INVASÃO DE Lithobates Catesbeianus NA MATA ATLÂNTICA SUL DO BRASIL: RELAÇÕES COM ESPAÇO, AMBIENTE E ANFÍBIOS NATIVOS
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PONTIFÍCIA UNIVERSIDADE CATÓLICA DO RIO GRANDE DO SUL FACULDADE DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA INVASÃO DE Lithobates catesbeianus NA MATA ATLÂNTICA SUL DO BRASIL: RELAÇÕES COM ESPAÇO, AMBIENTE E ANFÍBIOS NATIVOS Camila Chiamenti Both Orientador: Dr. Taran Grant TESE DE DOUTORADO PORTO ALEGRE - RS - BRASIL 2012 Sumário 1. Resumo ...................................................................................................................................IX 2. Abstract ..................................................................................................................................X 3. Apresentação ..........................................................................................................................11 Invasões biológicas, uma breve introdução 11 Alguns conceitos 17 Invasões biológicas: uma oportunidade... 20 Amphibia x invasões 23 Um pouco sobre a história de vida de Lithobates catesbeianus 30 O que sabemos sobre a invasão da rã-touro no Brasil? 33 Objetivos da tese 39 Referências 40 4. Capítulo I - Widespread occurrence of the American bullfrog, Lithobates catesbeianus (Shaw, 1802) (Anura: Ranidae), in Brazil ...............................................................................50 Tile page 51 Abstract 52 Resumo 52 Introduction 53 Materials and methods 53 Results 54 Discussion 55 Acknowledgments 57 Literature cited 57 5. Capítulo II - Fine-scale environmental descriptors predict invasive Lithobates catesbeianus distribution in the Brazilian Atlantic Forest ....................................................69 Title Page 70 Summary 71 Keywords 72 Introduction 73 Materials and methods 75 II Study areas 75 Sampling 76 Landscape and waterbody descriptors 77 Spatial structure 79 Lithobates catesbeianus distribution 80 Breeding sites 80 Results 81 Discussion 82 Acknowledgments 88 References 88 6. Capítulo III - Amphibian richness in Atlantic Forest areas invaded by American bullfrogs: may we expect low native richness where bullfrogs are abundant? .................104 Title page 105 Abstract 106 Keywords 106 Introduction 107 Materials and Methods 111 Study areas 111 Sampling 112 Environmental descriptors 113 Spatial models 114 Data analyses 115 Richness and composition 115 Community assembly patterns in invaded areas 116 Results 117 Discussion 119 Acknowledgments 123 References 123 7. Capítulo IV - Biological invasions and the acoustic niche: the effect of bullfrog calls on the acoustic signals of white-banded tree frogs ....................................................................141 Title page 142 III Abstract 143 Keywords 143 Introduction 144 Materials and Methods 145 Study area and focal species 145 Playback experiment 145 Acoustic analysis 146 Results 146 Discussion 147 Acknowledgments 148 References 148 8. Conclusões gerais ................................................................................................................154 Sobre as origens dessa tese 154 Sobre os resultados 157 Últimas considerações 161 Referências 162 9. Normas para publicação .....................................................................................................164 South American Journal of Herpetology 164 Journal of Applied Ecology 168 Biological Invasions 175 Biology letters 178 IV Aos meus pais, Rosangela Chiamenti Both e Norberto Both, pelo exemplo de seriedade e compromisso, e pelo apoio e amor constantes. V Agradecimentos Os trabalhos apresentados nesta tese de doutorado receberam financiamentos da Fundação Boticário de Proteção à Natureza, Rufford Small Grant Fundation, Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo e do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico concedidos a Taran Grant. O projeto foi apoiado pela IGRE - Associação Sócio-Ambientalista. Eu agradeço aos financiadores, à IGRE, ao Programa de Pós-graduação em Zoologia da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul e ao CNPq, que viabilizaram a realização deste trabalho. Agradeço ao prof. Taran Grant por ter aceitado orientar este trabalho, pelo seu empenho em diversas aplicações para garantir os recursos necessários para sua realização, por ter confiado no meu trabalho e se comprometido com o projeto a ponto de assumir a biologia da invasão como linha de pesquisa. Obrigada! Agradeço também ao prof. Richard Shine por ter me recebido para um curto período de experiência no “Team Bufo”, o que me proporcionou uma rica experiência e contato com diversas linhas de pesquisa dentro da biologia da invasão. Meus profundos agradecimentos aos orientadores e demais professores com quem já trabalhei: Sonia Zanini Cechin, Mirco Solé Kielne, Tiago Gomes dos Santos, Sandra Maria Hartz e Adriano Sanches Melo. A convivência e aprendizado com vocês foram e continuarão sendo fundamentais. Um agradecimento especial para Andreas Kindel, que, durante a disciplina de Ecologia terrestre, conseguiu provocar a minha teimosia o suficiente para que este trabalho se tornasse minha tese de doutorado. Às professoras Georgina Bond Buckup e Ilsi Iob Boldrini, presidentes da IGRE no período de execução desta tese, que gentilmente ajudaram com os diversos relatórios de prestação de contas dos projetos. Também para os professores Carla Saturagay Fontana e Júlio César Bicca-Marques, que compuseram a minha comissão de acompanhamento durante o doutorado e se interessaram em contribuir para o mesmo nesses últimos três anos. Agradeço a Bruno Madalozzo e Rodrigo Lingnau por terem abraçado as amostragens de um desenho ambicioso junto comigo, e a Leoncio Pedrosa Lima pela ajuda na liberação das licenças e colaboração na reunião de registros de ocorrência da rã- touro no país. Guris, eu precisaria de um capítulo na tese para narrar as histórias engraçadas do campo, mas o excesso de sanduíches no campo piloto, os tiros para o alto, o choque na cerca elétrica, o “corridão” de touros, os encontros com um comunista na mata ou as ruas com mão inglesa de Blumenau não foram esquecidos. Obrigada! Muitos outros colaboradores receberam agradecimentos nos capítulos da tese. Muitos colegas gentilmente cederam fotos, e eu agradeci a gentileza por cada uma delas na introdução. Agradeço aos meus colegas do laboratório de sistemática de vertebrados pela convivência e ajudas diversas. Especialmente Patrick Colombo, Marco Radda e Maurício Rivera, que dedicaram muito tempo na organização da exposição realizada no Museu de Ciência e Tecnologia da PUC e vinculada com o projeto da rã-touro. Agradeço a todos os colegas de laboratórios anteriores pela convivência, especialmente a Igor Luis Kaefer, parceiro de muitos trabalhos. Um agradecimento especial para Ligia Pizzato, que me recebeu tão bem no Outback australiano. Foi um prazer trabalhar e conviver contigo! Também para Michael Crossland, que, assim como a Ligia, me recebeu muito bem na estação de campo. Agradeço coletivamente aos meus amigos, alguns já citados, que muitas vezes acreditam mais em mim do que eu mesma. Tantas vezes ouço “Camila, isso, para ti, é tranquilo”, que às vezes acabo acreditando. Eu preciso agradecer ainda aos meus familiares Santa Catarina por ter nos recebido no campo piloto e ajudado a buscar sítios, principalmente tios Hilário e Noeli Wagner, em Pinhalzinho, assim como a vó Ida Both e os tios Sérgio e Neusa Mella, em Chapecó. O mesmo agradecimento para a mãe do Rodrigo, Ruth Johana Lingnau, que nos recebeu em Blumenau e foi fundamental para que conseguíssemos acesso às propriedades na região. Agradeço por último, e principalmente, à minha família. Ao meu marido, Tiago Dalcin, para não escrever uma página, eu simplesmente agradeço por todo o teu amor. Entre duas residências com uma carga horária quase absurda e muitos plantões, tu conseguiste estar sempre presente. Quero agradecer especialmente pela tua imensa paciência e dedicação para comigo nessa reta final, incrível! A minha avó coruja Ester Righi, à Iria Balzan, e a minha irmã Amanda Both agradeço pela convivência e incentivo. Finalmente, eu escolhi dedicar essa tese aos meus pais, Norberto e Rosangela Both, em primeiro lugar, pela coragem de terem me deixado vir ao mundo, quando apareci totalmente de imprevisto e numa hora bem difícil, logo no início das faculdades. Segundo, por terem me dado todo o tipo de apoio e incentivo, seja na escola ou em todas as atividades extras, seja para construir um equipamento de campo ou para financiar todos os cursos que eu inventava que queria fazer. Por fim, pelo grande respeito que vocês sempre demonstraram para com as minhas decisões. Ver vocês dois trabalhando sempre, e com tanta dedicação, é o que me dá a certeza de que eu também consigo. 1. Resumo. Invasões biológicas cresceram exponencialmente no século passado em todo o planeta, tornando-se conspícuas em quase todos os ecossistemas. Espécies invasoras podem ter pouca ou nenhuma consequência sobre as comunidades nativas em um extremo e, em outro, podem acarretar em profunda mudança estrutural, culminando com a extinção local e/ou global de muitas espécies. Entender os efeitos das invasões sobre populações e comunidades de anfíbios é uma necessidade urgente. Esse grupo tem sofrido declínios populacionais e extinções a altas taxas, e invasões contribuem para esse quadro. Anfíbios são afetados por diversos grupos de invasores, incluindo anfíbios invasores. Lithobates catesbeianus, a rã-touro americana, é um exemplo de espécie de anfíbio invasora. A rã-touro está presente em mais de 40 países em todo o mundo, incluindo o Brasil. A introdução da espécie está geralmente associada com as