Levins Valores significativos *, Valores de P por debajo de 0.01 se resumen en P<0.05.

Figura 8: Comparación del patrón de alimentación quincenal (frutos, artrópodos, flores hojas) entre grupos familiares de monos nocturnos.

Rangos de hogar

El rango de hogar de CO1 (8.1 ha) fue cuatro veces más grande que el rango de hogar de PI1 (1.8 ha) y PI2 (1.8 ha) y tres veces más grande que el de SJ1 (2.7 ha) (Tabla 5, Figura 9). El área núcleo de CO1 (2.5 ha) supero incluso el rango de hogar de los grupos PI1 y PI2 y fue similar al rango de hogar de SJ1. Los grupos familiares PI1, PI2 y SJ1 presentaron áreas núcleo menores a una hectárea (Tabla 5).

Tabla 5: Rango de hogar durante el tiempo de muestro para cada grupo familiar de monos nocturnos.

Especie Grupo familiar Rango de hogar (ha) Área Núcleo (ha) CO1 8.18 2.54 A. lemurinus PI1 1.86 0.64 PI2 1.86 0.52 A. griseimembra SJ1 2.76 0.90

Figura 9: Rangos de hogar (90%) y áreas núcleo (50%) de los cuatro grupos familiares de monos nocturnos estudiados.

Comparación del rango de hogar y el área núcleo entre grupos familiares

Se encontraron diferencias tanto en el rango de hogar como en el área núcleo entre los grupos de estudio (Kruskal–Wallis, P<0.05, N=63; Tabla 6, Figura 10). Estas diferencias radicaron en rangos de hogar y áreas núcleo mayores para CO1 en comparación a los demás grupos (Corrección de Bonferroni, P<0.05). A su vez, se evidenciaron diferencias en mayores tamaños de rango de hogar de SJ1 con respecto a PI1 (Corrección de Bonferroni, P=0.02) y áreas núcleo más grandes de SJ1 en comparación a PI2 (Corrección de Bonferroni, P=0.03). Tabla 6: Comparaciones entre el rango de hogar y el área núcleo entre grupos familiares de monos nocturnos. Comparación entre pares de grupos familiares (Corrección de Bonferroni) Kruskal- Kernel PI1- PI2- Wallis SJ1-CO1 PI2-PI1 SJ1-PI1 SJ1-PI2 CO1 CO1 Rango de P<0.05* P<0.05* P<0.05* P=1.00 P=0.0245 P=0.206 P<0.05* hogar (90%) Área núcleo P<0.05* P<0.05* P=0.04* P=1.00 P=0.263 P=0.035* P<0.05* (50%) Valores significativos *, Valores de P por debajo de 0.01 se resumen en P<0.05.

Figura 10: Comparaciones entre el rango de hogar y el área núcleo entre grupos familiares de monos nocturnos.

Distancia recorrida por noche

Las sumas de los promedios de las distancias recorridas en intervalos de horas revelan una distancia recorrida total por noche de 901 m para CO1, 874 m para PI1, 640 m para PI2 y 793 m para SJ1. Para los cuatro grupos de estudio se evidenciaron picos en las distancias recorridas en el primer cuarto de la noche, ya sea en el intervalo 18:00-19:00 (PI1 y PI2) o en el intervalo 19:00-20:00 (CO1 y SJ1). A su vez, en tres de los cuatro grupos (CO1, PI1 y PI2) se observó un segundo pico de distancia recorrida en el último cuarto de la noche, específicamente en los intervalos 04:00-05:00 y 05:00-06:00. Es consistente el hecho de que los intervalos donde menos distancia recorren los cuatro grupos se ubican pasando la mitad de la noche, específicamente entre las horas 00:00-01:00 y 01:00-02:00 (Figura 11).

Figura 11: Distancia recorrida por intervalo de hora para cada grupo familiar de monos nocturnos. Las barras indican el promedio y el error la desviación estándar.

Disponibilidad de frutos quincenal

Durante el tiempo de muestreo, en las tres localidades de estudio se registraron un total de 466 árboles en fructificación agrupados en 49 especies. Del total, 233 árboles de 18 especies pertenecieron a la localidad de El Colegio, 92 árboles de 19 especies a la localidad de Pijao y 141 árboles de 22 especies a la localidad de San Juan del Carare. El promedio de árboles en fructificación/ha por quincena fue de 113.5 ± 45.6 para la localidad de El Colegio, 179.2 ± 82.2 para Pijao y 121.3 ± 57.5 para San Juan del Carare. En cuanto al promedio de área basal/ha por quincena, en el Colegio fue 59.2 m2 ± 25.8 m2, en Pijao 225.3 m2 ± 141.3 m2 y en San Juan del Carare 93.1 m2 ± 86.5 m2 (Anexo 4). Los dos indicadores de disponibilidad de frutos para las localidades de estudio (N° arboles/ha y Área basal (m2/ha) se correlacionaron positivamente (r de Spearman = 0.510, P<0.05).

Relación entre factores ecológicos-ambientales y el comportamiento de los grupos familiares de monos nocturnos

Análisis quincenales: A partir de los LMMs entre la disponibilidad de frutos y el patrón de actividad quincenal de los monos nocturnos, no se encontró influencia ni del número de árboles en fructificación por hectárea, ni del área basal de los árboles en fructificación en las actividades de alimentación (N° Arboles/ha: T=-0.51, P=0.62; Área basal (m2): T=0.64, P=0.52) descanso (N° Arboles: T=0.94, P=0.36; Área basal (m2): T=-0.34, P=0.99) y movimiento (N° Arboles: T=0.04, P=0.96; Área basal (m2): T=0.14, P=0.88) (Tabla 7). Estos mismos efectos fijos tampoco se relacionaron con el índice de Levins quincenal (N° Arboles: T=-0.47, P=0.13; Área basal (m2): T=0.28, P=0.78) ni con el rango de hogar (N° Arboles: T=-0.43, P=0.66; Área basal (m2): T=0.43, P=0.66) o área núcleo (N° Arboles: T=0.51, P=0.52; Área basal (m2): T=-0.38. P=0.71) (Tabla 7).

Tabla 7: Resumen de los LMMs de la relación de la disponibilidad de frutos y los diferentes aspectos del comportamiento de los cuatro grupos familiares de estudio.

N° Arboles/ha Área basal (m2)/ha Comportamiento 2 T P R 2 m R2 c T P R2 m R c Alimentación -0.515 0.620 0.013 0.464 0.646 0.521 0.011 0.318 Descanso 0.946 0.364 0.017 0.228 -0.343 0.999 0.002 0.148 Movimiento 0.049 0.961 0.001 0.001 0.149 0.881 0.001 0.001 Índice de Levins -0.475 0.131 0.110 0.238 0.282 0.782 0.001 0.001 Kernel 90% -0.438 0.666 0.02 0.716 0.439 0.665 0.001 0.578 Kernel 50% 0.519 0.526 0.005 0.689 -0.386 0.712 0.002 0.543

Análisis por noche: Los LMMs realizados por noche de muestro, que incluyeron los efectos fijos de intensidad lumínica lunar y temperatura promedio no evidenciaron relación con la actividad de alimentación (P=0.73, R2 m=0.03, R2 c=0.38). En el caso de la actividad de descanso, pese a que no encontró relación en el modelo completo que incluyó los dos efectos fijos (P=0.14, R2 m=0.14, R2 c=0.54), si fue evidente la influencia del efecto fijo de intensidad lumínica lunar (T=-2.50, P=0.04). Con respecto a la actividad de movimiento, el modelo completo fue significativo (P=0.03, R2 m=0.10, R2 c=0.10), pero solo fue soportado estadísticamente por el mismo efecto fijo de intensidad lumínica lunar (T=3.08, P<0.01). Los cuatro grupos familiares de monos nocturnos aumentaron su actividad en noches con una intensidad lumínica lunar alta a partir de la disminución del tiempo de descanso y el aumento del tiempo invertido en movimiento, mientras que, en noches con intensidades lumínicas bajas presentaron baja actividad, representada por el aumento en el tiempo dedicado a descanso y la disminución en el tiempo invertido en movimiento (Tabla 8, Figura 12, Figura 13). El efecto fijo de intensidad lumínica lunar por sí solo, únicamente explicó un 7% (R2 m=0.07) y un 9% (R2 m=0.09) de la variación en las actividades de descanso y movimiento respectivamente. Al agregar los efectos aleatorios (especie, localidad y grupo familiar) aumentó la varianza explicada en 19% (R2 c=0.19) para descanso y se mantuvo en 9% (R2 c=0.09) para movimiento. Los modelos completos que incluyeron intensidad lumínica lunar y la temperatura promedio aumentaron la varianza explicada tanto por los propios efectos fijos como por la sumatoria de los efectos fijos y los efectos aleatorias en la actividad de descanso (R2 m=0.14, R2 c=0.54) y movimiento (R2 m=0.10, R2 c=0.10). El efecto de la intensidad lumínica lunar sobre el tiempo invertido en descanso fue mayor en los grupos familiares que se ubicaron a mayor altitud (Pendientes: CO1=-16.9; PI1=-10.9; PI2=-6.7; SJ1=-5.2). Mientras que, en el tiempo invertido en movimiento, el efecto de la intensidad lumínica lunar no varío considerablemente entre grupos, pero fue mayor en los grupos familiares estudiados en los extremos altitudinales (Pendientes: CO1=8.01; PI1=7.94; PI=7.90; SJ1=8.01).

Con respecto a la dieta, el patrón alimenticio quincenal representado en el índice de Levins no se relacionó con el modelo completo, ni con cada uno de los efectos fijos (P=0.94, R2 m=0.003, R2 c=0.003). Por su parte, la distancia recorrida por noche, tampoco se relacionó con el modelo completo (P=0.94, R2 m=0.003, R2 c=0.003), pero si con el efecto fijo de intensidad lumínica lunar (T=2.82, P<0.01), (Tabla 8). Los grupos familiares evaluados (CO1 y PI2) recorrieron distancias más largas en noches con una intensidad lumínica lunar alta y acortaron las distancias recorridas en noches con intensidades lumínicas bajas (Figura 14). El modelo completo explico un 15% y 20% de la distancia recorrida por noche tanto incluyendo los efectos fijos como al incluir los efectos aleatorios respectivamente (R2 m=0.15, R2 c=0.20). El modelo que no incluyó la temperatura promedio explicó la distancia recorrida por noche en un 14% por los efectos fijos y un 19% por los efectos fijos más los efectos aleatorios (R2 m=0.14, R2 c=0.19). El efecto de la intensidad lumínica lunar sobre la distancia recorrida por noche fue mayor en el grupo familiares PI1 (Pendiente = 178.4), comparado con CO1 (Pendiente = 177.9).

Tabla 8: Resumen de los LMM de la relación de factores ambientales y el patrón de actividad por noche en los cuatro grupos familiares de estudio.

Comportamiento Modelo completo % de Luminosidad T° promedio P R2 m R2 c T P R2 m R2 c T P R2 m R2 c Alimentación 0.735 0.037 0.382 0.743 0.473 0.003 0.228 -0.244 0.811 0.034 0.199 Descanso 0.142 0.146 0.544 -2.508 0.047* 0.077 0.190 -1.401 0.184 0.069 0.354 Movimiento 0.032* 0.109 0.109 3.086 P<0.01* 0.091 0.091 0.897 0.375 0.018 0.018 Índice de Levins 0.941 0.003 0.003 0.313 0.755 0.002 0.002 0.178 0.859 0.001 0.001 Distancia 0.130 0.158 0.202 2.821 P<0.01* 0.148 0.192 -0.994 0.328 0.010 0.010 recorrida

Valores significativos *, Valores de P por debajo de 0.01 se resumen en P<0.05.

Figura 12: Relación entre los efectos fijos (intensidad lumínica lunar y temperatura promedio) y el porcentaje por noche de tiempo invertido en descanso por los cuatro grupos familiares de estudio.

Figura 13: Relación entre los efectos fijos (intensidad lumínica lunar y temperatura promedio) y el porcentaje por noche de tiempo invertido en movimiento por los cuatro grupos familiares de estudio.

Figura 14: Relación entre los efectos fijos (intensidad lumínica lunar y temperatura promedio) y la distancia recorrida por noche en los grupos CO1 y PI2. DISCUSIÓN

Patrón de actividad

A partir del seguimiento sistemático de los cuatro grupos de estudio, se encontró que el descanso fue la actividad más frecuente en el patrón de actividad de los monos nocturnos, seguida por el movimiento y la alimentación en los grupos CO1, PI2 y SJ1 o de la alimentación y el movimiento en el caso del grupo PI2. Estos resultados son similares a los descritos para A. lemurinus en una investigación que incluyó seguimiento con telemetría durante más de seis meses en Santander, Colombia (Guzmán et al., 2016). Otras investigaciones, han sugerido que las actividades donde invierten la mayor parte del tiempo las especies de monos nocturnos, incluyendo A. lemurinus son la alimentación y el movimiento. Sin embargo, estas investigaciones están representadas por poco tiempo de seguimiento (Wright, 1978; Castaño et al., 2010), y un posible sesgo en los seguimientos en cuanto a horas específicas de la noche o temporadas de luna llena donde potencialmente son más activos los monos nocturnos (Shanee et al., 2013). Además, estas investigaciones basan sus resultados en seguimiento a individuos no habituados, los cuales se mueven al identificar la presencia de investigadores, sobreestimando el tiempo registrado en la actividad de movimiento (Wright, 1978; Castaño et al., 2010) (Tabla 9).

Tabla 9: Resultados de patrón de actividad de otras investigaciones en especies de Aotus najo diferentes condiciones metodológicas

Porcentaje de actividad Tiempo de Especie Notas Fuente Alimentación Descanso Movimiento seguimiento 50.30% 4.40% 41.00% 18 noches 28.60% 0.00% 71.40% 5 noches Castaño No habituados 53.60% 1.00% 41.10% 6 noches et al.,

A. 69.90% 5.70% 20.10% 4 noches 2010 lemurinus 33.80% 15.50% 37.80% 9 noches 27.01% 34.40% 26.60% 16 meses Guzmán Uso de telemetría et al., 16.40% 43.00% 30.90% 7 meses 2016 Seguimiento entre las 18:30 – Shanee A. 33.70% 11% 54% 12 meses 22:00 y 03:00 – et al., miconax 06:30, solo en 2013 luna llena A. Wright, 53% 22% 21% 2 meses No habituados nigriceps 1978 Las diferencias en los resultados de patrón de actividad bajo diferentes condiciones metodológicas se soportan por los resultados obtenidos en el patrón de actividad quincenal en los grupos familiares de estudio, donde PI1 que no fue seguido por señales de telemetría presento mayor porcentaje de tiempo en alimentación y menor en descanso. Debido a las condiciones nocturnas del seguimiento, es más fácil para los investigadores identificar la actividad de alimentación debido a que los monos se mueven en un mismo árbol y constantemente dejan caer frutos y semillas y es más difícil identificar la actividad de descanso, puesto que los monos permanecen inmóviles principalmente en la parte alta del dosel. A partir de las señales de telemetría, se puede identificar cuando los monos nocturnos están descansando en cierto árbol, permitiendo tener resultados confiables del patrón de actividad, principalmente al no omitir los datos de actividad durante los periodos de descanso.

En el patrón de actividad quincenal, también se evidenciaron diferencias significativas en el porcentaje de tiempo invertido en alimentación entre los grupos CO1 y SJ1. El grupo CO1 perteneciente a la especie A. lemurinus y estudiado a 2400 msnm invirtió más tiempo en alimentación en comparación con el grupo SJ1 de la especie A. griseimembra, estudiado en tierras bajas a 100 msnm. Estas diferencias pueden estar dadas por dos factores: 1. La necesidad de incorporar más energía en condiciones de temperaturas bajas, con el fin de termorregular y mantener temperaturas corporales constantes (Kleiber, 1961), y 2. el aumento del tiempo en alimentación como medida de compensación cuando la calidad de los recursos es baja. El primer factor se suma a las adaptaciones relacionadas con termorregulación propuestas para los monos nocturnos, tales como: una tasa metabólica baja y un aislamiento corporal alto (Le Maho et al., 1981). Para otros grupos de primates neotropicales como los del genero Callicebus, también se observan patrones similares, donde las poblaciones de bosques estacionales aumentan el tiempo en alimentación para hacer frente a los costos de termorregulación en la estación del invierno (Caselli y Setz, 2011). Con respecto al segundo factor, se ha sugerido que potencialmente a medida que aumenta altitud, la cantidad de plantas de frutos endozocoricos (principal fuente de alimentación para primates) disminuyen (Schmitt et al., 2010; Zhuang et al. 2012; Buitrón-Jurado y Ramírez, 2014), produciendo que los primates se deban alimentar de otras fuentes de alimento menos nutritivas e invertir más tiempo en consumo (Ganzhorn y Wright, 1994; Ménard, 2002). Particularmente en monos nocturnos se ha reportado que cuando los alimentos de alta energía son escasos, aumentan el consumo de alimentos menos nutritivos (Ganzhorn y Wright, 1994).

Dieta

El patrón alimenticio y el índice de Levins tanto general (de todo el estudio) como quincenal sugiere que todos los grupos de estudio tienen una dieta especialista para frutos, en los cuales invierte más del 50% del tiempo en consumo. Esta especialidad a frutos en la dieta, concuerda con lo que se ha reportado para A. lemurinus y otras especies del género (Arditi, 1992; Solano, 1995; Castaño et al., 2010, Guzmán et al., 2016). Con respecto al consumo de artrópodos (segundo ítem principal en la dieta de PI1, P12 y SJ1) y hojas (segundo ítem principal en la dieta de CO1), usualmente describen estos ítems como importantes en la dieta de monos nocturnos al ser alimentos complementarios a los frutos (Castaño et al., 2010, Guzmán et al., 2016). En la presente investigación se registraron para los cuatro grupos de estudio porcentajes de consumo de artrópodos y hojas similares a los reportados en otras investigaciones con especies del género (Solano, 1995; Castaño et al., 2010; Guzmán et al., 2016).

Frutos, artrópodos y hojas fueron consumidos quincenalmente en porcentajes similares entre grupos, contrario a lo que ocurrió en el consumo de flores, el cual fue estadísticamente superior en los grupos PI1 y SJ1 en comparación con CO1. Estas diferencias en el consumo de flores pueden estar relacionadas con bajas abundancias de este recurso específicamente en bosques a elevadas altitudes y con características de dosel bajo como el hábitat donde se estudió CO1. Con respecto a esto, Lehman (2014) menciona qué en regiones de montaña y bosques de niebla, usualmente los árboles son de diámetro y alturas menores, lo que probablemente da como resultados menor abundancia de frutos y flores que podrían afectar aspectos ecológicos en los primates. Particularmente en la localidad del Colegio, se presentó el menor DAP (diámetro a la altura del pecho) promedio en los arboles consumidos por los monos nocturnos en comparación a las otras dos localidades de estudio (El Colegio: 22.6 ± 15.3 cm, Pijao: 51.06 cm y San Juan: 37.35 cm).

Composición de la dieta

El número de especies registradas en la dieta de los cuatro grupos de estudio supera al de investigaciones realizadas con especies de Aotus a partir de menor tiempo de muestreo (Wright, 1978; Puertas et al., 1992; Castaño et al., 2010) y es similar al de otras investigaciones que implican seguimientos prolongados de los monos nocturnos (Solano, 1995; Guzmán, 2016). A partir de la comparación entre los grupos en cuanto a las especies consumidas y extrapoladas a mayor tiempo de muestreo, se sugiere que CO1 y PI1 potencialmente se alimentan de un mayor número de especies en comparación con PI2 y SJ1, para los cuales se presume que se registró la totalidad de las especies en la dieta. Estas diferencias entre grupos en el número de especies consumidas pueden estar relacionadas con los distintos tipos de bosque donde habitan, además de su estado de conservación. Es de esperarse que bosques inmersos en áreas protegidas como donde habita CO1 presenten mayor diversidad de plantas que bosques inmersos en matrices de cultivos o ganadería como donde habitan los demás grupos familiares, afectando directamente las especies que consumen (Zuidema et al., 1996; Stevenson et al., 2012). Por otro lado, se ha sugerido que los bosques inundables estacionalmente como el de San Juan del Carare donde habita SJ1 presentan a su vez una menor riqueza de plantas (Stevenson et al., 2012). De hecho, en esta misma localidad se han reportado los valores más bajos de diversidad de especies consumidas en otra especie de primate (Ateles hybridus) comparados con otras especies del mismo género en otras localidades (de Luna et al., 2017). Otro factor que puede influir en las diferencias en la diversidad de la dieta es la explotación diferencial de los recursos. Por ejemplo, en la dieta de CO1 fue evidente el consumo de hojas en más del 80% de las especies registradas, incluyendo plantas que comúnmente no son consumidas por animales y son utilizadas en reforestación (Alnus acuminata y Quercus humboltii) (Bare y Ashton, 2016). Con respecto a esto, se ha sugerido que a medida que aumenta la altitud, se incremente el contenido de proteína foliar y se reducen los taninos y la lignificación en las hojas, aumentando el contenido nutricional y la palatabilidad (Körner, 1989; Kitayama y Aiba, 2002). Lo anterior, podría influir en un aumento en el número de especies en la dieta de CO1 en comparación con los demás grupos al alimentarse de plantas y partes de plantas que usualmente no son consumidas en menores altitudes al poseer menor valor nutricional. En la dieta de los grupos de estudio fue relevante la importancia de las familias Moraceae y Urticaceae por tiempo de consumo y Melastomataceae y Rubiaceae por número de especies consumidas. Con respecto a Moraceae, en otras investigaciones se ha resaltado la importancia de esta familia en la dieta de los monos nocturnos (Wright, 1978; Puertas et al., 1992; Castaño et al., 2010) y de muchas otras especies de primates neotropicales (Peres, 1994; Serio-Silva et al., 2002; de Luna et al., 2017) al poseer generalmente frutos carnosos adaptados a la atracción de animales que potencialmente dispersan sus semillas (Gentry, 1982). El consumo de Moraceae, está representado en su mayoría por el género Ficus, el cual fue consumido por los cuatro grupos en altos porcentajes. Parr et al. (2011) menciona que los Ficus proveen una superabundancia de consumo para diferentes especies de primates, debido a que usualmente son arboles de gran tamaño con ciclos asincrónicos y pocos metabolitos secundarios en sus frutos. En cuanto a Rubiaceae y Melastomataceae, Terborgh (1983) menciona que estas familias presentan especies muy abundantes y generalmente de talla pequeña, las cuales son fácilmente aprovechadas por especies de primates neotropicales. En la localidad de EL Colegio donde el dosel fue más bajo, se presentó el consumo de siete especies de Miconia (Melastomataceae) y tres especies de Rubiaceae, de las cuales aprovecharon tanto sus frutos como sus hojas. La familia Urticaceae a pesar de no ser tan diversa y no figurar como una de las principales familias consumidas por especies de primates neotropicales, ha sido registrado en la dieta de monos nocturnos tanto de montaña (A. lemurinus), como de tierras bajas (A, nigriceps). El consumo de especies de la familia Urticaceae por monos nocturnos se ha registrado principalmente por el género Cecropia (Castaño et al., 2010; Guzmán et al., 2016; Helenbrook et al., 2019), el cual fue consumido en altos porcentajes por los cuatro grupos de estudio.

Rangos de hogar

Para el género Aotus se ha propuesto una alta plasticidad en cuanto a los tipos de bosque donde puede habitar (Defler, 2010), de hecho, los rangos de hogar evaluados para especies del género van desde 17.5 ha para A. brumbacki en el Parque Nacional Tinigua en Colombia (Solano, 1995) hasta 0.18 ha para A. azarae en un pequeño bosque de una isla en Bolivia (García y Braza, 1987). Los rangos de hogar y el área núcleo de los cuatro grupos de estudios son acordes a lo que se ha propuesto para el género, sin embargo, al evaluar las diferencias quincenales, se encontró que CO1 presenta un rango de hogar y un área núcleo mayor que los demás grupos y que a su vez, el rango de hogar de SJ1 es mayor al de PI1 y el área nucleó de SJ1 es mayor a la de PI2. Las diferentes entre grupos pueden estar relacionadas con tres factores no excluyentes. 1. el estado de conservación del bosque; 2. la altitud (Stevens, 1992) y 3. la competencia intra e interespecifica, Con respecto al primer factor, Campos et al. (2014) sugieren que potencialmente bosques más conservados favorecen mayor tamaño en los rangos de hogar en especies de primates neotropicales. El grupo CO1 fue estudiado en un bosque de aproximadamente 60 hectáreas, inmerso en un área protegida donde podría presentar menores restricciones de movimiento, mientras que, por ejemplo, los grupos PI1 y PI2 se estudiaron en un pequeño fragmento de bosque de seis hectáreas, el cual fue ocupado completamente. En cuanto al segundo factor, se sugiere que a medida que aumenta la altitud, los recursos alimenticios se hacen más dispersos, lo que implica aumentos en los rangos de hogar (Stevens, 1992; Grow, 2014). Esto ha sido evidente en varias especies de primates del viejo mundo, incluyendo especies de hábitos nocturnos como los Tarseros Pigmeos (Tarsius pumilus) (Whiten et al., 1987; Wenyuan et al., 1993; Southwick et al., 1996; Grow, 2014). Finalmente, con respecto al tercer factor, se ha sugerido que los monos nocturnos son muy territoriales y usualmente exhiben encuentros agonísticos con otros grupos familiares o con otros mamíferos nocturnos como los perros de monte (Potos flavus) (Wright, 1978; Puertas et al., 1992), lo que podría estar afectando los rangos de hogar (Pearce et al., 2013). Particularmente en la localidad de Pijao se registraron tres encuentros agonísticos entre PI2 y perros de monte (P. flavus) y once encuentros entre los grupos PI1 y PI2, los cuales sobrelaparon aproximadamente un 10% de su rango de hogar. Los encuentros agonísticos entre PI1 y PI2 se dieron en todos los casos en los bordes del rango de hogar de ambos grupos e incluyeron vocalizaciones de alarma y agresiones físicas. En las demás localidades se registraron en menor frecuencia encuentros agonísticos entre grupos de monos nocturnos, pero siempre fueron en los bordes del rango de hogar.

Distancia recorrida por noche Los resultados de las distancias recorridas por noche por los cuatro grupos de estudio concuerdan parcialmente con los resultados de otras investigaciones que evalúan este aspecto del comportamiento en monos nocturnos y donde reportan distancias desde 252 metros en A. nigicesps hasta 854 metros en A. lemurinus (Solano, 1995; Wright, 1986; Fernandez-Duque et al., 2008; Castaño et al., 2010). Las distancias reportadas para los grupos CO1 (902 m) y PI1 (874 m), ambos de la especie A. lemurinus son levemente mayores que la máxima distancia recorrida por noche reportada para el género (854 m), la cual también correspondió a un grupo de la especie A. lemurinus ubicado en tierras altas (1793 msnm) (Castaño et al., 2010). Aspectos de los bosques como la disponibilidad de alimento se han propuesto como factores reguladores de las distancias recorridas por periodo de actividad (día o noche) en primates neotropicales (Stevenson, 2006) y del viejo mundo (Gursky, 2000; Grow, 2014). Por lo tanto, es posible que la disminución en la disponibilidad de recursos a medida que aumenta la altitud (Lehman, 2014) este influyendo en valores altos en distancias recorrida por noche en monos nocturnos, teniendo en cuenta que los mayores valores en distancia recorrida se dan en la especie A. lemurinus, en bosques andinos por encima del 1700 msnm. Sin embargo, la distancia recorrida por noche en el grupo PI2 que habita el mismo bosque andino de PI1 fue la más baja entre los cuatro grupos estudiados (641) por lo que es posible que otros factores estén influyendo en este aspecto del comportamiento como por ejemplo la forma del bosque donde se mueven los monos nocturnos. Los grupos familiares CO1, PI1 y SJ1 presentan trayectorias circulares por zonas de bosques que tienen forma ovalada, mientras que PI2 se mueve sobre un tipo de vegetación angosta que se extiende sobre una pequeña quebrada, por lo que los movimientos generalmente son en una sola dirección lo que puede condicionar distancias de movimiento más cortas.

Relación entre factores ecológicos-ambientales en el comportamiento de los monos nocturnos

En los grupos estudiados no se encontró relación entre aspectos del comportamiento como el patrón de actividad, la dieta y rango de hogar con la disponibilidad de recursos en ninguna de las tres localidades. Las escazas investigaciones realizadas únicamente en bosques subtropicales con estacionalidades marcadas tampoco han revelado influencias de la disponibilidad de recursos en el patrón de actividad (Fernandez-Duque, 2003) y el rango de hogar de mono nocturnos, pero si en la dieta. Particularmente en bosques subtropicales, en temporadas secas, los monos nocturnos aumentan el consumo de hojas (Fernandez-Duque y Van der Heide, 2013), lo cual podría ser un comportamiento influenciado por la marcada estacionalidad del límite austral de distribución del género, diferente a bosques netamente tropicales donde las fluctuaciones de condiciones climáticas que regulan la disponibilidad de alimento son menores. En esta misma investigación, Fernandez-Duque y Van der Heide (2013) sugieren que la disponibilidad constante durante todo el año de los principales recursos de la dieta de los monos nocturnos, como por ejemplo los Ficus y árboles del género Guazuma permite que los rangos de hogar no varíen en temporadas de escases. Lo mismo podría ocurrir con los grupos de estudio, pues en las tres localidades fue evidente la disponibilidad de frutos constante durante todo el tiempo de muestreo de árboles de Ficus, Cecropia y Miconia, los cuales fueron además los géneros más consumidos.

En los cuatro grupos de estudio fue evidente la relación de la intensidad lumínica lunar con aspectos del comportamiento, tales como aumentos en el tiempo dedicado al movimiento y a las distancias recorridas y disminución del tiempo dedicado al descanso. Por el contrario, la temperatura promedio no se relacionó con ningún factor ambiental. En condiciones de laboratorio se ha sugerido la importancia de la luz en el comportamiento de monos nocturnos, específicamente de las especies A. lemurinus y A. griseimembra (Erkert, 1976; Erkert y Thiemann, 1983). A partir de experimentos controlados con individuos en cautiverio han encontrado que los mayores picos de actividad se presentan en condiciones de alta luminosidad que simulan luna llena, mientras que, en condiciones de baja luminosidad que simulan luna nueva se registran las menores tasas de actividad. Específicamente en monos nocturnos en cautiverio se han reportado picos de actividad en condiciones de luminosidad que van desde 0.1 hasta 0.5 lux, lo que sugiere que fuera de este rango existe un enmascaramiento de su periodo de actividad por condiciones de luminosidad desfavorables. Es decir que bajo ciertas condiciones de luminosidad que pueden ser muy altas por ejemplo en el día, o muy bajas por ejemplo en luna nueva se reduce la actividad (Erkert y Grober, 1986).

La dependencia a la luz de la luna por los primates nocturnos la han relacionado con la retención primitiva de caracteres morfológicos producto de su antepasado diurno, tales como la presencia de una fóvea que es una estructura relacionada con la visión del color en primates diurnos y la ausencia una capa extra en los ojos conocida como Tapetum lucidum, que mejora el uso de la luz disponible y favorece la visión nocturna y es típica de mamíferos nocturnos. Por lo tanto, la actividad en condiciones de oscuridad total se ve limitada en primates que presentan ancestros diurnos y que conservan adaptaciones diurnas en ambientes nocturnos (Setoguchi y Rosenberger, 1987; Martin, 1990; Donati et al., 2001; Fernandez-Duque et al., 2003; Defler, 2010). Esta dependencia a la luz de la luna se encontrado en otras especies de primates nocturnos que también retienen caracteres morfológicos diurnos y que su antepasado fue diurno como los tarseros (Tarsius pumilus), los cuales son más activos y aumentan su forrajeo en luna llena (Gursky, 2003). Por su parte, en otros primates como los lémures ratones (Microcebus murinus) y gálagos (Galago spp.) que presentan antepasados nocturnos y características morfológicas típicas de mamíferos nocturnos como la presencia de Tapetum lucidum y la ausencia de fóvea han encontrado menor relación del comportamiento con la intensidad lumínica lunar (Nash, 1986; Donati et al., 2001).

En el caso particular de monos nocturnos del nuevo mundo, en condiciones de vida silvestre solo se ha evaluado sistemáticamente la relación con factores ambientales en la especie A. azarae del límite sur de distribución del género, donde ha sido evidente la relación con la intensidad lumínica lunar y la temperatura (Fernandez-Duque, 2003; Fernandez-Duque y Erkert, 2006; y Fernandez-Duque et al., 2010). Sin embargo, estas investigaciones no discriminan entre diferentes categorías de actividad y resumen el comportamiento en dos categorías: actividad y no actividad. En grupos familiares de A. azarae la influencia de la intensidad lumínica lunar y la temperatura es mayor que en los grupos familiares estudiados, pues llega a inducir incluso aumentos en actividad diurna en luna nueva y en bajas temperaturas en compensación por baja actividad nocturna. En los grupos de estudio pese a que se evidenció poca actividad durante noches con intensidades lumínicas bajas, siempre se registró la llegada a los dormideros justo al amanecer tal y como se ha reportados para otras especies de Aotus en bosques tropicales (García y Braza, 1987; Arditi, 1992). Es posible que la sumatoria de los efectos de intensidad lumínica lunar y una alta variación en la temperatura promedio influencie comportamientos más extremos en monos nocturnos del subtropico en comparación con grupos tropicales donde las temperaturas promedio varían poco. En relación a lo anterior, se evidenció que en el grupo familiar donde fue mayor el efecto de la intensidad lumínica lunar sobre el descanso y movimiento fue el grupo CO1, el cual se estudió a elevadas altitudes, donde las temperaturas, además de ser las más bajas son las más variables (Temperatura máxima y mínima: El Colegio=7.2-39.5; Pijao=12.5-40.2; San Juan del Carare=21.2-42.4).

Con respecto a las distancias recorridas, Fernandez-Duque et al. (2008) a partir de 24 noches de seguimiento de A. vociferans tanto en luna llena como en luna nueva sugieren que esta especie de mono nocturno aumenta la distancia recorrida por noche a favor de aumentos en la intensidad lumínica lunar tal y como se observó en los dos grupos familiares que se evaluó este aspecto. En el caso de A. lemurinus, Castaño et al. (2010) menciona que, en noches de luna llena, los monos nocturnos tienden a moverse más desordenadamente y recurrir a bordes de bosque.

CONCLUSIONES

Esta investigación se constituye como uno de los estudios más extensos realizados para monos nocturnos de bosques tropicales. Además, brinda información de aspectos hasta ahora inexplorados sobre la ecología a diferentes altitudes de dos de las especies de primates más desconocidas del neotropico.

Nuestros resultados derivados de un estudio sistemático con seguimientos continuos sugieren que grupos familiares de A. lemurinus y A. griseimembra de diferentes altitudes invierten la mayor parte del tiempo en descanso y no en movimiento como se ha sugerido para la mayoría de especies del género a partir de muestreos sesgados. El resto de aspectos comportamentales son similares a lo que se ha propuesto para otras especies de monos nocturnos tanto en bosques tropicales como en bosques subtropicales.

Aspectos ecológicos como el tiempo invertido en alimentación, el consumo de flores, los rangos de hogar y las distancias recorridas por noche difieren entre grupos de monos nocturnos ubicados a diferentes altitudes y bajo diferentes tipos de bosque. No obstante, es necesario incluir el seguimiento de más grupos por cada tipo de bosque para tener resultados más certeros. Se evidencian aumentos de actividad influenciados por la intensidad lumínica lunar en monos nocturnos de bosques tropicales ubicados en diferentes altitudes. Es decir que esta dependencia a la luz no ocurre únicamente en la especie de mono nocturno de bosques subtropicales (A. azarae). Adicionalmente no se evidencian cambios comportamentales influenciados por la disponibilidad de recursos y la temperatura.

AGRADECIMIENTOS

Agradezco a National Geographic Society por la financiación de esta investigación bajo su programa de becas de Young Explore. Al Fondo de Investigaciones de la Facultad de Ciencias de la Universidad de los Andes por el suministro de fondos que fueron utilizados en la compra de equipos de campo. A Primate Action Fund y el equipo de Global Wildlife Conservation quienes nos dieron su apoyo financiero para continuar con este proyecto de investigación a largo plazo. A mi familia (María, Claudia, Mariana y Rubén) por permitirme convertir la casa y la finca en una estación de campo y por comprender la importancia de conservar nuestro bosque y apoyarme siempre. A mi novia por todo el apoyo y el acompañamiento durante la maestría. A la Fundación Proyecto Primates Colombia y especialmente a Andrés Link por permitirme cumplir el sueño que tuve desde niño de trabajar por la conservación de los monos nocturnos en mi propio pueblo y otros lugares de Colombia y además por acogerme desde hace más de cuatro años en el proyecto. A Alex Mopan, Estefanía Franco, Andrés Cardona, Daniela Gutiérrez, Carlos Agaméz, Juanita Montoya, Luis Pérez, Mariana Cruz, Jonathan Mahecha, Ana Ospina, Nicole Corredor, Otto Caro, Laura Sierra y Alejandra Holguín quienes dedicaron seis meses de su vida a seguir monos nocturnos y quienes fueron fundamentales en esta investigación. A Doña Shella, Don Raúl y los propietarios de la hacienda San Juan del Carare por sus iniciativas de conservación y por permitir el desarrollo del proyecto en sus propiedades en Peñas Blancas y San Juan del Carare. A Andrés Montes por la colaboración en los análisis estadísticos.

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ANEXOS

Anexo 1: Variación quincenal en el patrón alimenticio por grupo.

Anexo 2: Variación quincenal en el índice de Levins y en el ítem más consumido por grupo FR=Frutos; FL=Flores, HO=Hojas, AR=Artrópodos.

CO1 PI1 PI2 SJ1 Índice Índice Índice Índice Quincena Ítem Ítem Ítem Ítem de de de de Principal Principal Principal Principal Levins Levins Levins Levins 01-mar-18 ------0.022 FR 15-mar-18 ------0.083 FR 30-mar-18 ------0.237 FR 15-apr-18 ------30-apr-18 ------15-may-18 ------30-may-18 ------15-jul-18 ------30-jul-18 ------15-ago-18 0.087 FR - - - - 0.472 FR 30-ago-18 0.090 FR 0.147 FR - - 0.079 FR 15-sep-18 0.082 FR 0.079 FR - - 0.581 FR 30-sep-18 0.076 FR 0.371 FR 0.617 FR 0.222 FR 15-oct-18 0.479 FR 0.441 HO 0.712 FR - - 30-oct-18 0.127 FR 0.423 FR 0.219 FR - - 15-nov-18 0.108 FR 0.098 FR 0.123 FR 0.290 AR 30-nov-18 ------0.202 FR 15-dic-18 0.144 FR 0.452 AR 0.593 AR 0.406 FR 30-dic-18 ------15-ene-19 0.171 HO 0.269 FR - - 0.555 FR 30-ene-19 0.343 HO 0.140 FR 0.170 FR - - 15-feb-19 0.555 HO 0.295 FR 0.185 FR - - 01-mar-19 0.302 FR 0.390 FR 0.331 FR - - 15-mar-19 0.160 FR 0.404 AR 0.155 FR - - 30-mar-19 0.459 FR 0.190 FR 0.019 FR 0.412 FR 15-apr-19 0.482 FR 0.263 FR - - 0.175 FR 30-apr-19 0.379 FR 0.321 FR 0.169 FR - - 15-may-19 0.466 AR - - 0.375 FL - - 30-may-19 0.059 FR 0.173 FR 0.311 FL - - 15-jun-19 0.156 FR 0.414 FR 0.216 FR - - 30-jun-19 0.162 FR 0.288 FR 0.328 FR - -

Anexo 3: Especies incluidas en la dieta de cada grupo familiar de monos nocturnos. FR=Frutos; FL=Flores, HO=Hojas.

Familia Especie Ítem Porcentaje de consumo por grupo familiar FR FL HO CO1 PI1 PI2 SJ1 Mendoncia X - - - 0.45 5.56 - Acanthaceae gracilis Alstroemeriaceae Bomarea patinii X - - 0.06 - - - Anacardiaceae Spondias mombin X - X - - - 1.92 Duguetia X X - - - - 3.81 Annonaceae antioquensis Dendropanax X - - - 2.11 1.63 - Araliaceae macrophyllus Schefflera fontiana - - X 0.01 - - -

Asteraceae Elaphandra sp. - - X 0.05 - - - Betulaceae Alnus acuminata - - X 0.07 - - - Cydista X X - - - 0.64 - Bignoniaceae aequinoctialis Cochlospermum X - - - - - 0.13 Bixaceae orinocense Cordia collococca X - - - - - 0.33 Boraginaceae Varronia X - X 0.15 - - - cylindrostachya Cannabaceae Trema micrantha - - X 0.34 - - - Chrysochlamys X - - - 3.89 0.85 - Clusiaceae dependens Dioscoreaceae Dioscorea sp. X X - 0.06 - - - Erythroxylaceae Erythroxylum sp. X - - - 4.84 - - Alchornea - - X 0.02 - - - coelophylla Euphorbiaceae Croton X X - - 7.28 8.37 - magdalenensis Croton mutisianus X X X 7.83 - - - Canavalia X X - - 0.95 - - ensiformis Inga capsellata X - - 0.04 - - - Fabaceae Inga edulis X - - - 0.36 - - Machaerium X - - - - - 6.29 capote Quercus - - X 0.18 - - - Fagaceae humboldtii Lauraceae Aniba sp. - - X 0.10 - - - Ocotea macropoda X - - 0.06 - - - Eschweilera X - - - 0.30 - - Lecythidaceae caudiculata Ochroma - X - - - 0.63 - pyramidale Malvaceae Vasivaea X - - - - - 0.18 podocarpa Blakea multiflora X X - - 0.74 8.58 - Miconia X - X 1.20 - - - brachygyna Miconia - X - - - 0.25 - cremophylla Miconia lehmannii X X X 7.76 - - - Miconia notabilis - X X - 0.26 0.46- - Melastomataceae Miconia resima X X X 17.76 - - - Miconia sp. X - X 0.07 - - - Miconia X X X 4.93 - - - symplocoidea Miconia theaezans X X X 15.36 - - - Miconia wurdackii X - X 2.96 - - - Clarisia biflora X - - - 5.02 - - Ficus glabrata X - - - 0.04 0.08 - Ficus X - - - - 5.56 - brevibracteata Ficus dendrocida X - X - - - 36.92 Ficus insipida X - - - - - 4.51 Ficus sp. X - - - 0.90 - 0.94 Moraceae Ficus X - X 15.14 - - - tequendamae Ficus tonduzii X - - - 4.38 1.79 - Poulsenia armata X - X - 9.87 18.03 - Sorocea X - - - 8.84 1.23 - trophoides Trophis racemosa X - - - 0.06 - - Myrcia X - - - 4.64 - - Myrtaceae popayanensis Onagraceae Fuchsia venusta - X X 0.04 - - - Piper aduncum X X X 0.62 - - - Piper X - - - 0.17 0.15 - Piperaceae marequitense Piper sp. X - X - - - 7.81 Guadua - - X - 0.06 - - Poaceae angustifolia Coccoloba X X X - - - 1.06 Polygonaceae lehmanni Primulaceae Myrsine coriacea X - - 0.25 - - - Rosaceae Rubus sp. X - - 0.02 - - - Arachnothryx sp. - - X 0.18 - - - Faramea X X X - - - 9.87 capillipes Genipa americana X X X - - - 2.68 Palicourea X - X 0.56 - - - Rubiaceae angustifolia Palicourea X - X 0.56 - - - demissa Posoqueria X - - - 0.45 - - coriacea Tocoyena X - - - 5.79 - - costanensis Tetrathylacium X X X - - - 2.78 Salicaceae johansenii Sapindaceae Billia columbiana - X - - 5.78 0.44 - Siparunaceae Siparuna laurifolia - - X - 0.38 - - Pouteria X - - - - - 3.08 Sapotaceae baehniana Cestrum X - X 0.31 - - - cuneifolium Solanum X - X 0.14 - - - Solanaceae cornifolium Solanum X X - - 1.20 0.43 - sycophanta Ampelocera X - - - 4.81 28.03 - Ulmaceae albertiae Cecropia X - - - - 1.44 - angustifolia Cecropia telealba X X X - 23.64 11.55 - Urticaceae Cecropia telenitida X X X 17.04 - - Cecropia X X X - - - 12.38 membranacea Plantas no - - - - 5.61 2.62 4.14 2.58 determinadas Artrópodos no - - - - 0.27 0.19 0.06 2.73 determinados Alimentos no - - - - 0.27 0.02 - 0.03 determinados TOTAL - - - - 100 100 100 100 Anexo 4: Indicadores quincenales de la disponibilidad de frutos en las tres localidades de estudio.

El Colegío Pijao San Juan del Carare Área Área Área Quincena N° N° N° basal/ha basal/ha basal/ha Arboles/ha Arboles/ha Arboles/ha (m2) (m2) (m2) 15-Jul-18 68.72 64.29 - - 72.56 24.63 30-Jul-18 51.54 25.53 - - 123.36 100.13 15-Aug-18 64.43 72.08 - - 159.65 308.47 30-Aug-18 73.02 37.52 - - 203.19 202.20 15-Sep-18 111.68 53.19 78.12 210.89 94.33 113.79 30-Sep-18 184.70 71.66 78.12 328.52 145.13 251.73 15-Oct-18 90.20 32.30 60.76 112.18 137.88 75.21 30-Oct-18 90.20 42.18 121.52 691.57 - - 15-Nov-18 85.91 76.80 164.93 353.49 130.62 104.72 30-Nov-18 111.68 68.05 95.48 129.02 58.05 110.43 15-Dec-18 94.50 102.15 86.80 113.92 - - 15-Jan-19 55.84 27.83 199.65 321.12 - - 30-Jan-19 47.25 18.86 260.41 124.45 - - 15-Feb-19 137.45 39.88 182.29 97.16 - - 01-Mar-19 189.00 100.02 251.73 94.36 - - 15-Mar-19 189.00 45.52 225.69 140.18 - - 30-Mar-19 154.63 85.66 217.01 265.91 - - 15-Apr-19 115.97 78.23 295.13 369.01 79.82 34.13 30-Apr-19 103.09 43.07 243.05 317.94 - - 15-May-19 171.82 114.07 260.41 220.77 130.62 139.46 30-May-19 120.27 64.73 269.09 157.80 - - 15-Jun-19 171.82 54.05 190.97 102.83 - - 30-Jun-19 128.86 44.45 173.61 308.13 - - 15-Jul-19 - - 130.20 208.85 - -