MAÍRA DA ROCHA Manaus, Amazonas Outubro De 2019 Efeito

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA

Efeito da alteração no ciclo hidrológico do Rio Uatumã sobre a regeneração de plântulas a jusante da barragem da Hidrelétrica de Balbina, AM

MAÍRA DA ROCHA

Manaus, Amazonas Outubro de 2019

MAÍRA DA ROCHA

Efeito da alteração no ciclo hidrológico do Rio Uatumã sobre a regeneração de plântulas a jusante da barragem da Hidrelétrica de Balbina, AM

Tese apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutora em Botânica.

ORIENTAÇÃO: Dr. FLORIAN WITTMANN Coorientação: Dr. Rafael Leandro de Assis e Dra. Maria Teresa Fernandez Piedade

Fontes financiadoras: FAPEAM, CAPES e DAAD

Manaus, Amazonas Outubro de 2019 ii

Relação da Banca Julgadora - Titulares:

Dr. Thiago José de Carvalho André Universidade Federal do Oeste do Pará (UFOPA) E-mail: [email protected]

Dra. Aline Lopes Universidade de Brasília (UnB) E-mail: [email protected]

Dra. Juliana Hipólito Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus (INPA) E-mail: [email protected]

Dr. Gil Vieira Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus (INPA) E-mail: [email protected]

Dr. Michael John Gilbert Hopkins Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) E-mail: [email protected]

iii

Relação da Banca Julgadora - Suplentes:

Dr. Jadson José Sousa Oliveira Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) E-mail: [email protected]

Dra. Gisele Biem Mori Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) E-mail: [email protected]

Ficha Catalográfica

R672e Rocha, Maíra Efeito da alteracao no ciclo hidrologico do Rio Uatuma sobre a regeneracao de plantulas a jusante da barragem da Hidreletrica de Balbina, AM / Maíra Rocha; orientador Florian Wittmann; coorientador Rafael Leandro de Assis & Maria Teresa Fernandez Piedade . -- Manaus:[s.l], 2019. 146 f.

Tese (Doutorado - Programa de Pós Graduação em Botânica) -- Coordenação do Programa de Pós-Graduação, INPA, 2019.

1. plântulas. 2. barragens. 3. igapó. 4. pulso de inundação. I. Wittmann, Florian, orient. II. , Rafael Leandro de Assis & Maria Teresa Fernandez Piedade, coorient. III. Título.

CDD: 580

Sinopse:

Avaliamos nesta tese, os efeitos da alteração do pulso de inundação do Rio Uatumã provocada pela barragem da Usina hidrelétrica de Balbina, na comunidade de plântulas da Floresta de igapó a jusante. Foram realizadas: a identificação e contagem de indivíduos durante três anos, além da biomassa da comunidade de plântulas ao longo da topografia. Investigamos a estratificação vertical da floresta, a distribuição de gêneros, a dominância de espécies e a relação da biomassa de plântulas com a composição florística e inundação. A floresta de igapó do Rio Uatumã foi comparada com florestas de igapó com pulso regular de inundação.

Palavras-chave: Amazônia, biomassa, distúrbio, dominância, ecologia de plântulas, gradiente de inundação, floresta tropical, regeneração, topografia.

Dedicatória

Aos rios que parecem mares, Aos antigos donos desta terra, Aos seres vivos e lendários que nasceram e evoluíram na Floresta por me inspirarem a escrever este trabalho...

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Agradecimentos

À Deus

Por cuidar da minha família, Pelo chamado da floresta, Pela proteção no campo, Por me amparar nas horas mais difíceis, Por colocar pessoas boas nessa caminhada.

À Família

À minha mãe Marlene, Ao meu pai Clevis (in memoriam) À minha irmã Kleris, À minha tia Josina, À todos os meus familiares que sempre me incentivaram, À Muscovita...

Ao INPA

Aos professores que me apresentaram a Floresta Amazônica há mais de dez anos, Ao curso de Botânica por tantos ensinamentos sobre o mundo das plantas amazônicas, Ao coordenador do curso Mike Hopkins, À secretaria: Neide, Léia, Thiago e Carminha.

Aos Orientadores

Ao Dr. Florian Wittmann por aceitar me orientar, pela confiança do trabalho de plântulas em minhas mãos, pela orientação e correções, À Dra. Maitê Piedade pela orientação, financiamento de campo e correções, Ao Dr. Rafael Assis pela orientação, assistência na coleta de dados, paciência (muita paciência!) e amizade, principalmente quando mais precisei. Ao Dr. Emilio Bruna pela orientação no Doutorado Sanduíche, pela paciência e amizade. viii

Ao Grupo MAUA

Aos técnicos (Bethinha, Celso, Valdeney e meu amigo Mário Picanço, pela paciência e pelo imenso cuidado com este trabalho), Aos colegas do Grupo pela troca de experiências sobre as florestas inundáveis e pela amizade (em especial Angélica, Juliana, Yuri, Abner, Adriano, Aline, Gildo, Boris, Gisele, Luciana, Priscila, Tito, Vítor, Manu, Anderson e Jailane – in memoriam). Também a todos que ajudaram na coleta de dados, principalmente no traumatizante jauarizal com seus espinhos inesquecíveis... Ao Sr. José Ramos pela amizade, pelos ensinamentos, pelo bom-humor e por me ajudar imensamente em todos esses anos de trabalho na identificação das plântulas.

Às comunidades

Ao Josué por animar as coletas com simpatia e músicas dos anos 80-90 no seu radinho, À equipe do ATTO (Sr. Nagib, Antônio, Hermes, Sr. Careca, André e Amauri) por nos acolher no acampamento, Ao Sr. Domingos que deixou nosso campo mais leve, Dona Vera e Débora pela hospedagem e pelas conversas engraçadas, À toda comunidade Santa Helena do Abacate, em especial Sr. Joaquim, Diana, Zequinha, Pingo e todas as crianças que vivem nesta comunidade, obrigada pela acolhida. Eu realmente me sinto em paz com essas pessoas, Obrigada!

À Universidade da Flórida (UF – Estados Unidos)

À todas as amizades que fiz na Flórida: À Trish Riley (e Lily), Mark e Roy com quem convivi durante os quatro meses. Aos brasileiros Fernanda e Luciano. À Gel, Pedro e Gabriel pela nossa inesquecível aventura na Califórnia. À “Little White house” – Simon Parsons (e Maria Paula), Vanessa Luna, Farah Carrasco, Flávia Montaño, Diego García, Thomas Smith, Diego Suarez, Matt Hallet, Robinson Botero- Arias, Soledad Díaz e sua família, a energia positiva foi tanta que me fizeram sentir em casa. Almoçar com vocês era sempre uma festa . ix

Ao Instituto de Tecnologia de Karlsruhe (KIT - Alemanha)

À Astrid Wittmann e Erika, que me receberam tão bem, me dando várias dicas sobre a vida na Alemanha e me levando pra conhecer lugares incríveis. À Gherda por ser tão gentil e me ajudar com a documentação na prefeitura, Ao Ethan (e sua esposa Mônica) por enriquecer o trabalho com comentários valiosos e pela correção no inglês, A todos que conheci no Instituto: Cristian, Julia, Marion, Isa, Lars, Peter e Flávia Durgante. Em especial à Mareik, sempre simpática e amigável, ainda me levou pra tomar uma cerveja no lugar mais legal de Rastatt.

Aos financiadores

À Fapeam, pela bolsa concedida durante os quatro anos de doutorado, À Capes pela bolsa concedida durante os quatro meses de Doutorado Sanduíche na Flórida, Ao DAAD pelo financiamento durante os quatro meses de Doutorado Sanduíche na Alemanha.

Aos professores especiais e amigos

pelo grande incentivo para realizar e finalizar o doutorado no INPA... Ao Dr. Rafael Arruda (UFMT); Dr. Geraldo Damasceno (UFMS) e Dr. Ennio Candotti (MUSA), À Dra. Adriane que cuidou da minha saúde no último ano. Aos amigos de Campo Grande, MS, que mesmo de longe sempre me apoiaram: Susana, Maria Cecília, Camila, Geisa (que veio pra Manaus dançar carimbó), Ana Paula, Iara, Renata, Dayana e Rafael Cavaretto. Aos meus companheiros de trilha no MUSA: Renata, Ingrid, Adriane, Luís, Vanessa Cardoso, Vanessa Gama, Rayme, Ruby Vargas, Franciele, Valter, Ana Lobo e Diogo.

Às amizades manauaras

Aos amigos que já foram embora de Manaus deixando saudade e aos que ficaram, À República Casa Linda e todas as coisas boas que me ensinou... A todos os amigos que fiz no INPA e no curso de Botânica, especialmente aos que estiveram presentes quando mais precisei: À Mariana Irume, com quem convivi nos últimos anos e tive longas e boas conversas de experiência acadêmica, À Angélica Faria Resende, À Carlinha Lang, À Caroline Vasconcelos, À Cecília Jimenez e família, À Juliana Neves, À Maria, Ao Magno Luis, Ao Rafaello Di Ponzio, À Talita Laurie, Ao Yuri Feitosa. e... À Marrapaiz que escreveu a tese junto comigo :)

Obrigada por tudo mesmo, de coração.

“Afinal de contas

O que me trouxe até aqui... medo ou coragem?

Talvez nenhum dos dois...

Eu me lembro muito bem, como se fosse amanhã

O sol nascendo sem saber o que iria iluminar

Eu abri meu coração como se fosse um motor

E na hora de voltar sobravam peças pelo chão

Mesmo assim eu fui à luta, eu quis pagar pra ver...”

Armas químicas e poemas – Engenheiros do Hawaii

xii

Resumo

Na Amazônia, as florestas inundáveis são afetadas por barragens hidrelétricas, que alteram o ciclo natural de inundação afetando as florestas de igapó (alagadas por rios de água preta). A vegetação abaixo da barragem de Balbina, construída em 1987 no Rio Uatumã, apresenta modificações na estrutura, diversidade e demografia de árvores em relação a igapós com pulso regular de inundação. Os escassos estudos na região foram realizados com árvores juvenis e adultas, entretanto a fase de plântulas é a que melhor responde a um distúrbio ambiental. Desta forma, o objetivo deste estudo é verificar como a comunidade de plântulas é afetada ao longo do gradiente topográfico pela alteração do pulso de inundação do Rio Uatumã, em uma floresta de igapó a jusante da barragem de Balbina, comparando-a com uma ou duas florestas de igapó sem interferência por barragem hidrelétrica. As áreas foram comparadas em diferentes níveis topográficos ao longo do gradiente de inundação desde o nível mais próximo ao rio até o mais próximo a floresta não inundável adjacente. Para amostragem, foram instalados em cada área, transectos de 1 x 25 metros em parcelas de 25 x 25 metros. A coleta de dados foi realizada durante três anos (2015-2017) no período de seca. Ao longo da topografia na comunidade de plântulas das áreas amostradas foram avaliados os dados de fitossociologia, riqueza, diversidade, distribuição de gêneros e biomassa. Esses dados foram relacionados com os dias e altura de inundação por ano de acordo com o nível topográfico de cada área. A floresta de igapó do Rio Uatumã, após mais de trinta anos de construção da barragem apresenta diferenças nos padrões de regeneração da comunidade de plântulas ao longo de toda topografia, que podem ser irreversíveis. A diversidade de espécies foi reduzida nos níveis mais baixos da topografia, e apresentou acréscimo de espécies nas áreas mais altas. As plântulas da área Uatumã formaram três diferentes comunidades ao longo da topografia. Cada comunidade apresenta uma espécie dominante: Pouteria elegans (Sapotaceae) e as palmeiras Astrocaryum jauari e Attalea maripa. A alteração da inundação e da composição florística aumentam a biomassa de plântulas na área Uatumã em comparação com a área de pulso regular. Desta forma, esperamos que os resultados do presente estudo possam auxiliar nas decisões de conservação e manejo a longo prazo em florestas inundáveis afetadas por barragens hidrelétricas em planejamento ou processo de instalação na região amazônica.

Palavras-chave: alteração da inundação, biomassa, efeitos de barragem, floresta alagável, plântulas, regeneração.

xiii

Abstract

In the Amazon, the flooded forests are affected by frequent dam constructions for hydroelectric power plants (UHEs), which have altered the natural flood cycle affecting mainly the forests of igapó (flooded by rivers of black water). The vegetation downstream the Balbina Dam, built in 1987 in the Uatumã River, presents modifications in the structure, diversity and demographics of trees in relation to igapó forests with a regular flood pulse. The scarce studies in the region were performed with saplings and adult trees, however the seedling phase is the one that best responds to an environmental disturbance. Thus, the aim of this study is to verify how seedling regeneration is affected along the topographic gradient by changing the flood pulse of the Uatumã River, in an igapó forest downstream of the Balbina dam, comparing it with one or two igapó forests without interference by hydroelectric dam. The areas were compared at different topographic levels along the flood gradient from the level closest to the river to the closest to the adjacent non-flooded forest. For sampling, they were installed in each igapó forest, transects of 1 x 25 meters in plots of 25 x 25 meters. Data collection was performed during the dry season of the flood pulse for three years (2015-2017). Along the topography in the seedling community of the sampled areas, phytosociology, richness, diversity, genera distribution and biomass data were evaluated. These data were related to the days and height of flooding per year according to the topographic level of each area. The igapó forest of the Uatumã River, after more than thirty years of construction of the dam, presents differences in the regeneration patterns of the seedling community throughout the. topography, which can be irreversible. Species diversity was reduced at the lowest levels of topography, and species increased in the highest areas. The seedlings of the Uatumã area formed three different communities along the topography. Each community has a dominant species: Pouteria elegans (Sapotaceae) and the palm trees Astrocaryum jauari and Attalea maripa. The change in flooding and floristic composition increase seedling biomass in the Uatumã area compared to the regular pulse area. Thus, we hope that the results of the present study can assist in long-term conservation and management decisions in flooded forests affected by hydroelectric dams in planning or installation process in the Amazon region.

Keywords: flood change, biomass, dam effects, floodplain forest, seedlings, regeneration.

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Resumen

En la Amazonía, los bosques inundables se ven afectados por represas hidroeléctricas, que alteran el ciclo natural de inundación que afecta a los bosques de “igapó” (áreas forestales inundadas por ríos de aguas negras). La vegetación que se encuentra por debajo de la represa de Balbina, construida en 1987 en el río Uatumã, muestra cambios en la estructura, diversidad y demografía de los árboles en relación con los “igapós” con un pulso de inundación regular. Los pocos estudios en la región se han llevado a cabo con árboles juveniles y adultos, sin embargo, la fase de plántulas es la que mejor responde a una perturbación ambiental. Por lo tanto, el objetivo de este estudio es verificar cómo se ve afectada la comunidad de plántulas a lo largo del gradiente topográfico por la alteración del ciclo de inundación del río Uatumã, en un bosque de “igapó” en aguas abajo de la represa Balbina, comparándolo con uno o dos bosques de “igapó” sin interferencia por una represa hidroeléctrica. Las áreas se compararon en diferentes niveles topográficos a lo largo del gradiente de inundación, desde el nivel más cercano al río hasta el bosque adyacente no inundable más cercano. Para el muestreo, se instalaron transeptos de 1 x 25 metros en cada área en parcelas de 25 x 25 metros. El registro de los datos se realizó durante tres años (2015-2017) en la estación seca. Se evaluaron datos sobre fitosociología, riqueza, diversidad, distribución de género y biomasa de la comunidad de plántulas a lo largo de la topografía de las áreas muestreadas. Estos datos fueron relacionados con los días y la altura de las inundaciones por año de acuerdo con el nivel topográfico de cada área. El bosque de “igapó” del río Uatumã, después de más de treinta años de construcción de la represa, presenta diferencias en los patrones de regeneración de la comunidad de plántulas en toda la topografía, lo que puede ser irreversible. La diversidad de especies se redujo en los niveles más bajos de la topografía, y hubo un aumento de especies en las áreas más altas. Las plántulas en el área de Uatumã formaron tres comunidades diferentes a lo largo de la topografía. Cada comunidad tiene una especie dominante: Pouteria elegans (Sapotaceae) y las palmeras Astrocaryum jauari y Attalea maripa. La alteración de la inundación y la composición florística aumenta la biomasa de plántulas en el área de Uatumã en comparación con el área de pulso regular. De esta manera, esperamos que los resultados del presente estudio puedan ayudar en las decisiones de conservación y gestión a largo plazo de los bosques inundados afectados por represas hidroeléctricas en el proceso de planificación o instalación en la región amazónica.

Palabras clave: alteración de inundaciones, efectos de represas, biomasa, bosques inundables, plántulas, regeneración. xv

Sumário

Relação da Banca Julgadora...... ii Ficha catalográfica...... iv Sinopse...... v Dedicatória...... vi Agradecimentos...... vii Epígrafe...... xi Resumo...... xii Abstract...... xiii Resumen...... xiv Sumário...... xv Lista de tabelas...... xvii Lista de figuras...... xix Introdução Geral...... 23 Objetivos...... 27

Capítulo I...... 28

Thirty years after Balbina Dam: diversity and floristic composition of the 29 downstream floodplain forest, Central Amazon, Brazil...... Highlights...... 29

Abstract...... 30

Introduction...... 31

Material and Methods...... 33

Results...... 39

Discussion...... 46

Conclusions...... 50

Acknowledgements...... 51

References...... 51 xvi

Supplementary Material...... 60

Recommendations and suggestions...... 62

Capítulo II...... 63 River damming affects seedling communities of a floodplain forest in the 64 Central Amazon...... Abstract...... 65 Introduction...... 66 Materials and Methods...... 67 Results...... 71 Discussion...... 77 Conclusions...... 82 Acknowledgements...... 83 References...... 83 Supplementary Material...... 92

Capítulo III...... 98 Biomassa da comunidade de plântulas de uma floresta inundável a jusante de 99 barragem hidrelétrica na Amazônia Central ...... ……………………......

Resumo...... 100 Introdução...... 101 Materiais e Métodos...... 103 Resultados...... 108 Discussão...... 113 Conclusões...... 116 Agradecimentos...... 116 Referências...... 117 Material Suplementar...... 126 Síntese...... 137 Referências bibliográficas...... 139 Ata de Defesa...... 145 Ata de Qualificação...... 146 xvii

LISTA DE TABELAS

Capítulo I. Thirty years after Balbina Dam: diversity and floristic composition of the downstream floodplain forest, Central Amazon, Brazil

Table 1. The five families with the highest importance value index (IVI) in the forests along the

Uatumã and Abacate areas. HI = High-igapó and LI = Low-igapó; SA = Adults; SB = Saplings; and

SC = Seedlings. Fabac. = Fabaceae; Sapo. = Sapotaceae; Anac. = Anacardiaceae; Anno. =

Annonaceae; Arec. = Arecaceae; Mora. = Moraceae; Viol. = Violaceae; Phyll. = Phyllanthaceae;

Chrys. = Chrysobalanaceae; Lecyt. = Lecythidaceae; Myrt. = Myrtaceae; Rubi. = Rubiaceae; Bigno.

= Bignoniaceae; Ochna. = Ochnaceae; Melast. = Melastomataceae; Clusi. = Clusiaceae and Apocy. =

Apocynaceae…………………...... 42 . Table 2. Species with higher importance value index (IVI) in the forests along the Uatumã River. HI

= High-igapó and LI = Low-igapó; vegetation strata: SA (stratum A) = Adults; SB (stratum B) =

Saplings; and SC (stratum C) = Seedlings. RD = relative Density; RF = relative frequency; DoR = 43 relative dominance……………...... Table 3. Species with higher importance value index (IVI) in the forests along Abacate River. HI =

High-igapó and LI = Low-igapó; vegetation strata: SA (stratum A) = Adults; SB (stratum B) =

Saplings; and SC (stratum C) = Seedlings. RD = relative density; RF = relative frequency; DoR = 44 relative dominance………………………………………………………………………………..…….

Capítulo II. River damming affects seedling communities of a floodplain forest in the Central Amazon

Table 1. Location of the three igapó forests sampled: Uatumã, Abacate and Jaú. Conservation units:

“SDR” Sustainable Development Reserve and “PARNA” National Park. …………...... 68

Table 2. Genera with higher importance value index (VI) in the forests along the Uatumã, Abacate and Jaú areas. RD = relative density; RF = relative frequency and DoR = relative dominance……….. 73

Table 3. Dominant genera (set of the five genera with greater relative dominance – DoR in the three forests of igapó), flood days and number of individuals in three igapó forests: Uatumã, with the flood pulse altered by the Balbina dam; Jaú and Abacate, pristine areas with a regular flood pulse………… 75

xviii

Table S1. Families, genera and number of species found in the three igapó forests sampled according to flood days (above five individuals) in the areas of Uatumã Abacate and Jaú Rivers. Data from daily flood quotas provided by ANA (National Water Agency) were used: Of the Jatapu River from 2002 to

2016 (Abacate River); Manaus Harbor from 1974 to 1986 (Uatumã River) and Manaus Harbor from

1974 to 2017 (Jaú River)………………………………………………………………………. 94

Capítulo III. Biomassa da comunidade de plântulas de uma floresta inundável a jusante de barragem hidrelétrica na Amazônia Central

Tabela 1. Biomassa total (g) das cinco famílias mais representativas da comunidade de plântulas em uma floresta de igapó regulada por barragem hidrelétrica (Rio Uatumã) e uma floresta de igapó com pulso regular de inundação (Rio Abacate) na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Uatumã...... 109

Tabela 2. Valores da biomassa (g) acima e abaixo do solo de duas florestas de igapó na RDS

Uatumã: alterada por barragem hidrelétrica (Rio Uatumã) e não alterada (Rio Abacate). Nota: os valores se referem a ¼ do transecto de 1x25 metros...... 112

Tabela S1. Média anual de dias de inundação de cada área ao longo da topografia dos rios Uatumã e

Abacate. Dados fornecidos pela Agência Nacional das águas (sistema Hidroweb, 2019) entre os anos de 1991 a 2017. As marcas de inundação no tronco das árvores (2017) de cada parcela foram relacionadas com a altura dos rios Uatumã (Estação Cachoeira Morena) para área Uatumã e Negro

(Porto de Manaus) para área Abacate entre os anos de 1991 a 2017...... 126

Tabela S2. Dias de inundação entre os anos de 2015 a 2017 de cada parcela ao longo da topografia dos rios Uatumã e Abacate. Dados fornecidos pela Agência Nacional das águas (sistema Hidroweb,

2019) entre os anos de 2015 a 2017. As marcas de inundação no tronco das árvores (2017) de cada parcela foram relacionadas com a altura dos rios Uatumã (Estação Cachoeira Morena) para área

Uatumã e Negro (Porto de Manaus) para área Abacate...... 126

Tabela S3. Famílias e espécies da comunidade de plântulas de uma floresta de igapó com pulso de inundação alterado por barragem hidrelétrica (área Uatumã) entre os anos (2015-2017) em 12 parcelas ao longo do gradiente topográfico...... 127

Tabela S4. Famílias e espécies da comunidade de plântulas de uma floresta de igapó com pulso de inundação regular (área Abacate) entre os anos (2015-2017) em 12 parcelas ao longo do gradiente topográfico...... 132

xix

LISTA DE FIGURAS

Capítulo I. Thirty years after Balbina Dam: diversity and floristic composition of the downstream floodplain forest, Central Amazon, Brazil

Figure 1. Map of study areas. A) Brazil, with Amazonas state in highlight. B) Amazonas state and study areas. C) Location of the plots in the igapó forest on the banks of the Uatumã River and the

Abacate River in the Uatumã Sustainable Development Reserve downstream of the Balbina 34 hydroelectric dam. Images: SRTM satellite; Water bodies - earthexplorer.usgs.gov…………..………

Figure 2. A) Uatumã River before the construction of the Hydroelectric Balbina power plant and the expected flood area of the forest upstream after the closing of the dam (INPA/ELETRONORTE,

1983). B) Monthly flooding of the Uatumã River downstream dam in the periods before and after the

Balbina hydroelectric plant (Cachoeira Morena Station, ANA, Hidroweb system, 2018). C) Days of flooding, in the pre-dam and post-dam periods, of the igapó forest downstream of the dam in two 35 topographic quotas (High-igapó and Low-igapó)……………………………………………………… Figure 3. Estimated flood duration (days per year) in the subplots sampled in the igapó forests of the

Uatumã and Abacate Rivers, using the water marks on the tree trunks (2015 to 2017) and comparing with the quotas of the Negro River (Manaus Harbor) and Uatumã River (Cachoeira Morena Station), obtained from the Brazil National Water Agency (ANA, Hydroweb system, 2018)………………...… 36

Figure 4. Study areas: A) Igapó forest of Uatumã River, downstream of Balbina dam. B) High-igapó and C) Low-igapó of Uatumã River. D) Igapó forest of Abacate River. E) and F) High-igapó and low-igapó of Abacate River…………………………………………………………………………….. 37 Figure 5. Permanent plots and vegetation strata. Plots of the PELD-MAUA at the high and low levels of the topography of the igapó forests of the Uatumã River and the Abacate River, affected area and unaffected, respectively, by the Balbina hydroelectric dam. Within the plots, subplots of 25 x 25 meters were selected for vegetation sampling: "Adults" with DBH ≥ 10 cm (SA); "Saplings" between

DBH between 5 and 10 cm (SB) and "Seedlings" from 15 to 100 cm high (SC)……………………… 38

Figure 6. Richness estimated by rarefaction (solid curves) and extrapolation (dashed curves) based on sample size (a) and completeness (b), with corresponding 95% confidence intervals (shaded areas).

Numbers within parentheses indicate the coordinates of points in both graphs………………………... 40

Figure 7. Fisher's α diversity in the two areas of Uatumã SDR. Abacate area and Uatumã area. SA =

Adults; SB = Saplings and SC = Seedlings. The letters "a", "b", "c" and "d" show whether the values presented significant differences (Tukey test, p < 0.05) between strata……………………………….. 41 Figure 8. Number of species, genera and families found along three strata of vegetation: adults, juveniles and seedlings. Two igapó forests in two rivers at RDS Uatumã are compared: Uatumã

River, affected downstream by Balbina Dam and Abacate River with regular flood pulse……………. 45

Figure 9. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) using total number of individuals, at genus level, in each subplot of the sampled igapó forests: Uatumã and Abacate. Topographic level: low- igapó and high-igapó. The Uatumã area’s vegetation is divided into two groups according to 46 topographic levels, while the Abacate area’s vegetation did not form such clusters………………...… Figure S1. The photography shows the Balbina dam in the Uatumã River…………………………….. 60

Figure S2. Stress plot showing the relationship between observed dissimilarity and distance 60 represented by Non-metric multidimensional scaling analysis (NMDS)………………………………. Figure S3. Flowchart showing the processes that occur in the igapó forest with regular flood pulse in 61 the Abacate River…………………………………………………………………………………..……

Figure S4. Flowchart showing the processes that occur in the igapó forest with irregular flood pulse 61 due to the Balbina dam on the Uatumã River……………………………………………………….…..

Capítulo II. River damming affects seedling communities of a floodplain forest in the Central Amazon

Figure 1. a) Brazil with Amazonas state highlighted. b) Study areas in shades of orange (gradient color refers to altitude, the darker - higher altitude); c) The plot’s location in the igapó forest on the banks of the Jaú River in the PARNA Jaú (Jaú National Park – JNP) and d) Uatumã and Abacate

Rivers in the Uatumã Sustainable Development Reserve (SDR) downstream of the Balbina hydroelectric dam. Images: SRTM satellite; waterbodies - earthexplorer.usgs.gov…………………… 69

Figure 2. a) Plots of 25x25 meters with cross transects of 1x25 meters; b) Height measurement of the soil eudicotiledons up to the insertion of the leaf closest to the stem end – seedling from 15 to 100 cm high and c) Height measurement of palm trees – from the soil until the curvature of the highest and 69 open leaf in the median region of the limbo……………………………………………………………. Figure 3. Regression of the parameters of richness (3A) and dominance (3B) of genera (Berger-

Parker index) of the areas sampled according to the duration of the flooding in the plots…………….. 72

Figure 4. Distribution of the genera with a larger number of individuals in the seedling community along the flood gradient (topography) in three igapó forests of Uatumã, Abacate and Jaú rivers. The genus Attalea is exclusive to the Uatumã area, while Aspidosperma, Tovomita and Elvasia are genera 76 exclusive to the Abacate and Jaú areas……………………………………………………………….… Figure 5. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) relating flooding with the similarity of plots

(N = 38) of the three igapó forests Uatumã, Abacate and Jaú. The circles in NMDS show three groupings: two small separate groups with plots of the Uatumã area and a larger one comprising all 77 plots of the pristine areas and four plots of the Uatumã area………………………………………...…

xxi

Figure S1. Distribution of the 30 tree dominant genera according to the flood days per year in igapó forest with regular hydrological regime: A) Abacate River and B) Jaú River. The flood days were calculated using the flood height of the Jatapu River (for Abacate River – 2002 to 2016) and Negro

River (for Jaú River – 1974 to 2017) provided by the National Water Agency (ANA – Hidroweb

System 2018)………………………………………………………………………………………….... 92

Figure S2. Distribution of the 30 tree dominant genera according to the flood days per year in igapó forest with irregular hydrological regime. The flood days were calculated using the flood height

Negro River (for Uatumã River from the previous period to the Balbina Dam, when the Uatumã

River presented a regular flood pulse – 1974 to 1986) provided by the National Water Agency (ANA

– Hidroweb System 2018)……………………………………………………………………………… 93

(for Jaú River – 1974 to 2017; for Uatumã River from the previous period to the Balbina Dam, when the Uatumã River presented a regular flood pulse – 1974 to 1986) provided by the National Water

Agency (ANA – Hidroweb System 2018)……………………………………………………………… 94

Capítulo III. Biomassa da comunidade de plântulas de uma floresta inundável a jusante de barragem hidrelétrica na Amazônia Central

Figura 1. Mapa das áreas de estudo. A) Brasil, com destaque para a região amazônica brasileira. B)

Localização das parcelas na floresta de igapó, nas margens do rio Uatumã (azul) e do rio Abacate

(vermelho), na Reserva de Desenvolvimento Sustentável de Uatumã, a jusante da barragem 104 hidrelétrica de Balbina. Imagens: satélite SRTM; Corpos de água - earthexplorer.usgs.gov...... Figura 2. Parcelas de 25x25 metros com transectos cruzados de 1x25 metros. Medidas de altura de eudicotiledôneas: do solo até a inserção da folha mais próxima à extremidade do caule; medição da altura das palmeiras: do solo até a curvatura da folha mais alta e aberta na mediana região do limbo.

Foram amostradas plântulas de 15 a 100 cm de altura...... 107

Uatumã. A inundação foi estimada pela média anual dos dias de inundação entre os anos 1991-2017 dos rios Uatumã (para área Uatumã) e Negro (para área Abacate), os dados de inundação foram 110 fornecidos pela Agência Nacional de Águas (ANA, Sistema Hidroweb, 2019)......

xxii

Figura 4. Relação da biomassa total com a riqueza de espécies da comunidade de plântulas de duas florestas de igapó: com pulso regular de inundação (Rio Abacate), com pulso de inundação alterado pela barragem hidrelétrica de Balbina (Rio Uatumã). A inundação foi estimada pela média anual dos dias de inundação entre os anos 1991-2017 dos rios Uatumã (para área Uatumã) e Negro (para área

Abacate), os dados de inundação foram fornecidos pela Agência Nacional de Águas (ANA, Sistema 111 Hidroweb, 2019)......

Figura 5. Número de indivíduos da comunidade de plântulas de duas florestas de igapó na RDS 112 Uatumã: dos rios Uatumã e Abacate entre os anos 2015-2017......

Introdução Geral

Pelo menos 20% de toda a Bacia Amazônica pode ser classificada como áreas úmidas. Essa classificação inclui uma grande variedade de habitats naturais como margens de rios, florestas inundáveis, lagos, riachos, áreas pantanosas e cachoeiras (Junk & Howard-Williams, 1984). Na região, destacam-se as florestas inundáveis que cobrem extensas áreas ao longo dos grandes rios da Amazônia (Melack & Hess, 2010) e são importantes porque regulam o clima local, atuam na ciclagem de nutrientes, permitem o armazenamento de água, são fontes e sumidouros de elementos nos ciclos biogeoquímicos e servem de habitat para espécies endêmicas de plantas e animais (Junk, 1997; Junk et al., 2011; Piedade et al., 2013). Dificilmente existe outra região na Terra que seja influenciada pela água tão fortemente quanto a Amazônia, onde as condições de vida nos habitats sazonalmente inundados são bastante extremas (Kubitzki, 1989). O período de inundação pode durar um período de oito meses por ano com altura da água de até 10 metros (Junk & Piedade, 2010). Deste modo, as perturbações regulares das planícies de inundação levam a difíceis condições para o crescimento dos organismos desse ecossistema devido ao longo período de inundação com alta amplitude, rápidas mudanças de nível de água e até mesmo de seca (Waldhoff & Parolin, 2010). O termo “ATTZ” - aquatic/terrestrial transition zone foi proposto por Junk et al. (1989) para estas áreas que possuem alternância entre fase aquática e fase terrestre, favorecendo o desenvolvimento de adaptações em organismos aquáticos e terrestres devido ao pulso de inundação previsível e prolongado. As florestas sazonalmente inundáveis são conhecidas como “várzeas” e “igapós” (Prance, 1980; Sioli, 1985) e ocorrem em diferentes condições hidrológicas, químicas de água e solo (Junk et al., 2011). As “várzeas” ocorrem ao longo dos rios de água branca, com altas cargas sedimentares ricas em nutrientes, de origem andina ou pré-andina; as condições são favoráveis para o crescimento de plantas em relação a todos os aspectos de caracterização química do solo, onde há altas reservas de nutrientes, refletida por um elevado teor de nutrientes totais (Furch, 1997; Wittmann et al., 2010a). Enquanto os “igapós” são áreas inundáveis pelos rios de água preta ou pelos rios de água clara (Prance, 1980; Sioli, 1985) que drenam o escudo da Guiana Pré-cambriano, ou pelo escudo arcaico do Brasil Central respectivamente (Junk et al., 2011). O solo no igapó possui baixas reservas de nutrientes, exceto para o nitrogênio (Furch, 1997). Nos rios de água preta o pH possui valores entre 4-5, sua água é transparente, com pequenas quantidades de material em suspensão, mas com quantidades elevadas de ácidos húmicos que dão à água uma cor marrom-avermelhada (Junk et al., 2011). 24

Ao longo da evolução, as plantas desenvolveram um conjunto de características para sobreviver em condições estressantes de ambientes naturais, por meio de mecanismos adaptativos, como a tolerância e resistência (Chapin et al., 1993; Kumar et al., 2012). Desta forma, as florestas inundáveis da Bacia Amazônica são caracterizadas por elevados graus de espécies de árvores endêmicas, como resultado de fatores abióticos como o regime de inundação (Wittmann et al., 2010b; 2012). A duração das inundações nestas florestas tem um forte impacto na diversidade de espécies, nos padrões de distribuição das plantas e no nível de adaptação de árvores como resultado de longos períodos de evolução (Ferreira & Stohlgren, 1999; Junk & Piedade, 2010). Próxima ao rio nas topografias baixas, com o tempo de permanência da água maior, as florestas de “várzea baixa” são mais ricas em espécies endêmicas do que as florestas de “várzea alta” com o tempo de permanência da água menor, e onde portanto, mais provável a ocorrência de migrações contínuas de espécies entre áreas inundadas e as terras altas não inundadas, conhecidas como “terra firme” (Wittmann et al., 2010b). As espécies de árvores de floresta inundável desenvolveram uma grande diversidade de estratégias adaptativas, como: regulação de água e carbono sob graves deficiências de oxigênio do solo, aumento da condutância estomática, o potencial de água na folha e a fotossíntese líquida durante o período de inundação (Parolin et al., 2010) e a utilização de carboidratos como fonte básica de energia que são transferidos para as raízes durante a fase terrestre e dissimilados durante a fase aquática (Worbes, 1997). A fenologia de muitas espécies de árvores na planície de inundação da Amazônia também está ligada ao pulso de inundação (Wittmann & Parolin, 1999; Schöngart et al., 2002). A dispersão das sementes ao longo dos rios é realizada pela água, pelos peixes ou por ambos (Junk, 1989). Várias espécies de peixes podem desempenhar um papel importante na ecologia das florestas inundáveis pela dispersão de sementes, contribuindo para a colonização de árvores em novas áreas ao longo dos rios (Weiss et al., 2016) por meio da conectividade longitudinal – inundação da região a montante para a jusante do rio e por meio da conectividade lateral – inundação por meio do rio para planície de inundação (Ward, 1989). No entanto, as florestas inundáveis da Amazônia são afetadas por crescentes impactos ambientais causados pela expansão do desmatamento, poluição, erosão do solo, construção de hidrovias e barragens de hidrelétricas, que alteram suas funções naturais (Smith et al., 1991; Castello et al., 2013). A construção de grandes represas para a produção de energia hidrelétrica modifica o regime de inundações e afeta as planícies aluviais a montante e a jusante das barragens (Junk, 1997). Em 1983, o estudo intitulado “Aquatic Habitat in Amazonia” pelo pesquisador Wolfgang Johannes Junk, fez a seguinte previsão - “Nas próximas décadas, várias 25

usinas hidrelétricas serão construídas em alguns dos grandes afluentes da Amazônia, como: Porteiras no Rio Trombetas, Balbina no Rio Uatumã, Samuel no Rio Jamari e Babaquara no Rio Xingu. Não há dúvida que essas construções gigantescas afetem não apenas os rios diretamente envolvidos, mas também a ecologia de grandes áreas vizinhas”. A represa hidrelétrica no Rio Curuá-Una, inaugurada em 1977 no estado do Pará (Fearnside, 2005), foi a primeira instalada na Bacia Amazônica e após a barragem, a paisagem nas áreas adjacentes ao antigo leito do rio apresentava árvores mortas em decomposição devido a falta de retirada da vegetação (Junk et al., 1981). Após a construção de uma hidrelétrica, o pulso de inundação do rio passa a ser controlado pelas comportas da barragem (MME, 2007). Assim, o período pré e pós-barragem no rio Curuá-Una apresentou mudanças no nível da água (Junk et al., 1981). Após dez anos, em 1987, a Usina Hidrelétrica (UHE) de Balbina já instalada no Rio Uatumã (Fearnside 1989;1990), classificado como rio de água preta (conforme Sioli, 1985), repete o histórico de Curuá- Una e ameaça a floresta de igapó a jusante. Enquanto a vegetação a montante não foi retirada para o alagamento do Reservatório de Balbina e um cenário de árvores mortas em decomposição dominou a paisagem, e assim como Curuá-Una lançou toneladas de carbono na atmosfera, contribuindo com o aumento do efeito estufa (Fearnside, 1990; 2005). Além disso, Balbina inundou uma área maior que a prevista acima da barragem. Um inventário de árvores realizado pelo INPA/ELETRONORTE (1983) previa o alagamento de uma área de 165.400 hectares, no entanto, após o fechamento da barragem o alagamento envolveu uma área de 240.000 hectares (Fearnside, 1990). Na região amazônica, 277 barragens hidrelétricas estão planejadas para construção nas próximas décadas (Castello & Macedo, 2016). Os impactos de uma represa hidrelétrica envolvem a perda da conectividade lateral - do rio com a floresta inundável (Magilligan et al., 2003), assim como a perda da conectividade longitudinal, que interrompe a dispersão de sementes de espécies hidrocóricas, formando comunidades diferentes da região a montante para região a jusante do rio (Merritt & Wohl, 2006). Outros efeitos negativos na região a jusante são: a diminuição da amplitude do pulso de inundação (Junk & Nunes de Melo, 1990) e consequentemente a substituição da vegetação em áreas mais altas por espécies de áreas mais secas; extinção local de espécies que ocorrem naturalmente na região (Maingi & Marsh 2002; Bombino et al. 2014) e aumento da dominância de poucas espécies ao longo da topografia (Turner & Karpiscak, 1980). Apesar de mais de trinta anos após o fechamento da barragem de Balbina, estudos sobre o impacto da alteração do pulso de inundação no Rio Uatumã, ainda são limitados realizado a jusante da UHE. O primeiro deles, por Assahira et al. (2017) que avaliou a mortalidade de 26

Macrolobium acaciifolium (Fabaceae), uma espécie que apresentou alta mortalidade após o fechamento da barragem. Enquanto Resende et al. (2019) avaliou a massiva mortalidade de árvores nas cotas baixas da topografia; Lobo et al. (2019) verificou que há migração de espécies de terra firme nas cotas mais altas da floresta de igapó, onde a inundação é eventual e Neves et al. (2019) indicou que há indícios de incêndios na região devido ao aumento do período de seca. No entanto esses trabalhos não levam em consideração a fase de plântulas para auxiliar na compreensão dos impactos da barragem de Balbina na floresta de igapó do Rio Uatumã. A fase de plântulas que se inicia após a germinação da semente (Fenner, 1987) é o período do ciclo de vida inicial das árvores mais vulnerável a mortalidade diante um distúrbio. O estudo da comunidade de plântulas ao longo da topografia na floresta de igapó do Rio Uatumã pode trazer respostas dos efeitos da alteração do pulso de inundação provocado pela barragem a longo prazo para utilização em projetos de conservação dos rios ameaçados por construções hidrelétricas na Amazônia. Embora os estudos na região sejam limitados, eles sugerem que a composição, diversidade e demografia de plântulas das árvores tolerantes à alteração do pulso de inundação foram alteradas. Neste contexto, a presente tese dividida em três capítulos, comparou a comunidade de plântulas da floresta de igapó do Rio Uatumã com uma ou duas áreas prístinas, com pulso regular de inundação. No primeiro capítulo, discutimos os impactos a longo prazo sobre a diversidade e composição florística em diferentes estratos da vegetação - adultos, juvenis e plântulas em diferentes níveis da topografia: nível alto (NA) e nível baixo (NB) do igapó a jusante da barragem e o comparamos a uma área não afetada pela Barragem, no Rio Abacate. Já no segundo, investigamos a resposta da comunidade de plântulas na floresta de igapó, a jusante da barragem de Balbina, a comparando com duas áreas prístinas: um igapó às margens do Rio Abacate na mesma bacia de drenagem do Rio Uatumã e um igapó às margens do Rio Jaú, fora da bacia de drenagem do Rio Uatumã. Foram analisados padrões de riqueza, padrões de dominância e distribuição de gêneros nas comunidades de plântulas ao longo de um gradiente contínuo de inundação. No terceiro capítulo, avaliamos o recrutamento e a mortalidade de plântulas a jusante da barragem de Balbina comparando com a área Abacate durante três anos de amostragem, assim como os resultados de biomassa total e acima e abaixo do solo da comunidade de plântulas são relacionados à composição florística ao longo da topografia.

Objetivos

Geral

Investigar de que modo a alteração no pulso de inundação à jusante da barragem da Usina Hidrelétrica de Balbina, no Rio Uatumã, afeta a regeneração de plântulas ao longo do gradiente topográfico em floresta de igapó, comparando-a com uma ou duas áreas de igapó sem influência de barragem hidrelétrica.

Específicos

• Analisar os padrões de riqueza, dominância e distribuição de gêneros nas comunidades de plântulas da floresta do igapó ao longo de um gradiente contínuo de inundação em duas áreas de diferentes bacias hidrográficas com pulso regular de inundação (Rio Abacate e Rio Jaú) e compará-las à floresta de igapó com pulso de inundação alterado pela barragem de Balbina (Rio Uatumã) (Capítulo 1); • Determinar se a diversidade e a composição de espécies da comunidade de plântulas, juvenis e adultos entre níveis topográficos (NA – nível alto; NB – nível baixo) está relacionada com a alteração do pulso de inundação por barragem, comparando com uma área de pulso de inundação regular (Capítulo 2); • Avaliar a resposta interanual da regeneração, assim como a biomassa da comunidade de plântulas da floresta de igapó afetada durante mais de 30 anos pela barragem hidrelétrica de Balbina, resultantes da alteração do pulso de inundação (Capítulo 3).

Capítulo I Rocha, M., Assis, R.L., Piedade, M.T.F. et al. Thirty years after Balbina Dam: diversity and floristic composition of the downstream floodplain forest, Central Amazon, Brazil. Ecohydrology: 1-14. DOI: 10.1002/eco.2144

• • 29

Thirty years after Balbina Dam: diversity and floristic composition of the downstream floodplain forest, Central Amazon, Brazil

Short title: Diversity and floristic composition in a floodplain after dam, Amazon

Maíra da Rocha1,3 *, Rafael Leandro de Assis2,3, Maria Teresa Fernandez Piedade 1,3, Yuri

Oliveira Feitosa1,3, John Ethan Householder4, Guilherme Sousa Lobo3, Layon Oreste

Demarchi1,3, Bianca Weiss Albuquerque3, Adriano Costa Quaresma3, José Ferreira Ramos1,

Jochen Schöngart1,3 & Florian Wittmann1,3,4

1 National Institute for Amazonian Research (INPA), Department of Botany, Manaus, Amazonas, Brazil

2 Natural History Museum (NHM), University of Oslo (UiO), Norway

3 National Institute for Amazonian Research (INPA), MAUA Working Group, Manaus, Amazonas, Brazil

4 Department of Floodplain Ecology, Institute of Geography and Geoecology, Karlsruhe Institute for Technology (KIT), Germany

* Corresponding author: [email protected]

Highlights

• In the Amazon, dams alter the flood pulse of the river and affects the floodplains downstream, forming different tree communities along the topography.

• With the near-total absence of flooding in the high topography, the typical species of flooded environment were replaced by species from drier environments, increasing diversity.

• The extent of flooding in the low topography acted as a strong environmental filter, decreasing the diversity of species.

• The changes occurred in all vegetation strata within the topographic levels, from seedlings to adults.

Abstract

The construction of hydroelectric dams causes changes in the diversity and floristic composition of floodplain forests due to the irregularity of the hydrological regime in rivers downstream from the dams. In the Amazon Basin, plans for the construction of dams are threatening the igapós, forests flooded by blackwater rivers. In these floodplains, the distribution of tree species is synchronized with periodic flood events of the topographic gradient. Previous studies on the Balbina dam show an altered flood pulse downstream. This work discusses the potential long- term impacts on the diversity and floristic composition of an igapó downstream of the dam (Uatumã River) and compares it to an area unaffected by the dam (Abacate River). An evaluation of the vegetation strata—adults, saplings and seedlings—showed that for all strata, diversity was greater in the high-igapó (higher topographies) in the Uatumã area. This may be due to the near-total absence of flooding in the high-igapó and to the extent of flooding in the low-igapó (low topographies). Thus, in the Uatumã area, seeds of species typical of flooded areas cannot reach the high-igapó by water and, thus, tend to be replaced by upland forest species (mainly seedlings). In the low-igapó, the typical species have difficulty establishing. Therefore, the Uatumã vegetation forms two different communities, which does not occur in the Abacate area. These effects of the dam led to irreversible changes in the diversity and floristic composition across all strata throughout the entire topography in the downstream region.

Keywords: disturbances, floodplain, hydroelectric, hydrological cycle, regeneration, topography.

1. INTRODUCTION

Which species occur in a landscape is influenced by environmental disturbances, such as flooding (Huston, 1994), that act as an environmental filter and exert selective pressure on the plant community, driving natural selection (Keddy, 1992; Brice et al., 2016). The hydrological regime of a river connects its floodplains to sedimentary and biological systems (Hughes, 1997) and maintains species diversity, as organisms adapt to the perturbation regime over a range of spatiotemporal scales (Naiman et al., 1993). However, the hydrological connectivity of freshwater ecosystems makes them highly sensitive to anthropogenic impacts, such as those caused by dams (Castello et al., 2013), and the interrelationship between aquatic and terrestrial environments is complex. Hydroelectric dams affect forest areas larger than initially predicted and often cause irreversible changes in the hydrological cycle of rivers, resulting in cumulative and multi-scale environmental damage (Fearnside, 2003; Latrubesse et al., 2017; Cochrane et al., 2017). Their impacts include a reducing in the floristic similarity of species dispersed by water throughout the upstream and downstream regions (Andersson et al., 2000; Merritt & Wohl, 2006), and a decrease in the richness and diversity of plant formations adapted to seasonal water level fluctuations (Cunha & Ferreira, 2012). Monitoring hydroelectric dam construction through detailed studies can reduce future negative effects (Junk, 1979). However, some tropical developing countries lack protocols to guide dam construction, even when environmental impact assessments are mandatory, and studies are sometimes completed after construction is in progress (Winnemiller et al., 2016). In the Amazon region, 277 hydroelectric dams are planned for construction in the coming decades (Castello & Macedo, 2016), with large and small dams affecting mainly Brazil, Peru and Bolivia (Fearnside, 2014). Along the large Amazonian rivers, the vegetation of floodplain forests is synchronized with, and depends heavily on, the monomodal, regular, predictable and high-amplitude flood pulse throughout these ecosystems (Junk et al., 1989; 2014; Siebel et al., 1998). However, after construction of a hydroelectric dam, the flood pulse is controlled by the closing and opening of the dam’s floodgates—driven by the demand for electricity (MME, 2007)—which affects, among other properties, riverine connectivity. The lateral connectivity in natural riparian forest, between river channel and floodplain, and the longitudinal connectivity between the river’s upstream and downstream systems (Ward, 1989), are important by both ways for the dispersal of seeds by water and fish, contributing to the structure of plant communities and maintaining 32

the diversity and distribution of wetland vegetation along the Amazonian rivers (Gottsberger, 1978; Junk et al., 1989; Weiss et al., 2016). Amazonian floodplain forests are rich in tree species capable of surviving in extreme conditions, with flooding up to 10 meters deep over a period of eight months each year (Junk & Piedade, 2010). Plant adaptations that evolve under predictable hydrological conditions may be morphological and anatomical (De Simone et al., 2002; Haugaasen & Peres, 2005) or physiological (Worbes, 1997). The trees in these environments synchronize their phenology and germination with seasonal changes in the water level (Schöngart et al., 2002; Parolin et al., 2010; Ferreira et al., 2010). Furthermore, the species of that community are adapted to different periods of flooding throughout the topography (Wittmann et al., 2006; 2010). Thus, even a minimal variation in the flood duration and amplitude can have a great impact on the dynamic of these forests. Among the largest hydroelectric dams built in the Brazilian Amazon is the Balbina hydroelectric plant (UHB), damming the Uatumã River (Fearnside, 2015), the blackwater river that floods the floodplain forming igapó forests (Prance, 1978; Sioli, 1985). After the dam’s completion, in 1987 (Fearnside, 1989; 1990), the height and duration of flooding along the Uatumã River became unpredictable. Since then, flood duration and height have increased at the lower topographic elevations, the maximum water level has decreased at higher elevations, and, in some areas, the annual flood has ceased completely (Assahira et al., 2017; ANA, Hidroweb system, 2018). Flood duration impacts plant richness and composition and can reduce local diversity (Ferreira & Stohlgren, 1999), because the flood filter is stronger in lower elevations and weaker at higher ones; this is evident from changes in the igapó forest landscape downstream of Balbina. The few studies on downstream vegetation in the region recorded tree mortality in the lower topographic levels, where some areas have large dead Macrolobium acaciifolium (Fabaceae) extensions, a flood-tolerant tree species (Assahira et al., 2017; Resende et al., 2019). Conversely, the highest level of topography now lacks periodic floods, allowing the invasion of species from the adjacent upland forest (terra firme; Pires & Prance, 1985), i.e., species less adapted to floods (Lobo et al., 2019). Despite the importance of floodplain ecosystems, there is scant information regarding the regeneration and establishment of species typical of igapó forest wetlands in the stretch downstream of the hydropower dam or elsewhere. Studying the composition of the plant strata, including seedlings and saplings along the topography, can further our understanding of the conservation status and the dynamics and patterns of species diversity in flooded forests 33

(Ferreira & Parolin, 2011; Ferreira & Stohlgren, 1999). Thus, the present study aimed to evaluate the diversity and floristic composition in different vegetation strata of the igapó forest along the topographic gradient downstream of the Balbina dam. To that end, we compared two igapó forest areas in the same hydrographic basin: one area in which the flood pulse has been altered by the dam (Uatumã River), and another nearby and similar habitat in which the flood pulse is regular (Abacate River). The following questions were answered with their respective hypotheses: (a) Is there a difference in the diversity patterns between the vegetation strata and the topographic levels of the Uatumã area in relation to the Abacate area? In the Uatumã area, for all vegetation strata, the reduction of flooding at high dimensions of the topography allows the establishment of species from non-seasonally flooded areas, increasing diversity. On the other hand, increased flooding in the low levels of the topography in the Uatumã area act as an environmental filter and reduce species diversity, compared to the low levels of the topography in the Abacate area. (b) Do the patterns of floristic composition with the regular flood pulse allow the Abacate area to have more flood-tolerant species along the topographic gradient, relative to the Uatumã area? The Abacate area has more flood-tolerant species, because in the Uatumã area, the increase in flooding in the low levels of topography is a stronger environmental filter for the seedling stratum in relation to adults. While at the highest levels of topography, the seedlings of flood- tolerant species must compete with drier-environment species.

2. MATERIAL AND METHODS

2.1. Study area

The study, conducted in 2015–2016, focused on two flooded igapó forests located in the same drainage basin in the Central Amazon (Amazonas): one igapó forest is on the Uatumã River, downstream of the Balbina dam, and the other is on the Abacate River, which runs adjacent to the Uatumã and is not affected by the hydropower plant. The distance between the two areas is approximately 37 km in a straight line, and both are located in the Uatumã Sustainable Development Reserve (Uatumã SDR) (IDESAM, 2012) (Figure 1). The Uatumã and Abacate are blackwater rivers surrounded by igapó forests and adjacent upland forests. The Uatumã River is the main river traversing the Uatumã SDR, stretching about 180 km in length (Amazonas, 2009). The entire hydrographic basin of the Uatumã River is located within the state of Amazonas, and its drainage area covers 70,600 km². The Abacate River 34

borders the Uatumã SDR and is considered one of the main tributaries of the Uatumã River (IDESAM, 2009a; 2009b). The floristic composition of adult trees shares some species between the two study areas, such as Leptolobium nitens Vogel (Fabaceae), Crudia amazonica Spruce ex Benth. (Fabaceae), Eschweilera tenuifolia (O. Berg) Miers (Lecythidaceae) and Mabea nitida Spruce ex Benth. (Euphorbiaceae).

FIGURE 1. Map of study areas. A) Brazil, with Amazonas state in highlight. B) Amazonas state and study areas. C) Location of the plots in the igapó forest on the banks of the Uatumã River and the Abacate River in the SDR - Uatumã Sustainable Development Reserve downstream of the Balbina hydroelectric dam. Images: SRTM satellite; Water bodies - earthexplorer.usgs.gov.

2.2. River hydrology and topographic levels

Despite the regularity of the flood pulse of large Amazonian rivers (Junk et al., 1989), annual flooding of undisturbed floodplain forests varies among systems (Ward & Stanford, 1995). However, based on data provided by the Brazil National Water Agency (ANA, 35

Hidroweb system, 2018) for the years 1974 to 2017, the hierarchical classification of Junk et al. (2014)—monomodal, predictable, long-lasting and high-amplitude flood pulse—applied to the Uatumã igapó forest prior to, but not after, the dam’s construction. For the Abacate igapó forest, though, the classification continues to apply. Currently, the flood regime of the Uatumã River, and consequent flooding of the igapó forests, is controlled by the floodgates of the Balbina hydroelectric power plant (Fearnside, 1989; MME, 2007) (Figure S1) and made the flood regime unpredictable and irregular. The dam was predicted to flood an area of 165,400 hectares (INPA/ELETRONORTE, 1983) (Figure 2). However, after the dam was closed, Balbina flooded about 240.000 ha of rainforest (Fearnside, 1990).

FIGURE 2. A) Uatumã River before the construction of the Hydroelectric Balbina power plant and the expected flood area of the forest upstream after the closing of the dam (INPA/ELETRONORTE, 1983). B) Monthly flooding of the Uatumã River downstream dam in the periods before and after the Balbina hydroelectric plant (Cachoeira Morena Station, ANA, Hidroweb system, 2018). C) Days of flooding, in the pre-dam and post-dam periods, of the igapó forest downstream of the dam in two topographic quotas (High-igapó and Low-igapó).

The flooding mean in each sampled area was obtained by observing flood marks imprinted on the tree trunks between the years 2015 to 2017, using the average of three marks per subplot, 36

indicating the maximum level of the river (in days per year) in the year preceding the study. The recorded values were correlated with the daily quotas (ANA - Brazil National Water Agency) of the rule of the rivers Negro (Manaus Harbor) and Uatumã (Cachoeira Morena Station) (Figure 3). The topographic levels of the studied forests were classified following Adis (1984) according to the flood period: ‘high’ for forests in the high topography near to non- flooded forest, and ‘low’ for forests in the low topography near to the river. Thus, the topographic levels of each igapó forest in this study were classified as either “low-igapó” or “high-igapó” (Figure 3).

FIGURE 3. Estimated flood duration (days per year) in the subplots sampled in the igapó forests of the Uatumã and Abacate Rivers, using the water marks on the tree trunks (2015 to 2017) and comparing with the quotas of the Negro River (Manaus Harbor) and Uatumã River (Cachoeira Morena Station), obtained from the Brazil National Water Agency (ANA, Hydroweb system, 2018).

The low-igapó had a mean flood duration of 160.52±5.20 days per year for subplots in the Uatumã area (1974 to 1986 – Pre-dam), and 127.75±6.66 days per year for subplots in the Abacate area (1974 to 2017). High-igapó had an average flood duration of 31 days per year in the Uatumã area (1974 to 1986 – Pre-dam), and 61.61±13.72 days in the Abacate area (1974 to 2017). The flood duration in the pre-dam period was estimated by adding 95 cm to the water level in the high-igapó and subtracting 104 cm from the water level in the low-igapó, according to the hydrological alterations (Figure 4) of the Uatumã River after dam construction, as proposed by Assahira et al. (2017).

FIGURE 4. Study areas: A) Igapó forest of Uatumã River, downstream of Balbina dam. B) High-igapó and C) Low-igapó of Uatumã River. D) Igapó forest of Abacate River. E) and F) High-igapó and low-igapó of Abacate River.

2.3. Floristic Inventory

We used the permanent plots of the project PELD-MAUA (Long-Term Ecological Research Program of the Ecology, Monitoring and Sustainable use of Wetlands group) in the two sampled areas, high and low-igapó. Each plot in the Uatumã igapó forest is 50 x 200 m (1 ha), and each plot in the Abacate igapó forest is 50 x 100 m (0.5 ha) (Figure 5). We sampled two plots per topographic level at two different points along the Abacate River because the forest areas are smaller than those along the Uatumã River, that has only one point with one plot per topographic level (Figure 5). Within these plots, which were divided into subplots (25 x 25 m), we sampled adult plants (stratum A – SA) (DBH ≥ 10 cm) and saplings (stratum B - SB) (DBH from 5 cm to 10 cm). Within the subplots, two cross-transects of 1 x 25 meters were also established for sampling seedlings (stratum C – SC) (15 to 100 cm height). In the Uatumã and Abacate areas, we considered four subplots at each level (high and low-igapó) (total of eight subplots for each area). The sample units of adult and sapling trees are the subplots of 25 x 25 m (totaling 0.25 ha), and the sample units of seedlings are the cross-transects of 1 x 25 m (totaling 0.0196 ha) (Figure 5). 38

FIGURE 5. Permanent plots and vegetation strata. Plots of the PELD-MAUA at the high and low levels of the topography of the igapó forests of the Uatumã River and the Abacate River, affected area and unaffected, respectively, by the Balbina hydroelectric dam. Within the plots, subplots of 25 x 25 meters were selected for vegetation sampling: "Adults" with DBH ≥ 10 cm (SA); "Saplings" between DBH between 5 and 10 cm (SB) and "Seedlings" from 15 to 100 cm high (SC).

Data from adult and sapling vegetation were provided by the PELD-MAUA database. All the individuals of the three vegetation strata (SA, SB and SC) were marked and numbered. The plants of all sampled strata were identified in loco whenever possible, with the aid of a parataxonomist. Adult and saplings plants that were difficult to identify were collected for further identification at the INPA herbarium. Seedlings that were difficult to identify in field were photographed for further identification by the same parataxonomist. The families of the identified species were assigned according to the Angiosperm Phylogeny Group IV (APG IV, 2016).

2.4. Data analysis

In order to test if the sample effort is representative, we used a curve of rarefaction and extrapolation (Chao & Jost, 2012) based on number of species by number of sampled 39

individuals. To calculate the diversity, we used Fisher's alpha-diversity coefficient (α Fisher) (Fisher et al., 1943). To investigate the effect of vegetation strata (adults, saplings and seedlings), topographic levels (high and low-igapó) and areas (Uatumã and Abacate), Linear Mixed Models (LMM) were used, with interaction between topographic levels and areas. The subplots area was used as the random factor with effect on the strata. Subsequently, a contrast matrix based on Tukey- contrasts for variables was constructed, then we performed Tukey's all-pair comparisons. The differences were accepted as significant different when p < 0.05. For structural analysis of the vegetation, we calculated the relative Density (RD), relative Frequency (RF), relative Dominance (RDo) and Importance Value Index (IVI) of species (Curtis & McIntosh, 1951; Souza & Soares, 2013). The Family Importance Value (FIV) was also calculated for each family (Mori et al., 1983). To evaluate the floristic similarity patterns between each topographic level, we performed a Non-metric Multidimensional Scaling (NMDS), based on the Bray-Curtis dissimilarity index. The suitability of the ordination for interpretation was evaluated by the stress value (Clarke, 1993), running with two dimensions (k = 2). The analysis was based on genera abundance matrices, constructed using the total number of individuals in each subplot, for each area, topographic level and vegetation stratum. An Analysis of Similarity (ANOSIM) was performed to examine significant differences in genera composition between the two igapó forests. All statistical analyzes were performed in the R program (R Core Team, 2018) using the “vegan” (Oksanen et al., 2018), “iNEXT” (Hsieh et al., 2019), “lme4” (Bates et al., 2019), “lsmeans” (Lenth, 2016) and “multcomp” (Hothorn et al., 2019) packages.

3. RESULTS:

3.1. Patterns of diversity

The rarefaction curves and extrapolation of species-richness estimates showed that an asymptote could not be fully reached for Uatumã high and low igapó and Abacate high and low-igapó. However, the estimate sampling completeness (88% - Uatumã high-igapó; 98% Uatumã low igapó; 92% Abacate high-igapó; 96% Abacate low-igapó) as a function of sample coverage showed was very close to the extrapolated value, considering a sampling completeness of 100% (Figure 6).

FIGURE 6. Richness estimated by rarefaction (solid curves) and extrapolation (dashed curves) based on sample size (a) and completeness (b), with corresponding 95% confidence intervals (shaded areas). Numbers within parentheses indicate the coordinates of points in both graphs.

When comparing different levels in the same area, independent of the stratum, we observed comparatively greater variation in the richness (Figure 6) and α diversity based on Linear Mixed

Models (LMM) (Marginal R2 = 0.209 and Conditional R2 = 0.784) between subplots in Uatumã area than between subplots in Abacate area. However, when we evaluated the areas separately, the low-igapó diversity was lower in affected area, while the opposite was observed for high- igapó (greater diversity in affected area). The Tukey multiple comparison test indicate that no significant difference exists between the vegetation strata (adults, saplings and seedlings) within each topographic level (high and low-igapó) of either areas, or between the same strata between the two areas. In Uatumã area, however, all high-igapó vegetation strata differ from all the low igapó strata; such differentiation does not occur in unaffected area (Figure 7).

FIGURE 7. Fisher's α diversity in the two areas of Uatumã SDR. Abacate area and Uatumã area. SA = Adults; SB = Saplings and SC = Seedlings. The letters "a", "b", "c" and "d" show whether the values presented significant differences (Tukey test, p < 0.05) between strata.

3.2. Patterns of Floristic composition

A total of 3,864 individuals were sampled in both areas, with 174 morphotypes distributed among 47 families and 149 genera. Fabaceae was the most important family for both high and low-igapó. Sapotaceae and Lecythidaceae were also important in the two sampled areas. The five families with the highest FVI in adults of Uatumã area low-igapó totaled 77%, and in adults of Abacate area low-igapó, 61%. In seedlings and saplings of low-igapó, the values are more discrepant—84% for both in Uatumã area, and 63% (saplings) and 64% (seedlings) for those with the highest FVI in Abacate area (Table 1).

TABLE 1. The five families with the highest importance value index (IVI) in the forests along the Uatumã and Abacate areas. HI = High-igapó and LI = Low-igapó; SA = Adults; SB = Saplings; and SC = Seedlings. Fabac. = Fabaceae; Sapo. = Sapotaceae; Anac. = Anacardiaceae; Anno. = Annonaceae; Arec. = Arecaceae; Mora. = Moraceae; Viol. = Violaceae; Phyll. = Phyllanthaceae; Chrys. = Chrysobalanaceae; Lecyt. = Lecythidaceae; Myrt. = Myrtaceae; Rubi. = Rubiaceae; Bigno. = Bignoniaceae; Ochna. = Ochnaceae; Melast. = Melastomataceae; Clusi. = Clusiaceae and Apocy. = Apocynaceae.

Uatumã High-igapó Low-igapó SA SB SC SA SB SC Family FIV Family FIV Family FIV Family FIV Family FIV Family FIV Fabac. 65.10 Fabac. 43.93 Arec. 76.79 Sapo. 73.12 Sapo. 97.77 Sapo. 156.46 Sapo. 36.54 Mora. 33.58 Mora. 35.07 Phyll. 57.12 Myrt. 84.76 Myrt. 41.87 Anac. 36.39 Viola. 22.03 Fabac. 34.31 Chrys. 37.90 Rubi. 26.98 Lecyt. 21.08 Anno. 20.04 Anac. 18.17 Viol. 21.57 Lecyt. 33.62 Bigno. 21.11 Chrys. 17.16 Arec. 18.19 Anno. 17.39 Sapo. 16.25 Fabac. 29.25 Chrys. 20.52 Fabac. 14.95 Σ 1 - 5 176.26 Σ 1 - 5 135.10 Σ 1 - 5 183.99 Σ 1 - 5 231.01 Σ 1 - 5 251.14 Σ 1 - 5 251.52 Σ 6 - 26 123.74 Σ 6 - 25 164.90 Σ 6 - 26 116.01 Σ 6 - 10 68.99 Σ 6 - 8 48.86 Σ 6 - 11 48.48

Abacate High-igapó Low-igapó SA SB SC SA SB SC Family FIV Family FIV Family FIV Family FIV Family FIV Family FIV Chrys. 69.41 Myrt. 60.18 Ochna. 80.32 Sapo. 54.72 Fabac. 53.35 Ochna. 57.15 Fabac. 55.09 Fabac. 49.47 Fabac. 68.20 Fabac. 48.59 Ochna. 48.32 Clusi. 42.03 Lecyt. 33.63 Chrys. 29.14 Arec. 40.10 Lecyt. 36.47 Lecyt. 42.03 Fabac. 38.23 Myrt. 23.99 Laura. 24.86 Chrys. 25.67 Ochna. 24.38 Sapo. 25.25 Lecyt. 31.61 Sapo. 16.53 Lecyt. 17.43 Melast. 11.07 Chrys. 18.28 Myrt. 21.05 Apocy. 23.05 Σ 1 - 5 198.65 Σ 1 - 5 181.08 Σ 1 - 5 225.36 Σ 1 - 5 184.44 Σ 1 - 5 190 Σ 1 - 5 192.07 Σ 6 - 22 101.35 Σ 6 - 22 118.92 Σ 6 - 17 74.64 Σ 6 - 21 115.56 Σ 6 - 17 110 Σ 6 - 18 107.93

The five species with the highest IVI in Uatumã area high-igapó total 27.64% (saplings) and 38.97% (seedlings), and in low-igapó, 61.78% (adults) and 83.74% (saplings) (Table 2). In Abacate area, the values are less discrepant—the five species with the highest IVI in high and low-igapó total 38.91% (saplings) and 56.69% (seedlings), respectively (Table 3).

TABLE 2. Species with higher importance value index (IVI) in the forests along the Uatumã River. HI = High- igapó and LI = Low-igapó; vegetation strata: SA (stratum A) = Adults; SB (stratum B) = Saplings; and SC (stratum C) = Seedlings. RD = relative Density; RF = relative frequency; DoR = relative dominance.

UATUM Ã HI LI SA SA RD RF DoR IVI RD RF DoR IVI Tapirira guianensis 17.2 3.70 17.41 12.80 Pouteria elegans 34.68 8.16 25.66 22.83 9 Pentaclethra sp. 7.52 3.70 9.63 6.95 Amanoa oblongifolia 25 8.16 26.41 19.86 Attalea maripa 4.51 3.70 4.48 4.23 Mabea nitida 7.66 6.12 6.02 6.60 Trichilia sp. 6.02 3.70 2.84 4.19 Handroanthus barbatus 5.65 8.16 5.72 6.51 Naucleopsis sp. 4.51 4.94 1.72 3.72 Leptolobium nitens 2.42 8.16 7.35 5.98 Σ 1 - 5 31.89 Σ 1 - 5 61.78 Σ 6- 60 68.11 Σ 6 - 17 38.22 SB SB RD RF DoR IVI RD RF DoR IVI Eschweilera 6.94 4.44 8.10 6.50 Pouteria elegans 42.86 23.53 42.41 36.27 amazonica Tapirira guianensis 8.33 2.22 8.05 6.20 Myrcia grandis 39.29 23.53 32.98 31.93 Rinorea racemosa 6.25 4.44 7.05 5.92 Amaioua longifolia 5.36 11.76 9.13 8.75 Trichilia micrantha 5.55 3.33 6.19 5.03 Handroanthus barbatus 3.57 11.76 5.03 6.79 Protium decandrum 4.17 4.44 3.35 3.99 Couepia paraenses 3.57 11.76 4.44 6.59 Σ 1 - 5 27.64 Σ 1 - 5 90.33 Σ 6- 58 72.36 Σ 6 – 8 9.67 SC SC RD RF DoR IVI RD RF DoR IVI Attalea maripa 42.9 3.77 20.68 22.45 Pouteria elegans 75.86 12.90 75.86 54.88 0 Rinorea sp. 4.73 3.77 4.08 4.20 Eugenia sp. 11.45 12.90 11.45 11.93 Clarisia sp. 2.07 2.83 7.47 4.12 Eschweilera tenuifolia 6.21 12.90 6.21 8.44 Piper sp. 3.85 3.77 4.74 4.12 Couepia sp. 0.83 9.68 0.83 3.78 Pouteria sp.2 5.03 3.77 3.46 4.08 Eugenia sp.2 2.34 6.45 2.34 3.71 Σ 1 - 5 38.97 Σ 1 - 5 82.74 Σ 6 - 59 61.03 Σ 6 - 16 17.26

TABLE 3. Species with higher importance value index (IVI) in the forests along Abacate River. HI = High-igapó and LI = Low-igapó; vegetation strata: SA (stratum A) = Adults; SB (stratum B) = Saplings; and SC (stratum C) = Seedlings. RD = relative density; RF = relative frequency; DoR = relative dominance.

ABACATE HI LI SA SA RD RF DoR IVI RD RF DoR IVI Licania macrophylla 18.99 3.57 26.4 16.33 Pouteria pachyphylla 11.58 5,13 10.25 8.98 Myrcia fallax 10.06 2.38 35.30 5.91 Elvasia calophyllea 12.63 3,85 9.31 8.60 Eschweilera cf. 4.47 3.57 4.64 4.23 Couratari cf. 5.79 3.85 11.91 7.18 albifloraOcotea aciphylla 3.35 3.57 4.49 3.81 Manilkaratenuicarpa bidentata 5.79 3.85 9.59 6.41 Crudia amazonica 3.91 3.57 2.88 3.45 Swartzia polyphylla 3.16 2.56 10.69 5.47 Σ 1 - 5 33.73 Σ 1 - 5 36.64 Σ 6 - 61 66.27 Σ 6 - 42 63.36 SB SB

RD RF DoR IVI RD RF DoR IVI Myrcia amazonica 12.19 2.94 14.9 10.03 Elvasia callophylla 19.44 4.41 21.10 14.98 Eugenia cupulata 12.19 5.88 511.5 9.89 Eschweilera albiflora 11.11 4.41 9.58 8.37 Aniba panurensis 12.19 5.88 10.48 9.51 Myrcia grandis 9.72 5.88 8.83 8.14 Licania macrophylla 5.69 4.41 5.834 5.31 Couratari tenuicarpa 8.33 5.88 7.99 7.40 Crudia amazonica 3.25 4.41 4.87 4.18 Luehea speciosa 6.25 5.88 6.68 6.27 Σ 1 - 5 38.92 Σ 1 - 5 45.16 Σ 6 - 46 61.08 Σ 6 - 40 54.84 SC SC RD RF DoR IVI RD RF DoR IVI Elvasia sp 47.30 6.15 29.6 27.71 Elvasia sp 32.03 6.45 21.43 19.97 Swartzia polyphylla 3.17 3.08 914.8 7.04 Tovomita sp 9.47 4.84 28.92 14.41 Astrocaryum sp 5.08 4.62 10.38 6.69 Himatanthus sucuuba 9.47 6.45 9.55 8.49 Licania macrophylla 2.54 3.08 7.819 4.48 Eschweilera sp 11.98 6.45 6.93 8.45 Swartzia sp 3.49 3.08 5.47 4.01 Unonopsis sp 7.24 4.84 4.04 5.37 Σ 1 - 5 49.93 Σ 1 - 5 56.69 Σ 6 - 41 50.07 Σ 6 - 32 43.31

Within Uatumã area, the richness of morphotypes in high-igapó (160 spp.) was higher than in low-igapó (39 spp.). The 160 species or morphotypes in high-igapó represented 92 genera and 37 families, while in the low-igapó, the 39 species represented 27 genera and 12 families (Figure 8). Of the 636 individuals recorded in high-igapó, the species with the highest number of individuals was Attalea maripa (Aubl.) Mart. (Arecaceae), with 151 individuals—6 in adults and 145 in seedlings strata; this species was not recorded in saplings. We recorded a higher number of individuals in low-igapó, despite its lower species richness compared to high-igapó. Of the 992 individuals registered in all the evaluated strata of low-igapó, 657 (64.11%) were Pouteria elegans (A. DC.) Baehni (Sapotaceae). 45

FIGURE 8. Number of species, genera and families found along three strata of vegetation: adults, juveniles and seedlings. Two igapó forests in two rivers at RDS Uatumã are compared: Uatumã River, affected downstream by Balbina Dam and Abacate River with regular flood pulse.

In Abacate area, we found 117 species or morphotypes in high-igapó and 88 species in low-igapó (Figure 8). Of the 612 individuals sampled in high-igapó, the highest number belonged to the genus Elvasia spp., with 142 individuals—3 in saplings and 139 in seedlings. In low-igapó, the genus Elvasia spp. again presented a higher number of individuals—of 696 individuals sampled, 166 belonged to Elvasia spp., with 115 of them in seedlings. In Uatumã area, the communities established in high-igapó differ from those in low-igapó. In unchanged area, the high and low-igapó share a larger number of species, including Swartzia polyphylla and a morphotype of the genus Elvasia, which are among the species with the highest IVI (Tables 2 and 3).

3.3. Floristic similarity of vegetation between topographic levels

The Non-Metric Multidimensional Scaling (NMDS) analysis (R2 = 0.78; stress = 0.21) (Figure S2) showed a clear compositional distinction of genera between Uatumã and Abacate areas, as indicated three well-defined groups (Figure 8). The ANOSIM test indicated significant dissimilarity between these groups (p < 0,05; R = 0.6284). There was no well-defined separation between the different vegetation strata within each topographic level, in the two sampled areas (p = 0.94). However, for the Uatumã area, the analysis shows that the floristic community in all 46

strata of high-igapó has low similarity with the floristic community in all strata of low-igapó, the two communities being relatively distinct (p<0,05). While for the Abacate area, the analysis shows that the floristic community in all strata has high similarity in the high and low-igapó forming just one community (Figure 9).

FIGURE 9. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) using total number of individuals, at genus level, in each subplot of the sampled igapó forests: Uatumã and Abacate. Topographic level: low-igapó and high-igapó. The Uatumã area’s vegetation is divided into two groups according to topographic levels, while the Abacate area’s vegetation did not form such clusters.

4. Discussion

4.1. Diversity between areas and topographic levels

In the two sampled areas, the alpha diversity did not differ significantly between the vegetation strata within each topographic level; it did differ significantly, however, between the low levels of the two areas. At high elevations, species richness was higher in Uatumã area than in Abacate area, but the difference in the diversity was not significant. On one hand, the 47

predictable monomodal flood pulse of the Abacate River, and the periodic flooding of its forest at high elevations allowed the establishment of plants with morphological, physiological and phenological adaptations to flooding (Junk, 1989; Schöngart et al., 2002; Parolin et al., 2003). On the other hand, dams affect hydrochory by reducing peak flows and hence dispersal capacity (Nilsson et al., 2010) and thus the riverine plant communities typical of flooded areas were not able to reach the high-igapó in the Uatumã area due to the suppression of the flood. Thus, the construction of the dam in Uatumã area may have altered the lateral connectivity of the river stretch downstream, reducing seed migration, an important phenomenon that contributes to high habitat diversity in floodplains (Ward et al., 1999; Ward & Stanford, 1995; Shafroth et al., 2016). At the high level of the Uatumã area, we found species that tend to colonize drier, non- flooding environments, such as those recorded by Lobo et al. (2019) in the surrounding upland forest or “terra firme”, i.e. non-flooded forest. In the Amazon, upland forests have greater species diversity than the flooded forests (Prance, 1979; Haugaaseen & Peres, 2005). Thus, the proximity of the adjacent upland forest, associated with a lack of regular flooding, tends to increase the diversity in all evaluated strata at the high level of the Uatumã area. There, we observed generalist species, which are able to inhabit the two environments at the transition between the flooded forests and the surrounding upland forest (Wittmann et al., 2006). The seedlings of flood-adapted species at the high-igapó of the Uatumã area must now compete for resources with upland and generalist species. The change in vegetation downstream of a hydroelectric dam was also observed by Maingi & Marsh (2002) on the Tana River, Kenya, where the hydrological regime of the pre-dam period changed in the post-dam period, affecting the inundation pattern in the flooded forest. In another study, Bombino et al. (2014) investigated the effects of hydropower dams in Italy and observed that, due to the local extinction of plant species, the riparian environment downstream from dams tended to assume a more terrestrial character. In that study, the flood duration decreased significantly in the highest areas, favoring tree species tolerant of drier conditions. The significantly lower diversity in Uatumã low-igapó compared to Abacate low- igapó may have resulted from the obstruction of access of some dispersers. Such obstruction would have strongly affected the low-igapó in Uatumã area, because its plant community structure and the maintenance of its riparian diversity depend on the migration of seeds and fruits of plant species by hydrochory and ichthyochory along the river and throughout the floodplain (Kubitzki, 1989; Ward & Stanford, 1995; Hyslope & Trowsdale, 2012). Other factors that may have reduced the diversity in Uatumã area include the increase in height and 48

duration of flooding, which can lead to a decrease in anoxia tolerance (Crawford, 1992; Parolin, 2001) and the loss of flood pulse predictability (Assahira et al., 2017). These factors may have even eliminated some species adapted to lower elevations, favoring only the few capable of surviving, germinating and establishing their seedlings. The Balbina Dam affected the diversity of the igapó forest in Uatumã area, along the entire topographic gradient, by reduction of floods events at high elevations and increasing flooding at the low elevations, demonstrating that the river dynamics of flooding play an important role in maintaining diversity in riparian environments, as postulated by Ward et al. (1999).

3.3. Floristic composition in vegetation strata

In the Abacate area, where the flood pulse is regular, only Elvasia sp. (Ochnaceae) is dominant among seedlings at both the high and low levels. Moreover, because the flooding of the Abacate River reaches both low and high-igapós, the two levels of the Abacate area share more genera - 62.5% (total 72 genera, sharing 45) than those of the Uatumã area -11.21% (total 107 genera, sharing 12). In the seedling stratum of Abacate high-igapó, one of the species with the highest IVI is Swartzia polyphylla (Fabaceae), which is dispersed by water (Williamson et al., 1999). In Uatumã area’s high-igapó, the new hydrological regime provides favorable conditions for the dominance of Attalea maripa (Arecaceae) in the seedling stratum. This species of palm tree is very common in the upland forest and is usually found both in non-flooded habitats and in periodically flooded soils (Cavalcante, 1996; Aguiar, 2015; Carim, 2016; Arlacón & Peixoto, 2007) and it doesn’t not require water for dispersal (Miranda & Rabelo, 2008). A reduction in the number of hydrochorous species in the Uatumã area may be due to the loss of water connectivity throughout the floodplain (Junk, 1993; Pringle, 2003; Shafroth et al., 2016), which prevents seeds from reaching the higher elevations (high-igapó). Despite the greater number of species in Uatumã area than in Abacate area, in the high- igapó, some species typical of igapó forests were found only in small numbers in all vegetation strata in Uatumã area high-igapó as well as low-igapó. Of the species frequently found in high densities in the adult stratum, we recorded only one individual of Licania heteromorpha among saplings and no individuals of Sacoglottis guianensis among saplings or seedlings, despite these two species frequently being found in floristic surveys of igapó forests—e.g., by Montero et al. (2012) along the Negro River, and by Aguiar in the Jaú River. 49

The flood’s enhanced filtering effect differentially selected species within the low-igapó of the Uatumã area. Such filtering can be an important limiting factor in the distribution of trees in flooded forests, for which seedling establishment is considered more important than the flood tolerance of adult individuals (Junk, 1989). We found that the species Pouteria elegans and Amanoa oblongifolia dominated the adults, corroborating the results obtained by Ferreira (1997) in igapó forests seasonally flooded by the Jaú River in Central Amazonia. However, Amanoa oblongifolia was not found in the saplings and seedlings within the low-igapó of the Uatumã area. Similarly, we did not observe the species Handroanthus barbatus in the seedling stratum, despite finding it among adults and saplings. Contrary to our expectation, Leptolobium nitens was not found among adults, even at the genus level, despite being a common species at low elevations of floodplains (Wittmann et al., 2010). Therefore, there are indications that, because of prolonged flooding, the seedlings of these species can no longer successfully establish at this topographic level of the Uatumã area. In addition, in the low-igapó of the Uatumã area, the current flood conditions have increased mortality in adult trees at the lowest topographic levels, even among flood-adapted species (Assahira et al., 2017; Resende et al., 2019). This may explain the greater floristic similarity observed between adults and seedlings, probably caused by greater establishment of highly tolerant species that can survive the increased flooding. With increased flooding, few species are able to establish and develop; one of them is Pouteria elegans (Sapotaceae), found in all three strata and predominant in the low-igapó of Uatumã area, where it withstands more than 250 days of flooding. This finding corroborates the results of Wittmann et al. (2004), which show that P. elegans persists at low elevations in forest flooded by white-water, or “várzea”, in a water column with a submersion period of up to 240 days per year. A study conducted by Maurenza et al. (2009) on seedlings of Pouteria glomerata, found naturally in várzeas of the Amazon, show that long-term flooding affects the species’ metabolism but not its mortality, unlike most other species in Uatumã area, low-igapó, where the costs of adapting flood tolerance outweigh the benefits of persisting in the habitat. Thus, in Uatumã area, the suppression of flood regularity affected the entire plant community, from seedlings to adult individuals, along the topography. Consequently, plant community composition in low-igapó, where flooding is intense, is determined by the propagule flow by flooding; in high-igapó, where flooding is less frequent, the competition for resources may be determinant, as postulated by Rooney & Bayley (2013). This contrasts with the natural patterns observed in Abacate area, where the flood pulse remains the driving force regulating 50

the diversity and composition of the plant community in the floodplain (Junk et al., 1989) (Figures S3, S4).

3. CONCLUSIONS

The igapó forest downstream of the Balbina hydroelectric plant has undergone significant changes in flood pulse, altering the plant community. In areas where flooding has been drastically reduced, species typical of flooded forests have been replaced, especially at the seedling stage, by species of non-seasonally flooded environments. At the other extreme, drastic population decline and even local extinction has occurred among species in the areas where flooding is prolonged. In the higher topographies, competition with generalist and upland forest species has impaired the establishment of the typical species of environments subject to flooding, while in the lower topographies the increase in flooding and its action as an environmental filter has impeded the establishment of vegetation, even the typical species of flooded areas recorded only in the adult stratum. In addition to the effect of prolonged flooding, the igapó forest downstream of Balbina may be affected by the loss of lateral connectivity between topographically distinct regions (high and low-igapó), caused by the absence of the flood factor. This may have also contributed to the high floristic dissimilarity between plant communities in the two topographic extremes (high and low-igapó) of this area. Drastic and sudden changes in this flood-species synchrony have catastrophic effects throughout the entire area affected by the dam. We expect, therefore, that downstream of hydroelectric dams in the Amazon, local extinction will be high for species typical of flooded forests, throughout the entire topographic gradient.

DATA AVAILABILITY STATEMENT

The data that support the findings of this study are available on request from the corresponding author. The data are not publicly available due to privacy or ethical restrictions.

CONFLICT OF INTEREST

We declare no conflict of interest.

ACKNOWLEDGEMENTS

The first author thanks to technicians and field helpers; and to the riverine communities; the supported through funding from Amazonas State Research Support Foundation (FAPEAM) for scholarship; INCT-ADAPTA (Brazilian Ministry of Science, Technology and Innovation - CNPq; Science Foundation of the Amazon State - FAPEAM), the project PELD/MAUA (Ecologia, Monitoramento e Uso Sustentável de Áreas Úmidas Amazônicas) (Grant No. FAPEAM - 015/2016; Grant n° CNPq - 441590/2016-0), and the German-Brazilian ATTO- Project, supported by the Federal Governments (grant number MCTI/FINEP 1759/10, grant number BMBF 01LK1602F) - financing and logistical assistance for fieldwork; German Academic Exchange service (DAAD) (Forschungskurzstipendien - Kurzstipendien/Research Grants - Short-Term Grants, 2017 (57314023) program - financial assistance. These results are part of the first author’s doctoral thesis in Botany at the National Institute of Amazonian Research (INPA), Manaus, Brazil.

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WEBSITES

Earth Explorer. (2018). USGS – science for a changing world. http:// earthexplorer.usgs.gov. Accessed December 2018. 60

SUPPLEMENTARY MATERIAL

FIGURE S1. The photography shows the Balbina dam in the Uatumã River (by M. M. Pombo).

FIGURE S2. Stress plot showing the relationship between observed dissimilarity and distance represented by Non-metric multidimensional scaling analysis (NMDS) 61

FIGURE S3. Flowchart showing the processes that occur in the igapó forest with regular flood pulse in the Abacate River.

FIGURE S4. Flowchart showing the processes that occur in the igapó forest with irregular flood pulse due to the Balbina dam on the Uatumã River. 62

Recommendations and suggestions

To mitigate the negative effects on the vegetation in the area downstream of the Balbina Dam, part of the dam must be released as suggested by Richter & Thomas (2007). The release of Balbina Dam, in part, would reduce excessive flooding at low topography level and could reach the largest elevations of the floodplain. In addition, it would allow the increase of the flow of propagules of the flood-tolerant species from the region upstream of the dam. However, further studies on the floristic composition should be carried out in the region above the dam to evaluate this possibility after 30 years of construction of the Balbina hydroelectric power plant. Future studies can be performed in the region with different levels of topography with resistant species and those that are not established in the seedling phase. Our study can serve as a basis for incorporating information of these species on phylogenetic relationships, as well as the phenological, physiological and anatomical adaptations, which led the tree community of the area affected by a dam to present different patterns of diversity and floristic composition in relation to the area with regular flood pulse.

Richter, B.D. & Thomas, G.A. (2007). Restoring Environmental Flows by Modifying Dam Operations. Ecology and Society 12(1): 12. [online] URL: http://www.ecologyandsociety.org/vol12/iss1/art12/

Capítulo II Rocha, M., Feitosa, Y.O., Wittmann, F., Piedade, M.T.F., Resende, A.F. & Assis, R.L. River damming affects seedling communities of a floodplain forest in the Central Amazon. Acta Botanica Brasilica. 34 (1): 192-203. January-March 2020. DOI: 10.1590/0102-33062019abb0263

Original Article

River damming affects seedling communities of a floodplain forest in the Central Amazon

Maíra da Rocha 1,2* (ORCID – 0000-0002-8587-5943)

Yuri Oliveira Feitosa 1,2 (ORCID – 0000-0001-7961-2779)

Florian Wittmann 1,2,4 (ORCID – 0000-0001-9180-356X)

Maria Teresa Fernandez Piedade 1,2 (ORCID – 0000-0002-7320-0498)

Angélica Faria de Resende 1,2 (ORCID – 0000-0002-9875-1122)

Rafael Leandro de Assis 2,3 (ORCID – 0000-0001-8468-6414)

* Corresponding author: [email protected]

1 Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Departamento de Botânica, Av. André Araújo, 2.936, Petrópolis, 69067-375, Manaus, AM, Brazil

2 Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Grupo MAUA, Av. André Araújo, 2.936, Petrópolis, 69067-375, Manaus, AM, Brazil

3 University of Oslo (UiO), Natural History Museum (NHM), Blindern, 0318, P.O. Box 1172, Oslo, Norway

4 Karlsruhe Institute for Technology (KIT), Department of Floodplain Ecology, Institute of Geography and Geoecology, Josefstraße 1, 76437, Rastatt, Baden-Württemberg, Germany

Abstract

The flood pulse of black water rivers in the Amazon basin determines the composition of species along the flood gradient in igapó forests. The Balbina dam, built on the Uatumã River, has altered the flood pulse and caused changes in the floristic composition of adult trees throughout the downstream area. There is a lack of studies on how communities of seedlings in igapó forests respond to changes in the flood pulse. This study investigates the response of seedling communities in the igapó forest downstream the Balbina dam and compares it with two pristine areas. The areas were sampled with transects of 1x25 m within 36 plots (25x25 m) along the flood gradient. Richness and dominance were calculated by simple regression and ordination analyses. The pristine areas had the same pattern of richness, dominance and genera distribution along the flood gradient. However, the affected Uatumã area formed different groups of genera by NMDS analysis, which divided them along the flood gradient with significantly increased dominance of three genera. The insertion of the Balbina dam resulted a loss of lateral and longitudinal connectivity for the Uatumã River, and the alteration to seedling communities may alter the future landscape of downstream igapó forests.

Keywords: dams, environmental stress, flood gradient, floodplain, hydrologic cycle, seedlings, tropical rivers

Introduction

Plans to build hydroelectric power plants in the Amazon include dozens of large dams and more than a hundred smaller ones. If these plans take place, a large number of Brazilian pristine wetlands will be severely affected (Winemiller et al. 2016), as it occurs in rivers already dammed such as the Uatumã (Fearnside 2014), a black-water river bordered by seasonal floodplain or igapó forests (Prance 1980; Sioli 1985). The Balbina hydroelectric power plant (HPP) was constructed more than thirty years ago on the Uatumã River and flooded about 240,000 ha of tropical forest (Fearnside 1990). Studies of the igapó forest along the course of the Uatumã River downstream of the dam indicated changes in richness and dominance of some species in the area. A study with juvenile trees in the igapó downstream of the dam showed that poorly flood-adapted species of the adjacent upland forest started to colonize the higher topographic levels, substituting the typical species of the flooded environments (Lobo et al. 2019). On the other hand, one of the tree species that dominates the low topographic levels, Macrolobium acaciifolium (Worbes et al. 1992), showed high mortality in the low levels of the igapó forest downstream the Balbina dam (Assahira et al. 2017). Moreover, the seedlings can be considered as the developmental stage most vulnerable to mortality in the face of an environmental disturbance (Fenner 1987; Pratt et al. 2014; Melo et al. 2015) even though this has not yet been directly addressed. Has the richness and floristic composition of seedling communities of the igapó forest downstream the Balbina dam changed throughout the entire topographic gradient? Along large Amazonian rivers, the major force controlling the biota of river floodplains is the presence of a regular and predictable flood pulse, defined by Junk et al. (1989) as the annual shift between aquatic and terrestrial phases. However, more important than flood tolerance in adult individuals is seedling establishment, which is the critical phase determining the success of floodplains colonization is seedling establishment (Junk 1989). The investigation of floodplain forest seedlings helps to understand the mechanisms that determine the floristic composition and diversity, as well as the dispersal of species within the different flood levels (Zagt 1964; Ferreira 1997; Wittmann & Junk 2003; Ferreira et al. 2010). Floristic studies of adult individuals in Amazonian floodplain forests show that some species may present higher values of dominance at different flood levels of igapó forests, such as Amanoa oblongifolia (Phyllanthaceae) and Aldina latifolia (Fabaceae) (Ferreira 1997).

In response to alternation between aquatic and terrestrial phases, the seedlings from Amazonian floodplains have adaptations both to the stress of submersion and to drought (Parolin et al. 2003; 2010; Parolin 2010). During the dry period, many seedlings start colonizing low-lying areas, but are then eliminated during the following flood period. A successful establishment of a seedling at the lowest level of their habitats is only possible in prolonged low-water periods or in periods of several consecutive dry years, which allows seedlings to reach a size that enables them to survive (Junk 1989). However, the construction of the Balbina dam changed the regularity and predictability of the flood pulse downstream the Uatumã River; the flooding duration has risen up to 290 days per year with an increase of 105 cm in the lower topographies, while in the higher topographies of the igapó forest the flood height had a mean decrease of 95 cm (National Water Agency ANA 2018; Assahira et al. 2017). There is still a lack of knowledge about the impacts caused in the seedling communities throughout the entire area after the Balbina dam construction; this type of study could serve to build basic information on the floristic composition of an igapó forest after a dam; besides, there are no studies of seedling communities under a regular flood pulse in a continuous topographic gradient. Despite the regularity of the flood pulse of large Amazonian rivers (Junk et al. 1989), the annual inundation of undisturbed floodplain forests presents variability between systems (Ward & Stanford 1995). Also, species composition may vary according to the position along the flood gradient, along different river sections and between river basins (Wittmann et al. 2010a). Therefore, this study analyses patterns of richness, parameters of dominance and distribution of genera in the igapó forest seedling communities along a continuous flood gradient in two areas of different river basins with regular a flood pulse and compares it the disturbed flood regime as altered by the Balbina dam (Uatumã River). The following hypotheses were tested: i) The patterns of richness, dominance and distribution of genera in the pristine areas differ from the area affected by the dam due to alteration of the flood pulse; ii) Dominant genera distribute along the flood gradient both in pristine and altered areas, but dominance is higher in the affected area, since few genera can establish under the modified hydrological regime.

Materials and methods

Study area and flood gradient The study was carried out during the terrestrial period of 2015 and 2016, in three central Amazonian igapó forests: (1) downstream of the Balbina dam, on the Uatumã River (Uatumã 68

area), (2) on the Abacate River, an adjacent river to the Uatumã without the influence of a hydroelectric dam (Abacate area) and (3) on the Jaú River (Jaú area) (Tab. 1) (Fig. 1).

Table 1. Location of the three igapó forests sampled: Uatumã, Abacate and Jaú. Conservation units: “SDR” Sustainable Development Reserve and “PARNA” National Park.

igapó Forests Conservation Units Coordinates Uatumã Uatumã SDR 2°13’26.7” S 59°3’18.2” W Abacate Uatumã SDR 2°10’02.7” S 58°43’28.0” W Jaú PARNA Jaú 1°54’6.9” S 61°27’31.7” W

According to the hydrological data from 1974-2017 provided by the National Water Agency (ANA 2018), all selected areas presented a monomodal predictable flood pulse: long duration and high amplitude (Junk et al. 2014). The flooding regime of the Uatumã River, and consequently that of the associated igapó forests, is under floodgate control of the Balbina hydroelectric power plant (Fearnside 1989; MME 2007). According to the data provided by ANA (2018), in the period after the dam construction the low water levels increased by 104 cm compared to pre-dam period, whereas the high-water levels declined by 95 cm. The pristine area within the same watershed of the Uatumã River is located on the Abacate River, which is one of the main tributaries of the Uatumã and is located on the edge of the Uatumã SDR (IDESAM 2009a; b). The Jaú area is also pristine, however located outside the Uatumã River basin (Melack & Hess 2010).

Sampling of seedling communities

In the three sampled areas, cross transects were installed in 2015 (1x 25 m = 0.0625 ha) within plots of 25x25 m (Fig. 2A), along a continuous topographic gradient, totaling 36 plots (N = 36): 12 in the Uatumã area (0.75 ha); 12 in the Abacate area (0.75 ha) and 12 in the Jaú area (0.75 ha). The total area sampled in the three forests was 2.25 ha. In the Uatumã and Abacate areas, the research team also utilized the permanent plots of the PELD-MAUA project (Long-Term Ecological Research Program of the Ecology, Monitoring and Sustainable use of Wetlands group).

Figure 1. A. Brazil with Amazonas state highlighted. B. Study areas in shades (gradient color refers to altitude, the darker - higher altitude); C. The plot’s location in the igapó forest on the banks of the Jaú River in the PARNA Jaú (Jaú National Park – JNP) and d) Uatumã and Abacate Rivers in the Uatumã Sustainable Development Reserve (SDR) downstream of the Balbina hydroelectric dam. Images: SRTM satellite; waterbodies - earthexplorer.usgs.gov.

Figure 2. A. Plots of 25x25 meters with cross transects of 1x25 meters; B. Height measurement of the soil eudicotyledons up to the insertion of the leaf closest to the stem end – seedling from 15 to 100 cm high and C. Height measurement of palm trees – from the soil until the curvature of the highest and open leaf in the median region of the limbo.

Seedlings between 15-100 cm in height were measured from the ground to the apex of the last leaf (eudicotyledons; Mendes-Rodrigues et al. 2011) and, for palm trees, from the ground 70

to the median region of the upper expanded leaf limbo (adapted from Mendes-Rodrigues et al. 2011 and Ewulo et al. 2015) (Fig. 2B, C). The seedlings were identified by a parataxonomist in loco; and when the identification was not possible, they were photographed for further identification by the same parataxonomist in the INPA herbarium. All specimens were identified until the genus level. The names were confirmed on the websites: Tropicos (tropicos.org) and in the Flora of Brazil (floradobrasil.jbrj.gov.br). Botanical families were checked and listed according to the Angiosperm Phylogeny Group IV (APG IV 2016).

Flood gradients

The average flood in each sampled area was obtained by means of the flood marks printed on the tree trunk (four means per plot), referring to the maximum level of the river level during the last high-water period (in days per year). The values recorded in the field were correlated with the daily water levels (ANA 2018) of the Negro River scale (Manaus Harbor), to estimate the flooding days of the Uatumã in the period before the dam (1975 - 1986) and Jaú Rivers (1975-2017). The daily water levels of the Jatapu River were used to estimate the flood days of the Abacate River (2001-2017). Thus, the topographic levels of the three igapó forests sampled were classified according to the flood duration of each plot, forming a continuous gradient from 25 to 204 flood days per year. According to the data provided by ANA, in the period before the dam (1975 - 1986), the amplitude of the Uatumã River reached a maximum of 35 cm and, in the period after the dam (1991 – 2017), presented an amplitude of up to 160 cm. This lack of predictability may have principally altered the intermediate topography (between high and low quotas), where flooding ceased to become a continuous event.

Data analysis

The parameters of genera richness, number of individuals, and the Berger-Parker dominance index, (d), were calculated for each plot. This index expresses the proportional relation of the most abundant species (d= Nmax/ N), where Nmax in this study is the number of individuals in the most abundant genera (Berger & Parker 1970; Magurran 2004). Subsequently, a linear regression was performed to investigate how flooding and sampled areas affect floristic composition in the continuum gradient. To verify the significance of the flood 71

on the number of individuals and richness, the Pearson correlation coefficient (r) was evaluated. Variance analysis (ANOVA) was used for the comparison of species dominance between areas. For structural analysis of the vegetation, we calculated the relative abundance (RA), relative frequency (RF), relative density (RD), relative dominance (DoR) and importance value index (VI) of the genera and families (Curtis & McIntosh 1951). To analyze the floristic composition, a non-metric multidimensional scaling (NMDS) was performed based on genus abundance matrices, using the total number of individuals in each plot, topographic level, and area. The suitability of ordination for the interpretation was assessed by means of the STRESS value (Standard Residuals sum of squares). The Bray-Curtis dissimilarity index was also applied. An Analysis of Similarity (ANOSIM) was performed to examine significant differences in genera composition between the igapó forests. Statistical calculations were processed in the software R (R Development Core Team 2018) with the Vegan package (Oksanen et al. 2018) and Betapart (Baselga et al. 2018).

Results

Richness and dominance patterns according to the flood gradient

A total of 3,654 individuals was sampled, belonging to 106 genera and 43 families. The sampled areas present richness of 69, 53 and 50 genera in the igapó forests of the Uatumã, Abacate and Jaú rivers, respectively. Richness was negatively correlated with flooding in all sampled areas: as flooding decreased, richness increased. Most plots at Uatumã area have low species richness, compared to the pristine areas (Fig. 3A, B). The Berger-Parker dominance index was positively correlated with flooding and the Uatumã area had higher dominance values (Fig. 3C, D).

Figure 3. Regression of the parameters of richness (A, B) and dominance (C, D) of genera (Berger-Parker index) of the areas sampled according to the duration of the flooding in the plots.

The Pearson correlation coefficient (r) between the sampled areas was not significant between flood days and the number of individuals r = - 0.01 (p > 0.05) but presented negative correlation between flood days and richness r = - 0.74 (p < 0.05). The ANOVA test of the comparison of species dominance between the areas revealed no significant difference between the Jaú and Abacate areas (p = 0.15), as well as between the Uatumã and the Jaú (p = 0.12), but there was a highly significant difference between the Uatumã and the Abacate (p = 0.001). The similar value of RD in the pristine areas was presented for the genera Elvasia (38.16) and Pouteria (35.12), in the Abacate and Jaú areas respectively. The total importance value (VI) for the 10 dominant genera of pristine areas was similar: 67.58 % for Abacate and 68.61 % for Jaú, while in the Uatumã area it was higher with 76.65 %. Furthermore, in the Uatumã area, the dominance values were discrepant with those from the 73

pristine areas, with the Astrocaryum genus having a high RD value (98.40 %) while the other genera (out of a total of 69) totaling 1.6 %; whereas in the Abacate and Jaú areas, Astrocaryum presented RD of 2.91 % and 3.57 %, respectively (Tab. 2).

Table 2. Genera with higher importance value index (VI) in the forests along the Uatumã, Abacate and Jaú areas. RD = relative density; RF = relative frequency and DoR = relative dominance.

UATUMÃ Family Genera RD RF DoR VI 1. Arecaceae Astrocaryum 44.01 2.60 98.40 48.34 2. Sapotaceae Pouteria 25.68 6.49 0.07 10.75 3. Euphorbiaceae Mabea 4.89 4.55 0.82 3.42 4. Myrtaceae Eugenia 5.11 4.55 0.02 3.22 5. Arecaceae Attalea 6.50 2.60 0.08 3.06 6. Fabaceae Inga 3.32 5.19 0.26 2.92 7. Lecythidaceae Eschweilera 2.06 3.25 0.001 1.77 8. Violaceae Rinorea 0.72 2.60 0.02 1.11 9. Piperaceae Piper 0.58 2.60 0.02 1.07 10. Moraceae Clarisia 0.36 2.60 0.03 0.99 Σ 11 - 69 6.77 62.97 0.28 23.35 Total 100 100 100 100

ABACATE Genera RD RF DoR VI 1. Ochnaceae Elvasia 38.16 6.45 25.57 23.39 2. Fabaceae Swartzia 6.79 4.84 13.01 8.22 3. Clusiaceae Tovomita 4.56 4.30 13.83 7.56 4. Lecythidaceae Eschweilera 7.18 5.91 5.16 6.09 5. Chrysobalanaceae Licania 6.02 5.91 5.31 5.75 6. Apocynaceae Himatanthus 4.08 4.84 4.78 4.57 7. Annonaceae Unonopsis 4.08 3.76 2.35 3.39 8. Myrtaceae Eugenia 2.33 4.84 2.82 3.33 9. Melastomataceae Mouriri 1.65 4.30 2.32 2.76 10. Fabaceae Calliandra 2.04 3.76 1.75 2.52 Σ 11 - 53 23.11 51.08 23.09 32.42 Total 100 100 100 100

JAÚ Genera RD RF DoR VI 1. Sapotaceae Pouteria 35.12 8.59 24.15 22.62 2. Clusiaceae Tovomita 3.57 3.13 28.22 11.64 74

JAÚ 3. Euphorbiaceae Mabea 4.61 2.34 11.48 6.15 4. Apocynaceae Aspidosperma 5.50 2.34 9.33 5.73 5. Fabaceae Tachigali 7.44 5.47 2.53 5.15 6. Fabaceae Swartzia 5.51 5.47 1.44 4.14 7. Lecythidaceae Eschweilera 4.32 5.47 1.66 3.81 8. Myrtaceae Eugenia 3.27 4.69 2.85 3.60 9. Arecaceae Astrocaryum 3.57 3.13 2.12 2.94 10. Melastomataceae Mouriri 2.23 3.91 2.36 2.83 Σ 11 - 50 24.85 55.47 13.85 31.39 Total 100 100 100 100

Effect of the flood gradient and genera distribution

The distribution of the most dominant genera in the three areas shows that the majority are generalist, occurring all along the entire flood gradient, except for Attalea (Arecaceae), at higher topographic level and exclusively of the Uatumã area. The genera Aspidosperma (Apocynaceae), Tovomita (Clusiaceae) and Elvasia (Ochnaceae) were only recorded in pristine areas (Tab. 3, Fig. 4). Despite the difference in flood amplitude between the pristine areas, the number of shared genera is higher than the number of shared genera to the Uatumã area (Figs. S1, S2; Tab. S1 in supplementary material). Non-metric multidimensional scaling (NMDS) shows that the distance between the plots within each area had a genus change of the seedling community with the flood gradient. In pristine areas the zonation is gradual, and the plots are floristically close to the Uatumã area that is divided into different communities (Fig. 5). The ANOSIM test indicated significant dissimilarity between these groups (p < 0.05; R = 0.4345). The agglomeration of the plots of all sampled areas (N = 36) in the NMDS formed three groups. The largest group, with the lowest floristic similarity, shows that the floristic composition of the Jaú area forms a grouping with floristic similarity between Abacate and Uatumã areas. Four plots of the Uatumã area was floristically similar with Jaú area, mainly due to the dominance of Pouteria in low topographies. The NMDS also presented a smaller subgroup of plots within the Uatumã area, one of them being the grouping of the highest topographies, (25 flood days); this is mainly due to the dominance of the genus Attalea, neither found in the other plots of the Uatumã area, nor in the pristine areas. 75

The last subgroup, most floristically similar, show the highest similarity between plots within the Uatumã area, due to the dominance of the Astrocaryum genus. The plot with the longest flood time per year (204 days), located in the Jaú area, is floristically distant from the other plots (Fig. S3 in supplementary material). The STRESS value of the non-metric multidimensional scaling (NMDS) analysis was 0.2, allowing for interpretation of the results (Clarke 1993).

Genera Flood days Number of Individuals Uatumã Abacate Jaú Attalea 25 145 0 0 Swartzia 25 to 196 1 57 37 Eschweilera 25 to 196 23 69 29 Pouteria 25 to 196 262 17 236 Licania 25 to 196 7 63 14 Eugenia 25 to 204 74 28 22 Tachigali 28 to 164 1 10 50 Mabea 25 to 193 108 8 31 Aspidosperma 28 to 111 0 11 37 Tovomita 28 to 196 0 56 24 Astrocaryum 46 to 196 1020 31 24 Elvasia 50 to 196 0 369 16

Figure 5. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) relating flooding (50 to 200 days of annual flood) with the similarity of plots (N = 36) of the three igapó forests Uatumã, Abacate and Jaú. The NMDS shows three small groups referring to plots in the Uatumã area.

Discussion

Richness and dominance patterns according to the flood gradient

The genera richness in the seedling community in the three sampled areas, in general, increases as the flooding decreases, corroborating the results obtained for adult trees of flooded forests of the Brazilian Amazon by Ferreira (1997), Wittmann & Parolin (2005) and Assis et al. (2015). The increase in richness, as well as the distribution of genera along the gradient, is due to the different adaptations of the species in relation to fruiting, flowering, germination, establishment and survival of seedlings that are strongly synchronized to height and duration of the flood pulse (Parolin 2002; Haugaasen & Peres 2005; Ferreira et al. 2010; Oliveira- Wittmann et al. 2010). 78

On the other hand, the genera richness in the Uatumã area is less in the low and intermediate levels than in the pristine areas. Germination and survival of seedlings subjected to reduced levels of oxygen in the soil are factors that may have decreased the richness of genera perceived in the lower levels. During germination in the community located within the low topographies of the floodplain forest, the seedling emergence period and cotyledon opening require a longer time in relation to the seedlings at topographic higher levels (Parolin 2002). Studies conducted by Melo et al. (2015) show that in a period of 20 to 115 days, some species of flooded forest are able to germinate and produce seedlings under water, but that others do not survive such prolonged floods. While the difference in tolerance to anoxia between species can be long or short-term, when an organic soil is flooded, the available oxygen is quickly exhausted through metabolism by organisms that use oxygen (Piedade et al. 2010; Parolin 2012). Thus, at the low levels, the seedling community was subjected to a decrease in the terrestrial phase and a longer period of flood days, presenting a lower richness of genera. This was also observed in the lower topographic dimension of the Jaú igapó forest, as demonstrated in the NMDS analysis. In the intermediate levels of the Uatumã area, the genus Astrocaryum presented the highest dominance of the entire igapó forest under study, with the species A. jauari. Studies in floodplain forests on the Marchantaria island in the Solimões River accounted for a high number of seedlings, with some 940 individuals of A. jauari (Kubitzki & Ziburski 1994). The authors observed that the maturation of the fruits of the species is related to the peak of the flood period, as already demonstrated by Piedade et al. (2006) in the Anavilhanas archipelago of the Negro River, Amazonas. In this way, after the dam the increase in the daily amplitude of up to one meter in the flooding of the Uatumã River (Hidroweb-ANA 2018) may have favored A. jauari. According to Binotto et al. (2016) some species need a physiological recovery time after flooding and thus, in intermediate levels few genera could synchronize physiology and phenology with the irregularity of flooding after the construction of Balbina dam. In the higher dimensions of the topography, where the flooding is lower, the richness of the seedling community was higher in the three studied areas, with the most diverse genera richness in the high level of the Uatumã area. The “terra firme” forest that surrounds the igapó forests of this study area contributes to the increase of genera richness. During the dry period, many seedlings start colonizing low-lying areas but then become eliminated during the following flood period (Junk 1989), but in the “high várzea”, where the flood is reduced, many species from the surrounding land can establish themselves (Wittmann et al. 2004), which was also observed for the igapó area of Uatumã by Lobo et al. (2019) with juvenile trees. 79

Therefore, the differences in the pattern of richness and dominance in the igapó forest of the Uatumã River downstream the dam throughout the entire topography reflect the loss of ecological processes within the drainage system (Philips 1989), and also highlight the fundamental role of dispersion in the maintenance of local and regional diversity patterns (Wandrag et al. 2017).

Effect of the flood gradient and genera distribution

In general, within each pristine area, there is a similarity between the plots throughout the flood gradient, but the altered Uatumã area is divided into three different communities. The plots of all areas formed groups according to genera dominance. Among the pristine areas, the Abacate area presented the dominance pattern of the genus Elvasia (Ochnaceae), along the entire topography, with the same pattern occurring for the genus Pouteria (Sapotaceae) in the pristine Jaú area. This occurs because the flood travels through the igapó forest from the low levels to the highest topographies, corroborating the concept of lateral connectivity proposed by Ward (1989). However, in the Uatumã area, lateral connectivity was altered along the entire topography (Rocha et al. 2019). The suppression of flooding in the high quotas of the Uatumã area acted as a limiting factor for the establishment, for example, of A. jauari. This fact may be related to the dispersion of the species, carried out by gravity – barochory; by fishes - ichthyochory (Piedade et al. 2003) or vegetative by tillers (Miranda et al. 2001). Thus, the lack of record of the species in the high quotas indicates that the seeds are not dispersed by fish due to scarce flooding events. In the pristine areas, several genera were generalists and were registered from the lowest topographic quotas to the highest, such as: Himatanthus, Elvasia and Eugenia, in the Abacate area; Pouteria and Astrocaryum in the Jaú area; and Eschweilera, Licania and Tovomita in both areas. However, in general, the zonation of the seedling community was strongly related to the flood gradient in the three sampled areas, as observed by Wittmann et al. (2004; 2010b) in adult trees and in a community of seedlings by Piedade et al. (2005) in igapó forests of the Anavilhanas archipelago. For Ward & Stanford (1995), alluvial forest zonation patterns represent successional steps organized by the lateral migration of the river channel through the floodplain. Therefore, in areas with a regular flood pulse, such as the Abacate and Jaú areas, the regular zonation of genera distribution suggests that flooding interferes with dispersal strategies and the establishment of species. 80

However, the current composition of seedlings of the Uatumã area was altered, with different communities and dominant genera throughout the topographic gradient due to the irregularity of the flood pulse. Similar results were found in studies conducted by Turner & Karpiscak (1980) downstream of the hydroelectric dam “Glen Canyon”, on the Colorado River in the United States. There, likewise because of the decrease in maximum height of the river and daily variations in amplitude, the change in flooding patterns caused alterations in the composition, density and distribution of shrub and tree species. With the use of photographs in the previous and posterior periods of the dam, the authors found that some plant species became more abundant within the range of their preexistence. Different areas of dominant plants were recorded along the topography with well-defined boundaries, which practically did not occur in the pre-dam period. Even though they are different river basins, the low topographic dimension of the Uatumã area is floristically similar to the Jaú area, due to the dominance of Pouteria, indicating that the alteration of the flood pulse of the Uatumã River did not present itself as a factor stressful for this genus. Studies conducted by Armbrüster et al. (2004) compared the phenological and physiological reactions due to the water conditions of two species of adult trees in flooded forests of the Amazon, one of the genus Laetia (Flacourtiaceae) and another of the genus Pouteria (Sapotaceae). They verified that phenological differences cause different ecophysiological responses under the same environmental conditions in each species: during the sopping Pouteria sp. showed no differences in photosynthetic activity, but Laetia sp. had the reduced activity. Thus, seedlings of the genus Pouteria in the low quotas of the Uatumã area may have used morphophysiological adaptations during the increase of flooding, such as: decrease in gas exchange activity and growth rates, maintenance of leaves and rapid germination of 0 to 25 days, as found for the species Pouteria glomerata (Simone et al. 2002; Parolin et al. 2003; Maurenza et al. 2009). Thus, the genus Pouteria dominates the low quotas of the Uatumã, and some plots in the Jaú area along similar topographies. This genus is also frequently found with a high number of individuals in other floodplain forests of the Amazon under a regular flood pulse (Ferreira 1997; Hamaguchi & Scudeller 2011). In the Jaú area, the genus Astrocaryum was found in the high and low quotas; In the Abacate area, only in the high quotas and in the Uatumã area only in the intermediate quotas. Arborescent palms are frequent in the Amazon, and generally constitute dense settlements in moist forests of drenched or flooded soils, such as the A. macrocalyx species representing 37.3% of the community of an alluvial forest in the Peruvian Amazon (Kahn & Mejia 1990). In the Brazilian Amazon, the species A. jauari forms almost homogeneous populations 81

(Miranda & Rabelo 2008) and can be found along rivers of Amazonian white or black water (Kubitzki & Ziburski 1994). The species occurs in areas surrounding black water rivers with an amplitude ranging from 340 to 30 days of annual submersion, and a regular flood pulse (Piedade et al. 2005). In fact, it is more frequent with higher densities and greater growth in the Negro River trough and other environments of igapó forests (Piedade et al. 2016), as in studies of floristic composition in the Tarumã-Mirim River (Ferreira & Almeida 2005) and in the Mariuá archipelago (Junqueira et al. 2017). In the Uatumã area, intermediate topographic quotas are dominated by A. jauari, and adult individuals dominate extensive areas of the igapó forest of the Uatumã River downstream the dam. According to Connel & Lowmann (1989) a species can be considered monodominant, when the number of individuals equals 50 % to 100 % of canopy coverage. Monodominant species can cover hundreds of square kilometers and occur adjacent to significantly more diversified forest types (Hart et al. 1989), as the “terra firme” forest, which possesses a high diversity of species of trees (Gentry 1988) and occurs adjacent to the igapó forest in the Uatumã area. The dominance of A. jauari seedlings downstream the Balbina HPP probably occurred after the closure of the dam, because there is no record of this species in the pre-dam forest inventory of the upstream area (INPA/ELETRONORTE 1983), which includes adult individuals of palm trees in the igapó forests, as well as what was not recorded in the seedling community of the high and low quotas of the Uatumã area. Therefore, there are indications that A. jauari will eventually become a monodominant species in intermediate quotas. Dominant palm formations were also reported in the Amazon on the Upper Negro River in Colombia and on the Amazon River in Peru with the species Mauritia flexuosa and Copernicia alba (Melack & Hess 2010), and still in South America, in the Pantanal, by the species Attalea phalerata and A. speciosa (Pott et al. 2011). In this context, in the high dimensions of the topography of the Uatumã area, the suppression of flooding due to the decrease of flood peaks (Assahira et al. 2017), seems to have favored the seedlings of the dominant genus Attalea (Arecaceae), registered exclusively in Uatumã area. However, the genus Attalea was found by Aguiar (2015) in the high dimensions of the topography in the igapó forest of the Jaú River. In the western Amazon, anthropic disturbances such as forest fragmentation also favor the dominance of the genus Attalea with the species A. phalerata (Carvalho et al. 2010) and in the eastern Amazon, cutting and burning of natural forests causes a disproportional increase of A. maripa (Araújo et al. 2012). In addition to the increased selective pressure by the alteration of the flood pulse, the hydroelectric dam acts as a barrier for the propagules of some genera and can contribute to the 82

change in the composition of species and genera between the upstream and downstream areas of the altered river (Andersson et al. 2000; Merritt & Wohl 2006; Shafroth 2016). The structure of the plant community of the floodplain depends on the migration of seeds and fruits of plant species by hydrochory and ichthyochory along the river (Kubitzki 1989; Ward & Stanford 1995; Hyslope & Trowsdale 2012). The species Cassia leiandra (Fabaceae), that possesses the seeds consumed by fish (Maia & Chalco 2002), has a high record of adult individuals in the igapó forest both upstream and downstream of the dam (Neves 2018; INPA/ELETRONORTE 1983). However, the genus Cassia, was not registered in the community of seedlings of the Uatumã area. Thus, the longitudinal connectivity (Ward 1989) of the upstream region to the downstream region of the river, in forests with a regular flood pulse such as the Abacate and Jaú areas, allowed for a flow of propagules along the entire course of the river, favoring a wide distribution of species in the flooded plains of these rivers (Junk et al. 1989). This did not occur in the low and intermediate quotas of the altered Uatumã area.

Conclusions

The pristine areas present similar patterns of richness, dominance and distribution of genera along the flood gradient, either inside or outside the drainage basin of the Uatumã River. On the other hand, the Uatumã area affected by the Balbina hydroelectric plant does not follow the same patterns of the pristine areas and a change in the composition of the seedling communities was observed throughout the topographic gradient. After the hydroelectric dam, the alteration of the community of seedlings in the Uatumã area was influenced by the loss of lateral and longitudinal connectivity that can change the floristic composition of adult trees in the future and, consequently, the landscape downstream the igapó forest. The loss of lateral connectivity along the entire flood gradient led to the establishment of seedlings of different genera, specifically within the three dimensions of the topography (low, intermediate and high quotas) where some of these genera became dominant. At the same time, the loss of longitudinal connectivity of the Uatumã River acted as a barrier to seed dispersal of species that depend on water.

Acknowledgements

We thank the National Institute of Amazonian Research (INPA); Group of ecology, monitoring and sustainable use of Amazonian wetlands (MAUA Group) and the ADAPTA Project for technical and financial support. To the field assistants and riverine communities. To Kleris da Rocha for illustrations and Caroline Cruz Vasconcelos for assistance in statistical analysis. This work is part of the doctoral thesis of the first author, supported by the research scholarship of the Foundation Support of Research the State of Amazonas (FAPEAM).

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Supplementary Material

Figure S2. Distribution of the 30 tree dominant genera according to the flood days per year in igapó forest with irregular hydrological regime. The flood days were calculated using the flood height Negro River (for Uatumã River from the previous period to the Balbina Dam, when the Uatumã River presented a regular flood pulse – 1974 to 1986) provided by the National Water Agency (ANA – Hidroweb System 2018).

Figure S3. Dendrogram resulting from cluster analysis using total number of individuals, at genus level, in each plot of the sampled areas (Abacate, Jaú and Uatumã igapó forests). The plots are indicated in the dendrogram according to flood days per plot (50 to 200 days). The flood days were calculated using the flood height of the Jatapu River (for Abacate River – 2002 to 2016) Negro River (for Jaú River – 1974 to 2017; for Uatumã River from the previous period to the Balbina Dam, when the Uatumã River presented a regular flood pulse – 1974 to 1986) provided by the National Water Agency (ANA – Hidroweb System 2018).

Family/ Genus Flood days Uatumã Abacate Jaú Annonaceae Juss. Guatteria Ruiz & Pav. 25 to 143 1 1 1 Unonopsis R.E. Fr. 50 to 143 1 Xylopia L. 28 to 88 1 2 Apocynaceae Juss. Aspidosperma Mart. & Zucc. 28 to 111 1 1 Himatanthus Willd. ex Schult. 50 to 158 1 1 Arecaceae Bercht. & J. Presl Astrocaryum G. Mey. 46 to 196 1 1 2 95

Family/ Genus Flood days Uatumã Abacate Jaú Attalea Kunth 25 1 Bactris Jacq. ex Scop. 25 to 88 1 1 1 Geonoma Willd. 25 to 88 1 1 Oenocarpus Mart. 25 to 83 1 2 Burseraceae Kunth

Protium Burm. f. 25 to 88 2 1 1 Celastraceae R. Br. Salacia L. 25 to 102 1 1 1 Chrysobalanaceae R. Br. Couepia Aubl. 155 to 168 1 2

Licania Aubl. 25 to 196 1 2 2 Clusiaceae Lindl. Garcinia L. 28 to 129 1 1 Tovomita Aubl. 28 to 196 1 3 Connaraceae R. Br. Rourea Aubl. 25 to 28 1 1 Euphorbiaceae Juss. Hevea Aubl. 80 to 196 1 1 1

Mabea Aubl. 25 to 193 2 1 2 Fabaceae Lindl. Calliandra Benth. 66 to 143 1 Cynometra L. 80 to 196 1 1 1 Deguelia Aubl. 80 to 196 1 1 Inga Mill. 25 to 132 4 Macrolobium Schreb. 83 to 140 1 1 1 Macrosamanea Britton & Rose ex Britton & Killip 28 to 175 2 1 Ormosia Jacks. 168 to 196 1 1 Pentaclethra Benth. 25 1 Poecilanthe Benth. 28 to 164 1 1 Swartzia Schreb. 25 to 196 1 2 3 Tachigali Aubl. 28 to 164 1 1 2 Zygia P. Browne 25 to 83 1 1 Humiriaceae A. Juss. Sacoglottis Mart. 50 to 130 1 96

Family/ Genus Flood days Uatumã Abacate Jaú Lauraceae Juss. Ocotea Aubl. 25 to 168 1 2 1 Lecythidaceae A. Rich. Allantoma Miers 80 to 143 1 Eschweilera Mart. ex DC. 25 to 196 2 1 1

Melastomataceae Juss. Miconia Ruiz & Pav. 25 to 89 1 1 2 Mouriri Aubl. 25 to 143 1 1 1 Tococa Aubl. 89 1 Moraceae Gaudich.

Clarisia Ruiz & Pav. 25 2 Pseudolmedia Trécul 25 1 Myrtaceae Juss. Eugenia L. 25 to 204 4 1 1 Ochnaceae DC. Elvasia DC. 50 to 196 1 1 Quiina Aubl. 80 to 196 1 1 Piperaceae Giseke

Piper L. 25 1 Polygalaceae Hoffmanns. & Link Moutabea Aubl. 25 1 Rubiaceae Juss. Duroia L. f. 25 to 164 1 1 1 Isertia Schreb. 80 to 83 1 Sapotaceae Juss. Pouteria Aubl. 25 to 196 3 2 2 Simaroubaceae DC. Simaba Aubl. 28 to 193 1 1 Violaceae Batsch Amphirrhox Spreng. 25 1 Rinorea Aubl. 25 1

References

ANA – Agência Nacional de Águas. 2018. Sistema de Informações hidrológicas (Hidroweb). http://hidroweb.ana.gov.br

Capítulo III Rocha, M., Bruna, E.M., Wittmann, F., Piedade, M.T.F., Resende, A.F., Vasconcelos, C.C., Pequeno, P.A.C.L., Costa, G.S. & Assis, R.L. Biomassa da comunidade de plântulas de uma floresta inundável a jusante de barragem hidrelétrica na Amazônia Central Acta Amazonica (em preparação)

Biomassa da comunidade de plântulas de uma floresta inundável a jusante de barragem hidrelétrica na Amazônia Central

Maíra da ROCHA1,2* , Emilio Miguel BRUNA3 , Florian WITTMANN4 , Maria Teresa

Fernandes PIEDADE1,2 , Angélica Faria de RESENDE1,2,5 , Caroline da Cruz

VASCONCELOS1 , Pedro Aurélio Costa Lima PEQUENO6 , Gilvan da Silva COSTA2 &

Rafael Leandro de ASSIS2,7

1 National Institute for Amazonian Research (INPA), Department of Botany, Manaus, Amazonas, Brazil

2 National Institute for Amazonian Research (INPA), MAUA Working Group, Manaus, Amazonas, Brazil

3 University of Florida (UF), Wildlife Ecology and Conservation Department, Gainesville, United States of America (USA)

4 Karlsruhe Institute for Technology (KIT), Department of Floodplain Ecology, Institute of Geography and Geoecology, Germany

5 Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA), Laboratório de Análises de Sistemas Sustentáveis (LASS), Amazônia Oriental, Belém, Pará

6 National Institute for Amazonian Research (INPA), Nucleus Research of Roraima State, Boa Vista, Roraima, Brazil

7 University of Oslo (UiO), Natural History Museum (NHM), Norway

*autora para correspondência: [email protected]

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Resumo

As barragens hidrelétricas na Amazônia, ameaçam as florestas inundáveis dos grandes rios da região, incluindo aquelas ao longo dos rios de água preta, os “igapós”. A barragem de Balbina, construída há mais de 30 anos no rio Uatumã, afetou o estabelecimento de plântulas ao longo da topografia do igapó a jusante. O presente estudo verificou se a composição de espécies da comunidade de plântulas de igapó do rio Uatumã causa alteração na biomassa na topografia, comparando com um igapó prístino. Foram instalados para amostragem, 12 transectos cruzados (1 x 25 m) em cada área. As plântulas foram contabilizadas e medidas em altura durante três anos. A amostragem de biomassa foi realizada no terceiro ano, utilizando 13 metros de cada transecto. A biomassa final da área Uatumã é o dobro da área prístina devido ao elevado número de indivíduos competitivos de poucas espécies, resistentes a alteração do pulso de inundação nas cotas topográficas próximas ao rio. A comunidade de plântulas presente nas cotas intermediárias da área Uatumã apresentou maior biomassa, devido a presença da palmeira dominante Astrocaryum jauari. A alteração da biomassa na comunidade de plântulas ao longo do gradiente de inundação na área afetada por barragem, pode interferir nos ciclos biogeoquímicos, assim como no estoque de carbono da floresta.

Palavras-chave: distúrbio ambiental, diversidade, florestas tropicais, igapó, pulso de inundação, regeneração, represa, riqueza de espécies.

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INTRODUÇÃO

As florestas apresentam um papel importante no cenário global de ciclo de carbono (Pan et al. 2011) e influenciam o clima através de trocas de energia, água, dióxido de carbono e outras substâncias químicas com a atmosfera (Bonan 2008). As plantas vasculares contribuem com a maior parte da estrutura e biomassa para uma floresta tropical, que abrigam alta diversidade e endemismo de espécies (Gentry 1992). Na Bacia Amazônica, destacam-se as florestas inundáveis que cobrem extensas áreas ao longo dos grandes rios (Melack & Hess, 2010) e são importantes porque regulam o clima local, atuam na ciclagem de nutrientes, permitem o armazenamento de água, são fontes e sumidouros de elementos nos ciclos biogeoquímicos e servem de habitat para espécies endêmicas (Junk 1997; Junk et al. 2011; Piedade et al. 2013). A distribuição, a diversidade de espécies e o nível de adaptação de árvores de florestas inundáveis da Amazônia é o resultado de longos períodos de evolução (Junk & Piedade, 2010). A vegetação possui uma forte interação com o pulso de inundação de alta amplitude que permite a formação de uma “zona de transição aquática/ terrestre”, onde cada planta tem a sua melhor posição no nível de alagamento ao longo da topografia (Junk et al. 1989). A duração do período anual de inundação pode chegar a 10 meses e altura do nível da água de até 15 m de profundidade (Kubitzki 1989). Ao longo do gradiente de inundação, as diferenças de tolerância ao alagamento entre as espécies levam uma clara mudança na composição de espécies em relação ao nível topográfico (Ferreira & Parolin 2011). As florestas sazonalmente inundáveis ao longo dos grandes rios amazônicos são conhecidas como “várzeas” e “igapós” (Prance 1980). As “várzeas” ocorrem ao longo dos rios de água branca, com altas cargas sedimentares ricas em nutrientes, de origem andina ou pré- andina (Furch 1997; Wittmann et al. 2010a). Os “igapós” são áreas inundáveis pelos rios de água clara ou de água preta (Prance 1980; Sioli 1985) que drenam o escudo da Guiana Pré- cambriano, caracterizado por grandes áreas de areias brancas - podzóis (Junk et al. 2011). Os solos de igapó drenados por rios de água preta frequentemente possuem baixo teor de nutrientes (Furch 1997; Haugaasen & Peres 2005) e pequenas quantidades de material em suspensão, mas quantidades elevadas de ácidos húmicos (Junk et al. 2011). No entanto, várzeas e igapós, encontram-se ameaçados pela construção de mais de 277 novas barragens hidrelétricas que está proposta nas próximas décadas, que degradam os rios e alteram a vegetação (Winemiller et al. 2016; Castello & Macedo 2016; Forsberg et al. 2017). As grandes represas para a produção de energia hidrelétrica reduzem a amplitude do ciclo

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hidrológico, com alteração dos picos de inundação e o tempo de permanência da água nas florestas ripárias (Junk & Nunes de Melo 1990; Ward & Stanford 1995; Cochrane et al. 2017). Os fluxos de rios alterados por grandes barragens interrompem ou destroem os ambientes a jusante (Richter et al. 2010) que sofre efeitos significativos na hidrologia levando a ecossistemas simplificados e com habitat reduzido para a diversidade aquática e ripária (Graf 2006). Dentre as florestas de igapó ameaçadas com empreendimentos hidrelétricos existentes que abrangem rios de água preta, destaca-se a Usina Hidrelétrica de Balbina (UHE Balbina), cujo lago implicou no represamento do Rio Uatumã e inundou cerca de 240 mil ha de floresta tropical (Fearnside 1990; 2014). Conforme Assahira et al. (2017), a floresta de igapó a jusante da barragem de Balbina ao longo da topografia apresenta diminuição da amplitude de inundação e áreas próximas ao rio aumentaram o período de inundação ou estão permanentemente alagadas, enquanto áreas mais altas da topografia tiveram supressão da inundação. Além disso, o referido estudo mostra que eventos hidroclimáticos extremos como a redução de chuvas por El Niño, causam diminuição significativa da inundação da floresta de igapó a jusante, enquanto o aumento de chuvas, por La Niña, causa forte liberação da água do reservatório, provocando inundação extrema de curto prazo. O aumento da inundação nas topografias mais baixas provocou alta mortalidade de árvores até mesmo em indivíduos adultos de espécies adaptadas a longos períodos de inundação (Assahira et al. 2017; Resende et al. 2019). Enquanto nas topografias mais altas da floresta de igapó, a supressão da inundação favoreceu a migração e estabelecimento de espécies da terra firme, ambiente terrestre mais próximo (Lobo et al. 2019). As alterações no pulso de inundação pela barragem de Balbina, causou na floresta de igapó do rio Uatumã a jusante, maior contraste na composição de espécies de plântulas ao longo da topografia, em comparação com florestas de igapó com pulso de inundação regular (Rocha et al. 2020). Na Amazônia, a composição florística e as condições hidrológicas podem explicar variações na biomassa de árvores das florestas inundáveis (Assis et al. 2019). Na comunidade de plântulas, a inundação atua como um filtro ambiental, removendo espécies com poucas adaptações específicas ao estresse, refletindo na diversidade, riqueza, dominância e composição de espécies (Rocha et al. 2019; 2020). A diversidade de árvores e a biomassa associada estão relacionadas ao recrutamento e mortalidade de plântulas (Nascimento et al., 2007). Assim, o crescimento e a biomassa da comunidade de plântulas ao longo da topografia em uma floresta inundável estão relacionados a altura e permanência da água (Parolin et al. 2002; Oliveira- Wittmann et al. 2007).

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Por outro lado, indivíduos da mesma espécie são capazes de apresentar diferentes respostas ao tempo e altura de inundação, que se refletem na sobrevivência e distribuição de biomassa das plântulas, como a espécie Himatanthus sucuuba (Apocynaceae) encontrada tanto em terra firme como florestas inundáveis (Ferreira et al. 2006; 2007). Desta forma, relacionar os fatores ambientais com o crescimento e a alocação da biomassa acima e abaixo do solo das plântulas trazem informações importantes sobre efeitos de distúrbios ambientais causados por atividades antrópicas (Benítez-Malvido et al. 2005; Bruna & Andrade 2011). Neste contexto, no presente estudo investigamos como os resultados de biomassa total e acima e abaixo do solo da comunidade de plântulas na região a jusante da barragem de Balbina são relacionados aos padrões florísticos, e a comparamos com uma floresta de igapó prístina na mesma bacia de drenagem, no Rio Abacate, para responder às seguintes perguntas: (i) A alteração da riqueza e composição de espécies na floresta de igapó afetada por barragem interfere na biomassa da comunidade de plântulas e potencialmente no estoque de carbono? (ii) Existem diferenças nos padrões de biomassa da comunidade de plântulas dentro de cada floresta de igapó - afetada por barragem e a floresta prístina ao longo do gradiente de inundação?

MATERIAIS E MÉTODOS

Área de estudo

O estudo foi conduzido no estado do Amazonas, Brasil, na Reserva de Desenvolvimento Sustentável do Uatumã (RDS Uatumã), localizada em dois municípios a leste de Manaus: São Sebastião do Uatumã, na margem esquerda do rio Uatumã, e Itapiranga, na margem direita (IDESAM 2010). A floresta de igapó com pulso de inundação alterado pela barragem de Balbina - área Uatumã foi comparada a uma floresta de igapó com pulso regular de inundação na mesma bacia de drenagem no rio Abacate - área prístina. As parcelas da área Uatumã foram instaladas a jusante da barragem da Usina Hidrelétrica de Balbina (UHE Balbina; S 02º 13’27,2”; W 059º 03’15,6”) e as parcelas da área Abacate a S 02º 10’02,7”; W 058º 43’28,0” (Figura 1). Ambas as áreas apresentam o mesmo regime de precipitação, com período chuvoso entre fevereiro a abril e o período seco de julho a outubro; agosto e setembro são os meses mais secos (ANA, sistema Hidroweb, 2019; Estação pluviométrica 159000).

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Em relação a composição física do solo das duas florestas de igapó, a bacia hidrográfica dos rios Uatumã e Abacate é predominada por solos de areia branca, resultando em baixas cargas de nutrientes e sedimentos (Lobo et al. 2019).

Figura 1. Mapa das áreas de estudo. A) Brasil, com destaque para a região amazônica brasileira. B) Localização das parcelas na floresta de igapó, nas margens do rio Uatumã (azul) e do rio Abacate (vermelho), na Reserva de Desenvolvimento Sustentável de Uatumã, a jusante da barragem hidrelétrica de Balbina. Imagens: satélite SRTM; Corpos de água - earthexplorer.usgs.gov.

Características hidrológicas

Foram utilizados dados da Agência Nacional das águas (ANA, sistema Hidroweb, 2019) dos rios Uatumã (Estação Cachoeira Morena) e Negro (Porto de Manaus) entre os anos de 1991 a 2017 para calcular a média anual de dias de inundação de cada área ao longo da topografia dos rios Uatumã e Abacate respectivamente. A média das marcas de água do tronco das árvores (três árvores por parcela do ano de 2017) foi relacionada com a cotas diárias de inundação dos rios. O pulso de inundação das duas áreas era comparável no período anterior a barragem de Balbina no Rio Uatumã, fechada em 1987, com um pulso de inundação regular, previsível,

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monomodal e de alta amplitude (sensu Junk et al. 1989). Conforme dados fornecidos pela ANA (Sistema Hidroweb entre os anos de 1974 a 1986), as cotas altas da topografia apresentavam inundação média anual de 25 dias e as cotas baixas, de 154 a 168 dias. Após o fechamento da barragem de Balbina, nas florestas de igapó a jusante, as cotas baixas da topografia, próximas ao rio, aumentaram 104 cm na altura de inundação e as cotas altas, próximas a terra firme sofreram redução na inundação de 95 cm (Assahira et al. 2017). Desta forma, após o fechamento da barragem, as cotas baixas tiveram acréscimo de aproximadamente 90 dias de inundação e as cotas altas inundam somente em eventos extremos de inundação do rio Uatumã. Atualmente, a estimativa da média dos dias de inundação ao longo da topografia mais baixa para a mais alta da área Uatumã é de 299 a 37 dias e da área Abacate de 143 a 50 dias entre os anos de 1991 a 2017 (Tabela S1). Os anos de 2015 e 2017 apresentaram maior período de inundação em relação a 2016, quando somente as cotas mais baixas da topografia da área Abacate inundaram, enquanto toda a topografia da área Uatumã não apresentou inundação (Tabela S2) devido a baixa precipitação na região entre os anos de 2015-2016 (Fonseca et al. 2019).

Características da vegetação

Conforme dados fornecidos pelo projeto PELD-MAUA (grupo de Ecologia, Monitoramento e Uso Sustentável de Áreas Úmidas da Amazônia), os níveis topográficos alto e baixo das florestas de igapó do Rio Uatumã e do Rio Abacate, possuem um total de 262 espécies de árvores adultas: 53% das espécies são exclusivas da área Uatumã e 40% são exclusivas da área Abacate. As duas áreas compartilham 7% da composição florística, dentre elas espécies típicas de igapó, como Leptolobium nitens Vogel (Fabaceae), Crudia amazonica Spruce ex Benth. (Fabaceae), Eschweilera tenuifolia (O. Berg) Miers (Lecythidaceae) e Mabea nitida Spruce ex Benth. (Euphorbiaceae). Nas cotas mais baixas da topografia da floresta de igapó do Rio Uatumã, no estrato de plântulas, as cotas baixas são dominadas por P. elegans com dominância de 75,86%. Enquanto nas cotas topográficas altas, próxima a terra firme, a palmeira Attalea maripa é a espécie dominante 20,68% (DoR) (Rocha et al. 2019). Há indícios que na área Uatumã, após o fechamento da barragem de Balbina, ocorreu dominância da palmeira Astrocaryum jauari no nível intermediário da topografia no estrato adulto e de plântulas (Neves 2018; Rocha et al. 2020).

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Na comunidade de plântulas da floresta de igapó com pulso regular de inundação pelo Rio Abacate, área prístina, as cotas topográficas alta e baixa possuem dominância relativa (DoR) de 29,69% e 21,43% respectivamente da espécie Elvasia sp. (Ochnaceae) (Rocha et al. 2019).

Amostragem da comunidade de plântulas

A amostragem da comunidade de plântulas foi realizada no período de seca de três ciclos anuais de inundação (de 2015 a 2017) para a contagem do número de indivíduos, medição de altura (cm) e identificação em campo dos gêneros e, quando possível das espécies. No segundo e terceiro ano as plântulas ingressantes e o número de indivíduos mortos foram registrados. Nas duas áreas amostradas, foram instalados transectos cruzados (1x 25 metros = 0,0196 ha) dentro de parcelas de 25x25 metros, do projeto PELD-MAUA. Na área Uatumã, onde a floresta de igapó é maior em extensão, as parcelas de 25 x 25 metros estão inseridas em uma grade de parcelas de 50 x 200 metros. Enquanto na área Abacate, que possui uma floresta de igapó menor, as parcelas estão inseridas em grades de 50 x 100 metros (Figura 2). Foram utilizadas 24 parcelas alocadas ao longo da topografia desde o nível mais baixo (próximo ao rio) até o nível mais alto (próximo a terra firme): 12 na floresta de igapó do rio Uatumã e 12 na floresta de igapó do rio Abacate, totalizando 0,2352 ha em cada área amostrada. A amostragem foi dividida em grupos de 4 parcelas com distância horizontal mínima de 25 metros. Para biomassa, foram coletadas as plântulas de cerca de 1/4 dentro de cada transecto (1 x 25 metros), totalizando 13 metros. Para amostragem em campo, as plântulas foram classificadas em dois grupos: “Eudicotiledôneas” e “Palmeiras”. Foram amostradas as plântulas entre 15 e 100 cm de altura acima do solo até a última inserção de folhas nas eudicotiledôneas (Mendes-Rodrigues et al. 2011) e do solo até a região mediana do limbo da folha mais alta das palmeiras (adaptado de Mendes Rodrigues et al. 2011 e Ewulo et al. 2015) com auxílio de uma régua graduada (Figura 2).

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Figura 2. Parcelas de 25x25 metros com transectos cruzados de 1x25 metros. Medidas de altura de eudicotiledôneas: do solo até a inserção da folha mais próxima à extremidade do caule; medição da altura das palmeiras: do solo até a curvatura da folha mais alta e aberta na mediana região do limbo. Foram amostradas plântulas de 15 a 100 cm de altura.

No terceiro ano de coleta de dados, foi avaliada a biomassa da cobertura aérea e abaixo do solo da comunidade de plântulas ao longo da topografia. Em campo, todos os indivíduos coletados foram armazenados em sacos de papel. Em laboratório, as amostras foram secas em estufa em temperatura entre 40 e 60º C até atingir peso constante. Para eudicotiledôneas, a parte aérea foi dividida em folhas e caule, e a parte subterrânea em raíz. Enquanto para o grupo de Palmeiras, a parte aérea de folhas foi dividida da parte subterrânea – caule e raíz, pois muitos indivíduos são acaules ou possuem o caule subterrâneo de difícil separação da raíz. Com a utilização de uma balança de precisão, cada parte de cada indivíduo foi pesada separadamente para obtenção do peso da matéria seca, expresso em gramas (g). As espécies foram identificadas em campo com auxílio de um parataxônomo. As famílias botânicas foram verificadas e listadas de acordo com o Grupo de Filogenia dos Angiospermas IV (APG IV 2016).

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Análises estatísticas

Em todas as análises, os transectos (1x25 m) no interior das parcelas permanentes (25 x 25 m) foram as unidades amostrais (n = 24). Para visualizar as mudanças na composição florística ao longo do gradiente de inundação do solo, utilizou-se a função “generico.R” (Landeiro 2010). Para isso, matrizes com dados quantitativos (abundância) foram construídas para cada espécie registrada (colunas) por parcela (linhas). Os dados de abundância foram padronizados pelas parcelas utilizando a proporção do número total de indivíduos. Foram utilizados modelos de regressão linear simples para responder as duas perguntas deste estudo. Foram considerados como significativos, os valores de p < 0,05. Em todas as análises, foram considerados os seguintes preditores: riqueza de espécies, duração média anual da inundação (dias), e a relação entre densidade de indivíduos, biomassa total da comunidade de plântulas. Todas as análises foram realizadas no R 3.6.3 (R Core Team 2020), com auxílio dos pacotes “ggplot2” (Wickham et al. 2020) e “ggpubr” (Kassambara 2020).

RESULTADOS

Em todo gradiente topográfico ao longo de três anos de coleta de dados na área Uatumã, afetada pela barragem, foram encontradas 95 espécies, 81 gêneros e 40 famílias. Enquanto na área prístina do rio Abacate foram encontradas 80 espécies, 60 gêneros e 26 famílias. Na comunidade de plântulas das duas florestas de igapó foram encontrados 6.261 indivíduos: 4.431 (70,77%) na área Uatumã e 1.830 (29,23%) na área Abacate ao longo dos três anos de coleta de dados. Do número total de indivíduos da área Uatumã, 50% pertencem ao grupo de Eudicotiledôneas e 50% ao grupo de Palmeiras. Enquanto na área Abacate, 95,8% do número total de indivíduos pertencem ao grupo de Eudicotiledôneas e 4,2% ao grupo de Palmeiras.

A densidade de plântulas na área Uatumã é de 1,88 indivíduos m2 (18.839,2 por hectare) e da área Abacate, 0,77 indivíduos m2 (7.780,6 por hectare). Enquanto a estimativa de biomassa total é de 9,4 g/m2 (94.473,3 g/ha) para área Uatumã e 5,2 g/m2 (52.131,4 g/ha) para área Abacate. Dentre as cinco famílias com maior representatividade de biomassa total, Fabaceae se apresentou com elevada biomassa nas duas florestas de igapó. Enquanto Arecaceae e Ochnaceae foram as famílias que apresentaram maior biomassa nas áreas Uatumã e Abacate respectivamente.

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Uatumã Biomassa Abacate Biomassa (g) (g) 1. Arecaceae 962,913 1. Ochnaceae 227,234 2. Fabaceae 209,582 2. Clusiaceae 176,647 3. Euphorbiaceae 69,636 3. Melastomataceae 123,036 4. Sapotaceae 44,538 4. Fabaceae 72,09 5. Myrtaceae 19,578 5. Apocynaceae 36,653 ∑ 6 - 13 167,537 ∑ 6 - 11 166,338 Total 1473,784 Total 801,998

A área Uatumã, apresenta maior contraste vegetacional ao longo da topografia, enquanto na área Abacate perdura um padrão de variação gradual no componente da vegetação (Figura 3). Na área Uatumã, as cotas topográficas mais altas, próximas a terra firme (Parcelas 1 a 4) são as que apresentam maior riqueza, com 66 spp. Enquanto as parcelas com menor riqueza estão nas cotas intermediárias (Parcelas 5 a 8) 26 spp. e nas cotas baixas próximas ao rio (Parcelas 9 a 12) com 23 spp. Na área Abacate, que possui um gradiente contínuo de inundação (Figura 3), as cotas topográficas altas (Parcelas 1 a 8), apresentaram 74 spp., representando a maior riqueza, e maior crescimento em altura, enquanto as cotas topográficas baixas, (Parcelas 9 a 12) apresentam a menor riqueza com 33 spp. (Tabela S3; S4).

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Figura 3. Ordenação das espécies da comunidade de plântulas conforme a média anual de dias de inundação em uma floresta de igapó regulada por barragem hidrelétrica (Rio Uatumã) e uma floresta de igapó com pulso regular de inundação (Rio Abacate) na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Uatumã. A inundação foi estimada pela média anual dos dias de inundação entre os anos 1991-2017 dos rios Uatumã (para área Uatumã) e Negro (para área Abacate), os dados de inundação foram fornecidos pela Agência Nacional de Águas (ANA, Sistema Hidroweb, 2019).

Nas duas florestas de igapó amostradas, não houve diferença significativa entre a biomassa total e a inundação (p = 0,55 na área Abacate; p = 0,81 na área Uatumã). A relação entre biomassa e riqueza da comunidade de plântulas não foi significativa onde p > 0,05 nas duas áreas. No entanto, a biomassa total da comunidade de plântulas na área Abacate é maior onde a riqueza é maior, ou seja, nas cotas altas da topografia. Por outro lado, na área Uatumã, a riqueza de espécies possui baixa relação com a biomassa total (Figura 4). Na área Uatumã, as topografias mais baixas, com maior período de inundação possuem a riqueza menor e a biomassa maior em relação a todo gradiente topográfico da área Abacate. Enquanto cotas topográficas mais altas na área Uatumã, possuem riqueza maior em relação a todo gradiente topográfico da área Abacate (Figura 4).

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Figura 4. Relação da biomassa total com a riqueza de espécies da comunidade de plântulas de duas florestas de igapó: com pulso regular de inundação (Rio Abacate), com pulso de inundação alterado pela barragem hidrelétrica de Balbina (Rio Uatumã). A inundação foi estimada pela média anual dos dias de inundação entre os anos 1991- 2017 dos rios Uatumã (para área Uatumã) e Negro (para área Abacate), os dados de inundação foram fornecidos pela Agência Nacional de Águas (ANA, Sistema Hidroweb, 2019).

Na área Uatumã, o recrutamento e a mortalidade apresentaram maior amplitude de valores em relação a área Abacate. Entre o primeiro e segundo ano foi maior (73,60%) em relação a mortalidade (19,68%). Enquanto no intervalo entre o segundo e terceiro ano, a mortalidade foi maior (38,44%) em relação ao recrutamento (16,24%). Na área Abacate, entre o primeiro e segundo levantamento, o recrutamento também se apresentou maior (41,91%) em relação a mortalidade (20,09%). Enquanto no intervalo entre o segundo e terceiro ano, o recrutamento e a mortalidade apresentaram valores similares: 20,07% e 24,70% respectivamente (Figura 5).

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Mortalidade e Recrutamento de Plântulas 4.000

s 3.500 Uatumã Abacate

o u

d 3.000

v i

d 2.500

e 2.000

o 1.500

r e

m 1.000 ú

n 500 0 (Recrutas) (Mortos) (Total) (Recrutas) (Mortos) (Total) Ano 1 Ano 2 Ano 2 Ano 2 Ano 3 Ano 3 Ano 3

Figura 5. Número de indivíduos da comunidade de plântulas de duas florestas de igapó na RDS Uatumã: dos rios Uatumã e Abacate entre os anos 2015-2017.

Não houve diferença significativa na proporção de distribuição entre biomassa área e subterrânea entre as duas áreas. A biomassa acima do solo na área Uatumã corresponde a 71,7% da biomassa final da comunidade de plântulas; e a biomassa abaixo do solo 28,3%. Enquanto na área Abacate, a biomassa acima do solo representa 70,3% e abaixo do solo 29,7% da biomassa final. Apesar da porcentagem similar das duas áreas, a biomassa final da área Uatumã apresenta-se maior em relação a biomassa da área Abacate (Tabela 2).

Tabela 2. Valores da biomassa (g) acima e abaixo do solo de duas florestas de igapó na RDS Uatumã: alterada por barragem hidrelétrica (Rio Uatumã) e não alterada (Rio Abacate). Nota: os valores se referem a ¼ do transecto de 1x25 metros.

Área Biomassa acima do Biomassa abaixo do solo (g) solo (g) (caule aéreo e folhas) (caule subterrâneo e raíz) Abacate 571,331 241,92 Uatumã 1.044,109 411,016

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DISCUSSÃO

As cotas topográficas baixas e intermediárias da área Uatumã que se contrastam em diferentes comunidades de plântulas após o fechamento da barragem, possuem riqueza de espécies reduzida em relação as cotas baixas da topografia da área Abacate. A diversidade de plantas em planícies aluviais depende da dinâmica fluvial e condições ambientais importantes como a conectividade permanente versus temporária com o rio (Amoros & Bornette 1999; 2002), como a apresentada na área Abacate. No entanto, as barragens hidrelétricas levam a redução da conectividade lateral (Kondolf et al. 2006) i.e., entre o rio e a planície de inundação (Ward 1989). Assim, devido ao aumento da altura e tempo de inundação nas cotas baixas e aumento da amplitude de inundação diária de até um metro do rio Uatumã após a barragem (Assahira et al. 2017; ANA, Sistema Hidroweb 2019), ocorreu redução da riqueza de espécies e diversidade da comunidade de plântulas em cotas topográficas baixas e intermediárias da floresta de igapó adjacente (Rocha et al., 2019; 2020). A família Fabaceae, que se apresentou como uma das cinco famílias com maior biomassa nas duas florestas de igapó, também se apresentou com biomassa elevada acima do solo em trabalhos com árvores adultas realizados por Targhetta et al. (2015) na floresta de igapó do Rio Uatumã e por Assis et al. (2019) em florestas de várzea. Em estudos realizados por Carim et al. (2018), além de Fabaceae, a família Arecaceae, também apresenta elevada biomassa acima do solo em árvores adultas de igapó e várzea, assim como na comunidade de plântulas da área Uatumã. As áreas Uatumã e Abacate possuem alto valor de importância da família Fabaceae ao longo de todos os estratos verticais da vegetação (Rocha et al. 2019). Levantamentos florísticos na Amazônia mostram que a família possui alta representatividade de espécies em florestas inundáveis da região (Keel & Prance 1979; Ferreira & Almeida 2005; Ayres 2006; Wittmann et al. 2010b). Apesar do baixo recrutamento e alta mortalidade de indivíduos na área Uatumã entre os levantamentos 2 e 3, e a área Abacate apresentar baixa amplitude de número de indivíduos entre os levantamentos amostrados, o número total de indivíduos no levantamento 3 em comparação com o primeiro ano de amostragem foram similares nas duas áreas. Conforme os dados de inundação dos rios Negro e Uatumã (ANA, Sistema Hidroweb, 2019), os anos de 2015 e 2017 apresentaram maior período e altura de inundação em relação a 2016, quando as parcelas das áreas Uatumã Abacate registraram redução extrema de inundação em todas as parcelas (Tabela S2). Para muitas espécies de florestas inundáveis da Amazônia, os efeitos da seca podem ser tão importantes quanto a inundação para sobrevivência, principalmente na fase de

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estabelecimento das plântulas, devido ao estresse hídrico, moldando a composição das espécies (Parolin 2001; Parolin et al. 2010). Desta forma a composição florística das áreas Uatumã e Abacate apresentam espécies adaptadas a períodos de inundação e seca. No entanto, as cotas topográficas baixas da área Uatumã apresentaram após a barragem, mudanças hidrológicas extremas (ANA, sistema Hidroweb, 2019). Atualmente, a inundação no local chega a uma média de até 300 dias, e zero dias de inundação em anos de baixa precipitação, como em 2016. Portanto, as espécies ali encontradas devem ser adaptadas a períodos extremos tanto de inundação quanto de seca, como Pouteria elegans (Sapotaceae), que apresentou alta densidade de indivíduos ao longo dos três anos amostrados. A comunidade de plântulas das cotas baixas da área Uatumã apresenta dominância relativa (DoR) de P. elegans maior em relação ao estrato adulto de árvores, que por sua vez apresenta diversidade maior em comparação ao estrato de plântulas (Rocha et al. 2019). Estudos realizados por Parolin et al. (2006) em floresta de várzea, também encontrou resistência do gênero Pouteria a mudanças hidrológicas extremas, com indivíduos adultos da espécie P. glomerata. A maior amplitude de valores entre recrutamento e mortalidade da comunidade de plântulas na área Uatumã em relação a área Abacate, mostra que o período de seca extrema pode reduzir drasticamente o número de indivíduos e, portanto, secas frequentes causadas por mudanças climáticas tornam este ambiente mais vulnerável a perda de espécies. A espécie Attalea maripa (Arecaceae) por exemplo, é dominante nas cotas topográficas mais altas da área Uatumã e possui como uma das características, o crescimento rápido após eventos de perturbação (Salm et al. 2005), e é comumente predominante em áreas de florestas secundárias (Rocha & Silva, 2005; Carvalho et al. 2010). Entretanto A. maripa apresentou o número de indivíduos reduzido devido a extrema seca. A distribuição, a diversidade de espécies e o nível de adaptação de árvores de florestas inundáveis na Amazônia, é o resultado de longos períodos de evolução (Junk & Piedade 2010). Desta forma, espécies que se estabeleciam no período anterior a barragem nas cotas intermediárias tiveram que lidar com a imprevisibilidade e alteração na amplitude diária do rio Uatumã. Essas condições podem ter reduzido a riqueza de espécies e favorecido a palmeira Astrocaryum jauari (Arecaceae) que, conforme Piedade et al. (2005) possui tolerância a alagamento entre 30 e 340 dias de inundação anual e, portanto, se apresentou dominante nos três anos de amostragem, chegando a suportar seca extrema em 2016. Em consequência, a densidade de indivíduos resistentes a um distúrbio reflete na biomassa da comunidade de plântulas (Hakamada et al. 2017; Honda et al. 2019). Assim, a biomassa da comunidade de plântulas, na área Uatumã é praticamente o dobro da área Abacate. Este fato ocorre devido ao

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elevado número de indivíduos dominantes ao longo da topografia, principalmente das palmeiras A. jauari e A. maripa que correspondem a 50% dos indivíduos, enquanto as palmeiras da área Abacate correspondem a 4,16% dos indivíduos. As plântulas de palmeiras são capazes de produzir elevada biomassa devido ao rápido aumento da área foliar e números de folhas (Lamade & Bouillet 2005; Ibrahim et al. 2010). Para Terborgh & Petren (1991) em ambientes recém-formados de florestas várzea da Amazônia, o crescimento das plantas em estágio inicial de colonização é muito rápido. Portanto, A. jauari, contribuiu tanto com a densidade de indivíduos, quanto com o crescimento para o aumento da biomassa de plântulas em relação a área Abacate. A composição florística reflete na relação entre riqueza de espécies e biomassa da comunidade de plântulas, onde na área Uatumã possui baixa relação entre a riqueza de espécies e biomassa, pois os maiores valores são encontrados nas cotas intermediárias da topografia. O acúmulo da biomassa a partir de poucas espécies de árvores grande porte também foi observado por Carim et al. (2016) em florestas de igapó. Apesar das duas florestas de igapó não apresentarem diferença significativa entre a biomassa total e a inundação, a área Abacate apresentou maior relação com a inundação, onde há um aumento gradual de biomassa ao longo da topografia, e os maiores valores de biomassa estão nas cotas topográficas mais altas. Em áreas inundáveis da Amazônia, estudos realizados por Oliveira-Wittmann et al. (2007) com plântulas de florestas de várzea na Amazônia, onde o solo é rico em nutrientes (sensu Sioli 1985), mostram que a inundação sobrepõe a influência de outros fatores abióticos que normalmente são de importância crucial para o estabelecimento de árvores em florestas neotropicais não inundadas. Trabalhos recentes realizados por Assis et al. (2019) relacionando a biomassa de árvores adultas acima do solo em floresta de várzea com o hidroperíodo mostra que o período de inundação possui forte influência na biomassa. Deste modo, a área alterada por barragem no rio Uatumã em comparação com a floresta inundável de pulso regular de inundação, apresenta padrões diferentes da biomassa total na topografia. A biomassa acima e abaixo do solo das duas florestas de igapó apresentaram padrões similares de distribuição com cerca de 30% abaixo do solo em relação a biomassa acima do solo, com 70%. No entanto, a biomassa total da área Uatumã é praticamente o dobro da área Abacate. Estudos realizados por Melo et al. (2015) mostram que diferentes espécies em cotas baixas da topografia de floresta de várzea na Amazônia apresentam diferentes porcentagens de formação de plântulas durante a submersão. Desta forma, a biomassa total da área Uatumã se difere dos padrões encontrados na área Abacate, devido principalmente a alteração da composição florística das cotas topográficas mais próximas ao rio, que possuem alta densidade

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de indivíduos resistentes ao distúrbio ambiental provocado pela barragem. A diferença dos valores encontrados na biomassa da área alterada por barragem em relação a área de pulso regular de inundação sugere que a floresta de igapó é capaz de alterar futuramente os ciclos biogeoquímicos e estoques de carbono da qual faz parte.

CONCLUSÕES

A composição florística da comunidade de plântulas alterada ao longo do gradiente de inundação na área Uatumã interfere diretamente na biomassa. As duas florestas de igapó (alterada por barragem e prístina) possuem espécies adaptadas a períodos de inundação e seca. No entanto, eventos climáticos extremos tornam este ambiente susceptível a inundação ou seca extrema que provoca alta amplitude de mortalidade e recrutamento da comunidade de plântulas na área Uatumã. As palmeiras que possuem maior número de indivíduos e crescimento de folhas em relação as eudicotiledôneas são mais representativas em número de indivíduos na área Uatumã, em comparação com a área Abacate, aumentando a biomassa total, principalmente nas cotas intermediárias da topografia, enquanto na área prístina a biomassa aumenta conforme aumenta a riqueza de espécies. A compreensão da biomassa das futuras gerações de árvores diante de uma Amazônia em transformação em ambientes impactados por hidrelétricas é importante para o futuro, uma vez que a Amazônia é muito importante para os estoques mundiais de carbono. Estudos sobre a regeneração de florestas inundáveis da Amazônia submetidas a modificações do pulso de inundação pela instalação de barragens hidrelétricas devem considerar, além de fatores abióticos, como a inundação, a composição florística da comunidade.

AGRADECIMENTOS

Ao financiamento da bolsa de estudos Fundação de amparo de pesquisas do Amazonas (FAPEAM) e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de estudos, como período sanduíche na Universidade da Flórida (UF – EUA), concedido à primeira autora. Ao projeto PELD-MAUA pelo financiamento e assistência logística dos trabalhos de campo. Aos técnicos, ajudantes de campo e ao Sr. Mário Picanço pela condução de barco. Às comunidades ribeirinhas e acampamento do Observatório de torre alta da Amazônia (ATTO) pela hospedagem durante os trabalhos de campo. À Kleris da Rocha pelas

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ilustrações. Estes resultados são parte da tese de doutorado da primeira autora no curso de Botânica do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus, Brasil.

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126

Material Suplementar

Tabela S1. Média anual de dias de inundação de cada área ao longo da topografia dos rios Uatumã e Abacate. Dados fornecidos pela Agência Nacional das águas (sistema Hidroweb, 2019) entre os anos de 1991 a 2017. As marcas de inundação no tronco das árvores (2017) de cada parcela foram relacionadas com a altura dos rios Uatumã (Estação Cachoeira Morena) para área Uatumã e Negro (Porto de Manaus) para área Abacate entre os anos de 1991 a 2017.

Dias de inundação nas parcelas (média) 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Uatumã 37 37 37 37 217 217 217 217 299 299 299 299 Abacate 27 42 47 69 74 66 70 107 128 131 140 141

Tabela S2. Dias de inundação entre os anos de 2015 a 2017 de cada parcela ao longo da topografia dos rios Uatumã e Abacate. Dados fornecidos pela Agência Nacional das águas (sistema Hidroweb, 2019) entre os anos de 2015 a 2017. As marcas de inundação no tronco das árvores (2017) de cada parcela foram relacionadas com a altura dos rios Uatumã (Estação Cachoeira Morena) para área Uatumã e Negro (Porto de Manaus) para área Abacate.

Uatumã 2015 2016 2017 Abacate 2015 2016 2017 1 0 0 0 1 123 0 108 2 0 0 0 2 105 0 77 3 0 0 0 3 108 0 82 4 0 0 0 4 126 0 111 5 159 0 75 5 132 0 116 6 126 0 53 6 123 0 108 7 150 0 69 7 127 0 113 8 153 0 68 8 171 0 127 9 188 0 109 9 173 90 157 10 188 0 109 10 174 92 160 11 189 0 110 11 182 103 168 12 207 0 113 12 182 105 171

127

UATUMÃ Parcelas 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Arecaceae Bercht. & J. Presl Astrocaryum sp. G. Mey. X Astrocaryum jauari Mart. X X X X Attalea maripa (Aubl.) Mart. X X X X Bactris sp. Jacq. ex Scop. X X X X Geonoma sp. Willd. X X X Oenocarpus bacaba Mart. X X X X

Anacardiaceae R. Br. Tapirira sp. Aubl. X

Annonaceae Juss. Bocageopsis sp. R.E. Fr. X Guatteria sp. Ruiz & Pav. X X X X X

Apocynaceae Juss. Aspidosperma sp. Mart. & Zucc. X Himatanthus sucuuba (Spruce ex Müll. Arg.) X X X Woodson Tabernaemontana sp. L. X

Bignoniaceae Juss. Handroanthus barbatus (E. Mey.) Mattos X X X

Burseraceae Kunth Crepidospermum sp. Hook. f. X Protium sp. Burm. f. X X X Protium sp. 2 Burm. f. X

Caryocaraceae Voigt Caryocar sp. L. X

128

UATUMÃ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Celastraceae R. Br. Salacia sp. L. X X

Chrysobalanaceae R. Br. Couepia sp. Aubl. X X X Licania sp. Aubl. X X X X X

Clusiaceae Lindl. Garcinia sp. L. X X

Connaraceae R. Br. Connarus sp. L. X Rourea sp. Aubl. X X

Cordiaceae R. Br. ex Dumort. Cordia sp. L. X X X

Costaceae Nakai Costus sp. L. X

Dioscoreaceae R. Br. Dioscorea sp. L. X

Erythroxylaceae Kunth Erythroxylum sp. P. Browne X X

Euphorbiaceae Juss. Hevea sp. Aubl. X Hevea spruceana (Benth.) Müll. Arg. X X X Mabea cf. nitida Spruce ex Benth. X X X X X X X Nealchornea sp. Huber X

Fabaceae Lind. Caesalpinioideae DC. Acosmium sp. Schott X X

129

UATUMÃ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Cynometra sp. L. X Dialium guianense (Aubl.) Sandwith X X Macrolobium acaciifolium (Benth.) Benth. X Macrolobium sp. Schreb. X Tachigali sp. Aubl. X

Fabaceae Mimosoideae DC. Hydrochorea sp. Barneby & J.W. Grimes X Inga cf. thibaudiana DC. X X X X X X Inga sp. 2 Mill. X X X X Inga sp. 3 Mill. X X Pentaclethra sp. Benth. X X Zygia sp. P. Browne X X X

Fabaceae Papilionoideae DC. Machaerium sp. Pers. X Ormosia sp. Jacks. X X X X Swartzia sp. Schreb. X X

Humiriaceae A. Juss. Sacoglottis sp. Mart. X

Lauraceae Juss. Nectandra sp. Rol. ex Rottb. X X X Ocotea sp. Aubl. X X

Lecythidaceae A. Rich. Eschweilera sp. Mart. ex DC. X X X X Eschweilera tenuifolia (O. Berg) Miers X X X X Gustavia augusta L. X X

Malpighiaceae Juss. Burdachia sp. Mart. ex Juss. X X

130

UATUMÃ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Byrsonima sp. Rich. ex Kunth X Heteropterys sp. Kunth X

Malvaceae Juss. Pseudobombax sp. Dugand X

Melastomataceae Juss. Miconia sp. Ruiz & Pav. X X Mouriri sp. Aubl. X X X

Meliaceae Juss. Guarea sp. F. Allam. ex L. X Trichilia sp. P. Browne X X

Moraceae Gaudich. Clarisia racemosa Ruiz & Pav. X Clarisia sp. Ruiz & Pav. X X X X Helianthostylis sp. Baill. X Helicostylis sp. Trécul. X X Naucleopsis sp. Miq. X X Pseudolmedia laevis (Ruiz & Pav.) J.F. Macbr. X X X Sorocea sp. A. St.-Hil. X X Trymatococcus sp. Poepp. & Endl. X

Myristicaceae R. Br. Virola sp. Aubl. X

Myrtaceae Juss. Eugenia sp. L. X X X X X X Eugenia sp. 2 L. X X X X X Eugenia sp. 3 L. X X Eugenia sp. 4 L. X

Ochnaceae DC. Quiina sp. Aubl. X

131

UATUMÃ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Pentaphylacaceae Engl. Ternstroemia sp. Mutis ex L. f. X

Phyllanthaceae Martinov Amanoa sp. Aubl. X Discocarpus sp. Klotzsch X X

Piperaceae Giseke Piper sp. L. X X X X

Polygalaceae Hoffmanns. & Link Moutabea sp. Aubl. X X X

Polygonaceae Juss. Coccoloba sp. P. Browne X

Rubiaceae Juss. Duroia sp. L. f. X X Psychothria sp. L. X

Sapindaceae Juss. Matayba sp. Aubl. X X X Talisia sp. Aubl. X X X

Sapotaceae Juss. Micropholis sp. (Griseb.) Pierre X Pouteria elegans (A. DC.) Baehni X X X X X X X Pouteria glomerata (Miq.) Radlk. X Pouteria sp. Aubl. X X Pouteria sp. 2 Aubl X X X X

Simaroubaceae DC. Simaba sp. Aubl. X X X X

132

UATUMÃ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Urticaceae Juss. Cecropia sciadophylla Mart. X

Pourouma sp. Aubl. X X X

Violaceae Batsch Amphirrhox Spreng. X X Rinorea sp. Aubl. X X X X Paypayrola sp. Aubl. X X X

ABACATE Parcelas 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Arecaceae Bercht. & J. Presl Astrocaryum sp. G. Mey. X X X X X Bactris sp. Jacq. ex Scop. X X X X X Geonoma sp. Willd. X X Mauritiella sp. Burret X X Oenocarpus bacaba Mart. X X Oenocarpus minor Vicent. X

Annonaceae Juss. Guatteria sp. Ruiz & Pav. X X Unonopsis sp. R.E.Fr. X X X X X X X Xylopia sp. L. X X

Apocynaceae Juss. Aspidosperma sp. Mart. & Zucc. X X X X X X Himatanthus sucuuba (Spruce ex Müll. Arg.) X X X X X X X X X X Woodson Tabernaemontana sp. L.

133

ABACATE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Burseraceae Kunth Protium sp. Burm. f. X X X X X X X X

Celastraceae R. Br. Salacia sp. L. X X

Chrysobalanaceae R. Br. Hirtella sp. L. X X Licania cf. apetala (E.Mey) Fritsch X X Licania heteromorpha Benth. X Licania macrophylla Benth. X X X Licania sp. Aubl. X X X X X X X X X

Clusiaceae Lindl. Garcinia sp. L. X X Tovomita sp. Aubl. X X X X X X X X X

Combretaceae R. Br. Buchenavia sp. Eichler X Combretum sp. Loefl. X

Erythroxylaceae Kunth Erythroxylum sp. P. Browne X

Euphorbiaceae Juss. Hevea sp. Aubl. X Hevea brasiliensis (Willd. ex A.Juss.) X Müll.Arg. Mabea sp. Aubl. X X X X X X X X Maprounea sp. Aubl. X

Fabaceae Lind. Caesalpinioideae DC. Campsiandra sp. Benth. X Campsiandra laurifolia Benth. X X X Crudia sp. Schreb. X X

134

ABACATE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Fabaceae Lind. Caesalpinioideae DC. Cynometra sp. L. X Eperua sp. Aubl. X Macrolobium acaciifolium (Benth.) Benth. X Macrolobium angustifolium (Benth.) X X R.S.Cowan

Macrolobium bifolium (Aubl.) Pers. X X X X X Macrolobium sp. Schreb. X X X X Tachigali sp. Aubl. X

Fabaceae Mimosoideae DC. Calliandra sp. Benth. X X X X X X X Macrosamanea sp. Britton & Rose ex Britton X X X X X X & Killip Macrosamanea sp. 2 Britton & Rose ex X X X X Britton & Killip Zygia sp. P. Browne X X X X X X X X

Fabaceae Papilionoideae DC. Erythrina sp. L. X Ormosia sp. Jacks. X X Swartzia laevicarpa Amshoff X Swartzia polyphylla DC. X Swartzia sp. Schreb. X X X X X X X X X Swartzia sp. 2 Schreb. X X X Swartzia sp. 3 Schreb. X X

Humiriaceae A. Juss. Humiriastrum sp. (Urb.) Cuatrec. X Sacoglottis sp. Mart. X X X X X X

Lauraceae Juss. Aniba sp. Aubl. X Endlicheria sp. Nees X X 135

ABACATE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Lauraceae Juss. Ocotea aciphylla (Nees & Mart.) Mez X X X Ocotea sp. Aubl. X X X X X X X X X Ocotea sp. 2 Aubl. X Ocotea sp. 3 Aubl. X

Lecythidaceae A. Rich. Allantoma sp. Miers X X X X Eschweilera sp. Mart. ex DC. X X X X X X X X X X X Eschweilera sp. 2 Mart. ex DC. X Gustavia augusta L. X

Malvaceae Juss. Luehea sp. Willd. X

Melastomataceae Juss. Miconia sp. Ruiz & Pav. X X X X X Mouriri sp. Aubl. X X X X X X X X

Moraceae Gaudich. Brosimum sp. Sw. X

Myrtaceae Juss. Eugenia sp. L. X X X X X X X X X

Ochnaceae DC. Elvasia sp. DC. X X X X X X X X X X X X Ouratea sp. Aubl. X

Primulaceae Batsch Cybianthus sp. Mart. X X

Rubiaceae Juss. Duroia sp. L. f. X X

136

ABACATE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Salicaceae Mirb. Casearia sp. Jacq. X Laetia sp. Loefl. ex L. X

Sapindaceae Juss. Matayba sp. Aubl. X

Sapotaceae Juss. Elaeoluma sp. Baill. X X ABACATE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Micropholis sp. (Griseb.) Pierre X Pouteria elegans (A. DC.) Baehni X X X X X X X X Pouteria sp. Aubl. X X

Violaceae Batsch Rinorea sp. Aubl. X X

Vochysiaceae A. St.-Hil. Erisma calcaratum (Link) Warm. X Erisma sp. Rudge X Paypayrola sp. Aubl. X

137

Síntese

O presente trabalho teve como objetivo investigar os efeitos da alteração no pulso de inundação do Rio Uatumã afeta a regeneração de plântulas ao longo do gradiente topográfico em floresta de igapó à jusante da barragem da Usina Hidrelétrica de Balbina. Para o desenvolvimento do estudo comparamos a área afetada por barragem com uma ou duas florestas de igapó com pulso regular de inundação. Os resultados da presente pesquisa mostram que dentre os principais resultados, houve perda da conectividade lateral e longitudinal da inundação pelo Rio Uatumã. Este processo foi um dos maiores fatores que influenciaram na diferença de padrões de riqueza, diversidade, composição de gêneros e espécies, crescimento em altura e regeneração da comunidade de plântulas. No primeiro capítulo observamos que as áreas prístinas apresentam padrões semelhantes de riqueza, dominância e distribuição de gêneros ao longo do gradiente de inundação, dentro ou fora da bacia de drenagem do rio Uatumã. Por outro lado, a área de Uatumã afetada pela usina hidrelétrica de Balbina não segue os mesmos padrões das áreas prístinas e uma mudança na composição das comunidades de plântulas foi observada ao longo do gradiente topográfico. A perda de conectividade lateral ao longo de todo o gradiente de inundação na área Uatumã, levou ao estabelecimento de plântulas de diferentes gêneros, especificamente dentro das três dimensões da topografia (cotas baixa, intermediária e alta), onde alguns desses gêneros se tornaram dominantes. Além disso, foram observados indícios de perda da conectividade longitudinal ao longo do Rio Uatumã. No segundo capítulo, onde comparamos os diferentes estratos da vegetação (plântulas, juvenis e adultos), concluímos que a perda de conectividade lateral entre regiões topograficamente distintas (igapó alto e baixo), causada pela ausência do fator de inundação pode ter contribuído para a alta dissimilaridade florística entre as comunidades vegetais nos dois extremos topográficos (alto e baixo igapó) dessa área. Nas cotas altas da topografia, onde as inundações foram drasticamente reduzidas, as espécies típicas das florestas inundadas foram substituídas, especialmente no estágio de plântulas, por espécies de ambientes não inundados sazonalmente. No outro extremo, nas cotas baixas, onde as inundações foram prolongadas, um declínio drástico de espécies na comunidade e até extinção local ocorreram. No terceiro capítulo, comparamos os efeitos da alteração do pulso de inundação ao longo de três anos na regeneração e a relação da biomassa com a composição florística. Na área Uatumã, houve diferença interanual nos padrões de mortalidade e recrutamento em relação a 138

área prístina que pode estar relacionado ao evento de extrema seca em 2016, o que não ocorreu na área Abacate. A biomassa final da área Uatumã é elevada em relação a área Abacate, devido a composição de espécies principalmente das cotas intermediárias da topografia, dominadas pela palmeira Astrocaryum jauari, que possui rápido crescimento, além do alto número de indivíduos. Os resultados da presente tese, mostra que a floresta de igapó do Rio Uatumã, após mais de trinta anos de construção da barragem apresenta diferenças nos padrões de regeneração da comunidade de plântulas ao longo de toda topografia, que podem ser irreversíveis. Desta forma, esperamos que os resultados do presente estudo possam auxiliar nas decisões de conservação e manejo a longo prazo em florestas inundáveis afetadas por barragens hidrelétricas em planejamento ou processo de instalação na Amazônia.

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