A B

Figura 7 – Espécies de Membracidae mais abundantes nos fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba. A – Bolbonota melaena; B- Harmonides díspar; C- Enchenopa squamigera. C

UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAIBA

CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS E DA NATUREZA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS (ZOOLOGIA)

VALBERTA ALVES CABRAL

Protocolo de coleta e diversidade de Membracidae (Hemiptera: Auchenorrhyncha) em áreas de Mata Atlântica da Paraíba

João Pessoa

2017

VALBERTA ALVES CABRAL

Protocolo de coleta e diversidade de Membracidae (Hemiptera: Auchenorrhyncha) em áreas de Mata Atlântica da Paraíba

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Zoologia) da Universidade Federal da Paraíba, para obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas (Zoologia).

ÁREA DE CONCENTRAÇÃO: Zoologia

LINHA DE PESQUISA: Ecologia de ecossistemas e comunidades

ORIENTADOR: Prof. Dr. Antonio José Creão Duarte

João Pessoa

2017

CABRAL, V.A. Protocolo de coleta e diversidade de Membracidae (Hemiptera: Auchenorrhyncha) em áreas de Mata Atlântica da Paraíba. Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas da Universidade Federal da Paraíba para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas.

Aprovado em:______

BANCA EXAMINADORA

TITULARES

Dr. Antonio José Creão Duarte (Orientador) Departamento de Sistemática e Ecologia (UFPB)

Dra. Olivia Evangelista de Souza Museu de Zoologia (USP)

Dr. Luiz Carlos Serramo Lopez Departamento de Sistemática e Ecologia (UFPB)

SUPLENTE

Alexandre Vasconcellos Departamento de Sistemática e Ecologia (UFPB)

À Analucia e Valberto, dedico.

AGRADECIMENTOS

Durante toda essa caminhada, conheci muitas pessoas e aprendi algo com cada uma delas. Gostaria de agradecer, pois em alguns (ou vários) momentos todos foram muito importantes em minha vida e de alguma forma para a realização deste trabalho.

Agradeço a Deus, fonte inesgotável de extrema sabedoria, pela minha vida, por sempre me dar força para seguir em frente e por sempre colocar pessoas tão especiais em minha vida.

Aos meu pais, Analucia e Valberto, que me ensinaram a honestidade, o amor e a trilhar o caminho do bem. Muito obrigada pela compreensão, amor, dedicação e por abdicar de tantas coisas para que eu seguisse em frente.

Aos meus irmãos, Bebeto e Umberlândia, pela amizade, incentivo, companheirismo e por todos os momentos felizes.

Sou muito grata a meu orientador, Prof. Antonio José Creão Duarte, pela confiança e apoio. Agradeço também pela disponibilidade, paciência e compreensão inesgotáveis, por dividir seu conhecimento (inclusive sobre a vida) comigo, sobretudo pela orientação imprescindível para a realização deste trabalho. Serei eternamente grata por tudo.

A equipe de pesquisa “Cigarinhas dos pomares”, Izabela Braga, Alessandre Colavite, Wellington Santos, Rembrandt Rothéa, Ana Claúdia Alves e Aline Lourenço, por toda ajuda no campo e momentos de amizade e descontração. Sem vocês a realização deste trabalho seria impossível.

Aos professores Alexandre Palma, Alexandre Vasconcellos, Denise Cruz e Luiz Lopez, pelo suporte e preciosas críticas e sugestões ao trabalho.

Ao professor Dr. Albino M. Sakakibara, pela identificação de algumas espécies.

Às meninas da estatística, Brisa Lunar, Carolina Liberal, Clarice Vieira e Luane Azeredo, muito obrigada por toda ajuda com as análises e não me deixarem perder juízo com elas.

Ainda agradeço a Izabela, Carol e Wellington pelas fotografias feitas para o trabalho e pela amizade em todas as horas.

Aos gestores das áreas Refúgio da Vida Silvestre Mata do Buraquinho, Reserva Biológica Guaribas, e as RPPN’s Engenho Gargaú e Fazenda Pacatuba (ambas de propriedade da Usina Japungú) por todo suporte durante a pesquisa.

Ao setor de transporte do CCEN, Sr. Guilherme, Izaquiel, Ronaldo e Rochael, por todas as manobras (quase impossíveis) para conseguir veículos para nos levar aos campos. Muito obrigada!

Aos colegas do Laboratório de Entomologia, em especial a Dalyne Teles, Izadora Pontes, Luiz Paulo, Natália Sarinho e Willian Silva pela amizade e por me fazerem sorrir mesmo nos dias mais “emburrados”.

Aos amigos Layla Reis e Jean Miguel pelo incentivo ao ingresso no mestrado e envio de literatura.

A coordenação do PPGCB e ao Departamento de Sistemática e Ecologia (DSE) pela estrutura e apoio para a realização do trabalho.

Ao secretário do PPGCB, Josias Xavier, por toda a ajuda nas questões burocráticas e ser um anjo na vida dos alunos. Gratidão!

Aos professores do PPGCB pelo conhecimento compartilhado, pelos ricos debates em sala e pelo grande incentivo para seguir a carreira acadêmica.

A CAPES, pela bolsa de estudo concedida.

Enfim, muito obrigada a todos que me ajudaram direta ou indiretamente na realização deste trabalho.

If the young entomologist wishes to laugh, let him look at the faces of tree-hoppers through a lens.”

John Henry Comstock, 1897

RESUMO

CABRAL, V.C. Protocolo de coleta e diversidade de Membracidae (Hemiptera: Auchenorrhyncha) em áreas de Mata Atlântica da Paraíba. 2017. 77f. Dissertação (Mestrado) – Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Zoologia), Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, 2017.

A família Membracidae compreende cerca de 3.200 espécies descritas e tem distribuição cosmopolita (com exceção do Ártico e Antártico). Apesar de a maior diversidade ser encontrada nos Neotrópico, poucos estudos de cunho ecológico têm sido direcionados a este grupo no Brasil. O presente estudo objetivou o estabelecimento de um protocolo de amostragem, bem como, inventariar e analisar a similaridade da fauna de membracídeos em áreas da Mata Atlântica da Paraíba. O protocolo foi padronizado em 100 unidades amostrais e foram utilizados quatro métodos de coleta, sendo: coleta ativa (30 unidades), cartões adesivos amarelos aplicados no sub-bosque (30 unidades) e no dossel (30 unidades) e armadilha luminosa (10 unidades). Foram realizadas coletas em quatro áreas representativas de Mata Atlântica do estado: REBIO Guaribas (3.016ha), RPPN Engenho Gargaú (1.058,6ha), RPPN Fazenda Pacatuba (266,53ha) e RVS Mata do Buraquinho (519,75ha). Para avaliar a eficiência do protocolo, foi analisado o desempenho, através da rarefação, e a complementaridade dos métodos por meio do índice Jaccard. Também foram feitas curvas de acumulação de espécies utilizando os estimadores Chao 1 e Chao 2 e calculada a suficiência amostral em cada área. A similaridade entre as áreas foi avaliada quanto à abundância (ANOVA) e riqueza (ANOSIM). A riqueza da Mata Atlântica foi estimada através de Chao 1 e Chao 2. No total foram coletados 2.612 indivíduos pertencentes a 85 espécies. Os métodos apresentaram alta complementaridade com valores variando de 63% a 78%. A riqueza amostrada nas áreas variou entre 34 e 58 espécies, com média de 85,2% de suficiência amostral. A RPPN Engenho Gargaú e REBIO Guaribas diferiram (p= 0.034) com relação a abundância de indivíduos. Os resultados mostram que a taxocenose de membracídeos entre as áreas de estudo são similares tanto na composição quanto no padrão de distribuição de abundância.

Palavras-chave: membracídeos, padronização de amostragem, similaridade, estimadores.

ABSTRACT

CABRAL, V.C. Protocol of collection and diversity of Membracidae (Hemiptera: Auchenorrhyncha) in areas of Atlantic Forest of Paraíba. 2017. 77f. Dissertação (Mestrado) – Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Zoologia), Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, 2017.

The family Membracidae comprises about 3.200 described species and is distributed worldwide (with the exception of the Arctic and Antarctic). Although the greatest diversity is found in the Neotropics, few ecological studies have been directed to this group in Brazil. The present study aimed to establish a sampling protocol, as well as to inventory and analyze the similarity of the fauna of treehoppers in areas of the Atlantic Forest of Paraíba. The protocol was standardized in 100 sampling units and four sampling techniques were used: active collection (30 units), yellow adhesive cards placed in the understory (30 units) and in the canopy (30 units) and light trap (10 units). Samples were collected in four representative areas of Atlantic Forest in the state: REBIO Guaribas (3,016ha), RPGN Engenho Gargaú (1,058.6ha), RPPN Fazenda Pacatuba (266,53ha) and RVS Mata do Buraquinho (519,75ha). To evaluate the efficiency of the protocol, the performance was analyzed through rarefaction, and the complementary of the methods was analyzed through the Jaccard index. Species accumulation curves were also made using the Chao 1 and Chao 2 estimators and the sample sufficiency was calculated in each area. The similarity between the areas was evaluated for abundance (ANOVA) and richness (ANOSIM). The richness of the Atlantic Forest was estimated through Chao 1 and Chao2. In total, 2,612 individuals belonging to 85 species were collected. The methods showed high complementarity with values varying from 63% to 78%. The richness sampled in the areas varied between 34 and 58 species, with an average of 85.2% of sample sufficiency. The RPPN Engenho Gargaú and REBIO Guaribas differed (p = 0.034) with regard to species abundance. The results show that the taxocenosis of treehoppers among sampled areas are similar both in composition and patterns is species distribution and abundance.

Key words: treehoppers, standardization of sampling, similarity, estimators.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 – Imagem de satélite das quatro áreas de coleta: RVS Mata do Buraquinho (João Pessoa), RPPN Engenho Gargaú ( Santa Rita), RPPN Fazenda Pacatuba (Sapé) e Rebio Guaribas (Mamanguape). Fonte: Google Earth.

Figura 2 - Métodos de coleta aplicados no protocolo. A- Coleta luminosa; B- Coleta ativa; C- Cartão adesivo sendo içado ao dossel; D - Cartão adesivo no sub-bosque E- Cartão adesivo retirado do dossel.

Figura 3– Curva de rarefação baseado no número de indivíduos para a riqueza de membracídeos acumulada pelos quatro métodos de coleta utilizados.

Figura 4 – Diagrama de Venn ilustrando a similaridade das espécies de membracídeos capturadas e compartilhadas entre as armadilhas.

Figura 5 – Curvas de acumulação de espécies (IC = 95%) e de riqueza estimada (Chao1 e Chao2), para 100 unidades amostrais, em quatro remanescentes de Mata Atlântica, na Paraíba

Figura 6 – Curvas de singletons - doubletons e uniques - duplicates dos estimadores Chao1 e Chao2, para 100 unidades amostrais, em quatro áreas de remanescentes de Mata Atlântica, na Paraíba.

Figura 7- Distribuição das espécies coletadas nas áreas: RVSMB - Mata do Buraquinho, RPPNEG - Engenho Gargaú, REBIOG- Guaribas e RPPNFP - Pacatuba.

Figura 8 – Curva de rarefação com desvio padrão para as assembleias de Membracidae capturadas em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba.

Figura 9 - Diagrama de Venn ilustrando o número de espécies entre as áreas Mata do Buraquinho (RVSMB), Engenho Gargaú (RPPNEG), Guaribas (REBIOG) e Pacatuba (RPPNFP).

Figura 10 – Espécies de Membracidae mais abundantes nos fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba. A - Bolbonota melaena Germar; B- Harmonides dispar Fabricius; C- Enchenopa squamigera Linnaeus; D - Leioscyta spiralis Haviland; E - Erechtia gibbosa DeGeer; F - Colisicostata scutellaris Buckton; G- Enchenopa gladius Fabricius; H- Procyrta pectoralis Fabricius; I - Horiola picta Caquebert; J - Neotynelia martinsi Creão-Duarte & Sakakibara.

Figura 11 – Distribuição da abundância das espécies de Membracídeos coletados em quatro fragmentos (400 unidades amostrais) da Mata Atlântica da Paraíba.

Figura 12 – Estimativa de riqueza (IC 95%) de membracídeos na Mata Atlântica da Paraíba

LISTA DE TABELAS

Tabela 1- Valores de diversidade observados e estimados de membracídeos capturados por meio dos quatro métodos de coleta: ativa, dossel, luminosa e sub-bosque (400 unidades amostrais) em quatro áreas da Mata Atlântica da Paraíba.

Tabela 2- Complementaridade (destaque em cinza) e similaridade (sem destaque) entre os quatro métodos de captura de Membracidae. Quanto maior o indíce de complementaridade, menor a sobreposição de espécies entre os métodos.

Tabela 3- Valores de diversidade observados e calculados decorrentes da aplicação do protocolo de coleta para membracídeos, com 100 unidades amostrais, em quatro áreas de Mata Atlântica na Paraíba com abundancia, riqueza e estimativa de riqueza.

Tabela 4- Valores de número de indivíduos coletados (Nobs), número de amostras (Na), riqueza estimada (Sest) e número adicional de indivíduos (Chao1) e amostras (Chao2) necessários para alcançar 95% (g=0.95) e 100% (g=1) da riqueza estimada, por área de estudo.

LISTA DE ABREVIATURAS

IBAMA – Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis MMA – Ministério do Meio Ambiente

REBIOG – Reserva Biológica Guaribas

RPPNEG – Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenho Gargaú

RPPNFP – Reserva Particular do Patrimônio Natural fazenda Pacatuba

RVSMB – Refúgio da Vida Silvestre Mata do Buraquinho

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO GERAL ...... 16 Membracídeos ...... 16 Mata Atlântica ...... 17 Medidas de diversidade ...... 18 OBJETIVOS ...... 20 MATERIAL E MÉTODOS ...... 21 Áreas de estudo ...... 21 Amostragem ...... 25 Identificação ...... 27 REFERÊNCIAS ...... 28 CAPÍTULO I ...... 30

INTRODUÇÃO ...... 31 MATERIAIS E MÉTODOS ...... 33 Áreas de estudo ...... 33 Coleta ...... 33 Análise dos dados ...... 33 RESULTADOS E DISCUSSÃO ...... 35 Composição e abundancia de espécies ...... 35 Rarefação e complementaridade dos métodos ...... 35 Suficiência amostral do protocolo ...... 39 CONCLUSÃO ...... 46 REFERÊNCIAS ...... 47 CAPÍTULO II ...... 50 INTRODUÇÃO ...... 51 MATERIAL E MÉTODOS ...... 54 Área de estudo ...... 54 Análise dos dados ...... 54 RESULTADOS E DISCUSSÃO ...... 56 Diversidade e similaridade entre remanescentes ...... 56 Diversidade de membracídeos da Mata Atlântica na Paraíba...... 61 CONCLUSÃO ...... 67

REFERÊNCIAS ...... 68 APÊNDICE A ...... 72 APÊNDICE B ...... 76

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INTRODUÇÃO GERAL

Membracídeos

Os membracídeos estão incluídos na ordem Hemiptera, subordem Auchenorrhyncha, família Membracidae. São insetos fitófagos que se alimentam do floema das plantas e desta atividade produzem honeydew, que por ser um recurso alimentar muito rico determina interações mutualísticas com himenópteros. Carroll & Janzen (1973) avaliam que os membracídeos assim como os Sternorrhyncha, funcionam como nectários extraflorais na medida em que, também, atendem formigas e outros insetos herbívoros associados às plantas. Esses insetos mostram nítida preferência pelas partes das plantas expostas aos raios solares como ramos novos, inflorescências ou infrutescências onde a seiva elaborada é mais rica. Assim, os locais onde eles se encontram majoritariamente são o dossel e as áreas de borda das matas ou sobre plantas em áreas abertas, expostas sol. Os membracídeos têm sido relacionados a várias famílias botânicas na América do Sul como Flacourtiaceae, Guttiferae, Melastomataceae, Monimiacea, Rubiaceae, Sapindaceae, Solanaceae, Araliaceae, Asteraceae, Leguminosae, Malpighiaceae,

Myrtaceae e Nictaginaceae (STRÜMPEL 1972; LOPES 1995) e Fabaceae, Sapindaceae,

Malvaceae e Celastraceae para a Depressão Sertaneja Meridional, caatinga (CREÃO-

DUARTE et al. 2012). Os membracídeos compõem um grupo monofilético sendo esta hipótese sustentada por três sinapomorfias: veia média (M) fundida à veia Cúbito (Cu) na base da asa posterior; placa lateral separada do pigóforo nos machos e ninfas com IX segmento abdominal formando uma cinta contínua em torno do segmento X (DEITZ &

DIETRICH, 1993). Todavia, de modo geral, os membracídeos são reconhecidos pelo pronoto bem desenvolvido que pode encobrir o escutelo, o abdome e as asas parcialmente. A classificação tem sido modificada desde que Amyot & Serville (1843) dividiram a família em Tectiscuti (escutelo encoberto pelo pronoto) e Nudiscuti (escutelo exposto). A proposta mais recente, e também a mais extensa revisão filogenética publicada, foi elaborada por Dietrich et al. (2001), que organizaram os

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Membracidae em 9 subfamílias. Trabalhos subsequentes como os de Wallace & Deitz (2004) e Albertson & Dietrich (2005) tiveram um importante impacto na classificação supragenérica da família. Esta classificação está atualizada no site “Treehoppers”, coordenado por Wallace & Deitz (2010), que também traz chaves de identificação interativa para subfamília e tribo e gêneros. Brown (1997) relacionou os membracídeos dentre os insetos como indicadores potenciais para a conservação e monitoramento de florestas Neotropicais, pois: a) são bem estudados taxonomicamente e sua classificação é estável; b) têm associação biológica com plantas, formigas e abelhas. As associações com as plantas, conforme indicou Creão-Duarte et al. (2012) em estudo de sobreposição de nicho na caatinga, podem ser de natureza específica ou generalista. Deste modo é de se esperar que alterações na diversidade, na abundância ou no estado fitossanitário de uma comunidade vegetal repercutam na riqueza e na uniformidade das comunidades de Membracidae.

Mata Atlântica

Originalmente a Mata Atlântica cobria cerca de 1.300.000km2 (15%) do território brasileiro e estendia-se desde o Rio Grande do Norte até o Rio Grande do Sul. Atualmente, existe apenas cerca de 5 a 7% da área original, representada por remanescentes dispersos e sob alta pressão antrópica. A grande maioria dos remanescentes está representada por fragmentos isolados entre si e em estágios de sucessão inicial ou intermediário (METZGER 2000; METZGER et al. 2009) e possuem menos de 100 ha (RANTA et al. 1998).

A floresta atlântica do Brasil é considerada um hotspots de biodiversidade, áreas ricas em espécies endêmicas e altamente ameaçadas, sendo o ecossistema que mais sofreu os impactos ambientais oriundos dos ciclos econômicos da história do país

(MYERS et al. 2000; WORLD WILDLIFE FUND – WWF 2016).

Cerca de 19% do domínio original da Mata Atlântica localizava-se na região Nordeste, correspondendo a uma área de 255.245km2. Nesta região, a mata atlântica se estende do Rio Grande do Norte até a Bahia e difere da maioria das florestas do Rio de Janeiro, São Paulo e florestas mais ao sul porque, em geral, apresentam flora mais diversificadas, mais acessíveis e mais fragmentadas, no entanto menos estudadas e

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muitas vezes negligenciadas (THOMAS 2008). A flora nordestina, que abriga todas as florestas ao norte do rio São Francisco é originalmente constituída por vegetação ombrófila densa e aberta, florestas estacionais semideciduais, áreas de transição e de formação pioneiras (VELOSO et al. 1991; SANTOS 2006).

Na Paraíba, o Bioma ocupava uma área de 6.743 Km2, em 1995 já havia sofrido uma redução de cerca de 92% do seu estado original, sendo que a maioria é representada por pequenos fragmentos espalhados em meio a uma matriz dominada, principalmente, pela cana-de-açúcar, onde praticamente todos os remanescentes estão sujeitos à ação antrópica através da subtração de produtos florestais (CAPOBIANCO 2001;

SANTOS 2006; BARBOSA 2008).

O Brasil tem a sua biodiversidade ainda pouco conhecida, há espécies que podem ter sido extintas antes mesmo de catalogadas e outras que entram imediatamente para a lista de espécies ameaçadas de extinção logo que são descritas (CAPOBIANCO 2001). Entretanto, apesar de toda devastação o Bioma ainda abriga altos níveis de riqueza biológica e endemismo (HERINGER & MONTENEGRO 2000), sendo possível a descoberta de novas espécies (PINTO & BRITO 2005).

Medidas de diversidade

A riqueza de espécies é uma métrica chave e icônica para estudos de diversidade

(COLWELL 2012; MAGURRAN 2004). O termo biodiversidade é definido como “sinônimo de riqueza e abundância relativa de espécies no tempo e no espaço”, sendo a riqueza de espécies o número total de espécies em um espaço definido em um determinado tempo e a abundância relativa se refere à quão comum ou rara é uma espécie (HUBBELL 2001).

Whittaker (1972) criou termos para diferenciar as diversas escalas da biodiversidade. Ele chamou de diversidade alfa, a diversidade pontual, ou seja, das comunidades individuais (ou dentro de um habitat). A diversidade gama é a diversidade total de uma paisagem, ou área geográfica, é o produto da diversidade alfa (de suas comunidades). A beta diversidade é a diferenciação entre duas ou mais localidades

(WHITTAKER 1972; MAGURRAN 2004).

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Usualmente comparar ou classificar comunidades é o objetivo da medição da biodiversidade. As medidas de biodiversidade baseiam-se em três pressupostos principais, são eles: os de que todas as espécies são iguais, sendo a abundância relativa o único fato que determina a importância de uma espécie; que todos os indivíduos são iguais, e que a abundancia foi medida usando unidades apropriadas e comparáveis entre si. Desse modo, a padronização da coleta através do número de indivíduo coletados ou padronização pelo esforço amostral (como aqui adotado) se torna essencial para que as comparações de riqueza de espécies façam sentido (MAGURRAN 2004).

A avaliação da riqueza de espécies, combinada com a compilação da listas de espécies, tem sido bastante utilizadas para justificar projetos de pesquisa e iniciativas de conservação (MAGURRAN & QUEIROZ 2010). Entretanto, apesar da preocupação com os efeitos da perturbação e da diminuição da biodiversidade nas florestas tropicais, os dados sobre os impactos, sobretudo nos invertebrados, permanecem escassos (LAWTON et al. 1998). Entre os motivos pelos quais os artrópodes são negligenciados em programas de conservação está a escassez de protocolos padronizados de amostragem e consequentemente a falta de dados (CARDOSO 2011; ERWIN et al. 2011)

O presente estudo propõe o estabelecimento de um protocolo de amostragem (capítulo I), bem como, inventariar e analisar a similaridade da fauna de membracídeos em áreas da Mata Atlântica da Paraíba (capítulo II).

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OBJETIVOS

Este estudo teve como objetivo principal conhecer a diversidade de membracídeos em áreas de Mata Atlântica do estado da Paraíba, a partir de um protocolo de coleta específico, e desta forma contribuir para o conhecimento dos membracídeos Neotropicais. Para isso foram designados os seguintes objetivos específicos:

 Inventariar os membracídeos em áreas de Mata Atlântica do Estado da Paraíba mediante aplicação de protocolo de coleta específico;

 Propor um protocolo de coleta para Membracidae que estabeleça um conjunto de métodos e de unidades amostrais que melhor compatibilizem tempo, esforço amostral e custo.

 Avaliar o desempenho de quatro métodos de coleta aplicados na captura de membracídeos em áreas de Mata Atlântica do estado da Paraíba.

 Comparar a riqueza e abundância de membracídeos entre as áreas de Mata Atlântica do estado da Paraíba, objetos deste estudo;

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MATERIAL E MÉTODOS

Áreas de estudo

Foram selecionadas quatro importantes unidades de conservação representativas do bioma Mata Atlântica no estado da Paraíba, sendo uma gerenciada pela esfera federal, uma estadual e duas particulares. Os remanescentes mantêm entre si uma distância mínima de 16km e máxima de 60km.

As áreas escolhidas foram as seguintes:

 Refúgio da Vida Silvestre Mata do Buraquinho  Reserva Biológica Guaribas  Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenho Gargaú  Reserva Particular do Patrimônio Natural Fazenda Pacatuba

Refúgio da Vida Silverstre (RVS) Mata do Buraquinho

O RVS Mata do Buraquinho (07º 07'S; 34º 51'W) é um fragmento de Mata Atlântica de 519,75 ha, localizada no perímetro urbano do município de João Pessoa, Paraíba. A Mata do Buraquinho é uma Unidade de Conservação de gestão estadual e é uma das mais representativas áreas de Floresta Atlântica do estado e que abriga em seu interior a maior coleção urbana in-situ de espécies vivas da fauna e da flora. Localiza-se na formação geológica da Baixa Planície Costeira, como solo pobre e arenoso do grupo Barreiras. Em alguns locais apresenta bolsões de areia, onde apresenta a fitofisionomia de Tabuleiro (PARAIBA 2014).

Apresenta clima tropical quente e úmido As’ na classificação Köppen (1948) e está sujeita à tais médias anuais de variáveis meteorológicas: temperatura (25ºC), umidade relativa do ar (80%) e pluviosidade (1.700mm) (CARVALHO 1982; SOUZA 2000), com verão quente e seco e inverno chuvoso, com os maiores déficits hídricos ocorrendo de outubro a dezembro (LIMA & HECKENDORFF 1985; OLIVEIRA & MELO 2009). Trata-se de uma floresta pluvial, costeira nordestino-brasileira, possuindo ainda

22 trechos bem preservados, embora incêndios esporádicos e retirada de madeira tenham alterado em parte a estrutura da floresta (BARBOSA 1996).

A área apresenta um mosaico vegetacional onde a fisionomia da cobertura vegetal pode ser dividida em três formações distintas, sendo: a Mata de Tabuleiro com predomínio de estratos arbóreos que variam entre 6m a 20m de altura, com a flora arbórea contando tanto com espécies exclusivas da Mata Atlântica, espécies disjuntas entre a Mata Atlântica e a Amazônia, bem como espécies próprias da Mata de Tabuleiro; Tabuleiro na forma de clareiras naturais, com solo arenoso e fisionomia própria, constituída por um manto herbáceo; e Mata Ciliar que ocorre ao longo do Rio Jaguaribe e margens do açude de Buraquinho a qual apresenta uma estrutura vegetacional com histórico de intensa degradação e estando com alto grau de antropização. O dossel é composto por espécies secundárias tardias o que confere à área um caráter de equilíbrio (PARAIBA 2014).

Reserva Biológica (REBIO) Guaribas

A Reserva Biológica Guaribas está situada nos municípios de Mamanguape (91,59%) e Rio Tinto (8,41%), no estado da Paraíba, distante 51,6 km de João Pessoa. Está dividida em três áreas: SEMA 1 - 673,64 hectares (06º39’47 e 06º42’57" S; 41º06’46" e 41º08’00” O); SEMA 2 -3.016,09 hectares (06º40’40" e 06º44’59" S; 41º12’47" e 41º07’11” O); e SEMA 3 - 338,82 hectares, perfazendo um total de 4.028,55 hectares (06º47’32" e 06º48’36" S; 41º06’32" e 41º45’02” O). Apresenta o clima tipo As’ de Köppen, quente e úmido (PARAÍBA 1985) com temperatura máxima anual em torno de 26ºC e precipitação acima de 1700 mm anuais; a estação chuvosa tem início em fevereiro e se prolonga até julho e a estação seca ocorre de outubro a dezembro (NIMER 1979). A REBIO é composta de um mosaico vegetacional, com manchas de dois tipos principais de revestimento florístico: Tabuleiro Nordestino e Mata Atlântica. O primeiro é uma savana arbórea aberta, semelhante ao Cerrado, com muitas gramíneas e árvores de baixo porte, caracterizada por apresentar solos com elevado teor de areia quartzosa distrófica. O segundo tipo de revestimento, Mata Atlântica, é composto por uma vegetação secundária de porte baixo e alta densidade,

23 assentada sobre solo podzólico, o qual é geralmente encontrado em regiões bastante

úmidas, como vales de boa irrigação pluvial (PRATES et al. 1981; SALGADO et al.1981).

Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Engenho Gargaú

A Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenho Gargaú (7º01’19.32”S; 34º57’17.81”0) possui a área de 1.058,6ha e foi criada através da Portaria Nº 64-N do Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA), de 14 de Junho de 1994 e é propriedade da Japungu Agroindustrial S/A, empresa responsável pelo cultivo de aproximadamente 22.000ha de cana de açúcar destinada à produção de álcool e açúcar (SANTOS 2013). A RPPN Engenho Gargaú está localizada no município de Santa Rita, distante aproximadamente 15km da capital João Pessoa. O fragmento está inserido na Reserva da Biosfera da Mata Atlântica, nas Áreas Prioritárias para a Conservação da Biodiversidade, categoria “Extrema Importância Biológica” (Mata Santa Rita/Sapé) (MMA 2003). Na publicação “Avaliação de Ações Prioritárias para a Conservação da Biodiversidade da Mata Atlântica e Campos Sulinos” do Ministério do Meio Ambiente (2000), a área encaixa-se numa região de Alta Pressão Antrópica.

A região apresenta clima tipo As’ de acordo com Köppen (1948), com média anual de temperatura aproximadamente 25ºC (LIMA & HECKENDORFF 1985). O fragmento estudado está incluso na fitofisionomia vegetal de Floresta Estacional

Semidecidual (SOS MATA ATLÂNTICA 2015), com floresta em estágios sucessionais diferentes entremeada por áreas alagadas e abertas (FIALHO & GONÇALVES 2008).

Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Fazenda Pacatuba

A RPPN Fazenda Pacatuba (7º02’33.08”S; 35º08’14.08”O) está localizada no distrito de Santa Helena, no município de Sapé, distante 47km de João Pessoa. A reserva é uma área de 266,53ha que foi criada através da Portaria do IBAMA Nº 110 - N em 28/12/1995 com a finalidade de conservação da fauna e flora da Mata Atlântica.

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Assim como a RPPN Engenho Gargaú também é propriedade da Japungu Agroindustrial S/A e está circundada por plantios de cana-de-açúcar.

O clima da região é Tropical Litorâneo do Nordeste Oriental, a pluviosidade média anual é de 1.600mm. Apresenta variação entre 75 a 150m na altitude do seu relevo. A vegetação é predominantemente Floresta Estacional Semidecidual (SILVESTRE

& XAVIER 2013). De acordo com Bonvicino, 1989, florestas de tabuleiro fazem parte do complexo da Mata Atlântica e na RPPN Fazenda Pacatuba são característicos tabuleiros com encostas íngremes e vales localizados entre elas, onde a mata se encontra preservada. A mata caracteriza-se por ser subperenifólia com árvores de até 35 m de altura e mais de quatro metros de circunferência do caule na altura do peito (CAP). Além disso, três estratos arbóreos podem ser reconhecidos. Na mata existem várias nascentes com córregos permanentes que irrigam abundantemente a área.

Figura 1- Imagem de satélite das quatro áreas de coleta: RVS Mata do Buraquinho (João Pessoa), RPPN Engenho Gargaú ( Santa Rita), RPPN Fazenda Pacatuba (Sapé) e Rebio Guaribas (Mamanguape). Fonte: Google Earth.

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Amostragem

A amostragem utilizada foi baseada em unidades amostrais, uma vez que a existência de espécies gregárias em Membracidae poderia trazer distorções se a amostragem fosse baseada no número de indivíduos. Quatro métodos de captura foram utilizados: cartões adesivos amarelos de duas faces (23x11cm/face), aplicados no dossel e no estrato inferior (sub-bosque) da mata, armadilha luminosa, coleta ativa (processo manual) e armadilhas de solo para queda (bandejas amarelas de 30x22x7cm). Entretanto, os resultados obtidos com o uso de cartões adesivos no sub-bosque e bandejas não diferiram estatisticamente, então optamos por manter os cartões adesivos devido à praticidade de sua aplicação, sobretudo se empregados em ambientes de clima mais seco. Esses métodos buscaram capturar membracídeos nos locais onde comumente são observados nas matas.

Cada cartão adesivo constituiu uma unidade amostral. Os cartões adesivos de dossel e sub-bosque foram distribuídos aleatoriamente em 60 unidades amostrais, sendo 30 aplicados no dossel e 30 no sub-bosque. Os cartões adesivos do sub-bosque foram dispostos a 1,5m acima do nível do solo, a partir de 20m da borda, distantes pelo menos 20m entre si; os cartões de dossel a partir de 50m da borda ou às proximidades de trilhas no interior da mata, distantes pelo menos 30m entre si, lançados através de estilingue profissional (MKT1/PS002), com suporte de punho, utilizando esferas de arremesso de durepox © amarelas. O tempo de amostragem para esses métodos de coleta foi de cinco dias. Dez unidades amostrais foram feitas com armadilha luminosa, utilizando-se luz mista de mercúrio de 250W e 220v, sobre fundo de tecido branco (2,0 x 2,0m), alimentada por gerador portátil com motor de dois tempos e frequência de 60 Hz e ~700W. Neste método de coleta, cada unidade amostral guardava, pelo menos, 80m de espaçamento e tinha duração de 1,5 horas. A coleta ativa foi realizada junto às plantas da borda de até 2m de altura. Trinta unidades amostrais foram realizadas ao longo das bordas das áreas, clareiras com raio de pelo menos 15m e em trilhas internas, quando suficientemente largas, pelo menos 15m. Cada unidade amostral correspondeu a um percurso 30m, intercalados por 20m. Os insetos foram capturados com auxílio de rede entomológica e/ou frasco letal. Neste

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método, as espécies mais abundantes, depois de suficientemente amostradas, passaram a ser apenas contabilizadas. No total, os quatro métodos de amostragem utilizaram 100 unidades amostrais/área, totalizando 400 unidades para as áreas estudadas.

A B

C D

E E

Figura 2: Métodos de coleta aplicados no protocolo. A- Coleta luminosa; B- Coleta ativa; C- Cartão adesivo sendo içado ao dossel; D- Cartão adesivo no sub-bosque E- Cartão adesivo retirado do dossel.

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Identificação

Depois de capturados os insetos que foram coletados com cartão adesivo foram submetidos ao procedimento de retirada da cola: os espécimes foram extraídos do cartão e submersos com solvente Varsol®, por cerca de 24h, e posteriormente mergulhados em acetona para remoção do solvente. Em seguida todos os espécimes foram montados, secos em estufa por 48 horas à 47ºC e etiquetados. Os espécimes foram examinados no Laboratório de Entomologia do Departamento de Sistemática e Ecologia (DSE/UFPB) sob estereomicroscópio Leica® modelo M80 e as fotografias foram feitas em estereomicroscópio Leica® modelo M205C com câmera Leica® modelo DFC295, de alta definição, interligados por microcomputador utilizando o software Leica® Application Suite. A identificação das espécies foi feita por meio de bibliografia especializada, comparação com material entomológico da Coleção Entomológica (CE) do DSEC/ UFPB e do banco de fotos de tipos. Para identificação de algumas espécies foi necessária a remoção do pigóforo do abdômen para exame da genitália, que foi depositada num frasco com glicerina junto ao espécime. Todo material examinado foi incorporado ao acervo da CE do DSEC da UFPB.

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REFERÊNCIAS

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CAPÍTULO I

PROTOCOLO DE COLETA PARA MEMBRACIDAE (HEMIPTERA,

AUCHENORRHYNCHA) EM FLORESTA ÚMIDA E ANÁLISE DE RIQUEZA

UTILIZANDO ESTIMADORES NÃO PARAMÉTRICOS

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INTRODUÇÃO

Os inventários estritos de fauna têm sido empregados para estudos taxonômicos e visam obter o maior número possível de espécies (MARINONI & DUTRA 1991). Comparar os resultados desses inventários com outras unidades espaço-temporais não são necessariamente desejadas nesses estudos, o que os diferenciam dos inventários estruturados utilizados em ecologia e biologia da conservação, cujos resultados habilitam esses inventários para estudos comparativos (LONGINO & COLWELL 1997). Os inventários empregados para avaliar grupos taxonômicos terrestres, sobretudo artrópodes, precisam indicar com certa precisão o número necessário de amostragem, métodos de coleta e os estimadores mais indicados para esses fins, pois são nessas informações que residem o futuro de como avaliar a biodiversidade (COLWELL &

CODDINGTON 1994), sendo esta uma disciplina fundamentalmente comparativa

(MAGURRAN 2004).

A estimativa do número de espécies está na base da Conservação Biológica, ciência que ao contrário das outras tem tempo limitado (MAY 1988), mas o número de espécies viventes no planeta é, ainda, fruto de muitas incertezas cujas especulações estabeleceram ao longo dos últimos 35 anos estimativas bastante discrepantes, de 30 a

1,1 milhões de espécies (ERWIN 1982; MAY 1988; THOMAS 1990; MAY 2010; HAMILTON et al. 2010; BASSET et al. 2012). Esses valores têm recebido críticas, seja porque não são convergentes ou porque apresentam alta controvérsia quando comparados com dados estimados para agrupamentos maiores, como defendem, respectivamente, Caley et al. (2014) e Mora et al. (2015). Se ainda não há consenso na estimativa da riqueza de artrópodes tropicais parece que podemos nos abrigar sob as palavras de Magurran (2004) de que a extensão da diversidade global será inferida a partir dos níveis de riqueza em escala local, embora esses dados sejam ainda um grande obstáculo às extrapolações futuras (BASSET et al. 2012), não há dúvida de que investimentos no levantamento de grupos de artrópodes terrestres, sobretudo insetos tropicais, parece ser um elemento indispensável à obtenção de estimativas mais confiáveis de riqueza global. Coletar artrópodes nas regiões tropicais impõe grandes dificuldades como o uso de múltiplos métodos de coleta e o acesso ao dossel (LONGINO & CODDINGTON 2001;

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ØDEGAARD 2006; NOVOTRY 2004, 2010), exigências, também, requisitadas na coleta de membracídeos. Esses hemípteros compreendem cerca de 3.200 espécies descritas; têm distribuição mundial, sendo a região Neotropical a de maior diversidade (MCKAMEY 1998). São insetos parasitas de plantas que se alojam, preferencialmente, onde o tecido vegetal é mais tenro e exposto ao sol como o meristema apical dos ramos, as inflorescências e as infrutescências, de onde sugam seiva e excretam honeydew, recurso alimentar rico que determina interações mutualísticas com formigas e abelhas, principalmente (WOOD 1993; MORALES 2002; LIN et al. 2004; DEL-CLARO & OLIVEIRA

1999; MOREIRA & DEL-CLARO 2005; FAGUNDES et al. 2013).

Nas matas, os membracídeos se distribuem principalmente no dossel e nas bordas, mas há uma fauna menor, associada aos locais mais sombreados e acessar essa diversidade, sobretudo no dossel, constitui o grande desafio. Protocolos de coleta têm sido propostos para diversos grupos de invertebrados, como formigas (KING & PORTER

2005), aranhas (SØRENSEN et al. 2002) e cupins (DAVIES 1997; EGGLETON et al. 1997), sempre aliando técnicas diversas de amostragem e o emprego de estimadores de riqueza não paramétricos. Neste trabalho, propomos um protocolo de amostragem para Membracidae, a partir de inventários realizados em quatro remanescentes de Mata Atlântica, utilizando 100 unidades amostrais distribuídos em quatro métodos de coleta que permitiram acessar mais de 70% da riqueza estimada por Chao 1 e Chao 2.

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MATERIAIS E MÉTODOS

Áreas de estudo

Foram selecionadas quatros áreas representativas de Mata Atlântica do estado da Paraíba:

 Área 1: RVS Mata do Buraquinho - maio/junho de 2015;  Área 2: RPPN Engenho Gargaú - agosto de 2015;  Área 3: REBIO Guaribas - dezembro de 2015 ;  Área4: RPPN Fazenda Pacatuba - abril de 2016.

Coleta

Ver “Materiais e Métodos” na página 24 para maiores informações sobre a amostragem.

Análise dos dados

Dois estimadores de riqueza não paramétricos, Chao 1 e Chao 2 foram utilizados através do programa EstimateS para Windows 9.1.0 (COLWELL 2013), sendo os dados submetidos a 1.000 aleatorizações, sem reposição (COLWELL 2006; WALTHER & MOORE 2005) em todas as análises realizadas (100 unidades amostrais). A curva de distribuição da riqueza observada (Sobs) equivale à curva de acumulação de espécies e o percentual de riqueza amostrada (%Sam) é o quociente da riqueza observada, pela riqueza média estimada (SMest) pelos estimadores Chao 1 e Chao 2, multiplicado por 100. Para calcular a quantidade adicional de indivíduos e de amostras (Chao 1 e Chao 2) necessárias para alcançar a assíntota (g=1) ou 95% (g=0.95) da riqueza de espécies estimada foi empregado o método proposto por Chao et al. (2009). A intensidade de amostragem foi calculada baseada em Coddington et al. (1996), a razão de espécimes por espécies. Uma análise de rarefação foi empregada para comparar a riqueza de membracídeos capturada por cada método de coleta a partir do menor número de indivíduos coletados utilizando o programa PAST 3.13 (HAMMER & HARPER 2006).

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Com a finalidade de comparar os métodos quanto à composição das espécies capturadas por área foram aplicadas medidas de complementaridade e similaridade de Jaccard no programa PAST. Os índices de complementaridade e similaridade estão relacionados e quando somados alcançam o valor 100. Quanto maior os valores de complementaridade entre duas comunidades amostradas por um par de métodos, menos similares são as comunidades por eles amostradas. Contrariamente, quanto menor os valores de complementaridade entre duas comunidades amostradas por um par de métodos, mais similares são as comunidades por eles amostradas. Um diagrama de Venn foi construído para ilustrar as similaridades e diferenças entre os métodos de coleta. O diagrama foi elaborado no programa Venny 2.1

(OLIVEROS 2015).

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RESULTADOS E DISCUSSÃO

Composição e abundancia de espécies

O protocolo de coleta aplicado nas quatro áreas de estudo registrou um total de 2.613 indivíduos, pertencentes a 43 gêneros e 85 espécies de membracídeos utilizando quatro métodos de coleta e 100 unidades amostrais/área (Apêndice A). No total, 14 espécies (16.47%) foram singletons (representadas apenas por um espécime) e 12 espécies (14.11%) foram doubletons (representada por apenas dois espécimes).

Rarefação e complementaridade dos métodos

As estimativas de espécies impetradas por Chao 1 e Chao 2, por método nas 400 unidades amostrais são apresentadas na tabela 1. Os métodos dossel e ativa apresentaram os maiores valores de riqueza observada (47 e 42), enquanto que sub- bosque obteve a menor riqueza com 21 espécies coletadas. O percentual de riqueza média amostrada, que variou entre 74,2% a 85,03%, sendo a coleta ativa o método que obteve a maior média de captura.

Tabela 1 – valores de diversidade observados e estimados de membracídeos capturados por meio dos quatro métodos de coleta: ativa, dossel, luminosa e sub-bosque, com 400 unidades amostrais, em quatro áreas da Mata Atlântica da Paraíba. Ativa Dossel Luminosa Sub-bosque

Abundância (n) 1516 479 342 275

Riqueza observada (S) 42 47 41 21

Singletons 10 10 12 9

Doubletons 5 3 12 4

Chao 1 ± SD 49.5 58.23 46.06 28.17

Chao 2 ± SD 49.27 61.88 54.26 28.44

Média dos estimadores 49.39 60.05 50.17 28.30

Riqueza média amostrada (Sma%) 85.03 78.26 81.76 74.2

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O gráfico da curva de rarefação (figura 3) evidencia que quando as amostras são rarefeitas para 261 indivíduos, a riqueza de espécies é maior através dos cartões adesivos no dossel (41.1±1.86), já o método de coleta com armadilha luminosa, embora tenha um número amostral menor obteve uma riqueza maior (38.1±1.69) do que a coleta ativa (27.3±2.1) e cartão de sub-bosque (20.53±0.65), respectivamente.

A taxa de captura de espécies (tabela 1 e figura 3) foi maior em métodos que capturam insetos presentes em áreas de maior incidência solar como dossel, luminosa e bordas (coleta ativa) isso pode ser devido às maiores concentrações de carboidratos não estruturais e proteínas nas folhas das plantas que estão em pleno sol, ou seja, os níveis destes nutrientes são menores nas plantas de sub-bosque (NICHOLS-ORIANS 1991), o que pode explicar a baixa incidência de espécies de membracídeos no sub-bosque, se essa relação estiver correta devemos esperar maior número de espécies de membracídeos nos sub-bosque de áreas com maior incidência solar em decorrência de dossel menos denso.

Os cartões adesivos amarelos têm sido utilizados na coleta de membracídeos em dossel, principalmente, com a finalidade de compor lista de espécies locais ou trabalhos ecológicos descritivos (MASON & LOYE 1981; WALLACE & TROYANO 2006), mas sempre com grande eficiência como retratado por KOOP & YONKE (1970) para os membracídeos do Missouri quando 55,1% das espécies foram coletadas por este método. JOHNSON & FREYTAG (1997) coletaram membracídeos em três diferentes níveis em floresta de carvalho, no Kentucky e apesar do trabalho estar centrado em gêneros e não em espécies os autores deixam claro que há uma distribuição dos membracídeos explorando diversos estratos da floresta e que requerem, portanto, métodos adequados de coleta que respeitem a distribuição estratificada dos membracídeos.

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Figura 3– Curva de rarefação baseada no número de indivíduos e de espécies de membracídeos pelos quatro métodos de coleta utilizando 400 unidades amostrais.

Os resultados apresentados na tabela 2 mostram valores de complementaridade (destacados em cinza) que variam de 0,630 a 0,782. O menor valor de complementaridade foi atribuído ao par dossel/luminosa, significando que as taxocenoses obtidas por esses métodos de amostragem são mais similares entre si. O menor valor de complementaridade entre dossel/luminosa era de certa forma esperado, pois esses métodos de captura se sobrepõem quanto aos espécimes que capturam: nos cartões de dossel, os membracídeos que ocorrem na borda vertical da floresta e na armadilha luminosa, os membracídeos que ocorrem na borda vertical da floresta e no sub-bosque. O maior valor de complementaridade foi obtido para o par ativa/luminosa e denota que a composição da comunidade de membracídeos exploradas pelos dois métodos é diferente. Esse resultado é explicado pelo fato de que as espécies capturadas na coleta ativa ocorrem na borda horizontal da floresta, onde as plantas hospedeiras divergem daquelas que se encontram no núcleo da floresta, onde se abrigam os membracídeos que são capturados pela armadilha luminosa. Finalmente, o par sub-bosque/luminosa foi o que apresentou o segundo maior valor de complementaridade. Este valor é justificável, pois esses dois métodos atuam sobre espécies que se abrigam em locais diferentes, ou seja, enquanto o cartão sub- bosque busca capturar os insetos que se abrigam no sub-bosque, onde ocorre menor

38 incidência solar, a armadilha luminosa almeja busca capturar espécies que tenham comportamento fototrópico positivo, ou seja, habitem locais de maior incidência solar.

SØRENSEN et al. (2002) empregaram seis métodos de amostragem para inventariar e estimar a diversidade de aranhas do sub dossel de uma floresta Afromontana na Tanzânia. Os valores de complementaridade obtidos indicaram que dos 15 pares possíveis formados pelos seis métodos, apenas em dois deles os valores de complementaridade estiveram abaixo de 50%, sendo que dois dos métodos utilizados geraram assembleias consistentemente diferentes, daquelas produzidas pelos outros quatro métodos.

Tabela 2– Complementaridade (destaque em cinza) e similaridade (sem destaque) entre os quatro métodos de captura de Membracidae. Quanto maior o indíce de complementaridade, menor a sobreposição de espécies entre os métodos. Ativa Dossel Luminosa Sub-bosque

Ativa 1 0.329 0.218 0.260

Dossel 0.671 1 0.370 0.284

Luminosa 0.782 0.630 1 0.235

Sub-bosque 0.740 0.716 0.765 1

O diagrama de Venn (figura 4) ilustra a distribuição das espécies que foram capturadas exclusivamente por um método, bem como as espécies compartilhadas entre eles. Na tabela 3 os maiores valores de similaridade foram obtidos entre dossel x luminosa e dossel x ativa, no Diagrama de Venn isso corresponde ao compartilhamento de 23 e 22 espécies, respectivamente. Já as menores similaridades são entre ativa x luminosa e luminosa x sub-bosque, que correspondem a 16 e 12 espécies, respectivamente. A lista completa das espécies capturadas em uma ou mais armadilhas está no apêndice A.

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Figura 4 – Diagrama de Venn ilustrando a similaridade das espécies de membracídeos capturadas e compartilhadas entre as armadilhas.

Nossos resultados mostram que a amostragem noturna combinada com a diurna é necessária para garantir uma cobertura mais eficiente dos membracídeos em florestas tropicais, resultado similar ao obtido por Malumbres-Olarte et al. (2016) ao testar a aplicação de um protocolo de coleta para aranhas em sítios de florestas tropicais. A aplicação do conjunto de métodos recomendados neste trabalho sugere a existência de pelo menos três comunidades de membracídeos: uma de dossel (acessada pelo cartão adesivo de dossel e coleta luminosa); uma de borda de mata (capturada através da coleta ativa); e uma comunidade menor de sub-bosque (acessada por meio dos cartões adesivos aplicados na baixa vegetação do interior da mata). Cada método contribui com uma representação distinta da fauna de membracídeos visando comportamentos e habitats diferentes, deste modo a composição faunística entre os métodos irá produzir composições comunitárias diferentes (BARRINGER 2015).

Suficiência amostral do protocolo

As estimativas de espécies obtidas por Chao 1 e Chao 2, por área (100 unidades amostrais) são apresentadas na tabela 3. A área 1 e a área 2 apresentaram os menores

40 valores de riqueza observada (34 e 37), enquanto que a área 3 e a área 4 apresentaram os maiores (39 e 58). A relação entre a riqueza observada e a riqueza média estimada está retratada no percentual de riqueza média amostrada, que variou de 74,35% a 95,89% (média de 85,12%), nas quatro áreas, utilizando o mesmo esforço amostral e tempo (tabela 3). A aplicação do protocolo obteve os menores percentuais de riqueza média amostrados na área 1 e área 4 (81,67% e 74,35%), enquanto que os maiores sucesso de captura ocorreram na área 2 e na área 3 (95,89% e 89,09%). Essa diferença pode ser imputada à heterogeneidade ambiental e/ou à variação nas condições meteorológicas por ocasião das coletas ou, ainda, a variação temporal dos membracídeos uma vez que as coletas se deram em períodos distintos.

Dentre as áreas onde o protocolo foi aplicado, três mostraram alta intensidade de amostragem (acima de 10) e riqueza média amostrada acima de 80% e relativamente baixas proporções de singletons (abaixo de 30%).

Coddington et al. (1991) sugere que uma intensidade de amostragem de 10:1 (espécimes:espécies) para condições de floresta tropical úmida poderia ser suficiente para uma estimativa de riqueza confiável, desta forma o protocolo obteve uma boa intensidade de amostragem, visto que para a área 1 (26:1), área 2 (11:1) e área 3 (19:1) os resultados obtidos foram acima do nível de 10:1 sendo que na área 4 a razão de espécimes por espécies muito próximo deste limite (9.8:1).

Tabela 3 – Valores de diversidade observados e calculados decorrentes da aplicação do protocolo de coleta para membracídeos, com 100 unidades amostrais, em quatro áreas de Mata Atlântica na Paraíba Área 1 Área 2 Área 3 Área 4

Abundância (n) 876 409 762 566

Riqueza observada (S) 34 37 39 58

Intensidade de amostragem (n/S) 25.8 11 19.5 9.8

Singletons 8 (24%) 4 (11%) 8 (21%) 20 (35%)

Doubletons 2 (6%) 6 (17%) 7 (18%) 10 (18%)

Chao 1 ± SD 43,32±8,9 37,86±1,4 42,5±3,5 75,24±10,2

Chao 2 ± SD 39,94±5,4 39,31±2,4 45,05±5 88,77±12,8

Continua

41

Continuação Tabela 3 – Valores de diversidade observados e calculados decorrentes da aplicação do protocolo de coleta para membracídeos, com 100 unidades amostrais, em quatro áreas de Mata Atlântica na Paraíba Média dos estimadores 41,63 38,58 43,77 78,00

Riqueza média amostrada (Sma%) 81,67% 95,89% 89,09% 74,35%

A riqueza média amostrada foi calculada baseada na média dos estimadores. Área 1- RVS Mata do Buraquinho; Área 2- RPPN Engenho Gargaú; Área 3-REBIO Guaribas; Área 4-RPPN Fazenda Pacatuba.

As áreas 1 e 4 foram os locais onde foram obtidos os menores percentuais de riqueza amostrada e consequentemente onde nenhuma das curvas de riqueza estimada, seja Chao 1 ou Chao 2, alcançou o intervalo de confiança da curva de acumulação de espécies (figura 5). Para as áreas 2 e 3 os valores obtidos por Chao 1 ficaram dentro do intervalo de confiança, no último plot da curva de acumulação das espécies, enquanto que apenas para a área 2 o valor de riqueza estimado por Chao 2 ficou dentro deste intervalo (figura 5).

50 Área 2 60 Área 1 50 40 40 30 30 20 S(est) 20 IC 95% Limite Inferior 10 IC 95% Limite Superior Riqueza de espécies de Riqueza 10 Chao 1 Chao 2 0 0 0 200 400 600 800 0 100 200 300 400

Área 3 50 Área 4 90 40 80 70 30 60 20 50 40 10 30

Riqueza de espécies de Riqueza 20 0 10 0 200 400 600 0 Abundância 0 200 400 Abundância

Figura 5- Curvas de acumulação de espécies (IC = 95%) e de riqueza estimada (Chao1 e Chao2), para 100 unidades amostrais, em quatro áreas de remanescentes de Mata Atlântica, na Paraíba.

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As curvas aleatorizadas de espécies raras indicam tendências de ocorrência dessas espécies nas amostras (figura 6) e definem o percentual de riqueza amostrada. Nas áreas 1 e 4 observam-se tendência à elevação e estabilidade dessas espécies. Para a área 2 e área 3 observa-se tendência à redução de espécies raras pelo declínio das curvas de uniques e singletons e elevação das curvas de duplicates e doubletons que, no primeiro caso, inclusive, se interceptam.

Área 1 10 14 Área 2 9 12

8

7 10

6 8 5 4 6 3 4 Número de espécies de Número Singletons 2 Doubletons 2 1 Uniques Duplicates 0 0 0 500 0 100 200 300 400

14 Área 3 30 Área 4 12 25 10 20 8 15 6 10

4 Número de espécies de Número 2 5 0 0 0 200 400 600 0 200 400 600 Número de indivíduos Número de indivíduos

Figura 6 – Curvas de singletons - doubletons e uniques - duplicates dos estimadores Chao1 e Chao2, para 100 unidades amostrais, em quatro áreas de remanescentes de Mata Atlântica, na Paraíba.

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As curvas determinadas por uniques, duplicates, singletons e doubletons (figura 6) indicam as tendências de riqueza estimada para Chao 1 e Chao 2 e explicam as maiores e menores estimativas de riqueza. Na área 2 ocorre a menor diferença entre riqueza observada e estimada e a tendência para que essa diferença seja pequena está expressa nas curvas de singletos e doubletos que se intercruzam, assim como as curvas de uniques e duplicates. Na área 4 onde ocorrem as maiores diferenças entre a riqueza observada e a estimada, observamos que não existe qualquer tendência de aproximação entre essas curvas. Tendência à estabilidade nas curvas de singletos e uniques foi observada por Bragagnolo & Pinto-da-Rocha (2003) em estimativa de riqueza para opiliões (Arachnida), em Mata Atlântica, utilizando 79 amostras como esforço de coleta, sendo interpretada como indicadora de suficiência amostral.

A figura 6 mostra que as curvas de singletons e uniques apresentam uma tendência de queda, que determinariam uma assíntota na curva de acumulação de espécies, para um valor desconhecido de indivíduos a serem coletados. Na tabela 4, esses valores são revelados (g) e representam o número de indivíduos (Chao1) e de amostras (Chao2) adicionais necessários para alcançar 95% (g=0.95) e 100% (g=1) da riqueza estimada.

A análise de amostras e indivíduos adicionais é sensível ao número de uniques e singletos (CHAO 2009), desta forma o esforço adicional requerido será maior ou menor de acordo com a alta ou baixa incidência de espécies únicas nas áreas, como ocorreu na área 4 e na área 2, respectivamente. Na área 1, embora o percentual de riqueza amostrada tenha sido maior (81.67%) do que na área 4 (74.35%), o esforço necessário estimado é mais alto, isto deriva da razão entre singletons e doubletons ser maior na primeira área do que nas áreas restantes, o que também explica a estimativa de Chao1 ser maior que a de Chao2 na referida área (figura 5). Cancello et al. (2014) obtiveram resultado similar em estudo da variação latitudinal de cupins.

Baseado na estimativa de Chao 1, 9.123 indivíduos adicionais deveriam ser capturados, aplicando o mesmo protocolo, para atingir 100% da estimativa da riqueza local da área 1. A análise é sensível ao número de singletons e uniques, desta forma o esforço adicional requerido será exacerbadamente maior em áreas com alta incidência de espécies raras. Desta forma, as estimativas para atingir 100% da riqueza amostrada mostram que na área 2, onde o percentual de riqueza média amostrada é maior (95,89%), o g é menor e, portanto, o esforço amostral adicional seria menor, mas na

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área 4, onde o percentual de riqueza média amostrada é menor, o número de indivíduos seria 3153,5 (100%), ou seja, mais de cinco vezes o número de indivíduos coletados (N=566), que pode ser entendido como um esforço amostral seis vezes maior considerando o número de coletores, o tempo e os custos.

Numa abordagem mais realista tendo como meta coletar 95% da riqueza estimada para as áreas, o g é muito menor, na área 4 o número de indivíduos é 925,3 e o de amostras 197,5. A amostragem requerida seria aproximadamente duas vezes além do número de amostras já utilizado. Já na área 2 o número de indivíduos coletados ultrapassa a estimativa de Chao1, porque foi obtido mais de 95% da riqueza estimada, e o número adicional de amostras é cerca de 13,4, número muito próximo ao estimado por Chao 2.

Para Keating & Quinn (1998), a riqueza total de espécies pode ser alcançada quando a curva de espécies observadas atinge a estabilização, o que pode ser alcançado quando se aumenta o tamanho da amostragem. No entanto, para alguns grupos de organismos estudados mesmo com a variação no tempo de coleta e amostragem a curva de coletor tende à estabilização, mas sem alcançar a assíntota (OWEN & OWEN 1990;

HAMMOND 1990; WOOD & GILLMAN 1998).

Cardoso (2009) em seu trabalho sobre “Padronização e otimização dos inventários de artrópodes” considera que um inventário pode ser considerado “razoável” quando cerca de 50% das espécies foram amostradas, um inventário com 70-80% das espécies capturadas (área 4) pode ser considerado “abrangente”, e um inventário “exaustivo” pode chegar a 90% das espécies amostradas (áreas 1, 2 e 3); Cardoso menciona que 100% é impraticável porque o esforço e [e os custos] necessários para alcançá-lo aumentam astronomicamente, pelo menos para os taxa de artrópodes, mesmo em áreas delimitadas.

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Tabela 4 – Valores de número de indivíduos coletados (Nobs), número de amostras (Na), riqueza estimada (Sest) e número adicional de indivíduos (Chao1) e amostras (Chao2) necessários para alcançar 95% (g=0.95) e 100% (g=1) da riqueza estimada, por área de estudo. Chao 1 Chao 2

Áreas N obs Na Sobs Sest g=0.95 g=1 Sest g=0.95 g=1

Área 1 876 100 34 43,32 3252,2 9123,5 39,94 120 406,6

Área 2 409 100 37 37,86 * 371,6 39,31 13.41 134

Área 3 762 100 39 42,5 322,7 1721,7 45,05 80,2 311,1

Área 4 566 100 58 75,24 925,3 3153,5 80,77 197,5 640,1

* - o número de espécimes capturados ultrapassa 95% do número estimado por Chao1

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CONCLUSÃO

O protocolo proposto neste trabalho é pioneiro para inventariar a fauna de Membracidae, sendo o seu uso essencial para estabelecer comparações de riqueza e abundância entre áreas, ou seja, trabalhos distintos utilizando este protocolo permitem, a princípio, a comparação dos dados. Os resultados, aqui apresentados, mostraram que os métodos são complementares e que no conjunto podem inventariar pelo menos 70% da riqueza estimada para Membracidae, pois os métodos de coleta utilizados acessam esses insetos nos locais onde mais comumente ocorrem nas áreas de floresta tropical úmida. A aplicação do protocolo demanda a presença de quatro pessoas/área durante sete dias, sendo dois dias destinados à colocação e à retirada de cartões. As 100 unidades amostrais é o quantitativo de amostras que melhor compatibiliza tempo, esforço amostral e custo, estimado em 180 dólares/área. Este valor atende as necessidades de alimentação e compra de materiais de consumo para a coleta, como: cartões adesivos, fitas para marcação das unidades amostrais, estilingue profissional, linhas e esferas de arremesso, lâmpadas e combustível para a armadilha luminosa. Os custos para aquisição de materiais permanentes e deslocamento às áreas não foram computados.

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CAPÍTULO II

DIVERSIDADE DE MEMBRACIDAE (HEMIPTERA: AUCHENORRHYNCHA) EM ÁREAS DE MATA ATLÂNTICA DA PARAÍBA

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INTRODUÇÃO

A Mata Atlântica é vista como um dos mais ricos conjuntos de ecossistemas em termos de diversidade biológica do mundo. Distribuída ao longo de mais de 23 graus de latitude sul, o Bioma é composto de uma série de fitofisionomias bastante diversificadas, o que possibilitou uma significativa diversificação ambiental e, consequentemente, um complexo biótico de natureza vegetal e animal altamente rico

(CAPOBIANCO 2001).

A área abrangida pelas formações que compõem a Mata Atlântica somava cerca de 1.300.000 km², presente em 4 das 5 regiões geográficas brasileiras. Atualmente, a Mata Atlântica está reduzida acerca de 7,6% de sua cobertura florestal original. As áreas remanescentes não estão distribuídas uniformemente por todos os ecossistemas do Bioma e a maior parte está sob regime de conservação em unidades de conservação ou sob pressão da atividade rural ou da expansão urbana (CAPOBIANCO 2001).

A perda da biodiversidade tem aumentado muito nos últimos dois séculos como consequência direta ou indireta do aumento populacional, padrões insustentáveis de consumo e mudanças ambientais associadas (CRANE 2003). Entretanto, apesar de toda devastação sofrida pelo Mata Atlântica ela ainda contém uma grande diversidade biológica com um alto nível de endemismo (MYERS et al. 2000) A conservação da biodiversidade retrata um dos maiores desafios dos dias atuais devido ao alto nível de perturbações antrópicas dos ecossistemas naturais (VIANA & PINHEIRO 1998). Desta forma, se torna imprescindível a realização de estudos que aprimorem os conhecimentos da diversidade biológica, bem como das relações ecológicas, que estabeleçam parâmetros que permitam tomar decisões ou formular recomendações para a conservação de táxons ou de áreas ameaçadas, ou ainda monitorar o efeito das perturbações no ambiente (MORENO 2001).

Um dos objetivos fundamentais da ecologia é compreender os padrões de abundância e diversidade das espécies (STIREMAN 2008). Os insetos constituem uma considerável proporção da riqueza de espécies e da biomassa terrestre (MCGEOCH 1998) e têm sido alvo de inventários e estudos faunísticos que objetivam, além do conhecimento da diversidade, servir de apoio para avaliação de estudos das condições

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ambientais (CAMPOS et al. 2009; HUMPHREY et al. 1999; MCGEOCH 1998; WOLDA 1996;

WOLDA 1987).

Os insetos por serem animais pequenos, de curto ciclo de vida, baixa resiliência e apresentarem maior sensibilidade às mudanças sutis em todo o sistema são importantes para o monitoramento e conservação de ecossistemas (BROWN JR. 1997). Insetos fitófagos são fortemente ligados à estrutura de luz, umidade e ciclos específicos de plantas, sendo sensíveis a flutuações nesses elementos que o suportam. Desta forma, qualquer mudança, seja no aumento ou na diminuição dos seus recursos vegetais, do seu habitat ou dos seus inimigos naturais terá reflexo na abundancia destes animais (BROWN

JR. 1997).

Os membracídeos são exclusivamente fitófagos com aparelho bucal sugador que usam para se alimentar do floema e xilema das plantas. Algumas espécies possuem certo grau de especialização com as plantas hospedeiras das quais se alimentam e colocam seus ovos (GODOY, MIRANDA & NISHIDA 2006). Algumas espécies apresentam cuidado parental e as fêmeas que podem mudar de ramos para tornar os recursos alimentares mais acessíveis às ninfas (WOOD 1993). Por manter certo grau de especificidade com plantas hospedeiras e por suas relações mutualísticas é considerado um grupo indicador com potencial para monitoramento de conservação e uso sustentável do ecossistema (BROWN JR. 1997)

A família Membracidae pertence a ordem Hemiptera e subordem Auchenorryncha e conta com mais de 3.300 espécies descritas em todo mundo, acomodadas em 12 subfamílias, 49 tribos e mais de 400 gêneros. É um grupo muito relacionado com as famílias Aetalionidae, Melizoderidae e Cicadellidae (MCKAMEY

1998; DEITZ & DIETRICH 1993). Os membracídeos se originaram no novo mundo de onde, posteriormente, se espalharam para o velho mundo por meio de dispersão (WOOD

1993; CRYAN et al. 2004). Muitas espécies também são encontradas em regiões temperadas da América do Norte e América do Sul, Austrália, África e Ásia (GODOY,

MIRANDA & NISHIDA 2006).

A maioria das espécies desta família é reconhecida pelo pronoto, que pode assumir a forma de espinhos, chifres, bulbos ou outras ornamentações que se assemelhem a partes de plantas ou excrementos de insetos, sendo essa variação de

53 forma motivo para se atribuir ao pronoto mecanismos funcionais como camuflagem e defesa (WOOD, 1993; GODOY, MIRANDA & NISHIDA 2006).

São poucos os estudos de inventários faunísticos em ecossistemas naturais que incluem a família Membracidae. Entre eles destacam-se: Mason & Loye (1981) que ao estudar estratificação vertical coletaram 55 espécies de Membracidae; e Wallace (2008), Wallace & Maloney (2010) e Barringer (2015) que listaram as espécies de membracídeos que ocorrem no estado da Pensilvânia nos Estados Unidos. No Brasil, ao estudar a associação de plantas e membracídeos no cerrado, Lopes (1995) listou 26 espécies; Lencioni-Neto (2011) estudou a distribuição espacial de Membracidae, em uma pequena área de Mata Atlântica em São Paulo, registrou 32 espécies; e Creão- Duarte, Anjos & Santos (2012) inventariaram 13 espécies num estudo de diversidade na Caatinga da Paraíba.

O objetivo deste estudo foi descrever a diversidade de membracídeos da Mata Atlântica da Paraíba, através de inventário faunístico realizado em quatro remanescentes deste bioma, mediante aplicação de protocolo de coleta desenvolvido para esta finalidade. Considerando que as áreas a serem inventariadas configuram repetições de aplicação de um mesmo protocolo e considerando, ainda, que as áreas têm composição florística similares por integrarem um mesmo bioma, testaremos a hipótese de que a diversidade de membracídeos entre as áreas não difere significativamente.

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MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

Foram selecionadas quatros áreas representativas de Mata Atlântica do estado da Paraíba:

 Área 1: RVS Mata do Buraquinho (RVSMB)– área de 519,75 ha;  Área 2: RPPN Engenho Gargaú (RPPNEG) - área de 1.058,6ha;  Área 3: REBIO Guaribas (REBIOG)- área de 3.016,09 hectares (SEMA 2);  Área4: RPPN Fazenda Pacatuba (RPPNFP) - área de 266,53ha.

Coleta

Ver “Materiais e Métodos” na página 24 para maiores informações sobre a amostragem.

Análise dos dados

A taxocenose de Membracidae foi descrita em relação à riqueza, abundância, composição de espécies, similaridade e equitabilidade entre os fragmentos.

Os dados foram testados quanto a normalidade através de Shapiro-Wilk e em seguida foram transformados num logaritmo de base 10 (N+ 1). A abundancia dos fragmentos foi comparada pelo software PAST 3.13 através de um teste de ANOVA, seguido de um teste post-hoc de Tukey. A composição de espécies nas quatro áreas foram comparadas através de uma análise de similaridade (ANOSIM), baseada no índice de distância Bray-Curtis.

A diversidade alfa foi medida através das curvas de rarefação utilizando o software PAST 3.13 (HAMMER et al. 2001). As curvas foram padronizadas a partir da curva resultante da área com o menor número de indivíduos coletados, sendo utilizado para esse propósito o programa. Diferenças qualitativas foram demonstradas por meio do diagrama de Venn, distinguindo as espécies exclusivas e compartilhadas entre as

áreas, construído através do software Venny 2.1 (OLIVEROS 2015).

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As estimativas de riqueza foram realizadas com o programa EstimateS 9.1

(COWELL, 2013) e foram empregados os estimadores não paramétricos Chao 1 e Chao 2. A quantidade do esforço adicional (indivíduos e amostras) necessária para alcançar

95% (g= 0.95) e 100% (g = 1) da estimativa de riqueza foi calculada seguindo CHAO et al. (2009).

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RESULTADOS E DISCUSSÃO

Diversidade e similaridade entre remanescentes

Considerando separadamente as quatro áreas estudadas, a que apresentou a maior abundância foi o RVS Mata do Buraquinho com 876 indivíduos de 34 espécies, na RPPN Engenho Gargaú foram contabilizadas 408 espécimes de 37 espécies, na REBIO Guaribas 762 espécimes distribuídos em 39 espécies, na RPPN Fazenda Pacatuba 566 indivíduos de 58 espécies (a área de maior riqueza). Os gêneros mais ricos foram Enchenopa Amyot & Serville, 1843 na Mata do Buraquinho (S=5) e no Engenho Gargaú (S=6), na REBIO Guaribas e na Fazenda Pacatuba o gênero que apresentou o maior número de espécies foi Amastris Stål, 1862 com cinco (S=5) e sete (S=7) espécies respectivamente.

Leioscyta spiralis Haviland, 1925 foi a espécie mais abundante na Mata do Buraquinho (19.63%), na REBIO Guaribas Harmonides dispar (Fabricius, 1803) foi a mais representativa (26.64%) e Bolbonota melaena (Germar, 1835) foi mais abundante nas áreas de Gargaú (23.22%) e Pacatuba (27.73%). As cinco espécies mais abundantes, Bolbonota melaena, Harmonides dispar, Enchenopa squamigera (Linnaeus, 1767), Leioscyta spiralis, Erechtia gibbosa (DeGeer, 1773), totalizam aproximadamente 50% dos indivíduos. Destas cinco espécies apenas L. spiralis (n=210) não foi capturada nas quatro áreas.

O RVSMB apresentou a maior abundância de membracídeos ao mesmo tempo em que obteve a menor riqueza de espécies. Isso pode ser explicado pela localização do fragmento que está inserido em uma matriz urbana, sendo assim, mais exposto a fatores de degradação ambiental, decorrentes da urbanização, que pressionam a biodiversidade na área (PARAÍBA 2014). As espécies mais abundantes presentes na Mata do Buraquinho, Leioscyta spiralis, Enchenopa squamigera e Erechtia gibbosa são espécies gregárias e associadas às plantas presentes na borda da mata (ver Capítulo 1 e Apêndice A), isto pode retratar uma maior área de borda devido às clareiras naturais e artificiais provenientes de incêndios esporádicos e exploração de madeira (PARAÍBA 2014;

BARBOSA 2008). O mesmo padrão de baixa diversidade no RVSMB também foi registrado para outros grupos como a fauna de anuros e de besouros (PARAÍBA 2014).

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A RPPN Fazenda Pacatuba registrou a maior riqueza de espécies, confirmada através da curva de rarefação, isto pode ser atribuído à topografia (variação de altitude entre 75 a 100m) e maior preservação da área que é caracterizada pela presença de encostas íngremes com vales situados entre elas (BONVICINO 1989). Wolda (1987) afirma que a diversidade de insetos varia entre locais e depende, entre outras coisas, do hábitat, do histórico de distúrbios e da altitude. Já as diferenças de solo, temperatura e disponibilidade de água ocasionam a heterogeneidade na distribuição das espécies em uma área (AMAZONAS & BARBOSA 2011). Essa diversidade de espécies pode ser excepcionalmente alta quando há alto grau de heterogeneidade vegetal e horizontal. A consequência desse aumento da complexidade estrutural é a maior disponibilidade de recursos, o que gera mais nichos e, finalmente, maior diversidade (BAZZAZ 1975). O nível de riqueza das espécies locais em uma determinada área vai depender da limitação dos recursos versus a combinação de limitação de recursos e fatores físicos, o equilíbrio do ambiente, do nível de colonização do hábitat, da estrutura trófica estabelecida naquela área, se o organismo individual estudado influencia e vivencia todo o habitat ou é influenciado por apenas uma vizinhança particular e da composição da comunidade quanto à funcionalidade das espécies (TILMAN & PACALA 1993). O padrão de distribuição das espécies, em todas as áreas, foi de poucas espécies representadas por muitos indivíduos e muitas espécies representadas por poucos indivíduos (Figura 7, Apêndice B).

A curva de rarefação (figura 8) comparou a riqueza de espécies entre as áreas em 408 indivíduos (RPPN Engenho Gargaú). A maior riqueza encontrada foi no fragmento, menor e aparentemente melhor conservado, RPPN Fazenda Pacatuba (S=51,6±2,14), riqueza intermediária nos fragmentos RPPN Engenho Gargaú (S=37±0) e REBIO Guaribas (S=33,3±1,9) e a menor riqueza foi encontrada no fragmento RVS Mata do Buraquinho (S=28,7±1,64).

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Figura 7- Padrão de distribuição das espécies coletadas nas áreas: RVSMB - Mata do Buraquinho, RPPNEG - Engenho Gargaú, REBIOG- Guaribas e RPPNFP - Pacatuba.

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Figura 8 – Curva de rarefação com desvio padrão para as assembleias de Membracidae capturadas em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba.

A ANOVA revelou diferença estatística significativa na abundância de Membracidae nos fragmentos (F=4.097; d.f.=3; p=0.006987) e o teste de Tukey apontou que apenas os fragmentos RPPN Engenho Gargaú e REBIO Guaribas diferiram em número de indivíduos entre as amostras (p=0.03407). A análise de similaridade (ANOSIM) demonstrou existir diferença significativa (R= 0.0489; p = 0.0001) na estrutura de comunidade de membracídeos entre as áreas estudadas. O diagrama de Venn ilustra a distribuição da riqueza entre as áreas (Figura 9).

Figura 9 - Diagrama de Venn ilustrando o número de espécies entre as áreas Mata do Buraquinho (RVSMB), Engenho Gargaú (RPPNEG), Guaribas (REBIOG) e Pacatuba (RPPNFP).

60

Das 85 espécies coletadas, 44 (52%) estão presentes em duas ou mais áreas, o que mostra a alta similaridade entre as áreas. A Mata do Buraquinho e o Engenho Gargaú compartilharam 19 (22.3%) das espécies; a REBIO Guaribas e a RPPN Fazenda Pacatuba 25 (29,4%); o RVS Mata do Buraquinho e a RPPN Fazenda Pacatuba 24 (28,2%). Os pares de áreas RVS Mata do Buraquinho e REBIO Guaribas; RPPN Engenho Gargaú e RPPN Fazenda Pacatuba e RPPN Engenho Gargaú e REBIO Guaribas tiveram em comum 22 (25,8%) espécies. Doze espécies (14,1%) ocorreram simultaneamente nas quatro áreas de estudo.

Do total, 41 espécies foram coletadas em apenas uma área: três espécies (3,5%) no RVS Mata do Buraquinho, oito (9,4%) na RPPN Engenho Gargaú, sete (8,2%) na REBIO Guaribas e 23 (27,1%) na área RPPN Fazenda Pacatuba. As espécies exclusivas, com exceção de Ceresa ustulata (n=30) e Horiola sp.(n=21), foram consideradas raras por serem representadas por menos de 10 indivíduos. Estas podem estar presentes nas outras áreas de estudo e não ter sido capturadas por problemas na amostragem. De acordo com Coddington et al.(2009), aumentar a área de amostragem pode melhorar a eficiência do inventário, visto que alguns singletons podem ocorrer em locais determinados. A escala na qual os “artrópodes tropicais sedentários” devem ser amostrados devem ser aumentada, pois os seus intervalos de vida podem abranger áreas muito maiores.

A análise de similaridade (ANOSIM) evidenciou diferença significativa com relação à composição faunística das áreas Esse resultado sugere que o grau de similaridade para a comunidade de membracídeos não corresponde à distância geográfica entre as áreas (WOLDA 1996; SCUDELLER, MARTINS & SHEPHERD 2001;

URBANETZ et al. 2010), mas é influenciado principalmente por fatores locais como, estrutura e composição da vegetação, topografia, fatores abióticos e atividades humanas

(ASLAN 2010; ASLAN & KARACA 2012).

Em regiões tropicais não ocorre apenas a variação na riqueza, mas também na composição das espécies e a similaridade entre locais diferentes variam de baixa a muito baixa. Se um local A é muito diferente do local B no grupo X, então estes dois locais também tendem a ser muito diferentes nos outros grupos. Se esses dois locais são moderadamente semelhantes na composição de espécies em um determinado grupo,

61

então, também tendem a ser moderadamente semelhantes em outros grupos (WOLDA 1996).

Diversidade de membracídeos da Mata Atlântica na Paraíba.

Foram registrados 2.612 membracídeos pertencentes a 85 espécies de 43 gêneros, 18 tribos e 7 subfamílias (Apêndice B). As tribos mais ricas foram Membracini (6 gêneros e 16 espécies), Amastrini (3 gêneros e 17 espécies) e Ceresini (5 gêneros e 9 espécies). Os gêneros que obtiveram a maior riqueza de espécies foram Amastris Stal, 1822 (S=13), Enchenopa Amyot & Serville, 1843 (S=7) e Ceresa Amyot & Serville, 1843, Erechtia Walker, 1858 e Membracis Fabricius, 1775 com quatro espécies cada (S=4). Os cinco gêneros mais abundantes foram Enchenopa (n=523), Bolbonota (n=365), Harmonides Kirkaldy, 1902 (n=320), Erechtia (n=225) e Leioscyta Fowler, 1894 (n=210), que juntos foram responsáveis por mais de 62% do total.

Os resultados permitem inferir que a Mata Atlântica da Paraíba possui alta diversidade de membracídeos uma vez que foram coletados nas áreas de estudo 35,5% dos gêneros e 12,4% das espécies estimadas para o Brasil (EVANGELISTA, SAKAKIBARA

& TAKIYA 2017). A alta riqueza e a dominância de poucas espécies observadas dentro da taxocenose de Membracidae comprovam o padrão de distribuição de espécies para os trópicos (BARBOSA et al 2002).

Das 85 espécies coletadas, 15 espécies (17,6%) foram representadas por apenas um indivíduo (singletons) e 11 espécies por dois (doubletons). As espécies mais abundantes em todo levantamento foram Bolbonota melaena Germar, 1835 (n=365), Harmonides dispar (Fabricius, 1803) (n=314) e Enchenopa squamigera Linneus, 1767 (n=258), Leioscyta spiralis (n=210), Erechtia gibbosa (n=156), Colisicostata scutellaris Buckton, 1902 (n=151), Enchenopa gladius Fabricius, 1775 (n=151), Procyrta pectoralis Fabricius, 1803 (n=108), Horiola picta Coquebert, 1801 (n=106) e Neotynelia martinsi Creão-Duarte & Sakakibara, 2000 (n=62) (figura 10). Os indivíduos dessas espécies representam mais de 72% de todo inventário.

62

A B

C D

E F

H G

I J

Figura 10 – Espécies de Membracidae mais abundantes nos fragmentos de Mata Atlântica da

Paraíba. A - Bolbonota melaena; B- Harmonides dispar; C- Enchenopa squamigera; D - Leioscyta spiralis; E - Erechtia gibbosa; F - Colisicostata scutellaris; G- Enchenopa gladius; H- Procyrta pectoralis ; I - Horiola picta; J - Neotynelia martinsi.

63

O padrão de distribuição de abundância das espécies (400 unidades amostrais) mostra poucas espécies com grande quantidade de indivíduos e muitas espécies com poucos indivíduos, ou seja, o mesmo padrão observado em menor escala, quando se analisa cada uma das áreas (Figura 11).

O percentual de espécies raras (singletons), tanto em uma escala menor (100 unidades amostrais) quanto em uma escala maior (400 unidades amostrais) confirma o padrão de distribuição de espécies já visto em estudos de comunidades anteriores, onde a grande maioria das espécies é representada por um indivíduo, as espécies com dois indivíduos são menos numerosas e poucas espécies são moderadamente comuns, ou seja, com alto número de indivíduos (BLACK et al. 1950; DOBZHANSKY 1950; NOVOTNÝ

& BASSET 2000; BARBOSA, FONSECA & STORK 2002). Ao estudar a raridade de insetos herbívoros em comunidades tropicais Novotný e Basset (2000) concluíram que espécies raras, definidas como aquelas encontradas como indivíduos isolados, permaneceram numerosas mesmo com maior intensidade de amostragem e após a exclusão de espécies transitórias. Por conseguinte, estas espécies não podem ser excluídas de estudos de comunidade como um grupo de menor importância, no lugar disso devem ser encaradas como um fenômeno biológico interessante, embora difícil de estudar.

64

Figura 11 – Distribuição da abundância das espécies de Membracídeos coletados em quatro fragmentos (400 unidades amostrais) da Mata Atlântica da Paraíba.

65

As estimativas de riqueza de espécies aproximadas foram de 94 para Chao 1 e 100 espécies para Chao 2. O percentual de riqueza média amostrada foi de 88%. As curvas de acumulação de espécies tenderam à estabilidade (Figura 12), sendo que a curva do estimador Chao 1 tendeu à estabilidade mais rapidamente do que a curva do estimador Chao 2, devido ao menor número de singletons (15) e doubletons (11) em relação ao número de uniques (22) e duplicates (15).

.

Figura 12 - Estimativa de riqueza ( IC 95%) de membracídeos na Mata Atlântica da Paraíba

Nenhuma das curvas de riqueza estimada alcançou o intervalo de confiança. O esforço adicional requerido para encontrar 95 % (g=0.95) da riqueza estimada de espécies foi de 1361 indivíduos (Chao 1) e 339 amostras (Chao 2), enquanto que seriam necessários 8661 indivíduos e 1580 amostras para alcançar a assíntota (g =1) ou 100% da estimativa de riqueza.

Os estimadores de riqueza utilizados neste trabalho se baseiam na quantidade de espécies raras para determinar diversidade (TOTI et al. 2000; MAGURRAN 2004). Apesar da maior amostragem para o estudo das espécies da Mata Atlântica, o número de espécies raras manteve-se alto fazendo com que a curva de acumulação de espécies não atingisse a assíntota (NOVOTNÝ & BASSET, 2000). A estimativa de riqueza de espécies foi maior para Chao 2 do que para Chao 1, que mostrou tendência à assíntota. Sorensen et al. (2002), em um estudo de diversidade de aranhas, obtiveram resultado similar no

66 comportamento destes estimadores. Para eles, Chao 1 teve o melhor desempenho em comparação com os outros estimadores utilizados quando o número de espécimes era grande. No entanto, o padrão de resposta dos estimadores obtido neste trabalho diverge do encontrado por Coddington et al.(1996) e Barbosa, Fonseca e Stork (2002) em estudos de diversidade de aranhas e coleópteros, respectivamente.

Atualmente, a Mata Atlântica em alto grau de fragmentação com fragmentos pequenos e isolados (CAPOBIANCO 2001), prejudicando o deslocamento das espécies entre as áreas. Para May et al. (2003), do ponto de vista da biologia da conservação, o alto isolamento entre os fragmentos e a estreita ligação entre o fragmento e a pressão da diversidade de espécies enfatiza a necessidade de preservar o habitat existente ou até mesmo estabelecer uma nova área de habitat apropriada para reduzir os riscos de extinção e manter a alta diversidade de espécies. Desta maneira, o conhecimento da distribuição das taxocenoses de membracídeos pode servir de instrumento para o planejamento de estratégias de conservação, já que este grupo é considerado um bioindicador confiável referente à estrutura de hábitat.

67

CONCLUSÃO

O presente estudo é o primeiro a inventariar a fauna de Membracidae na Mata Atlântica da Paraíba. Apesar dos resultados encontrados neste estudo não poderem ser generalizados para todo o bioma, eles fornecem indícios de que esse ecossistema é um dos mais ricos na fauna de membracídeos e nos remetem para uma pesquisa mais ampla que é trabalhar na estimativa de riqueza deste grupo taxonômico para a região biogeográfica Norte do rio São Francisco. Além disso, as diferenças encontradas na taxocenose de membracídeos entre as áreas na Mata Atlântica da Paraíba apontam para o aumento da importância de cada área para a conservação.

Este trabalho, sobretudo a proposta de protocolo, pode servir de suporte para estudos posteriores que visem um melhor conhecimento da diversidade de Membracidae, com possibilidade de comparação de dados em estudo de diversidade beta.

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APÊNDICE A

Espécies de Membracidae coletadas por coleta ativa, cartão adesivo em dossel, cartão adesivo em sub-bosque e coleta luminosa em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba.

Sub- bosque ativa dossel luminosa Total Espécies (n) (n) (n) (n) (n)

Amastris funkhouseri Haviland,1925 1 2 0 0 3

Amastris guttata Fonseca, 1942 0 0 0 3 3

Amastris rotheai Evangelista & Sakakibara, 2007 0 9 0 11 20

Amastris sp1 0 0 0 4 4

Amastris sp2 0 0 0 2 2

Amastris sp3 0 0 0 2 2

Amastris sp4 0 0 0 1 1

Amastris sp5 0 0 0 1 1

Amastris sp6 6 0 0 0 6

Amastris sp7 0 0 0 2 2

Amastris sp10 0 4 0 0 4

Amastris sp12 0 0 1 0 1

Amastris elevata Funkhouser, 1922 0 0 0 1 1

Amblyophallus exaltatus Fabricius, 1927 11 0 0 0 11

Anobilia splendida Tode, 1966 0 3 1 1 5

Anobilia tripartita Farmaire, 1846 9 1 0 0 10

Bocydium globulare (Fabricius,1803) 0 1 0 0 1

Bolbonota melaena Germar, 1835 355 9 1 0 365

Calloconophora sp. 1 0 0 2 3

Ceresa atlantica Andrade, 2015 11 0 0 0 11

Ceresa vitulus (Fabricius, 1775) 12 9 0 0 21

Ceresa ustulata Farmaire, 1846 30 0 0 0 30

Continua

73

Continuação - Espécies de Membracidae coletadas por coleta ativa, cartão adesivo em dossel, cartão adesivo em sub-bosque e coleta luminosa em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba.

Ceresa sp. 2 0 0 0 2

Cladonota apicalis (Stål, 1869) 1 0 0 0 1

Colisicostata scutellaris (Buckton, 1902) 105 44 0 2 151

Cymbomorpha olivacea Fabricius,1803 2 2 1 10 15

Cymbomorpha vaginata (Germar, 1835) 0 0 0 2 2

Cyphonia nordestina Sakakibara, 1968 15 0 0 0 15

Cyphonia clavata Fabricius, 1787 38 0 1 2 41

Darnis olivacea Fabricius, 1803 0 7 0 0 7

Enchenopa gracilis (Germar, 1818) 28 0 0 0 28

Enchenopa auridorsa Sakakibara & Marques, 2007 2 0 0 0 2

Enchenopa concolor Farmaire, 1846 57 0 0 0 57

Enchenopa gladius (Fabricius, 1803) 14 17 75 45 151

Enchenopa monoceros (Germar, 1821) 1 12 8 1 22

Enchenopa sp. 2 1 0 2 5

Enchenopa squamigera (Linnaeus, 1767) 258 0 0 0 258

Enchophyllum ensatum (Coquebert, 1801) 7 0 0 0 7

Encophyllum nigrocupreum Walker, 1858 0 5 0 1 6

Erechtia gibbosa (DeGeer, 1773) 131 24 1 0 156

Erechtia minuta (Funkhouser, 1922) 0 35 1 5 41

Erechtia sp1 9 11 1 1 22

Erechtia sp2 2 0 2 2 6

Eumela fornicata (Germar, 1821) 0 7 0 3 10

Harmonides dispar (Fabricius, 1903) 26 90 116 82 314

Harmonides sp. 0 1 0 5 6

Havilandia pruinosa (Haviland, 1925) 3 7 0 1 11

Heteronotus albospinosus Haviland,1925 1 3 0 1 5

Heteronotus mourei Creão Duarte & Sakakibara, 1993 8 9 0 7 24

Continua

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Continuação - Espécies de Membracidae coletadas por coleta ativa, cartão adesivo em dossel, cartão adesivo em sub-bosque e coleta luminosa em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba.

Horiola picta (Coquebert, 1801) 58 20 19 9 106

Horiola sp. 21 0 0 0 21

Leioscyta spiralis Haviland, 1925 204 4 2 0 210

Lycoderides capixaba Sakakibara, 2013 0 3 0 0 3

Lycoderides sp. 1 3 0 0 4

Melusinella nervosa (Farmaire, 1846) 13 0 0 0 13

Membracis luziae Evangelista & Sakakibara, 2010 55 0 0 0 55

Membracis compressa Fabricius, 1803 0 0 0 1 1

Membracis sp. 0 2 0 0 2

Membracis tectigera Olivier, 1792 0 1 0 0 1

Micrutalis sp. 0 1 0 0 1

Micrutalis sp2. 0 6 0 3 9

Neotynelia martinsi Creão-Duarte & Sakakibara, 2000 1 23 0 38 62

Neotynelia pubescens (Fabricius,1803) 0 1 0 0 1

Neotynelia vertebralis (Farmaire, 1846) 0 0 0 1 1

Nicomia sp 0 3 0 0 3

Notocera cf. cerviceps (Fowler, 1894) 0 0 2 0 2

Notocera brachycera (Fairmaire, 1846) 7 10 15 0 32

Notocera camelina Sakakibara, 1977 1 0 0 0 1

Notogonioides sinopae, (Sakakibara, 1996) 0 0 0 2 2

Paracentronodus sp 0 1 0 0 1

Paraceresa brasiliensis (Remes-Lenicov, 1971) 1 0 0 0 1

Peltostica yonkei Sakakibara, 1976 0 18 0 0 18

Potnia sp. 0 3 0 0 3

Postanomus cornutulus Stål, 1862 0 6 0 3 9

Procyrta pectoralis (Fabricius, 1803) 0 30 8 70 108

Pseuderechtia sp2 0 5 12 0 17

Continua

75

Continuação - Espécies de Membracidae coletadas por coleta ativa, cartão adesivo em dossel, cartão adesivo em sub-bosque e coleta luminosa em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba.

Pseuderechtia sp3 0 0 1 0 1

Smiliorachis octilinea (Stål, 1869) 0 0 2 1 3

Sundarion apicalis (Germar, 1835) 0 1 0 3 4

Stitopelta sp 1 1 0 0 2

Talipes appendiculata Fonseca, 1936 0 7 0 0 7

Todea sp. 5 8 5 0 18

Tolania sp1 grupo furcata 0 9 0 2 11

Tolania sp2 grupo picta 0 0 0 5 5

Tolania sp3 0 0 0 2 2

Abundância total 1516 479 275 342 2612

Total de espécies 42 47 21 42 85

Conclusão

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APÊNDICE B

Espécies de Membracidae coletados em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba. RVSMB: ‘Mata do Buraquinho’; RPPNEG: ‘Gargaú’; REBIOG: ‘Guaribas’; RPPNFP: ‘Pacatuba’. Subfamília Tribo Espécie RVSMB RPPNEG REBIOG RPPNFP Total % Paracentronodus sp. 0 1 0 0 1 0.038285 Centronodinae Centronodini (S=2; N=10) Postanomus cornutulus 0 0 9 0 9 0.344564 Cymbomorpha olivácea 3 0 9 3 15 0.574273 Cymbomorphini (S=3; N=27) Cymbomorpha vaginata 0 0 0 2 2 0.07657 Eumela fornicata 0 4 2 4 10 0.382848 Darnis olivacea 6 1 0 0 7 0.267994 Darninae Peltostica yonkei 4 11 3 0 18 0.689127 Darnini (S=4; N=31) Sundarion apicalis 0 0 3 1 4 0.153139 Stictopelta sp. 2 0 0 0 2 0.07657 Procyrtini (S=1; N=108) Procyrta pectoralis 9 2 76 21 108 4.134763 Heteronotus albospinus 1 0 1 3 5 0.191424 Heteronotinae Heteronotini (S=3; N=32) Heteronotus mourei 12 1 0 11 24 0.918836 Smiliorachis octilinea 0 0 1 2 3 0.114855 Aconophorini (S=1; N=3) Calloconophora sp. 0 1 2 0 3 0.114855 Hoplophorionini (S=1; N=3) Potnia sp 0 3 0 0 3 0.114855 Membracinae Notocera cf. cerviceps 0 0 2 0 2 0.07657 Hypsoprorini (S=4; N=36) Notocera brachycera 10 3 15 4 32 1.225115 Continua

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Continuação - Espécies de Membracidae coletados em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba. RVSMB: ‘Mata do Buraquinho’; RPPNEG: ‘Gargaú’; REBIOG: ‘Guaribas’; RPPNFP: ‘Pacatuba’. Notocera camelina 0 0 0 1 1 0.038285 Hypsoprorini (S=4; N=36) Cladonota apicalis 0 0 0 1 1 0.038285 Bolbonota melaena 49 95 64 157 365 13.97397 Enchenopa gracilis 0 21 0 7 28 1.071975 Enchenopa auridorsa 0 2 0 0 2 0.07657 Enchenopa concolor 49 3 4 1 57 2.182236 Enchenopa gladius 57 28 53 13 151 5.781011 Enchenopa monoceros 1 3 18 0 22 0.842266 Enchenopa sp. 2 0 0 3 5 0.191424 Enchenopa squamigera 122 43 86 7 258 9.877489 Membracini (S=16; N=1181) Enchophyllum ensatum 7 0 0 0 7 0.267994 Enchophyllum nigrucupreum 0 4 1 1 6 0.229709 Havilandia pruinosa 7 2 2 0 11 0.421133 Leioscyta spiralis 172 23 0 15 210 8.039816 Membracis luizae 54 0 0 1 55 2.105666 Membracis compressa 0 0 0 1 1 0.038285 Membracis sp. 0 0 0 2 2 0.07657 Membracis tectigera 0 0 0 1 1 0.038285 Erecthia gibbosa 107 35 8 6 156 5.972435 Erecthia minuta 0 18 20 3 41 1.569678 Erecthia sp1. 0 4 8 10 22 0.842266 Talipedini (S=7; N=250) Erecthia sp2. 1 0 4 1 6 0.229709 Pseuderecthia sp2. 0 4 1 12 17 0.650842 Pseuderecthia sp3. 0 0 1 0 1 0.038285 Continua

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Continuação - Espécies de Membracidae coletados em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba. RVSMB: ‘Mata do Buraquinho’; RPPNEG: ‘Gargaú’; REBIOG: ‘Guaribas’; RPPNFP: ‘Pacatuba’.

Talipedini (S=7; N=250) Talipes apendiculata 0 7 0 0 7 0.267994

Nicomia sp 0 3 0 0 3 0.114855 Tolania sp1. grupo furcata 0 0 1 10 11 0.421133 Nicomiini (S=4; N=21) Tolania sp2. grupo picta 1 0 3 1 5 0.191424 Tolania sp3. 0 0 0 2 2 0.07657 Amastris funkhouseri 1 2 0 0 3 0.114855 Amastris guttata 1 0 2 0 3 0.114855 Amastris rotheai 1 3 14 2 20 0.765697 Amastris sp1 0 0 4 0 4 0.153139 Amastris sp2 0 0 0 2 2 0.07657 Amastris sp3 0 0 2 0 2 0.07657 Amastris sp4 0 0 0 1 1 0.038285 Nicomiinae Amastris sp5 0 0 0 1 1 0.038285 Amastris sp6 0 0 0 6 6 0.229709 Amastrini (S=18; N=434) Amastris sp7 0 0 0 2 2 0.07657 Amastris sp10 0 0 0 4 4 0.153139 Amastris sp12 0 0 0 1 1 0.038285 Amastris elevata 0 0 1 0 1 0.038285 Harmonides dispar 36 33 203 42 314 12.02144 Harmonides sp 6 0 0 0 6 0.229709 Neotynelia martinsi 20 6 34 2 62 2.37366 Neotynelia pubencencis 0 0 0 1 1 0.038285 Neotynelia vertebralis 0 0 0 1 1 0.038285 Continua

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Continuação - Espécies de Membracidae coletados em quatro fragmentos de Mata Atlântica da Paraíba. RVSMB: ‘Mata do Buraquinho’; RPPNEG: ‘Gargaú’; REBIOG: ‘Guaribas’; RPPNFP: ‘Pacatuba’.

Amblyophallus exaltatus 0 2 0 9 11 0.421133 Ceresa atlântica 0 10 0 1 11 0.421133 Ceresa vitulus 8 6 1 6 21 0.803982 Ceresa ustulata 0 0 0 30 30 1.148545 Ceresini (S=8; N=145) Ceresa sp 0 0 0 2 2 0.07657 Cyphonia nordestina 0 0 0 15 15 0.574273 Cyphonia clavata 39 0 2 0 41 1.569678 Mellusinela nervosa 0 13 0 0 13 0.497703 Paraceresa brasiliensis 0 0 0 1 1 0.038285 Micrutalini (S=1; N=9) Micrutalis sp 0 0 0 1 1 0.038285 Micrutalis sp2 0 4 5 0 9 0.344564 Polyglyptini (S=1; N=2) Notogonioides sinopae 0 0 0 2 2 0.07657 Anobilia esplendida 4 0 0 1 5 0.191424 Anobilia tripartita 1 0 0 9 10 0.382848 Colisicostata scutellaris 62 0 0 89 151 5.781011 Tragopini (S=6; N=311) Horiola picta 14 3 88 1 106 4.058193 Horiola sp 0 0 0 21 21 0.803982 Todea sp. 7 0 5 6 18 0.689127 Bocydium globulare 0 1 0 0 1 0.038285 Stegaspidinae Stegaspidini (S=3; N=8) Lycoderes capixaba 0 3 0 0 3 0.114855 Lycoderes sp. 0 0 4 0 4 0.153139 Número de indivíduos 876 408 762 566 2612 100 34 37 39 58 85 Número de espécies Conclusão