Programa de Estudios de Posgrado

HISTORIA DE VIDA DE Homalonychus selenopoides (ARANEAE: HOMALONYCHIDAE) EN EL DESIERTO

DE SONORA

TESIS Que para obtener el grado de

Doctor en Ciencias

Uso, Manejo y Preservación de los Recursos Naturales ( Orientación en Ecología )

P r e s e n t a JOSÉ ANDRÉS ALVARADO CASTRO

La Paz, Baja California Sur, Agosto de 2011

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COMITÉ TUTORIAL

Dra. María Luisa Jiménez Jiménez Directora de Tesis Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR)

Dr. Yann Lucien Hénaut Seguin Co-Tutor El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR)

Dra. Aurora Margarita Breceda Solís Cámara Co-Tutora Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR)

Dra. María del Cármen Blázquez Moreno Co-Tutora Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR)

Dr. Alejandro Manuel Maeda Martínez Co-Tutor Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR)

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COMITÉ REVISOR DE TESIS

Dra. María Luisa Jiménez Jiménez (CIBNOR) Dr. Yann Lucien Hénaut Seguin (ECOSUR) Dra. Aurora Margarita Breceda Solís Cámara (CIBNOR) Dra. María del Cármen Blázquez Moreno (CIBNOR) Dr. Alejandro Manuel Maeda Martínez (CIBNOR)

JURADO DE LA DEFENSA DE TESIS

Dra. María Luisa Jiménez Jiménez (CIBNOR) Dr. Alejandro Manuel Maeda Martínez (CIBNOR) Dr. Ricardo Rodríguez Estrella (CIBNOR) Dra. Sara Cecilia Díaz Castro (CIBNOR) Dra. Yolanda Maya Delgado (CIBNOR)

SUPLENTE

Dra. Patricia Galina Tessaro (CIBNOR).

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RESUMEN

Homalonychus selenopoides Marx, 1891 es una especie de araña endémica de las planicies costeras del Desierto Sonorense en el estado de Sonora, México y del suroeste de los Estados Unidos de Norteamérica. Aunque la especie fue descrita taxonómicamente hace más de un siglo, nada se sabe acerca de su biología y ecología. El propósito general del presente trabajo fue caracterizar la historia de vida de esta especie; particularmente, su fenología y microhábitat en el campo, y su comportamiento reproductivo, defensivo, y ciclo de vida en el laboratorio. Estos rasgos fueron comparados con los reportados para H. theologus para inferir sobre su valor adaptativo. Durante el 2008 se recolectaron 473 especímenes y 67 ovisacos en el sur del Desierto Sonorense, en México. En el campo, el ciclo de vida es anual y la fenología es marcadamente estacional. Los ovisacos, al igual que los reclutas, ocurren en el campo sólo de abril a julio, juveniles todo el año, machos de noviembre a abril y hembras de noviembre a mayo. Se encontró una correlación lineal negativa entre las temperaturas promedio y la abundancia de adultos (R = -0.9353; P < 0.0001), como un posible indicador de la influencia de la temperatura en el entorno biótico de la región. Se criaron dos lotes de arañas para el estudio de ciclo de vida. Después de la oviposición, las arañuelas de instar II tardan ~50 días en emerger del ovisaco. Los machos maduran después de 8-10 mudas y las hembras después de 9-11 mudas. Los machos maduraron más rápido (577.3 ± 35.9 días) que las hembras (622 ± 11.6 días) (t = 4.499; P < 0.0001). El tiempo de desarrollo de los instares ninfales no se incrementó progresivamente sino que fue irregular, y diferente entre ellos (Lote 1: H = 196.525; P = 0.0000; Lote 2: H = 132.544; P = 0.0000). Las temperaturas promedio del laboratorio y el porcentaje de mudas por mes estuvieron lineal y positivamente correlacionados (Lote 1: R = 0.6633; P < 0.005; Lote 2: R = 0.8466; P < 0.0001). Un alto porcentaje de arañas murieron antes de alcanzar el estado adulto (69.6% en el Lote 1 y 85.9% en el Lote 2); esta mortalidad estuvo asociada principalmente a la muda (69.6% en el Lote 1 y 65.6% en el Lote 2). Una proporción importante de estas muertes se asoció a ataques de larvas de Tenebrio contra las arañas antes o durante la muda. Las curvas de sobrevivencia resultaron intermedias entre el Tipo I y el Tipo II de Pearl (1928). La longevidad de machos y hembras recolectados en campo como instares tardíos fue de 82.9 ± 23.8 días y de 481.4 ± 183.5 días, respectivamente. El comportamiento reproductivo fue analizado en el laboratorio, para lo cual se grabó con una cámara infrarroja, principalmente en la noche. La inducción de esperma es de tipo indirecto; los machos tejieron una tela espermática de aproximadamente 2 cm2 cerca del suelo. Los machos y las hembras elaboran hilos de seda y arena, como rastros. El comportamiento de cortejo fue intermedio entre los niveles I y II, y la posición de cópula fue de Tipo 3 modificado, donde el macho ata las patas de la hembra con seda antes de copular. El canibalismo sexual puede ocurrir durante o después de la cópula. Las hembras inician la construcción de su ovisaco ~11 días después del copular y lo concluyen en ~15 h, incluyendo la oviposición. La lámina externa del ovisaco contiene arena, y el saco estuvo rodeado por una guarnición de cordones de seda y arena, posiblemente para proteger a los huevos de la desecación y como una barrera contra vi

parásitos y depredadores. Los juveniles, los subadultos y los adultos exhiben todos los actos del comportamiento de empolvado y enterramiento. Aunque los machos exhiben estos comportamientos, las partículas de suelo no se adhieren a las sedas de su cutícula. El trampeo pitfall fue ineficiente para la recolecta general de individuos de esta especie, pero resultó valioso para indicar su época reproductiva. Esta es una de las pocas especies de arañas que son activas en invierno y que los adultos ocurren y tienen su actividad sexual en este periodo. Su comportamiento reproductivo, defensivo, su ciclo de vida y su fenología le confieren aptitud y especialidad para existir en el Desierto Sonorense.

Palabras clave: Comportamiento reproductivo, ciclo de vida, fenología.

Resumen aprobado por

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Dra. María Luisa Jiménez Jiménez Directora de tesis

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ABSTRACT

Homalonychus selenopoides Marx, 1891 is an endemic spider species to the coast plains of the Sonoran Desert. It is distributed from Sonora, México to the southeastern part of the United States. Although this species was described for more than a century, nothing is known about its biology and ecology. The overall purpose of this study was to characterize the life history of this species, particularly its phenology and microhabitat in the field, and its reproductive and defensive behavior and life cycle in the laboratory. These features were compared with those reported for H. theologus to infer about its adaptive value. Throughout 2008 we collected 473 spiders and 67 egg sacs at the southern part of the Sonoran Desert in México. In the field the species’ life cycle is annual and its phenology is markedly seasonal. Egg sacs and recruits occur in the field only from April-July, juveniles throughout the year, males from November to April and females from November to May. Average temperature and adult frequency were negatively correlated (R = -0.9353; P < 0.0001) as a possible indicator of the temperature influence on the surrounding biotic environment. Two trials of spiders were reared to the life cycle survey. After oviposition, the spiderlings of the second instar took ~50 days to emerge from the egg sac. Males matured after 8-10 molts and females after 9-11 molts. Males matured faster (577.3 ± 35.9 days) than females (622 ± 11.6 days) (t = 4.499; P < 0.0001). Development time of the nymph instars did not increase gradually, but it was irregular and different between them (Trial 1: H = 196.525; P = 0.0000; Trial 2: H = 132.544; P = 0.0000). Lab mean temperature and monthly molt percentage were lineal and positively correlated (Trial 1: R = 0.6633; P < 0.005; Trial 2: R = 0.8466; P < 0.0001). A high percentage of spiders died before maturity (69.6% in Trial 1 and 85.9% in Trial 2), mainly during molting, including attacks by Tenebrio larvae before or during molting. Survivorship curves were intermediate between Type I and Type II of Pearl (1928). Longevity of male and females collected in the field as late instars was 82.9 ± 23.8 days and 481.4 ± 183.5 days, respectively. The species’ reproductive behavior was recorded mainly at night with an infrared camera and analyzed in the laboratory. Sperm induction is indirect; males wove a spermatic web about 2 cm2 in size near the ground. Males and females make silk threads and sand. Courtship behavior was considered between levels I and II; mating position was Type 3 modified, where the male ties the female’s legs with silk before mating. Sexual cannibalism can take place during or after mating. Females began to spin their egg sac ~11 days after mating and completed it in ~15 h, including oviposition. The outer layer of the egg sac contained sand; the egg sac was surrounded by a garniture of cords of silk and sand, most likely to protect the eggs from desiccation and as a barrier against predators and parasites. Juveniles, sub-adults, and adults show self-burying behavior and self-covering with sand. Although males show these behaviors, their setae do not retain soil particles. Pitfall sampling was inefficient to general collection of these spiders, but it was invaluable to know their reproductive season. This is one of the few spider species that are active in winter, and adults are viii

also sexually active during this season. Their reproductive and defensive behavior, life cycle and phenology are adaptations to survive and to be a successful spider species in the Sonoran Desert.

Key words: Reproductive behavior, life cycle, phenology.

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DEDICATORIA

Con mucho amor a mi Familia.

A mi esposa Sandra, quien ha sabido llevar varios años de abandono. A mi hija Paty, quien goza de su juventud y enfrenta la incertidumbre de la vida adulta. A mi hijo Jorge, cuya niñez se me escurrió entre los dedos.

A mi Señora Madre, quien debe estar viéndome orgullosa.

A mis Hermanos, quienes son parte de mi soporte moral.

A mis queridos estudiantes, Emma, Nohemí y Damián, a quienes debo este trabajo.

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AGRADECIMIENTOS

Al CIBNOR, por formarme como investigador, el gran anhelo de mi Vida.

A la Dra. Ma. Luisa Jiménez, por haberme aceptado como tesista, por capacitarme, por dirigir atinadamente este trabajo y por concederme su valioso tiempo. Especialmente por su gran apoyo en los momentos difíciles.

A las siguientes Instituciones por su apoyo económico para mi sustento y el de mi Familia; y para mis estancias y traslados a La Paz. Al Centro de Estudios Superiores del Estado de Sonora (CESUES), por la licencia de tiempo completo, por el sostén económico, y por múltiples apoyos recibidos. Al Consejo nacional de Ciencia y tecnología (CONACYT), por la beca de manutención. Al proyecto SEMARNAT-CONACYT (23861) a Cargo del Dr. Ricardo Rodríguez Estrella, por los apoyos para traslados y estancias.

A Emma J. Valdez Astorga, Nohemí Noriega Félix, J. Damián Arellano González, y Sylvette L. Vidal Aguilar. Este trabajo no hubiera sido posible sin sus muchas horas de constante dedicación y esfuerzo, en el laboratorio y sobre todo en el campo. A otros estudiantes y compañeros de CESUES que no es posible enlistar aquí. A mi Esposa, Sandra Raquel Sáenz Galindo, por quedarse al cuidado de las arañas durante mis estancias en La Paz.

Al Lic. Carlos Silva Toledo y al M.A. Marco Antonio Gutiérrez, ya que sin su apoyo no hubiera iniciado esta importante etapa de mi vida profesional y personal. A Marco, por todo su apoyo para concluir con éxito este proyecto.

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A los Doctores Yann Hénaut Seguin, Aurora Breceda Solís Cámara, María del Cármen Blázquez y Alejandro Maeda Martínez, por ser parte de mi Comité de Tesis, por su tiempo y valiosas observaciones para este escrito.

A los Doctores Ricardo Rodríguez Estrella, Yolanda Maya Delgado y Sara Díaz Castro, por ser parte de mi Jurado de la defensa de tesis; a la Dra. Sara Díaz por sus atenciones durante mi estancia y capacitación.

A mi amigos, los Doctores Alberto Macías Duarte y Michael Bogan; a la Dra. Sara Díaz Castro, al Dr. Enrique Morales Bojórquez, a la Maestra Diana Dorantes, y a Ira Fogel, por su ayuda en la crítica, revisión del idioma y corrección editorial de los artículos a publicar.

A Martín Barrón Félix, Sergio Rubio Martínez y Sandra Robles Gil Mestre de CONAGUA, por su útil información meteorológica; a Sergio, por concederme su tiempo.

Al personal de Departamento de Posgrado del CIBNOR, por todo su apoyo. Particularmente para la Dra. Elisa Serviere Zaragoza, Lic. Leticia González Rubio y Lic. Osvelia Ibarra Morales. A Horacio Sandoval Gómez del Centro de Cómputo, por sus atenciones.

Al DICTUS de la UNISON, a la Dra. Gloria Irma Ayala Astorga y al Dr. Luis Ángel Medina Juárez, por su hospitalidad y atenciones durante los Seminarios del Posgrado en Biociencias.

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ÍNDICE

1. INTRODUCCIÓN 1 2. ANTECEDENTES 3 2.1. Generalidades de la Familia Homalonychidae 3 2.1.1. Descripción Taxonómica y Distribución 4 2.2. Diagnosis y Distribución de Homalonychus selenopoides, Marx 1891 6 2.3. Hábitat 8 2.4. Fenología 9 2.5. Ciclo de Vida 11 2.6. Comportamiento Reproductivo 12 2.6.1. Inducción de Esperma 12 2.6.2. Cortejo 13 2.6.3. Cópula 14 2.6.4. Construcción del Ovisaco y Oviposición 15 2.7. Estrategias de Protección Antidepredadora 16 3. JUSTIFICACIÓN 18 4. OBJETIVOS 19 5. HIPÓTESIS 20 6. MATERIALES Y MÉTODOS 21 6.1. Zonas de Exploración y Recolecta Preliminares 21 6.2. Descripción del Área de Estudio 22 6.3. Trabajo de Campo 24 6.3.1. Trampeo Pitfall 24 6.3.2. Recolecta Manual 26 6.4. Trabajo de Laboratorio 27 6.4.1. Condiciones de Laboratorio y de Cría 27 6.5. Fenología 29 6.6. Ciclo de Vida 30 6.7. Comportamiento Reproductivo 32 6.7.1. Inducción de Esperma 33 6.7.2. Comportamiento de Apareamiento 34 6.7.3. Construcción de Ovisaco y Oviposición 36 6.8. Estrategias de Protección Antidepredadora 37 6.9. Análisis Estadísticos 37 7. RESULTADOS 39 7.1. Sitios de Recolecta y Arañas Recolectadas 39 7.2. Trampeo Pitfall 39 7.3. Hábitat 40 xiii

7.3.1. Microhábitat 41 7.3.2. Asociación 44 7.4. Fenología 46 7.5. Ciclo de Vida 52 7.5.1. Duración del Huevo y del Instar I 52 7.5.2. Número de Mudas y Duración de Estadios 54 7.5.3. Mortalidad, Supervivencia y Longevidad 59 7.6. Comportamiento Reproductivo 63 7.6.1. Inducción de Esperma 63 7.6.2. Elaboración de Rastros por Machos y Hembras 65 7.6.3. Comportamiento de Apareamiento 67 7.6.3.1. Precópula 68 7.6.3.2. Cópula 69 7.6.3.3. Postcópula 72 7.6.4. Construcción del Ovisaco 74 7.7. Estrategias de Protección Antidepredadora 78 7.7.1. Empolvado y Enterramiento 78 7.7.2. Postura de Patas Pareadas 82 8. DISCUSIÓN 84 8.1. Trampeo Pitfall 84 8.2. Hábitat y Microhábitat 86 8.2.1. Asociación 87 8.3. Fenología 88 8.4. Ciclo de Vida 96 8.5. Comportamiento Reproductivo 103 8.5.1. Inducción de Esperma 103 8.5.2. Elaboración de Rastros por Machos y Hembras 104 8.5.3. Comportamiento de Apareamiento 105 8.5.4. Velo Nupcial 109 8.5.5. Construcción del Ovisaco 111 8.5.6. Implicaciones Filogenéticas del Comportamiento Reproductivo 112 8.6. Estrategias de Protección Antidepredadora 114 8.6.1. Empolvado y Enterramiento 114 8.6.2. Postura de Patas Pareadas 116 9. CONCLUSIONES 117 10. LITERATURA CITADA 119 11. ANEXOS 134

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LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Distribución de H. selenopoides (Ì) y H. theologus (|) en Norte- américa (Tomado de Crews y Hedin, 2006)...... 4 Figura 2. Vista dorsal de Homalonychus sp. (Tomado de Roth, 1984)...... 5 Figura 3. Vista dorsal de epiginios de hembras de H. selenopoides (Tomado de Roth, 1984)...... 6 Figura 4. Vista dorsal y ventral del tarso de un palpo del macho de H. selenopoides (Tomado de Roth, 1984)...... 7 Figura 5. Plano del Estado de Sonora con la localización de las cuatro zonas de exploración para búsqueda de H. selenopoides. En la zona “Norte de Hermosillo” se buscó en un área más extensa...... 21 Figura 6. Área principal de estudio y recolecta de H. selenopoides en la zona San Carlos...... 22 Figura 7. Trampa pitfall...... 25 Figura 8. Trampa pitfall en campo...... 25 Figura 9. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en El Soldado...... 26 Figura 10. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en El Macapul...... 26 Figura 11. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en el Cañón de Nacapule. Los transectos estuvieron separados por ~100 m en sentido E-O...... 26 Figura 12. Acercamiento del terrario de H. selenopoides (macho subadulto con un grillo)...... 28 Figura 13. Composición que incluye un macho adulto (a), una hembra adulta (b) y una hembra subadulta (c) de H. selenopoides (se enmarcan con círculos los pedipalpos del macho y el área genital de las hembras)...... 30 Figura 14. Vista exterior e interior del terrario de cría inicial de arañuelas de H. selenopoides (incluye arañuela de tercer instar)...... 31 Figura 15. Terrarios para observar la inducción de esperma en machos adultos de 1

1. INTRODUCCIÓN

Los desiertos se caracterizan por extremos de temperatura y humedad, intensa radiación solar y lluvias escasas e irregulares, sin embargo las arañas son en este ambiente un grupo exitoso. Gracias a sus atributos morfofisiológicos se han podido adaptar estas condiciones adversas (Cloudsley-Thompson, 1983). Su gran diversidad y alta densidad sugieren que son un componente clave en estos ecosistemas, sobre todo como reguladores de las poblaciones de insectos; representan 0.9% de la biomasa de todos los animales del desierto, y es mayor que la de las aves (Polis y Yamashita, 1991).

A pesar de su importancia ecológica en estos ecosistemas, el ciclo de vida de las arañas ha sido investigado en relativamente pocas especies (Foelix, 1996). Asimismo ha sido poco estudiada su reproducción, sobre todo en los aspectos del comportamiento de cortejo y apareamiento (Robinson, 1982), componentes medulares de las historias de vida, las que permiten comprender cómo la selección natural moldea las características del ciclo de vida de los organismos, que influyen directamente en su supervivencia y reproducción, y por lo tanto en su adecuación (Benabib, 1993). La descripción de los ciclos de vida de las arañas nos permiten comprender cómo las diferentes etapas de desarrollo están asociadas con las variables ambientales, y los estudios reproductivos son útiles para entender la supervivencia de las poblaciones; además de que son una herramienta de investigación de las relaciones filogenéticas entre las familias y especies de arañas.

En México, la mayoría de los trabajos publicados sobre arañas son estudios de faunística y sistemática (Jiménez, 1996). En Sonora los endemismos de fauna están poco documentados y los estudios sobre artrópodos son escasos, especialmente para arañas. Coddington et al. (1990) consideran que en Norteamérica hay docenas de géneros endémicos, aunque con este carácter para el Desierto Sonorense sólo está

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reportado Homalonychus (Jiménez, 1996), que se ha especializado al ambiente desértico.

La Familia Homalonychidae es endémica del Noroeste de México y Suroeste de los Estados Unidos de Norteamérica, y se distribuye principalmente en el Desierto Sonorense. Es una familia monotípica con el género Homalonychus Marx, 1891, del cual se reconocen dos especies, H. theologus Chamberlin, 1924 y H. selenopoides Marx, 1891. En México, la primera se distribuye en la península de Baja California y la segunda en las planicies costeras del estado de Sonora. Homalonychus selenopoides es una especie ampliamente distribuida y se ha recolectado en más de 26 localidades de Sonora y Arizona (Roth, 1984; Crews & Hedin, 2006); lo que podría indicar que es importante en la ecología de los ecosistemas del Desierto Sonorense.

Debido a la ausencia de información sobre los cambios ambientales, factores bióticos y abióticos, y procesos biogeográficos que influyen en la biología de esta especie, conocer su historia de vida es una contribución relevante. En este contexto, con la presente investigación se pretende aportar conocimientos sobre varios aspectos de la historia de vida de H. selenopoides para entender sus adaptaciones, sentando las bases para futuras investigaciones ecológicas y evolutivas.

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2. ANTECEDENTES

2.1. Generalidades de la Familia Homalonychidae

Los Homalonychidae son arañas errantes, no tejedoras, nocturnas y conspicuas, el macho adulto mide de 6.5 a 9.0 mm y la hembra de 7.0 a 12.8 mm (Roth, 1984). Hay pocos trabajos sobre estas arañas, el de Roth (1984), sobre sistemática y fenología de la familia; el de Vetter y Cokendolpher (2000), sobre biología reproductiva y postura defensiva de H. theologus; los de Domínguez-Linares (2002) y Domínguez y Jiménez (2005), sobre fenología, biología reproductiva y comportamiento sexual y críptico de H. theologus, el de Crews y Hedin (2006), sobre divergencia filogenética de las dos especies; el de Duncan et al. (2007), sobre convergencia entre los géneros Homalonychus y Sicarius, relacionado con la morfología de las sedas para la retención de partículas de suelo, y el de Crews (2009), sobre variación en la morfología genital de las dos especies de Homalonychus. Otros trabajos previos o posteriores refieren sólo sobre la ubicación sistemática o filogenética de una o de las dos especies (Simon, 1893; Petrunkevitch, 1923; Coddington y Levi, 1991; Griswold et al., 1999; Miller et al., 2010).

La posición filogenética de la familia es incierta, Roth (1984) describe los trabajos en los que se ha intentado ubicarla, discute argumentos y la intención de agruparla en una u otra Superfamila y concluye: “es preferible retener a Homalonychidae como una familia separada”. Por su parte, y basándose en biología reproductiva, genitales y otras características, Domínguez y Jiménez (2005) proponen incluirla en la Superfamilia Lycosoidea. En un estudio molecular reciente, Miller et al. (2010) encontraron que Homalonychidae está más relacionada con Tengellidae en Zodariioidea, y no en Lycosoidea, pero la ubicación filogenética de estas dos familias fue inconsistente. Crews y Hedin (2006) destacan que una búsqueda filogenética del grupo hermano de Homalonychus, requeriría del análisis de ADN de más de 30 taxa;

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además señalan que las particularidades morfológicas y biogeográficas de esta familia sugieren una larga historia de aislamiento filogenético, lo que la hace más interesante.

2.1.1. Descripción Taxonómica y Distribución

La combinación de enditos convergentes y la ausencia de sérrula y de dientes en las uñas tarsales pareadas, separan a Homalonychidae de las otras familias de arañas. La distribución de sus dos especies se proporciona en la Figura 1 y en seguida se abrevia una descripción de la Familia (Roth, 1984).

Figura 1. Distribución de H. selenopoides (Ì) y H. theologus (|) en Norteamérica (Tomado de Crews y Hedin, 2006).

Cuerpo y patas de las arañas con partículas de suelo adheridas a sedas especiales, excepto en machos adultos. Color del integumento marrón-anaranjado; quelíceros, esternón, partes bucales, clípeo y lados de la región cefálica más obscuras; caparazón

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moteado; fémur con cuatro manchas dorsales obscuras y bandas femorales desvanecidas. Integumento del caparazón, apéndices, y opistosoma de las hembras y machos inmaduros cubiertos con setas cortas aserradas o pelos plumosos. Opistosoma y caparazón con manchas de sedas, variables en tamaño, más densas y obscuras sobre las manchas obscuras. Tubérculo anal cubierto con pelos plumosos, opistosoma con pelos similares esparcidos. En machos adultos es similar, pero sin sedas cortas aserradas en el caparazón y patas, excepto cerca de la base del opistosoma. Caparazón con pelos largos plumosos sobre el cuarto basal. Región cefálica del prosoma estrecha, notablemente diferenciada de la región torácica; surco torácico longitudinal profundo. Caparazón redondeado lateralmente (Fig. 2). Ocho ojos en forma de canoa. Hilera anterior procurvada e hilera posterior fuertemente recurvada (Roth, 1984). Clipeo alto. Quelíceros con sedas, pequeños y rectos, libres en la base y con cóndilo lateral notable; márgenes quelicerales lisos; colmillo pequeño, no aserrado. Labio más largo que ancho, truncado en la punta. Enditos cuadrados, oblicuamente truncados, fuertemente convergentes, escópula presente, sérrula ausente. Esternón ligeramente más largo que ancho, truncado anteriormente y estrechado detrás.

Figura 2. Vista dorsal de Homalonychus sp. (Tomado de Roth, 1984).

Patas espinosas, tibia I con tres pares de espinas ventrales grandes, metatarso I con dos pares. Patas de la hembra casi iguales en longitud; en machos I y IV igual, II más cortas y III aún más cortas. Tricobotrias presentes en una sola hilera en la tibia y metatarso. Metatarso y tarso espinosos. Tarsos con dos hileras de tricobotrias. Uñas

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pareadas sin dientes, uña media reducida a un lóbulo redondeado. Sedas accesorias pareadas notables, en forma de espátula. Uña palpal de la hembra con tres dientes. Trocánteres partidos, con rápida autotomía en la unión coxa-trocánter. Opistosoma más largo que ancho, ensanchado entre la mitad y el segundo tercio posterior. Lorum del pedicelo con muesca recurvada. Seis hilanderas o hileras contiguas; anteriores romas, las más largas, cilíndricas; hileras posteriores alargadas, cilíndricas, la mitad del diámetro de las anteriores; hileras medias la mitad de longitud y del mismo diámetro que las posteriores. Colulus ausente. Abertura del estigma traqueal en la base de las hileras, pequeño. Epiginio grande, con pieza media prominente (Figs. 3). Genitales internos simples, con dos espermatecas ovales a redondeadas. Pedipalpo del macho simple, patela no modificada, tibia modificada ectodistalmente; cimbio con un proceso distal en la base; bulbo con una gran apófisis media, en forma de banda.

Figura 3. Vista dorsal de epiginios de hembras de H. selenopoides (Tomado de Roth, 1984).

2.2. Diagnosis y Distribución de Homalonychus selenopoides, Marx 1891

Hembra. Longitud total 8.6 mm, longitud del caparazón 4.5 mm, ancho 3.7 mm; anchura de la hilera posterior de ojos 1.2 mm. Razón de ojos AME/ALE/PME/PLE= 6/5/6/6. Clipeo más ancho que el diámetro de la AME (20/6). Razón caparazón/patela-tibia 155. Longitud de la patela-tibia I y IV 7.0 mm y 7.3 mm. Con espinas de 0.25 mm de longitud o más. Epiginio polimórfico (Fig. 3), con pieza media triangular doblada, redonda a puntiaguda distalmente, tan larga como a 1.3 veces más larga que ancha;

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láminas laterales esclerotizadas con fosas más o menos notables. Aberturas a la espermateca en forma de corte. Espermateca del epiginio interno globular (Roth, 1984).

Macho. Similar a la hembra, región cefálica más pequeña, caparazón más ancho, patas más largas con espinas dorsales más largas. Longitud total 7.7 mm, longitud del caparazón 3.4 mm, anchura 3.0 mm; hilera posterior de ojos 1.2 mm. Razón caparazón/patela-tibia 230. Longitud de patela I y IV 7.8 mm. Opistosoma similar al de la hembra, tan largo como el caparazón. Pedipalpo: tibia esculpida distalmente con una carina meso-dorsal lisa, diente ventral y proceso ectal truncado en forma de cincel ancho dentados distalmente; base del cimbio con un corto tubérculo dorsal romo. Embolo alargado, casi tan largo como la apófisis media; conductor grande, casi dos veces más largo que ancho (Fig. 4).

Figura 4. Vista dorsal y ventral del palpo de un macho de H. selenopoides (Tomado de Roth, 1984).

La especie se distribuye en el sureste del condado Nye en Nevada y en el condado Inyo en California, sureste de Arizona, desde el área de Phoenix y oeste de Tucson hasta el Río Colorado, y en el extremo este del Condado Imperial de California, y al sur, a lo largo de la planicie costera de Sonora, hasta Guaymas e Isla Tiburón (Roth, 1984) (Fig. 1), incluyendo Isla Patos (Crews, 2009).

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2.3. Hábitat

Como la vegetación puede ser clasificada en estratos o zonas verticales (Duffey, 1966) y cada zona tiene su microclima, varios nichos para refugio y una amplia gama de presas, entonces con frecuencia hay una “estratificación” vertical en los hábitats que usan las diferentes especies de arañas (Toft, 1976, 1978). De acuerdo con Gertsch (1979), Roth (1984), Vetter y Cokendolpher (2000) y Domínguez-Linares (2002), las especies de Homalonychidae tienen su hábitat en el “estrato de suelo”, al igual que otras especies de arañas errantes, como muchas Gnaphosidae, Clubionidae (Gertsch, 1979) y Lycosidae.

Además de los factores bióticos, las adaptaciones ecológicas a los factores abióticos también influencian la distribución local de las especies del desierto (Polis y Yamashita, 1991). Los factores edáficos son un ejemplo, ya que muchas especies de escorpiones y arañas del desierto están limitadas a cierto tipo de sustrato; las especies psammofílicas ocurren solamente en arena, ya que no pueden excavar en suelos más duros (Polis et al., 1986; Polis, 1990). Tal es el caso de Homalonychus, que ubica su microhábitat en arena fina o suelo fino, bajo piedras, madera o detritos (Chamberlin, 1924; Gertsch, 1979; Roth, 1984; Vetter y Cokendolpher, 2000). Domínguez-Linares (2002) encontró que el 94% de los especímenes recolectados de H. theologus estuvo bajo cardones (Pachycereus pringlei) caídos y en degradación. En el 84% de los refugios revisados encontró un solo individuo de esta especie y el 81% no estuvieron compartidos con ninguna otra especie.

La información sobre el hábitat de las arañas errantes es relativamente escasa, pero algunos trabajos sobre Lycósidos en ambientes desérticos pueden ser útiles como referencia. Por ejemplo, Shook (1978) encontró que en el Desierto Sonorense los límites del territorio de Lycosa carolinensis son determinados por cambios en el relieve. Es de hábitos nocturnos y sus madrigueras son refugio contra el calor,

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desecación y contra algunos depredadores, al igual que en Homalonychus. Por su parte Fernández-Montraveta et al. (1991), trabajaron con Lycosa tarentula en una área de suelo arenoso, pobre en agua y vegetación. Encontraron que los refugios de los subadultos muestran una distribución inestable en el tiempo, mientras que los de los adultos son más estables, tendiendo a agruparse en ambos casos. Esto es parcialmente similar a Homalonychus, ya que Crews y Hedin (2006) sugieren que las hembras adultas de Homalonychus son relativamente sedentarias, mientras que los machos y juveniles son más errantes; por su parte, Jiménez (com. pers.) sugiere que H. theologus se distribuye en los manchones de vegetación.

2.4. Fenología

El concepto fenología es definido como el estudio de los fenómenos periódicos de los seres vivos y sus relaciones con las condiciones ambientales como luz, temperatura, humedad (Torres-Ruiz, 1995), entre otros. Ordinariamente se interpreta como los cambios estacionales en la composición de una población (Jackson, 1978), durante el año (o más). Se han propuesto diferentes tipos o patrones de ciclos de vida o fenología; por ejemplo, están los trabajos de Juberthie (1954), Tretzel (1954), Toft (1976), Schaefer (1977) y Aitchison (1984). Estas propuestas se han basado en diferentes criterios de categorización como son: duración del ciclo, estadio en el que la hibernación ocurre, picos estacionales de actividad, período reproductivo o estacionalidad de los adultos.

Uno de los dos patrones más seguidos actualmente en los estudios de fenología es el de Schaefer (1977), que considera cinco tipos de ciclos de vida: I, Especies Euricrónicas, que hibernan en diferentes estadios; II, Especies Estenocrónicas, que se reproducen en primavera y verano y que hibernan como inmaduros; III, Especies Estenocrónicas, que se reproducen en otoño e hibernan en la etapa de huevo; IV,

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Especies Diplocrónicas, que pasan el invierno principalmente como adultos y se reproducen en primavera, y V, Especies Activas en invierno (Winter-active). El otro criterio más seguido es el de Aitchison (1984), quien propone sólo tres patrones estándar de fenología: 1, Euricrónica, con adultos presentes en todas las estaciones y con el periodo reproductivo fijo o no fijo durante el año; 2, Estenocrónica, con adultos presentes en cierta época del año (primavera, verano, otoño); y 3, Maduros en invierno (Winter-mature), con reproducción ocurriendo a bajas temperaturas. Aunque la mayoría de las especies de arañas en latitudes templadas son anuales (Levy, 1970; Dondale, 1977), los ciclos de vida de muchas especies de latitudes más norteñas requieren más de un año, y son entonces bienales (Zimmermann y Spence, 1998). Pero entre los ciclos de vida anual y bienal puede haber especies intermedias; incluso ocurren permutaciones entre estas dos categorías. Hay especies cuya duración del ciclo de vida dependerá de la localización geográfica. Incluso entre las especies bienales de Lycósidos pueden variar las etapas de desarrollo que ocurren en las diferentes épocas del año (Shook, 1978; Miller y Miller, 1987; Buddle, 2000). Adicionalmente, individuos de una población pueden extender significativamente su ciclo de vida según las condiciones ambientales (Pickavance, 2001).

Respecto a Homalonychus, Roth (1984) menciona en general que los juveniles se recolectaron todo el año, las hembras de diciembre a junio; los machos en abril, y ambos sexos en octubre, atribuyendo esto a la preferencia de los recolectores más que a la distribución temporal de las arañas. La fenología de H. theologus fue propuesta por Domínguez-Linares (2002), con los machos presentes de septiembre a noviembre y de marzo a mayo; y las hembras durante todo el año con dos temporadas reproductivas, coincidiendo con la presencia de los machos. La oviposición es de noviembre a enero y de abril a junio; los juveniles están presentes todo el año; y los subadultos de octubre a diciembre y de febrero a junio. Crews y Hedin (2006) reportan recolectas de especímenes de H. selenopoides en 26 sitios del Desierto Sonorense, pero no especifican cuales eran inmaduros o adultos, ni en qué meses se recolectaron. Sólo se

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tiene la referencia de Roth (1984), de recolectas de hembras y machos de H. selenopoides en diciembre y abril, respectivamente.

2.5. Ciclo de Vida

La ontogenia de las arañas incluye tres periodos principales: el embrionario (huevo fertilizado hasta el desarrollo en forma de araña), el larval (pre-larva y larva incapaces de alimentarse), y el ninfo-imaginal (ninfas o juveniles autosuficientes) (Foelix, 1996). Dentro del ovisaco ocurre la oviposición, la eclosión del huevo, el primer instar (estadio móvil en H. selenopoides, dato no publicado), y la primer muda verdadera al segundo instar. Del ovisaco emerge el segundo instar (estadio móvil y autosuficiente); siguen varios instares o instares ninfales, entre correspondientes series de mudas. Finalmente, con la última muda la araña alcanza el estado adulto, sexualmente maduro (Foelix, 1996). Sin embargo, la descripción del desarrollo embrionario en arañas es algo confuso porque los autores utilizan diferentes términos para los estadios embrionarios, como son: prelarva, larva, pullus, postpullus, preninfa, ninfa, etc. (Foelix, 1996). Hay tendencia para definir emergencia (la abertura de las membranas del huevo) como el final del periodo embrionario. Los siguientes estadios inmóviles (1-3) son llamados postembrionarios o fetales, hasta que la primera “verdadera” muda ocurre, en la cual una piel con extremidades es desprendida. Los siguientes 5-10 estadios son entonces juveniles (ninfas) y tienen apariencia de arañas en miniatura, difieren principalmente por su incremento en tamaño. El crecimiento de las arañas ocurre sólo durante la muda y el número de mudas depende del tamaño final del cuerpo. Los machos maduran con una o dos mudas menos que las hembras (Foelix, 1996). Muchas especies de arañas tejedoras y cursoriales presentan un número variable de mudas para madurar (Hallas, 1989), aunque Domínguez-Linares (2002) reporta un número fijo de mudas para la madurez en H. theologus, nueve mudas para los machos y 12 para las hembras.

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La mayoría de las arañas de regiones templadas viven sólo un año, algunas pueden vivir dos, pero las grandes tarántulas pueden vivir más de 20 años (Foelix, 1996). Roth (1984) menciona que los adultos de Homalonychus viven al menos dos años, mientras que Crews y Hedin (2006) observaron que las arañas de este género requieren más de tres años para llegar a adulto y que las hembras adultas viven al menos dos años. Domínguez-Linares (2002) propuso que el tiempo de desarrollo de H. theologus es de dos años en machos y 2.5 años en hembras; que los machos maduros viven 2.5 meses en laboratorio y las hembras de uno a dos años. Algunos Lycósidos como Lycosa carolinensis (Shook, 1978), Geolycosa turricola (Miller y Miller, 1987), Pardosa moesta y Pardosa mackenziana (Buddle, 2000) y otras cuatro especies de Pardosa (Pickavance, 2001) tienen ciclo de vida de duración similar; es decir, de dos años o bienal. Otro aspecto ligado al ciclo de vida de las arañas es la fuerza selectiva que se ejerce sobre ellas, de tal forma que ubicándolas en los extremos, hay especies de arañas oportunistas, fugaces o estrategas-r y especies en equilibrio, estables o estrategas-K (Cloudsley-Thompson, 1983). Domínguez-Linares (2002) propuso que H. theologus es un estratega-K.

2.6. Comportamiento Reproductivo

El comportamiento sexual de las arañas incluye llenado de pedipalpos o “inducción de esperma”, cortejo y cópula (Gertsch, 1979; Foelix, 1996). Aunque la construcción del ovisaco y la oviposición no son de tipo sexual, son eventos reproductivos.

2.6.1. Inducción de Esperma

Los machos de las arañas no tienen órganos copuladores, sino que los pedipalpos han sido modificados para transferir el esperma (Foelix, 1996). Antes de buscar a una hembra el macho carga sus pedipalpos con esperma. Primero teje una pequeña tela y

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deposita en ella una gota de esperma, luego se mueve y a través del lado contrario de la tela, o por contacto directo con la gota de esperma, el macho “carga” alternadamente sus pedipalpos (Foelix, 1996). Domínguez-Linares (2002) no observó la inducción de esperma en H. theologus, pero lo infirió por la presencia de pequeñas telarañas triangulares, en los contenedores y porque después ocurrieron las cópulas entre machos y hembras. En Sicarius peruensis, araña de Sudamérica con algunos hábitos similares a Homalonychus, el macho teje una red de tres hilos en forma de “Y”, en cuyo centro prepara una pequeña tela en la que deposita una gota de esperma y luego carga sus pedipalpos con éste. Se sugiere que los hilos son comidos por los machos después de usarlos y que pueden “recargar” después de la cópula (Levi, 1967). No es indispensable que el macho cargue los pedipalpos con esperma para iniciar el cortejo, Costa (1998) selló con cera el gonóporo de machos de Lycosa malitiosa y estos continuaron con el comportamiento sexual específico ante las hembras.

2.6.2. Cortejo

El cortejo incluye patrones conductuales preparatorios para el apareamiento. En las arañas el cortejo es muy importante para que los machos no sean identificados como presa (Foelix, 1996). Como las especies han desarrollado su propio cortejo, los comportamientos han sido agrupados en tres categorías o niveles. El primer nivel requiere contacto directo entre el macho y la hembra; en el segundo la hembra emite feromonas para estimular el cortejo del macho; y en el tercero se postula un reconocimiento visual de la hembra por el macho (Platnick, 1971). El cortejo de H. theologus es intermedio entre los niveles I y II e inicia con el acercamiento del macho a la hembra, éste tamborilea alternadamente con sus pedipalpos en el sustrato caminando hacia ella e intentando montarla; si es receptiva se continua con la cópula, si es agresiva, aquel exhibe otro patrón de cortejo (Domínguez-Linares, 2002; Domínguez y Jiménez, 2005). En Homalonychus y en Sicarius las hembras se entierran

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en la arena, pero en este último género el macho localiza a la hembra y la desentierra. Ambos individuos se aproximan de frente hasta tocarse los prosomas, el macho toca suavemente el dorso del opistosoma de ésta con sus patas y con un rápido movimiento la voltea de espalda para copular (Levi, 1967).

2.6.3. Cópula

Durante la cópula, el pedipalpo del macho es insertado en la abertura genital de la hembra y el esperma se deposita en el receptáculo seminal de ella (Foelix, 1996). El comportamiento de cópula y su diversidad fue revisado y estudiado por Gerhardt en 151 especies de arañas, incluidas en 102 géneros y 38 Familias. Esto, desde una perspectiva comparativa, desde 1911 hasta 1933 (Foelix, 1996; Huber, 1998). La gran variación en las posiciones de cópula se reducen a tres o cuatro tipos básicos: El Tipo 1 es característico de las arañas errantes “primitivas”, donde el macho se aproxima a la hembra de frente, ésta levanta su prosoma, y el macho inserta uno o ambos pedipalpos en la abertura genital de ella. El Tipo 2 es común en arañas tejedoras, la posición es similar a la del Tipo 1, pero la pareja se coloca en la red colgando “patas arriba”. El Tipo 3 ocurre entre las arañas errantes “modernas” como Lycosidae y Pisauridae, donde el macho trepa de frente sobre el prosoma de la hembra y alcanza su opistosoma desde arriba para insertar uno u otro de los pedipalpos (Foelix, 1996).

En H. theologus, la posición de cópula parece ser una modificación del Tipo 3. Después que la hembra es receptiva, el macho se coloca frente a ella y trepa a su dorso, tamborilea con los pedipalpos en el prosoma y con los dos primeros pares de patas en el opistosoma de la misma. La hembra no se mueve y el macho teje un “velo nupcial”, atando con seda las patas de la hembra. Sobre ella, el macho se inclina hacia uno u otro lado, introduciéndole uno de sus pedipalpos en el orificio genital; al término el macho se aleja. Después la hembra se libera de su atadura levantando sus

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apéndices (Domínguez y Jiménez, 2005). La posición de cópula de H. theologus es similar a la de Ancylometes bogotensis (Pisauridae) (Merrett, 1988).

2.6.4. Construcción del Ovisaco y Oviposición

Los huevos de las arañas nunca están directamente expuestos al ambiente porque están protegidos por seda. En el caso más simple, sólo hay unos cuantos hilos alrededor de la masa de huevos. Sin embargo un ovisaco típico consiste de una lámina basal y de una lámina de cubierta, que encierran y protegen la masa de huevos (Foelix, 1996). La cubierta externa tiene consistencia de papel fuerte y es la más importante para protección (Hieber, 1985). Algunas arañas adicionan a la superficie externa del ovisaco una masa de seda enmarañada incorporando partículas de suelo, de vegetación o de restos de presas (Nørgaard, 1956), lo que sirve como barrera mecánica contra parásitos (moscas y avispas) y como aislante térmico contra fluctuaciones de temperatura (Hieber, 1985). En Sicarius, la construcción del ovisaco dura cuatro días, la hembra elabora la base y paredes del saco sobre el nivel del suelo, pagándolo a un sustrato firme, agrega arena a la pared externa del ovisaco y una vez que los huevos son puestos, éste es cubierto con arena; atribuido como protección contra el calor del desierto (Levi y Levi, 1969). El número de huevos puestos por las diferentes especies de arañas es muy variable, puede ser desde uno, dos, o muy pocos huevos en las arañas pequeñas, hasta 3000 en las especies más grandes; en algunas ocasiones hay buena correlación entre el tamaño de las arañas y el número de huevos puestos (Gertsch, 1979). Por ejemplo, en Mecicobothrium thorelli se encontró relación entre el tamaño de la hembra y el número de huevos, que estuvo entre 23 y 33 (Costa y Pérez-Miles, 1998).

El proceso de construcción del ovisaco y la oviposición dura dos días en H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005). La hembra inicia formando una lámina de seda en un sustrato firme encima del nivel del suelo, agregando “collares” de seda y

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arena que elabora con sus hileras para formar el saco. En la parte inferior de éste, ella deja una abertura para seguir cubriendo con seda el interior y para depositar los huevos. Vetter y Cokendolpher (2000) describen los ovisacos elaborados por dos hembras de H. theologus recolectadas en California; sugieren que la seda y arena que los cubre ayuda en el control de la temperatura y humedad, así como para camuflaje contra depredadores o parásitos. La mayoría de las especies de arañas producen ovisacos a intervalos de una semana, pero la elaboración de tres o cuatro ovisacos es raro. El número de huevos encontrados en los ovisacos de H. theologus varió de cero a 29 (Vetter y Cokendolpher, 2000 y Domínguez y Jiménez, 2005).

2.7. Estrategias de Protección Antidepredadora

La depredación es una gran fuerza selectiva en muchas poblaciones animales; en respuesta a tal presión las especies presa han desarrollado mecanismos sensoriales y respuestas conductuales que incrementan su probabilidad de supervivencia (Endler, 1991). En las arañas estos recursos antidepredadores se agrupan en dos tipos: las defensas primarias, que operan en presencia o ausencia del depredador, reducen la posibilidad de encuentro. Estas defensas incluyen la anacoresis, fenología, cripsis, similitud protectora, espinas, coloración de advertencia, mimetismo, capullos, refugios y otros relacionados con la telaraña. Las defensas secundarias operan cuando el depredador ha encontrado a la presa, disminuyendo la posibilidad de éxito en la captura, incluyen la huida, dejarse caer al suelo, cambio de color, tanatosis, vibración de la telaraña, autotomía, venenos y fluidos defensivos, sedas urticantes, sonidos de advertencia y posturas amenazantes (Cloudsley-Thompson, 1995).

Para Homalonychus se reportan las siguientes defensas primarias: se empolva y semientierra en el suelo (Roth, 1984), funcionando como camuflaje contra depredadores y también como termorregulación en el desierto. Particularmente, el

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empolvado ocurre porque las partículas de suelo se adhieren intermolecularmente a fibras flexibles o pelecillos (“hairlettes”) que salen del eje de las sedas (Duncan et al., 2007). Las hembras también agregan arena a su ovisaco, dándole la misma protección, además de evitar desecación. Como defensas secundarias, presentan autotomía de patas al ser sujetadas o autopsalysis (Sarmiento, 2000). Cuando son hostigadas, estas arañas asumen una “postura de patas pareadas”; ponen las patas rígidas, quedando los dos primeros pares juntos hacia adelante y los dos últimos pares hacia atrás, pareciendo tener cuatro patas o estar en posición de “X” (Domínguez y Jiménez, 2005; Vetter y Cokendolpher, 2000). Estos dos últimos autores sugieren que así la araña parece espinas de cacto secas, donde comúnmente se les encuentra.

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3. JUSTIFICACIÓN

Las arañas son muy importantes como depredadores de artrópodos, y por lo tanto en el flujo de nutrientes en las cadenas tróficas del desierto, donde los recursos son escasos (Polis y Yamashita, 1991). H. selenopoides es más importante en este sentido, porque es de las pocas especies de arañas que tienen actividad en invierno, cuando los recursos son más escasos.

Dadas sus características biológicas y ecológicas, las dos especies que integran al género Homalonychus tienen su distribución restringida al Desierto Sonorense, y sólo existen en esta parte del mundo, por lo que son biogeográfica (Crews y Hedin, 2006) y ecológicamente importantes. A pesar de esto y de su extensa distribución, H. selenopoides fue descrita hace más de un siglo y poco se sabe acerca de su biología, comportamiento y ecología.

La fenología, comportamiento y ecología de H. selenopoides le confiere aptitud para prosperar en el desierto de Sonora, pero si el clima de la región cambia, este éxito podría ser afectado. Estas arañas han sido modelo para estudiar especiación (Crews y Hedin, 2006) y especialización (Duncan et al., 2007), y pueden también ser útiles para estudiar el efecto del cambio climático. El estudiar la fenología, ciclo de vida, comportamiento reproductivo y comportamientos anti depredadores de esta especie emblemática, ayudará a comprender el porqué de su especialización y éxito en el desierto.

El área de estudio de recolecta y trabajo con H. selenopoides está incluida dentro de un polígono propuesto como nueva Área Natural Protegida (“Sierra del Aguaje, Bahía de San Francisco e Isla San Pedro Nolasco y sus Aguas Aledañas”) (Gallo- Reynoso y González Martínez, 2003), lo que hace que esta especie sea de mayor interés para su estudio.

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4. OBJETIVOS General:

Estudiar y caracterizar la historia de vida de una población de Homalonychus selenopoides en el Desierto Sonorense.

Específicos:

1. Caracterizar el hábitat y el microhábitat de una población de H. selenopoides en el campo.

2. Caracterizar la fenología de una población de H. selenopoides en campo e identificar factores ambientales que la influencian.

3. Caracterizar las etapas del ciclo de vida de H. selenopoides y definir su duración en condiciones de laboratorio.

4. Caracterizar el comportamiento de inducción de esperma, cortejo, cópula y construcción de oviposaco de H. selenopoides en condiciones de laboratorio.

5. Comparar la fenología, el ciclo de vida y el comportamiento reproductivo de H. selenopoides con aquellos reportados para H. theologus, para conocer las posibles diferencias e inferir sobre el valor adaptativo de estos rasgos de la historia de vida de ambas especies.

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5. HIPÓTESIS

Si H. selenopoides es una araña cursorial “moderna”, entonces su ciclo de vida y su comportamiento reproductivo corresponderán a los patrones generales observados en otras especies de arañas cursoriales.

Si H. selenopoides y H. theologus tuvieron su origen en un proceso de alopatría, y ambas se desarrollan en el desierto entonces se espera que no presenten diferencias en la fenología y en el comportamiento reproductivo.

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MATERIALES Y MÉTODOS

6.1. Zonas de Exploración y Recolecta Preliminares

De octubre a diciembre del 2007 se exploraron tres zonas en el Estado de Sonora para búsqueda de la especie a estudiar, denominadas “Norte de Hermosillo”, “El Molinito”, ambas cercanas a la Ciudad de Hermosillo, y “San Carlos”, cercana a la Ciudad de San Carlos, Nuevo Guaymas (Fig. 5). Esto, con el antecedente de algunas recolectas del 2002 al 2007 y un reporte de Crews y Hedin (2006). En cada una de las dos primeras zonas se exploraron cuatro sitios. En la zona “San Carlos” se visitaron 20 sitios, uno ubicado al este de la Ciudad de San Carlos, dos en el Estero el Soldado, dos en el Cañón de Nacapule y 15 a lo largo del Arroyo el Macapul, estableciéndose este último como principal zona de estudio y recolecta. En enero del 2008 se efectuó una búsqueda complementaria en el paraje “El Sahuaral”, ubicado al noreste de la ciudad de Guaymas (Fig. 5).

Figura 5. Plano del Estado de Sonora con la localización de las cuatro zonas de exploración para búsqueda de H. selenopoides. En la zona “Norte de Hermosillo” se buscó en un área más extensa.

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6.2. Descripción del Área de Estudio

La zona principal de recolecta se localiza al norte de la Ciudad de San Carlos, que se ubica entre los 27°59′00″ N, 111°02′16″ O y los 28°01′12″ N, 111°03′23″ O; particularmente a lo largo del lecho y talud del arroyo intermitente El Macapul y área aledaña (en lo sucesivo El Macapul), incluyendo la entrada al Cañón de Nacapule. Este arroyo proviene del Cañón de Nacapule, en el extremo sur de la Sierra el Aguaje (Fig. 6), localizada en el Desierto Sonorense, en la Subdivisión “Costa Central del Golfo” (Shreve y Wiggins, 1964). El clima es desértico, y según la clasificación de Köppen modificado por García (1973) es del subtipo Muy Secos Semicálidos (BWhw(x’)), cálido en verano y fresco en invierno. La temperatura media anual es de 22 a 24 °C. La precipitación anual varía de 75 a 200 mm, dividida en verano e invierno en ~90% y ~10%, respectivamente (García, 1973; INEGI, 1999).

Figura 6. Área principal de estudio y recolecta de H. selenopoides en la zona San Carlos.

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La vegetación es del tipo matorral desértico con Bursera y Jatropha como elementos florísticos dominantes (INEGI, 1984). El tipo de vegetación es Matorral sarcocaule con Croten sp., Hyptis sp., Krameria sp.; con Asociación: Bursera spp. y Jatropha cuneata. En el estrato de 3 metros se encuentran: Bursera spp. (Torote), Fouquieria splendens (Ocotillo) y Machaerocereus gymmosus. En el estrato de 1.70 metros: Jatropha cuneata, Jatropha cardiophylla y Ruellia californica. En el estrato de 0.80 metros: Krameria grayi, Viguieria sp., Croton sp. y Encelia farinosa (rama blanca). En el estrato de 0.15 metros: Aristida sp. (Dirección General de Geografía del Territorio Nacional, 1981).

La zona de estudio se ubica fifográficamente en la Provincia II Llanura Sonorense, en la Subprovincia 2 Sierras y Llanuras Sonorenses con Bajadas con Lomeríos (INEGI, 2002). La fisiografía está formada por lomeríos altos, cerriles, laderas y escarpados, de topografía compleja, con pendientes de 30 a más del 65%, el relieve es excesivo y se encuentra en altitudes que varían de 50 a 150 m. Los suelos son de textura gruesa y fase gravosa (INEGI, 2002), de formación in-situ y de profundidad somera (menores de 25 cm). Hay áreas donde el suelo no existe o se encuentra en bolsas entre las piedras y rocas, estas últimas al descubierto, con escaso proceso de formación de suelo. La pedregosidad varía de 15 a 35%; la rocosidad es de 20 a 40%, con áreas donde es mayor del 70% (COTECOCA, 1986). El lecho del Arroyo el Macapul es casi enteramente de rocas, grava y arena.

También se recolectaron varias arañas cerca del Estero El Soldado (en lo sucesivo El Soldado) (27°59′59″ N, 110°59′33″ O), localizado al Este de San Carlos. Otras pocas arañas se recolectaron en el club campestre El Molinito (en lo sucesivo El Molinito) (29°16′24″ N, 110°38′19″ O), localizado al Noreste de Hermosillo, en otra región desértica. Sólo una araña fue capturada dentro del Cañón de Nacapule.

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La información meteorológica usada para analizar la información de campo sobre fenología fue obtenida de la Estación # 76256 de CONAGUA (Observatorio “La Bola”), localizado en Empalme, Sonora (27°57′50″ N, 110°48′30″ O), a 23 km al ESE del principal sitio de estudio. Los estudios de laboratorio, separación de muestras y la examinación de las arañas se efectuaron en el Laboratorio de Recursos Naturales del Centro de Estudios Superiores del Estado de Sonora, en Hermosillo, Sonora, México.

6.3. Trabajo de Campo

Para cumplir con los objetivos del estudio, de octubre del 2007 a noviembre del 2008 se efectuaron en total 46 salidas de campo con actividades de exploración, recolecta con trampas de tipo pitfall (“de caída”) y recolecta manual diurna de individuos de H. selenopoides.

6.3.1. Trampeo Pitfall

Para el estudio de la fenología, en cada uno de los sitios El Soldado, El Macapul y Cañón de Nacapule se colocaron diez trampas pitfall. Las trampas se construyeron con botellas de refresco desechables de plástico de 2 L, cortadas en su parte superior, la que se utilizó como embudo. Dentro de la botella cortada se colocó un recipiente conteniendo una mezcla 4:1 de etilenglicol (anticongelante para autos) y agua (modificado de Schmidt et al., 2006) como agente letal y conservador. Se agregó una pizca de detergente para romper la tensión superficial del líquido (Topping y Luff, 1995). El recipiente externo midió 18 cm de alto y 11 cm de diámetro. A este recipiente y al depósito con la mezcla, se les hicieron agujeros de drenado para desagüe en caso de lluvias. Todo el conjunto se enterró a ras de suelo en el campo y se colocó un tejado de madera de 20 × 20 cm apoyado sobre piedras pequeñas (Figuras 7 y 8).

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Figura 7. Trampa pitfall. Figura 8. Trampa pitfall en campo.

Las trampas se colocaron a lo largo de dos transectos de 100 metros en cada sitio, con 5 trampas por transecto. Debido a la geografía y la vegetación, los transectos quedaron en diferente arreglo en cada sitio, como se ilustra en las Figuras 9, 10 y 11. Durante 13 meses se trampeó simultáneamente en los tres sitios. En cada mes de trampeo, las trampas fueron activadas durante 14 días, se recogió el material recolectado y las trampas fueron inactivadas durante los siguientes 14 días, y así sucesivamente. Las muestras fueron transportadas al laboratorio, donde fueron lavadas y colocadas en etanol al 80%. Dos días después, los especímenes fueron cambiados a etanol al 75%.

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Figura 9. Croquis del arreglo de las Figura 10. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en El Soldado. trampas pitfall en El Macapul.

Figura 11. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en el Cañón de Nacapule. Los transectos estuvieron separados por ~100 m en sentido E-O.

6.3.2. Recolecta Manual

Para los estudios de comportamiento y de ciclo de vida, se efectuaron recolectas manuales de arañas vivas. Estas mismas arañas, más los ovisacos encontrados, fueron utilizadas también para el estudio de fenología. Con excepción de una, todas las recolectas fueron diurnas y participaron en la mayoría de los casos tres o cuatro recolectores, ocasionalmente cinco recolectores. Las arañas adultas y las inmaduras fueron recolectadas debajo de piedras, boñigas (excremento seco de bovinos), madera,

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ladrillos y cartón. Los ovisacos fueron encontrados bajo rocas y boñigas. Se capturó a las arañas empujándolas hacia un bote o vaso de plástico y fueron depositadas individualmente en botes de plástico de 65 ml y numeradas progresivamente. Se anotó el tipo de refugio, sus medidas, tipo de sustrato, otra fauna bajo el refugio, presencia de conespecíficos y artrópodos presa de las arañas. En algunas ocasiones no se registró toda la información, por lo que los “n total” para cada caso, por ejemplo, tipo de refugio, tipo de sustrato, número de conespecíficos o heteroespecíficos por refugio, podrán variar. Se registró la información de varias arañas que fueron liberadas de innmediato; igualmente se registraron algunas arañas que no fueron capturadas, pero fueron vistas de cerca y pudo identificarse su etapa de desarrollo. Todas las arañas fueron contabilizadas. Las arañas fueron transportadas al laboratorio al final del día.

Varios machos y hembras fueron preservados en etanol al 75% y depositados en la Colección Aracnológica y Entomológica del CIBNOR en La Paz, B.C.S. México, como especímenes de prueba.

6.4. Trabajo de laboratorio

6.4.1. Condiciones de Laboratorio y de Cría

Las arañas se mantuvieron en un cuarto de cría de 3 × 3 m bajo condiciones semicontroladas, con un fotoperiodo natural. La temperatura y la humedad relativa promedios se indican en la Tabla I. Durante los meses más fríos, de diciembre a febrero del 2008 y hasta el 2010, la temperatura fue mantenida con un calefactor eléctrico. Se mantuvieron 18 charolas con agua en el cuarto de cría como fuente de humedad y evitar la disminución en la longevidad de las arañas (Amalin et al., 1999).

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Tabla I. Promedio y rango de valores de temperatura y humedad relativa registrados en el laboratorio durante los estudios de H. selenopoides.

Temperatura Humedad Periodo Rango Rango (°C) relativa (%) dic 2007-feb 2008 17.5 14-22 54.7 45-65 dic 2008-feb 2011 22.7 16.5-26 44.5 29-65 mar 2008-may 2011 25.6 20-30.5 40 27-60 jun 2008-ago 2010 27.6 22.5-33.5 41.2 28-66 sep 2008-nov 2010 25.5 21.5-29.5 45.2 30-67

Desde octubre de 2007 hasta agosto de 2011 las arañas fueron mantenidas individualmente en frascos transparentes de plástico de 500 ml (diámetro de la base 7 cm), con 1 cm de suelo arenoso del sitio de recolecta y un tapón de refresco con algodón y agua, como bebedero (Fig. 12). Cada frasco fue tapado con una tela de malla fina. Sólo los primeros cinco meses las arañas fueron alimentadas con pequeños grillos (Gryllidae) y cucarachas (Blattella sp.) recolectados en casas habitación.

Figura 12. Acercamiento del terrario de H. selenopoides (macho subadulto con un grillo).

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Subsecuentemente fueron alimentadas con larvas del escarabajo Tenebrio sp. (Domínguez y Jiménez, 2005) por su fácil cría en laboratorio; agregando semanalmente cinco o seis larvas a cada araña. Las larvas y los adultos de Tenebrio fueron alimentados con una mezcla seca de harina integral-salvado-pan blanco molido (1:1:1) y croquetas para perro; se les agregó rebanadas de manzana dos veces por semana como suministro de agua (y otros). Las arañas fueron revisadas diariamente para detectar exuvias (mudas) o muertes y dar seguimiento a su desarrollo y supervivencia.

6.5. Fenología

Para el estudio de fenología se realizaron 43 días de recolecta, de noviembre de 2007 a noviembre de 2008. Para determinar la frecuencia de cada estadio de vida de H. selenopoides durante el año, se efectuaron de tres a cinco días de recolecta manual por mes, capturándose y/o registrándose arañas y ovisacos. Simultáneamente se efectuó el trampeo pitfall en el área de estudio.

Se identificaron los siguientes estadios de desarrollo de los especímenes recolectados: reclutas, juveniles, subadultos, y adultos. No fue posible determinar mediante los métodos tradicionales indirectos (Toft, 1976; Davis y Coyle, 2001) el instar de los juveniles en cada mes del año, porque se requiere de numerosos individuos. Las recolectas de juveniles por mes fueron escasas (16 juveniles por mes en promedio) no obstante el esfuerzo de búsqueda y el trampeo simultáneamente realizados. Entonces, con base en la morfología externa, el estadio de desarrollo de las arañas fue determinado de manera directa en dos vías. Primero, se identificó el estadio de la araña inmediatamente después de capturarla o trampearla. Segundo, los juveniles fueron criados en el laboratorio y se contaron las mudas (detectando las exuvias), desde que fueron recolectadas hasta que alcanzaron el estado subadulto o el estado adulto. Los reclutas fueron identificados por su tamaño, los machos subadultos por los

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tarsos dilatados de los pedipalpos, las hembras subadultas, cuando muertas, por la presencia de los lóbulos epiginiales, los cuales aunque poco desarrollados, son microscópicamente visibles, las hembras adultas por su cuerpo robusto y epiginio esclerosado (Fig. 13 a), y los machos adultos por su color amarillento, cutícula no empolvada, tarso del pedipalpo engrosado y con escleritos, patas delgadas y muy largas (Fig. 13, b) y opistosoma pequeño (Foelix, 1996; Roth, 1984). Como los lóbulos epiginiales son difíciles de ver en las hembras subadultas vivas, porque están empolvadas (Fig. 13, c), éstas fueron criadas hasta que llegaron al estado adulto, o si murieron antes fueron revisadas al microscopio. Integrando la información del estadio de desarrollo de las arañas criadas en el laboratorio con la información del estadio identificado en campo, fue posible describir la fenología de H. selenopoides.

Figura 13. Composición que incluye un macho adulto (a), una hembra adulta (b) y una hembra subadulta (c) de H. selenopoides (se enmarcan con círculos los pedipalpos del macho y el área genital de las hembras).

6.6. Ciclo de Vida

De las arañas recolectadas en el campo y mantenidas en el laboratorio se obtuvo información acerca de su longevidad. De las hembras de estas mismas arañas se obtuvieron ovisacos para iniciar en el laboratorio el estudio de ciclo de vida.

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Adicionalmente, se obtuvieron notas acerca del desarrollo de los huevos y de las arañuelas del instar I, observados en un ovisaco con su interior expuesto a la vista.

Se criaron dos lotes de arañuelas para estudiar el ciclo de vida. Para el primer lote, en junio de 2008 se colocaron individualmente 52 arañuelas de instar II en vasitos de plástico semitransparente de 33 ml (diámetro de la base 2.9 cm), estas arañas tuvieron de siete a nueve días de edad de haber emergido de cinco ovisacos obtenidos en el laboratorio. Los recipientes tuvieron ~0.3 g de arena y se les colocó un pedazo de popote relleno con algodón y agua como bebedero (Fig. 14).

Figura 14. Vista exterior e interior del terrario de cría inicial de arañuelas de H. selenopoides (incluye arañuela de tercer instar).

Al siguiente día y después semanalmente, se agregaron cinco larvas de Tenebrio de ~¾ del tamaño de las arañas como alimento. Para el segundo lote, en septiembre del 2008 se inició la cría de otras 70 arañuelas de instar II de uno a 24 horas de edad de haber emergido de otros cinco ovisacos obtenidos en el laboratorio. Las condiciones de cría fueron las mismas que en el lote anterior. El suministro de larvas fue simultáneo para ambos lotes y las larvas tuvieron el mismo tamaño entre sí. Cuando las arañas de

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ambos lotes estuvieron en su instar VII-VIII, fueron cambiadas a los frascos de 500 ml descritos previamente. Para estimar la duración de los instares, se consideraron todas las arañas criadas, incluyendo aquellas que murieron accidentalmente. El opistosoma de varios juveniles muertos fue consumido por larvas de Tenebrio, no siendo posible sexarlos morfológicamente. Los machos que tuvieron más mudas para llegar a subadultos alcanzaron este estadio en su instar IX, entonces se identificaron como hembras a los juveniles que llegaron al instar X sexualmente indiferenciados (morfológicamente). Las mudas o muertes fueron registradas y las exuvias y los cadáveres fueron removidos, y preservados en seco y en etanol al 75%, respectivamente. Las arañas fueron revisadas diariamente hasta agosto del 2011, cuando alcanzaron la madurez sexual o murieron.

Se elaboró una tabla de vida para cada lote del estudio de ciclo de vida en el laboratorio. Los parámetros, definiciones y las fórmulas se aplicaron siguiendo a Krebs (1978). Las muertes ocurridas durante la ecdisis fueron asignadas al estadio previo a la muda; si las muertes ocurrieron al menos un día después de la muda, esas muertes fueron asignadas al siguiente estadio. Cinco arañas del lote 1 y tres arañas del lote 2, que murieron accidentalmente, no fueron consideradas en las tablas, ni en los análisis de mortalidad y supervivencia.

6.7. Comportamiento Reproductivo

Para esta parte del estudio, entre octubre del 2007 y abril del 2008 se efectuaron las primeras 17 recolectas diurnas, con tres a cuatro participantes. Durante este periodo se capturaron 186 arañas vivas, adultas e inmaduras, las que fueron llevadas al laboratorio. Durante este periodo, el cuarto de cría se mantuvo con un fotoperiodo natural, 18 a 28°C de temperatura y 36 a 60% de humedad relativa. El cortejo y la cópula fueron observados en este local, pero la inducción de esperma y la construcción

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de ovisacos se efectuaron en otro sitio. Los comportamientos de las arañas fueron observados principalmente durante la noche y fueron registrados con una videocámara digital Sony© DCR-TRV 280 de 8 mm, equipada para grabar con luz infrarroja. Las grabaciones fueron analizadas posteriormente.

6.7.1. Inducción de Esperma

Para describir los comportamientos de construcción de la tela espermática y el de de carga de semen, se colocaron individualmente cinco machos criados en el laboratorio y 2 machos recolectados en campo en botes de plástico transparente de 1750 ml (13 cm de diámetro), con arena fina a un nivel de 2.5 cm. Se colocó una pequeña piedra plana para fijación de la tela espermática, un cartón arqueado como refugio y un pequeño contenedor con algodón y agua (Fig. 15).

Figura 15. Terrarios para observar la inducción de esperma en machos adultos de H. selenopoides.

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Cada semana se proporcionó a los machos tres o cuatro larvas de Tenebrio. Los machos fueron observados diariamente desde el 14 de marzo hasta el 14 de abril del 2008, de 20:00 a las 8:00 hs. Usando luz infrarroja, se hicieron observaciones por 5 segundos cada 20 minutos para detectar el posible inicio de la elaboración de las telas e iniciar las grabaciones. Las observaciones se realizaron en dos locales, en diferentes períodos y bajo condiciones de temperatura y humedad relativa resumidas en la Tabla II. Las telas espermáticas construidas se midieron dentro del terrario con una reglilla de papel flexible graduada en milímetros, y el ángulo de inclinación de las telas se midió desde afuera con un transportador ordinario.

Tabla II. Temperatura y humedad relativa durante el periodo de observación de inducción de esperma de de H. selenopoides.

Período de observación Local Temperatura (°C) Humedad relativa (%) 14-25 marzo 1 17.2-30.7 20-38 25 marzo-4 abril 2 25.1-26.3 37-47 4-14 abril 1 23.5-26.9 20-33

6.7.2. Comportamiento de Apareamiento

Se formaron 45 parejas durante dos periodos para observar el comportamiento sexual en laboratorio. De enero a marzo de 2008 se formaron 25 parejas con ocho machos y 23 hembras, todos recolectados en el campo (edad y estado reproductivo desconocido). Porque hubo pocos machos para la formación de parejas, se usaron con más frecuencia los machos que fueron más activos en búsqueda y cortejo; los otros machos fueron poco activos o huyeron de las hembras. Durante julio de 2008 se formaron otras 20 parejas con 14 machos y 12 hembras criados en laboratorio (vírgenes y de edad conocida), excepto una hembra recolectada en campo. En estos ensayos, las parejas fueron formadas al azar, aunque los machos fueron también variables en comportamiento. Algunos especímenes, principalmente machos, fueron reutilizados para formar nuevas

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parejas. Se formaron parejas adicionales (una en octubre de 2008 y 18 de julio a agosto de 2009) para detectar posibles actos de comportamiento adicionales, que no hubieran sido registrados durante los apareamientos previos. Los resultados de estos apareamientos no fueron utilizados en los análisis estadísticos, principalmente porque en julio-agosto se utilizaron sólo 2 machos. Los horarios de observación y condiciones de laboratorio para los meses de cada periodo se resumen en la Tabla III. El recinto utilizado fue el mismo donde se mantuvo al resto de las arañas.

Tabla III. Número de parejas (n) de H. selenopoides observadas por mes, horario de observación, temperatura y humedad relativa durante el estudio del comportamiento sexual.

Horario de Humedad Alimentación Mes de Temperatura n observación relativa previa a la observación (°C) (hs) (%) observación enero 2008 13 14:30-18:00 18-19 50-60 Grillos o Blattella febrero 2008 11 15:00-20:00 24-251 50-60 Grillos y Tenebrio marzo 2008 1 01:00-01:05 28 21 Grillos y Tenebrio julio 2008 20 20:00-23:00 24-28 36-55 Grillos y Tenebrio julio-agosto 2009 18 20:00-23:40 25-29 32-46 Tenebrio 1 mantenida con calefactor eléctrico.

Cada hembra se colocó individualmente en un terrario de vidrio de 20 × 20 × 10 cm, con 2 cm de arena fina del sitio de recolecta. Cada macho fue introducido al terrario 20-177 min después (mediana = 72 min). Si la hembra fue receptiva se filmaron los comportamientos, y se continuó registrando 15 min después de la cópula. El equipo infrarrojo se utilizó desde que obscureció. Se estableció un tiempo de espera de 55 min, separando a los individuos o cambiándoles de pareja cuando la cópula no ocurrió. También se les separó antes, cuando las arañas intentaron escapar constantemente, cuando ambos resultaron huidizos o cuando asumieron posición defensiva de patas pareadas (Vetter y Cokendolpher, 2000). Para explorar sobre posible interacción antagónica, en un ensayo de julio de 2008 se introdujeron simultáneamente dos machos en el terrario.

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6.7.3. Construcción de Ovisaco y Oviposición

Veinte hembras recolectadas en campo, de edad y estado reproductivo desconocido pero con el opistosoma más agrandado que en otras hembras, se utilizaron para observar la construcción de ovisacos. Estas hembras fueron capturadas en campo en el invierno del 2008. Cada hembra fue colocada en un bote de plástico transparente de 1750 ml. Cada recipiente contuvo 3 cm de sustrato arenoso, un tapón bebedero y uno de tres tipos de refugio: una pieza de cartón arqueada; otro construido con piedras planas pegadas con silicón; y otro con techo de vidrio para tratar de ver la oviposición (Fig. 16). Con excepción del primero, estos refugios proporcionaron un techo plano horizontal de al menos 5 × 5 cm y una altura libre de 2.0 a 2.5 cm sobre el nivel de la arena.

Figura 16. Terrarios para registrar la elaboración de ovisacos por hembras de H. selenopoides.

Se colocaron cinco hembras en sus terrarios, sustituyéndolas cada cuatro o cinco días si ellas no hicieron ovisaco, procediendo a grabar cuando alguna de ellas sí inició su construcción. El período de vigilancia para los registros fue del 22 de abril al 16 de mayo del 2008 y las observaciones se hicieron en el local 2 referido con anterioridad. Las condiciones fueron: fotoperiodo natural, temperatura ambiente de 24.8 a 33.8°C, y

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16 a 31% de humedad relativa. No se hicieron grabaciones en julio del 2008, cuando las hembras copuladas en laboratorio construyeron ovisacos; peroe varias de ellas construyeron varios ovisacos. Adicionalmente, a finales de julio y principios de agosto de 2009, se efectuaron observaciones de hembras copuladas en laboratorio en esos meses y de hembras recolectadas en campo en noviembre del 2008. La información obtenida de la construcción de tres ovisacos sólo se utilizó para la descripción de la salida de las hembras de los ovisacos, no registrada en el 2008.

6.8. Estrategias de Protección Antidepredadora

Fue innecesario realizar actividades exclusivas para observar el comportamiento de empolvado y de enterramiento, así como el de la postura de patas pareadas o en “X”, dada su frecuente ocurrencia. Se registraron estos comportamientos antes, durante o después de los estudios u observaciones de emergencia de arañuelas, inducción de esperma, comportamiento sexual y construcción de ovisacos, así como en observaciones ocasionales en laboratorio. Se utilizaron las grabaciones de julio del 2008 de los otros estudios para analizar los comportamientos de empolvado y de enterramiento en machos y hembras adultos. Asimismo, no se provocó en las arañas la autotomía de patas, dada su frecuente evidencia en los individuos recolectados en campo y a su ocurrencia espontánea en laboratorio.

6.9. Análisis Estadísticos

Para comparar el tiempo promedio entre mudas sucesivas (instars), en ambos lotes de ciclo de vida, se utilizó la prueba no paramétrica H de Kruskal-Wallis, porque las varianzas fueron heterogéneas (Prueba de Barrtlett). Para comparar el tiempo de desarrollo de cada instar particular entre ambos lotes de ciclo de vida (instar vs.

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instar), se usó la prueba no paramétrica U de Mann-Withney. Porque los datos del periodo de oviposición a emergencia de las arañuelas de los ovisacos no tuvieron distribución normal (Prueba W de Shapiro-Wilk), se utilizó también la prueba U de Mann-Withney para los contrastes correspondientes. Esta misma prueba se utilizó para comparar el área de los refugios de las arañas contra el área de los refugios de los ovisacos. Los datos de tiempo de desarrollo desde la construcción de ovisaco, o de emergencia de las arañuelas, hasta el estado adulto, los datos de longevidad de adultos, así como el tiempo de empolvado y enterramientos de adultos, estuvieron normalmente distribuidos, por lo que se efectuaron pruebas t de student para comparar las medias correspondientes. Todas las pruebas fueron hechas con α = 0.05.

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7. RESULTADOS

7.1. Sitios de Recolecta y Arañas Recolectadas

Sólo las zonas “San Carlos” (que incluye los sitios El Macapul, Cañón de Nacapule y El Soldado) y “El Molinito” fueron positivas para la presencia de H. selenopoides. Porque en “El Molinito” se localizaron sólo 5 individuos en dos salidas de campo se descartó del estudio, al igual que la zona “Norte de Hermosillo” y “El Sahuaral”, donde no se localizó ningún individuo.

Durante este estudio se registraron un total de 473 arañas y 67 ovisacos. 420 arañas fueron recolectadas manualmente, 35 (7.4%) sólo fueron registradas porque algunas fueron liberadas de inmediato y otras fueron avistadas de cerca, y 18 fueron capturadas con el trampeo pitfall. Todas las arañas fueron contabilizadas. Quince de veinte puntos de búsqueda en la zona “San Carlos” resultaron positivos para la especie, trece puntos en El Macapul y dos puntos en El Soldado. El 96.4% (n = 455) de las arañas fueron encontradas a lo largo del Arroyo el Macapul y áreas aledañas (Fig. 17), el 2.5% en El Soldado (n = 12) y el 1.1% en “El Molinito” (n = 5). En el Cañón de Nacapule sólo se capturó un espécimen mediante trampeo pitfall, ninguno mediante recolecta manual.

7.2. Trampeo Pitfall

En 13 meses de trampeo pitfall fueron capturados miles de insectos y cientos de arácnidos, pero sólo 18 especímenes fueron H. selenopoides. Esto representa el 3.8% del total de especímenes registrados de esta especie en el área de estudio. De las 18 arañas, 15 (83%) fueron adultos, de las cuales siete fueron machos y ocho fueron hembras, dos arañas fueron juveniles, y una fue recluta. Las arañas fueron capturadas en seis de los 13 periodos de trampeo; 17 (94%) fueron trampeadas de noviembre de

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Figura 17. Ubicación de los sitios de recolecta de H. selenopoides en la microcuenca del Arroyo el Macapul, con número de individuos registrados por sitio (| sitio positivo; z sitio negativo). Se incluye el registro de un espécimen en el Cañón de Nacapule y 14 especímenes en el Arroyo capturados con trampas pitfall.

2007 a mayo de 2008, pero no necesariamente con capturas en todos los meses; en cuatro trampeos de junio a septiembre ninguna araña fue capturada, la recolecta del 16 al 31 agosto se perdió por inundación. Sólo un juvenil fue trampeado a finales de octubre de 2008. 14 arañas (78%) fueron capturadas en El Macapul, tres arañas (17%) en El Soldado, y una araña en el Cañón de Nacapule (Tabla IV).

7.3. Hábitat

La mayoría de las arañas encontradas en el Arroyo El Macapul durante la recolecta manual (77.3%; n = 341) se encontraron a lo largo de su lecho y talud. El Arroyo tiene vegetación riparia y hay una gran cantidad de piedras y rocas, refugios potenciales para H. selenopoides. El resto de las arañas (22.7%; n = 100) fueron encontradas en la

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Tabla IV. Número de reclutas (R), juveniles (J), machos (M), y hembras (H) of H. selenopoides capturados con trampas pitfall en los tres sitios de recolecta de la zona “San Carlos”. No se incluyen cuatro periodos de muestreo de junio-septiembre de 2008.

El Macapul El Soldado Cañón de Nacapule Periodo de trampeo R J M H R J M H R J M H 27 oct-10 nov 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 24 nov-8 dic 0 0 4 2 0 0 0 0 0 0 0 0 22 dic-5 ene 0 0 2 2 0 0 1 0 0 0 0 0 23 ene-6 feb 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 23 feb-8 mar 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 27 mar-10 abr 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 19 abr-3 may 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 18 may-1 jun 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 18 oct-1 nov 0 0 0 0 0 1 0 0 no trampeo

parte superior del Arroyo, donde los refugios son más escasos (n total = 441). Dentro del Cañón de Nacapule, un área de oasis, no se recolectó manualmente ningún individuo de esta especie. Tampoco se encontraron en un área del Arroyo con características de oasis en noviembre del 2007, pero en abril del siguiente año, cuando las condiciones fueron más secas, se recolectaron varios juveniles. La mayoría de los 67 ovisacos registrados también fueron encontrados en el lecho y talud del Arroyo, sólo dos ovisacos se recolectaron en el terreno superior cercano.

7.3.1. Microhábitat

Respecto al microhábitat, el 92.4% de los individuos de H. selenopoides se encontraron bajo piedras, el 3.2% bajo boñigas, el 1.4% bajo madera, y el 1.6% bajo otros objetos (ladrillos, ladrillo de concreto, cartón, lámina,); sólo el 1.4% de los individuos se encontraron expuestos durante el día (n total = 436) (Fig. 18). El 60.8% de los refugios positivos para las arañas estaba sobre polvo (limo, arcilla u otros), arena o materia

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orgánica, o combinaciones de éstos (n = 240); mientras que el 39.2% de las arañas se encontraron sobre sustrato grueso: gravilla, grava o piedras (n = 155) (n total = 395). El 56.6% de los refugios de las hembras se localizó sobre tierra, arena y/o materia orgánica

(n = 47) y el 43.4% sobre gravilla, grava y/o piedras (n = 36) (n total = 83). Respecto a ovisacos, el 97.5% (n = 39) se encontraron bajo piedras y el 2,5% (n = 1) bajo boñigas

(n total = 40); como sustrato, el 93.1% (n = 27) se localizó sobre tierra, arena y/o materia orgánica y el 6.9% sobre gravilla, grava y/o piedras (n = 2) (n total = 29).

1.40% 1.60% 3.20% 1.40%

piedras

boñigas

madera

otros

expuestas 92.40%

Figura 18. Porcentaje de individuos de H. selenopoides recolectados por tipo de refugio; se incluye a las arañas localizadas expuestas (n total = 436).

Las dimensiones de las piedras utilizadas como refugios por las arañas tuvieron una mediana de 403 cm2 de área (rango = 42-3536; n = 323), encontrando a las arañas bajo piedras que fueron desde 3 × 14 cm hasta rocas de 52 × 68 cm. El 52.3% de las arañas se encontraron en refugios pequeños a medianos, cuya área en contacto con el suelo estuvo entre los 40 a los 428 cm2, el 30.6% estuvo bajo refugios medianos, de 429 a 817 cm2 de área, y el 17.1% bajo piedras o rocas grandes, de 818 a 3,536 cm2 de

área (n total = 323) (Fig. 19). En este análisis no se consideraron los otros tipos de refugio, debido a que dependiendo del material del objeto que constituye el techo del refugio puede resultar en diferentes condiciones de microambiente.

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180

160

140

120 n = 323 100

80

60 Frecuencia

40

20

0 40-428 429-817 818-1206 1207-1595 1596-1984 1985-2373 2374-2762 2763-3151 3152-3540 Área del refugio (cm2) Figura 19. Frecuencia de refugios positivos para individuos de H. selenopoides según el área del refugio.

El tamaño de los refugios donde se encontraron los ovisacos tuvo una mediana de 516 cm2 de área (rango = 124-1802; n = 33), tratándose de piedras que fueron desde los 8 × 15.5 cm, hasta rocas de 34 × 53 cm. El 36.4% de los ovisacos se encontraron bajo piedras chicas a medianas, de entre los 120 a los 400 cm2 de área; un 24.2% estuvo bajo piedras medianas, de 401 a 681 cm2; el 33.3% estuvo bajo piedras medianas a grandes, 682 a 1,243 cm2 de área; sólo el 6.1% (2) de los ovisacos se 2 encontró bajo rocas de 1,244 a 1,805 cm de área (n total = 33) (Fig. 20). No se consideraron las boñigas en este análisis.

El área de los refugios (piedras) bajo los cuales se construyeron los ovisacos resultó mayor que los refugios (piedras) donde se localizó a las arañas (U (z) = -2.011 < z = -1.96; P < 0.05).

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14

12 n = 33 10

8

6 Frecuencia 4

2

0 120-400 401-681 682-962 963-1243 1244-1524 1525-1805 Área del refugio (cm2) Figura 20. Frecuencia de refugios positivos para ovisacos de H. selenopoides según el área del refugio.

7.3.2. Asociación

De 401 refugios positivos para H. selenopoides, con registro de cohabitación por conespecíficos, en el 96.0% (n = 385) las arañas se encontraron solitarias, sólo el 3.5% (n = 14) resultó con dos individuos, de todo rango de edad y el 0.5% (n = 2) con tres reclutas; se eliminó del análisis un refugio que albergaba siete reclutas, porque eventualmente salieron de un ovisaco ahí presente. De octubre del 2007 a marzo del 2008 todos los individuos, hembras, machos y juveniles tardíos, se encontraron solitarios. De abril a agosto hubo algunos adultos, reclutas, juveniles intermedios y juveniles avanzados acompañados de sólo 1 conespecífico, con excepción de mayo, en que ocurrieron los dos casos de 3 reclutas por refugio. En septiembre y octubre sólo hubo un individuo por refugio, pero en noviembre se encontraron dos refugios con 2 individuos cada uno, tratándose de adultos y juveniles avanzados. Sólo los reclutas se encontraron compartiendo el hueco común bajo el refugio, ya que los juveniles más avanzados y adultos, en ninguna ocasión se encontraron compartiéndolo con otro individuo.

45

Respecto a los heteroespecíficos encontrados bajo todos los refugios en que se localizó a H. selenopoides, estos incluyeron una amplia variedad de artrópodos en baja proporción, ya que en el 80.2% (n = 300) de los refugios sólo se encontró a individuos de nuestra especie. En el 8.0% (n = 30) se encontraron individualmente otras arañas de varias familias; en el 4.8% (n = 18) se localizaron insectos de diversos órdenes; en el 1.3% (n = 5) se localizaron Scorpiones y en el 0.3% (n = 1) se localizó un Chilopoda. En el 5.4% (n = 20) de los refugios se encontraron dos o más individuos de diversos taxa (Fig. 21). Estos especímenes nunca se encontraron en el hueco particular o refugio, en sentido estricto, en que estaba H. selenopoides, no obstante que se localizaron bajo los objetos que eran la cubierta de los refugios.

0.3% 1.3% 5.4% 4.8% 8.0% Sólo Homalonychus

Araneae

Insecta

Scorpiones

Chilopoda 80.2% Varios taxa

Figura 21. Proporción de refugios no compartidos y compartidos por H. selenopoides con heteroespecíficos (n total = 374).

Sólo ocho arañas fueron localizadas consumiendo presas, que resultaron ser, un Solifugae, dos Selenopidae, un macho de H. selenopoides (depredado por una hembra), dos arañas no identificadas, una termita adulta y una hormiga león (Myrmeleontidae).

46

7.4. Fenología

Se registraron en total 473 arañas durante el estudio, pero en las primeras recolectas de octubre del 2007 se encontraron sólo cuatro arañas (tres machos subadultos y un juvenil) que se excluyeron de los análisis. Las 469 arañas consideradas para fenología incluyen 47 reclutas, 212 juveniles, 65 machos subadultos, 22 hembras subadultas, 27 machos adultos y 96 hembras adultas (Tabla V).

El ciclo de vida de H. selenopoides en campo es anual. Los 67 ovisacos fueron encontrados de abril a julio, siendo 21, 13, 27 y 6 ovisacos por mes, respectivamente (Tabla V). La mayoría de los ovisacos fueron encontrados individualmente bajo los refugios. Sólo en raras ocasiones se encontraron dos o tres ovisacos bajo el mismo refugio. Los reclutas emergieron de abril a julio, con mayor abundancia en mayo. Los juveniles ocurrieron casi todo el año (sólo en enero no fueron recolectados), siendo poco frecuentes de noviembre a marzo. Desde mayo todos los juveniles resultaron de edad temprana, aumentando progresivamente su tamaño en los siguientes meses y tendiendo a constituir la mayoría de la población a partir de abril, hasta constituir el 100% de las recolectas en agosto, disminuyendo a partir de este mes su frecuencia. Los subadultos de ambos sexos fueron encontrados de septiembre a abril. Durante los 13 meses de estudio la abundancia relativa de individuos de los diferentes estadios tuvieron una distribución unimodal, con traslape parcial entre ellos, excepto el estado subadulto, que fue irregular (Fig. 22).

Los machos y las hembras maduran en noviembre. Las hembras estuvieron presentes de noviembre a mayo (mayo sólo una hembra), con mayor abundancia en enero. Los machos estuvieron presentes de noviembre a abril, con mayor abundancia en diciembre (Fig. 23).

0

Tabla V. Número de arañas capturadas por mes del 2007 al 2008 y su estadio de desarrollo. Se incluyen arañas recolectadas y trampeadas. Los números de ovisacos en cursivas no se incluyen para la suma de totales.

Estadio Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sept Oct Nov Total Ovisacos 0 0 0 0 0 21 13 27 6 0 0 0 0 67 Reclutas 0 0 0 0 0 10 17 16 4 0 0 0 0 47 Juveniles 4 5 0 5 6 10 17 33 27 40 34 19 12 212 ♀ Subadultas 0 1 3 2 7 1 0 0 0 0 1 6 1 22 ♂ Subadultos 8 4 8 9 10 1 0 0 0 0 5 12 8 65 ♀ Adultas 9 11 27 21 8 12 1 0 0 0 0 0 7 96 ♂ Adultos 3 9 5 0 2 1 0 0 0 0 0 0 7 27 Total 24 30 43 37 33 35 35 49 31 40 40 37 35 469

47

48

100 Reclutas (n=47) Juveniles (n=212) 80 Subadultos (n=87) Adultos (n=123)

60

40

Abundancia relativa (%) 20

0 Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov M E S E S (2007-2008) Figura 22. Distribución estacional de los estados de desarrollo de H. selenopoides durante trece meses de muestreo. Abundancia relativa como el porcentaje del total de individuos recolectados por mes.

70

60 Machos (n=27) 50 Hembras (n=96)

40

30

20 Abundance relativa (%) 10

0 Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov M E S E S (2007-2008) Figura 23. Distribución estacional de adultos de H. selenopoides durante trece meses de muestreo. Abundancia relativa como el porcentaje del total de individuos de cualquier estadio recolectados por mes.

49

La abundancia relativa de juveniles y adultos estuvo invertida durante el año, y la abundancia relativa de subadultos y adultos estuvo invertida durante los meses fríos, mientras que durante los meses cálidos las tendencias fueron similares (Fig. 24).

100 Juveniles Subadultos 80 Adultos

60

40

20 Abundancia relativa (%)

0 Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov M E S E S (2007-2008) Figura 24. Abundancia relativa de juveniles, subadultos y adultos de H. selenopoides durante el periodo de estudio. Abundancia como el porcentaje del total de individuos de cualquier estadio recolectados por mes.

Los inmaduros, principalmente juveniles, fueron el 100% de las recolectas de junio a octubre, cuando los adultos estuvieron ausentes (Fig. 25). No se observó en campo ningún cortejo o cópula porque las recolectas fueron diurnas, pero ante la presencia de adultos de noviembre a abril, se propone la actividad sexual para este periodo. El patrón de fenología propuesto se resume en la Figura 26.

Adicionalmente, se encontró que la abundancia relativa de juveniles y adultos se relacionó con las temperaturas promedio ocurridas en la región de estudio (Fig. 27). La correlación entre temperatura y abundancia de juveniles se ajustó mejor a la ecuación cuadrática; su tendencia fue mayormente positiva y fue altamente significativa (R = 0.9677; P < 0.0001) (Fig. 28). La correlación entre temperatura y abundancia de

50

adultos se ajustó mejor a la regresión lineal, fue altamente significativa, pero tuvo tendencia negativa (R = -0.9353; P < 0.0001) (Fig. 29).

100 Adultos (n=123)

Inmaduros (n=346)

80

60

40

20 Abundancia relativa (%)

0 Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov M E S E S (2007-2008) Figura 25. Proporción de adultos e inmaduros de H. selenopoides durante el periodo de estudio. Inmaduros incluye a reclutas, juveniles de tercer instar o mayores y a subadultos. Abundancia relativa como el porcentaje del total de individuos de cualquier estadio recolectados por mes.

Ovisacos

Reclutas

Juveniles

Machos subadultos

Hembras subadultas

Machos adultos

Hembras adultas

Cópulas

Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb

Figura 26. Modelo de fenología propuesto para H. selenopoides. Color gris significa ocurrencia hipotética.

51

100 Juveniles 31

Adultos 29 80 Temperatura 27

25 60

23

40 21

19 20 Abundancia relativa (%)

17 Temperatura promedio (°C)

0 15 Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov M E S E S (2007-2008) Figura 27. Comportamiento de la abundancia relativa de juveniles y de adultos de H. selenopoides y de las temperaturas promedio ocurridas en el área de estudio.

100

y = 141.8901 -14.7862 x + 0.4179 x2 R = 0.9677 80 P < 0.0001

60

40

20 Abundancia de juveniles (%)

0 15 20 25 30 Temperatura promedio (°C) Figura 28. Relación entre la temperatura promedio y la abundancia relativa de juveniles de H. selenopoides en el campo.

52

80

70 y = 150.7531 - 4.9588 x R = - 0.9353 P < 0.0001 60

50

40

30

20

Abundancia de adultos (%) 10

0 15 20 25 30 Temperatura promedio (°C)

Figura 29. Relación entre la temperatura promedio y la abundancia relativa de adultos de H. selenopoides en el campo.

7.5. Ciclo de Vida

Se inició la cría de un total de 122 arañuelas en ambos lotes de ciclo de vida, obteniéndose sólo 19 machos adultos y cuatro hembras adultas debido a una alta mortalidad en el laboratorio. Por lo tanto, el tamaño de muestra actual se redujo drásticamente y las inferencias deberán ser tomadas con precaución. Adicionalmente, se incluyen algunas observaciones de huevos y del instar I.

7.5.1. Duración del Huevo y del Instar I

Excepcionalmente, un ovisaco atípico y aplanado fue construido en junio 2008 bajo una piedra inclinada, quedando en contacto con la pared del frasco. Esta superficie de

53

contacto no fue cubierta con arena, siendo posible ver parcialmente hacia el interior del ovisaco (Fig. 30). Los huevos eran blancos y fueron adheridos juntos en el techo del atrio del saco, dando el aspecto de una mórula. Con el transcurso del tiempo los huevos se modificaron, se hicieron de color amarillento y aparentó crecer su masa hacia abajo. Tres arañuelas de instar I fueron vistas 23 días después de la oviposición, eran móviles y de color blanco verdoso (Fig. 31).

Figura 30. Ovisacos de H. selenopoides. Figura 31. Arañuelas de instar I de H. Ovisaco con cámara expuesta. selenopoides dentro del ovisaco.

Treinta y un días después de la oviposición, al menos 10 ninfas ya habían mudado al instar II, situándose en el fondo y parte superior de la recámara del saco. De 41 a 43 días después de la oviposición emergieron progresivamente del ovisaco un total de 23 arañuelas de instar II (Tabla VI); sólo una arañuela emergió como instar I, y mudó al día siguiente. Las exuvias del instar I quedaron dentro del ovisaco. Estas arañuelas no fueron utilizadas para el estudio de ciclo de vida.

54

Tabla VI. Tiempo de desarrollo de huevos y de ninfas de instar I, y observaciones dentro de un ovisaco de H. selenopoides en el laboratorio.

Periodo Eventos Observaciones (días) 0 construcción ovisaco construido bajo espacio reducido. Interior del de ovisaco ovisaco a la vista 0 oviposición hembra orientada verticalmente hacia abajo; su cuerpo tapando la “ventana” del ovisaco 19 huevos en crecimiento notable de la masa de huevos hacia abajo desarrollo 23 ninfas instar I tres arañuelas de instar I presentes, móviles, de color verde-blancuzco, al frente del ovisaco 31 ninfas instar II diez arañuelas de instar II, en el fondo y parte superior de la cámara 41 emergencia de emergencia de cuatro arañuelas de instar II del arañuelas ovisaco 43 fin de emer- todas las arañuelas de instar II (n = 23) fuera del gencia ovisaco

7.5.2. Número de Mudas y Duración de Estadios

Los machos maduraron después de ocho a 10 mudas, mientras que las hembras maduraron después de nueve a 11 mudas. En los machos, la mayor frecuencia de madurez (16 de 19 arañas) fue después de la novena muda, un macho maduró después de la octava muda, y dos machos maduraron después de la 10ª muda. Dos hembras maduraron después de nueve mudas, y las otras dos hembras maduraron después de la 10ª y la 11ª muda, respectivamente (Fig. 32).

El tiempo para alcanzar el estado adulto de los lotes 1 y 2 fue agrupado. Las hembras necesitaron más tiempo (días) que los machos para madurar. El tiempo promedio desde la oviposición hasta el estado adulto en los macho fue 628.1 ± 36.3 días (media ± DE) (n = 19; rango = 578-732), en hembras fue 672 ± 11.8 días (n = 4; rango = 656-684). La diferencia entre estos promedios fue altamente significativa (t =

4.307 > t (0.05) (20) = 2.086; P < 0.0005). El tiempo promedio desde la emergencia del ovisaco hasta la madurez en los mismos machos fue 577.3 ± 35.9 días (rango = 527- 681), en las mismas hembras fue 622 ± 11.6 días (rango = 608-636). Esta diferencia también fue altamente significativa (t = 4.499 > t (0.05) (20) = 2.086; P < 0.0001).

55

Machos Hembras 11a n = 1

n = 2 10a n = 1

n = 16 9a n = 2

n = 1 Mudas para madurar 8a

550 575 600 625 650 675 700 Días para madurar

Figura 32. Número de días y de mudas para alcanzar la maduración de machos y hembras de H. selenopoides en condiciones de laboratorio.

A partir de especímenes que llegaron a la etapa de subadulto y que pudieron ser sexados (30 machos y 18 hembras), se pudo determinar a posteriori la duración de cada etapa para ambos sexos. El tiempo (días) desde la oviposición (construcción de los ovisacos) hasta la emergencia de las arañuelas de segundo instar del lote 1 y del lote 2 (Tabla VII) fue agrupado. El tiempo de emergencia para el total de los machos de ambos lotes, 51.0 ± 0.9 días (n = 30; rango = 48-53) fue significativamente más largo que el de las hembras, 50.1 ± 1.6 días (n = 18; rango = 48-53) (U (z) = -2.14 < z = -1.96; P < 0.05).

Tabla VII. Tiempo de desarrollo en días de los huevos y primer instar ninfal de H. selenopoides. Lote 1 criado desde junio de 2008, lote 2 criado desde septiembre 2008.

Total Machos Hembras Lote n Media ± DE Rango n Media ± DE Rango n Media ± DE Rango 1 52 50.7 ± 1.9 48−57 19 50.8 ± 1 48−52 9 50.1 ± 1.6 48−52 2 70 51.2 ± 1.2 48−58 11 51.4 ± 0.7 51−53 9 50.1 ± 1.8 48−53

56

No hubo una tendencia aparente en la duración de los intervalos entre las mudas (instares) en ambos lotes de ciclo de vida; pero hubo valores altos y bajos durante el desarrollo de las arañas (Tabla VIII). Hubo diferencias al comparar cada instar particular entre ambos lotes y la mayoría de estas diferencias fueron altamente significativas (pruebas U para cada instar entre ambos lotes) (Fig. 33). Las diferencias en la duración de los intervalos entre los estadios de desarrollo (instares) fueron 2 altamente significativas en el lote 1 (H = 196.525 > χ (0.05) (9) = 16.919; P = 0.0000) y 2 en el lote 2 (H = 132.544 > χ (0.05) (8) = 15.507; P = 0.0000).

Tabla VIII. Duración en días de los instares ninfales de H. selenopoides del lote 1, criado desde junio de 2008, y del lote 2, criado desde septiembre de 2008. Los machos y las hembras no necesariamente alcanzaron el estado adulto, ni se determinó el sexo de todos los juveniles.

Lote 1 Total Machos Hembras Instar n Media ± DE Rango n Media ± DE Rango n Media ± DE Rango II 52 27.9 ± 4.2 20-40 19 28.8 ± 3.9 25-40 9 25.1 ± 4.1 20-34 III 50 32.1 ± 12.3 19-88 19 30 ± 9.4 19-51 9 36.6 ± 21.4 23-88 IV 43 59.8 ± 36.7 29-244 19 65 ± 46.1 29-244 9 42.2 ± 11.2 31-65 V 36 81.6 ± 46.8 34-202 19 93.1 ± 50.8 40-202 9 63.7 ± 25.2 34-116 VI 33 106 ± 43.3 29-192 19 105.1 ± 47.9 29-192 9 109.8 ± 44.6 56-177 VII 30 53.8 ± 20.2 29-117 19 47.7 ± 10.3 29-72 9 63.9 ± 26.3 34-117 VIII 29 63.9 ± 28 32-187 19 61.2 ± 13.8 33-82 9 55.8 ± 18.2 32-98 IX 26 98.5 ± 55.7 53-240 17 106.5 ± 59.7 48-240 9 83.6 ± 46.7 48-184 X 7 79 ± 33.4 49-149 2 113 ± 50.9 77-149 5 65.4 ± 14.6 49-82 XI 3 83 ± 31.4 55-117 3 83 ± 31.4 55-117

57

Tabla VIII. (continuación) Lote 2 Total Machos Hembras Instar n Media ± DE Rango n Media ± DE Rango n Media ± DE Rango II 67 46.3 ± 20.2 29-173 11 39.9 ± 8.2 29-61 9 46 ± 10.8 32-63 III 49 97.7 ± 40.1 37-178 11 94.9 ± 37.2 47-152 9 107.8 ± 43.4 57-171 IV 34 87.8 ± 33.8 30-157 11 89.2 ± 32.6 47-131 9 80.4 ± 38.6 30-138 V 27 41.6 ± 8.2 29-62 11 41.1 ± 6.6 29-51 9 39.4 ± 7.9 31-56 VI 26 43.5 ± 6 31-57 11 42.6 ± 5.8 31-48 9 40.9 ± 3.8 36-47 VII 24 51.4 ± 10.4 38-85 11 49.6 ± 5.2 39-54 9 50.2 ± 10.2 38-73 VIII 22 74.3 ± 38.4 47-222 11 80.3 ± 48.5 51-222 9 70.8 ± 28.2 47-135 IX 17 136.5 ± 44.6 40-192 8 162.5 ± 25.3 111-192 9 113.3 ± 46.2 40-176 X 5 60 ± 22.5 40-95 1 41 4 64.8 ± 22.9 40-95 XI 1 50 1 50

**

** ** ** nc ** ns ns

ns * **

Figura 33. Comparación entre los lotes 1 y 2 del tiempo de desarrollo promedio de cada estadio ninfal de H. selenopoides (prueba U de Mann-Whitney). (*) Diferencia significativa, (**) diferencia altamente significativa, (ns) diferencia no significativa, (nc) no comparable.

58

Se encontró para ambos lotes que los altos porcentajes de mudas por mes (intervalo de tiempo más corto para mudar) estuvieron asociados con los meses más fríos de cada año, mientras que los porcentajes más bajos de mudas por mes (intervalos más largos para mudar) estuvieron asociados con los meses más cálidos del año (Fig. 34). Las temperaturas promedio en el cuarto de cría y el porcentaje de arañas que mudaron por mes estuvieron correlacionadas positivamente. Esta correlación fue altamente significativa en el lote 1 (R = 0.6633; P < 0.005) y en el lote 2 (R = 0.8466; P < 0.0001) (Fig. 35). En estos análisis no se incluyeron los resultados de los últimos meses de cría (para ambos lotes) porque en esos meses hubo ≤ 10 arañas vivas.

100 Lote 1 29 Lote 2 Temperatura 27 80

25 60 23

40 21

19 20 17 Temperatura (°C) promedio

Frecuencia mudas de relativa (%) 0 15 JASONDEFMA MJJA SONDEFMAM M E S E S (2008-2010) Figura 34. Comportamiento de la frecuencia de mudas en H. selenopoides por mes (lotes 1 y 2) y de las temperaturas promedio en el laboratorio.

59

100

y = -132.0856 + 6.9004 x R = 0.6633 80 P < 0.005

60

40

20 y = -164.8772 + 8.2053 x R = 0.8466 P < 0.0001 Frecuencia relativa de mudas (%) 0 21 23 25 27 29 Temperatura promedio (°C) Figura 35. Relación entre las temperaturas promedio y la frecuencia de mudas en H. selenopoides en el laboratorio. Ecuación superior línea continua y círculos cerrados (●) corresponden al lote 1, ecuación inferior, línea punteada y círculos abiertos (○) corresponden al lote 2.

7.5.3. Mortalidad, Supervivencia y Longevidad

Un alto porcentaje de arañas murió antes de llegar al estado adulto, 69.6% en el lote 1, y 85.9% en el lote 2. La esperanza promedio de vida (ex) al inicio (instar II) también fue diferente, con valores de 6.329 para el lote 1, y de 3.858 para el lote 2. Entonces el número de muertes (dx) fue también diferente durante el desarrollo de ambos lotes de ciclo de vida (Tabla VIII).

En el lote 1, criado desde junio de 2008, la mayoría de las arañas llegaron al invierno del 2008 como juveniles de instar V y VI; ninguna araña murió en instar II y sólo cuatro arañas murieron en instar III. De las 47 arañas consideradas, el 8.7% murieron como instar III, y 91.3% murieron como instares mayores. En este lote la mortalidad fue mayor en el instar IX y X, muriendo en estos instares el 40.4% (n = 19)

60

de las arañas. El 50% de la mortalidad acumulada se alcanzó a inicios de octubre del 2008 (Fig. 36), con muertes en el instar IX. El valor de proporción de sobrevivientes

(lx) de 0.553 fue alcanzado al inicio del instar IX.

100 Lote 1 Lote 2

75

50 ● ●

25 Mortalidad acumulada (%) acumulada Mortalidad

0 JASONDEFMA MJ JA SONDEFMA MJ JASO M E S E S (2008‐2010) Figura 36. Mortalidad acumulada de H. selenopoides en laboratorio, lotes 1 y 2. Círculos negros indican 50% de mortalidad.

Por otra parte, en el lote 2, criado desde septiembre del 2008, la mayoría de las arañas llegaron al invierno del 2008 como instar III y IV. De las 67 arañas consideradas, 51.6% murieron durante este invierno (Fig. 36), como instar II y III (incluyendo algunas arañas de reciente muda al instar IV). En este lote, siete, 22 y nueve arañas murieron como instar II, III y IV, respectivamente, constituyendo el 56.7% del lote. Hubo un segundo periodo de alta mortalidad, que también ocurrió en los instares IX y X, muriendo el 23.9% de las arañas. El valor de proporción de sobrevivientes (lx) de 0.569 fue alcanzado al inicio del instar IV (Tabla IX).

61

Tabla IX. Tablas de vida de H. selenopoides criadas en el laboratorio, lotes 1 y 2. nx: número de sobrevivientes al inicio del instar, lx: proporción de sobrevivientes al inicio del instar, dx: número de muertes durante el instar, qx: tasa de mortalidad durante el instar, ex: esperanza promedio de vida de un individuo al inicio del instar.

Lote 1 Lote 2

Instar nx lx dx qx ex nx lx dx qx ex II 47 1 0 0 6.329 67 1 7 0.104 3.858 III 47 1 4 0.085 5.33 60 0.896 22 0.367 3.25 IV 43 0.915 6 0.14 4.779 38 0.567 9 0.237 3.842 V 37 0.787 3 0.081 4.473 29 0.433 4 0.138 3.879 VI 34 0.723 1 0.029 3.824 25 0.373 2 0.08 3.42 VII 33 0.702 4 0.121 2.924 23 0.343 2 0.087 2.674 VIII 29 0.617 3 0.103 2.259 21 0.313 3 0.143 1.881 IX 26 0.553 10 0.385 1.462 18 0.269 10 0.094 1.111 X 16 0.34 9 0.563 1.063 8 0.119 6 0.75 0.875 XI 7 0.149 5 0.714 0.786 2 0.03 1 0.5 1 XII 2 0.043 2 1 0.5 1 0.015 1 1 0.5

La mortalidad fue asociada principalmente con la ecdisis o muda. Las arañas murieron con sólo el caparazón desprendido, o el cuerpo emergido pero las patas retenidas en el viejo exoesqueleto, o con sólo algunas patas o pedipalpos retenidos al viejo exoesqueleto. En el lote 1, el 69.6% (n = 32) de las arañas murieron durante la muda o uno a 10 días después de ésta. Las muertes ocurrieron del instar III al XI, pero principalmente en el instar IX (34.4%; n = 11). En el lote 2, 65.6% (n = 42) de las arañas murieron durante la muda o uno a siete días después ésta. Las muertes ocurrieron del instar II al XI, pero principalmente en los instares III y IV (47.6%; n = 20). En el lote 1, el 75% (n = 24) de las arañas fueron dañadas o parcialmente comidas por larvas de Tenebrio durante la muda. Para el lote 2, este porcentaje fue más bajo, 54.8% (n = 23). Consecuentemente, la esperanza promedio de vida al inicio de un intervalo (ex) fue diferente entre ambos lotes para los primeros seis instares. En el lote 1, la esperanza de vida fue más alta para el instar II, y disminuyó durante el desarrollo; mientras que en el lote 2, la esperanza de vida fue similar en los primeros seis instares,

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y disminuyó a partir del instar VII (Tabla IX). Las diferencias en el número de sobrevivientes entre los dos lotes produjeron diferentes tendencias en sus curvas de supervivencia. La curva del lote 1 es intermedia entre los Tipos I y II de Pearl (1928), mientras que la curva del lote 2 es más cercana al Tipo II (Fig. 37).

1.8 Lote 1 2

1.6 Lote 2 1.8

1.6 1.4 1.4 1.2 1.2 1 1 0.8 0.8 0.6 0.6 0.4 0.4 Log No. sobrevivientes (Lote 2) (Lote sobrevivientes No. Log Log No. sobrevivientes (Lote 1) (Lote sobrevivientes No. Log 0.2 0.2

0 0 0 5 10 15 20 25 30 E d a d (meses)

Figura 37. Curvas de supervivencia de H. selenopoides en el laboratorio, lotes 1 y 2.

En el laboratorio, las hembras vivieron casi seis veces más que los machos. Juveniles tardíos y subadultos recolectados en el campo alcanzaron el estado adulto en el laboratorio, madurando 49 machos y 31 hembras. La longevidad de los machos fue de 82.9 ± 23.8 días (n = 49; rango = 36-143), siendo la mayoría (79.6%) recolectados en el campo como subadultos. Por otra parte, un total de 19 machos alcanzaron el estado adulto en ambos lotes del estudio de ciclo de vida, 13 de ellos murieron durante la última muda o días después, un macho murió por accidente, y sólo cinco machos permanecieron vivos. La longevidad de estos machos fue de 89.6 ± 20.5 días (n = 5; rango = 58-111). La diferencia en la longevidad entre los machos recolectados como inmaduros tardíos y la longevidad de los machos criados desde instar II en laboratorio fue no significativa (t = 0.6078 < t (.05) (52) = 2.0066; P > 0.50). La longevidad de las

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hembras recolectadas como inmaduros tardíos fue de 481.4 ± 183.5 días (n = 31; rango = 119-810); el 54.8 % de estas hembras fueron recolectadas como subadultos. En la fecha de impresión de este trabajo, dos de las cuatro hembras que llegaron al estado adulto aún estaban vivas.

7.6. Comportamiento Reproductivo

7.6.1. Inducción de Esperma

Este proceso se observó completo sólo una vez, entre las 2:20 y 3:00 horas del 18 marzo, cuando un macho tejió una tela espermática triangular en 5.9 min, cerca del suelo arenoso. El proceso completo duró 24.1 min ya que inmediatamente antes de tejer la tela, la araña tejió una posible área de anclaje en el suelo en 18.2 min. La tela quedó inclinada, adherida al refugio de cartón, a la pared del contenedor, y al suelo. El macho parado sobre el sustrato colocó su cuerpo sobre la tela y lo presionó dos veces. Debido a luz infrarroja no se vio el depósito de la gota de esperma. Subsecuentemente, el macho movió un pedipalpo en arco, de arriba hacia abajo y sobre un borde de la tela, para cargar el pedipalpo con semen, frotando la parte ventral del cimbio contra la superficie inferior de la tela (Fig. 38), con movimientos suaves y cortos. El macho levantó este pedipalpo para efectuar el mismo proceso con el otro pedipalpo, alternadamente. Entonces, el semen fue depositado en el lado superior de la tela y fue absorbido a través de ella desde el lado inferior. Este proceso duró 7.8 min. El macho entonces se bajó de la tela y se posó en el suelo. El proceso completo de inducción duró 16.5 min. También se observó la carga de semen de otro macho durante los últimos 2 min del proceso, a las 04:28 h del 15 de marzo. La posición del macho y el proceso fueron idénticos al anterior, pero este macho reposó sobre la tela 2.2 h, hasta el amanecer.

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Figura 38. Macho de H. selenopoides durante la carga de semen.

Tres machos criados en el laboratorio (de seis a ocho días de edad como adultos) y dos machos recolectados en el campo (cuatro y seis días previos) tejieron seis telas espermáticas, una en noviembre de 2007 y cinco de marzo a abril de 2008. Las dimensiones de las telas variaron de 9 × 13 × 15 mm hasta 21 × 26 × 28 mm. La telas fueron de forma triangular, delgadas y semitransparentes, con una o varias capas de seda (Fig. 39). Las telas tienen dos franjas de tejido más denso que se extienden desde el centro de la tela hasta un lado; sobre este lado, el macho arquea sus pedipalpos durante la inducción. Las telas fueron fijadas en la piedra o refugio de cartón y en la pared del frasco, quedando inclinadas en ángulos de 40 a 70°; con una altura sobre el nivel del suelo en su parte más baja entre los dos a los 8 mm y en su parte más alta entre los 12 y los 24 mm. Uno de los machos tejió dos telas espermáticas y otro macho tejió sobre una tela construida previamente.

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Figura 39. Telas espermáticas de H. selenopoides.

Se observaron variaciones en la forma y tamaño de otras telas construidas por los machos, pero no se observó su construcción. Dos machos tejieron telas rectangulares. Otros dos machos tejieron telas triangulares de ~1 cm por lado, adheridas a la parte superior del recipiente y a la malla que lo cubría; estos machos no tuvieron objetos de fijación para las telas. Otros machos no tejieron las grandes telas triangulares elevadas, pero sí tejieron sobre la arena telas de menos de uno a dos cm de longitud, en forma de banda corta o a veces triangulares, que proseguían de “agregados” de arena y seda desde el suelo, y adheridas a las paredes de los frascos o a los refugios de cartón (Fig. 40). Algunos tejieron alargadas láminas de seda (~1 × hasta 5.5 cm) sobre agregados de arena; desconocemos si estas telas fueron utilizadas para la carga de semen. Otros machos tejieron las pequeñas telas antes de elaborar las grandes telas espermáticas.

7.6.2. Elaboración de Rastros por Machos y Hembras

En julio de 2008, cinco machos colocados en los terrarios de vidrio para observar el comportamiento sexual, tejieron seis rastros de seda y arena en forma de “cordón” (Fig. 41). Tres rastros fueron tejidos antes y dos después de la cópula, y otro fue tejido

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Figura 40. Pequeñas telas de seda y arena elaboradas por machos de H. selenopoides.

Figura 41. Terrario con cordón de seda y arena elaborado por un macho de H. selenopoides, se incluye acercamiento.

sin que el macho participara en cópula. Los machos tejieron los hilos con sus hileras, moviéndose lentamente con las patas cerca de su cuerpo y constantemente tocando el hilo con sus pedipalpos. Ellos caminaron con el cuerpo muy cercano al suelo desplazándose de “ida y regreso”, tejiendo sobre el mismo rastro dos o incluso cinco veces. Los machos podían interrumpir y reiniciar el tejido, alejándose y regresando a tejer sobre el hilo. Los machos tejieron los hilos en 4.7 a 18.3 min. Cuatro de los hilos midieron de ~8 a 17.3 cm, con prominencias o ensanchamientos en uno o los dos

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extremos, mientras que dos hilos midieron 1.9 y 2.3 cm de largo, con un extremo ancho y el otro extremo bifurcado (Tabla X).

Tabla X. Medidas, apariencia y tiempo de elaboración de seis cordones elaborados por machos de H. selenopoides.

Longitud Elaboración Observaciones Macho Apariencia (mm) (min) 1 173 cordón, con óvalo en un 09.3 en precópula extremo 2 ± 80 cordón poco notable, con 18.3 no cópula protuberancia en un extremo 3 93 cordón, con protuberancias en sus 09.7 en precópula, sobre extremos otro codón 4 138 cordón, con protuberancias en sus 05.4 en postcópula extremos 4 24 cuadrado con 2 proyecciones 04.9 en postcópula

5 19 en “Y”, con lado izquierdo corto y 04.7 en precópula grueso y derecho largo y delgado

No se observaron reacciones de las hembras a los hilos, porque los machos encontraron a las hembras para copular antes de que ellas caminaran sobre ellos. Por otra parte, en julio 2009, una hembra tejió hilos con seda y arena antes de la cópula. La hembra caminó y tejió continuamente estos hilos con sus hileras protruidas, dejando una red de hilos sobre la arena. Los hilos fueron muy largos y delgados, en forma de rosario, difíciles de ver, pero identificables por los granos de arena adheridos a estos. Un macho colocado en este terrario encontró los hilos de la hembra, de inmediato se detuvo a examinar el suelo e inició el tejido de un hilo (cordón), arrastrando con sus patas los hilos de la hembra al desplazarse.

7.6.3. Comportamiento de Apareamiento

Se observaron 16 apareamientos exitosos, tres de enero a marzo de 2008 y 13 en julio de 2008. Dos parejas de arañas copularon dos veces; estas segundas cópulas no fueron

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consideradas en los análisis. El comportamiento sexual fue dividido en tres etapas: precópula, cópula y postcópula (González, 1989; Domínguez y Jiménez, 2005).

7.6.3.1. Precópula

Durante su búsqueda para encontrar a la hembra, el macho avanza de una manera aparentemente al azar, explorando y caminando lentamente, mientras levanta y baja con lentitud el primer par de patas. El macho puede también aproximarse a la hembra directamente cuando él aparentemente la ha identificado o la ha tocado previamente. En 16 cópulas observadas, el tiempo de búsqueda o de encuentro antes de copular fue de 0.1 a 39.4 min (mediana = 12.3 min). El contacto inicial o toque entre la pareja potencial fue con los tarsos de las patas frontales. En el 50% de las cópulas no hubo cortejo previo, sino que la monta por parte del macho fue directa. Cuando el macho contactó a una hembra receptiva, esta permaneció pasiva y él rápida y repetidamente tocó y tamborileó sobre el prosoma, opistosoma o patas de ella con los tarsos de sus patas frontales por ~1 a 3 s. Si la hembra fue inicialmente no receptiva, ella pudo retirarse abruptamente, corriendo, o alejarse caminando. Entonces el macho inició el cortejo. Sólo un macho inició el cortejo sin haber tocado previamente a la hembra, y cortejó después de tejer su rastro sobre el rastro elaborado previamente por otro macho. Cuatro hembras también iniciaron el acercamiento o el cortejo; entonces el macho pudo huir o iniciar los tocamientos o iniciar el cortejo. Rechazos en forma de ataques contra consortes fueron observados sólo en una pareja, la hembra atacó al macho y después el macho atacó a la hembra.

Durante el cortejo, el macho tamborileó en el suelo con sus patas frontales o con sus primeros dos pares de patas. Estas patas también vibraron cuando estuvieron en contacto con el suelo. La pata izquierda y la derecha estuvieron extendidas y fueron movidas hacia arriba y hacia abajo rápida y alternadamente. También, el macho

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tamborileó en el suelo lenta y suavemente con los pedipalpos mientras se movía hacia adelante o de lado a lado. Estos movimientos pueden ser intermitentes o continuos. Cuando una hembra inició el cortejo, ella se aproximó al macho para tocarlo tomando una postura de acecho, avanzando hacia él de manera lenta o rápida y deteniéndose a intervalos, haciendo uno o varios acercamientos rápidos, aparentando ataques. De los 16 apareamientos observados, el 50% incluyeron algún periodo de cortejo del macho. En 25% de los apareamientos, las hembras se aproximaron y tocaron a los machos. El cortejo de los machos duró de <1 hasta 33 min (mediana = 3.1 min), y el cortejo de las hembras duró solo pocos segundos.

7.6.3.2. Cópula

Inmediatamente después de que un macho tocó a una hembra receptiva, ésta recogió sus patas hacia su cuerpo, quedando las patelas casi en contacto encima del caparazón; sólo los tarsos y metatarsos del cuarto par de patas quedaron dirigidas hacia atrás. La hembra permaneció pasiva e inmóvil, en quiescencia (Becker et al., 2005), descrita por Gering (1949) como catalepsia. El macho trepó por cualquier lado de la hembra y quedó por encima de su cuerpo, tamborileando con los tarsos de sus patas frontales y pedipalpos en cualquier parte del cuerpo y patas de ella, especialmente la parte posteroinferior del opistosoma. Cuando el abordaje fue por un lado o por atrás de la hembra, el macho se acomodó quedando ambos en sentidos opuestos. Durante la monta, el macho tocó continuamente el cuerpo de la hembra. De 16 cópulas observadas, en siete de las montas (44%), los machos abordaron a la hembra de frente; las otras montas fueron hechas por atrás o por un lado.

Mientras está montado, el macho teje hilos de seda en círculos alrededor de las patas de la hembra formando una atadura en forma de anillo amplio, como un velo, cubriendo la superficie expuesta de las patas, excepto los tarsos y metatarsos del cuarto

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par. El macho también agrega arena a la seda en los lados y parte inferior de la hembra como “contrapesos.” Esta tela es conocida como “velo nupcial” (Bristowe, 1958; Domínguez y Jiménez, 2005). Mientras el macho estuvo tejiendo, él estuvo tamborileando sobre el cuerpo y patas de la hembra con las patas frontales y los pedipalpos. El atado fue repetido alternada y sucesivamente con inserciones de los pedipalpos (un atado casi siempre precedió a la inserción de un pedipalpo).

Durante las inserciones de los pedipalpos, el macho montado sobre la hembra (quiescente y atada), la colocó sobre uno de sus lados, acercándose entonces hacia ese lado sujetándola con sus primeros tres pares de patas, y apoyándose en el suelo con el cuarto par. El pedipalpo izquierdo fue insertado en el orificio genital de la hembra por su lado izquierdo cuando ella estuvo recostada del lado derecho, o viceversa. La inserción de los pedipalpos puede ser alternada o realizar varias inserciones consecutivas con un pedipalpo antes de utilizar el otro. Durante la inserción del pedipalpo, el macho siempre vibró sus patas II y IV, del mismo lado del pedipalpo insertado; no se detectó emisión de sonido durante esta vibración. En los 16 apareamientos observados, la duración de la cópula (monta) duró de 0.6 a 9.4 min (mediana = 1.9 min). El número de inserciones de los pedipalpos por apareamiento fue de dos a 12 (mediana = 2.5); de 85 inserciones individuales, 66% fueron hechas con el pedipalpo derecho y 34% con el pedipalpo izquierdo (Tabla XI).

El éxito en apareamiento entre las parejas dependió del origen de las hembras. De los 25 pares formados de enero a marzo con hembras recolectadas en el campo, el nivel de éxito en la cópula fue de sólo 12% porque sólo tres parejas copularon; entonces el 88% de las hembras fueron no receptivas. Una hembra copuló dos veces con el mismo macho en la misma sesión. Por otra parte, el nivel de éxito de los 20 pares formados en julio del 2008 fue de 65%. Hubo 12 cópulas ordinarias y un caso en el cual una hembra, ante la presencia de dos machos, copuló primero con uno y minutos después copuló dos veces con el otro macho. A cinco de 12 hembras vírgenes

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Tabla XI. Tiempo de encuentro, de cortejo, duración de cópula y número de inserciones de pedipalpos en 16 parejas de H. selenopoides. Las parejas 14 y 15 tuvieron la misma hembra; las parejas 3 y 15 copularon dos veces. NA: no aplica.

Tiempo de Tiempo de Inserción de Duración de Total de Pareja encuentro cortejo pedipalpos cópula (min) inserciones (min) (min) izq / der 1 29.2 0.7 2.0 1 / 1 2 2 15.7 2.0 9.4 4 / 7 11 31 39.4 33.5 1.5 1 / 2 3 32 NA 19.5 1.0 2 / 0 2 4 10.5 0.03 0.6 1 / 1 2 5 12.3 9.1 4.6 3 / 9 12 6 24.2 no cortejo 1.0 1 / 1 2 7 05.5 0.2 5.4 3 / 9 12 8 0.3 no cortejo 1.6 1 / 1 2 9 07.1 no cortejo 7.2 6 / 2 8 10 0.7 no cortejo 1.3 1 / 1 2 11 15 4.3 5.6 2 / 8 10 12 0.1 no cortejo 2.2 2 / 3 5 13 13.4 no cortejo 2.5 1 / 7 8 141 6.9 no cortejo 1.1 1 / 1 2 152 NA no cortejo 1.8 0 / 2 2 153 NA 7.7 1.1 1 / 2 3 16 11.8 06 1.1 1 / 1 2

1 primera cópula. 2 segunda cópula. 3 tercera cópula.

se les presentó un segundo macho, y a una de ellas se le presentó a un tercer macho, después de rechazar al macho previo, pero finalmente el 100% de las hembras vírgenes fueron receptivas. La única pareja que incluyó a una hembra recolectada en campo no copuló.

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7.6.3.3. Postcópula

El 62.5% de las cópulas terminaron porque los machos se desmontaron de las hembras, pausadamente, y se alejaron caminando, mientras las hembras permanecieron quiescentes por algunos segundos más. El 37.5% de las cópulas también concluyeron porque las hembras salieron de la quiescencia, extendieron sus patas súbita o pausadamente, y rompieron el velo nupcial, por lo que el macho bajó rápidamente y se alejó corriendo. A las hembras comúnmente les tomó < 2 s romper el velo y caminar o correr, aunque una hembra lo hizo en 16 s y a otra hembra le tomó 10 min de esfuerzos para liberar todas las patas.

Después de romper el velo nupcial, las hembras frotaron sus patas entre sí para quitar los restos del velo y arena. El 37.5% (n = 6) de las hembras exhibieron el comportamiento de excavación y empolvado típico de este género, realizándolo una o varias veces; esto es, escarbaron en el suelo y luego frotaron el dorso y vientre del prosoma, opistosoma y patas en el arena, empolvando la superficie del cuerpo. Este comportamiento no se observó en los machos después de la cópula. Inmediatamente después de desmontar a la hembra, en todos los apareamientos los machos vibraron su opistosoma, levantando y bajando éste con movimientos rápidos y cortos. También, los machos limpiaron alternadamente la parte ventral del cimbio de los pedipalpos (presumiblemente las estructuras copuladoras) con los quelíceros. Vibración de opistosoma y limpieza de quelíceros fueron actos simultáneos o alternados y ocurrieron al menos una vez en cada macho, teniendo lugar durante unos pocos minutos después de la cópula. Los machos exhibieron cortejo postcópula en el 50% de los apareamientos. No se observó ningún acto de patas pareadas. Las secuencias de comportamiento y las frecuencias de transición, incluyendo la elaboración de hilos de seda y arena, y la totalidad de actos poscópula son resumidas en la Figura 42. Secuencias que ocurrieron sólo una o dos veces no fueron incluidas en los análisis.

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HEMBRA MACHO

Tejido de hilos 3 de seda y arena

2 Cortejo Cortejo

1 Acercamiento Acercamiento 10

a Contacto Contacto con ♂ con ♀

Rechazo Rechazo

Tocamientos

Inmovilidad Monta

b Tejido de velo nupcial

Inserción de pedipalpos

Rotura del Desmonta velo nupcial

Limpieza de Retirada patas Huida

c Empolvado Limpieza de con arena pedipalpos

Vibración del Rechazo opistosoma Acerca- miento Rechazo Cortejo

Figura 42. Secuencia de actos del comportamiento sexual observados en 16 apareamientos de H. selenopoides. a) Etapa de precópula; b) Etapa de cópula; c) Etapa de postcópula. El grosor de la flecha indica la frecuencia de las transiciones; flechas delgadas, medianas y gruesas indican 3-9, 10-20 y >70 seceuencias, respectivamente. Las cajas con número indican los actos donde una secuencia inició y el número de secuencias que iniciaron en esos actos.

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En enero-marzo de 2008, hubo dos casos donde los machos fueron capturados y matados por las hembras dentro de los primeros 7 min de espera, sin que cortejo o monta ocurriera. El contenido del cuerpo de los machos fue consumido en las horas subsecuentes (no determinadas). En enero 2008, se observó un evento de canibalismo sexual después de la cópula. En este caso, después de la última inserción del pedipalpo la hembra rompió súbitamente el velo nupcial y alcanzó al macho que huía y lo capturó; todo ocurrió en ~1 s. En octubre de 2008, hubo otro evento de canibalismo sexual, pero este macho fue capturado durante la cópula. Estos machos fueron también consumidos en las horas subsecuentes.

En las 22 parejas que no copularon de enero a marzo de 2008, se observaron rechazos por hembras o por machos, inmovilidad en los machos y/o en las hembras, con o sin posición de patas pareadas, y/o constantes intentos de escapar del terrario. También, se observó que algunos machos tocaron con sus tarsos o estuvieron parados sobre hembras no receptivas, pero aparentemente estas hembras no fueron detectadas. El tiempo de espera para dar por terminados estos ensayos fue de 22 a 55 min.

7.6.4. Construcción del Ovisaco

Ocho hembras que copularon en julio 2008 iniciaron la construcción de su primer ovisaco de nueve a 13 días después de copular, pero el proceso no fue filmado. Cinco de las 20 hembras recolectadas en el campo iniciaron la construcción de ovisacos, pero sólo cuatro (20%) lo concluyeron con éxito. Se filmó la construcción de dos ovisacos desde el inicio hasta el final, y de otros dos con la primera fase ya iniciada.

Las dos hembras iniciaron el comportamiento de construcción del ovisaco cuando exploraron la parte superior e inferior del techo del refugio, pudiendo escarbar en la arena debajo del mismo. Luego, las hembras iniciaron la construcción del ovisaco

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tejiendo una lámina de seda, delgada y circular bajo el techo del refugio, haciéndolo en 54 y 69 min, respectivamente. Después, ellas tejieron hilos dobles de seda y arena en forma de cordones. Mientras estaban invertidas en el techo del refugio, las hembras bajaron su opistosoma y cuarto par de patas, colgándose y quedando sujetadas al refugio con sus otros tres pares de patas. Con el cuarto par de patas apoyadas en el suelo y con las hileras en contacto con el suelo, las hembras segregaron seda integrándole simultáneamente arena, con movimientos cortos en zig-zag, dejando un cordón detrás de ellas, el cual estuvo también plegado en un patrón de zig-zag. Inmediatamente después, las hembras levantaron su opistosoma y cuarto par de patas, quedando invertidas bajo el refugio, y adhiriendo bajo el techo el extremo proximal del cordón (que llevaban adherido a las hileras), ya extendido (Fig. 43). Este proceso fue repetido sucesivamente para formar un primer círculo externo de la guarnición de cordones del futuro ovisaco (Fig. 44). Durante este proceso, las hembras estuvieron centralmente posicionadas dentro de este círculo, donde ellas siguieron tejiendo y adhiriendo cordones concéntricamente hacia adentro. La guarnición se incrementó progresivamente en grosor, con los cordones progresivamente más largos (Fig. 45) hasta que tocaron o casi tocaron el suelo, y el espacio interno fue reducido hasta apenas dar cabida a las hembras. Estas bajaron del refugio a intervalos para descansar en el suelo y/o para escarbar y acumular arena, permaneciendo debajo del ovisaco en construcción; fue raro que ellas saliera del área de cobertura del refugio. La hembra que falló en construir el ovisaco tenía la guarnición de cordones ya avanzada, pero empezó a adherir algunos cordones fuera del perímetro de la guarnición, provocando con sus movimientos entre los cordones el desprendimiento de casi todos estos.

Se infiere que las hembras tapizaron con seda el interior del último círculo de cordones porque las paredes del tubo se movieron constantemente, formando así lámina interna del ovisaco. El extremo inferior del tubo del ovisaco fue gradualmente retraído hacia adentro y sellado, completándose la formación del saco. Después, las hembras estuvieron aparentemente inmóviles por cinco a 6.5 h dentro del ovisaco, con sólo esporádicos movimientos de la pared del saco, la oviposición ocurrió durante este

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Figura 43. Hembra de H. selenopoides Figura 44. Primer círculo de cordones de elaborando cordones para la guarnición la guarnición del ovisaco de H. del ovisaco. selenopoides (se retiró a la hembra).

Figura 45. Guarnición del ovisaco de H. selenopoides en estado de construcción avanzado. tiempo. Se utilizaron refugios con techo de vidrio para observar la oviposición, pero esto no fue posible porque las hembras tejen los cordones concéntricamente cerrando la parte superior del saco (Fig. 46). No se observó la salida de las hembras de los ovisacos en 2008, pero sí se filmó la salida de dos hembras en las observaciones del 2009. Estas rompieron el lado inferior de los sacos con sus dos primeros pares de patas, requiriendo 28 s y 10.3 min para salir, respectivamente. Inmediatamente

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después, cada hembra abrazó su ovisaco y cerró la ruptura de salida con sus hileras. Desde el inicio del tejido de lámina de seda hasta que las hembras fueron detectadas fuera de los ovisacos transcurrieron 14 y 15.5 h. El ovisaco completo consiste entonces de dos partes, una gruesa guarnición exterior de cordones de seda y arena y el ovisaco en el centro. La estructura completa tiene forma de cilindro corto y el ovisaco puede sobresalir en el lado inferior, entre la guarnición de cordones (Fig. 47). Después de poner los huevos las hembras quedaron con el opistosoma notablemente reducido y con una mancha blanca detrás de la zona del epiginio (Fig. 48).

Figura 46. Ovisaco de H. selenopoides; Figura 47. Ovisaco de H. selenopoides; vista del arreglo concéntrico de los el ovisaco sobresale entre los cordones cordones.

Figura 48. Hembras de H. selenopoides después de ovipostura exitosa; se enmarca mancha blanca detrás el epiginio.

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Otras seis hembras también construyeron ovisacos en el laboratorio. Una hembra construyó un ovisaco aplanado debajo de una piedra inclinada y un espacio muy reducido (Fig. 49), posteriormente, elaboró otros dos ovisacos aplanados bajo la misma piedra. Por otra parte, cuatro hembras que no tuvieron refugio en sus terrarios depositaron huevos desnudos directamente en el suelo (Fig. 50) y otra hembra depositó los huevos en la tela que cubría al contenedor. El color de estos huevos fue amarillento, y no blanco, como cuando fueron puestos dentro del ovisaco. Las hembras no tuvieron mancha blanca detrás del epiginio cuando pusieron los huevos desnudos en el suelo.

Figura 49. Ovisaco de H. selenopoides Figura 50. Hembra de H. selenopoides y construido bajo una superficie inclinada y masa de huevos en el suelo. reducida.

7.7. Estrategias de Protección Antidepredadora

7.7.1. Empolvado y Enterramiento

A partir del instar II, todos los estadios de desarrollo exhibieron el comportamiento de empolvado y de enterramiento, incluyendo a los machos adultos. Las arañas exhibieron este comportamiento dentro del primer día y hasta tres días después de mudar, incluso si ya ellas ya los habían realizado previamente. Se observó en más de 100 ocasiones este comportamiento. Hembras adultas e inmaduros adhirieron partículas de suelo a la

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superficie de sus cuerpos empolvándose o auto cubriéndose con arena y semienterrándose ellas mismas en el suelo del contenedor. Los machos ejecutaron toda la secuencia del comportamiento diariamente al amanecer después de entrar a sus refugios, aunque no exclusivamente, pero no se les adhirieron partículas de suelo al cuerpo. Las hembras y los inmaduros colocados en sustrato muy fino enterraron casi completamente su cuerpo y patas (Fig. 51a), las arañas colocadas en arena se enterraron menos (Fig. 51b), y las arañas colocadas en gravilla casi no se enterraron, o no se enterraron (Fig. 51c). Estos comportamientos también ocurrieron dentro de minutos de haber colocado a las arañas en nuevo suelo o arena. La secuencia de actos de empolvado y de enterramiento es resumida en la Figura 52 y se describe en seguida:

Figura 51. Hembra adulta (a), macho subadulto, (b) y hembra adulta (c) de H. selenopoides semienterrados en suelo fino, en arena, y en gravilla, respectivamente.

Figura 52. Secuencia de actos de los comportamientos de empolvado con arena y de enterramiento observados en 10 machos y 12 hembras de H. selenopoides. La flecha punteada indica que la secuencia puede repetirse. El asterisco indica el inicio de la secuencia.

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La araña se para en el sustrato y permanece inmóvil por algunos segundos, entonces excava un hoyo poco profundo en el suelo con rápidos movimientos hacia ella de las patas I y II, interrumpiendo y excavando de 1 a 9 veces hasta hacer un hoyo más profundo delante de ella, y formando un montículo de arena bajo su cuerpo. Entonces ella se para inmóvil sobre el hoyo algunos segundos; luego, apoyada en sus patas IV, curvea hacia abajo y adelante el opistosoma, recostándose de dorso dentro del hoyo. La araña se acomoda en el hueco con movimientos lentos de izquierda a derecha, contrae sus patas I a III y las agita vibrando y removiendo arena, mientras el par IV sirve de apoyo. Luego se levanta hacia delante enderezándose (puede vibrar brevemente el IV par de patas) y se acomoda en el hueco; ladeando un poco el cuerpo, extiende rígidamente las patas de ese lado, agitándolas lateralmente contra el suelo, simultáneamente o en sucesión, quedando la araña parcialmente enterrada (Fig. 51 a y b). La araña puede o no inclinarse luego un poco al otro lado, para repetir el proceso con las patas respectivas. Los machos no entierran sus largas y delgadas patas, sino que las acomodan en contacto con la superficie del suelo; sus cuerpos quedan dentro de la cavidad, pero con muy poca o nada de arena cubriéndolos (Fig. 53). Las arañas observadas exhibieron este patrón de una a 11 veces sucesivas. A las hembras les tomó 46.8 ± 6.2 segundos en promedio (n = 12) ejecutar todo el proceso, mientras que a los machos les tomó 44.8 ± 7.4 segundos (n = 10). No hubo diferencia significativa en la duración del comportamiento entre hembras y machos (t (0.05) (20) = 0.6643 < 2.0860; P > 0.10). La duración promedio de cada uno de los actos de comportamiento para ambos sexos se proporciona en la Tabla XII. Este patrón fue parcialmente realizado por ninfas de instar I (n = 12) que emergieron anormalmente de ovisacos recolectados en campo y desprendidos de sus refugios. Las ninfas sólo excavaron un poco, cuando iban a voltearse “patas arriba” se detuvieron al cuarto de vuelta y regresaron a su posición normal, sin empolvarse ni semienterrarse. Estas ninfas sólo tienen en su cuerpo pelos simples (Fig. 54).

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Figura 53. Machos adultos de H. selenopoides semienterrados en el suelo; nótese las patas extendidas sobre el sustrato.

Tabla XII. Duración en segundos de los actos del comportamiento de empolvado* y enterramiento de hembras y machos de H. selenopoides observados en julio del 2008.

Machos Hembras Actos Media ± DE Rango Media ± DE Rango Excavado 21.2 5.37 16-33 23.67 6.77 14-37 Inmóvil 3.30 1.06 2-5 3.33 1.30 1-5 Vuelta de dorso 1.10 1.65 1-2 1.5 0.52 1-2 Empolvado de dorso 6.4 1.65 4-9 7.83 1.95 5-12 Enderezado 1 0 0 1 0 0 Empolvado de vientre 11.8 3.79 7-20 9.42 2.64 6-14 Total 44.8 7.36 31-70 46.75 6.20 28-71 * Los machos ejecutaron el comportamiento pero no se les adhirieron partículas de suelo.

Figura 54. Ninfa de primer instar de H. selenopoides y acercamiento de su opistosoma, notándose los pelos simples.

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El color, brillo y apariencia general de las hembras y juveniles no empolvados fue muy diferente después de frotarse en la arena. Los machos cambiaron sólo de brillo; en general sólo quedan un poco más opacos al adherirse a su cutícula muy poco del polvo más fino. Sólo se les adhirió al prosoma y al opistosoma unos cuantos granos de arena.

Adicionalmente, se observó que mediante la excavación estas arañas pueden obtener alimento. Se vió a juveniles medianos, avanzados y hembras adultas (n = 28) excavando en la arena de los terrarios y dentro de pocos minutos habían atrapado una de las larvas de Tenebrio que estaba enterradas bajo la superficie. Estas arañas transformaron el relieve del suelo del terrario en unas pocas horas con su excavación, con oquedades muy diferentes a las que quedan después del empolvado con arena o del enterramiento.

7.7.2. Postura de Patas Pareadas

Algunas de las arañas recolectados en campo o manipuladas en el laboratorio exhibieron esta postura, independientemente del estado de desarrollo, incluyendo machos adultos. Las arañas colocaron sus patas extendidas en una formación pareada rígida, los dos primeros pares hacia adelante, y los dos últimos pares hacia atrás (Vetter y Cockendolpher, 2000), dando la apariencia de una “X”. Pocas veces se les encontró en campo con esta postura y al insistir en la manipulación a las arañas intentaron huir. Sólo las ninfas de instar I no exhibieron esta postura al ser manipuladas y sólo huyeron del estímulo. Este comportamiento ocurrió a partir de las arañuelas de instar II, estuvieran empolvadas o no (Fig. 55). Machos y hembras adultos que fueron perturbados constantemente permanecieron más tiempo en esta postura.

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También se observó una posición similar en arañas de todos los estados de desarrollo, excepto las de instar I, cuando estaban en reposo en las paredes de los contenedores. Esta última posición es diferente a la de patas pareadas porque el tercer y cuarto par de patas se dirigen hacia atrás, y no en ángulo aproximado de 40 a 45° respecto al eje del cuerpo (Fig. 56), y no estuvo relacionada con perturbación.

Figura 55. Instar II de H. Figura 56. Juveniles de H. selenopoides selenopoides en posición de reposando en las paredes del contenedor. patas pareadas.

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8. DISCUSIÓN

8.1. Trampeo Pitfall

Originalmente descrito por Barber (1931), el trampeo pitfall han sido el método más ampliamente utilizado para muestreo de artrópodos que habitan en el suelo, particularmente arañas cursoriales (Schmidt et al., 2006). A pesar de la cantidad de trampas utilizadas y del periodo de trampeo, pocos individuos de H. selenopoides cayeron en las trampas, obteniéndose mejores resultados con la recolecta manual. La escasa captura no es atribuible al diseño de las trampas o a su colocación, porque una gran cantidad de otros artrópodos terrestres fueron capturados.

La eficiencia de captura de las trapas pitfall no sólo depende de la densidad de la población, sino también de los niveles de actividad y movimientos de las arañas (Uetz y Unzicker 1976; Curtis, 1980; Framenau, 1998). Crews y Hedin (2006) sugieren que las hembras de Homalonychus son relativamente sedentarias, por lo que no es probable que caigan en las trampas. Adicionalmente, se observó en el laboratorio que los juveniles se sujetan fácilmente a las paredes de los contenedores. Esto pudo impedir que las arañas cayeran hasta el fondo de las trampas. Parker (2000) señala que el trampeo pitfall puede ser insatisfactorio porque especies de varias familias de arañas cursoriales poseen mechones de pelos bajo las uñas, permitiéndoles caminar en superficies lisas y poder entrar o salir sin dificultad de las trampas, y las Homalonychidae poseen estos mechones (Roth, 1984).

No obstante, el trampeo pitfall fue valioso para confirmar la época de actividad sexual de H. selenopoides. Se propone que el período de apareamiento ocurre en los meses en que se capturaron en las trampas (y en los que se recolectaron manualmente) a las hembras y a los machos. Hay consenso en que la presencia de adultos en las trampas pitfall indican el pico del periodo de apareamiento, porque la actividad de los

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adultos se incrementa (Buddle, 2000). Específicamente se considera que la presencia de los machos en las trampas es el mejor indicativo del período de cópulas (Toft, 1976, Aitchison, 1984). Varias hembras recolectadas manualmente en el campo durante el invierno construyeron ovisacos en el laboratorio (con huevos viables) durante la primavera siguiente. Este hecho confirma la actividad sexual de los adultos durante el invierno.

La presencia de las hembras de H. selenopoides en las trampas pitfall no contradice que éstas sean generalmente sedentarias. Toft (1976) propuso la actividad de las hembras como una cooperación para el encuentro de los sexos en arañas cazadoras, en las que la copulación y el desarrollo de huevos ocurren en diferentes estaciones, como ocurre en H. selenopoides. Hay concordancia con esta hipótesis y con la de Alvarado-Castro y Jiménez (2011), quienes proponen que durante la época de apareamiento las hembras receptivas de esta especie son más vágiles y salen de los refugios para participar en la búsqueda y encuentro con los machos. En adición, Toft (1976) también propuso que la actividad de las hembras es para la búsqueda de lugares disponibles para los ovisacos, como en algunos Erigonidae. Porque sólo un 56.6% de las hembras adultas de H. selenopoides fueron localizadas sobre sustrato fino y un 93% de los ovisacos fueron encontrados sobre este tipo de sustrato; se hipotetiza que las hembras grávidas de esta especie también buscan refugios con sustrato adecuado para construir sus ovisacos después de copular.

No concordamos con las hipótesis de que la presencia de hembras en las trampas está relacionada con la captura (búsqueda) de alimento durante el período de desarrollo de los huevos (Tretzel, 1954), o con la existencia de una fase de dispersión antes de la postura de huevos (Merret, 1967). El empolvado del cuerpo con arena y el comportamiento de semienterrarse en el suelo de H. selenopoides (Roth, 1984; Domínguez & Jiménez, 2005) ajustan con una estrategia de depredación de emboscar en espera (sit-and-wait). De acuerdo con Toft (1976), tampoco parece plausible la

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hipótesis de la dispersión, ya que las hembras comprometerían recursos para las actividades de dispersión, al mismo tiempo que tienen un requerimiento máximo de recursos alimenticios para el desarrollo de los huevos.

8.2. Hábitat y Microhábitat

Se sabe que el microhábitat preferido del género Homalonychus son áreas con suelo fino, ya que los inmaduros y las hembras adultas requieren de polvo o arena seca para poderse empolvar, semienterrarse y camuflarse con el suelo, y las hembras para construir sus ovisacos (Roth, 1984; Vetter y Cokendolpher, 2000; Domínguez y Jiménez, 2005). Sin embargo en el presente trabajo sólo un 60.8% de los especímenes de H. selenopoides fueron localizados en refugios con este tipo de sustrato, y el resto sobre gravilla o piedras, aunque en las inmediaciones hubiera áreas con arena.

Su ausencia en el Cañón de Nacapule puede ser explicada por la alta humedad del área y porque sólo hay pequeñas áreas con gravilla y muy pocas con suelo fino, el terreno es predominantemente rocoso. Igualmente, en el oasis del Arroyo El Macapul tampoco se le encontró cuando había alta humedad en el sitio, y la parte inferior de las piedras y el suelo arenoso estaban empapados de agua. En abril de 2008, cuando las condiciones fueron más secas, se localizaron algunos juveniles en esta área de oasis.

Las arañas encontradas sobre gravilla y piedras son las de mayor mobilidad (inmaduros y machos adultos) según Roth (1984) y Crews y Hedin (2006). Debido a que la gran mayoría de los ovisacos fueron encontrados en refugios sobre arena o suelo fino, se infiere también que las hembras grávidas prefieren habitar en refugios con este tipo de sustrato para construir sus ovisacos. Sólo se localizaron en campo dos ovisacos con gravilla o piedritas en sus cordones y paredes.

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La mayoría de las arañas encontradas estaban bajo piedras, que fue el recurso más abundante. De manera similar Domínguez y Jiménez (2005) encontraron a H. theologus bajo el recurso más abundante, que en este caso fueron cardones caídos (Pachycereus pringlei). A pesar de que se asocia a H. theologus con esta Cactácea (Domínguez-Linares, 2002; Domínguez y Jiménez, 2005; Vetter y Cokendolpher, 2000), H. selenopoides fue reativamente abundante en el Arroyo El Macapul, donde no hay cardones; y estuvo ausente en la zona de “El Sahuaral”, que es un bosque de cardones. Se infiere que la presencia de H. selenopoides se relaciona con la abundancia de refugios potenciales, áreas de suelo fino y al menos otro factor no identificado en el presente estudio.

8.2.1. Asociación

Homalonychus selenopoides es exclusivamente solitaria en sus refugios respecto a conespecíficos y heteroespecíficos, lo que concuerda con lo comúnmente observado en arañas (Foelix, 1996). Esto contrasta con H. theologus, que fue localizada en grupos de dos o tres individuos conespecíficos (Domínguez-Linares, 2002; Domínguez y Jiménez, 2005) y en cohabitación o asociación con heteroespecíficos (Domínguez- Linares, 2002). La aparente cohabitación de H. theologus con heteroespecíficos y conespecíficos, puede ser explicada por la complejidad de los cardones caídos; ya que sus huecos y ranuras dificulta la identificación de huecos particulares contiguos (refugios) después de levantarlos del suelo, aparentado ser un hueco común y con varios artrópodos. Sólo los reclutas de H. selenopoides fueron encontrados en cohabitación conespecífica. En laboratorio se observó que al menos durante los tres primeros días postemergencia estas arañuelas se toleran sin depredarse, rehuyendo unos de otros y guardando al menos unos milímetros entre ellos.

La autotomía puede ser indicador de ataques de depredadores, ya que es una medida efectiva de defensa (Cloudsley-Thompson, 1995) que permite huir y encontrar

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refugio. Al 30.2% (n = 103) de 341 arañas revisadas les faltaba uno, dos y hasta tres patas, tenían una o dos patas alométricas (patas regeneradas, más cortas), o ambas situaciones.

8.3. Fenología

El ciclo de vida de H. selenopoides en campo es anual, como en la mayoría de las especies de arañas de las regiones templadas (Gertsch, 1979; Foelix, 1996), incluyendo a las arañas cazadoras (Dondale, 1977). Sin embargo, la fenología de H. selenopoides es muy peculiar, ya que entre otras cosas, estas arañas maduran y copulan en invierno, pero oviponen en primavera, mientras que la mayoría de las especies de arañas anuales son estenocrónicas, con reproducción en primavera-verano e hibernan como instares inmaduros (Kiss y Samu, 2002; Rybak, 2007). Muchas discrepancias surgen cuando se compara la fenología de una especie de araña con los tipos de fenología establecidos (e.g.: Juberthie, 1954; Tretzel, 1954; Toft, 1976; Schaefer, 1977; Aitchison, 1984). Métodos de recolecta, número de especímenes recolectados, definición de las estaciones del año y los patrones de los ciclos de vida complican el problema (Aitchison, 1984).

Durante las recolectas manuales efectuadas en invierno no se observó dormancia ni en los adultos, ni en los juveniles, ni en los subadultos. Debido a que las capturas de hembras y machos en las trampas pitfall y en la recolecta manual ocurrieron sólo durante el invierno y se infiere que copulan durante este periodo, el modelo de fenología que se propone ajusta con el patrón Maduración en invierno (“Winter- mature”) de Aitchison (1984) (o “Winter-reif” de Tretzel, 1954). También se ajusta parcialmente al Tipo V de Schaefer (1977), Especies Estenocrónicas, Activas en invierno (“Winter-active”), pero difiere de este modelo porque en H. selenopoides la verdadera reproducción (oviposición) ocurre exclusivamente en primavera y no en

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invierno. El concepto “Actividad en invierno” (“Winter-activity”) está definido como la actividad de las arañas durante el período climático de invierno, con temperaturas medias debajo de cero (Huhta y Viramo, 1979) o como la movilidad horizontal a bajas temperaturas (2° C ó menos) durante los meses de invierno (Aitchison, 1984). Se considera que el concepto es aplicable aunque en la región de estudio la temperatura media en este periodo no fue inferior a 15° C, y la temperatura mínima no bajó a cero grados.

La mayoría de las especies de arañas activas en invierno pertenecen a las familias Erigonidae y Linyphiidae (Aitchison, 1984) y se han reportado casi 100 especies de estas arañas (Huhta y Viramo, 1979); pero en latitudes templadas son poco comunes, con sólo 9% de las especies estudiadas (Schaefer, 1977). A su vez, sólo 15% de estas especies corresponden a la categoría maduras en invierno, y en pocas se conoce el ciclo de vida completo. En H. selenopoides las hembras y los machos ocurren y copulan en invierno, pero no hay coincidencia con la temporalidad de las otras etapas del ciclo de vida de las otras especies maduras en invierno conocidas (Hågvar, 1973; Toft, 1976; Schefer, 1977; Huhta y Viramo, 1979; Aitchison, 1984; Hågvar, 2010). Por lo anterior y hasta donde se sabe, la fenología de H. selenopoides descrita en este trabajo es única.

El modelo propuesto coincide con los meses de recolectas esporádicas de juveniles, hembras, machos y ovisacos de esta especie reportadas por Chamberlin (1924), Roth (1984), y Vetter y Cokendolpher (2000). Por otra parte, la fenología de H. selenopoides es muy diferente a la propuesta para H. theologus (Domínguez- Linares, 2002), ya que para esta última especie se sugieren hembras adultas todo el año, dos períodos (primavera y otoño) de ocurrencia de machos adultos, de cópulas, oviposición, y de reclutamiento. Roth (1984) reporta hembras y machos de H. theologus recolectados en octubre.

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Sin embargo, el modelo de fenología de H. theologus debe verse con precaución porque está basado en algunas observaciones de campo y otras de laboratorio, combinadas. De hecho, nuestras observaciones de “fenología” con H. selenopoides en laboratorio fueron muy diferentes a las que se observaron en campo. Se coincide con Toft (1976) en que la fenología de arañas en el laboratorio se aproxima sólo pobremente a la condición natural.

Diferencias en la fenología entre ambas especies son posibles porque nuestra área de estudio y el área de estudio con H. theologus se encuentran en latitudes diferentes y con diferente subtipo de clima (García, 1973; INEGI, 2002), con el consecuente efecto en la vegetación y abundancia de presas y depredadores, situaciones a las que debe ajustarse la fenología de las especies. Si H. theologus tiene un patrón bimodal de actividad sexual, oviposición y reclutamiento durante el año (Domínguez-Linares, 2002), esto marcaría una fuerte divergencia en fenología con H. selenopoides.

La abundancia relativa de las etapas de desarrollo de H. selenopoides durante el año de estudio ocurrió en forma de curvas ~normales parcialmente superpuestas, lo que concuerda con el patrón observado en otras especies de artrópodos de ciclo de vida anual de regiones templadas. Sólo los ovisacos y los reclutas ocurrieron simultáneamente durante la primavera. Obviamente, los ovisacos debieron ser construidos primero y de ellos emergieron los reclutas. La explicación puede ser como sigue: Porque la última recolecta de marzo fue realizada el día 9, es posible que algunos ovisacos fueran construidos durante el resto de este mes. Una hembra recolectada en campo construyó su primer ovisaco en el laboratorio a finales de marzo de ese año. En el laboratorio los reclutas de un ovisaco emergieron en ~42 días. Es posible que en el campo con temperaturas más altas los reclutas emergieran en menor tiempo; de tal manera que en la primera recolecta del 10 de abril se encontraron ovisacos y reclutas.

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En el laboratorio varias hembras construyeron varios ovisacos sucesivos desde abril hasta noviembre, pero en campo sólo los encontramos de abril a julio. Si consideramos que las hembras son monándricas (Alvarado-Castro y Jiménez, 2011), que ellas retoman su estilo de vida sedentaria después de la cópula, y que en raras ocasiones encontramos ovisaco y hembra en un mismo refugio, podemos suponer que en campo la mayoría de las hembras sólo construyen un ovisaco. Entonces, al contrario de la iteroparidad (i.e.: huevos ovipositados en camadas sucesivas) que probablemente ocurre en la mayoría de las especies de arañas (Bristowe, 1958), la oviposición realizada en campo es de sólo un ovisaco por hembra, por lo tanto, podemos hipotetizar que H. selenopoides es una especie semelpara. Adicionalmente, en Homalonychus el riesgo de pérdida completa de la camada de los ovisacos puede ser muy baja, ya que las hembras los construyen dentro de los mismos refugios que ellas ocupan, y la elaborada estructura del ovisaco dan gran protección a los huevos (Alvarado-Castro y Jiménez, 2011). Asimismo, debido a la corta vida de los machos y a que las hembras ocurrieron en campo sólo durante seis meses, no consideramos que la tasa de supervivencia de los adultos sea mayor a la de los inmaduros. Entonces no se cumplen las condiciones de los modelos de Murphy (1968) y Charnov y Schaffer (1973) que predicen la iteroparidad.

Schaefer (1977) notó la importancia de la estación fría en la sincronización del ciclo de vida de una especie. El asumió que en las arañas, igual que ocurre en insectos, el fotoperiodo y la temperatura son los principales factores para el inicio y fin de la dormancia. Entonces los ciclos de desarrollo son controlados por la temperatura o el fotoperiodo y pueden ser parcialmente definidos por ciertos mecanismos de dormancia. En el laboratorio, varias hembras con refugios disponibles desde diciembre-enero no construyeron ovisacos durante el invierno, pero empezaron a construirlos al inicio de la primavera. En el campo también encontramos los ovisacos a inicios de primavera. El fotoperiodo en el laboratorio fue natural y aunque las condiciones de temperatura,

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humedad y disponibilidad de alimento fueron diferentes entre el laboratorio y el campo, los ovisacos empezaron a ser construidos simultáneamente en ambos ambientes. Se propone entonces que el fotoperiodo es un factor regulador del inicio del periodo de oviposición en H. selenopoides. Zimmermann y Spence (1998) afirman que debido a su estricto contexto estacional, los cambios en el fotoperiodo son comúnmente utilizados para sincronizar los principales eventos del ciclo de vida en arañas, y entonces están relacionados con la evolución de las respuestas fisiológicas asociadas con la diapausa.

La diapusa juega un rol central en la sincronización del desarrollo de los artrópodos (principalmente en especies univoltinas) con el ambiente estacionalmente cambiante; y principios similares se aplican a las arañas (Schaefer, 1977). En los esporádicos estudios sobre el fenómeno de dormancia en arañas, dos tipos son generalmente distinguidos, quiescencia y diapausa (Kiss y Samu, 2002). Schaefer (1977) propone que las especies diplocrónicas, que copulan en otoño, hibernan como adultos y oviponen hasta la primavera, presentan diapausa reproductiva. Esta es inducida por los días cortos, con inhibición del desarrollo del sistema reproductivo de la hembra y de la deposición del vitelo. Con los días largos la diapausa es invertida (diapausa facultativa). Algo similar puede ocurrir con H. selenopoides, cuyos adultos copulan en invierno y las hembras no oviponen hasta la primavera, con el inicio de los días largos. Esto es confirmado porque en el laboratorio varias hembras hicieron ovisacos durante casi todo el año, pero ninguno durante los meses de invierno. Lo anterior es posible porque las hembras de las arañas Entelegynae poseen espermatecas para almacenar los espermatozoides y varios ovisacos pueden ser fertilizados aún con una sola cópula (Foelix, 1996), como ocurrió con H. selenopoides en el laboratorio.

Los meses en que ocurren los ovisacos en campo son los más secos en la región durante el año, excepto julio, cuando ya empiezan las lluvias. Aparentemente la ocurrencia de ovisacos de mayo a junio es una estrategia de escape ecológico de las

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torrenciales lluvias de verano (julio-agosto), ya que los ovisacos pueden ser vulnerables a las escorrentías superficiales de agua porque están construidos con seda y arena a nivel del suelo (Alvarado-Castro y Jiménez, 2011).

El bajo número de reclutas en relación a la mayor abundancia de juveniles contradice lo esperado. Esto puede tener varias causas no excluyentes. Debido a que durante los primeros meses de recolecta manual (noviembre a marzo) no se encontraron especímenes de Homalonychus (juveniles medianos a adultos) bajo piedras pequeñas, durante el resto del estudio ya no se buscó bajo estas piedras. Es posible que los pequeños reclutas ocuparan estos refugios. Otra posibilidad es que, por su difícil acceso, tampoco se buscó en las orillas y talud con vegetación del arroyo, y es posible que los reclutas ocuparan ese ambiente. Porque en campo los reclutas aparecen en abril, y en noviembre ya hay adultos, se estima que debido a las altas temperaturas los juveniles maduran en el campo ~3 veces más rápido que lo observado en el laboratorio.

Debido a que machos y hembras maduraron en Noviembre, H. selenopoides pertenece al primer grupo de ciclos de vida de Levy (1970), como la mayoría de las arañas que han sido investigadas (Jackson, 1978). En este grupo, los machos y las hembras maduran después de un periodo de tiempo y un número de mudas tal que las arañas que se originaron de la misma cohorte de huevos se sobreponen cuando maduran. Especialmente en arañas estacionales, la sincronización correcta de la muda para madurar es importante para asegurar el encuentro de la pareja (Vollrath, 1987). Los machos de H. selenopoides maduraron en laboratorio ~40 días antes que las hembras, pero en el campo esta diferencia de tiempo debe ser menor, como se puede deducir por nuestras recolectas en noviembre del 2007 y del 2008. Hipotetizamos que los machos maduran en campo sólo una o dos semanas antes que las hembras, porque ellos necesitan ~1 semana después de su última muda para efectuar la inducción de esperma (Alvarado-Castro & Jiménez, 2011). En Pardosa agrestis (Lycosidae) los

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machos aparecieron en el campo algo más temprano que las hembras (Tóth et al., 1997), y en Agelenopsis potteri (Agelenidae) los machos maduraron cuatro días antes que las hembras (Turnbull, 1965).

La ausencia de machos a partir de mayo se explica por la corta vida de éstos. En la mayoría de las especies los machos mueren pronto después de copular (Foelix, 1996). Si su duración fue de 2.8 meses en laboratorio, en campo debió ser menor (Foelix, 1996; Bartos, 2000). Los machos de H. selenopoides fueron en el campo menos de un tercio de abundantes que las hembras, lo cual sugiere su alta mortalidad (Rybak, 2007). Porque las hembras empiezan a madurar en campo desde noviembre, y en mayo prácticamente han desaparecido, estimamos que éstas viven en el campo ~3 veces menos que en el laboratorio. Es conocido que las condiciones de laboratorio pueden modificar considerablemente la duración de vida de las arañas (Foelix, 1996; Bartos, 2000). Porque las hembras adultas tienen una longevidad potencial de más de un año, su súbita ausencia podría tener otra explicación. La utilización de reservas nutricionales para el desarrollo y puesta de los huevos las hace más vulnerables ante los depredadores y las condiciones climáticas, disminuyendo su densidad drásticamente. Precisamente, la primavera es la estación con menor precipitación en la región de estudio. Polis y Yamashita (1991) señalan que el costo de la producción de huevos disminuye la longevidad de los artrópodos en los ecosistemas de desierto. En la araña de desierto, Diguetia mojavea (Diguetidae) se encontró una relación inversa entre la densidad de adultos y la densidad de ovisacos, y después del período de oviposición ya no se encontraron hembras adultas (Boulton y Polis, 1999).

Alternativamente o en adición, la ocurrencia de hembras adultas principalmente en invierno puede ser una adaptación como recurso antidepredador (defensa) de tipo primario (Cloudsley-Thompson, 1995), ya que los depredadores principales de las arañas, como son otras especies de arañas, escorpiones, ciempiés y reptiles, son menos activos en esos meses. Este argumento se sustenta por la la relación inversa encontrada

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entre abundancia de adultos de H. selenopoides y las temperaturas. Si este rasgo fenológico reduce la posibilidad de encuentro con los depredadores, entonces es adaptativo. Finalmente, la actividad en invierno también es una adaptación especial para evitar competencia con otras especies de arañas y para utilizar los recursos ofrecidos por los insectos activos en invierno (Huhta y Viramo, 1979). La separación estacional de los tiempos de maduración de las especies de arañas permite una mayor biodiversidad en un hábitat, ya que la interacción entre poblaciones depredadoras podría disminuir su supervivencia (Jackson, 1978).

Un estudio de las estrategias de historia de vida de H. theologus para compararlo con H. selenopoides sería productivo. El entendimiento de la evolución de las posibles diferencias podría clarificarse con un estudio comparativo. Este tipo de estudio es una herramientas poderosa para investigar problemas evolutivos (Jackson, 1978), pero además de H. theologus, habrá que seleccionar otras especies para hacer la comparación, como son Zodariioideos y Pisauridos, por su posible relación filogenética con Homalonychidae (Domínguez y Jiménez, 2005; Miller et al., 2010).

Obviamente H. selenopoides está bien adaptada para existir en el desierto, y está especializada para ello. Si esto es así entonces cambios en el clima podrían afectar su supervivencia. Por ejemplo, el ascenso en las temperaturas en invierno podría mantener activos a los depredadores y competidores que de otra manera hibernarían, adelanto en la temporada de las lluvias torrenciales de verano sería perjudicial para los ovisacos. Por lo tanto, estas arañas no sólo pueden ser un modelo para estudiar especiación (Crews y Hedin, 2006) y especialización (Duncan et al., 2007), sino que también pueden constituir un buen modelo como indicador del cambio climático; además, la mayoría de los modelos de circulación global estiman que los cambios serán severos para el SO de los E.U.A y norte de México (Seager et al., 2007; Diffenbaugh et al., 2008).

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8.4. Ciclo de Vida

Varios rasgos del ciclo de vida de H. selenopoides en laboratorio concuerdan con lo observado en otras arañas cursoriales, pero el tiempo de desarrollo entre los estadios ninfales no, y la mortalidad fue inesperadamente alta. Los resultados son muy importantes porque permitieron contrastar lo sucedido en laboratorio contra lo observado en campo y llegar a conclusiones sólidas, no obstante que se obtuvieron muy pocas hembras adultas.

El menor tiempo de desarrollo que observamos en machos de H. selenopoides, así como su menor tamaño respecto a las hembras (Roth, 1984), es congruente con la generalidad observada en arañas (Jackson, 1978; Hallas, 1989; Foelix, 1996), incluyendo a H. theologus (Domínguez-Linares, 2002). Aunque no hay consenso en el significado biológico del dimorfismo sexual en el tamaño de las arañas (Foelix, 1996; Prenter et al., 1998), el mayor tamaño de las hembras se ha correlacionado frecuentemente con su fecundidad (Vollrath, 1998).

El número de mudas necesarias para madurar es flexible en machos y en hembras de H. selenopoides, y los machos maduraron con una muda menos que las hembras. Que los machos maduren una o dos mudas menos (o aún menos) que las hembras es común en especies de arañas (Foelix, 1996; Zimmermann y Spence, 1998), tejedoras y cursoriales (Jackson, 1978; Hallas, 1989). Por lo tanto, estas arañas pueden madurar en un instar más temprano y un tamaño más pequeño, o pueden madurar al siguiente instar y a un tamaño más grande (Turnbull, 1965). Contrariamente, Domínguez- Linares (2002) propuso que en laboratorio los machos y las hembras de H. theologus requieren de nueve y 12 mudas para madurar, respectivamente, y no sugirió flexibilidad en el número de mudas. Sin embargo, estas observaciones fueron hechas sobre pequeñas arañas recolectadas en campo y asumiendo que eran reclutas de segundo instar. Tanto el tiempo de maduración como el número de mudas para

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madurar puede variar dentro de la misma especie. En arañas, esta variación puede ser es atribuida al régimen de alimentación, temperatura, depredación de huevos infértiles por las arañuelas dentro del ovisaco, y por variación genética (Miyashita, 1987; Fischer y Vasconcelos-Neto, 2005).

La variación en el número de instares para madurar puede estar relacionada con factores que favorecen esta variación en la “fecha” de madurez y en el tamaño de la araña. Para hembras, esta variación puede evitar que toda la progenie madure en un tiempo desfavorable e impredecible. En el caso de los machos, se ha sugerido que presiones de selección opuestas favorecen tamaños de adultos más grandes y más chicos (Jackson, 1978). Pero la maduración también puede estar correlacionada con el sistema de copula, el cual a su vez es influenciado por la morfología de la espermateca y el patrón de uso del esperma almacenado (Schneider, 1997). En las especies en que el paquete de esperma depositado primero, es también el que primero en dejar la espermateca durante la fecundación, los machos alcanzarán la madurez antes que las hembras. Por lo tanto, los machos deberán competir por una pareja (Fischer y Vasoncelos-Neto, 2005). Homalonychus tiene esta morfología espermatecal (Roth, 1984). Si en H. selenopoides las hembras son monándricas (Alvarado-Castro y Jiménez, 2011) y los machos son potencialmente poligínicos, entonces las fuerzas de selección opuestas favorecerán inicialmente a los machos más chicos que maduran primero (Robinson y Robinson, 1973; Lubin, 1986), porque ellos copularán con las primeras hembras vírgenes de la temporada reproductiva. Pero estas fuerzas favorecerán posteriormente a los machos más grandes. Al transcurrir el invierno madurarán los otros machos con más instares y mayor tamaño (al igual que las demás hembras). En una competencia macho-macho por una pareja, y quizá por aceptación de la hembra, los machos más grandes tendrán entonces la ventaja sobre los más chicos, y son los que tendrán éxito en la cópula (Riechert, 1978; Vollrath, 1980). La competencia entre machos de H. selenopoides no es hipotética porque ocurrió un ritual de pelea entre ellos en el laboratorio. Quizá la selección natural favorece a las hembras

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que producen alguna mezcla óptima de clases de tamaño de machos en su progenie (Jackson, 1978). Debido a que las condiciones de cría fueron homogéneas en el laboratorio, se hipotetiza que la variación en el número de mudas para madurar es consecuencia de variación genética, como se ha propuesto para otras especies de arañas (Wise, 1976; Downes, 1987).

La duración variable y errática de los instares ninfales sucesivos de H. selenopoides no corresponde con el patrón observado en otras especies de arañas cursoriales de Clubionidae, Ctenizidae, Lycosidae (Hallas, 1989), y Salticidae (Jackson, 1978), incluyendo a arañas tejedoras (Hallas, 1989), donde la duración de los instares se incrementa sucesivamente. Este patrón irregular en H. selenopoides se atribuye a las bajas temperaturas ocurridas en el laboratorio durante el invierno del 2008 y 2009. La abrumadora importancia de la temperatura sobre la velocidad de desarrollo de las arañas es bien conocida (Schaefer, 1987). La frecuencia más baja de mudas en el laboratorio ocurrió en los meses más fríos y la frecuencia más alta en los meses más cálidos. Temperaturas más bajas y más altas, retardan y aceleran el desarrollo, respectivamente (Downes, 1987). Se considera que las bajas temperaturas retrasaron sensiblemente el desarrollo de los juveniles de H. selenopoides porque en campo éstos se desarrollaron más rápido de primavera a otoño con temperaturas mucho más altas, y alcanzaron el estado adulto en invierno. Se ha encontrado que las bajas temperaturas deprimen el crecimiento de las arañas durante el invierno (Edgar, 1972; Workman, 1978). Domínguez-Linares (2002) también encontró una tendencia irregular en el tiempo de desarrollo de H. theologus, atribuyéndolo también a las bajas temperaturas del invierno. Hallas (1989) encontró en laboratorio patrones irregulares en el tiempo de desarrollo de tres especies de Portia (Salticidae), pero las causas fueron desconocidas. Contrariamente, Phidippus johnsoni y Phidippus coccineus maduraron más rápido en laboratorio que en campo, porque en el laboratorio tuvieron temperatura más alta y diferentes regímenes de luz (Gardner, 1967; Jackson, 1978).

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La muda es un punto crítico en la vida de un artrópodo y durante este tiempo parece que las arañas son particularmente vulnerables (Turnbull, 1973). Muerte de los inmaduros durante la muda puede ocurrir frecuentemente en arañas (Jackson, 1978), incluso la mayoría de las muertes puede ocurrir durante este proceso (Edwards, 1975). En el presente estudio, la alta mortalidad en el laboratorio se atribuye a la falta de refugios para mudar. Sin una superficie adecuada para fijar las patas, la mayoría de las arañas mudaron en el suelo. Algunas arañas no pudieron extraer exitosamente todos los apéndices, situación frecuentemente fatal (Foelix, 1996), y murieron con las patas flexionadas, pero otras arañas autotomizaron una o más patas y sobrevivieron. Todas las exuvias de H. selenopoides que nosotros observamos en el campo estaban sujetas horizontalmente con las uñas tarsales al techo del refugio, en posición invertida y con las patas extendidas. Un sitio de fijación adecuado para la muda es necesario (Fischer y Vasconcelos-Neto, 2005). Incluso este sitio debe estar protegido (Hallas, 1989), ya que adicionalmente algunas larvas de Tenebrio enterradas en la arena del contenedor atacaron a las arañas durante la inmovilidad previa o durante la muda.

Se ha observado que pérdida prematura del fluido de muda frecuentemente causa falla completa de la ecdisis; esta pérdida probablemente reduce la presión interna requerida para completar la auto-extracción del cuerpo de la exuvia, o reduce las cualidades lubricantes del fluido esencial para la muda (Peck y Withcomb, 1970). Las larvas de Tenebrio tienen aparato masticador, y las arañas tienen sistema circulatorio abierto (Foelix, 1996). Entonces una sola mordida de la larva en cualquier parte la araña durante la muda puede causar serios problemas en el proceso o matar a la araña. Se observó una gota de líquido, pequeña o grande, en el área donde las larvas mordieron a las arañas. A varias arañas en etapa de premuda se les retiraron larvas de Tenebrio que estaban sobre ellas y sobrevivieron a la muda. Estas larvas han sido ampliamente utilizadas como alimento para arañas (Rovner, 1968; Uetz et al., 1992; Fischer y Vasconcelos-Neto, 2005; Costa y Pérez-Miles, 1998; Domínguez y Jiménez, 2005), pero no se encontraron antecedentes sobre este evento.

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Por otra parte, arañas de especies de Lycosidae, Agelenidae, y Linyphiidae, frecuentemente murieron antes de madurar cuando fueron criadas con una dieta monotípica (i.e. sólo un tipo de presa) de Drosophila o Acheta criadas en laboratorio (Uetz et al., 1992). También en Loxosceles laeta se encontró una alta tasa de mortalidad antes de madurar cuando fueron alimentados con sólo Drosophila y Tenebrio criados en laboratorio (Lowrie, 1987). Pero cuando se alimentaron a arañas de especies de Lycosidae, Myturgidae y Loxoscelidae con una dieta politípica (i.e. una variedad de especies de insectos), no se encontró reducción en la supervivencia (Uetz et al., 1992; Peck y Whitcomb, 1970; Lowrie, 1987). En Achaearanea tepidariorum (Theridiidae) la supervivencia de las arañas fue pobre, y mudas no exitosas ocurrieron si las larvas de Tenebrio fueron alimentadas con una dieta estándar de salvado. Pero cuando se alimentó a las arañas con larvas criadas con una dieta de hojuelas de salvado Kellogg's o Post's 40 % enriquecidas, resultó en excelente supervivencia y rápido crecimiento (Walcott, 1963). No se considera que la dieta monotípica (sólo Tenebrio) contribuyó a la alta tasa de mortalidad de H. selenopoides durante la muda, porque la mezcla con que se alimentó a Tenebrio fue un alimento completo. Lowrie (1987) propone que una dieta variada de insectos es mejor que sólo mealworms and fruit flies, pero esto sólo es posible cuando se crían pocas arañas o cuando no es invierno. Quizá, una dieta monotípica enriquecida, i.e. una sola especie presa bien nutrida, puede ser más práctica, menos cara y de mejor control (estandarización), pero deberá ser evaluada en la especie de araña a estudiar.

Varias arañas de instar III del segundo lote de ciclo de vida murieron sin causa aparente durante el primer invierno. Su muerte no fue asociada a la muda, tenían el opistosoma lleno, y las patas rígidas y dirigidas hacia arriba del cuerpo. Es posible que las bajas temperaturas y los días cortos hayan detenido el desarrollo de estas arañas, causándoles la muerte. Porque los instares tempranos de H. selenopoides no ocurren en el campo durante el invierno, sino durante los cálidos días de primavera y

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verano temprano, quizá no están adaptados fisiológicamente para sobrevivir el invierno. Las arañas que viven en climas más cálidos pueden resistir temperaturas más altas que las especies de climas más fríos. Sin embargo, las especies de arañas presentan diferentes adaptaciones estacionales ante los microambientes en los que ellas viven. Desarrollo rápido a temperatura alta es indicador de adaptación a estaciones cálidas del año (Li y Jackson, 1996), pero no a estaciones frías. Las temperaturas promedio en el laboratorio durante los dos inviernos fueron de 21 a 23° C y los juveniles medianos y grandes retrasaron su desarrollo. Hay reportes de que cerca de los 20° C hay problemas para el desarrollo de los inmaduros de algunas especies de arañas (Downes, 1987; Zimmermann y Spence, 1998). La mitad de las arañas de este lote de ciclo de vida murieron durante el primer invierno, incluyendo a las que murieron durante la muda. La mayoría de estas arañas eran de instar II a IV. Esta alta mortalidad en los juveniles tempranos afectó la tendencia en la curva de supervivenciavivencia.

Por otra parte, se descarta que alguna proporción de mortalidad fuera causada por parasitoides en las arañas criadas en laboratorio desde ovisaco, así como en arañas que fueron colectadas en campo y llevadas al laboratorio. Los contenedores siempre estuvieron cubiertos con malla fina, y no se detectaron pequeños dípteros o microhimenópteros dentro de ellos. Sólo después de que las arañas murieron, se encontraron psocópteros sobre sus cadáveres, porque éstos habitaban en el sustrato arenoso.

Las hembras de H. selenopoides vivieron mucho más que los machos en laboratorio. Esta longevidad diferencial es una regla entre las arañas (Foelix, 1996), y hay muchos reportes sobre esto, tanto para arañas cursoriales, como para arañas tejedoras (Hallas, 1989). La duración de vida más corta de los machos puede resultar de adaptaciones para un estilo de vida más activo que el de las hembras (Hallas, 1989). Cambios fisiológicos pueden acompañar la maduración en los machos, de tal manera

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que los sistemas asociados con la longevidad son sacrificados a favor de sistemas que soporten la localización de pareja. El estilo de vida de los machos enfatiza la búsqueda de hembras, cortejo, y cópula, en conjunto con una mayor vagilidad y madurez más temprana, a expensas de las funciones de mantenimiento que sirven para una supervivencia más prologada. La copulación del macho es la única aportación a la próxima generación (Jackson, 1978).

Las curvas de supervivencia para ambos lotes de ciclo de vida de H. selenopoides en el laboratorio cayeron entre el Tipo I y Tipo II de Pearl (1928), pero estas curvas pueden estar sesgadas por la alta mortalidad de las ninfas. Si en el campo la supervivencia de las ninfas es mayor, es posible que la curva de supervivencia de esta especie sea de Tipo I, debido a la súbita mortalidad de adultos en primavera. Contrariamente, muchas especies oportunistas tienen curvas Tipo III, incluyendo a las arañas errantes y excavadoras (Tanaka, 1992), así como a las arañas tejedoras (Boulton y Polis, 1999; Li, 1995).

Otro aspecto ligado al ciclo de vida de las arañas son las fuerzas selectivas que se ejercen sobre ellas, de tal forma que ubicándolas en los extremos, hay especies de arañas oportunistas, fugaces o estrategas-r y especies en equilibrio, estables o estrategas-K (Cloudsley-Thompson, 1983). La escasa información disponible sobre el tiempo de desarrollo y longevidad de las hembras de Homalonychus hizo pensar que estas arañas eran de larga vida. En efecto, Roth (1984) mencionó que los adultos viven al menos dos años. Crews y Hedin (2006) observaron que las arañas de este género requieren más de tres años para llegar a adulto y que las hembras adultas viven al menos dos años. Domínguez-Linares (2002), basándose en estimaciones de tiempo de desarrollo y longevidad en el laboratorio, propuso que H. theologus era un estratega- K. Sin embargo, para definir si una especie se ubica en una u otra estrategia deben considerarse los rasgos realizados (de campo) y no los potenciales (e.g. los de laboratorio). La información de campo del presente estudio sobre reproducción

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temprana de la especie, rápido desarrollo de los juveniles, vida corta de adultos con muerte catastrófica, y otra información disponible (e.g. clima variable en la región de estudio, muchos individuos de la prole) es suficiente para sugerir que H. selenopoides es un estratega-r (Pianka, 1970), como la mayoría de los artrópodos del desierto (Polis y Yamashita, 1991).

Finalmente, si esta especie es semelpara, también se puede concluir que es univoltina, al igual que la araña de desierto D. mojavea y otros Diguetidos que tienen una simple generación por año (Boulton y Polis, 1999). A pesar del potencial de iteroparidad y de mayor longevidad, el patrón un-año, un-ovisaco ocurre en muchos artrópodos del desierto, lo cual puede ser explicado por lo costoso de la producción de huevos y la longevidad limitada en los ecosistemas de desierto (Polis, 1991).

8.5. Comportamiento Reproductivo

8.5.1. Inducción de Esperma

La disposición horizontal y la forma triangular de la tela espermática de H. selenopoides corresponde con lo comúnmente observado en arañas (Gerhardt, 1933; Foelix, 1996), adiconalmente Gertsch (1979) menciona que la forma cuadrangular también es común. En esta especie, se encontraron telas de ambas formas y de diferentes tamaños, pero los factores que determinaron la forma y el tamaño fueron desconocidos. La tela espermática de la especie hermana, H. theologus es triangular, pero su área es de sólo 2 a 4 mm2 (Domínguez y Jiménez, 2005), mucho más pequeña que la de H. selenopoides. La duración de la inducción de esperma es consistente con el tiempo observado para este comportamiento en la mayoría de las arañas, el cual requiere menos de media hora para ser realizado (Gertsch, 1979). El llenado de pedipalpos con esperma corresponde a la forma indirecta (Foelix, 1996) y es

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consistente con lo comúnmente reportado para arañas cursoriales (Gerhardt y Kaestner, 1938; Jackson y Macnab, 1991). El llenado de pedipalpos alternado es similar al de Schizocosa crassipes pero difiere en que este Lycósido agita lentamente cada pedipalpo después de cargarlo con esperma (T. H. Montgomery. En: Gertsch, 1979). Las telas empezaron a romperse a partir del segundo o tercer día de construidas por el paso constante de los machos durante su actividad nocturna, y no fueron consumidas por éstos, como se sugiere para Sicarius (Levi, 1967).

La inducción es necesariamente un fenómeno común pero el observador debe estar en el momento justo para observarlo (Gertsch, 1979). Los reportes de inducción varían desde sólo descripciones de las telas espermáticas (Costa, 1975; Sierwald, 1988; Domínguez y Jiménez, 2005), observaciones parciales del proceso de inducción (Fraser, 1987), y observaciones únicas o repetidas del proceso completo (Levi, 1967; Rovner, 1967; Peaslee y Peck, 1983; Stumpf, 1990; Jackson y Macnab, 1991). Cuando el proceso toma varias horas es más fácil de observar, como en algunos Theraphosidae (Costa y Pérez-Miles, 2002). Los machos de H. selenopoides fueron muy sensitivos a la luz, sonido, y vibraciones al inicio o durante el tejido de la tela espermática, no iniciando el proceso o interrumpiéndolo cuando ocurrió alguna de estas interferencias. En contraste, Sicarius no interrumpió su carga de semen al encenderse las luces del laboratorio (Levi, 1967).

8.5.2. Elaboración de Rastros por Machos y Hembras

La elaboración de hilos de seda y arena sobre el suelo por machos y hembras es un comportamiento no reportado anteriormente para arañas. Durante el transcurso del estudio, se observó que tanto los inmaduros como los adultos comúnmente tuvieron sus hileras contraídas en el opistosoma y, al igual que otras arañas cursoriales de desierto, no elaboran hilos de seguridad. Se asume que la emisión de hilos en H.

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selenopoides tiene un rol de marcaje o reconocimiento. La presencia de hormonas sexuales en los hilos de seda ya se ha reportado previamente para otras arañas (Gaskett, 2007). La seda del macho puede atraer a las hembras (Roland, 1984) y promover en ellas el inicio del cortejo (Ross y Smith, 1979). La función de la seda y las feromonas para facilitar el encuentro parece razonable para H. selenopoides porque esta especie ocurre en campo con baja frecuencia (dato no publicado). Además, es conocido que la seda del macho afecta el cortejo de machos conespecíficos (Ross y Smith, 1979; Ayyagari y Tietjen, 1987; Yoshida y Zuzuki, 1981). Se observó que un macho caminó sobre un hilo producido por otro macho, e inmediatamente se detuvo y tejió su propio hilo exactamente encima del hilo previo, extendiendo sólo un poco su longitud. No se encontró precedente en la literatura acerca de este comportamiento.

Las feromonas liberadas por las hembras de las arañas como un atrayente para machos, para inducir cortejo, está ampliamente documentado (Gaskett, 2007), sin embargo, sólo una hembra virgen tejió hilos de seda durante este estudio. Es posible que el tamaño pequeño del terrario permitiera a machos y hembras encontrarse más fácilmente que en el campo, de tal forma que el tejido de hilos por parte de las hembras (y de los machos) fue innecesario, y la elaboración de hilos de seda fue derivada a favor del contacto directo entre consortes (Dondale y Hegdekar, 1973). En el campo, donde estas arañas no son comunes, los hilos de seda podrían jugar un rol importante en la localización de pareja.

8.5.3. Comportamiento de Apareamiento

En general el comportamiento sexual es similar al de H. theologus. En ambas especies los machos comúnmente toman la iniciativa y se aproximan a las hembras. Sin embargo, algunas hembras de H. selenopoides hicieron los acercamientos y el contacto inicial para disparar la búsqueda o el cortejo del macho, como también fue observado

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en Lycosa spp. (Rovner, 1968; Costa, 1975). La iniciativa de las hembras para el cortejo no fue observada en H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005). Las hembras de Homalonychus son relativamente sedentarias (Crews y Hedin, 2006); sin embargo, es posible que en su etapa de receptividad sexual sean más vágiles. La participación activa de ambos sexos podría explicar su presencia en las trampas pitfall en el área de recolecta. El 83% de los especímenes de H. selenopoides trampeados fueron adultos, 47% machos y 53% hembras.

En H. selenopoides la monta ocurrió por cualquier lado de la hembra, y durante la cópula el macho vibró las patas II y IV; en contraste, en H. theologus la monta ocurrió sólo de frente, y durante la cópula el macho vibró las patas II y III (Domínguez y Jiménez, 2005). En ambas especies la cópula pudo terminar cuando el macho cesó su actividad, desmontó a la hembra y se retiró; pero en H. selenopoides la cópula también terminó cuando la hembra extendió sus patas y rompió el velo nupcial, debiendo el macho huir.

El cortejo puede ubicarse entre los niveles I y II descritos por Platnick (1971), como en H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005), Lycosidae y Pisauridae. Evidentemente, en H. selenopoides el disparador primario de cortejo o de monta en el macho es el contacto directo con la hembra (nivel I), pero se hipotetiza que los machos pueden también detectar a la hembra por un estímulo químico (nivel II). Se asume que hay una feromona sexual de contacto en la cutícula de las hembras vírgenes, como en otras arañas (Dondale y Hegdekar, 1973). Cuando en algunas parejas los machos tocaron hembras inmóviles y no receptivas, recolectadas en campo, aparentemente ellos no las detectaron y no intentaron montarlas. Pero en la mayoría de las otras parejas, cuando los machos tocaron hembras vírgenes, criadas en laboratorio, ellos inmediatamente intentaron montarlas. Los machos de las arañas detectan las feromonas cuando tocan a las hembras (y a la seda) porque ellos tienen receptores tarsales involucrados en el reconocimiento sexual (Foelix, 1996). Feromonas en la cutícula de

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las hembras que atraen o promueven el cortejo de los machos han sido reportadas en al menos 25 especies de arañas (Gaskett, 2007).

Como las feromonas de las hembras pueden ser específicas según la edad, el nivel de madurez sexual y/o su historia de cópula (Gaskett, 2007), entonces las hembras copuladas pueden tener una mezcla de feromonas diferente a la de las hembras vírgenes (Trabalon et al., 1998) o pueden detener la producción de atrayentes que emitían cuando eran vírgenes (Schulz y Toft, 1993; Papke et al., 2001). Hay muchas especies en que los machos prefieren a las hembras vírgenes sobre las copuladas, ya que esto evita la competencia espermática (Gaskett, 2007). Las eligen si son propensas a copular sólo una vez (Riechert y Singer, 1995) sobre las hembras copuladas o más viejas, que son agresivas y menos receptivas sexualmente (Roberts y Uetz, 2005; Trabalon et al., 1998). Esto podría explicar los contrastantes resultados de éxito de cópulas entre hembras recolectadas en campo (presumiblemente copuladas) y hembras vírgenes obtenidas en laboratorio. La presencia de feromonas en las hembras y los machos de H. selenopoides y su rol en el comportamiento sexual merece ser investigado.

Estas arañas adoptan la “posición de cópula lycosida” (posición 2 de Gerhardt, 1924 o posición Tipo 3 de Foelix, 1996), similar a la descrita para otras arañas errantes, tales como Lycosidae (Stratton et al., 1996; Aisenberg et al., 2008), Pisauridae (Merret, 1988; Sierwald, 1988; Bruce y Carico, 1988; Arnqvist, 1992), Agelenidae (Fraser, 1987; Gering, 1949; Foelix, 1996), Philodromidae, Clubionidae y Salticidae, incluyendo Thomisidae (Stratton et al., 1996; Foelix, 1996). Básicamente, en esta posición los machos montan encarando en dirección opuesta sobre la hembra, con la superficie ventral del prosoma del macho sobre la superficie dorsal del opistosoma de la hembra. En Lycósidos, el macho se inclina hacia uno u otro lado de la hembra para insertarle uno u otro de sus pedipalpos, y la hembra gira un poco su opistosoma. Sin embargo esta posición en H. selenopoides está modificada, porque el

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macho coloca a la hembra quiescente hacia un lado y luego hacia al otro para insertar uno u otro de sus pedipalpos, similar a lo reportado para Ancylometes bogotensis (Pisauridae) (Merret, 1988), pero en H. selenopoides la inserción de pedipalpos no es estrictamente alternada. A partir de este punto, la posición y dinámica de cópula es entonces idéntica sólo a la descrita para H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005).

El canibalismo sexual puede ser definido como matar y consumir a un consorte actual o potencial, antes, durante o después de la cópula, pero siempre en el contexto del cortejo y cópula (Elgar, 1992). La baja frecuencia de canibalismo sexual observada es consistente con la afirmación de que su alta frecuencia es un mito y que no es común entre las arañas (Foelix, 1996). Los dos eventos de canibalismo sexual observados son los primeros reportados para Homalonychidae, porque este comportamiento no fue observado en H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005). Para los otros dos casos de depredación sobre los machos, estos eventos no representan canibalismo sexual porque no hubo cortejo ni cópula (Elgar, 1992).

Respecto al éxito en apareamientos, los resultados sugieren que las hembras de H. selenopoides son monándricas. Esto podría explicar la diferencia en los porcentajes de cópulas exitosa entre hembras recolectadas en el campo y las hembras vírgenes obtenidas en el laboratorio. Es factible que la mayoría de las hembras recolectadas en el campo ya habían copulado porque también se recolectaron machos en el período de recolecta de estas hembras. Las posibles hembras grávidas huyeron de los machos que las pretendían, como se ha observado en algunas arañas cursoriales, como Pisaura mirabilis (Preston-Mafham, 1999). Todas las hembras vírgenes fueron finalmente receptivas, no obstante que inicialmente rechazaron a un primer macho. Si una hembra recibe suficiente esperma en una sola cópula para fertilizar sus huevos, podría ya no haber motivación para una segunda cópula (Norton y Uetz, 2005); además, una segunda cópula reduciría la oportunidad de forrajeo y posiblemente incrementaría el riesgo de depredación y de transmisión de parásitos (Scheffer, 1992).

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Hembras copulando con sólo un macho, y machos copulando con varias hembras sucesivas inducen a pensar en un sistema de cópula con hembras monándricas y machos poligínicos, presente en pocas especies de arañas (Eberhard, 1985, 1996; Elgar, 1998), como Schizocosa ocreata (Norton y Uetz, 2005). Sin embargo debe tenerse precaución, porque los resultados representan eventos de laboratorio en contenedores cerrados, y condiciones muy diferentes al ambiente complejo del hábitat natural (Norton y Uetz, 2005). Se asume que los factores ecológicos restringen las opciones de comportamiento (de cópula) disponibles para ambos sexos en una especie dada (Singer y Riechert, 1995). Independientemente de su potencial, los machos pueden estar ecológicamente restringidos a sólo una hembra cuando la densidad de estas es muy baja y/o el costo de viaje es muy alto (Wickler y Seibt, 1981; Dunn y Hannon, 1991; Nalepa y Jones, 1991). Fue notorio que la densidad de hembras (y machos) de H. selenopoides en campo es baja.

En el laboratorio, los machos de Agelenopsis aperta tuvieron cópulas múltiples con descendencia y las hembras fueron menos propensas a la cópula múltiple, pero en el campo el sistema de cópula fue primariamente monógamo (Singer y Riechert, 1995). Esta monogamia se podría explicar por el alto costo de viaje para los machos y la declinación en la receptividad de la hembra después de su primera cópula. Los antecedentes y la combinación de características expuestas permiten hipotetizar que en campo H. selenopoides presenta un sistema de cópula primariamente monógamo.

8.5.4. Velo Nupcial

El “velo nupcial” es definido por Bristowe (1958) como los hilos de seda depositados por los machos sobre las hembras durante el cortejo o cópula. Éste ocurre en al menos 12 familias de arañas (Aisenberg et al. 2008; Kaston, 1936; Robinson, 1982; Foelix,

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1996; Preston-Mafham, 1999; Becker et al., 2005), pero la posición de cópula y depósito del velo pueden ser muy diferentes. El velo de H. selenopoides es idéntico sólo al de H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005), pero en la primera especie el velo puede llevar agregados o cúmulos de seda y arena en su parte más inferior, cercana al suelo. De acuerdo a la breve descripción del velo de Thalassius spinosissimus (Pisauridae) (Sierwald, 1988), la forma y amplitud del atado parece ser similar a la de las dos especies de Homalonychus. La posición de las patas durante la cópula y la extensión del atado también es similar al de Ancylometes bogotensis (Ctenidae) (Merret, 1988), pero en esta araña, el velo está compuesto de un anillo externo sobre el fin distal de las patas I a III, y de un anillo interno al nivel de las patelas.

Varias hipótesis se han propuesto sobre la función del velo nupcial (Ross y Smith, 1979; Schmitt, 1992; Domínguez y Jiménez, 2005; Aisenberg et al., 2008), la mayoría de ellas considerando la acción de posibles feromonas depositadas en el velo. No hay evidencia para apoyar o refutar la sugerencia de que el velo en H. selenopoides funciona como un repelente contra otros machos durante la cópula. Sin embargo, se descarta la idea de que el velo ayude a identificar al macho como consorte, porque el velo es tejido cuando la hembra ya es receptiva y está quiescente. También es dudoso que las feromonas del “velo” sean promotoras de la quiescencia de la hembra durante la cópula. Al parecer, la quiescencia en H. selenopoides es promovida y mantenida por los tocamientos del macho sobre la hembra, inmediatamente antes y durante la cópula. En todos lo apareamientos las hembras entraron en quiescencia antes del depósito del velo nupcial. Tampoco se considera que el velo contenga a la hembra para prevenir que ataque al macho durante la cópula, o que inhiba la agresividad de la hembra, como se sugiere para H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005). Se observó que las hembras rápidamente se liberan del velo cuando terminan la quiescencia al final de la cópula. Foelix (1996) menciona que el “velo” no mantiene sujeta a la hembra porque esta se desata sin problema después de la cópula y que el velo tiene sólo una

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significancia simbólica. La hembra que canibalizó al macho inmediatamente después de la cópula, se liberó del velo y capturó al macho en ~1 segundo. Robinson y Robinson (1973) propusieron que la principal función del velo nupcial en todas las especies que lo producen es estimular a la hembra. Preston-Mafham (1999) argumentó que el comportamiento de cópula en las especies que producen velo nupcial es muy rudimentario, y que las feromonas en el velo causan importantes cambios fisiológicos en el epiginio de la hembra, preparándolo para la inserción de los pedipalpos. Sin embargo, para apoyar esta u otra hipótesis y determinar el rol del velo nupcial en Homalonychus se requiere investigación adicional.

8.5.5 Construcción del Ovisaco

No se encontró precedente de otro género de arañas que construyera una guarnición de cordones de seda y arena rodeando el ovisaco como en Homalonychus. Aunque Sicarius agrega arena a la pared de su ovisaco (Levi y Levi, 1969), esta no hace la guarnición de cordones. Porque Sicarius habita desiertos de Sudamérica y del sur de África (Platnick, 2011), Domínguez y Jiménez (2005) sugieren una convergencia entre estos dos géneros, filogenéticamente no emparentados, como una respuesta a las condiciones adversas del desierto. Sin embargo, hay notables diferencias en el proceso y duración de construcción del ovisaco, así como en la forma y estructura, y en el hecho de que Sicarius usa sus patas para enterrar sus ovisacos arrojándoles arena.

La descripción del ovisaco de H. theologus reportada por Vetter y Cokendolpher (2000) es incompleta porque ellos no mencionan la gruesa guarnición exterior de cordones. También, la construcción del ovisaco de H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005) fue hecha en un sitio atípico, la pared del contenedor, con posibles alteraciones en las posiciones de la hembra y deformidad en el ovisaco. Este fue muy similar al primer ovisaco aplanado construido por H. selenopoides en el laboratorio, y

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ambos muy diferentes a los típicos ovisacos cilíndricos de H. selenopoides recolectados en el campo y los construidos en el laboratorio. Se infiere que Homalonychus requiere un refugio con un techo horizontal para construir los típicos ovisacos cilíndricos con su guarnición exterior de cordones. No se considera que la secuencia de actos durante la construcción de los ovisacos sea un artificio de laboratorio pues en las observaciones del 2008 y del 2009 fue realizada siempre de la misma forma; adicionalmente, se encontró en campo a una hembra terminando de elaborar el anillo externo de cordones de la guarnición. Se sugiere la necesidad de un estudio adicional para definir la estructura y el proceso de construcción típicos de los ovisacos de H. theologus. Hay concordancia con la hipótesis de Vetter y Cokendolpher (2000) y Domínguez y Jiménez (2005) de que la arena que cubre los ovisacos actúa como protección contra depredadores y parásitos, y contra el intenso calor del desierto, donde las temperaturas pueden exceder los 45° C. Se sugiere que la guarnición de cordones tiene al menos esta función.

8.5.6. Implicaciones Filogenéticas del Comportamiento Reproductivo

Desde que el género Homalonychus fue descrito en 1891 ha permanecido en una ubicación filogenética incierta (Griswold et al., 1999). Históricamente, los investigadores han hipotetizado que hay una relación con Pisauridae, Selenopidae, Zodariidae, Ctenoidea, y Psauroidea (Crews y Hedin, 2006). Propuestas basadas en morfología, comportamiento sexual, e incluso análisis molecular parecen insuficientes para bosquejar una hipótesis filogenética estable.

Los comportamientos de cortejo y cópula son considerados características importantes para reconstruir relaciones filogenéticas en arañas (Platnick, 1971; Bruce y Carico, 1988; Stratton et al., 1996). Con base en la posición de cópula, ocurrencia de velo nupcial y características morfológicas, Domínguez y Jiménez (2005) sugieren que

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H. theologus está relacionada con Pisauridae y podría ser incluida en la superfamilia Lycosoidea de Coddington y Levi (1991). Basado en características morfológicas, Roth (1984) propuso retener a Homalonychidae como una familia separada, criterio mantenido por Coddington y Levi (1991). Griswold et al. (1999) enlistaron Homalonychidae y otras siete familias como grupos cuyas relaciones en taxa intermedias son inciertas.

Como se refirió en antecedentes, Miller et al. (2010) encontraron a Homalonychidae muy cercanamente relacionada a Tengellidae, pero la ubicación filogenética de ambas familias fue inconsistente. La familia Penestomidae fue muy cercana y consistentemente relacionada con Zodariidae y las cuatro familias incluidas en el grupo Zodariioidea. La posible relación de Homalonychus con Zodariioideos abre la posibilidad de encontrar homologías en comportamiento reproductivo; sin embargo, el comportamiento sexual de Tengellidae y Zodariidae es muy poco conocido (Barrantes, 2008; Pekár y Král, 2001; Pekár et al., 2005) para hacer comparaciones y proporcionar una base para considerar relaciones con Homalonychidae.

Sin embargo, una cercana relación filogenética no necesariamente implica similitud de comportamiento reproductivo, y los árboles genéticos inferidos no necesariamente corresponden a los árboles de las especies (Nichols, 2001; Degnan y Rosenberg, 2009). Por lo tanto, se sugiere que el comportamiento de cortejo y cópula podría ser útil para reconstruir relaciones filogenéticas en arañas, como complemento con análisis morfológicos y moleculares, pero con cuidadosa consideración de que comportamientos similares pueden ser casos de convergencia adaptativa. Estudios de comportamiento reproductivo y análisis molecular de Zodariidos, Tengellidos y Pisauridos podrían ayudar a reconstruir sus relaciones filogenéticas con los Homalonychidos, así como a entender la evolución del comportamiento reproductivo de todas estas arañas poco conocidas.

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8.6. Estrategias de Protección Antidepredadora

8.6.1. Empolvado y Enterramiento

Este comportamiento denominado autoenterramiento (self-burying) fue descrito por primera vez en arañas para Sicarius (Reiskind, 1965). El patrón del comportamiento de H. selenopoides resultó idéntico al descrito para hembras adultas y estadios inmaduros de H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005). Pero en H. selenopoides en ocasiones hay modalidades, las arañas ejecutan toda la secuencia, quedando empolvadas con arena y semienterradas; en otras ocasiones sólo excavan y se empolvan, pero no se semientierran; en otras, sólo excavan y se semientierran, sin empolvarse, o sólo se semientierran en un hoyo preexistente. Se coincide con Vetter y Cokendolpher (2000) y Domínguez y Jiménez (2005), en que este comportamiento es una defensa primaria antidepredadora, al camuflajear a la araña con el suelo, al empolvarse y/o quedar semienterrada (Cloudsley-Thompson, 1995). Esto puede evitar que la araña sea detectada por las presas, y además podría servir también para termorregulación.

No se observó ningún caso en que una araña se enterrara arrojándose arena sobre el cuerpo con el cuarto par de patas, ni que cubriera completamente su cuerpo con arena, como otro comportamiento que también se reporta para H. theologus (Domínguez y Jiménez, 2005). Sicarius también adhiere partículas de suelo a su cutícula y se entierran, pero esta araña lo hace arrojándose arena con las patas I (Reiskind, 1965). Otras arañas también no emparentadas como Cryptothele, Paratropsis, Microstigmata y Bradystichus, también adhieren arena o basura a su cutícula (Roth, 1984; Duncan et al., 2007), incluyendo al opilión Trogulus (Roth, 1984).

Se reporta por primera vez este comportamiento en machos adultos de Homalonychus porque no fue observado en H. theologus (Domínguez y Jiménez,

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2005), pero los machos no se empolvaron por carecer de pelos plumosos (Roth, 1984). Según las observaciones realizadas en laboratorio, se infiere que las maniobras “patas arriba” tienen una función diferente que en el resto de los estadios de desarrollo. Después de excavar, con estos movimientos el macho suaviza los bordes o talud del hoyo que hizo, facilitándose el acomodo posterior de sus largas patas sobre el relieve del suelo, acomodo que siempre hacen cuando se semientierran y extienden sobre el suelo.

El empolvado y el enterramiento son comportamientos instintivos, que incluso las ninfas de instar I ejecutan, aunque sea parcialmente. No hay explicación funcional del comportamiento en estas ninfas, ya que no pueden empolvarse por carecer aún de pelos plumosos, y lo exhiben al estar atípicamente fuera del ovisaco. La “actualización” en el empolvoramiento se reporta por primera vez, se considera importante para que la araña pueda camuflajearse adecuadamente cuando cambia de sitio para vivir, invadiendo otra área. Las arañas recolectadas en diferentes sitios siempre tuvieron el color del suelo donde se recolectaron; incluso, al recolectar algunas arañas bajo rocas sobre restos de hogueras eran de color plomizo, pues se habían empolvado con ceniza; otras fueron de color rojo, pues estaban bajo ladrillos y se les adhirió el polvo desprendido de éstos.

Fue sorpresivo otro aspecto importante de la excavación, y es que estas arañas pueden así obtener alimento. Este hallazgo apoya la propuesta de Roth (1984) y Crews y Hedin (2006) de que los juveniles avanzados y las hembras adultas son relativamente sedentarios. De esta manera, las arañas no sólo se alimentarán de los artrópodos que lleguen a ocultarse bajo los refugios, sino que las larvas o adultos de insectos excavadores pueden ser localizados y consumidos por las arañas. Esta posible función de la excavación no ha sido reportada en estudios previos sobre Homalonychus.

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8.6.2. Postura de Patas Pareadas

Vetter y Cokendolfer (2000) proponen que esta postura las hace parecer espinas de cacto bajo los cuales es común encontrar a Homalonychus, permitiéndoles mimetizarse para defensa contra depredadores. Sin embargo, Domínguez y Jiménez (2005) argumentan que por ser estas arañas nocturnas, el comportamiento funcionaría sólo con luna llena, cuando las arañas son visibles. Al contrario del argumento de los dos últimos autores, es posible que al tomar esta posición la araña se constituya en un estímulo nuevo, desconcertando al depredador o además, que al poner las patas extendidas y rígidas ofrezcan mayor área y dificultad para manipulación. El supuesto de que en esta posición parecen espinas de cacto no tiene mucho sustento, ya que realmente no lo parecen; además Homalonychus no necesariamente está asociada a cactáceas. Adicionalmente, muchos araneidos también toman una postura similar y viven en telarañas aéreas (Foelix, 1996), sin tener relación alguna con cactáceas. El rol funcional de esta postura no es claro.

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9. CONCLUSIONES

Se obtuvo información relevante sobre la biología, comportamiento y ecología básica de H. selenopoides, rompiéndole el “estatus” de especie enigmática, ya que desde su descripción taxonómica en 1891 casi nada se sabía sobre ella.

Homalonychus selenopoides es más abundante en áreas con suelo arenoso seco y con, al menos, disponibilidad de refugios. Aunque es común encontrar a las arañas de esta especie en refugios sobre sustrato de grava o roca, las hembras grávidas prefieren los refugios sobre sustrato arenoso para construir sus ovisacos. Dentro de sus refugios, H. selenopoides es exclusivamente solitaria respecto a heteroespecíficos y conespecíficos.

El ciclo de vida de H. selenopoides en el campo es anual y la fenología es marcadamente estacional, explicada por las fuertes fluctuaciones estacionales del Desierto Sonorense, como ocurre con otras especies de arañas en otras latitudes. Esta especie es un estratega-r, posiblemente iterópara y semelpara y con sistema de cópula primariamente monógamo.

Se corrige la idea del largo tiempo de desarrollo y longevidad del género Homalonychus sugerida por varios autores, lo que sólo es cierto en condiciones de laboratorio. Se comprobó que en el campo estas arañas son de rápido desarrollo y corta vida, la que concluye en ca. 1 año.

Homalonychus selenopoides es de las pocas especies de arañas que son activas en invierno y que también son maduras en invierno (Winter-mature). Esto le confiere a la especie gran relevancia en el flujo de nutrientes en el ecosistema del desierto, los que durante esta época son más escasos.

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Todas la etapas del comportamiento reproductivo de H. selenopoides fueron caracterizadas y descritas, ocurriendo que la mayoría de los reportes sobre reproducción de arañas incluyen sólo algunas etapas.

Inducción de esperma, elaboración de rastros de seda y arena por los adultos y ocurrencia de canibalismo sexual son eventos que se describen por primera vez para la familia Homalonychidae, aunque la función del velo nupcial permanece desconocida. El agregar arena a los rastros de hilos de seda elaborados por los adultos es comportamiento único de esta especie.

Los resultados obtenidos apoyan la hipótesis de que el ciclo de vida y el comportamiento reproductivo en laboratorio, corresponden en lo general a lo observado en arañas cursoriales “modernas”. Aunque no fue posible hacer comparaciones cuantitativas, los resultados no apoyan la hipótesis de similitud en fenología entre H. selenopoides y a H. theologus, pero sí apoyan la hipótesis de similitud respecto a comportamiento reproductivo.

La posición filogenética de la familia Homalonychidae es aún incierta. Se necesitan investigaciones en biología molecular y de comportamiento sexual mediante el método comparativo considerando a los Zodariioideos y Pisauridos como taxa filogenéticamente cercanos. Asimismo, se requiere investigación sobre la existencia y función de feromonas en la cutícula de las hembras y en los rastros de seda y arena de ambos sexos.

El trampeo pitfall es ineficiente para captura general de especímenes de H. selenopoides; sólo es útil para identificar su periodo de actividad sexual.

Homalonychus selenopoides es un excelente modelo para estudiar adaptación y especialización al ambiente, por lo que también puede ser modelo para estudiar efectos del cambio climático, que se pronostican severos para esta parte de Norteamérica, incluyendo el Desierto Sonorense.

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134

11. ANEXOS

Artículos Científicos:

Alvarado-Castro, J.A., M.L. Jiménez. 2011. Reproductive behavior of Homalonychus selenopoides (Araneae: Homalonychidae). The Journal of Arachnology 39:118– 127. Status: Publicado el 29 de Junio de 2011.

Alvarado-Castro, J.A., M.L. Jiménez. ______. Phenology and life cycle of the Sonoran desert-endemic Homalonychus selenopoides (Araneae: Homalonychidae). Status: Sometido al Journal of Arachnology el 8 de agosto de 2011.

xv

H. selenopoides...... 33 Figura 16. Terrarios para registrar la elaboración de ovisacos por hembras de H. selenopoides...... 36 Figura 17. Ubicación de los sitios de recolecta de H. selenopoides en la microcuenca del Arroyo el Macapul, con número de individuos registrados por sitio (| sitio positivo; z sitio negativo). Se incluye el registro de un espécimen en el Cañón de Nacapule y 14 especímenes en el Arroyo capturados con trampas pitfall...... 40 Figura 18. Porcentaje de individuos de H. selenopoides recolectados por tipo de

refugio; se incluye a las arañas localizadas expuestas (n total = 436). . . . 42 Figura 19. Frecuencia de refugios positivos para individuos de H. selenopoides según el área del refugio...... 43 Figura 20. Frecuencia de refugios positivos para ovisacos de H. selenopoides según el área del refugio...... 44 Figura 21. Proporción de refugios no compartidos y compartidos por H.

selenopoides con heteroespecíficos (n total = 374)...... 45 Figura 22. Distribución estacional de los estados de desarrollo de H. selenopoides durante trece meses de muestreo. Abundancia relativa como el porcentaje del total de individuos recolectados por mes...... 48 Figura 23. Distribución estacional de adultos de H. selenopoides durante trece meses de muestreo. Abundancia relativa como el porcentaje del total de individuos de cualquier estadio recolectados por mes...... 48 Figura 24. Abundancia relativa de juveniles, subadultos y adultos de H. selenopoides durante el periodo de estudio. Abundancia como el porcentaje del total de individuos de cualquier estadio recolectados por mes...... 49 Figura 25. Proporción de adultos e inmaduros de H. selenopoides durante el periodo de estudio. Inmaduros incluye a reclutas, juveniles de tercer instar o mayores y a subadultos. Abundancia relativa como el xvi

porcentaje del total de individuos de cualquier estadio recolectados por mes...... 50 Figura 26. Modelo de fenología propuesto para H. selenopoides. Color gris significa ocurrencia hipotética...... 50 Figura 27. Comportamiento de la abundancia relativa de juveniles y de adultos de H. selenopoides y de las temperaturas promedio ocurridas en el área de estudio...... 51 Figura 28. Relación entre la temperatura promedio y la abundancia relativa de juveniles de H. selenopoides en el campo...... 51 Figura 29. Relación entre la temperatura promedio y la abundancia relativa de adultos de H. selenopoides en el campo...... 52 Figura 30. Ovisacos de H. selenopoides. Ovisaco con cámara expuesta...... 53 Figura 31. Arañuelas de instar I de H. selenopoides dentro del ovisaco...... 53 Figura 32. Número de días y de mudas para alcanzar la maduración de machos y hembras de H. selenopoides en condiciones de laboratorio...... 55 Figura 33. Comparación entre los lotes 1 y 2 del tiempo de desarrollo promedio de cada estadio ninfal de H. selenopoides (prueba U de Mann- Whitney). (*) Diferencia significativa, (**) diferencia altamente significativa, (ns) diferencia no significativa, (nc) no comparable. . . . . 57 Figura 34. Comportamiento de la frecuencia de mudas en H. selenopoides por mes (lotes 1 y 2) y de las temperaturas promedio en el laboratorio. . . . . 58 Figura 35. Relación entre las temperaturas promedio y la frecuencia de mudas en H. selenopoides en el laboratorio. Ecuación superior línea continua y círculos cerrados (●) corresponden al lote 1, ecuación inferior, línea punteada y círculos abiertos (○) corresponden al lote 2...... 59 Figura 36. Mortalidad acumulada de H. selenopoides en laboratorio, lotes 1 y 2. Círculos negros indican 50% de mortalidad...... 60 Figura 37. Curvas de supervivencia de H. selenopoides en el laboratorio, lotes 1 y 2. 62 xvii

Figura 38. Macho de H. selenopoides durante la carga de semen...... 64 Figura 39. Telas espermáticas de H. selenopoides...... 65 Figura 40. Pequeñas telas de seda y arena elaboradas por machos de H. selenopoides...... 66 Figura 41. Terrario con cordón de seda y arena elaborado por un macho de H. selenopoides, se incluye acercamiento...... 66 Figura 42. Figura 42. Secuencia de actos del comportamiento sexual observados en 16 apareamientos de H. selenopoides. a) Etapa de precópula; b) Etapa de cópula; c) Etapa de postcópula. El grosor de la flecha indica la frecuencia de las transiciones; flechas delgadas, medianas y gruesas indican 3-9, 10-20 y >70 seceuencias, respectivamente. Las cajas con número indican los actos donde una secuencia inició y el número de secuencias que iniciaron en esos actos...... 73 Figura 43. Hembra de H. selenopoides elaborando cordones para la guarnición del ovisaco...... 76 Figura 44. Primer círculo de cordones de la guarnición del ovisaco de H. selenopoides (se retiró a la hembra)...... 76 Figura 45. Guarnición del ovisaco de H. selenopoides en estado de construcción avanzado...... 76 Figura 46. Ovisaco de H. selenopoides; vista del arreglo concéntrico de los cordones...... 77 Figura 47. Ovisaco de H. selenopoides; el ovisaco sobresale entre los cordones. . . 77 Figura 48. Hembras de H. selenopoides después de ovipostura exitosa; se enmarca mancha blanca detrás el epiginio...... 77 Figura 49. Ovisaco de H. selenopoides construido bajo una superficie inclinada y reducida...... 78 Figura 50. Hembra de H. selenopoides y masa de huevos en el suelo...... 78 Figura 51. Hembra adulta (a), macho subadulto, (b) y hembra adulta (c) de H. selenopoides semienterrados en suelo fino, en arena, y en gravilla, xviii

respectivamente...... 79 Figura 52. Secuencia de actos de los comportamientos de empolvado con arena y de enterramiento observados en 10 machos y 12 hembras de H. selenopoides. La flecha punteada indica que la secuencia puede repetirse. El asterisco indica el inicio de la secuencia...... 79 Figura 53. Machos adultos de H. selenopoides semienterrados en el suelo; nótese las patas extendidas sobre el sustrato...... 81 Figura 54. Ninfa de primer instar de H. selenopoides y acercamiento de su opistosoma, notándose los pelos simples...... 81 Figura 55. Instar II de H. selenopoides en posición de patas pareadas...... 83 Figura 56. Juveniles de H. selenopoides reposando en las paredes del contenedor. 83

xix

LISTA DE TABLAS

Tabla I. Promedio y rango de valores de temperatura y humedad relativa registrados en el laboratorio durante los estudios de H. selenopoides...... 28 Tabla II. Temperatura y humedad relativa durante el periodo de observación de inducción de esperma de de H. selenopoides...... 34 Tabla III. Número de parejas (n) de H. selenopoides observadas por mes, horario de observación, temperatura y humedad relativa durante el estudio del comportamiento sexual...... 35 Tabla IV. Número de reclutas (R), juveniles (J), machos (M), y hembras (H) of H. selenopoides capturados con trampas pitfall en los tres sitios de recolecta de la zona “San Carlos”. No se incluyen cuatro periodos de muestreo de junio-septiembre de 2008...... 41 Tabla V. Número de arañas capturadas por mes del 2007 al 2008 y su estadio de desarrollo. Se incluyen arañas recolectadas y trampeadas. Los números de ovisacos en cursivas no se incluyen para la suma de totales...... 47 Tabla VI. Tiempo de desarrollo de huevos y de ninfas de instar I, y observaciones dentro de un ovisaco de H. selenopoides en el laboratorio...... 54 Tabla VII. Tiempo de desarrollo en días de los huevos y primer instar ninfal de H. selenopoides. Lote 1 criado desde junio de 2008, lote 2 criado desde septiembre 2008...... 55 Tabla VIII. Duración en días de los instares ninfales de H. selenopoides del lote 1, criado desde junio de 2008, y del lote 2, criado desde septiembre de 2008. Los machos y las hembras no necesariamente alcanzaron el estado adulto, ni se determinó el sexo de todos los xx

juveniles...... 56 Tabla IX. Tablas de vida de H. selenopoides criadas en el laboratorio, lotes 1

y 2. nx: número de sobrevivientes al inicio del instar, lx: proporción

de sobrevivientes al inicio del instar, dx: número de muertes

durante el instar, qx: tasa de mortalidad durante el instar, ex: esperanza promedio de vida de un individuo al inicio del instar. . . 61 Tabla X. Medidas, apariencia y tiempo de elaboración de seis cordones elaborados por machos de H. selenopoides...... 67 Tabla XI. Tiempo de encuentro, de cortejo, duración de cópula y número de inserciones de pedipalpos en 16 parejas de H. selenopoides. Las parejas 14 y 15 tuvieron la misma hembra; las parejas 3 y 15 copularon dos veces. NA: no aplica...... 71 Tabla XII. Duración en segundos de los actos del comportamiento de empolvado* y enterramiento de hembras y machos de H. selenopoides observados en julio del 2008...... 81