ISSN: 1135-8408

MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU BENTHAM (TRIBU I, ) DE COLOMBIA

Pollinarium morphology of the subtribe Laeliinae Bentham (tribe Epidendreae I, Orchidaceae) of Colombia

Mo s q u e r a -Mo s q u e r a , H. R.1 & Valencia-Barrera, R. M.2

1 Facultad de Ciencias Básicas. Programa Biología con énfasis en Recursos Naturales. Universidad Tecnológica del Chocó. A. A. 292, Quibdó-Chocó. Colombia. etchrm00@ estudiantes.unileon.es 2 Departamento de Biodiversidad y Gestión Ambiental. Área de Botánica. Universidad de León. E-24071 León. España

Recibido: 2009-11-26; Aceptado: 2010-01-23

RESUMEN: Los polinarios de 16 géneros de la subtribu Laeliinae fueron examinados con Microscopio Electrónico de Barrido y con estereoscopio. Comparados con otros taxa de la subfamilia , los miembros de la subtribu Laeliinae revelan la existencia del carácter primitivo en cuanto al número de polinios (algunos con 8), no obstante, dentro de la subtribu existe una tendencia evidente a la reducción, dada la presencia de 4 polinios en la mayoría de las especies analizadas. En cuanto a la ornamentación del grano de polen, se observaron tres tipos principales: psilada-escábrida-fosulada, rugulada-fosulada-perforada y fosulada-escábrida-verrugosa, siendo el primero el más frecuente y considerado un carácter primitivo. La cohesión de las tétrades dentro del polinio de Laeliinae varía de muy unidas a muy separadas, en este último caso la ornamentación de la periferia de la tétrade presenta verrugas, gemas y báculas en , Caularthron, Dimerandra y Encyclia. El tipo de caudícula es apendicular poco o muy elaborada, compuesta por polen abortado unido por elastoviscina. El análisis del polinario y sus implicaciones en la conformación de alianzas genéricas son reflejados en un cladograma; el número de polinios y la estructura de la caudícula apendicular son caracteres decisivos en la conformación de las 4

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera 50 MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA alianzas genéricas: 1. Brassavola-Sophronitis, 2. Laelia-Schomburgkia-Laelia, 3. Caularthron- Encyclia-Epidendrum-Oerstedella, 4. Jacquiniella-Scaphyglottis-Isochilus-Ponera; no se encontraron caracteres precisos para establecer la relación de los géneros Lanium, Prosthe- chea y Dimerandra. PALABRAS CLAVE: polinios, análisis cladístico, alianzas genéricas.

SUMMARY: The Pollinarium of 16 Laeliinae genera were examined with the SEM and stereoscope. Compared with other taxa of the subfamily Epidendroideae, the members of the subtribe Laeliinae reveal the existence of the primitive character as for the num- ber of pollinia (some with 8), nevertheless inside the subtribe evident trend exists to the reduction, given the presence of 4 pollinia in the majority of the analyzed . As for the ornamentation of the grain of pollen, three principal types were observed: psilate-scabrate- fossulate, rugulate-fossulate-perforate and fossulate-scabrate-verrucate, being the first one most frequent and considered a primitive character. The cohesion of the tetrads inside Laelii- nae pollinium changes of very joined to very separated, in the latter case the ornamentation of the periphery of the tetrad presents warts, gems and bacula in Epidendrum, Caularthron, Dimerandra and Encyclia. The type of caudicle is appendicular little or very elaborated, composed for aborted pollen joined for elastoviscina. The analysis of the pollinarium and his implications in the conformation of generic alliances are reflected in a cladogram; the num- ber of pollinia and the structure of the appendicular caudicle they are decisive characters in the conformation of 4 generic alliances: 1. Brassavola-Sophronitis, 2. Laelia-Schomburgkia- , 3. Caularthron-Encyclia-Epidendrum-Oerstedella, 4. Jacquiniella-Scaphyglottis- Isochilus-Ponera. Were not precise characters to establish the relation of genera Lanium, Prosthechea, and Dimerandra. KEYWORDS: pollinia, cladistic analysis, generic alliances.

INTRODUCCIÓN Se han propuesto varios sistemas de clasificación para Laeliinae, donde Dentro de la subfamilia Epidendroi- se han incluido grupos genéricos deae (Orchidaceae), probablemente las (Dressler, 1981; Ch a s e et al., 2003; Van subtribus más diversas son Laeliinae y d e n Berg & Ch a s e , 2004), separación Pleurothallidinae. La subtribu Laeliinae en tribus, basada en caracteres florales es exclusivamente neotropical, com- de la columna, lábelo y la interpretación puesta por 43 géneros y 1.466 especies de datos anatómicos (Brieger, 1977; (Dressler, 1993), descrita inicialmente Sz l a ch e t k o , 1995; Stern & Carlsward, por Be n t h a m (1881) y posteriormente 2009), separación de géneros (De Oli- dividida por Pfitzer (1889) en dos series: veira et al., 2003) y notas nomencla- Ponereae y Cattleyeae, basada en las turales de la mayoría de las especies características del pie en la columna o que componen la subtribu (Jo n e s , 1966; ginostemo (formado por la fusión de los Zappi, 1995; Wi t h n e r, 1998, Van d e n filamentos y el estilo en las orquídeas). Berg & Ch a s e , 2000, 2001; Van d e n

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM 51 (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA

Berg, 2001, 2008; Pr i d g e o n et al., 2005; puede suprimir la existencia de alguna de So t o -Arenas et al., 2007; Fr a g a et al., estas partes accesorias, siendo sin duda 2008). el viscidio una de las más primordiales A nivel molecular Van d e n Berg et porque contiene elastoviscina (sustan- al. (2000) realizaron un análisis filogené- cia pegajosa, viscosa) que permite la tico del grupo, basado en los ITS1 y ITS2 adherencia en cualquier superficie del (Internal Transcribed Spacers) de DNA polinizador. nuclear ribosomal, usando 295 accesio- Los caracteres del polinio están entre nes que representan la mayoría de los los más importantes de Orchidaceae, y géneros de la subtribu. Posteriormente han sido tenidos en cuenta desde el se hizo una evaluación de los grupos siglo XIX; los más utilizados en taxo- genéricos, en base al análisis filogené- nomía son: 1. Número de polinios por tico molecular con datos de secuencias antera, 2. Orientación de los polinios de ADN (Van d e n Berg et al., 2009). individuales en cada antera (si los poli- Esta subtribu presenta mucha diver- nios son superpuestos o no) y 3. La sidad tanto en los caracteres vegetativos organización del polen dentro del poli- como florales. Según Dressler (1993) los nio (Freudenstein & Rasmussen, 1996). miembros de Laeliinae se caracterizan Por ello, dentro de esta subtribu uno por ser epífitos o terrestres; con tallos de los caracteres fundamentales para la alargados o con pseudobulbos, usual- separación de algunos géneros ha sido mente con diferentes entrenudos; hojas el número de polinios, como ocurrió dísticas o terminales sobre el pseudo- en el caso de Cattleya con cuatro y bulbo, duplicadas, usualmente articula- Laelia con ocho (Van d e n Berg et al., das; inflorescencia terminal o raramente 2000). Sin embargo, las estructuras que lateral, simple o ramificada de una a se adjuntan a los polinios, como son el muchas flores, cortas o largas; columna estípite, caudícula y viscidio, que en su corta o elongada, con pie; antera ter- conjunto constituyen el polinario, han minal incumbente o erecta; polinios sido poco estudiadas, pese a que son lateralmente aplanados u ovoides en fundamentales en el proceso de poli- números de 8, 6, 4 o 2, con caudícu- nización de las orquídeas (Jo h n s o n & las prominentes, algunas con viscidio y Ed w a r d s , 2000). estigmas enteros. Dentro de los estudios polínicos En las orquídeas los granos de polen de Laeliinae, se pueden mencionar el de se hallan organizados en masas com- Sch i l l & Pfeiffer (1977), quienes, ana- pactas o subdivididas conocidas como lizando ejemplares de Orchidaceae con polinios, a ellos se adjuntan estructuras MEB y estereoscopio, profundizaron accesorias (caudícula, estípite y viscidio) sobre algunos caracteres del polinario cuyo conjunto es conocido como polina- en varios géneros de esta subtribu. Asi- rio. Toda esta estructura articulada es la mismo, Zavada (1990) analizó princi- que se adhiere al polinizador para pos- palmente la ultraestructura de la pared teriormente ser depositado en el estigma. del polen de los géneros Cattleya, Ency- En ocasiones, dentro del polinario se clia, Epidendrum y Laelia.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera 52 MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA

En este trabajo se aporta informa- géneros fueron acetolizadas siguiendo ción detallada de la morfoestructura del una modificación del protocolo Erdtman polinario de 16 géneros de la subtribu (1969). Las mediciones fueron efectua- Laeliinae (sensu Dressler, 1993; Ch a s e das con el programa Nis element AR et al., 2003) procedentes de Colombia, versión 3.1 Nikon. que permite discriminar las semejanzas Todos los análisis filogenéticos entre las especies analizadas y su inci- se realizaron usando PAUP* 4.0b10 dencia en la sistemática de este com- (Sw o ff o r d , 2002), los cladogramas se plejo grupo. diseñaron con TreeView (Pa g e , 2000). Para ello se siguieron los sistemas de clasificación de Dressler (1993) y MATERIAL Y MÉTODOS Ch a s e et al. (2003). La terminología uti- lizada se ha basado en Punt et al. (1994) Se han analizado los polinarios de y Sáenz Laín (2004), y la específica para 36 especies pertenecientes a 16 géneros orquídeas en Sch i l l & Pfeiffer (1977), de Laeliinae extraídos de plantas frescas Dressler (1993), Freudenstein & Ras- proporcionadas por la Sociedad Colom- mussen (1999), Jo h n s o n & Ed w a r d s biana de Orquideología, cultivos priva- (2000) y Si n g e r et al. (2008). dos, así como de colectas de campo. Además, se ha estudiado material de los siguientes herbarios: Herbario Uni- RESULTADOS versidad del Cauca (CAUP), Herbario Nacional Colombiano (COL), Herbario Pontificia Universidad Javeriana (HPUJ), Mo r f o l o g í a d e l polinario Herbario Universidad de Antioquia Brassavola (Fig. 1: A-D, Tabla 1). Un (HUA), Herbario Jardín Botánico Joa- polinario de 1.789-1.900 μm; compuesto quín Antonio Uribe (JAUM) y Herbario por ocho polinios de dos tamaños, Gabriel Gutiérrez V. (MEDEL). El mate- anchamente obovados y lateralmente rial estudiado se refleja en el apéndice. Los polinarios una vez extraídos de aplanados, compactos, paralelos, color las anteras fueron fotografiados con un marrón, los polinios pequeños de 610- estereoscopio Nikon 11,25x con cámara 749 μm y los grandes de 949-1.365 μm digital Nikon Dxm1200, programa NIS- de longitud, adicionalmente presentan 8 Elements F 2,20. Los polinarios frescos pseudopolinios redondos (121-242 μm) fueron secados a 60 ºC durante 8 horas y ubicados sobre las caudículas amarillas junto con los de herbario se recubrieron de tipo apendicular, largas (2.004-2.121 con oro y posteriormente se examinaron μm), alineadas y unidas formando un al Microscopio Electrónico de Barrido tapete (se observan tétrades abortadas Jeol 6100 de la Unidad de Microscopía unidas entre sí por elastoviscina); tétra- de la Universidad de León. des inaperturadas, con disposición irre- Para la observación del polen a micros- gular dentro del polinio, medianamente copía óptica, las muestras de algunos separadas con granos de polen poco

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM 53 (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA distinguibles; ornamentación psilada- del polinio, se diferencian los granos escábrida con algunas microfósulas. de polen individuales; ornamentación psilada con microfósulas, la periferia Cattleya (Fig. 1: E-H, Tabla 1). Cua- de la tétrade con gemas o verrugas. tro polinarios de 4.600-6.600 μm; cada uno de ellos con un polinio compacto, Encyclia (Fig. 2: A-D, Tabla 1). Dos paralelos, de color marrón oscuro, polinarios de 2.077-2.984 μm de longi- agudamente reniformes y lateralmente tud, con dos polinios cada uno de ellos, comprimidos (1.700-2.300 μm, de lon- compactos, paralelos, obtusamente gitud); caudículas de 2.336-3.441 μm reniformes, color amarillo o marrón apendiculares, amarillas, rectangulares, de 641-1.327 μm; cada polinario posee una por polinio; tétrades inaperturadas, una caudícula apendicular, rectangular, irregulares, en ocasiones bordes super- que se inserta a los polinios de forma puestos dentro del polinio, granos de basitónica, las caudículas son de color polen diferenciados o no en la tétrade, amarillo claro de 1.436-1.779 μm; tétra- ornamentación: psilada-escábrida, fosu- des inaperturadas, separadas o media- lada con pocas perforaciones, rugulada namente unidas dentro del polinio, se o con algunas verrugas. distinguen los granos de polen; orna- mentación psilada con microfósulas en Caularthron (Fig. 1: I-K, Tabla 1). toda la superficie, periferia de la tétrade Dos polinarios de 2.600-3.700 μm, com- con verrugas y gemas. puestos cada uno de ellos por dos poli- nios compactos, paralelos, marrones, Epidendrum (Fig. 2: E-H, Tabla 1). reniformes de 966-1.463 μm de longitud; dos caudículas apendiculares, amarillas, Dos polinarios de 847-3.229 μm, cada rectangulares (1.600-2.257 μm), tétrades uno con dos polinios compactos y para- sin aperturas visibles separadas dentro lelos de 471-1.822 μm de longitud con del polinio, los granos de polen indivi- varias morfologías: elongados, elípti- duales no distinguibles; ornamentación cos, obovados, redondos o en forma psilada con microfósulas, escábrida, la de casco, de colores blanco, amarillo, periferia de cada tétrade posee gemas naranja y marrón; dos caudículas apen- o verrugas. diculares, en este género se distinguen estados intermedios de este tipo de cau- Dimerandra (Fig. 1: L-Ñ, Tabla 1). dículas, en E. difforme, E. ellipsophyllum Cuatro polinarios de 1.268-1.806 μm, y E. fastigiatum la caudícula posee en con cuatro polinios compactos, para- su interior un tejido rígido con textura lelos, elípticos, lateralmente aplanados estriada; dentro del polinio las tétrades (613-772 μm de longitud), color marrón pueden estar desde unidas a separadas, oscuro o amarillo; una caudícula apen- en algunas se distinguen los granos de dicular por polinio, amarilla, alargada polen individuales; ornamentaciones y delgada de 553-1.072 μm; tétrades psiladas, fosuladas, perforadas, rugu- sin apertura, poco separadas dentro ladas y con verrugas, periferia de las

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera 54 MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA tétrades con verrugas, clavas, gemas o polinio en posición basitónica; tétrades báculas. inaperturadas, medianamente unidas dentro del polinio, se distinguen los gra- Isochilus (Fig. 2: I-K, Tabla 1). Dos nos de polen de las tétrades; ornamenta- polinarios de 1.180-1407 μm, cada uno ción rugulada, psilada con microfósulas con dos polinios paralelos, compactos, y pocas perforaciones. iguales, obovados, lateralmente aplana- dos, color marrón oscuro, de 563-656 μm Lanium (Fig. 3: E-I, Tabla 1). Dos de longitud; una caudícula apendicular polinarios de 734-760 μm de longitud, por polinario, la inserción a los polinios cada uno con dos polinios compactos y de tipo basitónica; tétrades inaperturadas, paralelos, reniformes-obovados de color medianamente unidas en el polinio y en amarillo, de 306-328 μm; dos caudículas la cual no se distinguen los granos de apendiculares con abundante elastovis- polen que la conforman; ornamentación cina, amarillas, una por polinario, que se fosulada-rugulada-perforada homogénea insertan basitónicamente a los polinios; en toda la superficie de la tétrade. tétrades muy unidas dentro del polina- rio, se observan claramente los granos Jacquiniella (Fig. 2: L-Ñ, Tabla 1). Dos de polen que conforman la tétrade; polinarios de 447-499 μm de longitud, ornamentación psilada o fosulada con cada uno con dos polinios compactos, pocas perforaciones, borde engrosado. paralelos, circulares, aplanados (217-283 μm), color amarillo brillante; dos caudícu- Oerstedella (Fig. 3: J-L, Tabla 1). las apendiculares, con abundantes tétra- Dos polinarios de 3.539-3.899 μm, des abortadas, mayormente aplastadas y cada uno con dos polinios obovados, unidas entre sí por bandas de elastovis- lateralmente aplanados, compactos y cina, cada una se inserta basitónicamente paralelos, color marrón brillante de a dos polinios; tétrades inaperturadas, 1.216-1.353 μm de longitud; dos cau- medianamente separadas, no se distin- dículas freniculares (compuestas solo guen los granos de polen individuales por elastoviscina), cada una se inserta en la tétrade; ornamentación fosulada- basitónicamente a dos polinios; tétra- rugulada-perforada de forma homogénea des medianamente unidas dentro del en todas la tétrades. polinio, no se distinguen los granos de polen individuales; ornamentación Laelia (Fig. 3: A-D, Tabla 1). Cuatro escábrida, con fósulas y verrugas dis- polinarios de 3.779-3.964 μm, con dos tribuidas por toda la superficie, en polinios cada uno, ovalados con dos de algunas tétrades se observa una zona sus lados abruptamente aplanados de 954- adelgazada de la exina. 1.303 μm de longitud, cuatro caudículas apendiculares (con poca elastoviscina, Ponera (Fig. 3: M-Ñ, Tabla 1). Dos pero numerosas tétrades abortadas muy polinarios de 784-911 μm de longitud, comprimidas), rectangulares, marrón cada uno con dos polinios, compactos, brillante, en cada extremo se inserta un paralelos, circulares de 453-517 μm, de

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 Figura 1. Brassavola grandiflora Lindl: A. Polinario, B. Pseudopolinio, C. Tétrades, D. Ornamentación de las tétrades. Cattleya schroederae Rchb. f.: A. Polinario. Cattleya trianae Linden & Rchb. f.: F. Tétrades, G. Textura de la caudícula, H. Ornamentación de las tétrades. Caularthron bicornutum Raf.: I. Polinios, J. Tétrades, K. Ornamentación de las tétrades. Dimerandra buenaventurae (Kraenzl.) Siegerist.: L. Polinios, M. Textura de la caudícula, N. Tétrades, Ñ. Ornamentacion de las tétrades.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 Figura 2. Encyclia vespa (Vell.): A. Polinario, B. Tétrades, C. Ornamentación de las tétrades, D. Textura de la caudícula. Epidendrum difforme Jacq. E. Polinario, F. Textura de la caudícula, G. Tétrades, H. Ornamentación de las tétrades. (Jacq.): I. Polinario, J. Tétrades, K. Ornamentación de las tétrades. Jacquiniella globosa Schltr. L. Polinario, M. Textura de la caudícula, N. Tétrades, Ñ. Ornamentación de las tétrades.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 Figura 3. Laelia anceps Lindl.: A. Polinario, B. Textura de la caudícula, C. Tétrades, D. Ornamentación de las tétrades. Lanium avicula Lindl.: E. Polinario, F-G. Textura de la caudícula, H. Tétrades, I. Ornamentación de las tétrades. Oerstedella wallisii (Rchb. f.) Hágsater: J. Polinario, K. Tétrades, L. Ornamentación de las tétrades. Ponera striata Lindl.: M. Polinios, N. Tétrades, Ñ. Ornamentación de las tétrades.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 Figura 4. Prosthechea cochleata (L.): A. Polinario dentro de la antera Prosthechea grammatoglossa (Rchb. f.) W.E. Higgins: B. Tétrades, C. Ornamentación de las tétrades. Scaphyglottis graminifolia Poepp. & Endl.: D. Textura de la caudícula, E. Polinios, F. Tétrades, G. Ornamentación de las tétrades. Schomburgkia splendida Schltr.: H. Polinario dentro de la antera, I. Polinario, J. Tétrades, K. Ornamentación de las tétrades. Sophronitis coccinea Rchb. f.: L. Polinario dentro de la antera, M. Textura de la caudícula, N. Tétrades, Ñ. Ornamentación de las tétrades.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM 59 (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA color marrón oscuro; dos caudículas de color amarillo de 1.168-1.522 μm; apendiculares, amarillas, una por cada cuatro caudículas apendiculares, lar- dos polinios, que se insertan basitóni- gas, rectangulares, amarillas, en cada camente a estos; tétrades unidas en el extremo se insertan basitónicamente un polinio, con granos de polen diferencia- polinio; tétrades medianamente unidas bles; ornamentación psilada con micro- dentro del polinio, no se diferencian los fósulas, con rúgulas localizadas cerca granos de polen; ornamentación escá- del borde de la tétrade. brida, con verrugas y fósulas.

Prosthechea (Fig. 4: A-C, Tabla 1). Sophronitis (Fig. 4: L-Ñ, Tabla 1). Dos polinarios de 899-1.812 μm, cada Cuatro polinarios de 1.644-2.087 μm uno con dos polinios compactos y para- de longitud, cada uno con dos polinios lelos de 425-953 μm de longitud, obo- compactos, paralelos, triangulares, color vados desiguales, color marrón; dos marrón de 528-812 μm; cuatro caudículas caudículas apendiculares de color ama- apendiculares (1.116-1.275 μm), marro- rillo de 474-858 μm; tétrades separadas nes, en cada una se inserta un polinio dentro del polinio, se distinguen los gra- en su extremo; tétrades medianamente nos de polen individuales; ornamenta- unidas en el polinio, se diferencian los ción fosulada, rugulada o escábrida, con granos de polen individuales; ornamen- algunas perforaciones y verrugas. tación microfosulada, con perforaciones y algunas verrugas. Scaphyglotti (Fig. 4: D-G, Tabla 1). Dos polinarios de 485-1.067 μm, cada Análisis cladístico uno con dos polinios (320-506 μm), com- pactos, paralelos, color marrón oscuro Con los datos resultantes del análisis brillante, con forma ovalada, obovados o del polinario (Tablas 2 y 3), se realizó en forma de casco, con dos de sus lados un cladograma (Fig. 5), que refleja las aplanados; dos caudículas apendiculares relaciones entre los géneros analizados amarillas, con abundante elastoviscina en este trabajo. Para este análisis se uti- cubriendo las tétrades abortadas que la lizaron como grupo de comparación forman, la unión caudícula-polinio es (out group) los géneros Stelis y Scapho- basitónica; tétrades medianamente uni- sepalum de la subtribu Pleurothallidi- das dentro del polinio, en algunas se nae, perteneciente a la misma subfamilia diferencian los granos de polen que las (Epidendroideae), pero con caracteres componen; ornamentación rugulada, polínicos (número de polinios, orna- con algunas microfósulas y verrugas. mentación, etc.) considerados deriva- dos, Stenzel (2000). Schomburgkia (Fig. 4: H-K, Tabla La topología del cladograma de esta 1). Cuatro polinarios de 4.307-4.772 μm investigación permite visualizar varias de longitud, cada uno con dos poli- alianzas genéricas, los caracteres decisivos nios, compactos, paralelos, semicircu- que permitieron el establecimiento de los lares aplanados en la parte superior, grupos fueron el número de polinios y

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera 60 MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA

Figura. 5. Cladograma del análisis del polinario de 16 géneros de Laeliinae. Longitud del árbol: 56, CI: 0.48, HI: 0.51, RI: 0.63.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM 61 (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA la estructura de la caudícula apendicu- DISCUSIÓN lar (unas largas muy elaboradas y otras cortas e irregulares). Se han observado La gran diversidad del polinario 4 alianzas; con caudículas largas, muy refleja las grandes adaptaciones de las elaboradas y con 8 polinios: Alianza 1. orquídeas para el proceso de polini- Brassavola y Sophronitis: Con polinario zación, lo que ha garantizado su éxito < 2.500 µm, polinios de hasta 900 µm y reproductivo, convirtiéndola en una de la inserción de 2 polinios por caudícula las familias más numerosas de las plan- (uno en cada extremo) y Alianza 2. Lae- tas con flores. Los miembros de la sub- lia y Schomburgkia: Ambas presentan tribu Laeliinae analizados en este trabajo un polinario muy similar de 3.779-3.964 se caracterizan por tener 1, 2 o 4 polina- y 4.307-4.772 μm respectivamente, con rios por antera. polinios compactos con tétrades muy unidas, a veces superpuestas en parte Número de polinios: Los géneros de la superficie. Al igual que la alianza de Laeliinae analizados se caracteri- número uno, presentó una caudícula zan por tener 4 u 8 polinios (Tabla 1), para dos polinios con el mismo tipo sin embargo, las especies Brassavola de inserción. Las alianzas de géneros con el mismo carácter de caudícula nodosa y Brassavola grandiflora pre- pero con 4 polinios fueron: Alianza 3. sentaron pseudopolinios sobre las cau- Caularthron y Encyclia: Con polinios dículas, con diferencias dimensionales reniformes a obtusamente reniformes, y morfológicas respecto a los polinios ambos géneros tuvieron afinidades con funcionales. Epidendrum, con quien compartieron Las masas de polen adicionales que se la existencia de tétrades con granos de encuentran en Brassavola también han polen no distinguibles y la periferia de la sido referenciadas por Wi t h n e r (1998). tétrade con verrugas, gemas o báculas; Este fenómeno no ha sido observado en aunque carece de este último carácter, otros grupos de Epidendroideae. Oerstedella mostró su afinidad en el Dressler (1993) y Van d e n Berg resto de caracteres con los géneros de et al. (2000) indican que el número de esta tercera alianza. El otro grupo del polinios varía en Laeliinae de 2 a 8 y cladograma conformado con caudículas dentro de Epidendroideae, la subtribu cortas e irregulares de géneros de 4 poli- de este trabajo es la que posee el mayor nios fue: Alianza 4. Jacquiniella y Sca- número de polinios (con 8), esta condi- phyglottis: Ambas presentaron en todas ción ha sido considerada como primitiva las tétrades un patrón de ornamentación por diversos autores (Dressler, 1993; rugulado y con algunas verrugas. Den- Stenzel, 2000). Freudenstein & Ras- tro de este grupo también forman parte mussen (1999) indican que 4 polinios es los géneros Isochilus y Ponera. el número predominante y se encuentra

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera 62 MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA en los grupos de orquídeas supuesta- y Prosthechea), obtusamente renifor- mente basales. Dressler (1993) consi- mes (Cattleya, Caularthron, Encyclia y dera que los cambios en el número de Lanium) a redondeados o semejantes a polinios pudo haberse dado de 8-4-2. un casco (Epidendrum, Jacquiniella y La subdivisión del polen dentro de la Scaphyglottis), todos lateralmente apla- antera está basada sobre un patrón de 4 nados. Dressler (1993) considera típico lóculos, cada uno produce el polen en este último carácter, pero engloba la masas (Jo h n s o n & Ed w a r d s , 2000). En morfología solo al tipo ovoide. el caso de los géneros Laelia, Schom- El tamaño de los polinios varía desde burgkia, Brassavola y Sophronitis ana- unas pocas micras, como en Jacquinie- lizados aquí, presentan una antera con lla (217-283 μm), Lanium (306-328 μm), dos tecas y cada una de ellas con dos Ponera (453-517 μm), hasta muy gran- lóculos, en cada uno de éstos encajan des como Cattleya (1.700-2.300 μm), perfectamente 2 polinios cuyas caudícu- Schomburgkia (1.168-1.522 μm), Oers- las permanecen posadas sobre la zona tedella (1.216-1.353 μm), aunque resultó exterior de la antera; contrario a lo que llamativo el amplio rango en el tamaño ocurre con Dimerandra, Lanium, Pros- de los polinios de Epidendrum con lon- thechea, Isochilus, Ponera, Jacquiniella, gitudes de 471 μm en E. baezense hasta Scaphyglottis, Oerstedella, Epidendrum, alcanzar 1.822 μm en E. ionodesme. Caularthron, Encyclia y Cattleya, con Los polinios analizados son compac- 4 polinios organizados uno en cada tos y paralelos, la disposición espacial lóculo. de las tétrades dentro del polinio no Freudenstein & Rasmussen (1996), sigue un patrón regular, la aglutinación en su estudio sobre el número y desa- rrollo de los polinios en Orchidaceae, del polen sin duda debe estar condicio- en la antera de Epidendroideae obser- nada a la cantidad de tétrades existentes varon una sola región meristemática que en cada polinio. Jo h n s o n & Ed w a r d s más tarde da lugar a las masas de polen (2000) afirman que un solo polinio com- por cada teca. En las etapas tempranas pacto puede contener más de un millón la segmentación de estas regiones da de granos de polen; aunque la estima- como resultado 4 u 8 polinios por antera, ción del número de granos de polen por mientras que la falta de segmentación en polinio no es tan fácil como en otras algunos miembros de Epidendroideae familias de plantas, no solo por la com- dio origen a solo dos polinios. pactación sino por las dimensiones de los mismos. Forma, tamaño y cohesión del poli- Jo h n s o n & Ed w a r d s (2000) conside- nio: Los géneros analizados de la sub- ran que la cohesión del polen en el poli- tribu Laeliinae presentan polinios con nio puede ser obligada, en cierta medida, mucha variación morfológica, van desde por la interferencia causada por las pare- trianguloides (Sophronitis), elíptico-ova- des del polen durante la germinación, lados (Laelia y Dimerandra), obova- la reducción de la exina que rodea los dos (Brassavola, Oerstedella, Isochilus granos de polen del interior del polinio

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM 63 (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA puede ser parte del propósito evolutivo & Hayakawa, 1982; Yeung, 1987a), de reducir esta interferencia. reconociendo incluso hasta 6 formas de Los polinios de Brassavola, Encyclia, tétrades en el mismo polinio. Epidendrum, Oerstedella, Scaphyglot- tis y Dimerandra presentaron tétrades Ornamentación: La exina de los medianamente unidas, sin embargo, en géneros de Laeliinae estudiados aquí Caularthron y Prosthechea se encon- se caracterizó por ser mayormente sin traron separadas, permitiendo ver la relieve (psilada, escábrida, con micro- periferia de las tétrades. Contrario a las fósulas y perforaciones), este carácter condiciones anteriores, la mayoría de se presentó en Brassavola, Sophronitis, los géneros tenían la tétrades comple- Cattleya, Caularthron, Encyclia, Epi- tamente unidas, en ocasiones super- dendrum, Ponera, Isochilus, Lanium puestas en parte del borde (Sophronitis, y Dimerandra, mientras que los res- Laelia, Schomburgkia, Cattleya, Jacqui- tantes géneros, Laelia, Schomburgkia, niella, Ponera, Isochilus). Oerstedella, Jacquiniella, Scaphyglottis y Prosthechea, presentaron una exina Forma de la tétrade: En la mayoría de con relieve (con verrugas y rúgulas). los polinios compactos, las tétrades se Resultados similares de ornamentación encuentran muy unidas, por lo que al ser fueron observados por Sch i l l & Pfei- observados en el MEB resultó difícil dife- ffer (1977), en individuos de Epiden- renciar su forma y por ende los granos drum, Encyclia, Cattleya, Brassavola, de polen que la componen. En el caso de Scaphyglottis, Sophronitis, Isochilus; sin los géneros de Laeliinae analizados, solo embargo, fueron diferentes en Laelia y unos pocos presentan tétrades propia- Schomburgkia. mente diferenciadas (Dimerandra, Ency- clia, Lanium, Prosthechea y Sophronitis), Caudícula: Jo h n s o n & Ed w a r d s en los restantes géneros solo se pudo (2000) señalan que las caudículas son visualizar un grano de polen. producidas dentro de la antera y pue- Quizás la forma de la tétrade varía en den ser consideradas una extensión gran medida condicionada por su ubi- del polinio, su estructura anatómica es cación dentro del polinio, pudiéndose consistente con la derivación del tejido visualizar tétrades tetraédricas hasta las esporogénico, la formación de ellas es de tipo planar alargadas en la zona peri- el único ejemplo de tejido haploide que férica del polinio. Freudenstein & Ras- tiene una función mecánica no sexual. mussen (1999), en su análisis cladístico En nuestro estudio las caudículas de la familia Orchidaceae usando datos de los géneros analizados presentaron morfológicos de 98 géneros, excluye- tétrades abortadas, rotas, sin aparente ron el carácter forma de la tétrade por contenido celular, e incluso las tétrades el gran polimorfismo intraindividuos abortadas podían estar unidas por abun- encontrado. Esta condición también dante elastoviscina (Jacquiniella), o con había sido reportada en otras investi- poca elastoviscina mucho más compacta gaciones (Ko n t a & Tsuji, 1982; Ko n t a y aplanada, sin distinción de la forma

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera 64 MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA de las tétrades (Brassavola, Sophronitis, con pocas flores de medianas a grandes, Laelia, Schomburgkia, Cattleya, Caular- lábelos libres y la ausencia del pie en la thron, Encyclia, Oerstedella, Scaphyglottis, columna. Sin embargo, Van d e n Berg & Ponera, Isochilus, Prosthechea y Dime- Ch a s e (2004) lo llamaron alianza Catt- randra) o hasta incluso la existencia de leya e incluyeron los géneros Brassavola, caudículas granuladas con un tejido rígido Cattleya, Cattleyella, Guarianthe, Myr- de textura estriada en su interior (Epiden- mecophila, Rhyncholaelia y Sophronitis drum y Lanium), todo lo anteriormente teniendo en cuenta caracteres genéticos; señalado indicaría un función mecánica Alianza 2. Laelia y Schomburgkia: Estas de esta parte del polinario. especies presentan un polinario muy similar en el número y organización de Estructura del polinario y su impacto los polinios en la antera. Al igual que la en las alianzas genéricas de Laeliinae: alianza número uno, presentó una cau- Somos conscientes de que los datos dícula para dos polinios con el mismo morfológicos, en ocasiones, no son con- tipo de inserción. Pese a las diferencias siderados como soportes sólidos en la morfológicas, los datos moleculares fue- estructura de los sistemas de clasifica- ron fundamentales para soportar esta ción, sobre todo en grupos complejos alianza (Van d e n Berg & Ch a s e , 2005; como es el caso de la familia Orchida- So t o -Arenas, 2005). Aunque el género ceae, sin embargo, sí constituyen una Cattleya solo tiene 4 polinios, mostró una información complementaria a los datos afinidad con las alianzas 1 y 2 relacio- de análisis molecular que recientemente nada con la caudícula, que además de la se han realizado. longitud presentaba poca elastoviscina. Las alianzas genéricas establecidas Tomando como referencia la gran simili- en este trabajo están de acuerdo par- tud en la morfología floral que comparte cialmente con los resultados encontra- el género Cattleya con Laelia, junto con dos con el análisis de secuencias de los caracteres polínicos aquí analizados, cuatro regiones de DNA («plastid trnL nosotros inferimos que puede estar más intron, trnL-F spacer, matK gene and cercana a la alianza 2, como resultado trnK introns upstream and downstream de una posible evolución del polinario from matK and nuclear ITS rDNA») de Cattleya disminuyendo el número de algunos miembros de esta subtribu reali- polinios de 8 a 4. Contrario a esto Van zado por Van d e n Berg & Ch a s e (2004) d e n Berg & Ch a s e (2004) y Van d e n y Van d e n Berg et al. (2009); Alianza Berg et al. (2009) incluyeron el género 1. Brassavola y Sophronitis: Este grupo Cattleya, dentro de la alianza Cattleya, además de por los datos moleculares, designada así por ellos, con base en los también se diferencia por tener un poli- análisis de los plastidios que produjeron nario < 2.500 µm, polinios de hasta 900 una topología que está de acuerdo con µm y la inserción de 2 polinios por cau- la comprensión de este grupo desde el dícula (uno en cada extremo), además de punto de vista morfológico, concluyendo los caracteres morfológicos como la pre- que las especies de Catleya antes inclui- sencia de hojas carnosas, inflorescencia das en Sophronitis en sentido estricto

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM 65 (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA y Brassavola forman un grupo mono- la subtribu Laeliinae se obtienen las filético; Alianza 3. Caularthron y Ency- siguientes conclusiones: clia: Ambos géneros tuvieron afinidades 1. Se evidencia que los caracteres del con Epidendrum, con quien comparten caracteres de forma y ornamentación de polinario pueden servir como una la tétrade; dentro de este grupo Oers- sólida información complementaria tedella mostró más cercanía a Epiden- para análisis cladístico en la fami- drum. Con excepción de Encyclia, estos lia, ya que gran parte de las alian- géneros formaron parte de la alianza zas genéricas resultantes fueron Epidendrum reconocida por Van d e n igualmente apoyadas con análisis Berg & Ch a s e (2004) en base a datos de molecular. cuatro regiones de DNA («ITS ribosomal, 2. Dentro de Laeliinae se observa una trnL intron, trnL-F spacer, and matK»); tendencia evolutiva a la reducción en Alianza 4. Jacquiniella y Scaphyglottis: el número y tamaño de los polina- Ambos géneros fueron incluidos dentro rios; de presentar polinarios de gran- de la alianza Scaphyglottis establecida des dimensiones con ocho polinios por Van d e n Berg et al. (2000) y Van d e n (carácter considerado primitivo en Berg et al. (2009), basándose en resulta- Orchidaceae), caso Schomburgkia, a dos de ITS de los plastidios, y las bases polinarios pequeños apenas con una de datos combinados muestran un clado quinta parte del tamaño del anterior y moderadamente estable. Los dos géneros con solo 4 polinios (como se observa de la alianza 4 comparten la morfología en el género Jacquiniella). del polinio redondo o en forma de casco 3. La ornamentación más frecuente con Ponera, en esta alianza también se de la exina es psilada, considerada incluye el género Isochilus. como un carácter primitivo presente No se observaron con mucha cla- en los polinarios grandes y de mayor ridad las relaciones existentes entre número de polinios, solo en pocos los géneros Lanium, Prosthechea y géneros de los analizados se observó Dimerandra, basándonos en los carac- una ornamentación con relieve y tec- teres aquí analizados. Van d e n Berg tum perforado. & Ch a s e (2004) y Van d e n Berg et 4. Las caudículas apendiculares, ade- al. (2009) unen a Dimerandra junto más de su función mecánica en el a Jacquiniella y Scaphyglottis (alianza proceso de polinización, podrían Scaphyglottis); y a Prosthechea con brindar mayor información referente Encyclia (alianza Encyclia). a los estados transitorios de fun- cionalidad/viabilidad de los granos de polen que componen el poli- CONCLUSIONES nio, debido a la presencia de tétra- des abortadas en ellas, por lo que Como resultado del análisis pali- se requiere profundizar aún más en nológico de algunos miembros de este tema.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera 66 MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA

AGRADECIMIENTOS Dressler, R. L. (1981): The orchids: natural history and classification. Harvard Uni- versity Press. Cambridge, MA. Las autoras expresan su agradeci- Dressler, R. L. (1993): Phylogeny and classi- miento a la Universidad Tecnológica fication of the orchid family. Dioscorides del Chocó (Colombia) y a la Fundación Press. Portland, OR. Carolina-España, por la financiación Erdtman, G. (1969): Handbook of Palyno- de los estudios doctorales. Agradecemos logy. Morphology--Ecology. An de manera especial a la Sociedad Colom- introduction to the study of pollen grains biana de Orquideología por su apoyo and spores. Munksgaard. Copenhagen. a esta investigación. A Rafael Geovo y Fr a g a , C. N.; Bo r g e s , R. A. X. & Fontana, A. P. (2008): Notes on Cattleya Lindl. Roberto de Angulo Blum, propietarios (Orchidaceae) from Brazil. Neodiversity, de colecciones privadas de orquídeas, 3: 21-24. por su ayuda incondicional y obsequio Freudenstein, J. V. & Rasmussen, F. N. (1996): de material analizado; a los directores y Pollinium development and number in the conservadores de los Herbarios colom- Orchidaceae. Am. J. Bot., 83(7): 813-824. bianos: CAUP, COL, HPUJ, HUA, JAUM Freudenstein, J. V. & Rasmussen, F. N. y MEDEL, por facilitarnos muestras de (1999): What does morphology tell us orquídeas; a Heidy Mejía por la colec- about Orchid relationships?– A cladistic analysis. Am. J. Bot., 86(2): 225-248. ción de material. Jo h n s o n , S. D. & Ed w a r d s , T. J. (2000): The structure and function of orchid pollina- ria. Syst. Evol., 222: 243-269. BIBLIOGRAFÍA Jo n e s , H. G. (1966): Some notes on the Schomburgkia Lindl. of Orchidaceae and its relationships. Ann. Naturhistor. Mus. Be n t h a m , G. (1881): Notes on Orchideae. Wien., 69: 57-67. Bot. J. Linn. Soc., 18: 281-360. Ko n t a , F. & Hayakawa, E. (1982): Preli- Brieger, F. G. (1977): Gattungsreihe Epiden- minary study of the pollen tetrads in the dra. In: F. G. Brieger et al. (eds.), Die Orchidaceae. Reports of the Faculty of Orchideen: 509-549. Paul Parey. Berlin. Science, Shizuoka University, 16: 103-108. Ch a s e , M. W.; Barrett, R. L.; Ca m e r o n , K. Ko n t a , F. & Tsuji, M. (1982): The types M. & Freudenstein, J. V. (2003): DNA of pollen tetrads and their formation in data and Orchidaceae systematics: a some species of Orchidaceae in Japan. new phylogenetic classification. In: K. M. Acta Phytotaxonomica et Geobotanica, Di x o n (ed.), Orchid conservation: 69-89. 33: 206-217. Natural History Publications. Kota Kina- Pa g e , R. D. M. (2000): Tree drawing software balu, Sabah, Malaysia. for Apple Macintosh and Microsoft Win- De Oliveira-Pires, M. F.; J. Se m i r , J.; Melo dows. ©2000. Roderic D. M. Page. d e Pinna, G. F. A. & Felix, F. (2003): Pfitzer, E. (1889): Orchidaceae. II.B.13. Taxonomic separation of the genera Monandrae-Laeliinae, II.B.13.a. Monan- Prosthechea and Encyclia (Laeliinae: drae-Laeliinae-Ponereae. In: A. En g l e r Orchidaceae) using leaf and root ana- et al. (eds.), Die Natürlichen Pflanzenfa- tomical features. Bot. J. Linn. Soc., 143: milien Ergaenzungsheft: 52-222. Engel- 293-303. mann. Leipzig.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM 67 (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA

Pr i d g e o n , A. M.; Cribb, P. J.; Chase , M. W. Van d e n Berg, C. (2008): New combina- & Rasmussen, F. N. (2005): Genera Orchi- tions in the genus Cattleya Lindl. (Orchi- dacearum, vol. 4. Oxford University Press. daceae). Neodiversity, 3: 3-12. U.K. Van d e n Berg, C. & Ch a s e , M. W. (2000): Punt, W.; Bl a c k m o r e , S.; Nilsson, S. & Le Nomenclatural notes on Laeliinae. I. Th o m a s , A. (1994): Glossary of pollen Lindleyana, 15: 115-119. and spore terminology.-LPP Contributions Van d e n Berg, C. & Ch a s e , M. W. (2001): Series n.º 1. LPP Foundation. Utrecht. Nomenclatural notes on Laeliinae. II. Sáenz, C. (2004): Glosario de términos pali- Additional combinations and notes. nológicos. Lazaroa, 25: 93-112. Lindleyana, 16: 109-112. Sch i l l, R. & Pfeiffer, W. (1977): Untersu- Van d e n Berg, C. & Ch a s e , M. W. (2004): A chungen an Orchideenpollinien unter chronological view of Laeliinae taxonomi- besonderer Beruecksichtigung ihrer Fein- cal history. Orchid Digest, 68: 226-254. skulpturen. Pollen et Spores, 19: 5-118. Van d e n Berg, C. & Ch a s e , M. W. (2005): Si n g e r , R. B.; Gravendeel, B.; Cr o ss , H. & Nomenclatural notes on Laeliinae. IV. Ra m í r e z , S. R. (2008): The use of orchid New combinations in Laelia and Sophro- pollinia or pollinaria for Taxonomic Iden- nitis. Kew Bulletin, 59: 565-567. tification. Selbyana, 29(1): 6-19. Van d e n Berg, C.; Hi g g i n s , W. E.; Dressler, R. L.; Whitten, W. M.; So t o -Arenas, M. So t o -Arenas, M. A. (2005): Laelia. In: A. M. A.; Cu l h a m , A. & Ch a s e , M. W. (2000): A Pr i d g e o n et al. (eds.), Genera Orchida- phylogenetic analysis of Laeliinae (Orchi- cearum, 4: 265-271. Oxford University daceae) based on sequence data from Press. Oxford. nuclear transcribed spacers (ITS) of ribo- So to-Arenas, M. A.; Salazar, G. & Van d e n somal DNA. Lindleyana, 15(2): 96-114. Berg, C. (2007): New combinations in Van d e n Berg, C.; Hi g g i n s , W. E.; Dressler, Domingoa, Homalopetalum (Orchida- R. L.; Whitten, W. M.; So t o -Arenas, M. ceae: Laeliinae) and Nemaconia (Orchi- A. & Ch a s e , M. W. (2009): A phylogenetic daceae: ). Neodiversity, 2: 7-9. study of Laeliinae (Orchidaceae) based Stenzel, H. (2000): Pollen morphology of on combined nuclear and plastid DNA the subtribe Pleurothallidinae Lindl. sequences. Ann. Bot., 104: 417-430. Orchidaceae. Grana, 39: 108-125. Wi t h n er, C. L. (1998): The and their

Stern, W. L. & Carlsward, B. S. (2009): relatives: Brassavola, Encylia, and other Comparative vegetative anatomy and genera of México and Central America. systematics of Laeliinae (Orchidaceae). Ed. Timber Press. Portland, Obregon. Bot. J. Linn. Soc., 160: 21-41. Yeung, E. C. (1987a): Development of pollen Sw o ff o r d , D. L. (2002): PAUP* 4.0: Phylo- and accessory structures in orchids. In: genetic analysis using parsimony (*and J. Arditti (ed.), Orchid biology, reviews other methods), version 4.0 beta 10. – and perspectives, 4: 193-226. Comstock, Sunderland, Sinauer Associalis. Cornell University Press. Ithaca, NY. Sz l a ch e t k o , D. L. (1995): Systema orchida- Zappi, D. C. (1995): Nomenclatural notes on lium. Fragmenta Floristica et Geobota- some Cattleya and Laelia species (Orchi- nica Supplementum, 3: 1-152. daceae). Kew Bull., 50(2): 423-425. Van d e n Berg, C. (2001): Nomenclatural Zavada, M. S. (1990): A contribution to the notes on Laeliinae-III. Notes on Cattleya study of pollen wall ultrastructure of and Quisqueya, and a new combination in Orchid pollinia. Ann. Mo. Bot. Gard., Prosthechea. Lindleyana, 16(3): 142-143. 77(4): 785-801.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera 68 MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA

Apéndice

El material estudiado en este trabajo se cita a continuación:

Brassavola E. vespa (Vell.) Dressler. COLOMBIA: Cun- B. grandiflora Lindl. COLOMBIA: Norte de la dinamarca, Santandercito San Claver. P. Costa Pacífica. Misas 21b, julio 1983, HPUJ. Ortiz 16, noviembre 1967. HPUJ. B. grandiflora Lindl. COLOMBIA: Chocó, E. vespa (Vell.) Dressler. COLOMBIA: Antio- Tutunendo. Mejía, octubre 2008. quia, Urrao, carretera a Caicedo. Sán- B. nodosa Lindl. COLOMBIA: Chocó, Ist- chez, Madrigal & Pardo, 1436, junio 1991. mina. Geovo, agosto 2010. MEDEL. E. vespa (Vell.) Dressler. COLOMBIA: Chocó, Cattleya Istmina. Geovo, enero 2009. C. quadricolor Lindl. COLOMBIA: Popayán. E. vespa (Vell.) Dressler. COLOMBIA: Mede- De Angulo Blum, agosto 2008. llín, Sociedad Colombiana de Orquideo- C. Schroderae Rchb. f. COLOMBIA: Popayán. logía, agosto 2010. De Angulo Blum, agosto 2008. C. trianae Linden & Rchb. f. COLOMBIA: Epidendrum Popayán. De Angulo Blum, agosto 2008. E. arevaloi (Schltr.) Hágsater. COLOMBIA: Envigado. Correa, Gutiérrez, Cardona & Caularthron Pineda, 1313, septiembre 1996. JAUM. E. baezense Hágsater & Dodson. COLOM- C. bicornutum (Hook.) Raf. COLOMBIA: BIA: JAUM. Vaupés, Serranía de Taraira. Rodríguez E. cernuum Kunth. COLOMBIA: Entre Antio- 184. COL. quía y Cañas gordas. P. Ortiz 333, junio C. sp. COLOMBIA: Amazonas, sabanas de 1970. HPUJ. Solarte. Arbeláez, Matapi & Matapi 689, E. cf. decurviflorum Schltr. COLOMBIA: diciembre 1996. HUA. Quindío, Salento. González 2074, mayo 1990. COL. Dimerandra E. difforme Jacq. COLOMBIA: Chocó, Quibdó. D. buenaventurae (Kraenzl.) Siegerist. Mosquera-Mosquera, enero 2009. COLOMBIA: Popayán. De Angulo Blum, E. ellipsophyllum L.O. Williams. COLOMBIA: agosto 2010. Norte de la Costa Pacífica. Misas 35ª, julio D. latipetala Siegerist. COLOMBIA: Norte de 1988. HPUJ. la Costa Pacífica. Misas 61b, noviembre E. elongatum Jacq. COLOMBIA: Cundina- 1991. HPUJ. marca, Suesca, Nemocón. Fernández- Alonso, Cortéz & Peñalosa 19114, agosto Encyclia 2000. COL. E. ceratistes (Lindl.) Schltr. COLOMBIA: E. fastigiatum Lindl. COLOMBIA: Putumayo, Popayán. De Angulo Blum, agosto 2008. Mocoa. P. Ortiz 4166, junio 1971. HPUJ. E. gilbertoi (Garay) P. Ortiz. COLOMBIA: Bay. E. ionodesme Schltr. COLOMBIA: Popayán. R. Encarnación. M.O.H. 703, 1940, JAUM. De Angulo Blum, agosto 2010. E. sceptra (Lindl.) Carnevali & I. Ramírez. E. sympetalostele Hágsater & L. Sánchez S. COLOMBIA: Cundinamarca. P. Ortiz 177, COLOMBIA: Chocó, Tutunendo. Mejía, febrero 1969. HPUJ. agosto 2008.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM 69 (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA

Isochilus Prosthechea I. linearis (Jacq.) R. Br. COLOMBIA: Popa- P. cochleata (L.) W. E. Higgins. COLOMBIA: yán. De Angulo Blum, agosto 2010. Popayán. De Angulo Blum, agosto 2010. P. grammatoglossa (Rchb. f.) W.E. Higgins. Jacquiniella COLOMBIA: Popayán. De Angulo Blum, J. globosa (Jacq.) Schltr. COLOMBIA: Norte agosto 2008. de la Costa Pacífica. Misas 24ª, julio 1988. HPUJ. Scaphyglottis J. globosa (Jacq.) Schltr. COLOMBIA: Cundi- S. graminifolia (Ruiz & Pav.) Poepp. & Endl. namarca, Municipio de Viotá. Chaparro COLOMBIA: Norte de la Costa Pacífica. & Barrera, noviembre 1992. COL. Misas 56ª, julio 1988. HPUJ. S. graminifolia (Ruiz & Pav.) Poepp. & Endl. Laelia COLOMBIA: Popayán. De Angulo Blum, L. anceps Lindl. COLOMBIA: Medellín, agosto 2010. Sociedad Colombiana de Orquideología, S. arctata (Dressler) B.R. Adams. COLOMBIA: agosto 2010. Popayán. De Angulo Blum, enero 2010. L. tenebrosa (Rolfe) Rolfe. COLOMBIA: Mede- llín, Sociedad Colombiana de Orquideo- Schomburgkia S. splendida Schltr. COLOMBIA: Popayán. logía, agosto 2010. De Angulo Blum, enero 2010. L. tenebrosa (Rolfe) Rolfe. COLOMBIA: Popa- yán. De Angulo Blum, agosto 2010. Sophronitis L. sp. COLOMBIA: Medellín, Sociedad Colom- S. coccinea (Rchb. f.) COLOMBIA: Medellín, biana de Orquideología, agosto 2010. Sociedad Colombiana de Orquideología, agosto 2010. Lanium L. avicula (Lindl.) Benth. COLOMBIA: Popa- yán. De Angulo Blum, agosto 2010. Outgroup

Oerstedella Scaphosepalum O. wallisii (Rchb. f.) Hágsater. COLOMBIA: S. antenniferum (Rchb. f.) Rolfe. COLOMBIA: Popayán. De Angulo Blum, agosto 2010. Popayán. De Angulo Blum, agosto 2010. O. wallisii (Rchb. f.) Hágsater. COLOMBIA: Chocó, Istmina. Geovo, enero 2009. Stelis Stelis sp. COLOMBIA: Popayán. De Angulo Ponera Blum, agosto 2010. Stelis sp. COLOMBIA: Medellín, Sociedad P. striata Lindl. COLOMBIA: Cundinamarca, Colombiana de Orquideología, agosto Santandercito. Silva 267, abril 1949. HPUJ. 2010.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera 70 MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA

Número Número Tipo Taxa de de de polinario polinios caudícula

Laelia anceps, Laelia tenebrosa, Laelia sp., 4 8 Apendicular Schomburgkia splendida, Sophronitis coccinea

Brassavola nodosa, Brassavola grandiflora 1 8 Apendicular

Caularthron bicornutum, Caularthron sp., Encyclia ceratistes, Encyclia sceptra, Encyclia gilbertoi, Epidendrum arevaloi, Epidendrum baezense, Epidendrum cernuum, Epidendrum decurviflorum, Epidendrum difforme, Epidendrum ellipsophyllum, Epidendrum elongatum, Epidendrum fastigiatum, 2 4 Apendicular Epidendrum ionodesme, Epidendrum sympetalostele, Isochilus linearis, Jacquiniella globosa, Lanium avicula, Oerstedella wallisii, Ponera striata, Prosthechea cochleata, Prosthechea grammatoglossa, Scaphyglottis graminifolia, Scaphyglottis arctata

Cattleya quadricolor, Cattleya schroderae, Cattleya trianae, Dimerandra buenaventurae, Dimerandra 4 4 Apendicular latipetala

Tabla 1. Comparación de los caracteres del polinario de los géneros analizados de la subtribu Laeliinae.

N.º Caracteres palinológicos 1 Número de polinarios: Cuatro (0), dos (1), uno (2) 2 Longitud del polinario > 2.500 µm (0), < 2.500 µm (1) 3 Número de polinios: Eight (0), four (1), two (2) 4 Longitud de los polinios: > 900 µm (0), < 900 µm (1) 5 Uniformidad de los polinios: Isomórficos (0), heteromórficos (1) Forma de los polinios: Triangular (0), elíptico-ovalado (1), obovado (2), obtusa- 6 mente reniforme (3), con forma de casco-redondeado (4) Disposición de las tétrades dentro del polinio: Separadas (0), medianamente unidas 7 (1), unidas (2) Distinción de los granos de polen dentro de la tétrade: Distinguibles (0), poco dis- 8 tinguibles (1) 9 Periferia de la tétrade: Psilada (0), con verrugas, gemas o baculas (1) 10 Ornamentación de la exina: Sin relieve (0), con relieve (1) 11 Número de caudícula: Una por polinio (0), una por cada dos polinios (1)

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009 H. R. Mosquera-Mosquera & R. M. Valencia-Barrera MORFOLOGÍA DEL POLINARIO DE LA SUBTRIBU LAELIINAE BENTHAM 71 (TRIBU EPIDENDREAE I, ORCHIDACEAE) DE COLOMBIA

Tipo de caudícula: Apendicular con abundante elastoviscina (0), apendicular con 12 poca elastoviscina (1), apendicular con poca elastoviscina y con un tejido estriado en su interior (2) 13 Caudícula: Corta e irregular (0), Larga y elaborada (1) 14 Viscidio: Ausente(0), presente (1)

Tabla 2. Caracteres palinológicos usados en el análisis cladístico de la subtribu Laeliinae. Estado plesiomórfico (0), seguido por el estado apomórfico (1, 2, etc.).

Ornamentación: Sin relieve (psilado, perforado, foveolado, fosulado, reticu- lado). Con relieve (gemado, verrugoso, baculado, clavado, rugulado, equinado, reticulo-estriado, estriado).

CARACTERES TAXA 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 Brassavola 2 1 0 1 1 2 1 1 0 0 1 1 1 0 Cattleya 0 0 1 0 0 3 2 1 0 0 0 1 1 0 Caularthron 1 0 1 0 0 3 0 1 1 0 1 1 1 0 Dimerandra 0 1 1 1 0 1 1 0 1 0 0 1 1 0 Encyclia 1 0 1 0 0 3 1 0 1 0 1 1 1 0 Epidendrum 1 0 1 0 0 4 1 1 1 0 1 2 1 0 Isochilus 1 1 1 1 0 2 2 1 0 0 1 1 0 0 Jacquiniella 1 1 1 1 1 4 2 1 0 1 1 0 0 0 Laelia 0 0 0 0 0 1 2 1 0 1 1 1 1 0 Lanium 1 1 1 1 0 3 2 0 1 0 1 2 1 0 Oerstedella 1 0 1 0 0 2 1 1 0 1 1 1 1 0 Ponera 1 1 1 1 0 4 2 1 0 0 1 1 0 0 Prosthechea 1 1 1 1 0 2 0 0 1 1 1 1 1 0 Scaphyglottis 1 1 1 1 0 4 1 1 0 1 1 1 0 0 Schomburgkia 0 0 0 0 0 4 2 1 0 1 1 1 1 0 Sophronitis 0 1 0 1 0 0 2 0 0 0 1 1 1 0 Scaphosepalum 2 1 2 1 0 1 2 1 0 0 0 1 0 1 Stelis 2 1 2 1 0 2 0 0 1 0 0 1 0 1

Tabla 3. Matriz de datos utilizados en el análisis cladístico.

© Ediciones Universidad de Salamanca Polen, 19: 49-71, 2009