ISSN 2395-9525

Núm. 40, pp. 79-98; México, 2015 DOI: 10.18387/polibotanica.40.5

MORFOANATOMÍA FOLIAR DE LIEBM. DEL ESTADO DE MORELOS, MÉXICO

LEAF MORFOANATOMY OF ALVARADOA AMORPHOIDES LIEBM. IN MORELOS STATE, MÉXICO

Ana Teresa Jaramillo-Pérez1, Alejandra Quintanar-Isaías1, María Eugenia Fraile- Ortega2, Angélica Martínez-Bernal2, y José David Sepúlveda-Sánchez3 1Laboratorio de Anatomía y Tecnología de la Madera, Departamento de Biología, Universidad Autónoma Metropolitana- Unidad Iztapalapa. 2Laboratorio de Biosistemática de Leguminosas, Departamento de Biología. 3Laboratorio de Microscopía Electrónica, Edificio de la Ciencia y Tecnología Ambiental. Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Iztapalapa. Av. San Rafael Atlixco núm. 186, col. Vicentina, Iztapalapa, CP 09340, México, DF, AP 55-535. Correo electrónico: [email protected]

ESUMEN R no paramétricas. Se registraron datos de Ψx y valores de conductancia estomática. Los Se describen las características anatómicas resultados muestran: hojas compuestas y y morfológicas de la hojas compuestas de pubescentes imparipinnadas con filotaxis Alvaradoa amorphoides Liebm. procedente helicoidal, con venación broquidódroma de una selva baja caducifolia ubicada en festonada. Hojas bifaciadas hipostomáticas, el municipio de Tlaquiltenango, Morelos, con estomas anomocíticos y hundidos en México. Las hojas se fijaron y se prepararon cámaras pre-estomáticas con células epidér- para obtener secciones transversales, lon- micas modificadas en papilas. El peciólulo gitudinales y paradermales en un criostato es móvil, presenta parénquima cortical con Leica a -20°C. Se tiñeron con safranina-azul drusas y depósitos de origen polifenólico. alciano y azul de toluidina; se deshidrataron Los valores de Ψh fueron del orden de -3.29 y montaron con resina. Se siguieron los y -2.01 MPa registrados en junio y septiem- protocolos de diafanización para describir bre respectivamente. la arquitectura foliar. Se observó que aunque la morfología de la Para las descripciones anatómicas y morfo- epidermis y el movimiento foliar reducen el lógicas se midieron: los pecíolos y peció- área de exposición de la hoja a la radiación lulos, la lámina, los pelos, las células epi- solar directa, los espacios intercelulares dérmicas y los parénquimas en empalizada del mesófilo permiten el desarrollo de una y esponjoso. A los caracteres mensurables interfase líquido-vapor que logra valores se les aplicaron los siguientes análisis: de 2 hasta de 313 mmol/m s de gs en promedio, varianzas de una vía o en su caso pruebas lo que sugiere el continuo abastecimiento

79 ISSN 2395-9525 Núm. 40: 79-98 Julio 2015 de una capa límite que evita un posible the development of a liquid-vapor interface 2 sobrecalentamiento de las hojas. that manages gs values up to 313 mmol/m s in average, suggesting a continuous water Palabras clave: anatomía y morfología supply to the boundary layer that avoids a foliar, Alvaradoa amorphoides, selva baja possible overheating of leaves. caducifolia, Morelos. Key words: leaf anatomy, leaf morphology, ABSTRACT Alvaradoa amorphoides, tropical dry deci- duous forest, Morelos. Anatomical and morphological features of the compound leaves of Alvaradoa amor- INTRODUCCIÓN phoides Liebm. from a deciduous forest lo- cated in the Municipality of Tlaquiltenango, La hoja es el órgano evapotranspirador por Morelos, Mexico, are described. The leaves excelencia, por lo que es sensible a los cam- were fixed and prepared to obtain cross, bios en la disponibilidad del agua en el suelo longitudinal and paradermal sections using a y las condiciones de humedad relativa de la Leica Cryostat at -20°C. These were stained atmósfera. Desde el punto de vista ecológico with safranin-alcian blue and toluidine blue; estos factores se consideran importantes later dehydrated and mounted with resin. para ubicar a las plantas en tres grandes gru- Diaphanization protocols were followed to pos: hidrófitas, mesófitas y xerófitas (Eames describe the foliar architecture. y McDaniels, 1947 y Kirkham, 2005). Los requerimientos hídricos pueden medirse a

For anatomical and morphological sizes través del potencial hídrico de la hoja (Ψh) of petioles and petiolules, sheet, epidermal lo que permite conocer el estatus hídrico cells, hairs, and palisade and sponge paren- de las plantas con respecto al medio físico chyma were obtained. One-way ANOVA or (Kirkham, 2005). Se ha considerado que las non-parametric tests were applied. Ψx and plantas son hidrófitas si por lo general el Ψh stomatal conductance values were recorded. ≤ -1 MPa; son mesófitas si, -1 MPa< Ψh ≤

Our results show: pubescent-compound -2 MPa y son xerófitas si -2 MPa< Ψh ≤ -4 leaves and imparipinnated with helical phy- MPa (Nilsen y Orcutt, 1996). Aunque Ma- llotaxy; festooned brochidrodromous veins herali et al. (2004) revelan que hay especies present; bifacial and hypostomatic leaves, de selva baja caducifolia capaces de tolerar with sunken stomata in anomocytic arrange; Ψh < -4 MPa. epidermal cells as papilla-like; mobile petio- lules, with cortical parenchyma cells which Las xerófitas constituyen un grupo nume- contain druses and polyphenolic brownish roso de especies que presentan una amplia deposits. Ψh at -3.29 and -2.01 MPa in June complejidad estructural y por tanto una and September were respectively recorded. gran diversificación. Las plantas xerófitas son aquellas que crecen en hábitats áridos Although morphology of epidermis and leaf y cuya transpiración, bajo condiciones de movement reduces the exposure of foliar deficiencia hídrica, disminuye a un mínimo. surface to solar radiation, volume formed Estas plantas han desarrollado caracteres by intercellular spaces in mesophyll allow fisiológicos, morfológicos y anatómicos

80 ISSN 2395-9525 Jaramillo-Pérez. A.T. et al.: Morfoanatomía foliar de Alvaradoa amorphoides Liebm. del estado de Morelos, México. estructurales relevantes para establecerse en México, por lo que tiene una amplia en hábitats áridos o xerófitos (Fahn, 1978; distribución geográfica desde la península Santos y Ochoa 1990; Dickison, 2000). de Yucatán, Chiapas, Oaxaca, Guerrero, México y Morelos hasta Michoacán, Jalisco, Dentro de los ajustes estructurales que expe- Colima, Nayarit, Sinaloa, Sonora, Durango rimentan las plantas xerófitas, se encuentran y Chihuahua (Riley, 1923; Graham, 1976; las adaptaciones fenológicas relacionadas Rzedowski, 1981; Rebollar et al., 1996- con la permanencia o pérdida de hojas en 1997; Salazar y Soihet, 2001; Salas-Morales periodos de sequía y que en ambos casos, et al., 2003; Pennington y Sarukhán, 2005). involucran también adaptaciones internas De acuerdo con lo reportado en Salazar y de los tejidos. Por otro lado, se encuentran Soihet (2001), A. amorphoides presenta las fisiológico-bioquímicas que regulan las hojas compuestas y persistentes puesto que respuestas estomáticas y el mantenimiento los individuos conservan su follaje durante de la turgencia por ajuste osmótico (Santos la estación seca. En esta especie ocurre el y Ochoa, 1990). movimiento foliar paraheliotrópico en el que las hojas pliegan sus folíolos, dejando ambas Un ajuste anatómico que destaca en plantas superficies paralelas a la radiación solar xerófitas es la presencia de tricomas princi- (Jones, 1992). En relación a este fenómeno palmente sobre las superficies evaporativas. Ely y Torres (2003) reportan que otras es- El significado adaptativo de la pubescencia pecies responden de la misma manera, bajo foliar en plantas ha sido estudiada para condiciones similares. entender como funciona con respecto a la reflexión de la luz, los cambios en el Con base en estudios moleculares filo- grosor de la capa límite, la prevención de genéticos de Fernando y Quinn (1995), la obstrucción de los estomas por agentes Fernando et al. (1995), Soltis et al. (2005) ya sea el agua en estado líquido o por y Haston et al. (2009) y APG III (2009) A. partículas suspendidas en la atmósfera y la amorphoides ha sido ubicada en la familia protección contra los herbívoros (Meinzer . Para esta familia se han re- y Goldstein, 1985; Levizou et al., 2005; portado estudios sobre la anatomía foliar de Molina-Montenegro, 2008). Para especies algunos de sus géneros (Watson y Dallwitz, con hojas persistentes que se establecen en 1992), refiriendo que la epidermis abaxial ambientes cálidos secos, el indumento es puede o no presentar papilas, en ocasiones una estructura funcionalmente importante, es mucilaginosa, con estomas de tipo ano- que permite a las hojas estar protegidas de mocítico y confinados principalmente a la la radiación y las temperaturas excesivas, superficie abaxial y la presencia de pelos así como del déficit hídrico presente en el simples o glandulares en ambas superficies. ambiente (Fahn, 1986; Ely y Torres, 2003). También destacan que el género Alvaradoa Alvaradoa amorphoides es una especie presenta cristales de tipo estiloides y su típica de vegetación primaria y perturbada mesófilo es semejante al resto de los géneros de selvas bajas caducifolias, selvas media- de esta familia: con idioblastos escleren- nas subperennifolias y zonas de transición quimatosos, drusas y cristales prismáticos de encinares con selva baja caducifolia. Se solitarios de oxalato de calcio. Cortadi et localiza entre los 800-1370 (-1750) m.s.n.m. al. (2010) estudiaron la anatomía de la hoja

81 ISSN 2395-9525 Núm. 40: 79-98 Julio 2015 de Alvaradoa subovata encontrando que y la precipitación total anual para este sitio presenta epidermis uniestratificada hipos- es: 23.50°C y 769.5 mm, respectivamente tomática papilosa, estomas anomocíticos (fig. 1). El promedio de la velocidad del hundidos, nervio medio formado por haces viento es de 0.30 km/h. El tipo suelo para vasculares primarios colaterales abiertos en el sitio de estudio en Valle de Vázquez arco acompañado por una vaina conspicua pertenece al subgrupo Feozem calcárico de fibras y colénquima de tipo laminar. (INEGI, 2007). El tipo de vegetación es una Zindler-Frank (1987) menciona que en ge- selva baja caducifolia, de la que proceden los neral los cristales de oxalato de calcio pue- árboles estudiados (Jaramillo-Pérez, 2011). den encontrarse en el mesófilo, en el xilema y/o en la epidermis de hojas de leguminosas A los individuos en pie se les midió el po- y dependiendo de su ubicación, toma un tencial hídrico nativo (Ψh) de sus hojas con valor taxonómico. Asimismo sostiene que una cámara de presión, modelo PMS 1000 la precipitación de estos cristales puede ser y datos de conductancia estomática (gs) con el resultado de su baja solubilidad y alta un porómetro modelo CS-1, marca Decagon. evapotranspiración. En este sentido Ely y Torres (2003) han destacado que la presencia El estudio morfológico y anatómico se hizo de cristales y esclereidas subepidérmicas, con hojas recolectadas frescas, fijadas y en los pecíolos de Chaetolepis lindeniana, herborizadas de individuos de Alvaradoa incrementan la resistencia mecánica de sus amorphoides. Los ejemplares de respaldo hojas como respuesta a la fuerza deforma- se encuentran depositados en el Herbario dora del viento. Para A. amorphoides sólo Metropolitano (UAMIZ) (tabla 1). se ha reportado la anatomía de la madera de especímenes del estado de Quintana Roo, La arquitectura foliar se estudió en una México (Rebollar et al., 1996-1997). muestra de 30 folíolos provenientes de la parte media de hojas maduras. Los folíolos Por lo anterior, el propósito de este trabajo se diafanizaron según la técnica de Dilcher es describir la anatomía de las hojas de esta (1974). Para elaborar preparaciones per- especie y relacionar las posibles estrategias manentes de los folíolos diafanizados se morfoanatómicas que presenta este órgano deshidrataron en alcoholes graduales hasta bajo condiciones de atmósferas desecantes. xilol y se montaron en resina Entellán. Las fotografías se obtuvieron con un microsco- MATERIAL Y MÉTODOS pio estereoscópico (AO-Modelo 2000) y en un microscopio de campo claro Axiophot El sitio de estudio se ubica en la localidad (Modelo 7882, Carl Zeiss). Para describir los Valle de Vázquez, municipio de Tlaquilte- patrones de nervación se utilizó la termino- nango, Morelos, México, en las coordena- logía de Hickey (1974) y Ash et al. (1999). das: N 18° 30’ 39.2’’; W 099° 05’ 16.9’’, a una altitud de 930 m.s.n.m. Presenta un Para la descripción morfológica se usaron clima cálido húmedo A w(w), con lluvias de hojas maduras de ramas jóvenes, en las que verano y con un porcentaje de lluvias inver- se midieron los mínimos y máximos de: la nal menor del 5% con respecto al total anual lámina del folíolo, el pecíolo, el raquis y el (García, 1988). El promedio de temperatura número de pares de folíolos. Se describió el

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Fig. 1. Diagrama ombrotérmico de la región Valle de Vázquez, estado de Morelos. color de la lámina con las tablas de color para al., 2009). Se elaboraron cortes transversales tejidos vegetales de Munsell (Munsell Co., y longitudinales de 20 μm, así como para- 2002). Después un grupo de hojas se fijaron dermales de lámina de 5 μm de grosor con en FAA y otro en glutaraldehído al 2.5%. un criostato Leica a -20°C. Para el contraste del material ergástico y las características de De hojas fijadas en FAA, se separaron el la pared celular se usaron las técnicas de pecíolo, la lámina y el peciólulo; cada una safranina-azul alciano y azul de toluidina. de estas estructuras se dividió en tres seg- Las muestras se deshidrataron y montaron mentos: basal, medio y apical (fig. 2). Las con resina Entellán (Ruzin, 1999). Por muestras se lavaron en dH2O e infiltraron en último, para obtener mayor detalle de las una solución de soporte (Quintanar-Isaías et características de la epidermis y del mesó-

Tabla 1. Ejemplares de respaldo depositados en la colección del Herbario Metropolitano UAMIZ.

Colector y número Núm. de registro Fecha de Taxón de colecta Herbario UAMIZ colecta ATJP 86 72290 03/abril/2010 ATJP 86 72291 03/abril/2010 ATJP 86 72292 03/abril/2010 AMB 906 72289 14/enero/2007 Alvaradoa amorphoides AMB 958 72288 14/agosto/2007 Liebm. AMB 970 72284 4/enero/2008 AMB 970 72285 4/enero/2008 AMB 971 72286 4/enero/2008 AMB 971 72287 4/enero/2008

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Fig. 2. a) Regionalización del folíolo y del peciólulo. Nomenclatura: AF = Segmento api- cal del folíolo, MF = Segmento medio del folíolo, BF = Segmento basal del folíolo, AP = Segmento apical del peciólulo, MP = Segmento medio del peciólulo, BP = Segmento basal del peciólulo, APe = Segmento apical del pecíolo, MPe = Segmento medio del pecíolo y BPe = Segmento basal del pecíolo.

filo, las muestras fijadas en glutaraldehído análisis de varianza (ANOVA) de una vía al 2.5%, se postfijaron en OsO4 siguiendo con pruebas a posteriori de Tukey-Kramer la técnica Dawes (1971) para microscopía con un nivel de significancia al 5% (α = electrónica de barrido. 0.05). Si las varianzas eran desiguales en- tonces se usaron pruebas de Kruskal-Wallis En secciones transversales se midieron el seguido de comparaciones múltiples con el diámetro mayor y el menor del pecíolo y del criterio de Bonferroni (Zar, 1984). Se uti- peciólulo. En los segmentos de las láminas lizaron los programas Stata 7 (StataCorp., de los folíolos, se midieron, el grosor total 2001) y el NCSS 2007 (Hintze, 2009). Para de la lámina, la anchura y la altura de las comparar qué segmento del folíolo muestra células epidérmicas adaxiales y abaxiales, mayor cantidad de parénquima fotosintético la longitud de los pelos; la anchura y altura se calculó, en cada uno, el porcentaje de de las células del parénquima en empalizada parénquima del mesófilo, tomando como y el espesor total del parénquima esponjoso. referencia el grosor total de la lámina. De los datos mensurables se obtuvieron las medias y la desviación estándar. Cada RESULTADOS variable fue analizada por medio de pro- cedimientos estadísticos exploratorios y Potencial hídrico y conductancia esto- confirmatorios: diagramas de caja para mática foliar observar la distribución de los datos, prue- Los valores de Ψh fluctuaron entre -3.29 y bas de Anderson-Darling y de Levene para -2.01 MPa registrados en junio y septiem- asegurar o descartar normalidad y homo- bre respectivamente. Los valores promedio cedasticidad respectivamente. Se hicieron de gs registrados al mediodía fueron de

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313.03 mmol/m2s durante el mes de junio leñosos para formar uno concéntrico hacia y de 300.51 mmol/m2s durante el mes de el segmento APe dejando una médula (figs. septiembre. 3 y 4a) (Dickison 2000).

Descripción morfológica de la hoja Peciólulo Las hojas pecioladas compuestas, imparipin- Su forma es casi terete (fig. 5a), los pelos y nadas y arregladas helicoidalmente sobre el la estratificación de la epidermis similares tallo; de (16.5-) 19.0-29 cm de largo total; a los del pecíolo. Hacia el interior dos o tres pecíolo de 2.5-4.0 (-6.0) cm de largo; raquis estratos de colénquima anular característicos de (12.0-) 14.0-24.0 cm de largo y peciólulo con depósitos de origen polifenólico (fig. 4b, de 0.1 a 0.2 cm de largo. Folíolos alternos tabla 2). Le siguen tres a cuatro hileras de con 12-23 pares por hoja, textura papirácea, células de parénquima con cristales romboi- de forma oblonga y elíptica (tabla 2). dales o drusas de dos tamaños (fig. 5b) que hacia la vena principal del folíolo rodean El color de los folíolos corresponde a verde al sistema vascular, lo que sugiere el incre- oscuro brillante para la superficie adaxial y mento en la resistencia mecánica (fig. 5a). va de 7.5 GY 4/4 a 7.5 GY 3/4. La superficie abaxial cambia a verde claro cenizo y va de En el sistema vascular reniforme, los 7.5 GY 6/4 a 7.5 GY 5/4. elementos de tubo criboso del floema se alternan con células de parénquima que Pecíolo contienen depósitos de origen polifenólico La forma transversal del pecíolo en el (fig. 5a). El xilema secundario formado segmento (BPe) adyacente al tallo es aca- por series radiales de hasta once vasos en nalada y casi terete hacia los segmentos promedio, alternadas con radios uniseriados. medio (MPe) y apical (APe) (fig. 2b y 3). La epidermis es uniestratificada, con pelos Con relación a las características cuanti- simples, unicelulares. El colénquima anular tativas se observó que el diámetro mayor formado por tres o cuatro hileras de células del peciólulo del segmento apical (AP) fue con polifenoles en sus cavidades y el pa- significativamente diferente a los segmen- rénquima cortical por dos o tres hileras de tos medio (MP) y basal (BP) (fig. 2a, tabla células (fig. 4a). Una banda concéntrica de 3) y el diámetro menor mostró diferencias fibras de aproximadamente 87 ± 34.01 μm significativas entre el segmento BP y los MP de anchura y formada hasta por seis hileras y AP (fig. 2a, tabla 3). de células de paredes gruesas (5.14 ± 1.07 μm) (fig. 4a) rodea al sistema vascular de Arquitectura y anatomía del foliolo xilema y floema secundarios. La disposi- Venación broquidódroma festonada, con ción concéntrica de esta banda sugiere un uno o más juegos de arcos por fuera del reforzamiento mecánico adicional al que principal broquidódromo (fig. 5c). La vena proporciona el colénquima. media central es de tamaño masivo con recorrido recto. Las venas terciarias con El segmento BPe presenta tres haces leñosos arreglo reticulado azaroso, siguiendo una (Raven et al., 2005). En el segmento MPe trayectoria sinuosa al cambiar la dirección se aprecia la conglutinación de estos haces de su curvatura. La última venación mar-

85 ISSN 2395-9525 Núm. 40: 79-98 Julio 2015 Medias y desviaciones estándar de las características anatómicas foliares. 2. Tabla

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Fig. 3. Secuencia anatómica de la Fig. 4. a) Corte transversal del pecíolo. b) Corte formación del cilindro vascular en transversal del peciólulo. Nomenclatura: co = el pecíolo. Se observan tres haces colénquima, ep = epidermis, f = floema, fr = leñosos en la base del pecíolo fibras, m = médula, mx = metaxilema, pa = (BPe) y la unión de estos hacia la parénquima y xs = xilema secundario. región media (MPe) y apical del Flecha = radio. pecíolo (APe).

ginal forma arcos incompletos; las vénulas células epidérmicas tipo 1 (figs. 5f y 5g) y la terminales libres simples o bifurcadas con abaxial por el tipo 2 con estomas pequeños, traqueidas terminales con engrosamientos hundidos, anomocíticos (figs. 5h, 5i, 6a y helicoidales (figs. 5d y 5e). 6b; tabla 2), en ocasiones algunas papilas pueden asistir dos cámaras preestomáticas Las células epidérmicas son de dos tipos: adyacentes (fig. 6a). tipo 1) papila redondeada, sus cavidades ocluidas por depósitos de origen polifenó- Los pelos son simples y unicelulares; son lico y comúnmente asociadas a pelos; tipo más abundantes en la cara abaxial y a lo 2) papila alargada e inclinada conteniendo largo de la vena media, que en la adaxial extractivos en su cavidad y asociada a los (figs. 5g y 5i; tabla 2). estomas; forman una cámara preestomática con cinco a siete células. El mesófilo es bifaciado, con un estrato de parénquima en empalizada. El parénquima Epidermis hipostomática, de cutícula esponjoso formado por pares de células ar- delgada y ornamentada; ambas caras queadas horizontalmente y apiladas en dos o uniestratificadas. La adaxial formada por tres estratos. (fig.s 6c-6f; tabla 2). Los haces

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Fig. 5. a) Corte transversal del peciólulo. b) Drusas y cristales romboidales en células del parénquima del peciólulo. c) Patrón de nervadura broquidódromo festonado. d) Vénulas terminales. e) Traqueida terminal de una vénula terminal. f) Corte transversal del folíolo en el que se observa la superficie adaxial de la hoja. g) Superficie adaxial de la hoja vista en MEB. h) Corte transversal de la hoja en el que se observa la superficie abaxial. i) Superficie abaxial de la hoja vista en MEB. Nomenclatura: ces = célula epidérmica asociada a los estomas, co = colénquima, ep = epidermis, es = estoma, f = floema, pa = parénquima, pe = parénquima esponjoso pp = parénquima empalizada, uvm = última venación marginal, vm = vena media, vse = venas secundarias, vte = venas terciarias y x = xilema. Flecha = parénquima con depósitos de origen polifenólicos. * = cristal romboidal, δ = drusas.

88 ISSN 2395-9525 Jaramillo-Pérez. A.T. et al.: Morfoanatomía foliar de Alvaradoa amorphoides Liebm. del estado de Morelos, México. Tabla 3. Comparación estadística de los segmentos basal, medio y apical del folíolo y el peciólulo.

Valores de las medias y las medianas (expresado en micrómetros) de los caracteres anatómicos. F (ANOVA) y H (Kruskal-Wallis) es el valor del estadístico; a y b son del mismo grupo. La no- menclatura que se encuentran después de la línea diagonal sólo aplica a las características diámetro mayor y diámetro menor del peciólulo. vasculares forman circuitos paralelos con el Picramniaceae (Simarubaceae sensu lato) estrato superior del parénquima esponjoso son las hojas compuestas, la arquitectura (fig. 6e). broquidódroma, la epidermis papilosa, pubescente e hipostomática, así como el Con respecto a las características cuantitati- parénquima con drusas, lo que se consideran vas se observó que el grosor del folíolo y la caracteres generales que definen al grupo anchura del parénquima en empalizada no (Watson y Dallwitz, 1992; Salazar y Soihet, mostraron diferencias significativas en nin- 2001; Kubitzki, 2007; Cordati et al., 2010). guna de las tres regiones de la lámina (tabla Sin embargo Cordati et al. (2010) describen 3). Sin embargo, el grosor del esponjoso sólo que A. subovata, Pricramnia parvifolia, P. mostró diferencias significativas entre el sellowii y Castela coccinea se caracterizan segmento medio y el ápice del folíolo (tabla por tener colénquima laminar y haces colate- 3). La altura del parénquima en empalizada rales abiertos, que se entiende son primarios, mostró diferencias significativas entre el lo que contrasta notablemente con el colén- ápice (AF) y los segmentos medio (MF) y quima anular y un haz vascular reniforme basal (BF) del folíolo. La distribución del de las nervaduras centrales de los folíolos porcentaje de ambos parénquimas en el de A. amorphoides. Por lo que es necesario folíolo muestra que hay mayor proporción realizar una revisión de la histología de esta de empalizada en el segmento BF y MF zona para esas especies reportadas. que en el AF, donde el esponjoso es más abundante. También se observa que en el Los individuos estudiados de A. amor- segmento MF, el parénquima en empalizada phoides, presentaron valores de Ψh carac- es más abundante que el esponjoso (tabla 4). terísticos de una xerófita (Nilsen y Orcutt,

1996), pero los valores de gs muestran una DISCUSIÓN baja resistencia estomática, es decir que los espacios intercelulares que se presentan en Los caracteres que A. amorphoides com- el mesófilo, estarían más relacionados con parte con géneros estudiados para la familia la formación de una interfase líquido-vapor

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Fig. 6. a) Estomas anomocíticos y hundidos. b) Vista de estomas anomocíticos y hundidos en MEB. c) Corte transversal del folíolo. d) Corte transversal del folíolo visto en MEB. e) Corte paradermal del folíolo. f) Corte transversal del parénquima esponjoso del folíolo visto en MEB. Nomenclatura: cep = célula epidérmica asociada a los pelos, ces = célula epidérmica asociada a los estomas, ep = epidermis, es = estoma, pe = parénquima esponjoso, pp = parénquima empalizada, vm = vena media y x = xilema.

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Tabla 4. Porcentaje de tejidos en cada región del foliolo.

mayor a la que presentaría una xerófita or- amortiguar los cambios de temperatura en la todoxa (Jones, 1992; Medlyn et al., 2001). superficie foliar. Los datos registrados de sg y temperatura (34° C) así como la presencia Por lo anterior en los resultados de la ana- de gran cantidad de pelos en las superficies tomía del mesófilo se reconocen rasgos abaxiales de los foliolos de A. amorphoides morfológicos y anatómicos de tipo xerófito sugieren la formación de una capa límite que y otros que proponen un control evaporativo se mantiene abastecida constantemente por alterno al de las xerófitas como se señala a agua de la evapotranspiración, por tanto, continuación. deberá conservar una temperatura óptima y favorable en la superficie del folíolo, lo El tipo de hoja y la pubescencia han sido anterior evitará el sobrecalentamiento que descritas como estrategias para mitigar el genera la atmósfera desecante (Medlyn et efecto de la radiación solar sobre la super- al., 2001) de esta selva baja. ficie evaporativa, lo que limita la pérdida de agua y permite el control de la temperatura Asimismo la epidermis papilosa y la pre- excesiva, con lo que se protegen los tejidos sencia de compuestos fenólicos hidrofó- de las atmósferas desecantes características bicos en sus cavidades recomiendan que de condiciones xerófitas (Taiz y Zeiger, en esta especie ocurren eventos de control 2006). Adicionalmente los pelos incremen- de temperatura por refracción de la luz con tan la capa límite, la que ayuda a disminuir disminución en la pérdida de agua (Fahn, el movimiento del aire en la superficie del 1986; Ely y Torres, 2003). La síntesis de folíolo (Jones, 1992; Ely y Torres, 2003; este tipo de compuestos está relacionada Yabuki, 2004). Los derivados epidérmicos con su actividad antioxidante que inhibe crean relieve en las superficies de las hojas las especies reactivas de oxígeno formadas en donde queda estacionado el vapor de agua durante eventos de estrés en la planta (Ri- producto de la evapotranspiración; el grosor ce-Evans et al., 1995; Yan et al., 2000; Evert, de esta microregión puede aumentar o dismi- 2006; Guzmán-Gutiérrez et al., 2012). nur dependiendo del tipo, densidad y tamaño Asimismo el movimiento paraheliotrópico del derivado epidérmico, lo que determinará es un fenómeno que disminuye el impacto la cantidad de vapor de agua que quedará de los rayos solares sobre las superficies de atrapado y, por tanto, la capacidad para la hoja (Jones, 1992 y Flores-Hernández et

91 ISSN 2395-9525 Núm. 40: 79-98 Julio 2015 al., 2013), sin embargo ocasiona estrés me- paredes con lo que se explicaría la presencia cánico (Moysset y Simon, 1991) por lo que de polifenoles en el colénquima (Moysset y también la presencia de estos compuestos Simon, 1991; Ferrarotto y Jáuregui, 2008), en el colénquima del pecíolo, del peciólulo y de cristales asociados a algunas células y del folíolo sugiere, adicionalmente a la del parénquima cortical, recomendando un desintoxicación celular, el reforzamiento sistema mecánico muy sólido que permite mecánico y la impermeabilización de estas soportar el peso y movimiento de los folío- zonas de la hoja. los durante las 24 horas (fig. 4b). También se ha propuesto que las acuaporinas, son Adicionalmente, los estomas hundidos en responsables de los rápidos movimientos cámaras presentes en esta especie contri- de agua que ocurren a través de las mem- buyen al incremento de la capa límite y branas celulares como respuesta a cambios por tanto en los beneficios antes descritos, osmóticos (Taiz y Zeiger, 2006; Vera-Es- (Roth, 1966; Jones, 1992; Taiz y Zeiger, trella et al., 2005). Lo anterior sugiere que 2006). Resalta que las células papilosas los movimientos rápidos de los folíolos en que forman la cámara preestomática no A. amorphoides estén asociados a este tipo contienen compuestos polifenólicos, lo que transporte, aspecto que se recomienda ser parece relacionarse con la reflexión de la estudiado. luz cuando el folíolo expone la superficie abaxial durante el movimiento parahelio- La abundancia de cristales en la hoja de trópico (Taiz y Zeiger, 2006). A. amorphoides sugiere una asociación a las condiciones edafológicas y de gran Caracteres anatómicos asociados al ple- evapotranspiración ocasionada por las altas gamiento foliar temperaturas y la baja humedad relativa del El plegamiento foliar, es una respuesta ambiente en estas selvas del estado de More- para reducir el área expuesta a la radiación los. Franceschi y Horner (1980) consideran directa del sol y es propio de plantas que que la formación de cristales es un meca- reciben una alta insolación durante el día. nismo para remover el exceso de calcio que Los folíolos de esta especie giran para- ingresa a la planta. Asimismo, Ely y Torres heliotrópicamente y logran movimientos (2003) y Zindler-Frank (1987) señalan que desde 20º a 316º en periodos de 24 horas los cristales pueden ser reabsorbidos bajo (Jaramillo-Pérez, 2011). Este movimiento condiciones de deficiencia de calcio, lo que nástico foliar se ha atribuido a cambios de podría recomendar que en esta especie este turgor en las células corticales de pulvínulos mecanismo cambie la osmolaridad de las que presentan abundancia de compuestos células del parénquima responsables del fenólicos y escasez de granos de almidón movimiento foliar a lo largo del día o bien (Ferrarotto y Jauregui, 2008), equivalente para crear un gradiente de concentración de a la presencia de componentes fenólicos en solutos e iones que le permitan absorber y las paredes de las células del colénquima y recargar agua cuando se inicie la temporada de las vacuolas del parénquima cortical del de lluvias. En esta especie destaca que los peciólulo de A. amorphoides. Los cambios cristales se oxalato de calcio se concentran osmóticos que deben ocurrir en estas células mayormente en el parénquima cortical de la suponen la generación de esfuerzos en sus vena media y del peciólulo (Jaramillo-Pérez,

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2011), lo que también señalan Cordati et al. resultado de esto, el efectivo enfriamiento de (2010) para A. subovata. Esto sugiere un las hojas. Adicionalmente, esta disposición mecanismo asociado a cambios osmóticos de cilindros parenquimatosos del esponjoso por uso y reuso del calcio (Ely y Torres, (fig. 6f) permite que el mesófilo resista la 2003; Zindler-Frank, 1987). deformación mecánica que experimenta du- rante la transpiración (Balsamo et al., 2003), El mesófilo de los folíolos de A. amor- pues esta geometría es de las más resistentes phoides, presentó una mayor densidad de y estables en la naturaleza. parénquima en empalizada en la zona basal y media de la lámina y una mayor densidad Por otro lado, A. amorphoides presenta del esponjoso en el ápice. Esta condición abundantes vénulas libres simples y/o bi- podría estar asociada a dos fenómenos: a) furcadas rematando en traqueidas, las que la distribución del mayor peso en la base, aseguran la irrigación hacia las últimas cé- haciendo el extremo del folíolo más ligero lulas del margen de la lámina, lo que sugiere para asegurar el movimiento durante todo una respuesta rápida para la repartición del el día y; b) asegurar una rápida y mejor líquido como consecuencia de la atmósfera distribución del agua en el folíolo (tabla 4) desecante que experimenta esta especie. (Taiz y Zeiger, 2006; Jaramillo-Pérez, 2011). CONCLUSIONES Adicionalmente es característico que en el parénquima esponjoso sus espacios in- Las características foliares descritas para tercelulares pueden albergar un volumen Alvaradoa amorphoides como son las considerable para la interfase líquido-vapor. hojas compuestas y pubescentes, así como Lo anterior se ve reflejado indirectamente las modificaciones anatómicas a nivel de en los valores de gs registrados al mediodía la epidermis y la presencia de compuestos 2 2 (313.03 mmol/m s y 300.51 mmol/m s; ergásticos y los valores de Ψh, claramente junio y septiembre respectivamente). Al indicarían que esta especie se encuentra comparar estos valores con los registrados bajo condiciones de estrés hídrico y de gran para hojas típicamente xerófitas como es insolación. Sin embargo, los valores de 2 en Pinus sp. (gs = 24.1 mmol/m s) destaca conductancia estomática sugieren que la in- el poco volumen que dejan los espacios terfase líquido-vapor formada en el mesófilo intercelulares del parénquima esponjoso de le permite un gran control en la temperatura ensamblaje lobulado (Medlyn et al., 2001 y y enfriamiento de la superficie foliar. Evi- datos inéditos de las autoras, 2013). dentemente este continuo abastecimiento de agua en forma de vapor hacia la capa límite El arreglo broquidódromo festonado de requiere de garantía de agua líquida desde las nervaduras, se ajusta con el del parén- el suelo, factor que ha permitido su esta- quima esponjoso, formando circuitos (fig. blecimiento en Valle de Vázquez, en donde 6e y 6f) que recorren toda la superficie y existe un régimen de lluvias de verano y un el volumen foliar (Jaramillo-Pérez, 2011). constante abastecimiento hídrico al subsuelo Este ensamblaje recomienda que las hojas debido a su cercanía con la Sierra Nevada, de esta especie tienen una buena irrigación de Huautla y Guerrerense. hídrica a lo largo y ancho del folíolo y, como

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Los autores consideran que el fenómeno de green sclerophyllous shrub Hetero- plegamiento foliar en esta especie es una meles arbutifolia (Rosaceae)”. Am. característica seleccionada para disminuir J. Bot., 90(1): 72-77. la radiación solar directa en las superficies fotosintéticas, que en conjunto con la capa Bidwell, R.G.S., 1979. Physiology. 2a límite generada por la rugosidad de la ed. Macmillan Publishing Co., Inc. epidermis y el vapor de agua atrapado en New York. 726 pp. esa zona contribuyen a evitar un posible sobrecalentamiento de las hojas. Cortadi, A.; L. Andriolo, M.N. Campag- na, M.L. Martínez, O.D. Sapio, Alvaradoa amorphoides es una planta que A. Broussalis, M. Gattuso, y S. puede establecerse en ambientes cálido- Gattuso, 2010. “Estudio de hojas, secos gracias a las características anatómicas cortezas y leños de y morfológicas que ha desarrollado. Sin sensu lato de Argentina. Parte I. embargo, es importante investigar más a Alvaradoa subovata Cronquist, fondo el mecanismo del plegamiento foliar Pricamnia parvifolia Engl., Pi- y el papel que juegan las proteínas trans- cramnia sellowii Planch. y Castela membranales en los movimientos osmóticos coccinea Griseb”. Bol. Latinoam. celulares de los peciólulos. Caribe Plant Med. Aromat., 9(1): 38-55. LITERATURA CITADA Dawes, C.J., 1971. Biological Techniques in APG III, 2009. “An update of the Angios- Electron Microscopy. Barnes y No- perm Phylogeny Group classifica- ble, INC. New York, USA. 193 pp. tion for the orders and families of flowering : APG III”.Bot. J. Dickison, W.C., 2000. Integrative plant Linn. Soc., 161: 105-121. anatomy. Harcourt Academy Press. USA. 533 pp. Ash, A.; B. Ellis, L.J. Hickey, K. Johnson, P. Wilf, y S. Wing, 1999. Manual Dilcher, D.L., 1974. “Approaches to the of Leaf Architecture. Morfological identification of angiosperms leaf description and categorization remains”. Bot. Rev., 40: 1-157. of dicotyledonous and net-veined monocotyledonous angiosperms. Eames, A.J., y L.H. McDaniels, 1947. An In- Leaf Architecture Working Group. troduction to Plant Anatomy. 2a ed. 65 pp. Ed. McGraw-Hill Book Company, INC. New York, EU. pp. 380-396. Balsamo, R.A.; A.M. Bauer, S.D. Davis, y B.M. Rice, 2003. “Leaf biomecha- Evert, R.F., 2006. Esau Anatomía Vegetal. nics, morphology, and anatomy of Meristemas, células y tejidos de the deciduous mesophyte Prunus las plantas: su estructura, función serrulata (Rosaceae) and the ever- y desarrollo. 3ed. Omega. 614 pp.

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