En Beteende-Ekologisk Forskningsperiod På Klubbans

En beteende-ekologisk forskningsperiod på Klubbans biologiska station Rapport från återträff med Doktorer som disputerade (1983-2001) på avhandlingar med fältarbete på Klubbans Biologiska station. I en värld av kantnålar, stubbar, spiggar och nudingar.

Författare: Ingrid Ahnesjö, Anders Berglund, Elisabet Forsgren, Anna Karlsson, Charlotta Kvarnemo, Carin Magnhagen, Gunilla Rosenqvist & Sara Östlund-Nilsson

Klubbans Biologiska station, Uppsala universitet, 2018

Innehåll

Innehållsförteckning och återträffsfoto sid 1 Engelsk sammanfattning (summary) sid 2 Ingress och förteckning över författarnas avhandlingar sid 3 Kort historik om Klubban sid 4 De förunderliga kantnålsfiskarna sid 5-9 De fiffiga smörbultsfiskarna sid 10-13 De dekorerande spiggarna sid 14-15 De hemliga nakensnäckorna (nudingarna) sid 16-17 Epilog med tack och framtidsreflektioner sid 18-19 Publikationer: kantnålsfiskar, smörbultsfiskar, spiggar och nudingar sid 20-28

Återträff 1-3 juni 2018*: Lotta Kvarnemo, Ingrid Ahnesjö, Gunilla Rosenqvist och Elisabet Forsgren (bakre raden fr vä). Sara Östlund, Anders Berglund, Carin Magnhagen och Anna Karlsson (främre raden fr vä), Foto: K. Olsson

*Med stort tack till Inez Johanssons stipendiefond (Uppsala universitet)

Engelsk sammanfattning (Summary)

We had the fortune as PhD-students and scientists in Animal Ecology at Uppsala University, to spend joyful and creative field work summers at Klubban Biological Station, during the 1980-90’s. A reunion in June 2018 resulted in this report highlighting research on pipefishes, gobies, sticklebacks and nudibranchs. Our research on these animals have provided novel insights and knowledge of the process of sexual selection and paternal care. These animals have, in many aspects, now become model organisms in evolutionary behavioral ecology in marine environments. Our list of publications provides many examples of how environmental factors influence how sexual selection and mate choice operate, how predictors like potential reproductive rates, operational sex ratios work and how male parental care is prominent in influencing selection. This research, that started at Klubban, has broadened our understanding of the ecological importance of shallow marine areas. The evolutionary understanding of how males and females can behave and how adaptive traits are selected in interaction with social and an increasingly changing ambient environment is in focus in our continued scientific endeavors. We have happily compiled this report illustrating how science and scientist can stimulate each other at a wonderful place like Klubban Biological Station, with the access to amazing organisms like pipefishes, gobies, sticklebacks and nudibranchs.

Livet på Klubban, teckning till Lottas disputation (1996): Nilla (i båten), Lotta (med termometer), Ingrid (i källardörren), Sara (med håven), Anna (i hamnvattnet), Elisabet och Anders (på balkongen) & Carin (på väg till Umeå). Tecknare: Åke Forsmark

Ingress

Den evolutionära beteendeekologiska forskningen vid Zoologiska institutionen vid Uppsala universitet tog fart när Professor Staffan Ulfstrand (1978) tog ledningen för det Zooekologiska programmet. På Zooekologen var de vetenskapliga diskussionerna livliga och en ung nyfikenhetsdriven vetenskapssyn baserat i evolutionärt tänkande växte fram. Intresset för marina fiskars beteendeekologi utvecklades snabbt när Anders Berglund och Carin Magnhagen baserade sin forskning på Klubbans biologiska station i Fiskebäckskil, med fältekologiska föregångare som Bo Tallmark, Sverker Evans och Anne-Marie Wiederholm. Under 1980-90-talet växte den zooekologiska forskningen i Uppsala till att bli internationellt framgångsrik. Miljön på institutionen präglades av nyfikenhetens glädje, öppna diskussioner, samarbete och ett aldrig sinande engagemang från Staffan Ulfstrand och alla medarbetare.

Klubbans biologiska station var och är en viktig resurs för den marina nyfikenheten, en kreativ forskarverkstad av bästa slag. De grunda marina miljöerna och fortplantningsekologin hos smörbultsfiskar och kantnålar stod i fokus. Stationens småbåtar och närheten till olika fältområden gav goda förutsättningar för fältstudier och stationens akvariefaciliteter var viktiga för experimentell utveckling. Som forskare hade vi stor frihet för nytänkande och explorativ forskning samt nytta och glädje av starka kvinnliga nätverk. Klubban, en älskad biologisk station, där vi också bodde, möjliggjorde ett liv där vardag, akvarie-experiment och fältstudier gick hand i hand. Klubbans roll för universitetsutbildning var och är fundamental och de studenter som vi har undervisat och handlett, har även de stimulerats av miljön och växelverkan med forskningen.

Författarnas avhandlingar i zooekologi vid Uppsala universitet

Anders Berglund. 1983. Population biology of two Palaemon prawn species in Western Europe. Carin Magnhagen. 1984. Foraging behaviour and interspecific interactions in the marine fish species Pomatoschistus minutus and P. microps. Ingrid Ahnesjö (née Svensson). 1989. Sex-role reversal in two pipefish (Syngnathidae) species: paternal care and male limitation of female reproductive success. Gunilla Rosenqvist. 1990. Mate choice and sexual selection in two species of sex-role reversed pipefish (Syngnathidae). Elisabet Forsgren. 1995. Sexual selection in the sand goby, Pomatoschistus minutus. Charlotta Kvarnemo. 1996. Sexual selection and the influence of environmental factors on operational sex ratios in the sand goby. Sara Östlund-Nilsson. 2000. Female choice and paternal care in the fifteen-spined stickleback, Spinachia spinachia. Anna Karlsson. 2001. Reproduction in the Hermaphrodite Aeolidiella glauca - A Tale of Two Sexes.

Kort historik om Klubbans Biologiska station*

Klubban Biologiska station 1915 Prof. Appellöf undervisar, 1917 Fältarbete, Kilviken, 1918

Klubbans biologiska station tillhör Uppsala universitet och ligger vid Rödbergsvik, på Östersidan i Fiskebäckskil. Stationshuset invigdes 1915. Adolf Appellöf hade några år tidigare tillträtt en professur i zoologi vid Uppsala universitet. Prof. Appellöf hade bedrivit marinbiologisk forskning i Norge och även vid Kristinebergs biologiska station i Fiskebäckskil. Därför ville han att Uppsala-studenterna skulle få möjlighet att studera marinbiologi. Han uppvaktade sågverksägaren och konsuln Robert Bünsow som lät bygga Klubbans biologiska station 1914 och överlämnade den som gåva till Zoologiska institutionen i Uppsala i maj 1915. I gåvobrevet villkorades att Professor Appellöf skulle utses som föreståndare och att framtida föreståndare skulle vara zoologer. Organisatoriskt tillhörde Klubban Zoologiska institutionen under en lång tid, men från 2003 är stationen en del av Institutionen för biologisk grundutbildning (IBG). *Med tack till E. Långström, IBG, för material och information

Akvariestudier 1922 En rejäl hummer Lennart Nilsson fotograferade tångsnällor på Klubban (ur boken Liv i Hav, 1959)

Klubban byggdes till 1984-85, då stationen fick ett nytt saltvattenssystem med tankar högst upp i huset, en utbyggd större källare med väldesignade akvarieutrymmen, och nya sovrum högst upp i huset samt ovanför föreläsningssalen. Det nya stora köket (tillsammans med balkongen) blev platsen för glada middagar, vetenskapliga diskussioner, undervisnings- tips och praktisk samordning. Ombyggnad av Klubban på 1980-talet

De förunderliga kantnålsfiskarna

Tångsnälla (Syngnathus typhle)

Parningsdansande tångsnällor, gravid hane med yngel i fickan och ett yngel på väg ut ur fickan. (Foto: A. Berglund, O. Jennersten, S. von Bothmer)

Mindre havsnål (Nerophis ophidion)

Mindre havsnål, en hane med ägg och hona i blå lekteckning, med hudflik. (Foto: O. Jennersten) Kantnålsfiskar, familjen Syngnathidae (kantnålar, sjöhästar och flikfiskar), är förunderliga fiskar. Hos alla arter är det hanen som är gravid och bär sin avkomma i en yngelficka eller direkt fäst på kroppen. Hanen förser ynglen med bl.a. näring och syre. Hos många arter är honorna ornamenterade och konkurrerar om att få para sig med hanarna, som kan vara kräsna i sitt val av partner. Kantnålarna är långsmala och liknar ofta det ålgräs de bor i. På svenska västkusten finns sex arter kantnålar: tångsnälla, större och mindre kantnål, samt större, mindre och krumnosig havsnål (Syngnathus typhle, S. acus, S. rostellatus, Entelurus aequoreus, Nerophis ophidion, och N. lumbriciformis).

I början av 1980-talet påbörjade en nydisputerad Anders Berglund forskningen om kantnålar och deras fortplantningsekologi, tillsammans med doktoranderna Ingrid Svensson (senare Ahnesjö) och Gunilla Rosenqvist. Tångsnälla (Syngnathus typhle) och mindre havsnål (Nerophis ophidion) blev deras forskningsobjekt, som de hittade i ålgräsängarna i

Kvarnbukten, Bökevik och på Gåsö. Insamling gjorde de med en liten båt med utombordsmotor och med Anders finurliga långa släphåv. Det blev akvariestudier om hur både hanar och honor väljer partner, och det visade sig att hanarnas graviditet tog lång tid (en dryg månad) och att honorna under den tiden producerade ett överskott av ägg. Därför konkurrerar honor med varandra om att få para sig med hanarna (så kallade ”omvända könsroller”). Sexuellt urval sker genom att honornas ornament visas upp för andra honor i konkurrenssituationer och att ornamenten fungerar som signaler när hanarna väljer honor att uppvakta och para sig med.

Kvarnbukten: Gunilla Rosenqvist, Anders Berglund, och Ingrid Svensson gör olika kantnålstrålarsysslor (1983)

Att honor hos tångsnällor och mindre havsnålar konkurrerar om hanar att para sig med kan förklaras av att honornas potentiella fortplantningshastighet (PRR), är högre än hanarnas PRR. Detta var grunden för ytterligare ett antal studier, både i akvarier och i fält, och samtidigt skedde en modellutveckling av PRR och hur det resulterade i variationer i operationella könskvoter (OSR). Studier på kantnålar, sand- och lerstubb och sjustrålig smörbult (se nästa avsnitt) blev viktiga för den vetenskapliga förståelsen av OSR, PRR – dess dynamik och växelverkan med omgivningen, både teoretiskt och empiriskt.

Under 1990-talet utvecklades vår förståelse för kantnålars fortplantning i fält och hur partnerval, OSR och PRR fungerar i naturen. Detta skedde bl.a. genom ett samarbete med Dr Amanda Vincent och omfattande fältsnorklingar. Hennes kunskaper om sjöhästar ledde till intressanta jämförelser mellan de svenska polygama kantnålsarterna och de monogama sjöhästarna. Hos alla arter är det hanen som är gravid, men att honor konkurrerar om hanar att para sig med, sker framförallt hos polygama arter men oftast inte hos sjöhästar. Det är även hos polygama arter, som tångsnälla, som vi hittar ovarier med kontinuerlig äggmognad, vilket studerades senare tillsammans med Dr Atsushi Sogabe från Japan. Den globala handeln med sjöhästar och behovet att bevara dem ledde Dr Amanda Vincent till att starta Project Seahorse (http://www.projectseahorse.org/ ), med bas i Kanada, som mycket framgångsrikt arbetar med bevarandebiologi av sjöhästar och grunda marina miljöer.

En annan viktig samarbetspartner blev Dr Adam Jones från Texas A&M, USA, som kom till Klubban på 90-talet som med molekylära metoder för bestämning av föräldraskap ledde vår forskning vidare till en större förståelse av fiskarnas parningsmönster, föräldraskap och sexuellt urval hos kantnålar, tångspiggar och smörbultsfiskar. Sommaren 1991 och 1992

snorklades det flitigt i Kvarnbuktens ålgräsängar för att studera kantnålar och över Bökeviks sandbottnar för att observera sandstubbar. Doktorand vid den tiden var också Annika Roos- Robertson som arbetade med populationsstudier av purpursnäckor och effekterna av den giftiga algblomningen Chrysochromulina, som helt slog ut hennes studiepopulationer.

Fr. vä. Elisabet Forsgren, Amanda Vincent, Anders Berglund, Ingrid Ahnesjö, Annika Roos, Carin Magnhagen, Sara Östlund (på knä), Johan Dannewitz och Lotta Kvarnemo (1991).

I slutet av 90-talet skedde mycket av både kantnåls- och stubbforskningen både på Klubbans biologiska station och Kristinebergs marina station, och sedan alltmer på Kristineberg. Fördjupade studier över sexuellt urval, sexuella signaler, OSR, densitet och ömsesidigt partnerval hos tångsnälla blev fokus för Anders Berglund och Gunilla Rosenqvist, som tillsammans med doktorander Maria Sandvik, Sarah Robinson, Anna Billing, Tonje Aronsen och Josefin Sundin har studerat detta vidare. De har bl.a. visat att både hanar och honor som får fortplanta sig med den partner de själva valt får bättre avkommor än de som fått slumpmässiga partners. Miljöförändringar i havet är påtagliga och Josefin Sundin har, tillsammans med Anders Berglund och Gunilla Rosenqvist, studerat kantnålar först på västkusten och sedan i Östersjön, med fokus på hur miljöförändringar som övergödning, syrebrist och pH påverkar sexuellt urval och kantnålarnas fortplantning. I samarbete med forskare vid Kiels universitet studerar de även kantnålarnas immunförsvar.

Förståelsen av den hanliga graviditeten hos kantnålar och sjöhästar har också fördjupats. På Klubban fann Ingrid Ahnesjö bl.a. att tångsnällehanar växer långsammare och minskar sitt födointag och sin aktivitet när de är gravida, dessutom föder de sällan upp hela sin kull. Färre yngel i fickan kan ha fördelar eftersom större yngel vid födseln växer bättre och klarar sig undan predation från ålgräsets anemoner bättre. Den fylogenetiska kunskapen om kantnålarnas släktskap och olika yngelvårdsformer studerades vidare i samarbete med Tony Wilson (Zürich universitet) och Amanda Vincent. Lotta Kvarnemo, som disputerade på sandstubbar (se nästa avsnitt) utökade sin forskning till att också omfatta kantnålar. Lotta Kvarnemo, tillsammans med Ingrid Ahnesjö, och doktoranderna Kenyon Mobley, Charlyn

Partridge, Gry Sagebakken och Ines Braga Goncalves gjorde flera projekt som på olika vis undersökte på vad som pågår inne i tångsnällans yngelvårdsficka efter parningen. Genom isotopstudier, på Kristineberg, vet vi nu att hos tångsnällor förs näring över från hanen till embryon i fickan, och hanarna kan också ta upp näring därifrån. Gry Sagebakken visade i sin avhandling att bl.a. hanarnas kondition och antal embryon som konkurrerar i fickan påverkar yngelutvecklingen. En annan viktig del är äggets storlek och hanens syresättning av embryona under graviditeten. Ines Braga Goncalves har undersökt hanarnas syresättning av embryon från olika stora ägg, och vid olika syrehalter i vattnet. Hon fann att större hanar kan vara bättre på att syresätta sina embryon i fickan trots att fickan i sig försvårar detta.

De förunderliga kantnålsfiskarna erbjuder många goda och nya infallsvinklar när det gäller vad som anses honligt och hanligt. Gunilla Rosenqvist och Ingrid Ahnesjö, i samarbete med Malin Ah-King, Lotta Kvarnemo och Marlene Zuk, arbetar aktivt med implementering av genusperspektiv i forskning och undervisning. Forskningen på just kantnålsfiskarnas fortplantningsekologi visar på en stor variation i sexuellt och naturligt urval hos både honor och hanar. När forskningen på Klubban tog sin början var inte mycket känt om kantnålsfiskarnas fortplantningsekologi. Idag bidrar denna forskning till en evolutionär förståelse av hanlig ungomvårdnad, och hur anpassningar och beteenden utvecklas i växelverkan med omgivningsfaktorer. Miljöpåverkan och bevarandebiologi spelar dessutom en allt viktigare roll för kantnålsfiskarnas liv och forskningen. Anders Berglund och Ingrid Ahnesjö har fortsatt sin forskning och undervisning vid Uppsala universitet och är idag professorer i biologi med inriktning zooekologi. Gunilla Rosenqvist är Professor i etologi vid NTNU i Trondheim där hon fortsatt sin forskning på kantnålar, guppyfiskar mm och är idag åter vid Uppsala universitet som projektledare för Blått Centrum och föreståndare för Ar forskningsstation på Gotland.

En gravid tångsnällehane (Syngnathus typhle) i ålgräs (Zostera marina).

Doktorsavhandlingar om kantnålar som kan ses som ”vetenskapliga ättlingar” till forskningen som började på Klubban: • Widemo, Maria. 2003. Mutual Mate Choice in the Deep Snouted Pipefish Syngnathus typhle. UU • Robinson-Wolrath, Sarah. 2006. Morphological and behavioural differentiation in a pipefish. UU • Billing, Anna. 2006. Reproductive decisions in the sex role reversed pipefish Syngnathus typhle: when and how to invest in reproduction. NTNU, Norge • Mobley, Kenyon. 2007. Geographic and temporal variation in the genetic mating systems of pipefish. Texas A&M University, USA • Partridge, Charlyn. 2009. The effects of environmental contaminants on mating dynamics and populations viability in a sex-role reversed pipefish. Texas A&M University, USA • Braga Goncalves, Ines. 2010. Egg size evolution and paternal care in pipefishes. GU • Sagebakken, Gry. 2012. Paternal care and brood reduction in a pipefish. GU • Aronsen, Tonje. 2012. Demographic, environmental and evolutionary aspects of sexual selection. NTNU, Norge • Sundin, Josefin. 2013. Sex in Murky Waters: Anthropogenic Disturbance of Sexual Selection in Pipefish. UU • Tsuboi, Masahito. 2015. Thinking in water: Brain size evolution in Cichlidae and Syngnathidae. UU

Efter en fältarbetande sommar på Klubban 1991 åkte kantnåls- och stubbforskarna på internationell fisketologi-konferens på Sicilien. Från vänster: Elisabet Forsgren, Amanda Vincent, Ingrid Ahnesjö, Gunilla Rosenqvist, Carin Magnhagen och Lotta Kvarnemo (Klubbans s.k. “flickorna”).

De fiffiga smörbultfiskarna - sandstubb, lerstubb, svart smörbult och sjustrålig smörbult

Sandstubbar: akvarell och avhandlingsomslag av Lotta Kvarnemo 1996

Sandstubbar, foto K Lindström, E Forsgren

Sandstubbar i bo med ägg (Foto E Blom), lerstubb, samt svart smörbult (Foto O. Jennersten) På västkusten finns flera arter smörbultfiskar (Gobiidae) på grunt vatten. De är mycket vanliga och viktiga i kustekosystemet. De har intressanta reproduktionsbeteenden med hanlig ungomvårdnad, är lätta att studera i fält samt fånga och hålla i akvarier. De lämpar sig därför ypperligt som modellorganismer.

De som först började med att studera lerstubbarnas (Pomatoschistus microps) och sandstubbarnas (P. minutus) beteende var Carin Magnhagen och Anne-Marie Wiederholm som samarbetade som doktorander med konkurrensen mellan dessa arter, och studerade deras födo- och habitatval. Nischdifferentiering och optimal furagering var då relativt nya

teorier som testades i akvarieförsök. En viss uppdelning mellan arterna i diet och habitat kunde påvisas när arterna samexisterade. Skillnader i diet mellan honor och hanar under reproduktionen upptäcktes också. De bovaktande hanarna var begränsade i sitt födointag, och åt både färre och mindre byten än vad honorna gjorde.

Efter en postdoc-period påbörjade Carin Magnhagen ett projekt om effekter av predationsrisk på födosök och reproduktion. Svart smörbult (Gobius niger) och sandstubb uppvisade intressanta skillnader i risktagande vid reproduktion, vilket kan förklaras med olika livslängd och därmed olika livshistoriestrategier. En genomgående röd tråd i Carin Magnhagens forskning har ofta varit avvägningar mellan olika behov, som kan leda till olika beteenden hos individer, beroende bl.a. på olika faser av livet. I slutet av 80-talet började två doktorander, Elisabet Forsgren och Lotta Kvarnemo, med varsin avhandling om sexuell selektion (partnerval och konkurrens om partners) hos sandstubben.

Stubbtrålning i alla väder – fr. vä. Lotta, Elisabet och Carin (sol), och Lotta, Carin och Elisabet (regn).

Grundläggande för Elisabet Forsgrens och Lotta Kvarnemos avhandlingar var hur sexuell selektion fungerar och vad som påverkar styrkan och riktningen av det selektionstrycket. Här var den operationella könskvoten (OSR) igen en central faktor. Omvärldsfaktorer som botillgång, temperatur och tid på säsongen visade sig också vara viktiga i det sammanhanget. I samarbete med Kai Lindström, då vid Helsingfors universitet, upptäckte de intressanta skillnader mellan Östersjön och svenska västkusten i botillgång och sexuell selektion. De undersökte också mekanismer kring honligt partnerval, och fördelar och kostnader med detta val. En annan frågeställning som studerades var alternativa parningsstrategier, med mindre hannar som smygbefruktade ägg i andra hanars bon. Beteendestudier gjordes på lerstubb för att se vilka faktorer som påverkade hanarnas reproduktionsbeteende. Faderskapsanalyser gjordes på sandstubbens äggkullar för att undersöka frekvensen av tjuvparningar i naturliga bon, ett samarbete med Kai Lindström och Adam Jones.

Carin Magnhagen fick en tjänst vid SLU i Umeå och blev 1997 professor i fiskars beteende. Lotta Kvarnemo och Elisabet Forsgren fortsatte efter disputation med smörbultforskning vid andra institutioner (Elisabet vid Göteborgs universitet och NTNU i Trondheim; Lotta vid Stockholms och Göteborgs universitet). Lotta Kvarnemo forskade vidare på sandstubb, bl.a.

evolution av hanlig ungomvårdnad (med Ola Svensson och Maria Lissåker som doktorander) men även kantnålsfiskar och sjöhästar (se ovan). Elisabet Forsgren började forska på sjustrålig smörbult (Gobiusculus flavescens) som visade sig ha ovanligt dynamiska könsroller. Trond Amundsen (NTNU, Trondheim) blev en viktig samarbetspartner på sjustrålig smörbult och tillsammans med studenter, post docs och samarbetspartners undersökte man många olika frågeställningar omkring sexuell selektion, könsroller, honliga ornament och ungomvårdnad. En intressant upptäckt var att könsrollerna ändrades över säsongen. På våren konkurrerar hanarna med varandra om honor och är ivriga i uppvaktningen, men senare på säsongen är det honorna som konkurrerar och uppvaktar de bobyggande hanarna. Detta kan förklaras med att hanarna blir färre och färre över säsongen så att honorna blir relativt fler och får problem med att hitta en hane att lägga äggen hos. I labexperiment har de bekräftat att OSR är en viktig faktor för sexuell selektion. Båda könen kan vara kräsna hos den här arten. Hanarna väljer helst de mest färggranna honorna, dvs honor med mer lysande orange buk.

Sjustrålig smörbult, hona till vänster och hane till höger. Hanen uppvaktar honan genom att spärra ut fenorna. Foto: E. Forsgren

Lotta Kvarnemo m.fl. vid Göteborgs universitet har på senare tid arbetat inom projektet ”Adaptations to changes in the marine environment” inom CeMEB (Center for Marine Evolutionary Biology). Den numera helgenomsekvenserade arten sandstubb är en av fokusarterna, vilket lett till studier som fokuserar på plasticitet och lokala anpassningar av reproduktion (spermiefunktion, äggutveckling, yngelvård, svampinfektioner, osv) i olika salthalter, från Nordsjön till Bottenviken. Ola Svensson, Topi Lehtonen, Gry Sagebakken, Filip Volckaert, Kai Lindström, och flera studenter har varit engagerade i dessa studier. Leon Green är doktorand som studerar hur den invasiva arten svartmunnad smörbult (Neogobius melanostomus) kan tolerera att fortplanta sig i ett brett spann av salthalter.

Doktorsavhandlingar om smörbultsfiskar som kan ses som ”vetenskapliga ättlingar” till forskningen som började på Klubban: • Borg, Åsa A. 2003. Sex roles and reproductive behaviour in gobies and guppies: a female perspective. Norwegian University for Science and Technology (NTNU), Trondheim • Bjelvenmark, Jens 2004. Mating decisions and parental care in male two-spotted gobies, Gobiusculus flavescens. Göteborgs universitet • Svensson, Ola 2004. Sexual selection in Pomatoschistus – nests, sperm competition, and paternal care. Stockholms universitet http://su.diva-portal.org/smash/get/diva2:192128/FULLTEXT01.pdf • Lissåker, Maria 2006. Paternal care, filial cannibalism and sexual conflict in the sand goby, Pomatoschistus minutus http://su.diva-portal.org/smash/get/diva2:190013/FULLTEXT01.pdf • de Jong, Karen 2011. Operational sex ratio and reproductive behaviour in the two-spotted goby (Gobiusculus flavescens). NTNU • Myhre, Lise Cats 2012. Effects of the social and physical environment on mating behaviour in a marine fish. NTNU • Wacker, Sebastian 2013. The dynamics of sexual selection: effects of OSR, density and resource competition in a fish. NTNU • Blom, Eva-Lotta 2017. Sexual signalling and noise pollution in the sea - Implications for courtship behaviour and reproductive success in two vocal species of gobies. Göteborgs universitet https://gupea.ub.gu.se/bitstream/2077/52614/1/gupea_2077_52614_1.pdf • Leon Green (pågår) Local adaptation to salinity in an invasive fish. Göteborgs universitet.

Carin Magnhagen, Elisabet Forsgren och Lotta Kvarnemo

De dekorerande spiggarna

Tångspigg (ovan) och storspigg (till höger) (Illustratör S. Östlund Nilsson)

Sara Östlund Nilsson började som student hos Ingrid Ahnesjö och Anders Berglund. Sara Östlunds doktorsavhandling fokuserade på tångspiggarnas (Spinachia spinachia) reproduktionsbiologi. Till skillnad från den välstuderade storspiggen (Gasterosteus aculeatus) visste man väldigt lite om tångspiggen vid den här tidpunkten. Liksom hos småspigg bygger hanen bon uppe i olika arter av tång och placerar boet en bit ovanför botten. Själva boet byggs av röd- och grönalger som de binder samman med spindelvävsliknande sekrettrådar. Sekretet är huvudsakligen ett protein som kallas för "spiggin", namngett av Bertil Borg och Ian Mayer som också var aktiva på Klubban. Tångspiggen producerar sekret från sina njurtubiliceller som omvandlas och ändrar funktionen under våren. Efter att honan har placerat äggen i boet försvinner hon genast och lämnar hanen för att ta hand om äggen, som hanen vårdar genom att fläkta in syrerikt vatten över äggen och vakta dem tills de kläcks.

Sara Östlund fann, tillsammans med Ingrid Ahnesjö, att tångspiggshonorna kunde lista ut vilken far som skulle klara av att kläcka fram fler ägg. Honor som valde hanar som hade högre skakningsfrekvens under uppvaktningen parade sig därmed med de hanar som sedan fläktade boet på bästa sätt och kläckte flest avkommor. Sara Östlund fann också att honorna kunde finna en hane med bo utan att använda sig av synen. Det var inte bara hanens beteenden som var intressant för honan, boets konstruktion och sekrettrådarna hade också betydelse för honans val av hane. I en studie tillsammans med Adam Jones, där de studerade tångspiggarna i fält, fann de bland annat att hanarna både stjäl ägg och hela bon, och berövar dessutom varandra på faderskapet (genom tjuvparningar). Studien var en av de tidigaste mikrosatellitstudierna gjord på fiskar.

Bobyggnad och dekoration hos storspiggen Foto och illustration: S. Östlund

Tillsammans med en masterstudent, studerades storspiggens (Gasterosteus aculeatus) bobyggnad. Det visade sig att vid boets öppning lägger storspiggshanen alger i en annan färg än den han använt för att bygga sitt bo med. Därefter kan han lägga pinnar vid ingången så att de pekar rakt in mot boet. För att undersöka om hanarna verkligen dekorerade bona och för att utesluta att de olikfärgade algerna och pinnarna hade någon funktion av praktisk natur fick hanarna små foliebitar och paljetter, i olika färger; material de inte skulle ha träffat på i naturen. Hanarna pyntade sina bon så att de såg ut som små julgranar, och honorna valde att uppvakta och lägga ägg hos de hanar som hade mest pynt i bona.

I ett annat av Sara Östlunds projekt på Klubban fann hon och hennes samarbetspartners att våra vanliga tång- och tigerrandiga räkor kan putsa plattfiskar från ektoparasiter. Efter sin tid på Klubban fortsatte hon med beteendeekologisk forskning i Australien där hon var postdok i två år vid University of Queensland. Därefter fortsatte hon som forskare i Norge och med fältarbeten under flera år i Australien där hon studerade olika korallrevsfiskar (sexuellt urval, ultravioletta färger, parasiter och munruvning). I dag arbetar Sara Östlund Nilsson på Nasjonalbiblioteket i Oslo bland annat med biologins vetenskapshistoria och hon skriver både faktaböcker och skönlitteratur för barn bl.a. ”Fisk du aldrig har spist” som 2018 kom ut i Sverige med titeln ”Fisk som du aldrig har ätit”. Den handlar till stor del om fiskarna som vi har studerat på Klubbans biologiska station.

Storspiggshane i lekdräkt och parningsuppvaktning (Foto: S. Östlund Nilsson)

De hemliga nakensnäckorna (nudingarna)

Ålgräsnuding (Aeolidiella glauca), Foto: A. Salesjö

Hermafroditer är organismer som har både hanliga och honliga könsorgan. Hermafroditer som fungerar som hane och hona på samma gång kallas för simultana hermafroditer. Trots att simultan hermafroditism är relativt vanligt inom djurvärlden – det förekommer inom alla större djurgrupper förutom fåglar, reptiler och däggdjur - har det forskats ganska lite kring detta reproduktionssätt, och många grundläggande frågor återstår att besvara. Många simultana hermafroditer återfinns i den marina världen, där också mycket kunskap kring arters förekomst och utbredning samt generella ekologi ofta är bristfällig.

Anna Karlsson gjorde sitt examensarbete på Klubban om hur sandstubbshonor föredrar att lägga ägg hos hanar som redan har ägg i boet. Därefter påbörjade hon (1995) som doktorand, ett arbete om simultana hermafroditers reproduktion, med Anders Berglund som handledare. Efter omfattande fältarbete identifierades en lämplig studieorganism: ålgräsnudingen Aeolidiella glauca. Arten lever i grunda ålgräsängar, där den ofta återfinns krypande på ålgräset i jakt på de små havsanemoner (Sagartiogeton viduatus) som nudingen livnär sig på.

Studierna av ålgräsnuding påvisade att tidigare beskrivningar av denna, och även andra nudingarters reproduktion, innehöll diverse missuppfattningar, både vad gäller anatomi och beteende. Ålgräsnudingen visade sig ha ett komplicerat inre, och ett parningsbeteende med flera unika drag. Studierna påvisade också möjligheter till sexuell selektion genom partnerval, t.ex. genom att individer aktivt undviker att para sig med nudingar som nyligen har parat sig med andra. Hos skildkönade djur vet man ganska väl hur partnerval kan gå till, och vilka kriterier som används vid val, men hos hermafroditer är detta område fortfarande relativt outforskat. Studierna av ålgräsnuding och studier på andra arter av nudingar har visat på en häpnadsväckande bredd av reproduktionsbeteenden, som möjliggör studier av

nya frågeställningar exempelvis rörande nudingars fylogeni och evolution av reproduktiva strategier.

Att forska på en understuderad art/djurgrupp är forskningsmässigt utmanande, men upptäckarglädjen är en stor belöning. För Anna Karlssons del ledde allt fältarbete på Klubban till ett brett marinekologiskt och taxonomiskt intresse, som förde vidare in på vägar mot naturvård och förvaltning. Mellan åren 2003 och 2013 arbetade Anna som marinbiolog på ArtDatabanken, där hon bland annat ansvarade för en omfattande inventering av marin bottenfauna längs med svenska västkusten. Målet med inventeringen var att kartlägga den bottenlevande faunan, men det gjordes även en jämförelse med en stor inventering från 1920- och 30-talen. Under båda inventeringarna samlades ett omfattande referensmaterial in, som förvaras på Göteborgs Naturhistoriska museum och idag används flitigt av forskare och andra. Jämförelser mellan den gamla och nya inventeringen visar att artdiversiteten i Västerhavet påtagligt har förändrats, och att i synnerhet ovanliga eller sällsynta arter haft en negativ utveckling, vilket lett till ett mer homogent mönster av biodiversitet i Västerhavet med färre ”hotspots”. Sedan 2013 arbetar Anna Karlsson på Havs- och vattenmyndigheten i Göteborg, med fokus på marina mångfaldsfrågor och hotade arter och naturtyper.

Epilog med tack och framtidsreflektion

Klubbans Biologiska station 2010

Det är med stor tacksamhet vi ser tillbaka på vår tid på Klubbans Biologiska station och dess möjligheter till småskalig forskning på grunda marina bottnar. Här erbjuds en fantastisk miljö för forskare, lärare, studenter och marina organismer. Ett stort tack till Klubban, dess föreståndare, underbara skeppare och alla som varit verksamma där genom åren – vår tacksamhet är oändlig.

Gunnar Ivarsson Tommy Carlsson Bertil Kilbo

Vi är också mycket tacksamma för att vi har kunnat bedriva forskning på Kristinebergs Marina station (både under Kungliga vetenskapsakademiens (KVA) och Göteborgs universitets ledning), t.ex. under Klubbans ombyggnad och därefter när vår forskning har

varit i behov av Kristinebergs större resurser och när våra samarbeten växte. Det är med glädje vi idag ingår i internationella nätverk för både kantnålar och smörbultar. Verksamheten har växt och omfattar idag samarbeten och internationella möten med hundratalet forskare (Syngbio). Det nordiska gobiid-nätverket uppstod genom samarbete mellan Klubbanforskare och andra Nordiska forskare och är numera ett internationellt nätverk för gobidforskare. Föreningen Havsfruarna, ett nätverk för kvinnliga akvatiska forskare har också varit av betydelse för många av oss i våra yrkesroller. Ett särskilt tack riktas till Inez Johanssons stipendiefond vid Uppsala universitet som möjliggjorde denna återträff och som genom åren finansierat många av våra forskningsstudier och konferensresor där vi internationellt presenterat våra forskningsresultat. I vår nyfikenhetsdrivna grundforskning vill vi studera naturen och evolutionära anpassningar, men samtidigt kan vi notera allt snabbare miljö- och klimatförändringar som påverkar de grunda marina miljöerna. Därför är det av stor vikt att studera hur kantnålsfiskarnas fortplantningsekologi påverkas av t.ex. temperatur, syrehalter, pH, turbiditet (grumlighet), ålgräsängarnas minskade utbredning, eutrofiering, fintrådiga alger och andra djurs populationsdynamik. Gunilla Rosenqvist, som är föreståndare för Blått Centrum, och Anders Berglund har även fokus på kantnålar i Östersjön och miljöpåverkan där. Stubbar och smörbultfiskars fortplantning påverkas av klimat- och miljöförändringarna, och faktorer som temperatur, syre, ljudkommunikation studeras av Lotta Kvarnemo och medarbetare, samt effekter av försurning har undersökts hos sjustrålig smörbult av Elisabet Forsgren och medarbetare.

En minskande biodiversitet pga habitatförändringar, klimatpåverkan och utfiskning är globala frågor som vi alla berörs av. Återträffen visade att vi alla på olika sätt som forskare, lärare, folkbildare och myndighetsutövare har viktiga funktioner att fylla. Det behövs en mångfald av forskare och forskning, inte minst för att kunna utbilda studenter och kommande generationer av biologer med ett ekologiskt, evolutionärt och vetenskapligt synsätt. För att lyckas med det behövs våra naturnära biologiska stationer med universitetsanknytning, såsom Klubbans biologiska station.

Anders Berglund, Professor i Biologi särskilt zooekologi, Uppsala universitet Carin Magnhagen, Professor emerita i Fiskbiologi, Sveriges lantbruksuniversitet (SLU), Umeå Ingrid Ahnesjö (née Svensson), Professor i Biologi särskilt zooekologi, Uppsala universitet Gunilla (Nilla) Rosenqvist, Professor i Etologi, NTNU, Trondheim; Projektledare Blått Centrum campus Gotland, Uppsala universitet Elisabet Forsgren, Seniorforskare vid Norsk institutt for naturforskning i Trondheim Charlotta (Lotta) Kvarnemo, Professor i Zoologi särskilt fiskekologi, Göteborgs universitet Anna Karlsson, Utredare Enheten för biologisk mångfald och områdesskydd, Havs och Vattenmyndigheten, Göteborg Sara Östlund-Nilsson, Författare, Vetenskapsinformatör, Nasjonalbiblioteket, Oslo

Litteraturlista över författarnas vetenskapliga artiklar från 1980-talet och framåt (ett urval av artiklar i kronologisk ordning grupperade för kantnålar, smörbultsfiskar, spiggar respektive nudingar)

Kantnålsfiskar Berglund, A., Rosenqvist, G., Svensson, I. (1986). Reversed sex-roles and parental energy investment in zygotes of two pipefish (Syngnathidae) species. Marine Ecology Progress Series, 29(3): 209-215 Berglund, A., Rosenqvist, G., Svensson, I. (1986). Mate choice, fecundity and sexual dimorphism in two pipefish species (Syngnathidae). Behavioral Ecology and Sociobiology, 19(4): 301-307 Svensson, I. (1988). Reproductive costs in two sex-role reversed pipefish species (Syngnathidae). Journal of Animal Ecology, 57(3): 929-942 Berglund, A., Rosenqvist, G., Svensson, I. (1988). Multiple matings and paternal brood care in the pipefish Syngnathus typhle. Oikos, 51(2): 184-188 Berglund, A., Rosenqvist, G., Svensson, I. (1989). Reproductive success of females limited by males in two pipefish species. American Naturalist, 133(4): 506-516 Berglund, A., Rosenqvist, G. (1990). Male limitation of female reproductive success in a pipefish: effects of body-size differences. Behavioral Ecology and Sociobiology, 27(2): 129-133 Rosenqvist, G. (1990). Male mate choice and female female competition for mates in the pipefish Nerophis ophidion. Animal Behaviour 39: 1110-1115. Berglund, A. (1991). Egg competition in a sex-role reversed pipefish: subdominant females trade reproduction for growth. Evolution, 45(3): 770-774 Vincent, A., Ahnesjö, I., Berglund, A., Rosenqvist, G. (1992). Pipefishes and seahorses: are they all sex- role reversed? Trends in Ecology & Evolution, 7(7): 237-241 Ahnesjö, I. (1992). Fewer newborn result in superior juveniles in the paternally brooding pipefish Syngnathus typhle L. Journal of Fish Biology, 41(Suppl. B): 53-63 Ahnesjö, I. (1992). Consequences of male brood care: weight and number of newborn in a sex-role reversed pipefish. Functional Ecology, 6(3): 274-281 Mayer, I., Rosenqvist, G., Borg, B., Ahnesjö, I., Berglund, A. et al. (1993). Plasma-levels of sex steroids in three species of pipefish (Syngnathidae). Canadian Journal of Zoology, 71(9): 1903-1907 Berglund, A., Rosenqvist, G. (1993). Selective males and ardent females in pipefishes. Behavioral Ecology and Sociobiology, 32(5): 331-336 Berglund, A. (1993). Risky sex: male pipefishes mate at random in the presence of a predator. Animal Behaviour, 46(1): 169-175 Vincent, A., Ahnesjö, I., Berglund, A. (1994). Operational sex ratios and behavioral sex differences in a pipefish population. Behavioral Ecology and Sociobiology, 34: 435-442 Berglund, A. (1994). The operational sex-ratio influences choosiness in a pipefish. Behavioral Ecology, 5(3): 254-258 Vincent, A., Berglund, A., Ahnesjö, I. (1995). Reproductive ecology of five pipefish species in one eelgrass meadow. Environmental Biology of Fishes 44(4): 347-361 Ahnesjö, I. (1995). Temperature affect male and female potential reproductive rates differently in the sex-role reversed pipefish, Syngnathus typhle. Behavioral Ecology 6(2): 229-233 Fitzpatrick, S., Berglund, A., Rosenqvist, G. (1995). Ornaments or offspring: costs to reproductive success restrict sexual selection processes. Biological Journal of the Linnean Society, 55(3): 251- 260 Berglund, A. (1995). Many mates make male pipefish choosy. Behaviour, 132(3-4): 213-218 Kvarnemo, C., Ahnesjö, I. (1996). The dynamics of operational sex ratios and competition for mates. Trends in Ecology & Evolution 11(10): 404-408 Ahnesjö, I. (1996). Apparent resource competition among embryos in the brood pouch of a male pipefish. Behavioral Ecology and Sociobiology 38(3): 167-172

Fuller, R., Berglund, A. (1996). Behavioral responses of a sex-role reversed pipefish to a gradient of perceived predation risk. Behavioral Ecology, 7(1): 69-75 Berglund, A., Bisazza, A., Pilastro, A. (1996). Armaments and ornaments: An evolutionary explanation of traits of dual utility. Biological Journal of the Linnean Society, 58(4): 385-399 Berglund, A., Rosenqvist, G., Bernet, P. (1997). Ornamentation predicts reproductive success in female pipefish. Behavioral Ecology and Sociobiology, 40(3): 145-150 Bernet, P., Rosenqvist, G., Berglund, A. (1998). Female-female competition affects female ornamentation in the sex-role reversed pipefish Syngnathus typhle. Behaviour 135: 535-550 Jones, A., Rosenqvist, G., Berglund, A., Avise, J. (1999). Clustered microsatellite mutations in the pipefish Syngnathus typhle. Genetics, 152(3): 1057-1063 Jones, A., Rosenqvist, G., Berglund, A., Avise, J. (1999). The genetic mating system of a sex-role- reversed pipefish (Syngnathus typhle): a molecular inquiry. Behavioral Ecology and Sociobiology, 46(5): 357-365 Sandvik, M., Rosenqvist, G., Berglund, A. (2000). Male and female mate choice affects offspring quality in a sex-role-reversed pipefish. Proceedings of the Royal Society of London. B 267(1458): 2151-2155 Jones, A., Rosenqvist, G., Berglund, A., Avise, J. (2000). Mate quality influences multiple maternity in the sex-role-reversed pipefish Syngnathus typhle. Oikos, 90(2): 321-326 Jones, A., Rosenqvist, G., Berglund, A., Arnold, S., Avise, J. (2000). The Bateman gradient and the cause of sexual selection in a sex-role-reversed pipefish. Proceedings of the Royal Society of London. Biological Sciences, 267(1444): 677-680 Berglund, A. (2000). Sex role reversal in a pipefish: female ornaments as amplifying handicaps. Annales Zoologici Fennici, 37(1): 1-13 Wilson, A., Vincent, A., Ahnesjö, I., Meyer, A. (2001). Male pregnancy in seahorses and pipefishes (Family Syngnathidae): Rapid diversification of paternal brood pouch morphology inferred from a molcular phylogeny. The Journal of Heredity, 92(2): 159-166 Ahnesjö, I., Kvarnemo, C., Merilaita, S. (2001). Using potential reproductive rates to predict mating competition among individuals qualified to mate. Behavioral Ecology 12(4): 397-401. Berglund, A., Rosenqvist, G. (2001). Male pipefish prefer ornamented females. Animal Behaviour, 61(2): 345-350 Berglund, A., Rosenqvist, G. (2001). Male pipefish prefer dominant over attractive females. Behavioral Ecology, 12(4): 402-406 Kvarnemo, C., Ahnesjö, I. (2002). Operational sex ratios and mating competition. Chapter 18. I Sex ratios: concepts and research methods, Cambridge University Press. 366-382 Wilson, A., Ahnesjö, I., Vincent, A., Meyer, A. (2003). The dynamics of male brooding, mating patterns, and sex roles in pipefishes and seahorses (family Syngnathidae). Evolution, 57: 1374- 1386 Berglund, A., Rosenqvist, G. (2003). Sex-role reversal in pipefish. Advances in the Study of Behavior, 32: 131-167 Jones, A., Rosenqvist, G., Berglund, A., Avise, J. (2005). The measurement of sexual selection using Bateman's principles: An experimental test in the sex-role-reversed pipefish Syngnathus typhle. Integrative and Comparative Biology, 45(5): 874-884 Berglund, A., Widemo, M., Rosenqvist, G. (2005). Sex-role reversal revisited: choosy females and ornamented, competitive males in a pipefish. Behavioral Ecology, 16(3): 649-655 Berglund, A., Rosenqvist, G., Robinson-Wohlrath, S. (2006). Food or sex: males and females in a sex role reversed pipefish have different interests. Behavioral Ecology and Sociobiology, 60(2): 281- 287

Ah-King, M., Elofsson, H., Kvarnemo, C., Rosenqvist, G., Berglund, A. (2006). Why is there no sperm competition in a pipefish with externally brooding males? Insights from sperm activitation and morphology. Journal of Fish Biology, 68(3): 958-962 Billing, A., Rosenqvist, G., Berglund, A. (2007). No terminal investment in pipefish males: Only young males exhibit risk-prone courtship behavior. Behavioral Ecology, 18(3): 535-540 Ahnesjö, I. (2008). Behavioural temperature preference in a brooding male pipefish Syngnathus typhle. Journal of Fish Biology, 73(4): 1039-1045 Ahnesjö, I., Forsgren, E., Kvarnemo, C. (2008). Variation in sexual selection in fishes. I Carin Magnhagen, Victoria A. Braithwaite, Elisabet Forsgren, B.G. Kapoor (red.) Fish Behaviour, Enfield: Science Publishers Inc.. 303-335 Partridge, C., Ahnesjö, I., Kvarnemo, C., Mobley, B., Berglund, A. et al. (2009). The effect of perceived female parasite load on post-copulatory male choice in a sex-role-reversed pipefish. Behavioral Ecology and Sociobiology, 63(3): 345-354 Berglund, A., Rosenqvist, G. (2009). An intimidating ornament in a female pipefish. Behavioral Ecology, 20(1): 54-59 Sundin, J., Berglund, A., Rosenqvist, G. (2010). Turbidity hampers mate choice in a pipefish. Ethology, 116(8): 713-721 Sagebakken, G., Ahnesjö, I., Mobley, K., Braga Goncalves, I., Kvarnemo, C. (2010). Brooding fathers, not siblings, take up nutrients from embryos. Proceedings of the Royal Society of London. Biological Sciences, 277(1683): 971-977 Braga Goncalves, I., Mobley, K., Ahnesjö, I., Sagebakken, G., Jones, A. et al. (2010). Reproductive compensation in broad-nosed pipefish females. Proceedings of the Royal Society of London. Biological Sciences, 277(1687): 1581-1587 Berglund, A. (2010). Evolutionary biology: Pregnant fathers in charge. Nature, 464(7287): 364-365 Ahnesjö, I. (2010). Seahorses and Their Relatives. Journal of Fish Biology, 77(1): 308-309 Landis, SH; Sundin, J; Rosenqvist, G; Roth, O. (2012) Behavioral adjustments of a pipefish to bacterial Vibrio challenge. Behavioral Ecology and Sociobiology. vol. 66 (10) Sogabe, A., Ahnesjö, I. (2011). The ovarian structure and mode of egg production in two polygamous pipefishes: a link to mating pattern. Journal of Fish Biology, 78(6): 1833-1846 Sagebakken, G., Ahnesjö, I., Braga Goncalves, I., Kvarnemo, C. (2011). Multiply mated males show higher embryo survival in a paternally caring fish. Behavioral Ecology, 22(3): 625-629 Mobley, K., Kvarnemo, C., Ahnesjö, I., Partridge, C., Berglund, A. et al. (2011). The effect of maternal body size on embryo survivorship in the broods of pregnant male pipefish. Behavioral Ecology and Sociobiology, 65(6): 1169-1177 Ahnesjo, I., Craig, J. (2011). The biology of Syngnathidae: pipefishes, seadragons and seahorses. Journal of Fish Biology, 78(6): 1597-1602 Rosenqvist, G., Berglund, A. (2011). Sexual signals and mating patterns in Syngnathidae. Journal of Fish Biology, London: Academic Press. 78(6): 1647-1661 Kvarnemo, C., Mobley, K., Partridge, C., Jones, A., Ahnesjö, I. (2011). Evidence of paternal nutrient provisioning to embryos in broad-nosed pipefish Syngnathus typhle. Journal of Fish Biology, 78(6): 1725-1737 Braga Goncalves, I., Ahnesjö, I., Kvarnemo, C. (2011). The relationship between female body size and egg size in pipefishes. Journal of Fish Biology, 78(6): 1847-1854 Sundin, J., Jacobsson, Ö., Berglund, A., Rosenqvist, G. (2011). Straight-nosed pipefish Nerophis ophidion and broad-nosed pipefish Syngnathus typhle avoid eelgrass overgrown with filamentous algae. Journal of Fish Biology, 78(6): 1855-1860

Lindqvist, C., Sundin, J., Berglund, A., Rosenqvist, G. (2011). Male broad-nosed pipefish Syngnathus typhle do not locate females by smell. Journal of Fish Biology, London: Academic Press. 78(6): 1861-1867 Sundin, J., Rosenqvist, G., Berglund, A. (2013). Altered oceanic pH impairs mating propensity in a pipefish. Ethology, 119(1): 86-93 Aronsen, T., Berglund, A., Mobley, K., Ratikainen, I., Rosenqvist, G. (2013). Sex ratio and density affect sexual selection in a sex-role reversed fish. Evolution, 67(11): 3243-3257 Aronsen, T., Mobley, K., Berglund, A., Sundin, J., Billing, A. et al. (2013). The operational sex ratio and density influence spatial relationships between breeding pipefish. Behavioral Ecology, 24(4): 888- 897 Ah-King, M., Ahnesjö, I. (2013). The "Sex Role" Concept: An Overview and Evaluation. Evolutionary biology, 40(4): 461-470 Roth, O., Sundin, J., Berglund, A., Wegner, K., Rosenqvist, G. (2014). Male mate choice relies on major histocompatibility complex class I in a sex-role-reversed pipefish. Journal of Evolutionary Biology, 27(5): 929-938 Braga Goncalves, I., Mobley, K., Ahnesjo, I., Sagebakken, G., Jones, A. et al. (2015). Effects of mating order and male size on embryo survival in a pipefish. Biological Journal of the Linnean Society, 114(3): 639-645 Braga Goncalves, I., Ahnesjö, I., Kvarnemo, C. (2015). The evolutionary puzzle of egg size, oxygenation and parental care in aquatic environments. Proceedings of the Royal Society of London. Biological Sciences, 282(1813) Braga Goncalves, I., Ahnesjo, I., Kvarnemo, C. (2015). Embryo oxygenation in pipefish brood pouches: novel insights. Journal of Experimental Biology, 218(11): 1639-1646 Sundin, J., Rosenqvist, G., Berglund, A. (2015). Hypoxia delays mating in the broad-nosed pipefish. Marine Biology Research, 11(7): 747-754 Cunha, M., Berglund, A., Monteiro, N. (2015). The intrinsically dynamic nature of mating patterns and sexual selection. Environmental Biology of Fishes, 98(4): 1047-1058 Landis, SH; Sundin, J; Rosenqvist, G; Poirier, M; Jørgensen, G; Roth, O. (2015) Female pipefish can detect the immune status of their mates. Behavioral Ecology and Sociobiology. vol. 69 (12) Braga Goncalves, I., Ahnesjö, I., Kvarnemo, C. (2016). Evolutionary ecology of pipefish brooding structures: embryo survival and growth do not improve with a pouch. Ecology and Evolution, 6(11): 3608-3620 Sundin, J., Rosenqvist, G., Myhren, S., Berglund, A. (2016). Algal turbidity hampers ornament perception, but not expression, in a sex-role-reversed pipefish. Ethology 122(3): 215-225 Cunha, M., Berglund, A., Alves, T., Monteiro, N. (2016). Reduced cannibalism during male pregnancy. Behaviour 153(1): 91-106 Ahnesjö, I, Braga Goncalves I (2017) Mate choice in males and females. Encyclopedia of Animal Behavior, Reference module in Life Sciences, Elsevier 394-398 Sundin, J., Aronsen, T., Rosenqvist, G., Berglund, A. (2017). Sex in murky waters: algal induced turbidity increases sexual selection in pipefish. Behavioral Ecology and Sociobiology, Springer. 71(5) Cunha, M., Berglund, A., Monteiro, N. (2017). Female ornaments signal own and offspring quality in a sex-role-reversed fish with extreme male parental care. Marine Ecolocy, Wiley-Blackwell Publishing Inc.. 38 Berglund, A., Sundin, J., Rosenqvist, G. (2017). Baltic pipefish females need twice as many males as they get. Behavioral Ecology, 28(3): 827-832

Tsuboi, M., Shoji, J., Sogabe, A., Ahnesjö, I., Kolm, N. (2016). Within species support for the expensive tissue hypothesis: a negative association between brain size and visceral fat storage in females of the Pacific seaweed pipefish. Ecology and Evolution, 6(3): 647-655 Sagebakken, G., Kvarnemo, C., Ahnesjö, I. (2017). Nutritional state - a survival kit for brooding pipefish fathers. Biological Journal of the Linnean Society, OXFORD UNIV PRESS. 121(2): 312-318 Tsuboi, M., Lim, A., Ooi, B., Yip, M., Chong, V. et al. (2017). Brain size evolution in pipefishes and seahorses: the role of feeding ecology, life history and sexual selection. Journal of Evolutionary Biology, 30(1): 150-160 Flanagan, SP.; Rosenqvist, G; Jones, A. (2017) Mate quality and the temporal dynamics of breeding in a sex-role-reversed pipefish, S. typhle. Behavioral Ecology and Sociobiology. vol. 71:28 Cunha M, Berglund A, Mendes S, Monteiro N. (2018). The ‘Woman in Red’ effect: pipefish males curb pregnancies at the sight of an attractive female. Proc. R. Soc. B 285: 20181335

Stubbar och smörbultar Edlund, A.-M., Magnhagen, C. (1981) Food segregation and consumption suppression in two coexisting fishes, Pomatoschistus minutus, and P. microps: An experimental demonstration of competition. Oikos 35:23-27 Magnhagen, C. Wiederholm, A.-M. (1982) Food selectivity versus prey availability: a study using the marine fish Pomatoschistus microps. Oecologia (Berl) 55:311-315 Magnhagen, C. Wiederholm, A.-M. (1982) Habitat and food preferences of Pomatoschistus minutus and P. microps (Gobiidae) when alone and together: an experimental study. Oikos 39:152-156 Magnhagen, C. (1985) Random prey capture or active choice? An experimental study on prey size selection in three marine fish species. Oikos 45:205-216 Magnhagen, C. (1986) Activity differences influencing the food selection in the marine fish Pomatoschistus microps. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 43:223-227 Magnhagen, C. (1988) Changes in foraging as a response to predation risk in two gobiid fish species, Pomatoschistus minutus and Gobius niger. Marine Ecology Progress Series 49:21-26 Magnhagen, C., Kvarnemo, L. (1989) Big is better: the importance of size for reproductive success in male Pomatoschistus minutus (Pallas) (Pisces, Gobiidae). Journal of Fish Biology 35:755-76. Magnhagen, C. (1990) Reproduction under predation risk in the sand goby, Pomatoschistus minutus, and the black goby, Gobius niger: the effect of age and longevity. Behavioral Ecology and Sociobiology 26:331-335 Magnhagen C. & Forsgren E. (1991) Behavioural responses to different types of predators in the sand goby Pomatoschistus minutus: an experimental study. Marine Ecology Progress Series 70: 11-16 Magnhagen, C., Vestergaard, K. (1991) Risk taking in relation to reproductive investments and future reproductive opportunities; field experiments on nest guarding common gobies, Pomatoschistus microps. Behavioral Ecology, 2:351-359 Forsgren E. (1992) Predation risk affects mate choice in a gobiid fish. American Naturalist 140: 1041- 1049 Magnhagen, C. (1992) Alternative reproductive behaviours in the common goby, Pomatoschistus microps: an ontogenetic gradient. Animal Behaviour 44:182-184 Forsgren E. & Magnhagen C. (1993) Conflicting demands in sand gobies: predators influence reproductive behaviour. Behaviour 126: 125-135 Magnhagen, C. (1993) Conflicting demands in gobies: when to eat, reproduce, and avoid predators. Marine Behaviour and Physiology 22:79-90 Magnhagen, C., Vestergaard, K. (1993) Brood size and offspring age affect risk-taking and aggression in nest-guarding common gobies. Behaviour 125:233-243

Magnhagen, C. (1994) Sneak or challenge - alternative spawning tactics in non-territorial male common gobies. Animal Behaviour 47:1212-1215 Kvarnemo, C. (1994) Temperature differentially affects male and female reproductive rates in the sand goby: consequences for operational sex ratio. Proceedings of the Royal Society B 256: 151-156 Kvarnemo, C. (1995) Size-assortative nest choice in the absence of competition in males of the sand goby, Pomatoschistus minutus. Environmental Biology of Fishes 43: 233-239 Kvarnemo C., Forsgren E. & Magnhagen C. (1995). Effects of sex ratio on inter- and intrasexual behaviour in male and female sand gobies. Animal Behaviour 50: 1455-1461 Magnhagen, C. (1995) Sneaking behaviour and nest defence are affected by predation risk in the common goby. Animal Behaviour 50:1123-1128 Forsgren E., Kvarnemo C. & Lindström K. (1996) Mode of sexual selection determined by resource abundance in two sand goby populations. Evolution 50: 646-654 Forsgren E., Karlsson A. & Kvarnemo C. (1996) Female sand gobies gain direct benefits by choosing males with eggs in their nest. Behavioural Ecology and Sociobiology 39: 91-96 Kvarnemo, C. (1996) Temperature affects operational sex ratio and intensity of male-male competition - an experimental study on sand gobies. Behavioral Ecology 7: 208-212 Kvarnemo, C. & I. Ahnesjö (1996) The dynamics of operational sex ratios and competition for mates. Trends in Ecology & Evolution 11: 404-408 Forsgren E. (1997) Female mate sampling in a population of sand gobies. Animal Behaviour 53: 267- 276 Forsgren E. (1997) Female sand gobies prefer good fathers over dominant males. Proceedings of the Royal Society of London, B 264: 1283-1286 Kvarnemo, C. (1997) Food affects the potential reproductive rates of sand goby females, but not of males. Behavioral Ecology 8: 605-611 Magnhagen, C. (1998) Alternative reproductive tactics and courtship in the common goby. Journal of Fish Biology 53:130-137 Svensson O., Magnhagen C., Forsgren E. & Kvarnemo C. (1998) Parental behaviour in relation to the occurrence of sneaking in the common goby. Animal Behaviour 56: 175-179 Kvarnemo C., Svensson O. & Forsgren E. (1998) Parental behaviour in relation to food availability in the common goby. Animal Behaviour 56: 1285-1290 Magnhagen, C. (1999) Alternative mating tactics, nest defence and courtship behaviour in gobies - just a matter of size? Book chapter in: ‘Behaviour and Conservation in littoral fishes’. Almada, V.C.; Oliveira, R.F. & Gonçalves, E.J. (Eds). I.S.P.A.: Lisboa, Portugal. Lisboa. pp. 275-300 Kvarnemo C. & Forsgren E. (2000) The influence of potential reproductive rates and variation in mate quality on male and female choosiness in the sand goby, Pomatoschistus minutus. Behavioural Ecology and Sociobiology 48: 378-384 Amundsen T. & Forsgren E. (2001) Male mate choice selects for female coloration in a fish. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA 98: 13155-13160 Jones, A.G., Walker, D., Kvarnemo, C., Lindström, K. & J.C. Avise (2001) How cuckoldry can decrease the opportunity for sexual selection: data and theory from a genetic parentage analysis of the sand goby, Pomatoschistus minutus. Proceedings of the National Academy of Sciences 98:9151- 9156 Jones, A.G., Walker, D., Lindström, K., Kvarnemo, C. & J.C. Avise (2001). Surprising similarity of sneaking rates and genetic mating patterns in two populations of sand goby experiencing disparate sexual selection regimes. Molecular Ecology 10: 461-469 Borg, Å, Forsgren, E., Magnhagen, C. (2002) Plastic sex roles in the common goby: the effect of nest availability. Oikos 98: 105-115

Lissåker, M., Kvarnemo, C. & O. Svensson (2003). Effects of a low oxygen environment on parental effort and filial cannibalism in the male sand goby, Pomatoschistus minutus. Behavioral Ecology 14: 374-381 Pélabon C., Borg Å.A., Bjelvenmark J., Forsgren E., Barber I. & Amundsen T. (2003) Do male two- spotted gobies prefer large fecund females? Behavioral Ecology 14: 787-792 Svensson, O. & E. Forsgren (2003) Male mating success in relation to food availability in the common goby. Journal of Fish Biology, 62: 1217–1221 Svensson, O. & C. Kvarnemo (2003). Sexually selected nest building – Pomatoschistus minutus males build smaller nest-openings in the presence of sneaker males. Journal of Evolutionary Biology 16: 896-902 Forsgren E., Amundsen T., Borg Å.A. & Bjelvenmark J. (2004) Unusually dynamic sex roles in a fish. Nature 429: 551-554 Svensson P.A., Forsgren E., Amundsen T. & Sköld H.N. (2005) Chromatic interaction between egg pigmentation and skin chromatophores in the nuptial coloration of female two-spotted gobies. Journal of Experimental Biology 208: 4391-4397 Svensson, O. & C. Kvarnemo (2005). The importance of sperm competition risk and nest appearance for male behaviour and female choice in Pomatoschistus minutus. Behavioral Ecology 16: 1042- 1048 Borg Å.A., Forsgren E. & Amundsen T. (2006) Seasonal change in female choice for male size in the two-spotted goby. Animal Behaviour 72: 763-771 Magnhagen, C. (2006) Information about opponent can decrease aggression in male common gobies competing for nest sites. Animal Behaviour 71:879-884 Nyman, A., Kvarnemo, C. & O. Svensson (2006). The capacity for additional matings does not affect male mating competition in the sand goby. Animal Behaviour 71: 865-870 Singer, A., Kvarnemo C., Lindström, K. & O. Svensson (2006). Genetic mating patterns studied in pools with manipulated nest site availability and two populations of Pomatoschistus minutus. Journal of Evolutionary Biology 19: 1641-1650 Lissåker, M. & C. Kvarnemo (2006) Ventilation or nest defence – parental trade-offs in a fish with male care. Behavioral Ecology and Sociobiology 60: 864-873 Svensson, O. & C. Kvarnemo (2007) Parasitic spawning in sand gobies: an experimental assessment of nest-opening size, sneaker male cues, paternity and filial cannibalism. Behavioral Ecology 18: 410-419 Lissåker, M. & O. Svensson (2008). Cannibalize or care? The role of perceived paternity in the sand goby, Pomatoschistus minutus. Behavioral Ecology and Sociobiology, 62: 1467-1475 Olsson, K.H., Kvarnemo, C. & O. Svensson (2009). Relative costs of courtship behaviours in nest- building sand gobies. Animal Behaviour 77: 541-546 Svensson, O., Lissåker, M. & K.B. Mobley (2010). Offspring recognition and the influence of clutch size on nest fostering among male sand gobies, Pomatoschistus minutus. Behavioral Ecology and Sociobiology, 64: 1325–1331 Järvi-Laturi, M., Lindström, K., Kvarnemo, C. & O. Svensson (2011). Sand goby males trade off between defence against egg predators and sneak intrusions. Journal of Zoology 2011: 1-7 Björk, J.R. & C. Kvarnemo (2012). Mechanisms behind size-assortative nest choice by sand goby males in absence of intrasexual competition. Animal Behaviour 83: 55-62 Myhre L.C., de Jong K., Forsgren E. & Amundsen T. (2012) Sex roles and mutual mate choice matter during mate sampling. American Naturalist 179: 741-755 Takegaki, T., Svensson, O. & C. Kvarnemo (2012). Socially induced tactic change in two types of sand goby sneaker males. Behavioral Ecology 23: 742-750

Forsgren E., Dupont S., Jutfelt F. & Amundsen T. (2013) Elevated CO2 affects embryological development and larval phototaxis in a temperate marine fish. Ecology and Evolution 3: 3637- 3646 (doi: 10.1002/ece3.709) Wacker S., Mobley K., Forsgren E., Myhre L.C., de Jong K. & Amundsen T. (2013) Operational sex ratio but not density affects sexual selection in a fish. Evolution 67: 1937-1949 Magnhagen, C., Wacker, S., Forsgren, E., Myhre L.C., Espy, E., Amundsen, T. (2014) Context consistency and seasonal variation in boldness of male two-spotted gobies. PloS ONE 9(3):e93354 Lehtonen, T.K. & C. Kvarnemo (2015). Density effects on fish egg survival and infections depend on salinity. Marine Ecology Progress Series 540: 183-191 Lehtonen, T.K. & C. Kvarnemo (2015). Odour cues from suitors' nests determine mating success in a fish. Biology Letters 11: 20150021 Lehtonen, T.K. & C. Kvarnemo (2015). Infections may select for filial cannibalism by impacting egg survival in interaction with water salinity and egg density. Oecologia 178: 673-683 Lehtonen, T.K., Wong B.B.M. & C. Kvarnemo (2016). Effects of salinity on nest-building behaviour in a marine fish. BMC Ecology 16: 7 Olsson, K.H., Kvarnemo, C., Andrén, M.N. & T. Larsson (2016). Hypoxia increases the risk of egg predation in a nest-guarding fish. Royal Society Open Science 3: 160326 Svensson, O., Gräns, J., Celander, M.C., Havenhand, J., Leder, E.H., Lindström, K., Schöld, S., van Oosterhout, C. & C. Kvarnemo (2017). Immigrant reproductive dysfunction facilitates ecological speciation. Evolution 71: 2510–2521 Olsson, K.H., Johansson, S., Blom, E.-L., Lindström, K., Svensson, O., Nilsson Sköld, H. & C. Kvarnemo (2017). Dark eyes in female sand gobies indicate readiness to spawn. PLoS ONE 12: e0177714 Asnicar, D., Ašmonaitė, G., Birgersson, L., Kvarnemo, C., Svensson, O. & J. Sturve (2018). Sand goby - an ecologically relevant species for behavioural ecotoxicology. Fishes 3: 13

Spiggar Östlund, S. 1995 Female 15-spined sticklebacks detect males with empty nests by non-visual cues. Journal of Fish Biology 47, 1106-1109 Östlund, S. & Ahnesjö, I. 1998. Female fifteen-spined sticklebacks prefer better fathers. Animal Behaviour 56, 1177-1183 Jones, A., Östlund-Nilsson S. & Avise J. 1998. A microsatellite assessment of sneaked fertilizations and egg thievery in the fifteen-spined stickleback. Evolution, 52, 848-858 Östlund-Nilsson, S. 2000. Are nest characters of importance when choosing a male in the fifteen- spined stickleback (Spinachia spinachia)? Behavioral Ecology and Sociobiology 48, 229-235 Östlund Nilsson, S. & Nilsson, G. E. 2000. Free female choice in stickleback: lack of preference for male dominance traits. Canadian Journal of Zoology 78, 1251-1258 Östlund-Nilsson, S. 2001 Fifteen-spined stickleback females prefer males with more secretional threads in their nests: an honest condition display by males. Behavioral Ecology and Sociobiology 50 (3), 263-269 Östlund Nilsson, S. 2002 Does paternity or paternal investment determine the level of paternal care and does female choice explain egg stealing in the fifteen-spined stickleback? Behavioral Ecology 13(2), 188-192 Östlund-Nilsson, S. & Holmlund, M. 2003 The artistic stickleback (Gasterosteus aculeatus). Behavioral Ecology and Sociobiology 53, 214-220. This article was highlighted in: Nature, (Nature Science Update) on the 24th of February 2003; http://www.nature.com/nsu/030217/030217-13.html Östlund-Nilsson S., Becker J. H. & Nilsson G. E. 2005. Shrimps remove ectoparasites from fish in temperate waters. Biology letters Royal Society 1, 454-456

Östlund-Nilsson S. 2006. The reproductive biology of the three-spined stickleback. In: The biology of the three-spined stickleback (Östlund-Nilsson S., Huntingford F. A. & Mayer I. (eds)) CRC Press, Marine Science Series. Östlund-Nilsson S. & Mayer, I. 2006. The other sticklebacks In: The biology of the three-spined stickleback (Östlund-Nilsson S., Huntingford F. A. & Mayer I. (eds)) CRC Press, Marine Science Series. Östlund-Nilsson S. 2016. Fisk du aldri har spist. Gyldendal Östlund-Nilsson S. 2018. Fisk du aldrig har ätit. Raben & Sjögren

Nakensnäckor m.m. Robertson, A. 1991. Effect of a toxic bloom of Chrysochromulina polylepis on the common dog whelk, Nucella lapillus, on the Swedish west coast. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 71: 569-578 Haase, M. & Karlsson, A. 2000. Mating and the inferred function of the genital system of the nudibranch Aeolidiella glauca (Gastropoda: Opisthobranchia: Aeolidioidea). Invertebrate Biology 119: 287–298 Karlsson, A. & Haase, M. 2002. The enigmatic mating behavior and reproduction of a simultaneous hermaphrodite, the nudibranch Aeolidiella glauca (Gastropoda, Opisthobranchia). Canadian Journal of Zoology Revue Canadienne de Zoologie 80(2): 260-270 Haase, M. & Karlsson, A. 2004. Mate choice in a hermaphrodite: you won’t score with a spermatophore. Animal Behaviour 67: 287-291 Zettler, ML, Karlsson, A., Kontula, T. et al. 2014. Biodiversity gradient in the Baltic Sea: a comprehensive inventory of macrozoobenthos data. Helgoland Marine Research 68: 49-57 Obst, M., Vicario, S.,Lundin, K., Berggren, M., Karlsson A. et al. 2017. Marine long-term biodiversity assessment suggests loss of rare species in the Skagerrak and Kattegat region. Marine Biodiversity https://doi.org/10.1007/s12526-017-0749-5