MÁRCIO JOAQUIM DA SILVA ______Tese De Doutorado Natal/RN, Abril De 2017 MÁRCIO JOAQUIM DA SILVA

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO

DIVERSIDADE E CONSERVAÇÃO DA ICTIOFAUNA DAS BACIAS ENVOLVIDAS NO PROJETO DE TRANSPOSIÇÃO DO RIO SÃO FRANCISCO

MÁRCIO JOAQUIM DA SILVA ______Tese de Doutorado Natal/RN, abril de 2017 MÁRCIO JOAQUIM DA SILVA

DIVERSIDADE E CONSERVAÇÃO DA ICTIOFAUNA DAS BACIAS ENVOLVIDAS NO PROJETO DE TRANSPOSIÇÃO DO RIO SÃO FRANCISCO

Tese apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, em cumprimento às exigências necessárias para obtenção do título de Doutor em Sistemática e Evolução.

ORIENTADOR: DR. SERGIO MAIA QUEIROZ LIMA CO-ORIENTADOR: DR. TELTON PEDRO ANSELMO RAMOS

NATAL-RN 2017

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - •Centro de Biociências - CB

Silva, Márcio Joaquim da. Diversidade e conservação da ictiofauna das bacias envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco / Márcio Joaquim da Silva. - Natal, 2017. 163 f.: il.

Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução. Orientador: Prof. Dr. Sergio Maia Queiroz Lima. Coorientador: Dr. Telton Pedro Anselmo Ramos.

1. Ictiofauna Neotropical - Tese. 2. Ecorregião Nordeste Médio-Oriental - Tese. 3. IBWT - Tese. 4. Unidades de Conservação - Tese. 5. Modelagem de nicho - Tese. 6. Invasões biológicas - Tese. I. Lima, Sergio Maia Queiroz. II. Ramos, Telton Pedro Anselmo. III. . IV. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 502/504

MÁRCIO JOAQUIM DA SILVA

DIVERSIDADE E CONSERVAÇÃO DA ICTIOFAUNA DAS BACIAS ENVOLVIDAS NO PROJETO DE TRANSPOSIÇÃO DO RIO SÃO FRANCISCO

Aprovado em ____de abril de 2017.

Banca examinadora

______Prof. Dr. Sergio Maia Queiroz Lima (UFRN) (Orientador)

______Prof. Dr. Carlos Augusto Assumpção de Figueiredo (UNIRIO) (Examinador externo)

______Prof. Dr. José Alves de Siqueira Filho (UNIVASF) (Examinador externo)

______Prof. Dr. Elvio Sergio Figueiredo Medeiros (UEPB) (Examinador externo)

______Prof. Dr. Helder Viana Espírito Santo (UFRN) (Examinador interno)

Meus amados pais, Inácio Joaquim da Silva (In memoriam) e Maria Otília da Silva, tenho muito a agradecer ao senhor e a senhora, primeiro pelo carinho, cuidados, confiança e amor, depois pelos exemplos de humildade e de vida. Os dois me proporcionaram todo o apoio e recursos na longa jornada da educação formal; esse foi o maior presente que me deram, serei eternamente grato e dedico esse trabalho a vocês. AGRADECIMENTOS

A Deus por suprir todas as minhas necessidades, desde as coisas mais simples do cotidiano as mais complexas da vida acadêmica;

Aos meus irmãos, Mônica, Márcia, Mércia e Inácio (Junior), por tudo que já fizeram por e para mim, sobretudo, quando saí de casa para estudar em outras cidades;

À Nathalline Cecília pelo amor, companheirismo, incentivo e paciência, nestes mais de 10 anos. Você, mais que ninguém, sabe de todas as dificuldades e alegrias dessa jornada acadêmica entre o mestrado e o doutorado, e com toda certeza foi e é, peça fundamental na minha vida, amo você;

Ao meu orientador e amigo Sergio Lima pelo convite e incentivo a “pensar fora da caixa” durante a concepção do projeto do doutorado; por aceitar me orientar e repassar seus valiosos conhecimentos; pelos poucos, porém necessários, “puxões de orelha acadêmicos” e pelo exemplo de profissional;

Ao meu estimado amigo, irmão e co-orientador Telton Ramos pelo apoio, 11 anos de amizade, hospedagem em João Pessoa, coletas, trabalhos, conselhos e discussões científicas cruciais no decorrer da minha vida acadêmica;

Aos professores Bruno Bellini e Fúlvio Freire pelas valiosas contribuições na avaliação do exame de qualificação, por serem sempre solícitos durante todo o período do doutorado e pelas conversas, brincadeiras e incentivos nos corredores e laboratórios da UFRN;

Aos professores, Carlos Figueiredo, José Siqueira Filho, Elvio Medeiros, Adrian Garda e Fúlvio Freire por aceitarem compor a banca de avaliação deste trabalho e, desde já, pelas valiosas contribuições para melhoria do texto e do meu pensamento crítico;

Ao casal de amigos e irmãos Danilo e Isabel Vita pelo apoio e palavras de encorajamento no decorrer desta jornada que foi o doutorado, estes anos sempre serão lembrados;

A todos os meus amigos do LISE (Waldir Berbel-Filho, Roney Paiva, Luciano Barros-Neto, Mateus Lira, Lucas Medeiros, Nathalia Costa, Thais Araújo, Miguel Fernandes, Ana Bennemann, Yasmin Costa e Flávia Petean) e GEEFAA (Carlos Alencar, Sávio Moraes, Alex Moraes, Daniele Soares, Vanessa Brito, Valéria Vale, Bruna Figueiredo, Matheus Rocha, Carolina Puppin, Ana Carolina Xavier e Nielson Félix) pela ajuda nas coletas, curadoria dos peixes, análises laboratoriais, conversas e discussões produtivas ao longo do doutorado, pelas gargalhadas nos muitos momentos de descontração no laboratório e confraternizações, com certeza sentirei saudades;

A Robson Ramos (UFPB), Fernando Carvalho (UFMS), Marcelo Brito (UFS), Ricardo Rosa (UFPB), Eduardo Venticinque (UFRN), Gabriel Costa (UFRN), Juan Zurano (UFRN), Jorge Botero (UFC), José Luís Novaes (UFERSA), Rodrigo Torres (UFPE) e muitos outros, que contribuíram com discussões, ajuda em análises, sugestões acadêmicas e espécimes incorporados aos dados desta tese;

À CAPES pela concessão da bolsa, essencial a minha permanência em Natal, ao CNPq e ICMBio (Chamada N° 13/2011. Processo: 552086/2011-8) pelo apoio financeiro e logístico das coletas;

Ao Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução (PPGSE/UFRN) pelo apoio financeiro que viabilizou algumas atividades essenciais ao desenvolvimento do trabalho e a secretária Gisele por atender meus pedidos, quando viáveis, durante esses anos;

Aos professores do PPGSE/UFRN com quem tive a honra de estudar, aprender técnicas novas e aprimorar as que já conhecia nesses anos na UFRN;

Ao LISE/UFRN pela estrutura física laboratorial cedida para as análises;

A todos que contribuíram de alguma forma para realização deste estudo;

E por fim, aos peixes que foram sacrificados em prol da ciência.

RESUMO Os ecossistemas aquáticos dulcícolas estão entre os mais ricos, em termos de número de espécies, e ameaçados por alterações antrópicas no mundo. Impactos como a introdução de espécies não nativas e as transposições de águas entre bacias distintas (como é o caso do Projeto de Transposição do rio São Francisco-PISF) ameaçam a conservação das espécies. A preocupação com a conservação das espécies fomentou a criação das chamadas Unidades de Conservação (UCs - No Brasil foram criadas a partir de 1930 e tem níveis de restrição de usos diversos). Provavelmente, estes mecanismos têm sido insuficientes na conservação dos peixes, pois mesmo após suas criações, a contribuição das espécies não nativas nas comunidades naturais só tem crescido ao longo dos anos e é apontada como a segunda causa de extinção de espécies do planeta. Nesse contexto, o presente estudo buscou estabelecer uma padronização da nomenclatura das espécies nas bacias envolvidas no PISF, antes da conexão artificial, evidenciando o atual nível de conhecimento da ictiofauna e construir uma linha de base para detectar futuros impactos da obra. Além disso, objetivamos avaliar a efetividade das UCs em proteger os peixes das bacias envolvidas no projeto e modelar o risco de invasão de espécies exclusivas da bacia doadora nas receptoras. Para tanto, foram utilizados registros primários e secundários das espécies. Os resultados apontam para baixa similaridade entre a composição de espécies das bacias doadora e receptoras do PISF, além de indicar a importância das UCs para conservação dos peixes da região, que mesmo com tamanho reduzido (~1% da Caatinga) abrigam porcentagem significativa da fauna associada (entre 24 e 31% das espécies de cada bacia). Ademais, foi obtido que as bacias receptoras do PISF, apresentam adequabilidade para 11 espécies (sete famílias e três ordens) exclusivas da bacia doadora (Leporinus friderici, Megaleporinus obtusidens, Pamphorichthys hollandi¸ Pimelodus maculatus, Moenkhausia sanctaefilomenae, Hemigrammus brevis, Pimelodella laurenti, Cichlasoma sanctifranciscense, Centromochlus bockmanni, Conorhynchos conirostris e Pseudoplatystoma corruscans, ordem decrescente de adequabilidade geral). Por fim, reforçamos a necessidade da criação/ampliação das UCs nas bacias envolvidas, para que estas cumpram melhor o seu objetivo conservacionista e, corroboramos a necessidade do monitoramento constante da invasão de espécies nas bacias receptoras das águas do PISF, a fim de garantir a preservação das comunidades ícticas nativas.

Palavras-chave: Ictiofauna Neotropical, Ecorregião Nordeste Médio-Oriental, IBWT, Unidades de Conservação, Modelagem de nicho, Invasões Biológicas, MaxEnt.

ABSTRACT Freshwater ecosystems are within the richest in terms of species number and are threatened by anthropic transformations worldwide. Impacts such as non-native species introduction and interbasin water transfer (like São Francisco River Interbasin Water Transfer Project – SF- IBWT, PISF – in Portuguese) put species conservation in peril. The concern with this matter promoted the creation of Conservation Unities (UCs – created from 1930’s onward in Brazil and have distinct restriction levels). Possibly, these mechanisms have been insufficient in species conservation, because even after their creation, non-native species contribution to natural communities has only grown over years and it is pointed as the second main cause of planet’s species extinction. Regarding this issue, we hereby tried to establish a species nomenclatural pattern in basins encompassed by PISF, previous to the artifitial connection, demonstrating the current ichthyofaunal knowledge level and building a baseline for future identification of the project’s impacts. Besides, we aim to evaluate the effectivity of UCs in protecting fish of the basins included in the project and model the invasiveness risk of exclusive species of donor basins to receptor ones. Therefore, we used primary and secondary records of species. The results showed a low similarity among species composition of donor and receptor basins of PISF, besides indicating the UCs’ importance for regional fish species conservation. Even though these UCs have a small size (~1% of Caatinga), they contain a significant percentage of associated fauna (between 24 and 31% of each basin’s species). Lastly, we noticed the PISF receptor basins show adequability to 11 species (seven families and three orders) which were exclusive to donor basin (Leporinus friderici, Megaleporinus obtusidens, Pamphorichthys hollandi¸ Pimelodus maculatus, Moenkhausia sanctaefilomenae, Hemigrammus brevis, Pimelodella laurenti, Cichlasoma sanctifranciscense, Centromochlus bockmanni, Conorhynchos conirostris e Pseudoplatystoma corruscans, decending order of general suitability). Within this context, we strengthen the need of creation/enlargement of UCs in encompassed basins so these can better fulfill their conservational goals, and we also corroborate the need of constant monitoring of invasive species in receptor basins of PISF’s water in order to guarantee the preservation of native ichthyc communities.

Keywords: Neotropical Ichthyofauna, Mid-Northeastern Caatinga Ecoregion, IBWT, Conservation Unities, Niche Modelling, Biological Invasions, MaxEnt.

INDÍCE DE ANEXOS, FIGURAS E TABELAS

Anexo 2-1. Sampling sites in São Francisco River and Mid-Northeastern Caatinga Ecoregions, Brazil...... 65 Anexo 2-2. Vouchers of species sampled on studied sites in São Francisco River and Mid- Northeastern Caatinga Ecoregions, Brazil...... 72 Anexo 2-3. Some sampling sites in Mid-Northeastern Caatinga Ecoregion, Brazil. Jaguaribe river basin: A = Unnamed Reservoir in Umbuzeiro River, ESEC of Aiuaba, Aiuaba, CE; B = Umbuzeiro River, São Nicolau reservoir (downstream), São Nicolau, CE; C = Umbuzeiro River, Siricuti waterfall, São Nicolau, CE; D = Granjeiro River, Crato, CE; Apodi-Mossoró: E = Apodi-Mossoró river, Apodi, RN; Piranhas-Açu: F = Unnamed Reservoir on ESEC of Seridó, Serra Negra, RN; G = Gargalheiras Reservoir (downstream), Acari, RN e H = Boqueirão Reservoir, Parelhas, RN...... 83 Anexo 2-4. Some sampling sites in São Francisco River and Mid-Northeastern Caatinga Ecoregions, Brazil. Piranhas-Açu river basin: A = Seridó River, Caicó, RN; B = Piranhas- Açu River, Paulista, PB; Paraíba do Norte: C = Paraíba do Norte River, highway BR104, Barra de Santana, PB; D = Taperoá River, Paraíba do Norte River basin, São João do Cariri, PB; São Francisco: E = Puiú Lagoon, PARNA Catimbau, Ibimirim, PE; F = Barra do Juá Reservoir (upstream), Ibimirim, PE.; G = São Francisco River, Cabrobró, PE e H = Unnamed Stream, under bridge on highway BR428, Cabrobró, PE...... 84 Anexo 2-5. Nonnative species recorded in five basins involved in the interbasin water transfer project of São Francisco River. P = primary data, S = secondary data, * Native occurrence in this basin. APO = Apodi-Mossoró river basin, JAG = Jaguaribe, PIA = Piranhas-Açu, PAR = Paraíba do Norte e SFRE = São Francisco river Ecoregion. Fish classification follows Eschmeyer et al. (2016)...... 85 Anexo 4-1. Matriz de correlação de Pearson entre as variáveis abióticas. Valores em negrito maiores que 0,8 (Altamente correlacionadas). * = variáveis utilizadas na modelagem de nicho...... 153 Anexo 4-2. Contribuições das variáveis bioclimáticas para os modelos das 11 espécies as quais as bacias receptoras do PISF apresentaram alta adequabilidade...... 154 Anexo 4-3. Modelagem da invasibilidade de 16 espécies que no âmbito do Projeto de Transposição do rio São Francisco, só ocorrem na bacia doadora. A = Acestrorhynchus lacustris, B = Apareiodon hasemani, C = Astyanax lacustris, D = Bryconamericus stramineus, E = Bryconops sp., F = Characidium fasciatum, G = Corydoras garbei, H = Duopalatinus emarginatus, I = Eigenmannia besouro, J = Hasemania nana, K = Hoplosternum littorale, L = Leporellus vittatus, M = Megaleporinus reinhardti, N = Lophiosilurus alexandri, O = Myleus micans, P = Orthospinus franciscensis...... 155 Anexo 4-4. Modelagem da invasibilidade de 15 espécies que no âmbito do Projeto de Transposição do rio São Francisco, só ocorrem na bacia doadora. A = Phenacogaster franciscoensis, B = Piabina argentea, C = Pimelodus fur, D = Pimelodus pohli, E = Prochilodus argenteus, F = Prochilodus costatus, G = Pterygoplichthys etentaculatus, H = Pygocentrus piraya, I = Roeboides xenodon, J = Salminus franciscanus, K = Schizodon knerii, L = Steindachnerina elegans, M = Sternopygus macrurus, N = Tetragonopterus chalceus, O = Triportheus guentheri...... 156 Anexo 4-5. Exemplares de: A = Leporinus friderici (LFR), B = Megaleporinus obtusidens (MOB), C = Pamphorichthys hollandi (PHO) e D = Pimelodus maculatus. Fontes das fotos, LFR (Dagosta F.), MOB (Britski et al., 2012), PHO (Lima SMQ), PMA (Ramos TPA)...... 157 Anexo 4-6. Exemplares de: A = Hemigrammus brevis (HBR), B = Moenkhausia sanctaefilomenae (MSA), C = Pimelodella laurenti (PLA) e D = Cichlasoma sanctifranciscense (CSA). Fonte das fotos, todas (Lima SMQ)...... 158 Anexo 4-7. Exemplares de: A = Centromochlus bockmanni (CBO), B = Conorhynchos conirostris (CCO), C = Pseudoplatystoma corruscans (PCO) e D = Parotocinclus spilosoma (PSP). Fonte das fotos: CBO (Lima SMQ), CCO (Severi W), PCO (Timm, CD) e PSP (Lima SMQ)...... 159 Figura 1-1. Ecorregiões hidrográficas da Caatinga, Brasil. MAPE = Ecorregião Maranhão- Piauí, MNCE = Nordeste Médio-Oriental, NAFE = Mata Atlântica do Nordeste e SFRE = São Francisco...... 20 Figura 1-2. Bacias hidrográficas envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco (PISF). MAPE = Ecorregião Maranhão-Piauí, MNCE = Ecorregião Nordeste Médio Oriental, NAFE = Ecorregião Mata Atlântica do Nordeste e SFRE = Ecorregião São Francisco...... 24 Figure 2-1. Location of São Francisco, Jaguaribe, Apodi-Mossoró, Piranhas-Açu and Paraíba do Norte river basins, Brazil, sampling sites, interbasin water transfer channels and hydroeletric power dams are shown. Details in the image legend...... 39 Figura 3-1. Localidades amostradas e as três Unidades de Conservação estudadas em três das bacias hidrográficas envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco (Detalhes das UCs estudadas podem ser observados na Figura 3-2A, B e C)...... 93 Figura 3-2. Detalhe das UCs estudadas. A = ESEC de Aiuaba, B = ESEC do Seridó e C = PARNA do Catimbau. Em preto os corpos d’água no interior das UCs e em branco os do entorno...... 105 Figura 3-3. Mapa de distribuição da riqueza de espécies por localidade amostrada (círculos maiores e mais escuros apresentam valores mais elevados) nas cinco bacias envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco...... 107 Figura 3-4. Mapa de distribuição da riqueza de espécies endêmicas por localidade amostrada nas cinco bacias envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco. Círculos maiores cinzas escuros maiores (cinco espécies) e círculos intermediários em tamanho e cor (três ou quatro) foram classificados como áreas de “extrema importância biológica”, e círculos menores e claros (uma ou duas) como áreas de “alta importância biológica”...... 107 Figura 4-1. Locais e ocorrência de todas as espécies modeladas. AREE = parte da Ecorregião Hidrográfica do Estuário do rio Amazonas, MAPE = Maranhão-Piauí, MNCE = Nordeste Médio-Oriental, SFRE = São Francisco, NAFE = Mata Atlântica do Nordeste...... 127 Figura 4-2. Modelagem preditiva de adequabilidade projetada para a ecorregião hidrográfica Nordeste Médio-Oriental (MNCE), que receberá água do Projeto de Transposição do rio São Francisco. A = Ocorrências das 42 espécies modeladas, B = modelo para Leporinus friderici, C = Megaleporinus obtusidens, D = Pamphorichthys hollandi¸ E= Pimelodus maculatus, F = Moenkhausia sanctaefilomenae, G = Hemigrammus brevis, H = Pimelodella laurenti, I = Cichlasoma sanctifranciscense, J = Centromochlus bockmanni, K = Conorhynchos conirostris e L = Pseudoplatystoma corruscans...... 132 Figura 4-3. Boxplot (valor mínimo, quartil inferior, mediana, quartil superior e valor máximo) das adequabilidades, por bacia receptora do PISF, das 11 espécies com maiores adequabilidades modeladas no presente estudo. LFR = Leporinus friderici, MOB = Megaleporinus obtusidens, PHO = Pamphorichthys hollandi, PMA = Pimelodus maculatus, MSA = Moenkhausia sanctaefilomenae, HBR = Hemigrammus brevis, PLA = Pimelodella laurenti, CSA = Cichlasoma sanctifranciscense, CBO = Centromochlus bockmanni, CCO = Conorhynchos conirostris e PCO = Pseudoplatystoma corruscans. JAG = Bacia do rio Jaguaribe, APO = Apodi-Mossoró, PIA = Piranhas-Açu e PAR = Paraíba do Norte...... 134 Figura 4-4. Ranking de adequabilidade das bacias receptoras do Projeto de Transposição do rio São Francisco...... 138 Figura 4-5. Relação entre a porcentagem de contribuição para a dissimilaridade das bacias e a adequabilidade geral para as espécies modeladas nas bacias receptoras do Projeto de Transposição do rio São Francisco...... 139 Tabela 2-1. Species list recorded in São Francisco River basin and receptor basins of Mid- Northeastern Caatinga hydrographic ecoregion, Brazil...... 43 Tabela 2-2. Number and percentage of shared species between the five basins of the São Francisco River Interbasin Water Transfer Project...... 47 Tabela 2-3. Specie-area index of ichthyofauna in the five basins of the São Francisco River Interbasin Water Transfer Project...... 47 Tabela 3-1. Dados sobre área e localização das três Unidades de Conservação estudadas. AUC = Área da Unidade de Conservação, ABH = Área da Bacia Hidrográfica e ABHP = Porcentagem da Área da Bacia Hidrográfica Protegida...... 94 Tabela 3-2. Lista das localidades amostradas (em destaque, os locais do interior das Unidades de Conservação estudadas). RIQ = Riqueza total de espécies, EXO = Número de espécies exóticas, END = Número de espécies endêmicas, INQ = Número de espécies com status species inquirendae, JAG = bacia do Rio Jaguaribe, PAC = Piranhas-Açu e SFR = São Francisco (trecho submédio)...... 97 Tabela 3-3. Lista de espécies de peixes das Unidades de Conservação e das bacias hidrográficas envolvidas no estudo. X = Presença da espécie, AIU = ESEC de Aiuaba, SER = ESEC do Seridó, CAT = PARNA do Catimbau, JAG = bacia do Rio Jaguaribe, PAC = Piranhas-Açu, SFR = São Francisco (trecho submédio). END = Espécie endêmica da ecorregião, END* = Espécie endêmica da bacia, EXO = Espécie Exótica, EN = Classificação de ameaça de extinção “Em Perigo”, e UFRN = Universidade Federal do Rio Grande do Norte...... 100 Tabela 3-4. Riqueza total de espécies por bacia hidrográfica e por Unidade de Conservação estudada. END = Espécies Endêmicas, EXO = Espécies Exóticas, JAG = Rio Jaguaribe, PAC = Rio Piranhas-Açu e SFR = Rio São Francisco (trecho submédio), CE = Ceará, RN = Rio Grande do Norte e PE = Pernambuco, * valores de porcentagem considerando apenas as espécies nativas...... 104 Tabela 4-1. Lista de espécies com ocorrência apenas na bacia doadora (trecho submédio do rio São Francisco), indicando o número de registros confiáveis obtidos, as espécies que foram modeladas para inferir o potencial de invasibilidade nas drenagens receptoras da ecorregião hidrográfica Nordeste Médio-Oriental. AUC = valores médios da Área Sob a Curva (Area under curve, em inglês) e DP AUC = desvios-padrões da AUC...... 130 Tabela 4-2. Análise SIMPER (Similarity Percentages em inglês) usando a distância de Bray- Curtis usando as medianas das adequabilidades das espécies em cada uma das quatro bacias receptoras do Projeto de Transposição do rio São Francisco...... 135

LISTA DE ABREVIAÇÕES

ANSP = The Academy of Natural Sciences APA = Área de Proteção Ambienta APO = Bacia do rio Apodi-Mossoró ARIE = Área de Relevante Interesse Ecológico CBO = Centromochlus bockmanni CCO = Conorhynchus conirostris CR = Critically endangered (Espécie criticamente ameaçada) CSA = Cichlasoma sanctifranciscense DNOCS = Departamento Nacional de Obras Contra as Secas EN = Endangered species (Espécie ameaçada) ESEC = Estações Ecológicas FLONA = Florestas Nacional FMNH = Field Museum of Natural History HBR = Hemigrammus brevis IBWT = Interbasin Water Transfer IOCS = Inspetoria de Obras Contra a Seca IUCN = International Union for Conservation of Nature JAG = Bacia do rio Jaguaribe LFR = Leporinus friderici LHWP = Lesotho Highland Water Project LIRP = Laboratório de Ictiologia de Ribeirão Preto MAPE = Maranhão-Piauí Ecoregion (Ecorregião Maranhão-Piauí) MCP = Museu da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul MNCE = Mid Northeastern Caatinga Ecoregion (Ecorregião Nordeste Médio Oriental) MNHN = National Museum of Natural History MNRJ = Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro MOB = Megaleporinus obtusidens MONA = Monumento Natural MSA = Moenkhausia sanctaefilomenae MZUEL = Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Londrina MZUSP = Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo NAFE = Northeastern Atlantic Forest Ecoregion (Ecorregião Mata Atlântica do Nordeste) NDCWAD = National Department of Construction Works Againist Droughts NMW = National Museum Wales NUPELIA = Núcleo de Pesquisa em Limnologia, Ictiologia e Aquicultura PAR = Bacia do rio Paraíba do Norte PARNA = Parques nacionais PCO = Pseudoplatystoma corruscans PISF = Projeto de Integração do rio São Francisco com as Bacias Hidrográficas do Nordeste Stentrional PHO = Pamphorichthys hollandi PI = Unidade de Conservação de Proteção Integral PIA = Bacia do rio Piranhas-açu PLA = Pimelodella laurenti PMA = Pimelodus maculatus PTNL = Par Tapi Narmada Link REBio = Reserva Biológica RPPN = Reservas Particulares do Patrimônio Natural SFRE = São Francisco River Ecoregion (Ecorregião do rio São Francisco) SFR-IBWT = São Francisco River Interbasin Water Transfer SNWTP = South-North Water Transfer Project UC = Unidade de Conservação UFPB = Universidade Federal da Paraíba UFRN = Universidade Federal do Rio Grande do Norte UMMZ = University of Michigan Museum of Zoology US = Unidade de Conservação de Uso Sustentável VU = Vulnerable species (Espécie vulnerável) ZMB = Museum für Naturkunde, originally Zoologisches Museum Berlin

SUMÁRIO

1 INTRODUÇAO GERAL E FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA ...... 18 1.1 Ictiofauna Neotropical de água doce ...... 18 1.2 Peixes da Caatinga e seu estado de conservação ...... 21 1.3 Projeto de Transposição do rio São Francisco ...... 23 1.4 Introduções de espécies não nativas ...... 24 1.5 Objetivo geral ...... 25 1.6 Referências ...... 25 2 CAPÍTULO I: BASELINE OF FRESHWATER FISH DIVERSITY OF THE SÃO FRANCISCO RIVER INTERBASIN WATER TRANSFER PROJECT, BRAZILIAN SEMIARID ...... 33 2.1 Introduction ...... 36 2.2 Materials and Methods ...... 38 2.2.1 Sampling design ...... 38 2.2.1.1 São Francisco River basin (Lower-middle stretch) ...... 39 2.2.1.2 Jaguaribe River basin (JAG) ...... 40 2.2.1.3 Apodi-Mossoró River basin (APO) ...... 40 2.2.1.4 Piranhas-Açu River basin (PIA) ...... 40 2.2.1.5 Paraíba do Norte River basin (PAR) ...... 40 2.2.2 Species records ...... 41 2.2.3 Taxonomic validation ...... 41 2.2.4 Spatial patterns of species’ richness ...... 42 2.3 Results ...... 42 2.3.1 Species richness patterns, ichthyofaunal composition and species-area relation 42 2.3.2 Spatial distribution and species sharing...... 48 2.3.3 Endemic species ...... 49 2.4 Discussion ...... 49 2.4.1 Ichthyofaunal composition and richness of implicated basins on São Francisco River Interbasin Water Transfer Project ...... 50 2.4.2 Endemic and endangered species ...... 54 2.5 Final considerations and perspectives ...... 57 2.6 References ...... 57 2.7 Appendix ...... 65 3 CAPÍTULO II: EFETIVIDADE DAS UNIDADES DE CONSERVAÇÃO PARA ICTIOFAUNA DE TRÊS BACIAS HIDROGRÁFICAS ENVOLVIDAS NO PROJETO DE TRANSPOSIÇÃO DO RIO SÃO FRANCISCO, NORDESTE DO BRASIL ...... 86 3.1 Introdução ...... 89 3.2 Materiais e métodos ...... 92 3.2.1 Área de estudo e desenho amostral...... 92 3.2.2 Coleta de dados ...... 94 3.3 Resultados ...... 96 3.4 Discussão ...... 108 3.5 Considerações finais e perspectivas ...... 110 3.6 Referências ...... 112 4 CAPÍTULO III: TRANSPOSIÇÃO DO RIO SÃO FRANCISCO: RISCO DE INVASÃO DA ICTIOFAUNA DA BACIA DOADORA NAS BACIAS RECEPTORAS DA ECORREGIÃO NORDESTE MÉDIO-ORIENTAL, BRASIL ...... 118 4.1 Introdução ...... 121 4.2 Materiais e Métodos ...... 123 4.2.1 Área de estudo ...... 123 a) Canais do PISF ...... 123 4.2.2 Modelagem de distribuição de espécies ...... 124 4.2.3 Dados de distribuição dos peixes...... 126 4.2.4 Variáveis bioclimáticas...... 128 4.2.5 Análises estatísticas ...... 129 4.3 Resultados ...... 129 4.4 Discussão ...... 140 4.5 Perspectivas e recomendações ...... 143 4.6 Referências ...... 144 4.7 Anexos ...... 153 5 CONSIDERAÇÕES FINAIS E PERSPECTIVAS FUTURAS ...... 160 5.1 Referências ...... 162

APRESENTAÇÃO

A presente tese encontra-se dividida em cinco seções. A primeira é composta por uma introdução geral ao tema proposto, que contém bases teóricas norteadoras das investigações e uma abordagem mais ampla da área de estudo. A segunda apresenta o primeiro documento fruto deste estudo, um levantamento da ictiofauna das ecorregiões hidrográficas do São Francisco e Nordeste Médio-Oriental que estão implicadas no Projeto de Transposição do rio São Francisco, anterior à conexão artificial. Nele é proposta uma padronização de nomenclatura das espécies de peixes; além disso o estudo figura como uma linha de base sobre o conhecimento atual da ictiofauna nessas bacias, para que no futuro eventuais impactos ocasionados pelo empreendimento venham a ser detectados. A terceira refere-se a um estudo sobre a efetividade de três Unidades de Conservação da Caatinga na proteção da ictiofauna de bacias relacionadas ao projeto de transposição do rio São Francisco. Seu principal intuito foi avaliar o grau de proteção e indicar regiões com os maiores valores de riqueza e endemismo de peixes, para que subsidiassem futuras políticas públicas de criação ou ampliação de áreas protegidas na Caatinga. A quarta foca projeções do risco de invasões de espécies de peixes da bacia do rio São Francisco nas bacias dos rios Jaguaribe, Apodi-Mossoró, Piranhas-Açu e Paraíba do Norte, as quais são receptoras do Projeto de Transposição do rio São Francisco, indicando as bacias que podem ser mais vulneráveis aos possíveis impactos decorrentes do empreendimento. Por fim, a quinta seção busca integrar toda a informação levantada para apontar os próximos desafios da pesquisa da ictiofauna nas ecorregiões estudadas.

1 INTRODUÇAO GERAL E FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA

1.1 Ictiofauna Neotropical de água doce

A junção de diversos ecossistemas, as interações inter e intraespecíficas, além da relação das espécies com o ambiente que ocupam, formam a biodiversidade de uma determinada área (Magurran, 2013). No fim do século XIX, extensas pesquisas de distribuição geográfica de espécies, principalmente de aves e mamíferos, e sobre as barreiras geográficas que impediam as suas dispersões fomentaram a formulação da ideia de regiões zoogeográficas (Wallace, 1876). Aquele autor, baseado em sua compilação de dados de distribuição de espécies e suas relações de ancestralidade dividiu o planeta em seis regiões: Neártica, Neotropical, Paleártica, Etiópica, Oriental e Australiana. Segundo Wallace, na região Neotropical existe uma variedade de condições e recursos única entre todas as demais. Entretanto, uma recente atualização dessas regiões integrou dados de mais de 21 mil espécies de vertebrados terrestres (anfíbios, aves não migradoras e mamíferos não marinhos), com dados de relações filogenéticas e propôs uma divisão do planeta em 11 grandes regiões zoogeográficas, das quais, a Neotropical apresentou grande congruência de área quando comparada aquela constante no trabalho do Wallace (Holt et al., 2013). Esses autores também mencionaram, baseados em testes pareados de diversidade filogenética beta, que a região sul- americana é evolutivamente única (assim como as regiões de Madagascar e Austrália) e abriga espécies de clados restritos a uma ou poucas regiões (elevado endemismo). A região Neotropical compreende as áreas desde o Deserto de Sonora, no sul dos Estados Unidos, até a Terra do Fogo, no extremo sul da América do Sul (Müller, 1973) e é tida como uma das mais ricas áreas em termos de diversidade, para diversos grupos biológicos do mundo (Gentry, 1993; Schaefer, 1998; Duellman, 1988), abrigando pelo menos cinco hotspots de diversidade, quando considerados, principalmente, os grupos de plantas vasculares e em segunda instância os mamíferos, aves, répteis e anfíbios (Myers et al., 2000). Dentre os grupos zoológicos, os peixes são indicados como o maior grupo de vertebrados existente (mais da metade de todas as espécies conhecidas, 32 das 60 mil) e aquele com maior sucesso adaptativo nos ecossistemas aquáticos (Nelson et al., 2016). Especialmente sobre as espécies dulcícolas do grupo, a região Neotropical teve a riqueza de espécies de peixes de água doce estimada em 8.000 espécies por Schaefer (1998). Entretanto, formalmente eram conhecidas 4.475 espécies até 2002, além de ser estimada a existência de 1.550 espécies ainda

18 por descrever (Reis et al., 2003) o que indicava um número menor que o estimado anteriormente por Schaefer (1998). Reis et al. (2016) relatam que hoje são conhecidas 5.160 espécies e estimam que a diversidade de peixes de água doce neotropicais esteja entre oito e nove mil espécies. Além disso, trabalhos sobre o status do conhecimento da ictiofauna dessa região ainda apontam para um conhecimento incompleto, para a falta de consenso sobre a validade taxonômica de várias espécies, deficiência no número de pesquisas e revisões sistemáticas (Agostinho, 1993; Buckup et al., 2007; Lêveque et al., 2008; Langeani et al., 2009). Tudo isso indica que a projeção inicial sugerida por Schaefer seja plausível e até mesmo que ela pode ser superada, porém, agora a estimativa está baseada em dados mais palpáveis. A alta diversidade e composição taxonômica dos peixes dulcícolas neotropicais e os mecanismos e processos que possibilitaram sua diferenciação relacionam-se, em primeira instância, a eventos geológicos que modificaram a paisagem tanto dos ecossistemas continentais quanto dos marinhos (Folguera et al., 2011; Ramos et al., 2014a). Além disso, o efeito das mudanças climáticas, glaciações, oscilações do nível do mar têm afetado esses ecossistemas e criado cenários de isolamento, refúgios, expansão e dispersão que influenciam a especiação na região Neotropical (Behling, 2002; Leite et al., 2016). A classe de peixes com maior número de representantes na região Neotropical é a Ostariophysi, dentro da qual, destacam-se as ordens Characiformes, Siluriformes e Gymnotiformes, das quais as duas primeiras alternam-se em porcentagem de contribuição de espécies em cada um dos diferentes sistemas dulcícolas e representam cerca de 77% de todas as espécies (Reis et al. 2003). As ordens Perciformes, Cyprinodontiformes também tem papel importante na composição das ictiofaunas e outras ordens de menor representatividade também podem ser encontradas (e. g. Synbranchiformes e Osteoglossiformes) (Reis et al., 2003; Albert et al., 2011). Em 2008, os ecossistemas dulcícolas continentais do planeta foram divididos em 426 ecorregiões hidrográficas, baseadas nas principais barreiras geográficas existentes e na similaridade da ictiofauna (Abel et al. 2008). Na região Neotropical foram listadas 52 delas, das quais, quatro estão localizadas na Caatinga brasileira: 1) Ecorregião Maranhão-Piauí (MAPE) composta pelas bacias do rio Parnaíba e algumas costeiras menores dos Estados do Piauí e Maranhão; 2) Ecorregião Nordeste Médio-Oriental (MNCE) compreende as drenagens entre as bacias dos rios Parnaíba e São Francisco; 3) Ecorregião São Francisco (SFRE) abrange a bacia do rio São Francisco (uma pequena parte desta ecorregião fica na região Sudeste do País) e 4) Ecorregião Mata Atlântica do Nordeste (NAFE) envolve as bacias a leste do rio São

Francisco e ao sul do seu estuário, na faixa litorânea do Estado da Bahia (Abell et al., 2008 e Albert et al., 2011) (Figura 1-1).

Figura 1-1. Ecorregiões hidrográficas da Caatinga, Brasil. MAPE = Ecorregião Maranhão-Piauí, MNCE = Nordeste Médio-Oriental, NAFE = Mata Atlântica do Nordeste e SFRE = São Francisco.

1.2 Peixes da Caatinga e seu estado de conservação

A Caatinga está localizada quase em sua totalidade na região Nordeste do Brasil. Os primeiros relatos de peixes desta região datam das primeiras expedições para exploração do Brasil na época do descobrimento (Século XVI). O documento escrito por Gabriel Soares de Sousa em 1851 (Tratado descritivo do Brasil em 1587) dedica nove capítulos (CXXXVIII a CXLVI) para descrever os peixes de água doce desta região e os ambientes onde as espécies eram encontradas (Paiva, 1986). Além deste, nos séculos XIX e XX (primeira metade), várias expedições exploratórias feitas por diversos naturalistas (ex. Johan von Spix, Karl von Martius, Louis Agassiz, Franz Steindachner, John Haseman, Edwin Starks, Miranda-Ribeiro, Henry Fowler) renderam documentos históricos sobre a fauna existente no Nordeste (Paiva, 1986; Agassiz e Agassiz, 1975; Paiva e Campos, 1995, Vanzolini, 1992; Starks, 1913; Miranda- Ribeiro, 1937; Fowler, 1941). Entretanto, alguns deles (e. g. Fowler, 1941) embora de inquestionável importância histórica, encontram-se eivados de problemas taxonômicos, como descrições de espécies que na verdade são sinonímias de outras, identificações incorretas e imprecisões na procedência dos espécimes (Rosa et al., 2003). Em contraponto, os estudos desenvolvidos na segunda metade do século XX e XXI, devido ao maior rigor científico e após o aumento da divulgação das pesquisas, tem resultado em estudos mais fidedignos, embora ainda pontuais (Menezes, 1964; Paiva, 1974; Gomes- Filho, 1999; Maltchik, 1999; Medeiros et al., 2006; Silva et al., 2014; 2015). Também desta época são os trabalhos de Rosa et al. (2003), Ramos et al. (2014b) e Camelier e Zanata (2014), de cunho mais abrangente, realizados em drenagens nordestinas (Caatinga, bacia do rio Parnaíba e ecorregião hidrográfica da Mata Atlântica do Nordeste, respectivamente). Destes últimos, o estudo mais amplo e conhecido sobre a diversidade de peixes da Caatinga foi o desenvolvido por Rosa et al., (2003), no qual, os autores apresentaram 240 espécies para este bioma. Entretanto, os mesmos autores apontaram para o conhecimento ainda em fase embrionária, a dificuldade em montar uma lista completa precisa devido à falta de pesquisas em várias drenagens e os problemas taxonômicos (Rosa et al., 2003). Um complicador sobre a amostragem da ictiofauna da Caatinga relaciona-se também ao fato dos rios e riachos dessa região estarem localizados em uma área com condições climáticas de semiaridez, além de assentarem-se em um solo cristalino e impermeável (Rosa et al., 2003). Desta forma, a rede hidrográfica é menos ampla quando comparada a outras regiões do Brasil e a maioria dos seus corpos aquáticos são classificados como intermitentes quanto ao fluxo

21 superficial de água (Maltchik e Medeiros, 2006). Segundo estes mesmos autores a alternância de estações de cheia e seca são as principais forças que regulam a diversidade e os processos ecológicos nesta região. Algumas das principais bacias da Caatinga são: perenes, rios São Francisco e Parnaíba; intermitentes, rios Jaguaribe, Apodi-Mossoró, Piranhas-Açu, Potengi, Mamanguape, Paraíba do Norte, Capibaribe, Ipojuca, Una e Camaçari (Rosa et al., 2003). Na Caatinga, várias espécies estão listadas entre as ameaçadas de extinção [e. g. Parotocinclus spilurus (Fowler, 1941), Conorhynchos conirostris (Valenciennes, 1840), Hypsolebias flavicaudatus (Costa & Brasil, 1990) e Apareiodon davisi Fowler, 1941 - Brasil, 2014c]. Salienta-se também que até recentemente não foi registrada nenhuma espécie de peixe ameaçada nos inventários realizados nas Unidades de Conservação Federais deste bioma (Nascimento e Campos, 2011). Essa ausência aponta novamente para a carência de pesquisas nessa região, possivelmente relacionada com a visão tradicional de que esta abriga uma ictiofauna menos diversificada e homogênea, sem levar em consideração o elevado grau de endemismo (Rosa et al., 2004). Embora a distribuição geográfica dos organismos aquáticos continentais esteja mais relacionada com as bacias hidrográficas do que com a distribuição dos complexos vegetacionais, é possível reconhecer a biota aquática continental da Caatinga através dos trechos das bacias que estão inseridas neste ecossistema (Rosa et al., 2003). Contudo, sem levantamentos ictiofaunísticos precisos das bacias hidrográficas é difícil também avaliar a efetividade das Unidades de Conservação. Das 16 unidades federais existentes na Caatinga, três foram abordadas no presente estudo por estarem localizadas na área de influência do Projeto de Transposição do rio São Francisco: a Estação Ecológica de Aiuaba (CE), a Estação Ecológica do Seridó (RN) e o Parque Nacional do Catimbau (PE). Ainda com relação às áreas importantes para conservação da Caatinga, Rosa et al. (2004) identificaram 29 áreas prioritárias para a conservação da biodiversidade aquática desta região (cada uma, com grau diferente de importância biológica). Cinco destas áreas estão localizadas na área de influência do Projeto de Integração do rio São Francisco-PISF, popularmente conhecido como Projeto de Transposição do rio São Francisco (Baixo Jaguaribe, Rio Salgado, Rio Apodi, Rio Piranhas e Rio Paraíba do Norte). Recentemente, uma nova avaliação das áreas prioritárias para conservação identificou 108 áreas somente nas bacias hidrográficas relacionadas ao PISF (considerando apenas o trecho submédio do rio São Francisco) (Brasil, 2016).

1.3 Projeto de Transposição do rio São Francisco

O termo transposição no contexto empregado é definido como o deslocamento de água de uma bacia hidrográfica para outra, as quais de maneira natural estariam isoladas geograficamente (Davies et al., 1992). O Projeto de Transposição do rio São Francisco é uma iniciativa governamental, pensada desde o período do império, que tem como objetivo amenizar o déficit hídrico da região Nordeste do Brasil, ocasionado pelas frequentes secas que assolam essa região do país, e agir como ferramenta para o seu desenvolvimento socioeconômico (Andrade et al., 2011; Brasil, 2004). O Projeto de Transposição do rio São Francisco, teve seus primórdios de elaboração iniciados em meados do século XIX, sendo discutido também após a “Grande Seca” que ocorreu entre 1875 e 1879 (Andrade, 2002). Em 1913, a então Inspetoria de Obras Contra a Seca (IOCS) esboçou o primeiro mapa de um canal que ligaria o rio São Francisco ao rio Jaguaribe no Estado do Ceará. Porém, devido à falta de disponibilidade energética para o acionamento das bombas, limitações de engenharia e conhecimento dos reais benefícios da obra, até o final do século XX o projeto não saiu do papel (Andrade et al., 2011). Após várias tentativas frustradas, em 2005 o projeto foi reestruturado e passou a ser denominado de Projeto de Integração do rio São Francisco com as Bacias Hidrográficas do Nordeste Setentrional (PISF), o qual segundo o Ministério da Integração Nacional (órgão responsável pela execução da obra) levará 3,5% da água da bacia do rio em questão às quatro principais bacias da ecorregião Nordeste Médio-Oriental (Jaguaribe, Apodi-Mossoró, Piranhas- Açu e Paraíba-do-Norte). A água percorrerá dois sistemas de canais, aquedutos, túneis, açudes e estações de bombeamento que somam 720 km de extensão (Brasil, 2004) (Figura 1-2). O referido projeto foi alvo de intensas críticas tanto do ponto de vista dos impactos ambientais, quanto pelo viés econômico-social, desde antes da sua aprovação em 2007 e início de construção em 2008 (Moreira-Filho e Buckup, 2005; Andrade et al., 2011). Recentemente, em 2017, um dos dois canais previstos (Eixo Leste) foi inaugurado e iniciou o aporte de água na bacia do rio Paraíba do Norte (uma das quatro bacias receptoras) (G1/Globo-Paraíba, 2017).

Figura 1-2. Bacias hidrográficas envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco (PISF). MAPE = Ecorregião Maranhão-Piauí, MNCE = Ecorregião Nordeste Médio Oriental, NAFE = Ecorregião Mata Atlântica do Nordeste e SFRE = Ecorregião São Francisco.

1.4 Introduções de espécies não nativas

A ictiofauna tem sido o grupo de animais mais utilizado em introduções pelo mundo (Gozlan, 2008) e também o mais ameaçado de extinções (IUCN 2015). Mesmo assim, as introduções de espécies não nativas têm crescido consideravelmente nas últimas décadas (Leprieur et al., 2008; Simberloff, 2014). Muitas vezes estas ocorrem por demandas sociais, comerciais, ornamentais, recreativas (Gozlan, 2008), acidentalmente através de água de lastro de embarcações (Bailey, 2015; Gozlan et al., 2010) ou ainda provocadas por transposições de bacias (Shelton et al., 2016) A introdução de espécies não nativas num ecossistema carrega sempre um risco ecológico associado, principalmente quando a invasora tem atributos morfofisiológicos que a capacite a se integrar à comunidade invadida (Gozlan e Newton, 2009). As espécies não nativas podem afetar o ecossistema invadido pelo aumento da predação, competição por recursos, hibridização e modificação de habitats (Yonekura et al., 2007; Simon et al., 2004; Blanchet et al., 2007; McDowall, 2006). 24

No Brasil, essa tem sido uma prática comum, principalmente nos reservatórios da região Nordeste (Gurgel e Fernando, 1994; Rosa et al., 2003; Leão et al., 2011). Boa parte dos reservatórios desta região foram construídos pelo Departamento Nacional de Obras Contra as Secas (DNOCS - Gurgel e Oliveira, 1987) para minimizar os efeitos da seca sobre as populações humanas. As famílias que vivem nesses locais têm sido incentivadas pelo próprio DNOCS a introduzirem espécies para pesca de subsistência e comercial de pequeno porte gerando renda para a população ribeirinha (Leão et al., 2011).

1.5 Objetivo geral

Nesse contexto, o presente estudo objetivou inventariar a ictiofauna e estabelecer uma padronização da nomenclatura das espécies nas bacias envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco (antes da conexão artificial) evidenciando o atual nível de conhecimento da ictiofauna e construir uma linha de base para detectar futuros impactos da obra. Além disso, avaliar a efetividade das UCs em proteger as espécies das bacias envolvidas no projeto e modelar o risco de invasão de espécies exclusivas da bacia doadora nas receptoras.

1.6 Referências

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2 CAPÍTULO I: BASELINE OF FRESHWATER FISH DIVERSITY OF

THE SÃO FRANCISCO RIVER INTERBASIN WATER TRANSFER

PROJECT, BRAZILIAN SEMIARID

BASELINE OF FRESHWATER FISH DIVERSITY OF THE SÃO

FRANCISCO IBWT PROJECT

Márcio Joaquim da Silva1,8, Telton Pedro Anselmo Ramos1, Fernando Rogério Carvalho2, Marcelo Fulgêncio Guedes Brito3, Robson Tamar da Costa Ramos4, Jorge Iván Sánchez Botero5, José Luís Costa Novaes6, Ricardo de Souza Rosa7, Rodrigo Silva da Costa6, Sergio Maia Queiroz Lima1

1Laboratório de Ictiologia Sistemática e Evolutiva, Departamento de Botânica e Zoologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN, Brazil. 2Laboratório de Ictiologia, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Campo Grande, MS, Brazil. 3 Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação, Universidade Federal de Sergipe, São Cristóvão, SE, Brazil. 4 Laboratório de Sistemática e Morfologia de Peixes, Departamento de Sistemática e Ecologia, Centro de Ciências Exatas e da Natureza, Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, PB, Brazil. 5 Laboratório de Ecologia Aquática, Departamento de Biologia, Centro de Ciências, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, CE, Brazil. 6 Laboratório de Ecologia de Peixes e Pesca Continental, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal Rural do Semiárido, Mossoró, RN, Brazil. 7 Laboratório de Ictiologia, Departamento de Sistemática e Ecologia, Centro de Ciências Exatas e da Natureza, Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, PB, Brazil. 8 Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução, Universidade Federal do Rio Grande do Norte. * Corresponding author E-mail: [email protected] (MJS)

* Especificamente neste capítulo a formatação do texto seguiu aquela indicada pela revista. Disponível em: (http://journals.plos.org/plosone/s/submission-guidelines) No entanto, foi inserido um resumo em português e a numeração das figuras e tabelas seguiu o padrão adotado para os demais capítulos para facilitar a compreensão.

Abstract Global aquatic ecosystems have been losing part of their biodiversity in response to increasing deleterious anthropogenic impacts. Besides, comprehensive studies to fill the knowledge gaps are lacking. For Neotropical ichthyology, one of these gaps refers to the ichthyofauna in the Mid-Northeastern Caatinga Ecoregion (MNCE) whose drainages are receptors of the greatest interbasin water transfer project ever made in Brazil (São Francisco

River Interbasin Water Transfer Project – SFR-IBWT; PISF, in Portuguese). Hereby, we provide a current diagnosis of freshwater fish species richness of basins encompassed by SFR-IBWT. Species richness, shared species, the number of endemic, threatened and non-native species were obtained using primary and secondary data from 308 localities. A total of 120 species were recorded (in 25 families and seven orders), 110 of which are native (61 in MNCE and 77 in São Francisco River Ecoregion - SFRE). Sixteen species (14.54%) were recorded in all evaluated basins. Higher endemism values were recorded in SFRE (21), MNCE (14), and in Jaguaribe River basin (JAG) (4). The number of native species shared by SFRE and the four MNCE receptor basins was 28

(25.45%) the highest and lowest values of species in common between SFRE and receptor basins were: SFRE x

JAG (24, 23.30%), and versus Apodi River basin (APO) (20, 22.47%), respectively. When compared amongst each other, the receptor basins showed noticeably higher shares [highest, Piranhas-Açu (PIA) x JAG = 35, 64.81%, and lowest, APO x Paraíba do Norte (PAR) 20, 42.55%]. JAG contains 81.97% of recorded species in receptor basins, and presents the higher richness and endemism values in relation to the others affected by SFR-IBWT. We hope that this baseline, might help in the temporal monitoring and detection of possible future ichthyofaunal modifications. We also encourage participative involvement of researchers, environmental agencies, entrepreneurs, and civil society to provide management and effective conservation decisions for the preservation of the semiarid Caatinga fishes.

Keywords: Mid-Northeastern Caatinga Ecoregion, anthropogenic impacts, Neotropical fishes, temporary rivers, biological invasions.

Resumo Ecossistemas aquáticos globais têm perdido parte de sua biodiversidade em resposta ao aumento dos impactos antropogênicos deletérios. Além disso, faltam estudos abrangentes que preencham as lacunas de conhecimento existentes. Para a ictiofauna Neotropical, uma dessas é a ecorregião hidrográfica Nordeste Médio-Oriental

(MNCE), cujas drenagens serão receptoras do maior projeto de transferência de água entre bacias já realizado no

Brasil (Projeto de Integração do rio São Francisco com as bacias hidrográficas do Nordeste Setentrional - PISF).

Deste modo, fornecemos aqui um diagnóstico atual da riqueza de espécies de peixes de água doce nas bacias implicadas pelo PISF. Riqueza de peixes de água doce, compartilhamento entre bacias, endemismo, número de espécies ameaçadas e não-nativas foram obtidos através de dados primários e secundários de 308 localidades. Um total de 120 espécies foi registrado (25 famílias e sete ordens), das quais 110 são nativas (61 na MNCE e 77 na

Ecorregião do rio São Francisco - SFRE). Simultaneamente, em todas as bacias avaliadas foram registradas 16 espécies (14,54%). Os valores mais elevados de endemismo foram observados na SFRE (21), na MNCE (14) e na bacia do Jaguaribe (JAG) (4). O número de espécies compartilhadas entre a SFRE e as quatro bacias receptoras da

MNCE foi de 28 (25,45%), sendo os valores mais alto e mais baixo comparando a SFRE e as bacias receptoras:

SFRE x JAG (24; 23,30%) e Apodi (APO) (20; 22,47%), respectivamente. Quando comparadas entre si, as bacias receptoras apresentaram porcentagens de compartilhamento significativamente maiores [maior, Piranhas-Açu

(PIA) x JAG = 35; 64,81% e menor, APO x Paraíba do Norte (PAR) 20; 42,55%]. O JAG contém 81,97% das espécies registradas em bacias receptoras e apresenta os maiores valores de riqueza e endemismo em relação aos demais afetados pelo PISF. Esperamos que esta linha de base auxilie no monitoramento temporal e na detecção de possíveis modificações na ictiofauna. Também incentivamos o envolvimento participativo de pesquisadores, agências ambientais, empresários e sociedade civil, no gerenciamento e decisões eficazes de conservação para a preservação dos peixes da Caatinga semiárida.

Palavras-chave: Ecorregião Nordeste Médio-Oriental, impactos antrópicos, peixes neotropicais, rios temporários, invasões biológicas.

2.1 Introduction Global aquatic ecosystems have been losing part of their biodiversity in response to an increasing deleterious anthropogenic pressure caused by, mainly, population growth, natural resources consumption, energy production, and absence of efficient management and conservation mechanisms [1, 2]. This scenario is even more worrisome in freshwater systems, which, besides having smaller physical area, have been historically undergoing damming, irregular water drainage, introduction of species and contamination by pesticides and effluents [3, 4].

All these impacts have cumulative effect by reducing available habitat for fish colonization, and turning freshwater environments into one of the most threatened worldwide [1, 4, 5].

One of the main issues related to aquatic ecosystems is the water scarcity, especially in arid or semiarid areas. When the demand for water increases and almost reaches the available limit, debates over management and obtainment of new resources emerge as an attempt to converge to an integrated management model [3, 4, 6]. Some countries solved this problem by expanding their hydrographic network through aqueducts and channels.

Currently, many large-scale and capital-intensive projects of connection between river systems have been initiated or are under discussion in Brazil, China, India and Middle East [7].

Brazilian Northeast is one of the regions with water shortage, where the semiarid climate and Caatinga biome predominates. It is characterized by anthropogenic impacted areas, some of which are already in process of desertification [8] and whose aquatic habitats are considered the most modified and threatened of the country [9].

Due to climatic and edaphic conditions resulting in temporary rivers, the fish diversity of Caatinga was underestimated until recently [10], when studies reported about 240 species, more than half being supposedly endemic [8, 11]. However, the biological diversity and the conservation status of this biota are still poorly known and inventories should be performed in regional scale to subsidize public conservation policies [10, 12, 13].

Caatinga’s hydrography is composed by four hydrographic ecoregions: Maranhão-Piauí (MAPE), Mid-

Northeastern Caatinga (MNCE), São Francisco (SFRE), and Northeastern Atlantic Forest (NAFE) (adapted from

[1, 11, 14]). Excepting some headwater stretches in humid highlands and some more pluvious lowland areas of the Atlantic Forest, most hydrographic basins from MNCE exhibit intermittent regime and small to medium extensions [11]. They also show lower species richness and endemism (88 and 38, respectively) when compared to the adjacent SFRE (211 and 135) and to MAPE (151 and 54) [14, 16, 17, 18]. The high endemism level of these ecoregions suggests an ancient separation and low connectivity among the basins [15]. The knowledge of MNCE ichthyofauna is still partial, regional collections are scarcely digitalized, and only a few number of taxonomic revisions including species of this ecoregion is available [13, 19, 20].

Smaller hydrographic network and water deficit in MNCE contribute to the expansion of farming and urban areas along the main course of their rivers, resulting in riparian vegetation deforestation, silting, and aquatic pollution. Recurrent droughts limit the water supply and demand huge engineering projects, such as damming and river basins’ interconnections [10]. To fulfill the water demand and develop the semiarid Caatinga municipalities

[21], a large enterprise of interbasin water transfer is under construction. The São Francisco River Interbasin Water

Transfer Project is a federal initiative which aims to ease the water deficit in the Brazilian semiarid, and to act as a tool of socio-economic development [22, 23]. Thereunto, the project intends to transfer water from SFRE to the main hydrographic basins of MNCE.

Water transfer projects are ancient and date from about 2,000 b.C. in Mesopotamia [24] and are increasingly being used as a solution to the growing water demand worldwide [6]. However, this kind of project face many criticisms and heated debates on the true socio-economic benefits to the detriment of environmental issues they can cause [25-28]; the main expected impacts are: species introductions, loss of local adaptations and biota homogenization, genetic introgression, competitive exclusion, hybridization, modification of habitat

(including terrestrial vegetation fragmentation by channels) and water quality [26, 29].

The first project to transpose waters from São Francisco River was introduced in 1847 by the engineer

Marcos de Macedo to the emperor Dom Pedro II; however, it was not undertaken. In 1913, after the “Great

Drought” (1875-1879), the Federal Inspection of Construction Works Against Droughts (currently, National

Department of Construction Works Against Droughts – NDCWAD; Departamento Nacional de Obras Contra as

Secas - DNOCS, in Portuguese) outlined a channel that would connect the São Francisco and Jaguaribe rivers.

Nevertheless, it became impracticable due to technical reasons and ignorance of its true benefits [22]. After other frustrated attempts, in 2005 the project was redesigned and came to be known as the São Francisco River Interbasin

Water Transfer to North-Northeast Hydrographic Basins Project (SFR-IBWT; PISF, in Portuguese).

According to MI (Ministry of National Integration – Brazilian body responsible for the construction work), the SFR-IBWT aims to transfer 3.5% of the São Francisco River basin water to the Jaguaribe, Apodi-

Mossoró, Piranhas-Açu, and Paraíba do Norte basins in MNCE, through a two-channel system (North and East

Axis), aqueducts, tunnels, dams, and pumping stations that result in 720 km of extension (577 km, except secondary channels), whose catchments are located at the lower-middle stretch of São Francisco River [23]. Not unlike other projects of this kind, this one is target of intense criticism since its approval, in 2007, and the beginning of construction, in 2008 [22]. By mid-2016, MI informed that the physical execution of SFR-IBWT was 87.4% finished and predicted its conclusion by the end of the same year [30].

Besides SFR-IBWT, São Francisco River basin was artificially connected to Paraná River basin in 1960 through Piumhi River, during Furnas Hydroelectric Power Plant construction, which resulted in an input of species from Piumhi River [31]. Currently, it is also under consideration the artificial connection between the Tocantins

River and the medium stretch of São Francisco basin [20, 32]. Systematic and biogeographic studies of the ichthyofauna of São Francisco River and adjacent basins should be made, mainly in the face of important water transfer events in the basin, whose ichthyofaunal consequences are yet unknown [20].

The first SFR-IBWT installation license was granted in 2007 by the Ministry of the Environment (MMA, in Portuguese, which is the Brazilian body responsible for the environmental monitoring of the construction) based on a report of environmental impacts [23]. This report, written at the same time of publication of seminal works on Caatinga ichthyofauna [10, 11, 33], came across taxonomic issues and species’ distribution inaccuracies which, somehow, also reflected the incipient knowledge on this biome’s ichthyofauna (e.g. succinct species descriptions,

[34, 35]), questionable taxonomic validity, erroneous identification, and imprecision and mistakes in type- localities (cf., [11, 36]).

The deficiency in comparative data and the urgency in its achievement before São Francisco River water transfer encouraged the implementation of this comprehensive survey, aggregating to SFR-IBWT related basins na up-to-date for ichthyofauna state-of-art. Therefore, the purpose of this study was to elaborate an ichthyofaunal species list of the basins encompassed in SFR-IBWT, to propose a taxonomic nomenclatural standardization, and to indicate which species are endemic, naturally shared between basins and ecoregions, endangered, and non- native. Because it is a baseline, this manuscript must be refined and updated with time, as a way of compiling the fragmented information. Besides, we also hope it may help the detection of possible environmental impacts resulting from SFR-IBWT and the proposition of public policies for the Caatinga ichthyofauna conservation.

2.2 Materials and Methods 2.2.1 Sampling design

The primary data of freshwater fish species occurrence comprised the lower-middle stretch of São

Francisco River (SFR-IBWT catchment area of SFRE) and receptor’s drainages of the Jaguaribe, Apodi-Mossoró,

Piranhas-Açu, and Paraíba do Norte river basins (in MNCE). Map preparation, drainage area and number of municipalities’ calculation were done using georeferenced archives of the National Water Agency [37] and

Ministry of the Environment [38]. São Francisco River Hydrographic Basin Committee provided SFR-IBWT channels’ trails [39] (Figure 2-1).

Figure 2-1. Location of São Francisco, Jaguaribe, Apodi-Mossoró, Piranhas-Açu and Paraíba do Norte river basins, Brazil, sampling sites, interbasin water transfer channels and hydroeletric power dams are shown. Details in the image legend.

2.2.1.1 São Francisco River basin (Lower-middle stretch)

The São Francisco River basin has an approximate area of 640,000 km². Its main river, São Francisco, is the largest in the Northeast region, and the third in Brazil [11]. This basin corresponds to São Francisco hydrographic ecoregion (SFRE) and it is subdivided in four stretches, High, Medium, Lower-middle, and Low.

Here, we considered the Lower-middle stretch, directly influenced by SFR-IBWT, which has an area of 112,093.68 km², encompassing 98 municipalities, and tributaries that connect the main river channel, from downstream

Sobradinho Dam reservoir (Sobradinho municipality, Bahia state) to upstream Lajeadinho Stream (Canindé de

São Francisco municipality, Sergipe state) or approximately 50 km downstream of Paulo Afonso Dam [37] (Figura

2-1). In this semiarid area, most tributaries of the São Francisco River are intermittent [11]. Within SFR-IBWT, some tributaries of this stretch (Moxotó, Pajeú, Terra Nova, and Brígida rivers) will also receive a water inflow from the main São Francisco River channel [21].

2.2.1.2 Jaguaribe River basin (JAG)

The Jaguaribe River basin supplies water to 88 municipalities of Ceará state and corresponds to the largest

MNCE basin, with an area of 74,077.01 km² (25.60% of MNCE). Besides Jaguaribe River (633 km of extension), the basin includes smaller tributaries, like Banabuiú and Salgado rivers [37]. JAG will receive water from SFR-

IBWT North Axis (Figura 2-1).

2.2.1.3 Apodi-Mossoró River basin (APO)

The Apodi-Mossoró River basin supplies water to 68 municipalities of Rio Grande do Norte state and corresponds to the state’s second largest river with an area of 14,303.71 km² (4.94% of MNCE). Apodi-Mossoró

River has, approximately, 200 km of extension [37] and will also receive water from SFR-IBWT North Axis

(Figura 2-1).

2.2.1.4 Piranhas-Açu River basin (PIA)

Piranhas-Açu River is the main contributor of this basin. However, it receives an important water supply from Piancó River. With regards to area, it represents the second largest MNCE basin (43,141.54 km² - 14.90%) and encompasses 158 municipalities in Paraíba and Rio Grande do Norte states. Piranhas-Açu River extends for, approximately, 350 km [37] and will receive water from the North Axis of SFR-IBWT (Figura 2-1).

2.2.1.5 Paraíba do Norte River basin (PAR)

The main contributors of Paraíba do Norte River basin is Paraíba do Norte River. Though, it receives an important water supply from Taperoá River. It corresponds to the second largest basin in Paraíba state, and MNCE largest one that flows into the east coast (the other ones drain to the north). Its drainage area is 19,977.48 km²

(6.90% of MNCE), and it covers 90 municipalities. Paraíba do Norte River extends for approximately 280 km [37] and will receive water from the contributor basin at SFR-IBWT East Axis (Figura 2-1).

2.2.2 Species records

Species occurrences were obtained through latitude and longitude data, taking into account strictly freshwater fish families [19]. In the few cases where coordinates were not available in the original source, they were approximated using the GeoNames website (www.geonames.org).

Primary data were obtained from collected (made between 2012 and 2016) and deposited specimens in ichthyological collections at the Federal Universities of Paraíba (131 localities – 56.46%) and Rio Grande do Norte

(101 – 43.54%) (Anexo 2-1). Distinct active (trawls, dip nets, sieves, fishhooks, and cast nets) and passive (gill nets and fishpots) fishing methods were used to reduce selectivity [40] (Collection permits: Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade - ICMBio n° 30.532-1/2011 and ICMBio n° 32.656-1/2012).

Secondary data were acquired in two steps: 1) data from digitalized ichthyological collections available in SpeciesLink and PRONEX/NEODAT (www.splink.org.br and www.mnrj.ufrj.br/pronex/), and 2) literature review [19, 41]. Still at this stage, the bibliographic databases Web of Knowledge and Google Scholar have been consulted in search of species’ new records in the studied basins (filtering dubious occurrences) after January 2006

(time frame used by Buckup et al. [19]), until June 2016 (current frame - e.g. [42, 43]), including new species descriptions [44-47].

2.2.3 Taxonomic validation

Nominal species validity verification, synonymy, and systematic classification were made accordingly to

Eschmeyer et al. [48]. All recorded species are deposited in, at least, one of the following national or international fish collections: ANSP (The Academy of Natural Sciences); FMNH (Field Museum of Natural History); LIRP

(Laboratório de Ictiologia de Ribeirão Preto); MCP (Museu da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do

Sul); MNHN (National Museum of Natural History); MNRJ (Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de

Janeiro); MZUEL (Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Londrina); MZUSP (Museu de Zoologia da

Universidade de São Paulo); NMW (National Museum Wales); NUPELIA (Núcleo de Pesquisa em Limnologia,

Ictiologia e Aquicultura); UFPB (Coleção Ictiológica da Universidade Federal da Paraíba); UFRN (Universidade

Federal do Rio Grande do Norte); UMMZ (University of Michigan Museum of Zoology); ZMB (Museum für

Naturkunde, originally Zoologisches Museum Berlin), wherein all lots are listed in supplemental material (Anexo

2-2).

The listed species with dubious immediate taxonomic recognition were considered as species inquirendae, reiterating the necessity of taxonomic revisions to confirm their validities [49, 50]. Specific studies on species’ 41 introduction in Northeast region were examined in order to determine non-native species [11, 51-55]. The list of

Brazilian endangered fishes and aquatic invertebrates was consulted to indicate the threatened species [56], given that this list follows IUCN patterns. Reis et al. [41], Buckup et al. [19], and Eschmeyer et al. [48] were examined in order to determine the endemic species, defined herein as those restricted to a single basin or hydrographic ecoregion.

2.2.4 Spatial patterns of species’ richness

All non-native species, species inquirendae, and those of the secondary division (sensu, [57]) were removed from comparisons. Species were compiled by presence and absence for the evaluation of spatial patterns of richness; each hydrographic basin had its species-area relation calculated [14]. This relationship is extensively used as a way of comparing distinct and size-diverse ecosystems worldwide [58, 59]. These authors indicated that in a given region, the number of species is correlated with their spatial extent, through a function of type S = S0

b A , where S is the number of species in area A, S0 is proportional to species density (i.e., species richness per unit area), and b is the species-area scaling exponent, often with values in the range 0.25–0.50 [60]. Since the scaling exponent b deﬁnes the slope of the species-area regression, it may be interpreted as a measure of gamma diversity between areas, with higher values indicating greater differences in the taxonomic composition of areas.

2.3 Results 2.3.1 Species richness patterns, ichthyofaunal composition and species-area relation

More than 16,000 fish lots were compiled, of which 3,328 were filtered and used herein (2,726 primaries) in 308 sampling sites (232 primary data). In SFRE (Lower-middle Stretch) were listed 117 localities (66 primary) and in MNCE (clockwise), 56 sites (50 primary) there in JAG, 30 (22) in APO, 62 (51) in PIA, and 43 (all primary) in PAR (Figura 2-1, Anexo 2-3 e 2-4).

In this study, we recorded 120 valid freshwater fish species, of 25 families and seven orders (Tabela 2-

1). Additionally, five species belonging to families of the secondary division were found, but disregarded in the analyses: three native, Anchoviella vaillanti (Steindachner, 1908) endemic to SFRE, A. lepidentostole (Fowler,

1911) present in JAG, and Awaous tajasica (Lichtenstein, 1822) recorded in PAR, and two introduced ones,

Plagioscion auratus (Castelnau, 1855) in SFRE and P. squamosissimus (Heckel, 1840), observed in all basins of the SFR-IBWT, except in PAR [54, 61].

Tabela 2-1. Species list recorded in São Francisco River basin and receptor basins of Mid-Northeastern Caatinga hydrographic ecoregion, Brazil.

SFRE JAG APO PIA PAR Endemism Endangered

Characiformes (59) 42 29 21 25 20 13 1

Parodontidae (2) Apareiodon davisi Fowler, 1941 P P MNCE EN Apareiodon hasemani Eigenmann, 1916 P SFRE Curimatidae (5) Curimatella lepidura (Eigenmann & Eigenmann, 1889) P P P Psectrogaster rhomboides Eigenmann & Eigenmann, 1889 P P P Psectrogaster saguiru (Fowler, 1941) S P S MNCE Steindachnerina elegans (Steindachner, 1875) P Steindachnerina notonota (Miranda-Ribeiro, 1937) P P P P Prochilodontidae (3) Prochilodus argenteus Agassiz, 1829 P SFRE Prochilodus brevis Steindachner, 1874 P P P P P Prochilodus costatus Valenciennes, 1850 P SFRE Anostomidae (8) Leporellus vittatus (Valenciennes, 1850) S Leporinus friderici (Bloch, 1794) P Leporinus piau Fowler, 1941 P P P P P Leporinus taeniatus Lütken, 1875 P P P Megaleporinus obtusidens (Valenciennes, 1836) S Megaleporinus reinhardti (Lütken, 1875) P SFRE Schizodon fasciatus Spix & Agassiz, 1829 P P Schizodon knerii (Steindachner, 1875) P SFRE Erythrinidae (3) Erythrinus erythrinus (Bloch & Schneider, 1801) P Hoplerythrinus unitaeniatus (Agassiz, 1829) P S Hoplias aff. malabaricus (Bloch, 1794) P P P P P Serrasalmidae (6) Metynnis lippincottianus (Cope, 1870) P P Myleus micans (Lütken, 1875) P Pygocentrus nattereri Kner, 1858 P P Pygocentrus piraya (Cuvier, 1819) P Serrasalmus brandtii Lütken, 1875 P P P Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766) P S P Characidae (25) Acestrorhynchus lacustris (Lütken, 1875) P Astyanax aff. bimaculatus (Linnaeus, 1758) P P P P Astyanax lacustris (Lütken, 1875) P Astyanax fasciatus (Cuvier, 1819) P P P P P Bryconamericus stramineus Eigenmann, 1908 P “Cheirodon” jaguaribensis Fowler, 1941 P P P P MNCE

Compsura heterura Eigenmann, 1915 P P P P P Hasemania nana (Lütken, 1875) S Hemigrammus brevis Ellis, 1911 P SFRE Hemigrammus marginatus Ellis, 1911 P P P P P Hemigrammus rodwayi Durbin, 1909 P P P Hemigrammus unilineatus (Gill, 1858) P Moenkhausia costae (Steindachner, 1907) P P P P Moenkhausia cf. intermedia Eigenmann 1908 P P P Moenkhausia sanctaefilomenae (Steindachner, 1907) S Orthospinus franciscensis (Eigenmann, 1914) P SFRE Phenacogaster calverti (Fowler, 1941) S S P Phenacogaster franciscoensis Eigenmann, 1911 P Piabina argentea Reinhardt, 1867 P Psellogrammus kennedyi (Eigenmann, 1903) P P P P Roeboides xenodon (Reinhardt, 1851) P SFRE Serrapinnus heterodon (Eigenmann, 1915) P P P P P Serrapinnus piaba (Lütken, 1875) P P P P P Tetragonopterus argenteus Cuvier, 1816 P Tetragonopterus chalceus Spix & Agassiz, 1829 P Bryconidae (2) Salminus franciscanus Lima & Britski, 2007 S SFRE Salminus hilarii Valenciennes, 1850 S S Triportheidae (2) Triportheus guentheri (Garman, 1890) P SFRE Triportheus signatus (Garman, 1890) P P P P P Iguanodectidae (1) Bryconops sp. (Günther, 1864) P Crenuchidae (2) Characidium bimaculatum Fowler, 1941 P P P P Characidium fasciatum Reinhardt, 1867 P

Siluriformes (36) 22 14 5 9 9 17 3

Auchenipteridae (3) Centromochlus bockmanni (Sarmento-Soares & Buckup, 2005) P SFRE Trachelyopterus cratensis (Miranda Ribeiro, 1937) P Trachelyopterus galeatus (Linnaeus, 1766) P P P P P Pimelodidae (6) Conorhynchos conirostris (Valenciennes, 1840) S EN Duopalatinus emarginatus (Valenciennes, 1840) S SFRE Pimelodus fur (Lütken, 1874) S Pimelodus maculatus Lacepède, 1803 S Pimelodus pohli Ribeiro & Lucena, 2006 S SFRE Pseudoplatystoma corruscans (Spix & Agassiz, 1829) S Pseudopimelodidae (1) Lophiosilurus alexandri Steindachner, 1876 P SFRE VU Heptapteridae (5)

Pimelodella dorseyi Fowler, 1941 P P MNCE Pimelodella enochi Fowler, 1941 P P MNCE Pimelodella laurenti Fowler, 1941 P SFRE Pimelodella robinsoni (Fowler, 1941) S SFRE Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) S P S S P Callichthyidae (7) Aspidoras menezesi Nijssen & Isbrücker, 1976 P MNCE (JAG) Aspidoras sp. P Callichthys callichthys (Linnaeus, 1758) S P Corydoras garbei Ihering, 1911 P SFRE Corydoras sp. P MNCE Hoplosternum littorale (Hancock, 1828) P Megalechis thoracata (Valenciennes, 1840) S Loricariidae (14) Hypostomus macrops (Eigenmann & Eigenmann 1888) P Hypostomus pusarum (Starks, 1913) P P P P P Hypostomus sp. P MNCE (JAG) Loricariichthys derbyi Fowler, 1915 P P Loricariichthys sp. P Parotocinclus cearensis Garavello, 1977 P P P P Parotocinclus jumbo Britski & Garavello, 2002 P P P P Parotocinclus seridoensis Ramos, Barros-Neto, P MNCE (PIA) Britski & Lima, 2013 Parotocinclus spilosoma (Fowler, 1941) P MNCE (PAR) Parotocinclus spilurus (Fowler, 1941) P MNCE (JAG) EN Parotocinclus sp. P MNCE (JAG) Pseudancistrus genisetiger Fowler, 1941 P P Pterygoplichthys etentaculatus (Spix & Agassiz, 1829) S SFRE Rineloricaria sp. P

Gymnotiformes (3) 3 0 0 0 1 0 0

Sternopygidae (2) Eigenmannia besouro Peixoto & Wosiacki, 2016 P Sternopygus macrurus (Bloch & Schneider, 1801) S Gymnotidae (1) Gymnotus aff. carapo Linnaeus, 1758 S P

Cyprinodontiformes (6) 4 3 3 1 1 4 1

Cynolebiidae (4) Cynolebias microphthalmus Costa & Brasil, 1995 S S MNCE Cynolebias porosus Steindachner, 1876 S SFRE Hypsolebias antenori (Tulipano, 1973) S S MNCE Hypsolebias flavicaudatus (Costa & Brasil, 1990) S SFRE CR Poecilidae (2) Pamphorichthys hollandi (Henn, 1916) P Poecilia vivipara Bloch & Schneider, 1801 P P P P P

Synbranchiformes (1) 1 1 1 1 1 0 0

Synbranchidae (1) 45

Synbranchus aff. marmoratus Bloch, 1785 P P P P P

Perciformes (5) 5 3 2 3 3 1 0

Cichlidae (5) Cichlasoma orientale Kullander, 1983 P P P P P Cichlasoma sanctifranciscense Kullander, 1983 P Crenicichla menezesi Ploeg, 1991 P P P P P Crenicichla sp. P SFRE Geophagus cf. brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1824) P P P P

Total (110) 77 50 32 39 35 35 5

P = Primary data; S = Secondary data; SFRE = São Francisco Ecoregion (Lower-middle Stretch); JAG = Jaguaribe

River basin; APO = Apodi-Mossoró River basin; PIA = Piranhas-Açu River basin; PAR = Paraiba do Norte River basin; MNCE = Mid-Northeastern Caatinga Ecoregion; VU = Vulnerable, EN = Endangered, CR = Critically

Endangered. Fish classification follows Eschmeyer et al. (2016).

Eleven non-native species were recorded, eight of which were simultaneously present in SFRE and

MNCE [Colossoma macropomum (Cuvier, 1816), Parachromis managuensis (Günther, 1867), Poecilia reticulata

Peters, 1860, Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831), Cichla monoculus Spix & Agassiz, 1831, C. kelberi Kullander

& Ferreira, 2006, Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758), and Coptodon rendalli (Boulenger, 1897), the last six were present in all five evaluated basins (Anexo 2-5)], and three in MNCE [Arapaima gigas (Schinz, 1822),

Megaleporinus obtusidens, native in SFRE, and Xiphophorus helleri Heckel, 1848]. From this point on, only native species (110) will be considered, in order to avoid distortions in richness values and species diversity.

The most speciose orders were Characiformes (59 species, 53.63%), Siluriformes (36, 32.72%), and

Cyprinodontiformes (6, 5.45%); and families Characidae (25 species, 22.72%), Loricariidae (14, 12.72%), and

Anostomidae (8, 7.27%). With regards to hydrographic basins, the higher number of species was recorded in the contributor basin (SFRE Lower-middle Stretch, 77 species, 70.64%), while the receptor basins added 61 (55.96%).

In JAG basin were registered 50 species (45.45% of total and 81.97% of MNCE), in PIA, 39 (35.45% and 63.93%), in PAR, 35 (31.81% and 57.38%), and in APO, 32 (29.09% e 52.46%) (Tabela 2-2).

Tabela 2-2. Number and percentage of shared species between the five basins of the São Francisco River

Interbasin Water Transfer Project.

MNCE JAG APO PIA PAR SFRE MNCE 61 81.97% 52.46% 63.93% 57.38% 25.45% JAG 50 50 60.78% 64.81% 46.55% 23.30% APO 32 31 32 61.36% 42.55% 22.47% PIA 39 35 27 39 54.17% 24.73% PAR 35 27 20 26 35 24.44% SFRE 28 24 20 23 22 77 SFRE = São Francisco Ecoregion (Lower-middle Stretch); JAG = Jaguaribe River basin; APO = Apodi-Mossoró River basin; PIA = Piranhas-Açu River basin; PAR = Paraiba do Norte River basin; MNCE = Mid-Northeastern Caatinga Ecoregion.

The species-area relationship calculation indicated that SFRE Lower-middle Stretch exhibits the highest species density (1.59), followed by APO (1.31), PAR (1.28), JAG (1.18), and PIA (1.11) basins in MNCE (Table

3). The sum of these four receptor basins shows the second lowest values for this relation (1.14). When only endemic species were used, the following values were obtained: SFRE (0.43), MNCE (0.26), JAG (0.09), PAR

(0.04), and PIA (0.03). APO basin did not contain any endemic species (Tabela 2-3).

Tabela 2-3. Specie-area index of ichthyofauna in the five basins of the São Francisco River Interbasin Water

Transfer Project.

Densidade Área Total Proporção Densidade Espécies Proporção Number of Espécies (Km2) Espécies Espécies Espécies Endêmicas Endêmicas sites Endêmicas b b (A) (ST) (%ST) (C=ST/A ) (SE) (%SE) E=SE/A MNCE 151499.74 61 55.45 1.14 14 22.95 0.26 191 JAG 74077.01 50 45.45 1.18 4 8.00 0.09 56 APO 14303.71 32 29.09 1.31 0 0.00 0.00 30 PIA 43141.54 39 35.45 1.11 1 2.56 0.03 62 PAR 19977.48 35 31.82 1.28 1 2.86 0.04 43 SFRE 112093.68 77 70.00 1.59 21 27.27 0.43 117 Total 110 35 308 SFRE = São Francisco Ecoregion (Lower-middle Stretch); JAG = Jaguaribe River basin; APO = Apodi-Mossoró

River basin; PIA = Piranhas-Açu River basin; PAR = Paraiba do Norte River basin; MNCE = Mid-Northeastern

Caatinga Ecoregion; b is the species-area scaling work (b = 0.3792).

Five endangered species were found, three of them in SFRE, Lophiosilurus alexandri (VU - Vulnerable),

Conorhynchos conirostris (EN - Endangered), and Hypsolebias flavicaudatus (CR – Critically Endangered), as well as two in MNCE, Apareiodon davisi (EN) and Parotocinclus spilurus (EN) (Tabela 2-1).

2.3.2 Spatial distribution and species sharing Among the 110 species recorded herein, 16 were present in all evaluated basins (Prochilodus brevis,

Leporinus piau, Hoplias aff. malabaricus, A. fasciatus, Compsura heterura, Hemigrammus marginatus,

Serrapinnus heterodon, S. piaba, Triportheus signatus, Trachelyopterus galeatus, Rhamdia quelen, Hypostomus pusarum, Poecilia vivipara, Synbranchus marmoratus, Cichlasoma orientale and Crenicichla menezesi) (Tabela

2-1).

The ichthyofaunal composition similarity between SFRE and MNCE was low, with only 28 (25.45%) shared species. Furthermore, a pairwise comparison of the sharing values of SFRE with the four basins of MNCE, indicated that the species composition similarity was even lower: between 20 (22.47%, SFRE x APO) and 23

(24.73%, SFRE x PIA), with an average value of 22.3 species. However, when only the four MNCE receptor basins were compared, the values varied from 20 (42.55%, APO x PAR) to 35 species (64.81%, JAG x PIA), with an average of 27.7 species, being 25% higher than the previous number. It is worth mentioning that 49 of the SFRE species are not present in any receptor basin, and 33 species absent from SFRE occur in the set of receptor basins

(Tabela 2-2).

The biggest differences with regards to ichthyofaunal composition refer to the families Loricariidae,

Anostomidae, Pimelodidae, and Characidae. Only three loricariid species were observed in both ecoregions

(Hypostomus pusarum, Parotocinclus cearensis, and P. jumbo), while three occur only in SFRE (Hypostomus macrops, Pterygoplichthys etentaculatus, and Rineloricaria sp.), and eight only in MNCE (Hypostomus sp.,

Loricariichthys derbyi, Loricariichthys sp., Parotocinclus seridoensis, Parotocinclus spilosoma, Parotocinclus spilurus, Parotocinclus sp., and Pseudancistrus genisetiger). Only two species belonging to Anostomidae were recorded in both ecoregions (Leporinus piau and L. taeniatus), five only in SFRE (Leporellus vittatus, Leporinus friderici, Megaleporinus obtusidens, M. reinhardti, and Schizodon knerii), and one in MNCE (Schizodon fasciatus). All pimelodid species (six) were recorded only in SFRE. Lastly, of the 25 characid species, only seven were found simultaneously in SFRE and MNCE (Astyanax fasciatus, Compsura heterura, Hemigrammus marginatus, Moenkhausia costae, Psellogrammus kennedyi, Serrapinnus heterodon, and S. piaba), while 11 were registered only in SFRE, and seven in MNCE (Tabela 2-1).

2.3.3 Endemic species There were 35 species considered endemic (31.81% of total). We highlight the families Loricariidae, with six species (42.86%), and Heptapteridae (80.00%) and Characidae (16.00%) with four species. Even though the total number of species is smaller, Cynolebiidae (4) and Parodontidae (2) included only endemic species (Tabelas

2-1 e 2-3).

Of the 77 recorded species for SFRE Lower-middle stretch, 21 (27.27%) were considered endemic, while

14 of 61 (22.95%) species from MNCE were endemic (Tabela 2-3). Six species previously reported as endemic of evaluated ecoregions or basins had their geographic distribution widened and their endemism status modified by this research (Characidium bimaculatum, Leporinus piau, L. taeniatus, Parotocinclus cearensis, P. jumbo, and

Cichlasoma orientale).

When evaluating the endemism by hydrographic basin, considering the four SFR-IBWT receptor basins, we observed the highest endemic species number in JAG basin (four species: Aspidoras menezesi, Hypostomus sp., Parotocinclus spilurus, and Parotocinclus sp.), corresponding to 8.00% of the basin’s species and 6.56% of the set of receptor basins. These values are followed by PIA and PAR basins, which showed one endemic species each (Parotocinclus seridoensis – PIA, and Parotocinclus spilosoma - PAR). There was no record of endemic species in APO basin (Tabelas 2-1 e 2-3).

2.4 Discussion It is predicted that by 2020 there will be more than 700 hydrographic basins water transfer projects worldwide, allowing a high water pumping capacity, near 800 billion m³/year [62]. Since the beginning of XXI century many similar projects have been developed, like Lesotho Highland Water Project (LHWP) located between the countries Lesotho and South Africa; South-North Water Transfer Project (SNWTP) in China; Par

Tapi Narmada Link (PTNL) in India, and, soon, the São Francisco River Interbasin Water Transfer Project (SFR-

IBWT) in Brazil. All of these complex buildings required the support of many billions of dollars, a fact that instigates the thought over the real benefits that these enterprises will bring to society in a medium-long term.

These projects differ among each other, mainly, by the number of connected basins, channels’ length, and captured water volume.

LHWP, which was finished in 2003, is the enterprise with the lowest proportion amongst the ones listed above. It has an extension of 200 km, 0.6 billion m³/year of pumping capacity, and connects only two hydrographic basins (Senqu and Vaal rivers, Orange River affluents). SNWTP, concluded in 2014, presents the highest 49 dimensions: 2,400 km of extension, pumping capacity of 44.8 Bm³/year, and connects nine drainages (Yangtze,

Yellow, Hai, Beijing, Tianjin, Qinghai, Gansu, Shaanxi, and Shanxi). PTNL, under construction, has 395 km of extension, pumping capacity of 1.35 Bm³/year, and connects eight rivers (Par, Nar, Tan, Ambica, Kapri, Purna,

Tapi, Narmada). The dimensions of SFR-IBWT are similar to those proposed for PTNL, presenting 477 km of extension (excluding secondary channels), pumping capacity of 0.7 Bm³/year (considering the regular share of water catchment of 26.4 m³/s, as informed at MI website, and 20h/day of operation), and connects five hydrographic basins (São Francisco, Jaguaribe, Apodi-Mossoró, Piranhas-Açu, and Paraíba do Norte) [23, 63-65].

It is worth mentioning that LHWP and PTNL are part of larger systems that are under construction or might be built in their respective countries. The first of four planned stages for LHWP is concluded and operating; the second one is under construction [63]. PTNL aims to connect 46 hydrographic basins through 30 channels and

32 large dams; only the first of the planned channels was build and is operating [62]. Moreover, an additional water transfer that would connect São Francisco and Tocantins River basins has already been considered [20].

Even though geographic, structural, and engineering data are available in sites and/or publications referring to each particular project, information relative to environmental impact studies are missing, outdated or of difficult access. The PTNL documentation, for example, indicates only the benefits and harmful effects from a social point of view, restricting to the estimation of total flooded area and number of people that should be affected and presenting a short taxonomic list (short list of faunal and floral specimens without any scientific rigor). With regards to the ichthyofauna occurring in eight basins affected by the project, only 11 fish species were mentioned as recorded in eight basins affected by the project, of which only Channa sp. and Mastacembalus armatus were observed in loco by the authors; the single mention to migrating species is to indicate the absence of species with

“long migratory pattern” [66].

2.4.1 Ichthyofaunal composition and richness of implicated basins on São Francisco River Interbasin Water Transfer Project One of the main ichthyofaunal studies in Caatinga was elaborated by Rosa et al. [11], who compiled information on 240 fish species. Their data lists 116 and 81 occurring species in the São Francisco and Mid-

Northeastern Caatinga Ecoregions, respectively, both ecoregions focused in this study. Even though that product is of unquestionable relevance, there were some taxonomic inaccuracies, recognized with the increasing number of ichthyofaunal studies in this region over the last two decades. Even fragmented and strict, this knowledge

50 expansion occurred based on the increment of the number of faunal listings [43, 67-69], species descriptions or redescriptions [47, 70, 71], and distribution revisions [16, 19, 70].

As examples of possible species misidentification listed by Rosa et al. [11], are Leporinus melanopleura

Günther, 1864, Metynnis roosevelti Eigenmann, 1915, Hemiodus parnaguae Eigenmann & Henn, 1916,

Pristobrycon striolatus Steindachner, 1908. Previously assigned to SFRE, Leporinus melanopleura was revised by Birindelli et al. [70] and had its distribution adjusted to Una River basin, in Bahia state. Metynnis roosevelti was synonymized to M. lippincottianus by Zarske and Géry [72]. Hemiodus parnaguae Eigenmann & Henn, 1916, listed in MNCE, is, actually, endemic to Parnaíba River basin [16]. Its occurrence in MNCE is due to DNOCS’s introductions [55]. Pristobrycon striolatus is known from Amazonas and Orinoco River basins, and Northern and

Eastern Guianas’ shield basins, and was initially cited in MNCE by Fowler [34] as Serrasalmus striolatus and, since then, it has not been collected in this ecoregion, representing a possible misidentification, considering that its congener currently found in MNCE is Serrasalmus rhombeus.

To make Rosa et al. [11] data comparable to the ones presented herein, non-native species, those already synonymized, species inquirendae, and those that do not belong to strictly freshwater fish families were removed from their list (see taxonomic validation item). In that way, the species numbers in Caatinga hydrographic ecoregions studied by those authors are: 107 (SFRE) and 73 (MNCE). These numbers are quite similar to those presented in this study; however, there is a significant distinct ichthyofaunal composition. The following comparison is only an approximation, given that the list made by Rosa et al. [11] comprehends all Caatinga area, containing all SFRE stretches and, practically all MNCE drainages, including coastal ones.

Of Rosa et al. [11] species’ list to SFRE, 57 (53.27%) were recorded in this research. Most of non- coinciding species belong to family Cynolebiidae (whose occurrence hotspot is in Medium São Francisco [73-

75]), some to Loricariidae and Callichthyidae (typical headwater species), and some are highly migratory species

(e.g. Conorhynchos conirostris), possibly affected by the construction of dams (e.g. Sobradinho and Paulo

Afonso). There were 20 other species not listed by Rosa et al. [11] recorded in SFRE, amongst them, Salminus franciscanus, Centromochlus bockmanni and Pimelodus pohli were described after that study. With regards to

MNCE, 48 (65.75%) of the species listed by those authors were recorded herein. The remaining 25 non-listed species are probably restricted to others MNCE’s coastal basins or were erroneously identified. The results given by Rosa [33] for Caatinga fishes were based on literature data and showed species’ richness information for the main hydrographic basins of this biome, including three receptor ones from SFR-IBWT: JAG (45 species), PIA

(24), and PAR (23). These numbers include introduced species, which could not be removed for comparisons, as a general species list was not provided in that study.

Another document that reports species richness in SFR-IBWT receptor basins is the environmental impact assessment of the project itself (EIA-SFR-IBWT, EIA-PISF in Portuguese) [23]. The survey that generated that study was made during October and December 1998, and included primary data of 50 localities in the receptor basins, secondary data (literature) from donor basin, and interviews with riverine community. In the EIA-SFR-

IBWT there were 83 species assigned to SFRE Lower-middle Stretch, 51 to JAG River basin, 20 to APO, 28 to

PIA, and 33 to PAR. By standardizing data, the same way as done in this study (except Poecilia vivipara, herein considered as native), the values are respectively reduced to 73, 45, 18, 25 and 30 species, numbers between 5 and

44% lower than those herein listed, possibly due to less extensive sampling (Table 1).

Langeani et al. [20] mentioned the absence of comparative data between ichthyofauna of donor and receptor basins, which may have been a misconception, considering that the EIA-SFR-IBWT evaluates enterprises’ potential impacts [23]. Even with EIA-SFR-IBWT pointing environmental problems, such as dissimilar fauna (supposedly, only eight shared species) and possible quali-quantitative alterations in ichthyofaunal composition of receptor basins, after the implementation of the enterprise (receptor basins would, supposedly, have 16 endemic species adapted to river intermittence), the research minimizes the impacts that might be caused when it mentions the following as mitigating ones: the existence of eight non-native species in receptor basins and the fact that the region’s fauna would have low fish diversity (61 species, when non-native are added) considering its total drainage area.

This research, by compiling data from 308 localities (117 in the donator basin), of which 232 are resultant from primary data, is so far the most comprehensive one ever made in SFR-IBWT basins, since it provides updated data (being supported by primary data and by the recent knowledge level on the identity of encompassed species) and indicates species’ richness values higher than the previously stated (e.g. [33, 23]). Thus, it is very precise on the species sharing among donator and receptor basins (values between 20 and 24 species per pair of basins, average of 22.25, which represents approximately 20% of total native species). Moreover, 16 species (14.5%) were present in five basins simultaneously. Even though the collected data for this research suggest higher species’ similarity than pointed by EIA-SFR-IBWT, this amount is still worrisome, given that there is a high number of potential species that may invade receptor basins (49 non-occurring species in any MNCE receptor basin) and their impacts on local fauna.

We highlight that, beyond the direct impact of species’ introduction, there can also be a loss of genetic variability in populations of species shared among ecoregions. It is due to the fact that closely related populations or species which were isolated millions of years ago and that developed local adaptations to intermittent hydrologic regimen will be living in sympatry with lineages inhabiting perennial hydrologic regimen [76].

There are still those that defend that fish species from São Francisco River might be transferred to receptor basins as a way of increasing riverine people’s fisheries. However, there is a controversy among the benefit of this input and the real increase in faunal species in basin water transfer events. Lynch et al. [77] modeled channels that will be built in India and affirmed that when channels alone are added to the same drainage, there is a tendency to have a non-significant rise in species’ richness or ichthyofaunal composition change over time. Given that environmental changes force the substitution of native species populations by those deriving from the donator basin, more adapted to new limnological conditions (the perennial regime resulting from the water transfer), over time, stocks may return to a support capacity compatible with the new conditions (intermediate disturbance hypothesis [78]).

However, Lynch et al. [77] affirmed that whereas implemented channels are large and built among distinct hydrographic basins, there is a higher possibility of faunal composition change, mainly by taking into account the advantage of more common species over rarer ones. Nevertheless, authors assert that in very long channels (over

550 km) there is a diminishment in species invasion probability, as only some can run those distances. Yet, these authors did not mention long-term effects knowing that by occupying transposed channels, species will probably spawn, hatch, and larvae will be dispersed to more distant localities.

In the case of SFR-IBWT, this issue is especially worrisome amongst intermediate distances, taking into account channels’ size (North Axis, 260 km of extension, and East Axis, 217 km) that fit into the context presented by Lynch et al [77], in which it is possible that the majority of highly migratory species may reach receptor basins that are not part of the same system as the donor basin (Interbasin Water Transfer). It will potentially impact populations, considering that more frequent species tend to stand out over naturally rare ones, and, within the context of watercourses’ perennialization, those more adapted to these conditions are more likely to take advantage.

This way, we highlight the need for building efficient barriers to block aquatic biota in accordance to requirements for the acceptance of SFR-IBWT Installation Licenses (IL n° 438/2007 rectified and IL n° 925/2013, from IBAMA, and IL nº 01.13.01.000171-1, from CPRH), available at MI website (2016). This installation will reduce the probability of faunal blending and it will hind the impacts in long term. We suggest the implementation

53 of physical barriers (metallic, as mentioned at IL’s requirements), adequate to block at least migrant and carnivore fishes that occur in water catchment area (e.g. species of the genera Leporinus, Megaleporinus, Pygocentrus,

Plagioscion), for there are reports asserting that the chance of species establishment in altered environments may rise up to eight times in relation to natural conditions [79].

Of the 11 non-native species listed herein, seven are mentioned in Rosa et al. [11] (Poecilia reticulata,

Astronotus ocellatus, Cichla monoculus, Oreochromis niloticus, Colossoma macropomum, Coptodon rendalli, and

Megaleporinus obtusidens* native from SFRE). Besides, Arapaima gigas and Cichla kelberi were cited as introduced by NDCWAD in Gurgel and Oliveira [80]. Parachromis managuensis and Xiphophorus helleri are considered, in this study, as recently introduced, corroborating the idea of Silva et al. [9] that Caatinga biome is one of the most altered of the country, and it is suffering historically with faunal and floral depreciative anthropic actions.

According to Albert et al [14], the restricted geographic distribution to some hydrographic basins is a repeated pattern in Neotropical ichthyofauna. The authors point out that more than 90% of the fish species in this region are limited to five ecoregions at most, and that supposed widely distributed species may, in fact, be more than one taxonomic entity (e.g. Astyanax bimaculatus, Hoplias malabaricus, Callichthys callichthys, Rhamdia quelen, Gymnotus carapo, and Synbranchus marmoratus). As reported by these authors, these species have been herein related among the widely distributed; as a matter of fact, Hoplias malabaricus and Synbranchus marmoratus, by indicatives that show they form a species complex, were written using the Latin abbreviation

“aff.” (= affinis, [81]). In this context, there is the need of systematic reviews using morphological and molecular techniques in order to delimit lineages, total species’ richness and Caatinga endemism, besides enhancing the knowledge on species’ biogeography in this region.

2.4.2 Endemic and endangered species Aquatic species classified as endemic are those limited to a hydrographic basin, river, or even to small puddles in flooded areas adjacent to main course of rivers (as it is the case of annual fishes of the family

Cynolebiidae). Studies on the distribution of endemic species have important conservationist aims, mainly in the definition of protected areas including these biotypes [82]. Rosa et al. [11] cited 136 possibly endemic species of

Caatinga; however, 17 are mentioned by those authors as present in more than one hydrographic region (Compsura heterura, Curimatella lepidura, Hemigrammus brevis, Hemiodus parnaguae, Moenkhausia costae, Psectrogaster rhomboides, Serrasalmus brandtii, Trachelyopterus striatulus, Leporinus melanopleura, L. piau, Loricariichthys derbyi, Prochilodus brevis, Pygocentrus piraya, Steindachnerina notonota, Triportheus signatus, Cichlasoma 54 sanctifranciscense, and C. orientale, the last one pointed as dubious occurrence in Maranhão-Piauí ecoregion).

Hereby, as we are dealing with endemism limited to one hydrographic ecoregion or basin, of these species only

H. brevis was considered endemic to SFRE.

The presence of 35 endemic species (31.81%) in the studied basins corroborates the high endemism level suggested by Rosa et al. [11]. We confirmed the endemism of 26 species of the above mentioned (SFRE =

Apareiodon hasemani, Prochilodus argenteus, P. costatus, Megaleporinus reinhardti, Schizodon knerii,

Hemigrammus brevis, Orthospinus franciscensis, Roeboides xenodon, Triportheus guentheri, Centromochlus bockmanni, Lophiosilurus alexandri, Pimelodella laurenti, Corydoras garbei, Crenicichla sp.; MNCE =

Apareiodon davisi, Psectrogaster saguiru, “Cheirodon” jaguaribensis, Pimelodella dorseyi, P. enochi, Aspidoras menezesi - JAG, Corydoras sp., Hypostomus sp. - JAG, Parotocinclus seridoensis - PIA, P. spilosoma - PAR, P. spilurus - JAG e Parotocinclus sp. - JAG). Nine were registered as endemic from secondary data (SFRE =

Salminus franciscanus, Duopalatinus emarginatus, Pimelodus pohli, Pimelodella robinsoni, Pterygoplichthys etentaculatus, Cynolebias porosus, Hypsolebias flavicaudatus, MNCE = Cynolebias microphthalmus,

Hypsolebias antenori).

Leporinus taeniatus is referred to in the literature as endemic to SFRE [19, 41, 48]. However, this species was collected in two out of four MNCE studied basins (JAG and APO). Even though there are no records of introduction of this species in NDCWAD or other consulted source’s reports [53-55], the hypothesis of introduction cannot be disregarded given the fact this species belongs to a genus pointed as being of commercial interest in SFRE [83], as well as that Megaleporinus obtusidens had already been introduced in MNCE (= L. elongatus, [80]).

Reis et al. [41] and Eschmeyer et al. [48] pointed “Cheirodon” jaguaribensis as endemic to Jaguaribe

River basin in MNCE; however, this species was also collected in other basins in the same ecoregion (PIA and

PAR), beyond having secondary records in APO, widening its distribution record and endemism in MNCE.

Regarding the genus Parotocinclus, six species were recorded in literature as endemic to MNCE (P. cearensis, P. jumbo, P. spilosoma, P. spilurus, P. seridoensis, and P. cesarpintoi, only this last one does not occur in basins related to SFR-IBWT), and three to SFRE (none occurring in the basin Lower-middle Stretch, SFR-

IBWT direct influence area). Ramos et al. [16] listed Parotocinclus cearensis in the Parnaíba River basin (MAPE) and it was treated as endemic to MNCE basins [19, 41, 48], but it was reported in the present research in the São

Francisco River basin, therefore losing its endemic status in MNCE. Parotocinclus jumbo, previously listed as endemic to MNCE, was also collected in SFRE, therefore it is not considered as endemic. Three Parotocinclus

55 species are endemic to SFR-IBWT receptor basins: P. spilurus, JAG [71], P. seridoensis, PIA [47], and P. spilosoma, PAR [19, 71]. These loricariids could also be impacted by predation from possible invasive species, in addition to having their habitats altered by accumulation of fine sedimentary particles carried though the channels.

We highlight that P. spilurus is already defined as endangered [56], and the species may face higher risks if no protection measurements are taken.

Non-identified taxa in specific level, e.g. Parotocinclus sp., Loricariichthys sp. and Hypostomus sp., in

JAG basin, Aspidoras sp. in SFRE, Corydoras sp. in PIA, ratified that ichthyofaunal taxonomic knowledge from the region is yet incomplete, as mentioned by Rosa et al. [11] and Langeani et al. [20], and strengthens the necessity of new systematic research.

The presence of endemic species that occur in only one of SFR-IBWT receptor basins (e.g. Aspidoras menezesi - JAG, Hypostomus sp. - JAG, Parotocinclus seridoensis - PIA, Parotocinclus spilurus - JAG,

Parotocinclus sp. - JAG and Parotocinclus spilosoma - PAR, the latter also endangered in Brazil [56]) is worrisome and deserves special attention, taking into account the probable impacts caused by SFR-IBWT species’ introduction. Habitat change added to competition resultant from human action may reduce even more their populations. Even if endemic and threatened species from São Francisco basin, in theory, endure with species introduction in reverse direction (receptor to donor basins), they might suffer from hydrological level diminishment of the river that has a flow rate more constant by anthropic intervention, benefiting generalist species over specialists’.

Rosa et al. [11] raise doubts with regards to the distribution of two Cichlasoma species recorded in their study: C. orientale (possible presence in MAPE and confirmed in MNCE), and C. sanctifranciscense (possible presence in MAPE and confirmed in SFRE). Until recently, Reis et al. [41] and Buckup et al. [19] listed these species as endemic to MNCE and SFRE, respectively, disregarding the doubt raised by Rosa et al. [11]. However,

Berbel-Filho et al. [76] recorded Cichlasoma orientale in MNCE and SFRE, confirming the question raised by

Rosa et al. [11] that this species, indeed, occurred in more than one ecoregion and not only in MNCE. Ramos et al. [16] and Silva et al. [17] recorded Cichlasoma sanctifranciscense in MAPE, as well as Lima e Caires [32] recorded it in the upper portion of Tocantins River basin, eliminating the issue pointed by Rosa et al. [11] and also denying the supposition of this species being endemic to only one ecoregion.

2.5 Final considerations and perspectives Deleterious anthropogenic alterations to aquatic environment deriving from big engineering projects are indisputable worldwide. The deficiency in obtaining safe environmental data is notorious and disturbing, considering the real risks of these large constructions.

In Brazil, specifically within the SFR-IBWT framework, this flaw is aggravated by the lack of updated knowledge on the aquatic biota of encompassed basins. This research provides this revision not as a final list, but as a baseline over the distribution patterns of fish species from SFR-IBWT influence area. The observed low faunistic similarity among donator and receptor basins, the donator presenting the highest species’ richness, is worrisome due to the potential risk of non-native species invasion into the receptor basins. These, by arriving in the new habitat, will have new physiological-functional adaptations to compete with native species and to establish themselves, taking into account these last ones will be facing a drastic change in hydric regimen, and will have low adaptability to the new condition. To the extent that new species settle down, the faunal homogenization process will begin, there will be local extinctions (mainly of species that are rare and adapted to the previous hydrological regimen), and loss of population genetic variability in those that can survive the environmental changes.

As São Francisco River Interbasin Water Transfer is a fact, it is advisable to demand special attention to ichthyofaunal protection measurements, like aquatic biota block barriers, mainly to avoid the faunal blending process in receptor basins. Furthermore, we emphasize the importance of constant monitoring, and that actions should be taken in order to avoid extinction, especially of already threatened species.

Furthermore, it is recommended that efforts and resources be directed towards the study of cryptic species, which are widely distributed in the enterprise region, to define the taxonomic identity by using molecular analyses.

Lastly, we hope that in the definition of future projects like this one, strong participation of all stakeholders is achieved, and that decision making is substantiated in well-delineated studies in the most parsimonious way.

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2.7 Appendix Anexo 2-1. Sampling sites in São Francisco River and Mid-Northeastern Caatinga Ecoregions, Brazil.

ID Localities OD Basin Longitude Latitude 1 Apodi-Mossoró River, José da Penha, RN. 1 APO -38.291222 -6.370556 2 Apodi-Mossoró River, Marcelino Vieira, RN. 1 APO -38.247472 -6.298083 3 25 de Março Reservoir, Pau dos Ferros, RN. 1 APO -38.216296 -6.111694 4 Apodi-Mossoró River, Marcelino Vieira, RN. 1 APO -38.198333 -6.240333 5 Apodi-Mossoró River, downstream of Pau dos Ferros, RN. 1 APO -38.186278 -6.142028 6 Apodi-Mossoró River, Governador Dix-Sept Rosado, RN. 1 APO -38.185917 -6.130250 7 Pau dos Ferros Reservoir, Rafael Fernandes, RN. 1 APO -38.165722 -6.188250 8 Apodi-Mossoró River, São Francisco do Oeste, RN. 1 APO -38.161972 -5.998167 9 Apodi-Mossoró River, Taboleiro Grande, RN. 1 APO -38.044417 -5.934333 10 Sôssego Reservoir, Serrinha dos Pintos, RN. 1 APO -38.000000 -6.166667 11 Apodi-Mossoró River, Itaú, RN. 1 APO -37.915722 -5.852833 12 Apodi-Mossoró River, Santa Cruz Reservoir (downstream), Apodi, RN. 1 APO -37.771528 -5.658194 13 Apodi-Mossoró River, Apodi, RN. 1 APO -37.763222 -5.698306 14 Apodi-Mossoró River, Apodi, RN. 1 APO -37.759944 -5.723139 15 Apodi-Mossoró River, Felipe Guerra, RN. 1 APO -37.675750 -5.576472 16 Apodi-Mossoró River, Pau dos Ferros, RN. 1 APO -37.558639 -5.488167 17 Apodi-Mossoró River, Governador Dix-Sept Rosado, RN. 1 APO -37.490000 -5.380083 18 Apodi-Mossoró River, Mossoró, RN. 1 APO -37.385556 -5.289222 19 Apodi-Mossoró River, Mossoró, RN. 1 APO -37.361639 -5.219167 20 Apodi-Mossoró River, Mossoró, RN. 1 APO -37.330095 -5.196287 21 Carmo River, (downstream of water passage) Upanema, RN. 1 APO -37.291056 -5.541056 22 Apodi-Mossoró River, Mossoró, RN. 1 APO -37.285056 -5.154861 23 Públic Reservoir, Itaú, RN. 2 APO -37.982829 -5.831717 24 Corredor Reservoir, Antônio Martins, RN. 2 APO -37.952353 -6.186222 25 Gruta Reservoir, Martins, RN. 2 APO -37.913611 -6.087231 26 Serrinha do Canto Reservoir, Martins, RN. 2 APO -37.911100 -6.087780 27 Santa Cruz Reservoir, Apodi, RN. 2 APO -37.801184 -5.669021 28 Santa Cruz Reservoir, Apodi, RN. 2 APO -37.798900 -5.664170 29 Paulista Reservoir, Patu, RN. 2 APO -37.643806 -6.106269 30 Apodi-Mossoró River, Mossoró, RN. 2 APO -37.376119 -5.219502 31 Reservoir in Jaguaribe River, Arneiroz, CE. 1 JAG -40.166361 -6.320444 32 Jucá Stream, Arneiroz, CE. 1 JAG -40.133639 -6.348639 33 Paraiso Reservoir, Araripe, CE. 1 JAG -40.129167 -7.199528 34 Jatobá Reservoir, Jatobá ranch, Araripe, CE. 1 JAG -40.128222 -7.193889 35 Unnamed Reservoir in Umbuzeiro River, ESEC of Aiuaba, Aiuaba, CE. 1 JAG -40.124611 -6.601889 36 Umbuzeiro River, São Nicolau reservoir (downstream), São Nicolau, CE. 1 JAG -40.080306 -6.680222 37 Umbuzeiro River, downstream of Siricuti waterfall, São Nicolau, CE. 1 JAG -40.076833 -6.693250 38 Jaguaribe River, Saboeiro, CE. 1 JAG -39.910417 -6.541972 39 Downstream of Oiticica Reservoir, Mata Lagoon, Itatira, CE. 1 JAG -39.685139 -4.676806 40 Temporary pool in the margin on highway for Iguatu, Jucás, CE. 1 JAG -39.560083 -6.523167 41 Granjeiro River, Crato, CE. 1 JAG -39.433020 -7.255190 42 Bom Sucesso Stream, Recanto village, Piquet Carneiro, CE. 1 JAG -39.431886 -5.765865 65

43 Bom Sucesso Stream, Piquet Carneiro, CE. 1 JAG -39.425045 -5.785500 44 Quincoê Stream, Acopiara, CE. 1 JAG -39.421088 -6.058904 45 Araripe plateau, headwaters of the Saco do Machado Stream, Crato, CE. 1 JAG -39.416668 -7.216667 46 Granjeiro River, tributary of the left bank of Salgado River, Crato, CE. 1 JAG -39.416668 -7.166667 47 Headwaters of the Truçu River, Jaguaribe River basin, Iguatu, CE. 1 JAG -39.415098 -6.269138 48 Caconde Stream, Jaguaribe River basin, Senador Pompeu, CE. 1 JAG -39.413106 -5.649201 49 Constantino Stream, Salgado River basin, Crato, CE. 1 JAG -39.393333 -7.266944 50 Currais stream, Salgado River basin, Crato, CE. 1 JAG -39.388889 -7.270000 51 Outfall of Pajeú and Banabuiú rivers, Jaguaribe River, Senador Pompeu, CE. 1 JAG -39.381096 -5.595452 52 Banabuiú River, Senador Pompeu, CE. 1 JAG -39.351171 -5.561792 53 Truçu River, Jaguaribe River basin, Iguatu, CE. 1 JAG -39.324592 -6.321633 54 Salamanca River, Barbalha, CE. 1 JAG -39.310008 -7.335151 55 Quixeramobim River, Jaguaribe River basin, Quixeramobim, CE. 1 JAG -39.293034 -5.202962 56 Olho D'água Stream, Missão Velha, CE. 1 JAG -39.079722 -7.223917 57 Cuaré Stream, Quixadá, CE. 1 JAG -39.064667 -5.141899 58 Jardins II Stream, Jati, CE. 1 JAG -39.063056 -7.678611 59 Affluent of Manga Stream, Cedro, CE. 1 JAG -39.040467 -6.631039 60 Machado Stream, Salgado River basin, Lavras da Mangabeira, CE. 1 JAG -39.027889 -6.707139 61 Machado Stream (upstream), Salgado River basin, Lavras da Mangabeira, CE. 1 JAG -39.027588 -6.706756 62 Boqueirão Stream, Abaiara, CE. 1 JAG -39.020639 -7.364667 63 Porteiras Stream, Brejo Santo, CE. 1 JAG -39.017083 -7.544333 64 Jardins I Stream, Jati, CE. 1 JAG -39.008611 -7.685278 65 Camará Stream, Jaguaribe River basin, Quixadá, CE. 1 JAG -39.007513 -4.913032 66 Machado River basin (downstream of dam), Lavras da Mangabeira, CE. 1 JAG -38.991341 -6.719783 67 Unnamed River, on highway CE-060, Jaguaribe River basin, Quixadá, CE. 1 JAG -38.990152 -4.823452 68 Cruzado River, Lavras de Mangabeira, CE. 1 JAG -38.976139 -6.785639 69 Outfall of Camará and Barro Vermelho Streams, Quixadá, CE. 1 JAG -38.963768 -4.912859 70 Barro Vermelho Stream, Quixadá, CE. 1 JAG -38.963344 -4.910724 71 Lima Campos Stream, São João River baisn, Lima Campos, CE. 1 JAG -38.955317 -6.403806 72 Lima Campos Stream, Lima Campos Reservoir (downstream), Lima Campos, CE. 1 JAG -38.954333 -6.405806 73 Orós Reservoir (downstream), Orós, CE. 1 JAG -38.912583 -6.238556 74 Salgado River, Icó, CE. 1 JAG -38.873056 -6.414944 75 Salgado River, Icó, CE. 1 JAG -38.868500 -6.408028 76 Santana dam, Jaguaribe River basin, Jaguaribe, CE. 1 JAG -38.652639 -5.807194 77 Jaguaribe River, Peixe Gordo Village, Tabuleiro do Norte, CE. 1 JAG -38.197778 -5.227556 78 Jaguaribe River, Russas, CE. 1 JAG -37.953510 -4.979536 79 Temporay pool of Jaguaribe River, Russas, CE. 1 JAG -37.901139 -4.930028 80 Jaguaribe River, under bridge, Russas, CE. 1 JAG -37.888972 -4.933806 81 Pedreira Stream, Jaguaribe River basin, Quixeramobim, CE. 2 JAG -39.228556 -5.165337 82 Temporary pool, highway CE-060, Jaguaribe River basin, Quixadá, CE. 2 JAG -39.136646 -5.122619 83 Parada Stream, highway CE-060, Jaguaribe River basin, Quixadá, CE. 2 JAG -39.114358 -5.110220 84 Orós Reservoir, Orós, CE. 2 JAG -38.956370 -6.264897 85 Temporary pool, 2,5km to North of the Limoeiro do Norte, CE. 2 JAG -38.083333 -5.166660 86 Temporary pool, Russas, CE. 2 JAG -37.907278 -4.961050 87 Pereiro River, Bonito de Santa Fé, PB. 1 PIA -38.509472 -7.270194 88 Piranhas-Açu River, São José de Piranhas, PB. 1 PIA -38.491150 -7.105120 66

89 Piranhas-Açu River, Piranhas Velho Village, São José de Piranhas, PB. 1 PIA -38.491139 -7.105111 90 Pau D'arco Reservoir, Bonito de Santa Fé, PB. 1 PIA -38.485833 -7.358083 91 Piancó River, under bridge, Ibiara, PB. 1 PIA -38.453389 -7.382139 92 Ibiara River, Ibiara, PB. 1 PIA -38.405778 -7.502306 93 Piranhas-Açu River, West of Nazarezinho, PB. 1 PIA -38.367833 -6.912167 94 Piancó River, Ibiara, PB. 1 PIA -38.352861 -7.476028 95 São Gonçalo Reservoir, Marizópolis, PB. 1 PIA -38.314528 -6.844056 96 Frade waterhole, Nazarezinho, PB. 1 PIA -38.313000 -6.991500 97 Pau dos Ferros Reservoir, Pau dos Ferros, RN. 1 PIA -38.165722 -6.188250 98 Jatobá Stream, São José de Lagoa Tapada, PB. 1 PIA -38.135222 -6.942333 99 Jatobá Reservoir, Jatobá Stream, São José de Lagoa Tapada, PB. 1 PIA -38.128361 -6.940583 100 Peixe River, Aparecida, PB. 1 PIA -38.086000 -6.785278 101 Piranhas-Açu River, Acauã Village, Aparecida, PB. 1 PIA -38.083361 -6.810583 102 Mãe d'água River, Coremas, PB. 1 PIA -37.984639 -7.017361 103 Mãe d'água River, Weat of Coremas, PB. 1 PIA -37.981667 -7.015833 104 Unnamed Reservoir on highway BR426, Piancó, PB. 1 PIA -37.969333 -7.194833 105 Piancó River, Coremas Reservoir (downstream), Coremas, PB. 1 PIA -37.950000 -7.187833 106 Unnamed Reservoir, Seco Stream, highway PB325, Pombal, PB. 1 PIA -37.814333 -6.688500 107 Piranhas-Açu River, Pombal, PB. 1 PIA -37.786556 -6.720028 108 Piranhas-Açu River, Paulista, PB. 1 PIA -37.620639 -6.587028 109 Maracujá Reservoir, highway BR361, Catingueira, PB. 1 PIA -37.513833 -7.090667 110 Piranhas-Açu River, under bridge, São Bento, PB. 1 PIA -37.445639 -6.480167 111 Espinharas River, Recanto Reservoir, Tamanduá Farm, Santa Terezinha, PB. 1 PIA -37.391167 -7.005017 112 Espinharas River, Unnamed Reservoir, Serra Negra do Norte, RN. 1 PIA -37.387083 -6.669917 113 Piranhas-Açu River, under bridge, Jardim Piranhas, RN. 1 PIA -37.355028 -6.377861 114 Espinharas River, São José de Espinharas, PB. 1 PIA -37.330278 -6.847556 115 2nd Reservoir in the Solidão Farm, near ESEC of Seridó, Serra Negra, RN. 1 PIA -37.329194 -6.579667 116 Unnamed Reservoir on highway BR110, São José do Bonfim, PB. 1 PIA -37.289000 -7.089000 117 Jatobá Reservoir, Patos, PB. 1 PIA -37.271000 -7.062667 118 Unnamed Reservoir on ESEC of Seridó, Serra Negra, RN. 1 PIA -37.255972 -6.579722 119 Temporary pool on highway BR 347, Serra Negra, RN. 1 PIA -37.204778 -6.468667 120 Temporary pool on highway BR 347, Caicó, RN. 1 PIA -37.179806 -6.440861 121 Seridó River, Poço dos Patos Farm, São Fernando, RN. 1 PIA -37.178833 -6.306083 122 Cipó Stream, São João do Sabugi, RN. 1 PIA -37.175233 -6.644283 123 Carnaúba dam (downstream), São José do Sabugi, RN. 1 PIA -37.149194 -6.629111 124 Carnaúba dam (upstream), São João do Sabugi, RN. 1 PIA -37.149167 -6.629944 125 Sabugi River, under bridge, Caicó, RN. 1 PIA -37.139917 -6.447722 126 Seridó River, Santana’s Island (upstream), Caicó, RN. 1 PIA -37.086306 -6.457889 127 Seridó River, Caicó, RN. 1 PIA -37.023828 -6.475100 128 Barroco Reservoir (downstream), highway BR-230, East of Santa Luzia, PB. 1 PIA -36.963389 -6.895877 129 Santa Luzia Reservoir, Piranhas-Açu River basin, Santa Luzia, PB. 1 PIA -36.926477 -6.871467 130 Freiras Reservoir (downstream), Santa Luzia, PB. 1 PIA -36.922806 -6.869995 131 Armando Ribeiro Gonçalves dam, São Rafael, RN. 1 PIA -36.920600 -5.799440 132 Cruzeta Reservoir, Cruzeta, RN. 1 PIA -36.791167 -6.409333 133 Seridó River, Catureré dam (downstream), Jardim do Seridó, RN. 1 PIA -36.782550 -6.608400 134 Acauã river, Acari, RN. 1 PIA -36.637333 -6.441333 67

135 Gargalheiras Reservoir (downstream), Acari, RN. 1 PIA -36.602278 -6.427056 136 Escurinha Reservoir, Juazeirinho, PB. 1 PIA -36.590165 -7.065706 137 Paraíba do Norte River, Bravo Farm, Cabaceiras, PB. 1 PIA -36.285016 -7.486536 138 Pilões Reservoir, Piranhas-Açu River basin, PB. 2 PIA -38.521777 -6.678320 139 Umari Reservoir, Piranhas-Açu River, Riacho da Cruz, RN. 2 PIA -37.942500 -5.937200 140 Bom Sucesso Stream, Bom Sucesso, PB. 2 PIA -37.929400 -6.445000 141 Unnamed Reservoir, Tapuia Farm, Timbaúba dos Batistas, RN. 2 PIA -37.274400 -6.465000 142 Recreio Reservoir, Caicó, RN. 2 PIA -37.100570 -6.450744 143 Unnamed Reservoir, Tapera Farm, Caicó, RN. 2 PIA -37.097800 -6.458330 144 Itans Reservoir, Caicó, RN. 2 PIA -37.063810 -6.487178 145 Piató Lagoon, Açu, RN. 2 PIA -36.952780 -5.531110 146 Jiqui Lagoon, Açu, RN. 2 PIA -36.908600 -5.576670 147 Piranhas-Açu River, Alto do Rodrigues, RN. 2 PIA -36.765813 -5.286275 148 Piranhas-Açu River, Pendências, RN. 2 PIA -36.723736 -5.259464 149 Unnamed Reservoir, São Sebastião do Umbuzeiro, PB. 1 PAR -36.986667 -8.103833 150 Taperoá I Reservoir, Taperoá, PB. 1 PAR -36.835833 -7.228889 151 São José dos Cordeiros Reservoir, São José dos Cordeiros, PB. 1 PAR -36.806944 -7.382217 152 Cordeiro Reservoir (downstream), Congo, PB. 1 PAR -36.675167 -7.813167 153 Serra Branca Stream, Paraíba do Norte River basin, São João do Cariri, PB. 1 PAR -36.580833 -7.429444 154 Taperoá River, Paraíba do Norte River basin, São João do Cariri, PB. 1 PAR -36.530833 -7.393333 155 Namorados Reservoir, Paraíba do Norte River basin, São João do Cariri, PB. 1 PAR -36.530000 -7.394000 156 Unnamed Reservoir, São Domingos do Cariri, PB. 1 PAR -36.446333 -7.651167 157 Unnamed Reservoir, São Domingos do Cariri, PB. 1 PAR -36.445000 -7.630000 158 Unnamed Reservoir, Barra Stream, Barra de São Miguel, PB. 1 PAR -36.425000 -7.595833 159 Unnamed Reservoir, Barra Stream, São Domingos do Cariri, PB. 1 PAR -36.425000 -7.595833 160 Soledade Reservoir, Soledade, PB. 1 PAR -36.366667 -7.066667 161 Soledade Reservoir, Soledade, PB. 1 PAR -36.347120 -7.068100 162 Marimbondo Reservoir, Sudoeste de Cabaceiras, PB. 1 PAR -36.313833 -7.526833 163 Unnamed Reservoir, Bravo Farm, 11Km South of Boa Vista, PB. 1 PAR -36.241773 -7.287697 164 Paraiba do Norte River, Epitácio Pessoa dam (upstream), Boqueirão, PB. 1 PAR -36.167667 -7.524333 165 Paraíba do Norte River, Epitácio Pessoa dam (downstream), Boqueirão, PB. 1 PAR -36.123472 -7.486639 166 Unnamed Reservoir on highway BR104, Alcantil, PB. 1 PAR -36.061444 -7.680277 167 São Pedro Stream, Caturité, PB. 1 PAR -36.009610 -7.400720 168 Paraíba do Norte River, highway BR104, Barra de Santana, PB. 1 PAR -35.998139 -7.529167 169 Catolé Stream, highway BR 104, Queimadas PB. 1 PAR -35.915917 -7.455361 170 Industria CIRNE Reservoir, Campina Grande, PB. 1 PAR -35.879167 -7.259667 171 Paraíba do Norte River, 4km a NW, highway PB408, Umbuzeiro, PB. 1 PAR -35.747000 -7.657500 172 Paraíba do Norte River, highway PB408, NW of Umbuzeiro, Aroeiras, PB. 1 PAR -35.708500 -7.641000 173 Paraíba do Norte River, 4km to West of bridge, highway PB408, Aroeiras, PB. 1 PAR -35.708332 -7.640833 174 Paraíba do Norte River, NW of Umbuzeiro, Umbuzeiro, PB. 1 PAR -35.685119 -7.641865 175 Ingá River, near Itaquatiara, Ingá, PB. 1 PAR -35.585497 -7.324645 176 Natuba River, Natuba, PB. 1 PAR -35.573167 -7.640000 177 Headwaters of Natuba River, Paraíba do Norte River basin, Natuba, PB. 1 PAR -35.549667 -7.637000 178 Paraíba do Norte River, Tabocas Village, Salgado de São Felix, PB. 1 PAR -35.541833 -7.426500 179 Camurim River, Dois Riachos Village, Mogeiro, PB. 1 PAR -35.484000 -7.363500 180 Paraíba do Norte River, West of Salgado de São Félix, Mogeiro, PB. 1 PAR -35.455167 -7.355167 68

181 Paraíba do Norte River, Unnamed Reservoir, upstream of Itabaiana, PB. 1 PAR -35.355000 -7.333333 182 RPPN Pacatuba Farm, Sapé - PB 1 PAR -35.270833 -7.072778 183 Gurinhem River, highway PB055, South of Sapé, Sobrado, PB. 1 PAR -35.234167 -7.148500 184 Gurinhem River, Sobrado, PB. 1 PAR -35.234165 -7.148333 185 Paraiba do Norte River, highway BR 230, São Miguel de Taipu, PB. 1 PAR -35.187133 -7.190050 186 Pacatuba Reservoir (downstream), RPPN Pacatuba Farm, Sapé, PB. 1 PAR -35.167500 -7.037222 187 Unnamed Stream on road of RPPN Pacatuba Farm, Sapé, PB. 1 PAR -35.160833 -7.049722 188 Paraíba do Norte River, Sapé, PB. 1 PAR -35.140500 -7.065000 189 Paraíba do Norte River, Cruz do Espírito Santo, PB. 1 PAR -35.121610 -7.149300 190 Unnamed Stream near Cafundó Reservoir, São João plant, Santa Rita, PB. 1 PAR -35.094778 -7.181056 191 Cafundó Reservoir, Santa Rita, PB. 1 PAR -35.006500 -7.124167 192 São Francisco River, upstream of Petrolina, Petrolina, PE. 1 SFR -40.577580 -9.453280 193 Tanque Reservoir, Nascente Village, Araripina, PE. 1 SFR -40.533417 -7.533069 194 Barriguda Reservoir, Nascente Village, Araripina, PE. 1 SFR -40.491611 -7.863611 195 Gergelim Reservoir, Gergelim Village, Araripina, PE. 1 SFR -40.484306 -7.814000 196 Pitombeira Reservoir, Araripina, PE. 1 SFR -40.479806 -7.830944 197 Conceição Stream, between Santa Filomena and Trindade, Araripina, PE. 1 SFR -40.379722 -7.857500 198 São Pedro River, Nascente Village, Araripina, PE. 1 SFR -40.349083 -7.816167 199 Miguel Afonso Reservoir, Nascente Village, Araripina, PE. 1 SFR -40.343694 -7.818389 200 Unnamed Reservoir near São Pedro Stream, Nascente Village, Araripina, PE. 1 SFR -40.343694 -7.801722 201 Unnamed Reservoir on São Pedro Stream, Ouricuri, PE. 1 SFR -40.220275 -8.087499 202 São João Stream, Ouricuri, PE. 1 SFR -40.171139 -7.836972 203 Praduá Stream, Ouricuri, PE. 1 SFR -40.134028 -7.850111 204 Gravatá Stream, Bodocó, PE. 1 SFR -39.907639 -7.962250 205 São Pedro Stream, Entremontes dam, Ouricuri, PE. 1 SFR -39.896490 -8.230080 206 Unnamed Reservoir on Taboca Stream, Exú, PE. 1 SFR -39.833610 -7.441670 207 Cacimba River, São Francisco River basin, Exú, PE. 1 SFR -39.812500 -7.476111 208 Quixabá I Stream, Parnamirim, PE. 1 SFR -39.765111 -8.014556 209 Quixabá II Stream, Parnamirim, PE. 1 SFR -39.765083 -8.023833 210 Favela Stream, Parnamirim, PE. 1 SFR -39.724000 -8.032694 211 Brígida River, Parnamirim, PE. 1 SFR -39.603389 -8.108444 212 Brígida River, Chapéu Reservoir (downstream), Parnamirim, PE. 1 SFR -39.565950 -7.994410 213 São Francisco River, Orocó, PE. 1 SFR -39.464690 -8.562500 214 São Francisco River, Cabrobró, PE. 1 SFR -39.454780 -8.545360 215 São Domingos Stream, Parnamirim, PE. 1 SFR -39.429944 -8.096556 216 Alvorada Stream, Parnamirim, PE. 1 SFR -39.399778 -8.084306 217 Unnamed Stream, under bridge on highway BR428, Cabrobró, PE. 1 SFR -39.357420 -8.498850 218 Temporary pool on highway BR428, near Cabrobró, Cabrobró, PE. 1 SFR -39.350380 -8.499510 219 Batateira Stream, Serrita, PE. 1 SFR -39.337778 -7.805556 220 Terra Nova Stream, under bridge on highway BR422, Cabrobró, PE. 1 SFR -39.240910 -8.541020 221 Formiga Stream, Salgueiro, PE. 1 SFR -39.123028 -7.967278 222 Unnamed Stream, Salgueiro, PE. 1 SFR -39.114056 -7.965167 223 Unnamed Stream III, Verdejante, PE. 1 SFR -39.075806 -7.966694 224 Unnamed Stream II, Verdejante, PE. 1 SFR -39.042306 -7.968222 225 São Francisco River, Belém de São Francisco, PE. 1 SFR -38.967350 -8.759070 226 Unnamed Stream IV, Verdejante, PE. 1 SFR -38.964750 -7.974306 69

227 Bom Nome Stream, São José do Belmonte, PE. 1 SFR -38.746139 -7.979250 228 Temporary pool, highway BR-232, Pajeú River, Serra Talhada, PE. 1 SFR -38.602944 -8.006278 229 Serrinha Stream, Serrinha Reservoir (downstream), Serra Talhada, PE. 1 SFR -38.534444 -8.211500 230 Brígida Stream, São Francisco River basin, Exu, PE. 1 SFR -38.518914 -8.583333 231 Unnamed Stream, Pajeú River, highway PE390, Floresta, PE. 1 SFR -38.420389 -8.357139 232 Pajeú River, Floresta, PE. 1 SFR -38.409944 -8.608389 233 Cachoeira Reservoir, Serra Talhada, PE. 1 SFR -38.325306 -7.973083 234 Borborema Stream, Serra Talhada, PE. 1 SFR -38.294583 -7.976611 235 Dr. José Alves Stream, Serra Talhada, PE. 1 SFR -38.273528 -7.985806 236 Pajeú River, Jazigo Reservoir (downstream), Serra Talhada, PE. 1 SFR -38.244778 -8.000528 237 Jazigo Reservoir, Pajeú River, Serra Talhada, PE. 1 SFR -38.236722 -8.004306 238 Varzinha Reservoir, Varzinha Village, Serra Talhada, PE. 1 SFR -38.119556 -8.033028 239 Barra do Juá Reservoir (downstream), Ibimirim, PE. 1 SFR -38.075083 -8.461389 240 Serrinha Stream, Serra Talhada, PE. 1 SFR -38.075083 -8.451139 241 Barra do Juá Reservoir (upstream), Ibimirim, PE. 1 SFR -38.072583 -8.449583 242 Unnamed Stream, Custódia, PE. 1 SFR -37.781139 -8.089556 243 Dédo Reservoir, Custódia, PE. 1 SFR -37.765500 -8.091778 244 Moxotó River, under bridge, Ibimirim, PE. 1 SFR -37.695083 -8.533111 245 Unnamed Stream, Imbimirim, PE. 1 SFR -37.693722 -8.525889 246 Puiú Lagoon, PARNA Catimbau, Ibimirim, PE. 1 SFR -37.462139 -8.603361 247 Unnamed Reservoir, Pluta Stream, Algodões Village, Sertânia, PE. 1 SFR -37.372306 -8.302111 248 Mel Stream, Sertânia, PE. 1 SFR -37.370722 -8.417333 249 Pluta Stream, Algodões Village, Sertânia, PE. 1 SFR -37.358750 -8.312056 250 Unnamed Stream, Pajeú River, São José do Egito, PE. 1 SFR -37.271740 -7.484197 251 Unnamed Reservoir, Seco Stream, Sertânia, PE. 1 SFR -37.255889 -8.380472 252 Unnamed Stream, under bridge on highway BR232, Arcoverde, PE. 1 SFR -37.206527 -8.408611 253 Temporary pool on highway BR232, Moxotó River basin, Arcoverde, PE. 1 SFR -37.164111 -8.409222 254 Malhada Stream, Arcoverde, PE. 1 SFR -37.163370 -8.409130 255 Salobro Stream, under bridge on highway BR232, Arcoverde, PE. 1 SFR -37.138500 -8.409639 256 Mel Stream, Arcoverde, PE. 1 SFR -37.138490 -8.409640 257 Seco Stream on highway BR232, Arcoverde, PE. 1 SFR -37.121611 -8.381111 258 Ttanque Reservoir, Melancia Stream, Afrânio, PE. 2 SFR -40.892501 -8.466666 259 Salitre River, Lage Village, Poços de Doce, Campo Formoso, BA. 2 SFR -40.766666 -10.300000 260 Unnamed Reservoir, tributary of Dormente Stream, Domentes, PE. 2 SFR -40.731666 -8.458889 261 Salitre River, Juazeiro, BA. 2 SFR -40.653906 -9.562128 262 Tanque Reservoir, Medubim Stream, Dormentes, PE. 2 SFR -40.646667 -8.507222 263 São Francisco River, Grande Island, Juazeiro, BA. 2 SFR -40.518499 -9.412158 264 São Francisco River, Grande Island, Juazeiro, BA. 2 SFR -40.516666 -9.416667 265 São Francisco River, Juazeiro, BA. 2 SFR -40.515150 -9.406150 266 São Francisco River, Juazeiro, BA. 2 SFR -40.500822 -9.410326 267 Temporary pool, Juazeiro, BA. 2 SFR -40.438889 -9.423330 268 Temporary pool, Juazeiro, BA. 2 SFR -40.424166 -9.458880 269 Unnamed Reservoir, Garças Stream, Dormentes, PE. 2 SFR -40.422500 -8.515555 270 Unnamed Reservoir, Novo Stream, Ouricuri, PE. 2 SFR -40.398887 -7.937777 271 Temporary pool on Gentil Stream, Santa Cruz, PE. 2 SFR -40.322223 -8.241944 272 Boqueirão River, Juazeiro, BA. 2 SFR -40.303875 -9.386658 70

273 Temporary pool, Lagoa Grande, PE. 2 SFR -40.280277 -9.003889 274 Temporary pool, Maniçoba Village, Juazeiro, BA. 2 SFR -40.277500 -9.170270 275 Unnamed Reservoir, Caboclo Stream, Santa Cruz, PE. 2 SFR -40.256389 -8.206388 276 São Francisco River, Lagoa Grande, PE. 2 SFR -40.236237 -9.052470 277 Cambão Lagoon, Lagoa Grande, PE. 2 SFR -40.064286 -9.050428 278 Malhada Real Stream, Lagoa Grande, PE. 2 SFR -40.027839 -9.029872 279 Temporary pool, 70km NW of Uaua Village, Juazeiro, BA. 2 SFR -39.980000 -9.545833 280 Temporary pool, Juazeiro, BA. 2 SFR -39.976969 -9.134911 281 Acari Stream, Juazeiro, BA. 2 SFR -39.958364 -9.129431 282 Lócio Reservoir, Caracuí Stream, Bodocó, PE. 2 SFR -39.957221 -7.796389 283 Curaçá River, Juazeiro, BA. 2 SFR -39.937289 -9.115208 284 Temporary pool, Vinho road, Santa Maria da Boa vista, PE. 2 SFR -39.923611 -8.869722 285 Garrote Lagoon, Santa Maria da Boa Vista, PE. 2 SFR -39.905808 -8.886619 286 Curralinho Lagoon, Santa Maria da Boa Vista, PE. 2 SFR -39.903669 -8.884258 287 Temporary Stream, Curaçá, BA. 2 SFR -39.901578 -9.026658 288 Caraíbas Lagoon, Santa Maria da Boa Vista, PE. 2 SFR -39.894592 -8.912872 289 Barra Lagoon, Santa Maria da Boa Vista, PE. 2 SFR -39.844719 -8.799839 290 "tanque" Reservoir, Alecrim Stream, Bodocó, PE. 2 SFR -39.816665 -7.701111 291 Ananias River, Curaçá, BA. 2 SFR -39.695883 -8.818456 292 Seco Stream, Curaçá, BA. 2 SFR -39.654106 -8.770644 293 Brígida River, Orocó, PE. 2 SFR -39.585708 -8.583117 294 Catolé Lagoon, Novo Stream, Moreilândia, PE. 2 SFR -39.583889 -7.636944 295 Boa Esperança Stream, Curaçá, BA. 2 SFR -39.543878 -8.660811 296 Bom Pastor Stream, Curaçá, BA. 2 SFR -39.491811 -8.625386 297 Temporary pool, highway BA-210, Curaçá, BA. 2 SFR -39.463333 -8.616110 298 Temporary pool, Curaçá, BA. 2 SFR -39.463042 -8.615867 299 Temporary pool, Abaré, BA. 2 SFR -39.403936 -8.643950 300 Traíra Stream, Cabrobó, PE. 2 SFR -39.241169 -8.540781 301 São Francisco River, Barroca, Paulo Afonso, BA. 2 SFR -38.236667 -9.368611 302 São Francisco River, Paulo Afonso, BA. 2 SFR -38.225514 -9.373379 303 São Francisco River, behind fish Farm, Paulo Afonso, BA. 2 SFR -38.218056 -9.370278 304 São Francisco River, behind fish Farm, Paulo Afonso, BA. 2 SFR -38.214700 -9.406110 305 São Francisco River, Boi e Sucuri Balneario, Paulo Afonso, BA. 2 SFR -38.212778 -9.396111 306 São Francisco River, Belvedere Park, Paulo Afonso, BA. 2 SFR -38.207778 -9.443333 307 São Francisco River, Belvedere Park, Paulo Afonso, BA. 2 SFR -38.207778 -9.391389 308 Sal Stream, Paulo Afonso, BA. 2 SFR -38.160833 -9.446111 ID = point number, OD = data source (1 = Primary and 2 = Secondary). APO = Apodi-Mossoró river basin, JAG

= Jaguaribe, PIA = Piranhas-Açu, PAR = Paraíba do Norte and SFR = São Francisco.

Anexo 2-2. Vouchers of species sampled on studied sites in São Francisco River and Mid-Northeastern Caatinga Ecoregions, Brazil.

TAXA Vouchers

Characiformes (59) Parodontidae (2) JAG UFPB9139, ANSP69467; PAR UFRN0430, UFRN0452, UFRN0710, Apareiodon davisi Fowler, 1941 UFPB0741, UFPB3664, UFPB3793, UFPB4074, UFPB4110, UFPB4117, UFPB10601. SFR UFPB6192, UFPB6770, UFPB6787, UFPB7154, UFPB7154, Apareiodon hasemani Eigenmann, 1916 UFPB7169, UFPB7467, UFPB7476, UFPB7512, UFPB7653. Curimatidae (5) SFR UFRN0490, UFRN0502, UFRN0518, UFRN0767, UFRN0768, UFRN1984, UFRN2224, UFPB6117, UFPB6119, UFPB6124, UFPB6746, Curimatella lepidura (Eigenmann & UFPB6977, UFPB6978, UFPB7086, UFPB7093, UFPB7108, UFPB7148, Eigenmann, 1889) UFPB7200, UFPB7208, UFPB7474, LIRP3743, LIRP3759, LIRP3767; APO UFRN1833, UFRN3496, UFRN3516, UFRN3621, UFPB8949, UFPB8967, UFPB8968, UFPB8980; PIA UFRN1679. Psectrogaster rhomboides Eigenmann & JAG UFPB6923; PIA UFRN1707, UFRN1715, UFRN1757, UFRN2252; Eigenmann, 1889 PAR UFPB3670, UFPB4088, UFPB6019, UFPB6024, UFPB10607. Psectrogaster saguiru (Fowler, 1941) APO UFRN3581, NUP6188. Steindachnerina elegans (Steindachner, 1875) SFR UFRN1962, UFRN1994, UFPB6747, LIRP3751, LIRP3768. JAG UFRN0323, UFRN0325, UFRN0357, UFRN0363, UFRN0401, UFRN1884, UFRN3219, UFRN3225, UFPB0469, UFPB0470, UFPB6742, MNRJ2611; APO UFRN3485, UFRN3515, UFRN3578, UFRN3609, UFPB8942, MZUEL-PEIXES3091, MZUEL-PEIXES3105, MZUEL- PEIXES3106, MZUEL-PEIXES3107, MZUEL-PEIXES3102, MZUEL- PEIXES3103, MZUEL-PEIXES3108, MZUEL-PEIXES3097, MZUEL- Steindachnerina notonota (Miranda-Ribeiro, PEIXES3099, MZUEL-PEIXES3095, MZUEL-PEIXES3096, MZUEL- 1937) PEIXES3094, MZUEL-PEIXES3267; PIA UFRN1495, UFRN1570, UFRN1612, UFRN1613, UFRN1681, UFRN1683, UFRN2062, UFRN2192, UFRN2254, UFPB0997, UFPB2856, UFPB2864, UFPB2868, UFPB2900, UFPB2906, UFPB2915, UFPB4412, UFPB6109, UFPB9705, MZUEL- PEIXES3092; PAR UFRN0438, UFRN0711, UFRN0754, UFRN4252, UFRN4315, UFPB3669, UFPB3671, UFPB4056, UFPB4087, UFPB6018, UFPB6022, UFPB6049, UFPB6180, UFPB6239, UFPB6243, UFPB10616. Prochilodontidae (3) Prochilodus argenteus Agassiz, 1829 SFR UFRN3841, UFRN3842. SFR UFRN0746, UFRN0747, UFRN0748, UFRN0749, UFRN1974, UFPB6837, UFPB6838, UFPB7150, UFPB7175, UFPB7198, UFPB7486, UFPB7500, LIRP3781, LIRP4010; JAG UFRN0593, UFRN0594, UFRN1792, UFRN1801, UFRN1804, UFRN3819, UFPB6916, UFPB9141; APO UFRN1835, UFRN1866, UFRN3450, UFRN3488, UFRN3500, Prochilodus brevis Steindachner, 1874 UFRN3513, UFRN3584, UFRN3607, UFRN3622, UFPB8972, UFPB8991, NUP6189; PIA UFRN0575, UFRN0576, UFRN0577, UFRN1368, UFRN1375, UFRN1574, UFRN1577, UFRN1603, UFRN1608, UFRN1685, UFRN1709, UFRN1719, UFRN1738, UFRN1773, UFRN1823, UFRN1863, UFRN1864, UFRN1865, UFRN2040, UFRN2251, UFPB2862, UFPB2893,

UFPB2904, UFPB4452, UFPB4469, UFPB9701; PAR UFPB3660, UFPB4069, UFPB6177, UFPB7335, UFPB10608. Prochilodus costatus Valenciennes, 1850 SFR UFPB6765. Anostomidae (8) Leporellus vittatus (Valenciennes, 1850) SFR MZUSP54659.0 Leporinus friderici (Bloch, 1794) SFR UFRN0764, UFRN2020. SFR UFRN0516, UFRN0759, UFRN0763, UFRN0765, UFRN0766, UFRN0769, UFRN1973, UFPB6761, UFPB6811, UFPB6990, UFPB6991, UFPB7090, UFPB7151, UFPB7189, UFPB7295, UFPB7478; JAG Leporinus taeniatus Lütken, 1875 UFRN0595, UFRN0596, UFRN0597, UFRN0598, UFRN1273, UFRN1458, UFRN1510, UFRN1828, UFRN1836, UFRN1840, UFRN3199, UFRN3222, UFPB9133, UFPB9144, UFPB9184; APO UFRN1305, UFRN1826, UFRN1827, UFPB8952, UFPB8957. SFR UFRN0532, UFRN0761, UFPB6763, UFPB6810, UFPB6992, UFPB7176, UFPB7196, UFPB7502, LIRP3738; JAG UFRN0599, UFRN0600, UFRN0601, UFRN3814, UFRN3821, UFPB9145, ANSP69502; APO UFRN1819, UFRN3487, UFRN3512, UFRN3575, UFRN3608, UFPB8966, UFPB8967, UFPB8984, UFPB8988, NUP6190; PIA Leporinus piau Fowler, 1941 UFRN0124, UFRN0578, UFRN0579, UFRN1081, UFRN1367, UFRN1376, UFRN1575, UFRN1597, UFRN1605, UFRN1688, UFRN1704, UFRN1713, UFRN2039, UFRN2239, UFPB2863, UFPB4413, UFPB4439, UFPB4451; PAR UFRN0476, UFRN0753, UFRN0755, UFRN1631, UFPB3665, UFPB4089, UFPB6020, UFPB6021, UFPB6025, UFPB6185, UFPB7338, UFPB10606. Megaleporinus obtusidens (Valenciennes, 1836) SFR MCZ20451 Megaleporinus reinhardti (Lütken, 1875) SFR UFRN0757, UFRN0762, UFPB6766. Schizodon fasciatus Spix & Agassiz, 1829 JAG UFRN3218; PIA UFRN1642. Schizodon knerii (Steindachner, 1875) SFR UFRN0758. Erythrinidae (3) Erythrinus erythrinus (Bloch & Schneider, PAR UFRN4258. 1801) Hoplerythrinus unitaeniatus (Agassiz, 1829) JAG UFPB0351. SFR UFRN0735, UFRN0736, UFRN0737, UFRN0738, UFRN0739, UFRN1464, UFRN1957, UFRN1961, UFRN2011, UFRN2015, UFRN2019, UFRN2053, UFRN2057, UFRN2074, UFRN2091, UFRN2146, UFRN2233, UFPB6754, UFPB6799, UFPB6800, UFPB6801, UFPB6983, UFPB6984, UFPB6985, UFPB7100, UFPB7113, UFPB7117, UFPB7163, UFPB7181, UFPB7205, UFPB7206, UFPB7213, UFPB7223, UFPB7226, UFPB7287, UFPB7460, UFPB7480, UFPB7503, UFPB7542, UFPB7649, LIRP3731, LIRP3736, LIRP3748, LIRP3762, LIRP3769, LIRP3778; JAG UFRN0335, Hoplias aff. malabaricus (Bloch, 1794) UFRN0341, UFRN0364, UFRN0373, UFRN0397, UFRN0405, UFRN0603, UFRN0605, UFRN1208, UFRN1315, UFRN1325, UFRN1328, UFRN1526, UFRN1615, UFRN1617, UFRN1794, UFRN1795, UFRN1799, UFRN1846, UFRN2194, UFRN2907, UFRN2918, UFRN3213, UFRN3220, UFPB0348, UFPB0792, UFPB6732, UFPB6883, UFPB7628, UFPB7641; APO UFRN1311, UFRN1319, UFRN1700, UFRN1788, UFRN1862, UFRN3442, UFRN3451, UFRN3456, UFRN3459, UFRN3486, UFRN3498, UFRN3504, UFRN3554, UFRN3571, UFRN3576, UFRN3624, UFPB8947, UFPB8948, UFPB8990, UFPB8992, UFPB8993, NUP6187; PIA UFRN0122, 73

UFRN0244, UFRN0285, UFRN0297, UFRN0316, UFRN0318, UFRN0583, UFRN1366, UFRN1372, UFRN1374, UFRN1415, UFRN1416, UFRN1514, UFRN1516, UFRN1531, UFRN1533, UFRN1535, UFRN1536, UFRN1537, UFRN1552, UFRN1556, UFRN1558, UFRN1644, UFRN1737, UFRN1868, UFPB0354, UFPB0751, UFPB2870, UFPB2912, UFPB4392, UFPB4402, UFPB4448, UFPB4458, UFPB4471, UFPB4479, UFPB9688, UFPB9702, MZUEL-PEIXES3041, MZUEL-PEIXES3059, MZUEL-PEIXES3048, , MZUEL-PEIXES3060, , MZUEL-PEIXES3037, MZUEL-PEIXES3039, MZUEL-PEIXES3038, MZUEL-PEIXES3054, MZUEL-PEIXES3057; PAR UFRN0437, UFRN0448, UFRN0692, UFRN0742, UFRN0743, UFRN0744, UFRN2013, UFRN2014, UFRN2047, UFRN4316, UFPB1075, UFPB3659, UFPB4064, UFPB4078, UFPB4090, UFPB4093, UFPB4102, UFPB4146, UFPB4178, UFPB6027, UFPB6184, UFPB6227, UFPB6229, UFPB6232, UFPB6690, UFPB6696. Serrasalmidae (6) Metynnis lippincottianus (Cope, 1870) SFR UFRN2012, UFRN2018, UFRN2144; PAR UFPB7327. Myleus micans (Lütken, 1875) SFR MZUSP20435.0 JAG UFRN1839; PIA UFRN1647, UFRN1649, UFRN1686, UFRN1720, Pygocentrus nattereri Kner, 1858 UFRN1741, UFPB4457. Pygocentrus piraya (Cuvier, 1819) SFR UFPB6768, LIRP3740. SFR UFRN1955, UFRN1968, UFRN2119, UFRN2129, UFRN2229, UFPB6758, UFPB6835, UFPB7188. UFPB7501, LIRP3739; JAG Serrasalmus brandtii Lütken, 1875 UFRN1524, UFPB0721, UFRN2240; PIA UFPB4418, UFPB4456, UFPB4478. JAG UFRN0328, UFRN0343, UFRN0380, UFRN0398, UFRN1257, UFRN1274, UFRN1480, UFRN1498, UFRN1501, UFRN1502, UFRN1857, Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766) UFRN1858, UFRN2908, UFRN3221, UFRN3245, UFRN4334; PIA UFRN0239, UFRN0268, UFRN0292, UFRN0310, UFRN0319, UFRN0572, UFRN1723, UFRN2527. Characidae (25) Acestrorhynchus lacustris (Lütken, 1875) SFR UFRN1979. SFR UFRN0485, UFRN0487, UFRN0504, UFRN0505, UFRN0507, UFRN0540, UFRN0541, UFRN0634, UFRN0643, UFRN0645, UFRN0653, UFRN0660, UFRN0756, UFRN1950, UFRN1988, UFRN1993, UFRN2056, UFRN2060, UFRN2093, UFRN2104, UFRN2112, UFRN2130, UFRN2135, UFRN2223, UFRN3412, UFPB2979, UFPB2981, UFPB2984, UFPB6773, UFPB6774, UFPB6775, UFPB6776, UFPB6777, UFPB6967, UFPB6968, UFPB6969, UFPB7103, UFPB7109, UFPB7114, UFPB7118, UFPB7130, UFPB7143, UFPB7159, UFPB7167, UFPB7190, UFPB7195, UFPB7204, UFPB7212, UFPB7225, UFPB7228, UFPB7248, UFPB7253, UFPB7255, Astyanax aff. bimaculatus (Linnaeus, 1758) UFPB7259, UFPB7264, UFPB7268, UFPB7271, UFPB7275, UFPB7282, UFPB7286, UFPB7464, UFPB7465, UFPB7472, UFPB7481, UFPB7490, UFPB7491, UFPB7498, UFPB7525, UFPB7527, UFPB7538, UFPB7543, UFPB7650, UFPB7655, LIRP3730, LIRP3732, LIRP3737, LIRP3742, LIRP3749, LIRP3754, LIRP3758, LIRP3763, LIRP3764, LIRP3770, LIRP3772, LIRP3773, LIRP3775, LIRP3777, LIRP3779, LIRP3780, LIRP3782, LIRP4011; JAG UFRN0320, UFRN0324, UFRN0326, UFRN0331, UFRN0349, UFRN0358, UFRN0360, UFRN0372, UFRN0375, UFRN0381, UFRN0382, UFRN0383, UFRN0403, UFRN1171, UFRN1190,

UFRN1195, UFRN1200, UFRN1209, UFRN1463, UFRN1591, UFRN1876, UFRN1886, UFRN1888, UFRN1891, UFRN2027, UFRN2048, UFRN2051, UFRN2116, UFRN2238, UFRN2905, UFRN2914, UFRN2919, UFRN3224, UFRN3228, UFRN3232, UFRN3235, UFRN3240, UFRN3242, UFRNUFRN3807, UFRN3808, UFRN4323, UFRN4341, UFPB0473, UFPB0795, UFPB1770, UFPB2135, UFPB6735, UFPB6840, UFPB6841, UFPB6842, UFPB7626, UFPB7627, UFPB7638, UFPB7639, UFPB9132, UFPB9146, UFPB9190; APO UFRN0102, UFRN0156, UFRN1181, UFRN1197, UFRN1216, UFRN1263, UFRN1276, UFRN1302, UFRN1339, UFRN1504, UFRN1515, UFRN1518, UFRN3196, UFRN3438, UFRN3449, UFRN3458, UFRN3462, UFRN3471, UFRN3483, UFRN3491, UFRN3501, UFRN3507, UFRN3558, UFRN3563, UFRN3570, UFRN3585, UFRN3605, UFRN3614, UFRN3619, UFPB8964, UFPB8987; PIA UFRN0022, UFRN0123, UFRN0236, UFRN247, UFRN0264, UFRN0269, UFRN0273, UFRN0278, UFRN0280, UFRN0281, UFRN0287, UFRN0291, UFRN0294, UFRN1078, UFRN1412, UFRN1497, UFRN1532, UFRN1553, UFRN1568, UFRN1609, UFRN1630, UFRN1661, UFRN1664, UFRN1667, UFRN1682, UFRN1693, UFRN1696, UFRN1702, UFRN1706, UFRN1711, UFRN1718, UFRN1733, UFRN1736, UFRN1740, UFRN1743, UFRN1744, UFRN1760, UFRN1778, UFRN1782, UFRN1783, UFPB2857, UFPB2869, UFPB2891, UFPB2908, UFPB2918, UFPB4385, UFPB4395, UFPB4406, UFPB4420, UFPB4444, UFPB4453, UFPB4424, UFPB4431, UFPB4464, UFPB4466, UFPB7878, UFPB7879, UFPB7880, UFPB9168, UFPB9685, UFPB9696, UFPB9699, UFPB9707, MZUEL-PEIXES3149, MZUEL-PEIXES3140, MZUEL-PEIXES3139, MZUEL-PEIXES3138, MZUEL-PEIXES3165, MZUEL-PEIXES3166, MZUEL-PEIXES3158, MZUEL-PEIXES3156, MZUEL-PEIXES3171, MZUEL-PEIXES3145, MZUEL-PEIXES3155, MZUEL-PEIXES3177, MZUEL-PEIXES3179, MZUEL-PEIXES3178, MZUEL-PEIXES3162, MZUEL-PEIXES3152, MZUEL-PEIXES3168, MZUEL-PEIXES3170, MZUEL-PEIXES3182, MZUEL-PEIXES3269; PAR UFRN0440, UFRN0445, UFRN0477, UFRN0671, UFRN0687, UFRN0695, UFRN0709, UFRN0752, UFRN1561, UFRN1967, UFRN4254, UFRN4266, UFPB2879, UFPB3668, UFPB4058, UFPB4075, UFPB4079, UFPB4084, UFPB4091, UFPB4109, UFPB4122, UFPB4128, UFPB4138, UFPB4140, UFPB4161, UFPB4164, UFPB4172, UFPB4183, UFPB6016, UFPB6047, UFPB6048, UFPB6052, UFPB6055. UFPB6056, UFPB6060, UFPB6178, UFPB6235, UFPB6237, UFPB6240, UFPB6242, UFPB6689, UFPB6699, UFPB6700, UFPB7333, UFPB7334, UFPB7339. Astyanax lacustris (Lütken, 1875) SFR MCP-PEIXES31014, MCP-PEIXES31084, MCP-PEIXES31192 SFR UFRN0479, UFRN0489, UFRN0500, UFRN0508, UFRN0520, UFRN0539, UFRN0636, UFRN0639, UFRN0661, UFRN1982, UFRN2036, UFRN2050, UFRN2061, UFRN2075, UFRN2105, UFRN2138, UFRN2225, UFRN3717, UFPB6745, UFPB6752, UFPB6780, UFPB6781, UFPB6782, UFPB6783, UFPB6784, UFPB6972, UFPB6973, UFPB7102, UFPB7112, Astyanax aff. fasciatus (Cuvier, 1819) UFPB7134, UFPB7156, UFPB7173, UFPB7201, UFPB7203, UFPB7215, UFPB7266, UFPB7466, UFPB7489, UFPB7499, UFPB7539, UFPB7645, UFPB7652, LIRP3747, LIRP3761; JAG UFRN0327, UFRN0338, UFRN0390, UFRN0392, UFRN1170, UFRN1193, UFRN1207, UFRN1282, UFRN1335, UFRN1482, UFRN1493, UFRN1519, UFRN1674, UFRN1880, UFRN2025, UFRN2191, UFRN2916, UFRN3236, UFRN3822, UFRN4335, 75

UFPB0466, UFPB0467, UFPB2134, UFPB6851, UFPB6852, UFPB6853, UFPB6854, UFPB9137; APO UFRN3582, UFPB8933, UFPB8936, UFPB8950, UFPB8953, UFPB8977, MZUEL-PEIXES3188; PIA UFRN1572, UFRN1610, UFRN1728, UFRN1747, UFRN1754, UFRN2253, UFPB1900, UFPB2878, UFPB2886, UFPB2896, UFPB4396, UFPB4407, UFPB4425, UFPB4432, UFPB9169; PAR UFRN0429, UFRN0446, UFRN0461, UFRN0470, UFRN0685, UFRN0689, UFRN0696, UFRN2045, UFRN3856, UFRN4262, UFPB2888, UFPB3656, UFPB3710, UFPB4067, UFPB4085, UFPB4101, UFPB4111, UFPB4123, UFPB4129, UFPB4141, UFPB4152, UFPB4165, UFPB4173, UFPB4184, UFPB6175, UFPB6230, UFPB6231. Bryconamericus stramineus Eigenmann, 1908 SFR UFRN2148 Cheirodon jaguaribensis Fowler, 1941 JAG ANSP69530; APO UFRN3465; PAR UFPB4139 SFR UFRN0495, UFRN0538, UFRN1966, UFRN2030, UFRN2102, UFRN2231; JAG UFRN3205; APO UFRN1211, UFRN1268, UFRN1301, UFRN3562; PIA UFRN0234, UFRN1746, UFRN1772; UFPB4399, Compsura heterura Eigenmann, 1915 UFPB4409, UFPB4436, PAR UFRN0432, UFRN0469, UFRN0682, UFRN4249, UFRN4265, UFPB4059, UFPB4072, UFPB4099, UFPB4114, UFPB4131, UFPB4144, UFPB4154, UFPB4175, UFPB4187 Hasemania nana (Lütken, 1875) SFR MZUSP84034.0 SFR UFRN1959, UFRN1965, UFRN2008, UFRN2081, UFRN2084, Hemigrammus brevis Ellis, 1911 UFRN2110, UFRN2132, UFRN2230, UFPB7135, UFPB7505 SFR UFRN0525, UFRN0649, UFRN1953, UFRN2033, UFRN2058, UFRN2080, UFRN2100, UFRN2143, UFPB6808, UFPB7136, UFPB7182, UFPB7183, UFPB7504; JAG UFRN1173, UFRN1270, UFRN1277, UFRN1280, UFRN1336, UFRN2915, UFRN4325, UFPB9476; APO UFRN1180, UFRN1212, UFRN1267, UFRN1308, UFRN1699, UFRN3447, UFRN3460, UFRN3565, UFRN3574, UFRN3618; PIA UFRN0260, Hemigrammus marginatus Ellis, 1911 UFRN0313, UFRN1716, UFRN1721, UFRN1756, UFRN1767, UFRN1775, UFRN1779, UFRN2263, UFRN2704, UFPB4386, UFPB4397, UFPB4408, UFPB4421, UFPB4434, UFPB4445, UFPB4454, UFPB4467, UFPB9706, MZUEL-PEIXES3225; PAR UFRN0686, UFRN1562, UFRN1632, UFRN4255, UFRN4268, UFRN4317, UFPB4063, UFPB4112, UFPB4153, UFPB4174, UFPB4185, UFPB6692, UFPB6698, UFPB6701, UFPB7095, UFPB9472. JAG UFRN2911, UFRN3820, UFRN4338; PIA UFRN2913, UFRN4426; Hemigrammus rodwayi Durbin, 1909 PAR UFRN3832, UFPB4142 Hemigrammus unilineatus (Gill, 1858) PAR UFRN4257. SFR UFRN0488, UFRN0503, UFRN0506, UFRN0523, UFRN0531, UFRN0644, UFRN1947, UFRN1963, UFRN1972, UFRN2006, UFRN2037, UFRN2097, UFRN2115, UFRN2147, UFRN2222, UFRN3722, UFPB6748, UFPB6813, UFPB7101, UFPB7129, UFPB7194, UFPB7546, LIRP3745, Moenkhausia costae (Steindachner, 1907) LIRP3752, LIRP3771, MNHN1907; MZUT1682; NMW57391, NMW57401, NMW57408, NMW57411; JAG UFRN1278, UFRN1283, UFRN1337, UFRN1623; APO UFPB8976, UFPB8978, UFPB8982, UFPB8986, UFPB9174; PIA UFRN1722 JAG UFRN0329, UFRN0339, UFRN0378, UFRN0391, UFRN1174, Moenkhausia dichroura (Kner, 1858) UFRN1281, UFRN1340, UFRN1520, UFRN1621, UFRN1671, UFRN2909, UFRN3200, UFRN3217, UFRN3780, UFPB9142, UFPB9188, APO

UFRN3452, UFRN3577, UFPB8958 PIA UFRN0233, UFRN0252, UFRN0282, UFRN1511, UFRN1538, UFRN1594, UFRN1646, UFRN1690, UFRN1766, UFRN2256 Moenkhausia sanctaefilomenae (Steindachner, SFR MZUSP58268.0 1907) Orthospinus franciscensis (Eigenmann, 1914) SFR UFPB6751, LIRP3746, FMNH56426. Phenacogaster calverti (Fowler, 1941) PIA UFRN1666, UFRN1780. Phenacogaster franciscoensis Eigenmann, 1911 SFR UFRN1949, UFRN2034, UFRN2103, UFRN2118, UFRN2134 Piabina argentea Reinhardt, 1867 SFR UFPB7180, LIRP4015. SFR UFRN0493, UFRN1960, UFRN2005, UFRN2114, UFRN2122, Psellogrammus kennedyi (Eigenmann, 1903) UFRN2234, UFPB7111, UFPB7155, UFPB7462; JAG UFRN2906, UFRN4340; APO UFRN3627, UFPB8963; PIA UFPB4387 SFR UFRN1987, UFPB6772, NMW56891, NMW56896, NMW56898, Roeboides xenodon (Reinhardt, 1851) NMW56920, NMW56895, NMW56897. SFR UFRN0492, UFRN0497, UFRN0501, UFRN0510, UFRN0522, UFRN0527, UFRN0635, UFRN0647, UFRN0648, UFRN0664, UFRN1985, UFRN2221, UFPB6831, UFPB6832, UFPB6833, UFPB7018, UFPB7019, UFPB7020, UFPB7021, UFPB7098, UFPB7110, UFPB7120, UFPB7131, UFPB7152, UFPB7158, UFPB7171, UFPB7185, UFPB7210, UFPB7268, UFPB7463, UFPB7482, UFPB7497, UFPB7508, UFPB7529, LIRP3744, LIRP3753, LIRP3755, LIRP3774; JAG UFRN0330, UFRN0336, UFRN366, UFRN0374, UFRN0395, UFRN1167, UFRN1264, UFRN1275, UFRN1338, UFRN1653, UFRN1677, UFRN1705, UFRN1878, UFRN1883, UFRN1894, Serrapinnus heterodon (Eigenmann, 1915) UFRN2241, UFRN3246, UFRN3249, UFRN3812, UFRN3823, UFPB7629, UFPB7642, UFPB9189; APO UFRN 1198, UFRN1214, UFRN1266, UFRN1303, UFRN3448, UFRN3461, UFRN3484, UFRN3493, UFRN3499, UFRN3509, UFRN3559, UFRN3560, UFRN3580, UFRN3610, UFRN3628; PIA UFRN0275, UFRN0279, UFRN1496, UFRN1578, UFRN1611, UFRN1753, UFRN1759, UFRN1764, UFRN1776, UFRN1784, UFRN2255, UFPB2871, UFPB4389, UFPB4400, UFPB4410, UFPB4427, UFPB6114, UFPB9693, UFPB9703, MZUEL-PEIXES3239; PAR UFRN1790, UFRN2042, UFRN4260, UFPB2889, UFPB4060, UFPB4132, UFPB4162, UFPB4176. SFR UFRN0499, UFRN0519, UFPB6759, UFPB6834, UFPB7138, UFPB7178, UFPB7509, LIRP3750, LIRP3776; JAG UFRN1202, UFRN1247, UFRN1272, UFRN1285, UFRN1672, UFRN1877, UFRN2920, UFRN2922, UFRN3206, UFRN3248, UFRN3816, UFRN3817, UFRN3818; Serrapinnus piaba (Lütken, 1875) APO UFRN1196, UFRN1215, UFRN1304, UFRN3561, UFRN3629, MZUEL-PEIXES3242, MZUEL-PEIXES3249, MZUEL-PEIXES3253; PIA UFRN0272, UFRN1761, UFRN1762, UFRN1768, UFRN1785, UFPB4390, UFPB4411, UFPB4422, UFPB4437, UFPB4465, UFPB6111; PAR UFRN0474, UFRN0675, UFRN4263, UFPB4066, UFPB4115. Tetragonopterus argenteus Cuvier, 1816 JAG UFRN0385, UFRN1831, UFRN3809. SFR UFRN0486, UFRN0512, UFRN0524, UFRN0650, UFRN0651, Tetragonopterus chalceus Spix & Agassiz, 1829 UFRN0657, UFRN1981, UFRN2099, UFPB6750, UFPB6839, UFPB7161, UFPB7192. Bryconidae (2) Salminus franciscanus Lima & Britski, 2007 SFR MZUSP79859.0 Salminus hilarii Valenciennes, 1850 SFR MNHN A.8658

Triportheidae (2) Triportheus guentheri (Garman, 1890) SFR UFRN1657, UFRN1992, UFPB6760 SFR UFRN0716, UFPB7197; JAG UFRN0591, UFRN1291, UFRN1494, UFRN3207, UFPB9140, UFPB9148, UFPB9187; APO UFRN3495, UFRN3510, UFPB8979, NUP6193; PIA UFRN0574, UFRN1371, Triportheus signatus (Garman, 1890) UFRN1373, UFRN1381, UFRN1414, UFRN1579, UFRN1607, UFRN1680, UFRN1691, UFRN1714, UFRN2066, UFPB4417, UFPB4438, UFPB7881, MZUEL-PEIXES3110, NUP5249; PAR UFPB4086 Iguanodectidae (1) Bryconops sp. SFR UFRN1977, UFRN2035, UFRN2107, UFPB6769 Crenuchidae (2) JAG UFRN0387, UFRN1320, UFRN1503, UFRN1512, UFRN1673, UFRN1675, UFRN1676, UFRN1890, UFRN2021, UFRN2197, UFRN2680, UFRN3233, UFPB7635; APO UFRN1182, UFRN1312, UFRN1695, UFRN3463; PIA UFRN0121, UFRN0242, UFRN0253, UFRN0276, UFRN0283, UFRN0284, UFRN0288, UFRN0296, UFRN1606, UFRN1660, Characidium bimaculatum Fowler, 1941 UFRN1663, UFRN1669, UFRN1712, UFRN1735, UFRN1745, UFRN1755, UFRN1777, UFRN1781, UFRN4343, UFPB4391, UFPB4401, UFPB4414, UFPB4428, UFPB4440, UFPB4447, UFPB4470; PAR UFRN0472, UFRN1655, UFRN4158, UFRN4248, UFPB1239, UFPB4061, UFPB4092, UFPB4100, UFPB4116, UFPB4133, UFPB4145, UFPB4155, UFPB4177, UFPB4188, UFPB6181 SFR UFRN480, UFRN0491, UFRN0498, UFRN641, UFRN0646, UFRN1475, UFRN1983, UFRN2227, UFPB6791, UFPB7166, UFPB7202, Characidium fasciatum Reinhardt, 1867 UFPB7216, UFPB7247, UFPB7256, UFPB7263, UFPB7510, UFPB7523, UFPB7545 Siluriformes (36) Auchenipteridae (3) Centromochlus bockmanni (Sarmento-Soares & SFR UFRN2028, UFRN2106 Buckup, 2005) Trachelyopterus cratensis (Miranda Ribeiro, JAG UFRN0356, MNRJ0947 1937) SFR UFRN0732, UFRN0733, UFRN2117, JAG UFRN0592, UFRN1798, UFRN1887, UFRN3201; APO UFRN1786, UFRN3453, MZUEL- Trachelyopterus galeatus (Linnaeus, 1766) PEIXES3117, MZUEL-PEIXES3123, NUP6179; PIA UFRN0237, UFRN0315, UFRN1573; PAR UFRN1860, UFRN4313 Pimelodidae (6) Conorhynchos conirostris (Valenciennes, 1840) SFR MZUSP24852.0 Duopalatinus emarginatus (Valenciennes, 1840) SFR MZUSP24871.0 Pimelodus fur (Lütken, 1874) SFR MZUSP24723.0 Pimelodus maculatus Lacepède, 1803 SFR ANSP84160 Pimelodus pohli Ribeiro & Lucena, 2006 SFR MCP-PEIXES16671, MCP-PEIXES16661 Pseudoplatystoma corruscans (Spix & Agassiz,

1829) Pseudopimelodidae (1) Lophiosilurus alexandri Steindachner, 1876 SFR UFPB2567 Heptapteridae (5) Pimelodella dorseyi Fowler, 1941 JAG UFRN0409, UFRN1821, ANSP69375; APO UFPB8941, UFPB8946

PIA UFRN1614, UFRN1634, UFRN1639, UFRN1708, UFPB2892, Pimelodella enochi Fowler, 1941 UFPB2921, UFPB4477, UFPB6125, MZUEL-PEIXES3127, ANSP69378; PAR UFRN0443 Pimelodella laurenti Fowler, 1941 SFR UFRN2031, UFRN2101, UFRN2120, ANSP69380 Pimelodella robinsoni (Fowler, 1941) JAG UFRN1201, UFRN1388, UFRN1472, UFRN1893, UFRN1927, Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) UFRN3234, UFPB0401, UFPB0488, UFPB0789, MZUSP24635.0. Callichthyidae (7) JAG UFRN1551, UFRN1580, UFRN1885, UFRN2096, UFPB7644, Aspidoras menezesi Nijssen & Isbrücker, 1976 UFPB9427, MZUSP49952.0, MZUSP62835.0, UMMZ14733 Aspidoras sp. SFR UFRN1596 Callichthys callichthys (Linnaeus, 1758) PAR UFPB4077 Corydoras garbei Ihering, 1911 SFR UFRN1595, UFRN2685, UFPB9948, MZUSP3321.0 Corydoras sp. PIA UFRN1604 Hoplosternum littorale (Hancock, 1828) SFR UFRN0712 Megalechis thoracata (Valenciennes, 1840) Loricariidae (14) Hypostomus macrops (Eigenmann & SFR MCZ7888. Eigenmann 1888) SFR UFRN0726, UFRN0727, UFPB6803, UFPB6804, UFPB7115, UFPB7165, UFPB7220, UFPB7261, UFPB7272, UFPB7651; PIA MZUEL- Hypostomus pusarum (Starks, 1913) PEIXES3133, MZUEL-PEIXES3129, MZUEL-PEIXES3128, MZUEL- PEIXES3109, NUP6177. JAG UFRN0304, UFRN1169, UFRN1189, UFRN1256, UFRN1500, Hypostomus sp. UFRN1678, UFRN1789, UFRN1814, UFRN1843, UFRN3226, UFRN3231, UFRN3237, UFRN3241, UFRN3805 JAG UFRN0586, UFRN0587, UFRN1837, UFRN3223, UFPB7793, Loricariichthys derbyi Fowler, 1915 ANSP39932; APO UFRN3502, UFPB8943, UFPB8961, UFPB8989 Loricariichthys sp. JAG UFPB7658, UFPB7794, UFPB7795 SFR UFRN0547, UFPB7172 JAG UFRN0388, UFRN0404, UFRN0936, UFRN1183, UFRN1242, UFRN1260, UFRN1295, UFRN1505, UFRN1581, UFRN1873, UFRN1881, UFRN1892, UFRN2024, UFRN2087, UFRN2258, Parotocinclus cf. cearensis Garavello, 1977 UFRN3216, UFPB0340, UFPB4378, UFPB7643; PIA UFRN0241, UFRN1569, UFRN1589, UFRN1598, UFRN1697, UFRN1725, UFRN1734, UFRN1739; PAR UFRN0699, UFRN1583, UFRN1586, UFRN1587, UFRN2004, UFRN2086, UFRN2095, UFRN2140 SFR UFRN0484, UFRN0530, UFRN0970, UFRN2098, UFRN2137, UFPB6820, UFPB7177, UFPB7488; JAG UFRN0350; PIA UFRN0249, UFRN0256, UFRN0257, UFRN0298, UFRN0309, UFRN1601, UFRN1640, UFRN1659. UFRN1665, UFRN1725, UFRN1797, UFPB4381, UFPB9371; Parotocinclus jumbo Britski & Garavello, 2002 PAR UFRN0450, UFRN0460, UFRN0702, UFRN2000, UFRN2090, UFRN2141, UFPB4081, UFPB4094, UFPB4118, UFPB4124, UFPB4134, UFPB4147, UFPB4189, MZUSP69519.0, MZUSP69514.0, MZUSP69513.0, MZUSP69516, MZUSP69515.0. Parotocinclus seridoensis Ramos, Barros-Neto, PIA UFRN0005, UFRN0240, UFRN0254, UFRN0262, UFRN0265, Britski & Lima, 2013 UFRN0302, UFRN1588, UFRN1590 PAR UFRN0462, UFRN0698, UFRN0700, UFRN0731, UFRN1584, Parotocinclus spilosoma (Fowler, 1941) UFRN2001, UFRN2139, UFPB0070, UFPB6695, ANSP69410

JAG UFRN0321, UFRN0345, UFRN0376, UFRN0389, UFRN1248, Parotocinclus spilurus (Fowler, 1941) UFRN1252, UFRN1253, UFRN1255, UFRN1300, UFRN3806, UFRN3830, UFPB0336, UFPB2902, UFPB4379, UFPB9989, ANSP69403 Parotocinclus sp. JAG UFRN1250, UFRN2022, UFRN2259 JAG UFRN0411, UFRN1477, UFRN1793, UFRN1812, UFPB6910, Pseudancistrus genisetiger Fowler, 1941 UFPB9183, ANSP69441; PIA UFPB4429, UFPB4459, UFPB9167 Pterygoplichthys etentaculatus (Spix & Agassiz, SFR MZUSP63654.0 1829) Rineloricaria sp. SFR UFRN2029

Gymnotiformes (3) Sternopygidae (2) Eigenmannia besouro Peixoto & Wosiacki, SFR UFRN2032 2016 Sternopygus macrurus (Bloch & Schneider, SFR ANSP84549, ANSP84550. 1801) Gymnotidae (1) Gymnotus carapo Linnaeus, 1758 PAR UFRN4312

Cyprinodontiformes (6) Rivulidae (4) Cynolebias microphthalmus Costa & Brasil, JAG MZUSP42312 1995 Cynolebias porosus Steindachner, 1876 SFR NMW15096 Hypsolebias antenori (Tulipano, 1973) JAG MZUSP56256, MNHN1981, MNHN1211 Hypsolebias flavicaudatus (Costa & Brasil, SFR MZUSP40129 1990) Poecilidae (2) SFR UFRN1958, UFRN1969, UFRN2009, UFRN2078, UFRN2088, Pamphorichthys hollandi (Henn, 1916) UFRN2109, UFRN2123, UFRN2171, UFRN2236 SFR UFRN0494, UFRN0509, UFRN0511, UFRN0517, UFRN0529, UFRN0537, UFRN0637, UFRN1964, UFRN1997, UFRN2007, UFRN2038, UFRN2055, UFRN2077, UFRN2079, UFRN2111, UFRN2136, UFRN2226, UFRN2235, UFPB6193, UFPB6826, UFPB6827, UFPB6828, UFPB7001, UFPB7002, UFPB7092, UFPB7105, UFPB7142, UFPB7153, UFPB7168, UFPB7191, UFPB7218, UFPB7229, UFPB7251, UFPB7258, UFPB7288, UFPB7469, UFPB7479, UFPB7484, UFPB7493, UFPB7494, UFPB7513, UFPB7646, UFPB7654, UFPB7656; JAG UFRN0332, UFRN0337, UFRN0354, UFRN0365, UFRN0371, UFRN0394, UFRN0396, UFRN0399, UFRN0400, UFRN1172, UFRN1262, UFRN1314, UFRN1323, UFRN1326, Poecilia vivipara Bloch & Schneider, 1801 UFRN1456, UFRN2243, UFRN2910, UFRN3202, UFRN3203, UFRN3210, UFRN3238, UFRN4336, UFPB0797, UFPB7631; APO UFRN3446, UFRN3455, UFRN3467, UFRN3472, UFRN3492, UFRN3494, UFRN3503, UFRN3506, UFRN3557, UFRN3613, UFRN3626, UFRN3631; PIA UFRN0007, UFRN0125, UFRN0248, UFRN0267, UFRN0289, UFRN0295, UFRN0312, UFRN1411, UFRN1413, UFRN1417, UFRN1481, UFRN1513, UFRN1525, UFRN1530, UFRN1542, UFRN1544, UFRN1550, UFRN1554, UFRN1555, UFRN1559, UFRN1599, UFRN1645, UFRN1656, UFRN1689, UFRN1703, UFRN2063, UFRN2193, UFPB2872, UFPB2874, UFPB2894, UFPB2909, UFPB2916, UFPB4449, UFPB9694, UFPB9695, UFPB9697,

UFPB9704, UFPB9708, UFPB9710, UFPB9712, UFPB9713, MZUEL- PEIXES2967; PAR UFRN0431, UFRN0447, UFRN0463, UFRN0466, UFRN0471, UFRN0684, UFRN0690, UFRN1560, UFRN1629, UFRN1654, UFRN1989, UFRN2003, UFRN2043, UFRN4157, UFRN4250, UFRN4253, UFRN4264, UFPB1076, UFPB2881, UFPB4057, UFPB4073, UFPB4097, UFPB4108, UFPB4119, UFPB4125, UFPB4135, UFPB4148, UFPB4156, UFPB4179, UFPB6182. Synbranchiformes (1) Synbranchidae (1) SFR UFRN0713; JAG UFRN1471, UFRN2917, UFRN3204, UFPB0339; APO UFRN1824, UFRN3479, UFRN3566, UFRN3611, MZUEL- Synbranchus marmoratus Bloch, 1785 PEIXES3011; PIA UFRN1643, UFRN1742, UFPB4460, MZUEL- PEIXES3009; PAR UFPB6245 Perciformes (5) Cichlidae (5) SFR UFRN0545, UFRN0546, UFRN2082, UFRN2113, UFPB7174, UFPB7193, UFPB7211, UFPB7214, UFPB7221, UFPB7265, UFPB7487; JAG UFRN0322, UFRN0333, UFRN0340, UFRN0353, UFRN0361, UFRN0367, UFRN0369, UFRN0379, UFRN0407, UFRN0676, UFRN0677, UFRN0678, UFRN0679, UFRN0680, UFRN0681, UFRN1162, UFRN1165, UFRN1194, UFRN1205, UFRN1279, UFRN1316, UFRN1324, UFRN1327, UFRN1330, UFRN1332, UFRN1334, UFRN1517, UFRN1566, UFRN1844, UFRN1847, UFRN2026, UFRN2244, UFRN2289, UFRN2682, UFRN2912, UFRN2921, UFRN3211, UFRN3214, UFRN3215, UFRN3227, UFRN3243, UFRN4337, UFPB0352, UFPB0798, UFPB6870, UFPB6871, UFPB6872, UFPB6873, UFPB7630, UFPB9138, UFPB9185; APO UFRN1164, UFRN1166, UFRN1309, UFRN1318, UFRN2900, UFRN3443, UFRN3454, Cichlasoma orientale Kullander, 1983 UFRN3457, UFRN3464, UFRN3480, UFRN3489, UFRN3497, UFRN3505, UFRN3508, UFRN3555, UFRN3568, UFRN3569, UFRN3579, UFRN3604, UFRN3616, UFRN3623, UFPB8940, UFPB8944, UFPB8954, UFPB8970, NUP6176, NUP6185; PIA UFRN0002, UFRN0235, UFRN0246, UFRN0277, UFRN0299, UFRN0307, UFRN0622, UFRN0623, UFRN1370, UFRN1380, UFRN1382, UFRN1390, UFRN1391, UFRN1424, UFRN1425, UFRN1529, UFRN1539, UFRN1540, UFRN1546, UFRN1548, UFRN1549, UFRN1551, UFRN1557, UFRN1576, UFRN1732, UFRN1770, UFRN2065, UFPB2867, UFPB2922, UFPB9686, UFPB9689, UFPB9691; PAR UFRN0439, UFRN0442, UFRN0444, UFRN0468, UFRN0667, UFRN0668, UFRN0669, UFRN0670, UFRN0697, UFRN1565, UFRN1651, UFRN2046, UFPB0379, UFPB1073, UFPB3666, UFPB6176, UFPB6234, UFPB6238, UFPB6241, UFPB6244, UFPB7337, UFPB9951 SFR UFRN0629, UFRN0745, UFRN1978, UFRN1986, UFRN1995, Cichlasoma sanctifranciscense Kullander, 1983 UFRN2170, UFRN2232, UFPB6762, LIRP3760, NMW32714. SFR UFRN0526, UFRN0542, UFRN0544, UFRN0624, UFRN0625, UFRN2108, UFRN2131, UFPB6795, UFPB7199, UFPB7260, UFPB7492; JAG UFRN0408, UFRN0614, UFRN1154, UFRN1155, UFRN1156, Crenicichla menezesi Ploeg, 1991 UFRN1159, UFRN1284, UFRN1321, UFRN1331, UFRN1333, UFRN1459, UFRN1522, UFRN2883, UFRN3208, UFRN3212, UFRN3229, UFPB0337, UFPB9135, UFPB9182, UFPB9287; APO UFRN1158, UFRN1160, UFRN1161, UFRN1269, UFRN1313, UFRN1317, UFRN3441, UFRN3466,

UFRN3514, UFRN3556, UFRN3572, UFRN3617, UFPB8935, UFPB8971, UFPB8975; PIA UFRN0006, UFRN0245, UFRN0259, UFRN0270, UFRN0314, UFRN1379, UFRN1534, UFRN1543, UFRN1547, UFPB0978, UFPB4403, UFPB4415, UFPB4419, UFPB4442, UFPB4461, UFPB4475; PAR UFRN0436, UFRN0449, UFRN0473, UFRN0626, UFRN0627, UFRN0628, UFRN4251, UFRN4259, UFPB3663, UFPB4068, UFPB4120, UFPB4150, UFPB4157, UFPB4180, UFPB6015, UFPB9980 Crenicichla sp. SFR UFRN2237 SFR UFRN0521, UFRN0536, UFRN0652, UFRN0655, UFRN0722, UFRN0968, UFPB6190, UFPB6797, UFPB6979, UFPB7099, UFPB7119, UFPB7141, UFPB7147, UFPB7157, UFPB7270, UFPB7468, UFPB7471, UFPB7541, UFPB7648, LIRP4014; JAG UFRN0362, UFRN0414, Geophagus brasiliensis (Quoy & Gaimard, UFRN0589, UFRN0590, UFRN1622; PIA UFRN1528, UFRN1545, 1824) UFRN1687; PAR UFRN0435, UFRN0683, UFRN688, UFRN0718, UFRN0720, UFRN0721, UFRN1592, UFRN1628, UFRN1980, UFPB2880, UFPB3658, UFPB4055, UFPB4082, UFPB4103, UFPB4136, UFPB4158, UFPB4163, UFPB4181, UFPB6013, UFPB6023, UFPB6046, UFPB6050, UFPB6691, UFPB9952.

Total (110)

Anexo 2-3. Some sampling sites in Mid-Northeastern Caatinga Ecoregion, Brazil. Jaguaribe river basin: A = Unnamed Reservoir in Umbuzeiro River, ESEC of Aiuaba, Aiuaba, CE; B = Umbuzeiro River, São Nicolau reservoir (downstream), São Nicolau, CE; C = Umbuzeiro River, Siricuti waterfall, São Nicolau, CE; D = Granjeiro River, Crato, CE; Apodi-Mossoró: E = Apodi-Mossoró river, Apodi, RN; Piranhas-Açu: F = Unnamed Reservoir on ESEC of Seridó, Serra Negra, RN; G = Gargalheiras Reservoir (downstream), Acari, RN e H = Boqueirão Reservoir, Parelhas, RN. 83

Anexo 2-4. Some sampling sites in São Francisco River and Mid-Northeastern Caatinga Ecoregions, Brazil. Piranhas-Açu river basin: A = Seridó River, Caicó, RN; B = Piranhas-Açu River, Paulista, PB; Paraíba do Norte: C = Paraíba do Norte River, highway BR104, Barra de Santana, PB; D = Taperoá River, Paraíba do Norte River basin, São João do Cariri, PB; São Francisco: E = Puiú Lagoon, PARNA Catimbau, Ibimirim, PE; F = Barra do Juá Reservoir (upstream), Ibimirim, PE.; G = São Francisco River, Cabrobró, PE e H = Unnamed Stream, under bridge on highway BR428, Cabrobró, PE.

Anexo 2-5. Nonnative species recorded in five basins involved in the interbasin water transfer project of São Francisco River. P = primary data, S = secondary data, * Native occurrence in this basin. APO = Apodi-Mossoró river basin, JAG = Jaguaribe, PIA = Piranhas-Açu, PAR = Paraíba do Norte e SFRE = São Francisco river Ecoregion. Fish classification follows Eschmeyer et al. (2016). SFRE JAG APO PIA PAR OSTEOGLOSSIFORMES Arapaimidae Arapaima gigas (Schinz, 1822) S S CHARACIFORMES Anostomidae Megaleporinus obtusidens (Valenciennes, 1836) * P P Serrasalmidae Colossoma macropomum (Cuvier, 1816) P P CYPRINODONTIFORMES Poecilidae Poecilia reticulata Peters, 1860 P P S P P Xiphophorus helleri Heckel, 1848 P PERCIFORMES Cichlidae Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831) S P S P P Cichla monoculus Spix & Agassiz, 1831 S P P P S Cichla kelberi Kullander & Ferreira, 2006 P S S P P Coptodon rendalli (Boulenger 1897) S S S S S Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) P P P P P Parachromis managuensis (Günther, 1867) P P

Total (11) 9 8 7 8 8

3 CAPÍTULO II: EFETIVIDADE DAS UNIDADES DE CONSERVAÇÃO PARA ICTIOFAUNA DE TRÊS BACIAS HIDROGRÁFICAS ENVOLVIDAS NO PROJETO DE TRANSPOSIÇÃO DO RIO SÃO FRANCISCO, NORDESTE DO BRASIL

Márcio Joaquim da Silva¹, Cinara Pinheiro Neves¹, Telton Pedro Anselmo Ramos¹, Miriam Plaza Pinto² & Sergio Maia Queiroz Lima¹*

¹ Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Departamento de Botânica e Zoologia. 59978- 970, Natal, RN, Brasil. ² Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Departamento de Ecologia, 59978-970, Natal, RN, Brasil. *E-mail: [email protected]

(Publicado como capítulo de livro) Silva, M. J.; Neves, C. P.; Ramos, T. P. A.; Pinto, M. P.; Lima S. M. Q. Efetividade das Unidades de Conservação para a ictiofauna das bacias hidrográficas envolvidas na transposição do rio São Francisco. In: Mantovani, W.; Monteiro, R. F.; Dos Anjos, L.; Cariello, M. O. (Orgs.). Pesquisas em Unidades de Conservação no domínio da Caatinga: subsídios a gestão. 1ed.Fortaleza: Edições UFC, 2017.

Abstract Brazil holds one of the richest freshwater ichthyofauna of the Neotropical region and of the planet. However, anthropic interventions have been causing deleterious impacts over continental aquatic ecosystems. Conservation Unities (UCs) were created in order to protect the native biodiversity. Nevertheless, in Brazil, their delimitation has prioritized terrestrial fauna and flora. Besides, since 2007, an enterprise that will cause unprecedented environmental changes in Northeast region is advancing. The São Francisco River Interbasin Water Transfer Project – SFWT (PISF – in Portuguese) regards the construction of two canals that will conduct water to the main northeastern temporary rivers and will allow the input of non-native species in receptor basins. Accordingly, we hereby evaluated the effectiveness of three federal UCs in Caatinga’s ichthyofaunal conservation, and we indicated areas of relevant interest for conservation. Data were collected between 2012 and 2013 through the use of distinct fishing gear. We sampled 80 localities in three hydrographic basins encompassed by PISF, where we recorded 87 freshwater fish species (eight non-native ones, disregarded in further analyses), of 51 genera, 17 families, and six orders. Within registered species, 25 are supposedly endemic. Of 79 native species, 24 (30,4%) are represented in the three evaluated UCs; however, only four (5%) are endemic, representing 16% of total endemic species. Only one threatened species was listed, the catfish Parotocinclus spilurus, which is endemic to Jaguaribe river basin. Of assessed locations, two (ID17 and ID20) at Jaguaribe river basin, one (ID27) at Piranhas-Açu, and two (ID48 and ID56) at São Francisco represent simultaneously the highest richness values of native and endemic species. Thus, they are pointed as areas of relative biological interest for Caatinga ichthyofaunal conservation. These areas are highly overlapped to other previously indicated areas by additional authors as priorities for conservation. Even though those might not be the most indicated areas for Caatinga ichthyofaunal conservation, the studied UCs protect a significant portion of this biome’s fishes. We recommend that, for the implementation of new UCs, foreseen as an environmental compensation for PISF, it should be taken into account areas that encompass aquatic ecosystems and ichthyofauna, the most known continental aquatic group. The selection of areas where endemic and threatened species occur is also advisable.

Keywords: Neotropical Ichthyofauna, Semi-arid, IBWT, priority areas.

Resumo O Brasil detém uma das maiores ictiofaunas dulcícolas da região Neotropical e do planeta. Porém, intervenções antrópicas têm causado impactos deletérios sobre seus ecossistemas aquáticos continentais. Para proteger a biodiversidade nativa foram criadas as Unidades de Conservação (UCs). Porém, no Brasil, o seu delineamento tem priorizado a fauna e flora terrestres. Além disso, desde 2007, um empreendimento que causará alterações ambientais sem precedentes na região Nordeste está em andamento. O Projeto de Transposição do rio São Francisco (PISF) envolve a construção de dois canais que levarão água para os principais rios temporários nordestinos e permitirá a entrada de espécies não nativas nas bacias receptoras. Nesse sentido, o presente estudo verificou a efetividade de três UCs federais na conservação da ictiofauna da Caatinga e indicou áreas de relevante interesse para conservação. Os dados foram coletados nos anos de 2012 e 2013, com auxílios de diversos apetrechos de pesca. Foram amostradas 80 localidades em três bacias hidrográficas envolvidas no PISF, nas quais foram registradas 87 espécies de peixes de água doce (oito não nativas, desconsideradas das demais análises), de 51 gêneros, 17 famílias e seis ordens. Dentre as espécies registradas, 25 são supostamente endêmicas. Das 79 espécies nativas, 24 (30,4%) estão representadas nas três UCs estudadas, no entanto apenas quatro (5,0%) são endêmicas, o que representa 16% do total espécies endêmicas. Uma única espécie ameaçada de extinção foi registrada, o cascudinho, Parotocinclus spilurus, endêmica da bacia do rio Jaguaribe. Das localidades avaliadas, duas (ID17 e ID20) na bacia do rio Jaguaribe, uma (ID27) na Piranhas-Açu e duas (ID48 e ID56) na São Francisco apresentam simultaneamente os maiores valores de riqueza de espécies nativas e de espécies endêmicas, desta forma são indicadas como áreas de relevante interesse biológico para conservação da ictiofauna da Caatinga. Estas áreas têm alta sobreposição com outras áreas indicadas anteriormente por outros autores como prioritárias para conservação. Embora talvez não sejam as áreas mais indicadas para a conservação da ictiofauna da Caatinga, as UCs estudadas protegem uma parcela significativa dos peixes da Caatinga. Recomenda-se que na implementação de novas UCs, previstas como forma de compensação ambiental do PISF, devem levar em consideração áreas que contemplem a diversidade de ambientes aquáticos e a ictiofauna, grupo aquático continental melhor conhecido. A seleção de áreas onde ocorrem espécies endêmicas e ameaçadas também é recomendável.

Palavras-chave: Ictiofauna Neotropical, Semiárido, IBWT, áreas prioritárias.

3.1 Introdução

O Brasil abrange diversos biomas e ecossistemas com imensa diversidade de espécies (Drummond et al., 2010). Estimativas mostram que o país possui aproximadamente 13% da biota mundial (Lewinsohn e Prado, 2005) e abriga a ictiofauna de água doce de maior riqueza da região Neotropical (55% das espécies, Reis et al., 2003) e do mundo (Nogueira et al., 2010). Porém, intervenções antrópicas têm causado diversos impactos ambientais nos ecossistemas brasileiros, ameaçando cada vez mais a sua diversidade biológica (Agostinho et al., 2005). Na mesma perspectiva, os ambientes aquáticos continentais estão entre os mais ameaçados do planeta, em virtude da acelerada degradação do habitat, eutrofização e introdução de espécies exóticas (Lévêque et al., 2005). Como medida para assegurar a preservação e a persistência dos variados ecossistemas globais e sua biota, foram criadas Unidades de Conservação (UCs) (Cabral e Brito, 2013). Estas, têm como estratégia a manutenção e proteção dos recursos naturais. Contudo, no Brasil, o seu estabelecimento tem priorizado a fauna e flora terrestres, quando na maioria dos casos não leva em consideração a rede hidrográfica, aspecto de extrema importância, visto que grande parte da biodiversidade pode ser observada nos ambientes aquáticos continentais (Agostinho et al., 2005). Mesmo com todas essas informações, dificilmente as UCs brasileiras foram planejadas de forma efetiva e eficiente para conservação de seus corpos hídricos, não possibilitando a preservação adequada da biota a eles associada e dos serviços prestados por esses ecossistemas (Drummond et al., 2010). A partir da década de 1930, o Brasil iniciou a criação e implantação das primeiras UCs, que atualmente abrangem 9,1% do território nacional (Cabral e Brito, 2013, Drummond et al., 2010). Essas estão classificadas em duas categorias: Proteção Integral (PI) e de Uso Sustentável (US). Aquelas buscam preservar a natureza permitindo apenas o uso indireto dos recursos naturais e estas são menos restritivas e possibilitam a utilização dos recursos de forma controlada (WWF-Brasil, 2008). Mesmo com áreas protegidas, essas regiões muitas vezes com grande biodiversidade e elevado endemismo, são constantemente ameaçadas pela ação antrópica (Leal et al., 2005). Na Caatinga, único ecossistema exclusivamente brasileiro (Drummond et al., 2010), existem 28 Unidades de Conservação (13 de PI, sendo quatro Estações Ecológicas/ESEC, uma Reserva Biológica/REBio, sete Parques nacionais/PARNA e um Monumento Natural/MONA e 15 de US, das quais, três são Áreas de Proteção Ambiental/APA, duas Áreas de Relevante Interesse

Ecológico/ARIE, seis Florestas Nacionais/FLONA e quatro Reservas Particulares do Patrimônio Natural/RPPN), sendo que a maioria delas enfrenta problemas como situação fundiária não ou mal resolvida e falta de verbas para seu funcionamento e manutenção (Tabarelli e Silva, 2003). Assim, a implementação e a gestão das UCs na Caatinga têm sido executadas de forma insatisfatória para atingir os objetivos conservacionistas a que se propõem. Fato que pode ser observado pela ausência de planos de manejo na maioria das UCs localizadas neste bioma (Tabarelli e Silva, 2003). A criação de UCs representativas é uma atividade complexa, pois geralmente envolve conflitos de interesses entre os setores ambiental, econômico e social, o que torna difícil identificar e determinar quais áreas são mais indicadas para implementação de novas ou expansão de Unidades de Conservação já existentes (Santos e Tabarelli, 2003). No Brasil, a maioria das UCs não foi estabelecida com base em dados puramente científicos e muitas vezes foram delineadas em locais sem interesses sociais, econômicos ou políticos (Santos e Tabarelli, 2003). Logo, é provável que os planos de manejo, quando existentes, tenham deixado de beneficiar algumas espécies ou grupos taxonômicos presentes nessas áreas. Além dos benefícios ambientais (conservação da riqueza de espécies), a conservação da Caatinga é importante, pois nesta região vivem milhões de pessoas em condições de vida inadequadas que geralmente resulta no uso equivocado dos recursos naturais (Santos e Tabarelli, 2003). Esse bioma, onde predomina o clima semiárido, pode se tornar um dos mais ameaçados do país (Castelletti et al., 2000), pois já apresenta cerca de 15% de suas áreas desertificadas (Drummond et al., 2010) e 62% delas susceptíveis ao mesmo processo (Hauff, 2010). Por isso, é de extrema importância a proteção efetiva de sua biodiversidade. Além disso, apresenta cerca de 240 espécies e elevado nível de endemismo com aproximadamente 57% de espécies supostamente exclusivas das bacias deste bioma (Rosa et al., 2003; Tabarelli e Silva, 2003). Porém, a fauna de peixes nesse bioma foi por muito tempo negligenciada e muitas vezes era considerada como uma parcela empobrecida da riqueza presente na Amazônia e Mata Atlântica (Rosa et al., 2003). O conhecimento sobre a diversidade e conservação da ictiofauna da Caatinga ainda é incipiente e com poucos trabalhos abrangentes (Rosa et al., 2003; 2004), o que dificulta a atribuição de quais espécies são endêmicas e ameaçadas de extinção (Langeani et al., 2009). Porém, esse argumento sozinho não é suficiente para garantir prioridade quando se trata da conservação da biodiversidade e discussões de políticas públicas de ordenamento territorial no país (Tabarelli e Silva, 2003).

A Caatinga vem sofrendo com o aumento das modificações antrópicas e degradação ambiental, devido ao rápido desenvolvimento de atividades produtivas (Silva et al., 2013). A população que vive neste bioma utiliza os recursos naturais para subsistência, na realização de atividades como a agricultura, pecuária e aquicultura, além de comercializar exemplares da fauna e flora, tanto de espécies nativas quanto exóticas (Silva et al., 2009). A aquicultura tem sido incentivada (sobretudo, com a utilização de espécies alóctones e exóticas) pelo Departamento Nacional de Obras Contra as Secas (DNOCS) desde a época da criação dos primeiros açudes públicos no Nordeste do Brasil (Brasil, 2004). No entanto, a introdução de espécies exóticas pode resultar em impactos ambientais significativos, como a extinção de espécies nativas e resultar na mudança da estrutura das comunidades e riqueza local, ameaçando diretamente a biodiversidade dos ecossistemas aquáticos (Agostinho et al., 2005; Lévêque et al., 2005). Assim como em outras regiões semiáridas, a escassez de água geralmente resulta na modificação dos corpos d’água através da construção de barragens, canalização ou conexão artificial entre drenagens. Os impactos provenientes dessas atividades variam, podendo ser mais significativos em determinados ecossistemas, como nos ambientes aquáticos continentais (Sanchez, 2006). Além dos impactos diretos nos ecossistemas aquáticos continentais, a supressão da vegetação ripária, aumenta a incidência do sol e pode promover o assoreamento. No caso específico das bacias hidrográficas da Caatinga, um grande empreendimento em fase de conclusão (Projeto de Integração do rio São Francisco-PISF, popularmente conhecido como Projeto de Transposição do rio São Francisco) e que envolve a construção de dois grandes canais e estações de bombeamento, resultará na transposição de águas do rio São Francisco para os principais rios temporários do Nordeste do Brasil (Jaguaribe, Apodi-Mossoró, Piranhas-Açu, Paraíba do Norte), cujos grupos mais afetados devem ser os da biota aquática, dos quais os peixes é o mais conhecido (Brasil, 2004). Além de modificar o regime sazonal das drenagens receptoras, esse tipo de projeto também pode alterar a composição da fauna aquática, inclusive pelo aporte de espécies advindas da drenagem doadora. Os efeitos da conexão entre bacias sobre a ictiofauna ainda são pouco conhecidos (Moreira-Filho e Buckup, 2005). Porém, dentre os efeitos negativos mais prováveis está a homogeneização da biota aquática (Vitule e Pozenato, 2012). Essa situação se torna mais preocupante visto que apenas 4% da Caatinga está protegida por Unidades de Conservação (Drummond et al., 2010). Diante desse contexto, o presente estudo visou verificar a efetividade de três UCs Federais (ESEC da Aiuaba, ESEC do Seridó e PARNA do Catimbau, localizadas no bioma

Caatinga), na conservação da ictiofauna, comparando-as com a riqueza de espécies dos trechos das drenagens que irão receber as águas da transposição do rio São Francisco, (porção alta das bacias dos rios Jaguaribe e Piranhas-Açu e trecho submédio da bacia do rio São Francisco). Além disso, também indicar áreas de relevante interesse para conservação da ictiofauna desse bioma que em breve sofrerá drásticas mudanças no regime hídrico decorrentes do PISF.

3.2 Materiais e métodos

3.2.1 Área de estudo e desenho amostral

As bacias hidrográficas da Caatinga foram divididas em quatro ecorregiões hidrográficas: Maranhão-Piauí (MAPE), Nordeste Médio-Oriental (MNCE), São Francisco (SFRE) e Mata Atlântica do Nordeste (NAFE) (adaptado de Rosa et al., 2003 e Albert et al., 2011). Destas, duas foram abordadas no presente trabalho, a ecorregião hidrográfica do Nordeste Médio-Oriental e a do São Francisco. A MNCE abrange as drenagens ao norte do rio São Francisco e a leste do rio Parnaíba, cuja principal peculiaridade é o regime intermitente dos rios decorrente da baixa pluviosidade e elevada evaporação (Rosa et al., 2003). A SFRE abrange drenagens tanto na região Sudeste do Brasil como na Nordeste e apresenta regime hidrológico perene. A perenidade deste rio na Caatinga é garantida pelo aporte hídrico das cabeceiras (localizadas em Minas Gerais), de alguns afluentes do curso médio e por contribuições menores e irregulares dos afluentes do baixo curso da porção meridional do planalto da Borborema (Rosa et al., 2003). As três bacias hidrográficas abordadas neste estudo (São Francisco, Jaguaribe e Piranhas-açu) fazem parte das cinco relacionadas ao PISF (Brasil 2004). A maior das bacias receptoras, a do rio Jaguaribe, é também a maior da ecorregião hidrográfica do Nordeste Médio- Oriental (Albert et al., 2011) e a principal do Estado do Ceará. Drena uma área correspondente a mais de 50% do Estado e percorre um trajeto de aproximadamente 610 km, desde as suas nascentes na Serra da Joaninha, no Município de Tauá, até desaguar no Oceano Atlântico, na cidade de Fortim (Dantas et al., 2011). No alto da bacia do rio do Jaguaribe encontra-se a ESEC de Aiuaba (Figura 3-1) que é cortada marginalmente pelos rios/riachos intermitentes Umbuzeiro e Serra Nova, afluentes da bacia do rio Jaguaribe. O primeiro foi o único que apresentava água durante o período de estudo (2012-2013) e o segundo sequer aparece nos arquivos utilizados na confecção dos mapas, provavelmente devido ao pequeno calibre de seu

92 curso. A área total da ESEC Aiuaba corresponde a 0,16% da área total da bacia onde ela está inserida.

Figura 3-1. Localidades amostradas e as três Unidades de Conservação estudadas em três das bacias hidrográficas envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco (Detalhes das UCs estudadas podem ser observados na Figura 3-2A, B e C).

A bacia do rio Piranhas-Açu, uma das principais bacias hidrográficas do semiárido nordestino, apresenta 60% da sua área no Estado da Paraíba e 40% no Rio Grande do Norte. Seu curso d’água principal é um manancial de extrema importância para inúmeras atividades nesses dois Estados, como abastecimento de água, pesca e irrigação (Moura, 2007). Sob influência dessa bacia, encontra-se a ESEC do Seridó, cuja área corresponde a 0,03% da área total da bacia hidrográfica. Essa UC não é cortada por nenhum rio, possuindo apenas um açude em sua margem Sul (06°34'47.2''S 37°15'21.5''W), no limite com uma fazenda pecuarista (Tabela 3-1). A bacia do rio São Francisco corresponde a cerca de 8% do território brasileiro, com nascentes situadas no Estado de Minas Gerais e foz no Oceano Atlântico, entre os Estados de Alagoas e Sergipe. Sua cobertura vegetal abrange fragmentos de Caatinga nos trechos médio e submédio (ANA, 2014). No trecho submédio dessa bacia, encontra-se o PARNA do Catimbau,

93 localizado no Estado de Pernambuco, correspondendo a 0,10% da bacia, sendo cortado por pequenos tributários intermitentes, como o riacho do Mel (Tabela 3-1). Além disso, das três UCs Federais abordadas, apenas a ESEC do Seridó possui plano de manejo elaborado. Nesse documento é citada a captura de sete espécies de peixes na UC (embora sejam apresentados dados de apenas seis), além de relatos de pescadores locais sobre a existência pregressa ou atual de outras 11 espécies (IBAMA, 2004). Das espécies listadas, várias apresentam problemas de identificação. Além disso, a amostragem foi focada em espécies de médio a grande porte, possivelmente por viés metodológico de amostragem. Essa questão é especialmente problemática tendo em vista que a maior parte das espécies de peixes de água doce da Caatinga é de pequeno porte (Rosa et al., 2003, Silva et al., 2014). Nesse contexto, é muito provável que a riqueza de espécies de tamanho reduzido tenha sido negligenciada.

Tabela 3-1. Dados sobre área e localização das três Unidades de Conservação estudadas. AUC = Área da Unidade de Conservação, ABH = Área da Bacia Hidrográfica e ABHP = Porcentagem da Área da Bacia Hidrográfica Protegida.

Unidade de Conservação UF AUC Km² Bacia Hidrográfica ABH Km² ABHP (%) Estação Ecológica de Aiuaba CE 119,134 Jaguaribe 74.077,007 0,16 Estação Ecológica do Seridó RN 11,385 Piranhas-Açu 43.142,000 0,03 Parque Nacional do Catimbau PE 633,923 São Francisco 659.264,972 0,10

3.2.2 Coleta de dados

Este trabalho utilizou parte do conjunto de dados do projeto “Efetividade das Unidades de Conservação para a ictiofauna e carcinofauna das bacias hidrográficas do Nordeste Médio- Oriental e avaliação de possíveis efeitos deletérios da transposição do Rio São Francisco para a biota aquática”, contendo dados de riqueza das espécies de peixes de água doce coletados no período de 2012 e 2013. Esses dois anos foram atípicos, com seca intensa, restringindo o número de localidades amostrais, porém possivelmente refletindo a distribuição da ictiofauna durante esses episódios climáticos extremos, quando as populações estão severamente reduzidas e fragmentadas. As coletas foram feitas com diversos apetrechos e técnicas (peneiras de mão, redes-de-arrasto, redes-de-espera, tarrafa, mergulho livre, covo e anzol e linha), de acordo com a possibilidade de uso destes. Na elaboração dos mapas e cálculo de área de drenagem de cada bacia, foram utilizados arquivos georreferenciados, disponibilizados pela Agência Nacional de Águas (ANA, 2014) e

Ministério do Meio Ambiente (Brasil, 2014), utilizando o programa “Sistema de informação geográfica – QGIS v2.4.0”. Os locais de registro das espécies foram plotados, permitindo a visualização de quais espécies ocorreram nas diferentes localidades amostradas. A distribuição geográfica das espécies foi verificada de acordo com a literatura científica especializada (e.g. Rosa et al., 2003; Buckup et al., 2007; Eschmeyer et al., 2015), e o endemismo foi definido como a ocorrência de uma espécie restrita a uma única bacia e/ou ecorregião hidrográfica (Albert et al., 2011). Para avaliação da representatividade das três UCs Federais inseridas nas bacias hidrográficas envolvidas nas obras do PISF, foi comparada a riqueza de espécies nos trechos superiores das bacias dos rios Jaguaribe e Piranhas-Açu (receptoras das águas do PISF) e no trecho submédio do rio São Francisco (área de captação de água do PISF). Os espécimes coletados foram identificados até a menor categoria taxonômica possível de acordo com os trabalhos de Britski et al. (1984) e Ramos (2012) e posteriormente foram tombados na coleção ictiológica da UFRN. No caso das espécies com identidade taxonômica duvidosa, ou na ausência de caraterísticas diagnósticas, as espécies foram consideradas como species inquirendae, indicando a necessidade de mais estudos para elucidar a validade das identificações (Winston, 1999; ICZN, 2016). A maioria destas espécies podem ser na verdade sinonímias de outras já descritas. Para a avaliação dos padrões de riqueza da ictiofauna, foi quantificado apenas o número de espécies nativas de peixes presentes em cada bacia hidrográfica, por ponto de coleta. Para a verificação da efetividade das UCs na conservação da ictiofauna, foi quantificada a riqueza de espécies dentro e fora das três UCs Federais. Os critérios utilizados para indicação de áreas de relevante interesse para conservação da ictiofauna na Caatinga foram: riqueza das espécies por ponto de coleta e número de espécies endêmicas em cada bacia hidrográfica estudada.

3.3 Resultados

No total foram amostradas 80 localidades em três bacias hidrográficas envolvidas no PISF: 20 no Jaguaribe, 27 no Piranhas-Açu e 33 no São Francisco (Tabela 3-2), onde foram registradas 87 espécies de peixes de água doce, pertencentes a 51 gêneros, 17 famílias e seis ordens (Tabela 3-3). Destas, oito são espécies não nativas, que foram excluídas das análises por superestimarem a riqueza. Dentre as 87 espécies registradas, 25 são supostamente endêmicas, porém 12 não tiveram seu epiteto específico determinado, pois necessitam de estudos mais aprofundados para determinar quais são novas (não descritas) ou constituem novos registros de espécies já descritas. Das 79 espécies nativas, 24 (30,4%) estão representadas nas três UCs estudadas, no entanto apenas quatro (5,0%) são endêmicas, o que representa 16% do total espécies endêmicas. A riqueza de espécies apresentou um padrão crescente de acordo com o tamanho da bacia (Tabela 3-1 e Tabela 3-4). Na bacia do rio Piranhas-Açu foram coletadas 43 espécies, sendo três endêmicas e cinco não nativas. Das 38 espécies (sem considerar as não nativas), 11 (28,9%) foram registradas na ESEC do Seridó, apenas uma endêmica. Na bacia do rio Jaguaribe foram coletadas 47 espécies, 12 destas endêmicas e cinco não nativas. Das 42 espécies nativas, 13 (30,9%) estavam presentes na ESEC da Aiuaba, duas destas endêmicas. No trecho submédio da bacia do rio São Francisco foram registradas 55 espécies, 12 endêmicas e seis não nativas. Das 49 espécies nativas, 12 (24,5%) estão protegidas no PARNA do Catimbau, uma destas endêmica (Tabela 3-4).

Tabela 3-2. Lista das localidades amostradas (em destaque, os locais do interior das Unidades de Conservação estudadas). RIQ = Riqueza total de espécies, EXO = Número de espécies exóticas, END = Número de espécies endêmicas, INQ = Número de espécies com status species inquirendae, JAG = bacia do Rio Jaguaribe, PAC = Piranhas-Açu e SFR = São Francisco (trecho submédio).

ID Localidade UC Bacia Longitude Latitude RIQ EXO END INQ 1 Barragem no Rio Jaguaribe, Arneiroz, CE, Brasil JAG -40,16636 -6,32044 2 0 1 0 2 Rio Umbuzeiro, abaixo da barragem do açude Benguê, Aiuaba, CE, Brasil JAG -40,13800 -6,59605 7 1 1 0 3 Riacho Jucá, em Arneiroz, CE, Brasil JAG -40,13363 -6,34863 5 0 0 0 4 Açude Paraiso, Araripe, CE, Brasil JAG -40,12916 -7,19952 11 2 1 0 5 Açude Jatobá, sítio Jatobá, Araripe, CE, Brasil JAG -40,12822 -7,19388 2 0 0 0 6 Barragem do rio Umbuzeiro na ESEC de Aiuaba, Aiuaba, CE, Brasil ESEC Aiuaba JAG -40,12461 -6,60188 14 1 2 0 7 Rio Umbuzeiro, abaixo da barragem de São Nicolau, São Nicolau, CE, Brasil JAG -40,08030 -6,68022 13 1 4 0 8 Rio Umbuzeiro, abaixo da cachoeira do Siricuti, São Nicolau, CE, Brasil JAG -40,07683 -6,69325 2 0 1 0 9 Rio Jaguaribe, Saboeiro, CE, Brasil JAG -39,91041 -6,54197 19 2 3 1 10 Alagado antes de Jucás, estrada para Iguatu, Jucás, CE, Brasil JAG -39,56008 -6,52316 1 0 1 0 11 Riacho da Cascata, Crato, CE, Brasil JAG -39,45347 -7,24911 8 2 1 0 12 Rio Granjeiro, Crato, CE, Brasil JAG -39,43302 -7,25519 12 1 5 0 13 Riacho Constantino, Crato, Ceará, Brasil JAG -39,39333 -7,26694 6 1 1 0 14 Riacho dos currais, Crato, CE, Brasil JAG -39,38888 -7,27000 3 1 0 0 15 Riacho Batateira, Crato, CE, Brasil JAG -39,33777 -7,80555 6 1 1 0 16 Rio Cruzado, Lavras de Mangabeira, CE, Brasil JAG -38,97613 -6,78563 13 0 1 0 17 Riacho Lima Campos, em Lima Campos, afluente do Rio São João, CE, Brasil JAG -38,95531 -6,40380 19 0 5 0 18 Riacho Lima Campos, abaixo do açude Lima Campos, Lima Campos, CE, Brasil JAG -38,95433 -6,40580 12 0 4 0 19 Vazante do Açude Orós, Orós, CE, Brasil JAG -38,91258 -6,23855 21 2 4 0 20 Rio Salgado, Icó, CE, Brasil JAG -38,87305 -6,41494 20 1 5 0 21 Rio Pereiro, Bonito de Santa Fé, PB, Brasil PAC -38,50947 -7,27019 7 1 1 0 22 Rio Piranhas no Povoado de Piranhas Velho, São José de Piranhas, PB, Brasil PAC -38,49113 -7,10511 22 2 2 0 23 Barragem Pau D'arco, Bonito de Santa Fé, PB, Brasil PAC -38,48583 -7,35808 3 1 0 0 24 Rio Piancó, Ibiara, PB, Brasil PAC -38,45338 -7,38213 14 0 1 0 25 Riacho abaixo da ponte na PB400, Conceição, PB, Brasil PAC -38,45338 -7,38213 3 0 0 0 26 Rio Ibiara, Ibiara, PB, Brasil PAC -38,40577 -7,50230 5 0 0 0 27 Rio Piancó, Ibiara, PB, Brasil PAC -38,35286 -7,47602 20 0 3 0 28 Açude São Gonçalo, Marizópolis, PB, Brasil PAC -38,31452 -6,84405 2 2 0 0 29 Rio do Peixe, Aparecida, PB, Brasil PAC -38,08600 -6,78527 23 2 0 0 30 Rio Piranhas, Pombal, PB, Brasil PAC -37,78655 -6,72002 17 1 3 0 97

31 Rio Piranhas, Paulista, PB, Brasil PAC -37,62063 -6,58702 8 0 0 0 32 Rio Piranhas, sob ponte, São Bento, PB, Brasil PAC -37,44563 -6,48016 6 1 0 0 33 Barragem do Rio Espinharas, Serra Negra do Norte, RN, Brasil PAC -37,38708 -6,66991 4 0 1 0 34 Rio Piranhas, abaixo da ponte, Jardim Piranhas, Brasil. PAC -37,35502 -6,37786 17 2 2 0 35 Rio Espinharas, São José de Espinharas, PB, Brasil PAC -37,33027 -6,84755 11 1 1 0 36 Açude da Fazenda Solidão, próximo a ESEC, Serra Negra, RN, Brasil PAC -37,32919 -6,57966 3 0 0 0 37 Açude na ESEC do Seridó, Serra Negra, RN, Brasil ESEC Seridó PAC -37,25597 -6,57972 14 2 1 0 38 Açude Gargalheiras a jusante da Barragem, Acari, RN, Brasil PAC -36,60227 -6,42705 3 0 0 0 39 Alagado na BR 347, Serra Negra, RN, Brasil PAC -37,20477 -6,46866 1 0 0 0 40 Alagado na BR 347, antes do Rio Sabugi, Caicó, RN, Brasil PAC -37,17980 -6,44086 7 1 1 0 41 Barragem Carnaúba, São João do Sabugi, RN, Brasil PAC -37,14916 -6,62994 3 1 0 0 42 Abaixo da barragem Carnaúba, São José do Sabugi, RN, Brasil PAC -37,14919 -6,62911 8 1 0 0 43 Rio Sabugi, entre Serra Negra e Caicó, RN, Brasil PAC -37,13991 -6,44772 1 0 0 0 44 Rio Seridó, a montante da Ilha de Santana, Caicó, RN, Brasil PAC -37,08630 -6,45788 19 1 3 0 45 Riacho Jatobá, São José de Lagoa Tapada, PB, Brasil PAC -38,13522 -6,94233 2 0 0 0 46 Barragem Jatobá, Riacho Jatobá, São José de Lagoa Tapada, PB, Brasil PAC -38,12836 -6,94058 3 0 0 0 47 Rio Mãe d'água, Coremas, PB, Brasil PAC -37,98463 -7,01736 10 0 1 0 48 Rio São Francisco, a montante de Petrolina, PE, Brasil SFR -40,57758 -9,45328 17 2 3 0 49 Riacho São Pedro, na barragem Entremontes, Ouricuri, PE, Brasil SFR -39,89649 -8,23008 4 0 0 0 50 Riacho Tabacai, Bacia do São Francisco, Exu, PE, Brasil SFR -39,83627 -7,43652 1 0 1 0 51 Barragem no Riacho da Taboca, Exu, PE SFR -39,83361 -7,44167 2 1 0 0 52 Rio Cacimba, Exu, Pernambuco, Brasil SFR -39,81250 -7,47611 2 0 1 0 53 Rio Brígida, na vazante do Açude do Chapéu, PE SFR -39,56595 -7,99441 14 0 2 0 54 Rio São Francisco, Orocó, PE, Brasil SFR -39,46469 -8,56250 15 2 2 0 55 Rio São Francisco, Cabrobó, PE. SFR -39,45478 -8,54536 10 1 2 0 56 Riacho inominado, sob a ponte na BR428, Cabrobó, PE, Brasil SFR -39,35742 -8,49885 14 0 4 0 57 Alagado na BR-428, Cabrobó, PE. SFR -39,35038 -8,49951 2 0 0 0 58 Riacho Terra Nova, abaixo da ponte na BR422, Cabrobó, PE SFR -39,24091 -8,54102 7 0 1 0 59 Rio São Francisco, Belém do São Francisco, PE. SFR -38,96735 -8,75907 1 0 0 0 60 Rio Pajeú, próximo a BR-232, Serra Talhada, PE, Brasil SFR -38,60294 -8,00627 2 0 0 0 61 Rio Pajeú, Floresta, PE, Brasil SFR -38,40994 -8,60838 5 1 0 0 62 Riacho da Serrinha, a jusante da Barragem da Serrinha, Serra Talhada, PE, Brasil SFR -38,53444 -8,21150 10 0 0 0 63 Riacho Brígida, Exu, PE, Brasil SFR -38,51891 -8,58333 1 0 0 0 64 Barragem Dr. José Alves, Serra Talhada, PE, Brasil SFR -38,27352 -7,98580 3 0 0 0 65 Vazante do Açude Barra do Juá, Ibimirim, PE, Brasil SFR -38,07508 -8,46138 14 0 0 0 98

66 Riacho da Serrinha, Serra Talhada, PE, Brasil SFR -38,07508 -8,45113 1 0 0 0 67 Açude Barra do Juá, Ibimirim, PE, Brasil SFR -38,07258 -8,44958 14 0 1 0 68 Rio Moxotó, Ibimirim, PE, Brasil SFR -37,69508 -8,53311 9 1 0 0 69 Estrada entre o Açude Poço da Cruz e o Centro de Ibimirim, Ibimirim, PE, Brasil SFR -37,69372 -8,52588 2 0 0 0 70 Lagoa do Puiú, PARNA do Catimbau, Ibimirim, PE, Brasil PARNA Catimbau SFR -37,46213 -8,60336 0 0 0 0 71 Riacho do Mel, entre Buíque e Sertânia, Sertânia, PE, Brasil PARNA Catimbau SFR -37,37072 -8,41733 14 2 0 0 72 Riacho inominado, sob a ponte na BR-232, Arcoverde, PE, Brasil SFR -37,20652 -8,40861 4 0 0 0 73 Afluente do rio Moxotó, próximo a BR-232, Arcoverde, PE, Brasil SFR -37,16411 -8,40922 4 0 0 0 74 Riacho Malhada, Arcoverde, PE. SFR -37,16337 -8,40913 6 2 0 0 75 Riacho Salobro, abaixo da Ponte na BR-232. Arcoverde, PE, Brasil SFR -37,13850 -8,40963 2 2 1 0 76 Riacho do Mel, Arcoverde, PE. SFR -37,13849 -8,40964 3 1 0 0 77 Riacho seco na BR-232, Arcoverde, PE, Brasil SFR -37,25275 -8,38111 9 2 0 0 78 Riacho afluente do Rio Pajeú, na PE390, Floresta, PE, Brasil SFR -38,42038 -8,35713 5 0 1 0 79 Rio Pajeú, a jusante da Barragem Jazigo, Serra Talhada, PE, Brasil SFR -38,24477 -8,00052 10 0 3 0 80 Açude Varzinha, povoado Varzinha, Serra Talhada, PE, Brasil SFR -38,11955 -8,03302 10 1 0 0

Tabela 3-3. Lista de espécies de peixes das Unidades de Conservação e das bacias hidrográficas envolvidas no estudo. X = Presença da espécie, AIU = ESEC de Aiuaba, SER = ESEC do Seridó, CAT = PARNA do Catimbau, JAG = bacia do Rio Jaguaribe, PAC = Piranhas-Açu, SFR = São Francisco (trecho submédio). END = Espécie endêmica da ecorregião, END* = Espécie endêmica da bacia, EXO = Espécie Exótica, EN = Classificação de ameaça de extinção “Em Perigo”, e UFRN = Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

Taxa AIU SER CAT JAG PAC SFR Status Ameaçadas No Tombo CHARACIFORMES (43) (8) (9) (8) (19) (24) (30) Curimatidae (4) (1) (0) (1) (1) (3) (2) Curimatella lepidura (Eigenmann & Eigenmann, 1889) X X X UFRN0490, UFRN0667 Psectrogaster rhomboides Eigenmann & Eigenmann, 1889 X UFRN1707 Steindachnerina elegans (Steindachner, 1875) X UFRN1962 Steindachnerina notonota (Miranda-Ribeiro, 1937) X X X UFRN0401, UFRN1570 Prochilodontidae (2) (1) (1) (1) (1) (1) (1) Prochilodus brevis Steindachner, 1874 X X X X UFRN0575, UFRN0594 Prochilodus costatus Valenciennes, 1850 X X END UFRN0746 Anostomidae (6) (2) (1) (1) (2) (2) (5) Leporinus friderici (Bloch, 1794) X UFRN0764 Leporinus piau Fowler, 1941 X X X X X UFRN0124, UFRN0532, UFRN0599 Megaleporinus reinhardti (Lütken, 1875) X END UFRN 0757 Leporinus taeniatus Lütken, 1875 X X X X UFRN0516, UFRN0596 Schizodon knerii (Steindachner, 1875) X END UFRN0758 Schizodon fasciatus Spix & Agassiz, 1829 X UFRN1642 Erythrinidae (1) (1) (1) (1) (1) (1) (1) Hoplias aff. malabaricus (Bloch, 1794) X X X X X X UFRN0122, UFRN0364, UFRN0738 Serrasalmidae (5) (0) (2) (0) (2) (3) (3) Colossoma macropomum (Cuvier, 1816) X X X EXO UFRN1954 Metynnis lippincottianus (Cope, 1870) X EXO UFRN2012 Pygocentrus nattereri Kner, 1858 X X UFRN1647, UFRN1839 Serrasalmus brandtii Lütken, 1875 X END UFRN1955 Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766) X X X UFRN0292, UFRN0328 Characidae (20) (2) (3) (4) (10) (12) (14) Acestrorhynchus lacustris X UFRN1279 Astyanax aff. bimaculatus (Linnaeus, 1758) X X X X X X UFRN0123, UFRN0383, UFRN0660 Astyanax aff. fasciatus (Cuvier, 1819) X X X X X UFRN0520, UFRN1493, UFRN1572 Bryconamericus stramineus Eigenmann, 1908 X UFRN2148 100

Cheirodon jaguaribensis Fowler, 1941 X X END UFRN1652, UFRN1724 Compsura heterura Eigenmann, 1915 X X UFRN0234, UFRN0495 Ctenobrycon spilurus (Valenciennes, 1850) X X UFRN0290 Hemigrammus brevis Ellis, 1911 X END UFRN1959 Hemigrammus marginatus Ellis, 1911 X X X UFRN0260, UFRN0525, UFRN1280 Hemigrammus sp. X X UFRN0008, UFRN0402 Moenkhausia costae (Steindachner, 1907) X X X UFRN0488, UFRN1278, UFRN1722 Moenkhausia dichroura (Kner, 1858) X X X UFRN0282, UFRN0329 Phenacogaster calverti (Fowler, 1941) X UFRN1780 Phenacogaster franciscoensis Eigenmann, 1911 X UFRN1949 Psellogrammus kennedyi (Eigenmann, 1903) X UFRN0493 Roeboides xenodon (Reinhardt, 1851) X END UFRN1987 Serrapinnus heterodon (Eigenmann, 1915) X X X X UFRN0275, UFRN0330, UFRN0664 Serrapinnus piaba (Lütken, 1875) X X X X UFRN0272, UFRN0519, UFRN1285 Tetragonopterus argenteus Cuvier, 1816 X UFRN0385 Tetragonopterus chalceus Spix & Agassiz, 1829 X UFRN0486 Triportheidae (2) (1) (0) (0) (1) (1) (2) Triportheus guentheri (Garman, 1890) X END UFRN1657 Triportheus signatus (Garman, 1890) X X X X UFRN0574, UFRN0716, UFRN1291 Iguanodectidae (1) (0) (0) (0) (0) (0) (1) Bryconops sp. (Günther, 1864) X UFRN1977 Crenuchidae (2) (0) (1) (0) (1) (1) (1) Characidium bimaculatum Fowler, 1941 X X X END UFRN0121, UFRN1220 Characidium fasciatum Reinhardt, 1867 X UFRN0491 SILURIFORMES (29) (3) (2) (2) (17) (10) (12) Auchenipteridae (3) (1) (0) (0) (2) (1) (2) Centromochlus bockmanni (Sarmento-Soares & Buckup, 2005) X END UFRN2028 Trachelyopterus cratensis (Miranda Ribeiro, 1937) X END* UFRN0356 Trachelyopterus galeatus (Linnaeus, 1766) X X X X UFRN0237, UFRN0592, UFRN0732 Heptapteridae (5) (0) (0) (0) (4) (1) (1) Pimelodella dorseyi Fowler, 1941 X END* UFRN0409 Pimelodella laurenti Fowler, 1941 X END UFRN2031 Pimelodella sp. X X UFRN1369, UFRN1808 Pimelodella witmeri Fowler, 1941 X INQ* UFRN0588 Rhamdia aff. quelen (Quoy & Gaimard, 1824) X UFRN1472 101

Callichthyidae (5) (0) (0) (0) (1) (1) (3) Aspidoras menezesi Nijssen & Isbrücker, 1976 X END* UFRN1521 Aspidoras sp. X END UFRN1596 Corydoras garbei Ihering, 1911 X END UFRN1595 Corydoras sp. X UFRN1604 Hoplosternum littorale (Hancock, 1828) X UFRN0712 Loricariidae (16) (2) (2) (2) (10) (7) (6) Hypostomus carvalhoi (Miranda Ribeiro, 1937) X END* UFRN1810 Hypostomus jaguribensis (Fowler, 1915) X X END* UFRN0607 Hypostomus cf. pusarum (Starks, 1913) X X X UFRN0293, UFRN0726 Hypostomus sp. 1 X X X X X UFRN0724, UFRN1080, UFRN0304 Hypostomus sp. 2 X END* UFRN0346 Loricariichthys derbyi Fowler, 1915 X X END* UFRN0586 Parotocinclus cf. cearensis Garavello, 1977 X X X UFRN0241, UFRN0388, UFRN0547 Parotocinclus cesarpintoi Miranda Ribeiro, 1939 X X UFRN0515 Parotocinclus jumbo Britski & Garavello, 2002 X X X UFRN0249, UFRN0350, UFRN0530 Parotocinclus seridoensis Ramos, Barros-Neto, Britski & Lima, 2013 X END* UFRN0302 Parotocinclus sp. 1 X END* UFRN1250 Parotocinclus sp. 2 X UFRN0254 Parotocinclus spilurus (Fowler, 1941) X END* EN UFRN0321 Pseudancistrus genisetiger Fowler, 1941 X END* UFRN0411 Pseudancistrus papariae Fowler, 1941 X INQ UFRN0258 Rineloricaria sp. X UFRN2029 GYMNOTIFORMES (1) (0) (0) (0) (0) (0) (1) Sternopygidae (1) (0) (0) (0) (0) (0) (1) Eigenmannia besouro Peixoto & Wosiacki, 2016 X UFRN2032 CYPRINODONTIFORMES (4) (1) (1) (2) (3) (2) (3) Poecilidae (4) (1) (1) (2) (3) (2) (3) Pamphorichthys hollandi (Henn, 1916) X UFRN1958 Poecilia reticulata Peters, 1860 X X X X EXO UFRN1322, UFRN1602, UFRN1996 Poecilia vivipara Bloch & Schneider, 1801 X X X X X X UFRN0125, UFRN0517, UFRN2243 Xiphophorus helleri Heckel, 1848 X EXO UFRN1259 SYNBRANCHIFORMES (1) (0) (0) (0) (1) (1) (1) Synbranchidae (1) (0) (0) (0) (1) (1) (1) Synbranchus aff. marmoratus Bloch, 1785 X X X UFRN0713, UFRN1471, UFRN1643 102

PERCIFORMES (9) (2) (1) (2) (7) (6) (8) Cichlidae (9) (2) (1) (2) (7) (6) (8) Astronotus sp. X X EXO UFRN1418, UFRN1807 Cichla kelberi Kullander & Ferreira, 2006 X X X EXO UFRN0317, UFRN0334, UFRN2016 Cichlasoma orientale Kullander, 1983 X X X X UFRN0002, UFRN0679, UFRN2082 Cichlasoma sanctifranciscense Kullander, 1983 X X UFRN0545, UFRN1845 Crenicichla menezesi Ploeg, 1991 X X X UFRN0006, UFRN0408, UFRN0526 Crenicichla sp. X END UFRN2237 Geophagus aff. brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1824) X X X X UFRN0362, UFRN0521, UFRN1687 Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) X X X X X X EXO UFRN0286, UFRN0386, UFRN0514 Parachromis managuensis (Günther, 1867) X EXO UFRN0483 TOTAL (87) 14 13 14 47 43 55

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Tabela 3-4. Riqueza total de espécies por bacia hidrográfica e por Unidade de Conservação estudada. END = Espécies Endêmicas, EXO = Espécies Exóticas, JAG = Rio Jaguaribe, PAC = Rio Piranhas-Açu e SFR = Rio São Francisco (trecho submédio), CE = Ceará, RN = Rio Grande do Norte e PE = Pernambuco, * valores de porcentagem considerando apenas as espécies nativas.

Bacia UC Unidade de Conservação/Bacia UF Riqueza END EXO Riqueza END EXO Estação Ecológica de Aiuaba/JAG CE 47 12 5 14 (30,95%*) 2 1 Estação Ecológica do Seridó/PAC RN 43 3 5 13 (28,94%*) 1 2 Parque Nacional do Catimbau/SFR PE 55 12 6 14 (24,49%*) 1 2 Total 87 25 8 27 4 2 (29,11%*) Embora representem uma parcela pequena das bacias onde estão inseridas (Tabela 3-4), as três UCs estudas abrigam uma parcela significativa da ictiofauna destas drenagens (entre 24,0-29,5%). No entanto, aparentemente estas não foram estabelecidas levando em consideração a rede de drenagem e o potencial hídrico (Santos e Tabarelli, 2003), visto que na maioria das vezes os corpos d’água encontrados nestas UCs eram artificiais e periféricos. Tanto na ESEC da Aiuaba como no PARNA Catimbau há barragens, tanto à montante quanto no interior das UCs, alterando o ciclo natural dos rios temporários (Figura 3-2A e C). Corpos d’água em áreas limítrofes também ocorrem no PARNA Catimbau. Dentre estes a lagoa do Puiú (localidade 70, Tabela 3-2), embora retivesse um pouco de água, nenhum peixe foi capturado, e toda a extensão da lagoa estava margeada por ossos de peixes, principalmente tilápias. Na ESEC do Seridó, o único corpo d’água consistiu em um açude situado no limite com uma fazenda de criação de bovinos (Figura 3-2B), onde além das atividades pecuárias, a pesca é feita pela população local. Nas ESECs Aiuaba e Seridó e no PARNA Catimbau foram registradas a presença maciça de tilápias (Oreochromis niloticus). Na ESEC do Seridó também foram registrados exemplares de tambaquis (Colossoma macropomum), e no PARNA Catimbau do barrigudinho (Poecilia reticulata).

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Figura 3-2. Detalhe das UCs estudadas. A = ESEC de Aiuaba, B = ESEC do Seridó e C = PARNA do Catimbau. Em preto os corpos d’água no interior das UCs e em branco os do entorno.

As localidades que apresentaram os maiores valores de riqueza de espécies, excluindo as espécies exóticas, foram: na bacia do rio Jaguaribe, ID17 (Rio Lima Campos, em Lima 105

Campos, afluente do rio São João, CE, Brasil), ID19 (Vazante do açude Orós, Orós, CE, Brasil) e ID20 (Rio Salgado, Icó, CE, Brasil) cada uma com 19 espécies nativas; na bacia do rio Piranhas-Açu, ID29 (Rio do Peixe, Aparecida, PB, Brasil) com 21 espécies nativas e ID22 (Rio Piranhas, no povoado de Piranhas-Velho, São José de Piranhas, PB, Brasil) e ID27 (Rio Piancó, Ibiara, PB, Brasil) ambas com 20 espécies nativas; e no trecho submédio do rio São Francisco, ID48 (Rio São Francisco, a montante de Petrolina, PE, Brasil) com 15 espécies nativas, ID53 (Rio Brígida, na vazante do açude do Chapéu), ID56 (Riacho inominado sob ponte na BR428, Cabrobó, PE, Brasil), ID65 (Vazante do açude Barra do Juá, Ibimirim, PE, Brasil) e ID67 (Açude Barra do Juá, Ibimirim, PE, Brasil) cada uma destas últimas com 14 espécies nativas. (Figura 3-3). As localidades ID12 (Rio Granjeiro, Crato, CE, Brasil), ID17 (Rio Lima Campos, em Lima Campos, afluente do rio São João, CE, Brasil) e ID20 (Rio Salgado, Icó, CE, Brasil) na bacia do rio Jaguaribe; ID27 (Rio Piancó, Ibiara, PB, Brasil), ID30 (Rio Piranhas, Pombal, PB, Brasil) e ID44 (Rio Seridó, a montante da Ilha de Santana, Caicó, RN, Brasil) na bacia do rio Piranhas-Açu; e ID56 (Riacho inominado sob ponte na BR428, Cabrobó, PE, Brasil), ID48 (Rio São Francisco, a montante de Petrolina, PE, Brasil) e ID79 (Rio Pajeú, a jusante da barragem Jazigo, Serra Talhada, PE, Brasil) no trecho submédio do rio São Francisco, apresentaram os maiores números de espécies endêmicas, cinco nas localidades do rio Jaguaribe e três a quatro nas dos rios Piranhas-Açu e São Francisco (Figura 3-4). Das localidades citadas anteriormente, ID17, ID20 (ambas do Jaguaribe), ID27 (Piranhas-Açu), ID48 e ID56 (ambas do São Francisco) apresentam simultaneamente os maiores valores de riqueza de espécies nativas e de espécies endêmicas, desta forma podem ser indicadas como áreas de relevante interesse biológico para conservação da ictiofauna da Caatinga. De acordo com a quantidade de espécies endêmicas que possuem, essas áreas podem ser classificadas em três categorias: extrema importância (locais com três a cinco espécies endêmicas), alta importância (uma ou duas espécies endêmicas) e baixa importância (nenhuma espécie endêmica) (Figura 3-4). A única espécie ameaçada de extinção registrada foi Parotocinclus spilurus na bacia do rio Jaguaribe, classificada como em perigo (Brasil, 2014). No entanto, o reduzido número de espécies de peixes ameaçados de extinção deve estar mais relacionado com a falta de conhecimento da ictiofauna da Caatinga, do que com a conservação efetiva da ictiofauna deste bioma (Rosa et al., 2003; 2004).

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Figura 3-3. Mapa de distribuição da riqueza de espécies por localidade amostrada (círculos maiores e mais escuros apresentam valores mais elevados) nas cinco bacias envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco.

Figura 3-4. Mapa de distribuição da riqueza de espécies endêmicas por localidade amostrada nas cinco bacias envolvidas no Projeto de Transposição do rio São Francisco. Círculos maiores cinzas escuros maiores (cinco espécies) e círculos intermediários em tamanho e cor (três ou quatro) foram classificados como áreas de “extrema importância biológica”, e círculos menores e claros (uma ou duas) como áreas de “alta importância biológica”.

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3.4 Discussão

A região Nordeste do Brasil sempre sofreu com severos períodos de estiagem que resultam em transtornos para a população dessa região. Nos anos de 2012 e 2013 um extremo climático decorrente do El Niño resultou em uma seca severa (Santos et al., 2012), o que pode ter restringido muito a distribuição dos peixes às poucas localidades com água. No entanto, isso provavelmente contribuiu para o sucesso de captura da ictiofauna remanescente nestes corpos d’água, visto que estavam concentrados em poucos locais, além de fornecer um cenário drástico da distribuição dos peixes de água doce nos períodos de intensa estiagem. Essa informação é particularmente importante para verificar quais espécies permanecem protegidas nas Unidades de Conservação durante as secas intensas, quando se intensificam os conflitos pelo uso da água com a sociedade. Hauff (2010) listou a quantidade de espécies de peixes presentes em onze UCs Federais localizadas no bioma Caatinga. Para a ESEC da Aiuaba e PARNA do Catimbau nenhuma espécie foi registrada, já para a ESEC do Seridó apenas quatro espécies foram registradas, porém esses dados foram baseados em dados compilados da literatura. Isso é preocupante, visto que no plano de manejo da ESEC do Seridó constam algumas espécies de peixes que supostamente não ocorrem no Nordeste do Brasil (e.g. Crenicichla lepidota, Curimata ciliata), que devem se tratar de erros taxonômicos, comuns pela taxonomia confusa e carência de estudos ictiológicos na região (Rosa et al., 2003). Dentre as espécies que constam no plano de manejo da ESEC do Seridó, apenas a espécie exótica de carpa (Cyprinus sp.) não foi registrada, o que sugere uma densidade baixa desta espécie, haja visto o grande esforço empreendido durante as amostragens. Os novos registros são na maioria de espécies de pequeno porte (Tabela 3-3). Em todas as UCs foi verificada a presença de caprinos e bovinos se alimentando da vegetação nativa, o que pode resultar no aumento do assoreamento e incidência solar nos corpos d’água, favorecendo o crescimento de algas (Casatti et al., 2012). O pisoteio das margens dos corpos d’água também pode modificar as características do substrato, deixando-o mais compacto e muitas vezes impedindo os peixes de se enterrarem ou colocarem os ovos, além de dificultar a alimentação das espécies iliófagas. O aporte de fezes também contribui para o aumento da turbidez e da eutrofização dos ambientes lênticos (Silva et al., 2003). A maioria das espécies representadas nas UCs são resistentes e generalistas, não protegendo uma parcela significativa da ictiofauna que necessita de microhabitats mais

108 específicos, como ambientes lóticos com substrato rochoso, ou mesmo espécies endêmicas destas bacias. Os limites destas UCs não são claros e algumas áreas foram recentemente ocupadas ou exploradas indevidamente, indicando necessidade urgente de delimitar e fiscalizar os limites das áreas de proteção, principalmente as de proteção integral. No caso da ESEC Aiuaba, a poucos quilômetros da UC (menos que 10 km) há uma área de corredeiras e cachoeiras (localidades ID07 e ID08), que além da beleza cênica, abriga algumas espécies endêmicas e apresenta elevada riqueza, que poderia ser parcialmente incorporada na área dessa UC. Com base no diagnóstico ictiológico, o qual inclui a riqueza de espécies e o endemismo, pode-se inferir que as áreas identificadas no presente estudo como detentoras dos maiores valores, sobrepõem-se parcialmente ou estão próximas aos polígonos traçados como áreas prioritárias para conservação dos peixes da Caatinga propostas por Rosa et al. (2004), indicando que estas são provavelmente as áreas mais representativas para as espécies de peixes deste bioma. As localidades ID17 e ID20 (bacia do rio Jaguaribe) deste estudo, relacionam-se diretamente com a área 11 (Rio Salgado) do trabalho de Rosa et al. (2004). O ponto ID27 do presente estudo localiza-se na parte alta do rio Piancó, o qual faz parte do sistema do rio Piranhas-Açu. No trabalho de Rosa et al. (2004) é indicada a área de cabeceira do rio Piranhas- Açu (área 13) como prioritária para conservação. Embora a localidade e a área não sejam sobrepostas, elas são relativamente próximas e localizadas em uma área de aparente alta riqueza de espécies na bacia do Piranhas-Açu (Figura 3-3), o que indica que as cabeceiras desta bacia são prioritárias para conservação da ictiofauna da Caatinga, conforme indicado por aqueles autores. As localidades ID48 e ID56 (Petrolina e Cabrobó, respectivamente) são situados nas mediações da área prioritária 29 (Santa Maria da Boa Vista) apontada no trabalho de Rosa et al. (2004) como de importância muito alta. Por estar no mesmo sistema aquático (calha principal do rio São Francisco) e a uma distância pequena da área indicada por aqueles autores, corrobora-se a importância desta área para a conservação da ictiofauna da Caatinga. Especificamente com relação às localidades propostas como prioritárias na bacia do rio Jaguaribe (ID17 e ID20) pode-se citar ainda a existência da única espécie ameaçada de extinção registrada neste estudo (Parotocinclus spilurus; Brasil, 2014), reforçando ainda mais a importância desses locais para a conservação das espécies de peixes da Caatinga. Outra informação importante diz respeito à baixa representatividade de espécies endêmicas nas proximidades do PARNA Catimbau. Nesta UC, embora exista uma riqueza de

109 espécies intermediária (14 spp. incluindo 2 exóticas), apenas uma espécie endêmica da bacia do rio São Francisco Prochilodus costatus foi registrada, embora a riqueza e o endemismo na bacia sejam elevados.

3.5 Considerações finais e perspectivas

Mesmo sabendo que a conservação da Caatinga é importante para manutenção de parte importante da biodiversidade, essa região permanece como um dos ecossistemas menos conhecidos na América do Sul do ponto de vista cientifico (Brasil, 2012). Mesmo diante dos avanços recentes, mais estudos são necessários para fornecer suporte para estratégias de conservação no bioma, principalmente relacionada à fauna aquática, devido aos conflitos relacionados à escassez de água. Assim, a preservação da Caatinga deve ser eficiente e efetiva para manter a qualidade e quantidade dos recursos hídricos fundamentais para a população regional, composta por quase 30 milhões de cidadãos que vivem e dependem dos bens e serviços deste bioma (Brasil, 2002). De acordo com Tabarelli e Silva (2003), o conhecimento científico insuficiente, o número reduzido de UCs e as pressões antrópicas crescentes ameaçam a perpetuação de várias espécies, e comprovam a ausência de políticas voltadas para a conservação da biodiversidade na Caatinga e de seus demais recursos. Por isso, antes da tomada de decisões para ações que visem criação de novas UCs, se deve dar ênfase para o conhecimento dos ecossistemas e os organismos presentes nessas áreas, no desenvolvimento e aplicação das técnicas de uso sustentável de recursos naturais, no intuito de conciliar a demanda humana com as necessidades da biota da Caatinga. Visto que à semiaridez é predominante na região da Caatinga e a maioria dos rios dessa região são temporários, existe grande preocupação em manter esses locais protegidos da degradação causada por ações antrópicas, evitando a perda desses ecossistemas e consequentemente a diversidade da biota aquática. Nesse sentido, recomenda-se a elaboração dos planos de manejo das UCs para determinar quais espécies ocorrem no interior e entorno destas, para que se possa avaliar a eficiência da conservação e traçar estratégias como o zoneamento estratégico, a expansão ou a criação de novas áreas protegidas. Embora talvez não sejam as áreas mais indicadas para a conservação da ictiofauna da Caatinga, as UCs estudadas protegem uma parcela significativa dos peixes da Caatinga. No entanto, a implementação de novas UCs, previstas como forma de compensação ambiental do

110

PISF, devem levar em consideração áreas que contemplem a diversidade de ambientes aquáticos e a ictiofauna, grupo aquático continental melhor conhecido. A seleção de áreas onde ocorrem espécies endêmicas e ameaçadas também é recomendável. Além de Parotocinclus spilurus, uma outra espécie ameaçada de extinção ocorre nas bacias receptoras do PISF, Apareidon davisi também listada como “em perigo” (Brasil, 2014). No entanto nenhum exemplar dessa espécie foi capturado nas coletas de 2012 e 2013. Ações para conservação e recuperação ambiental também devem ser implementadas, para garantir a presença de populações de peixes, como a proteção efetiva e restauração das margens dos rios (matas ciliares), evitar a poluição dos ambientes aquáticos, impedir novas introduções de espécies exóticas, dar preferência às espécies nativas em atividades comerciais como a piscicultura, e a devida fiscalização do cumprimento da legislação ambiental, quanto à ocupação do solo e construção de obras que envolvam e modifiquem a dinâmica dos ambientes aquáticos (Brasil, 2002). Para as espécies endêmicas presentes na Caatinga é essencial a conservação efetiva de ecossistemas especiais como lagos temporários e cabeceiras de rios (Rosa et al., 2003). Embora alguns trabalhos seminais tenham sido feitos no início dos anos 2000 (Rosa et al., 2003; 2004; Rosa e Groth, 2004), pouco foi feito posteriormente enfocando a diversidade e conservação dos peixes da Caatinga, embora estes autores tenham alertado para elevado grau de endemismo e a intensidade dos impactos antrópicos na região. O presente estudo é um dos primeiros trabalhos elaborados no intuito de preencher estas lacunas sobre o conhecimento da ictiofauna na região Nordeste do Brasil, envolvendo as questões como a representatividade das Unidades de Conservação Federais e visando à conservação de peixes na Caatinga, que vai contribuir para complementação e elaboração dos planos de manejo destas UCs. Cabe ressaltar que por anteceder a conclusão das obras do PISF, este estudo também possui caráter histórico e possibilitará avaliar mudanças nos padrões de riqueza de peixes decorrentes deste empreendimento. Além de contribuir para o conhecimento da ictiofauna desse bioma, este estudo avança no sentido de fornecer informações básicas como composição, distribuição, endemismo e espécies exóticas de peixes das principais bacias hidrográficas da Caatinga (Langeani et al., 2009). Logo, esses resultados vão auxiliar e facilitar a tomada de decisões e identificação de áreas prioritárias para a conservação da ictiofauna do bioma, onde é possível observar uma grande heterogeneidade na composição dessa biota aquática e assim realizar a proteção efetiva dos peixes da Caatinga.

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Quanto ao planejamento de novas UCs, algumas estratégias regionais para a conservação da ictiofauna devem ser tomadas, como priorizar os ambientes aquáticos e levar em consideração a diversidade de microhabitats, as áreas com maior riqueza de espécies e endemismo. Além de levar em consideração as redes hidrográficas tentando abranger trechos de rios maiores, trechos imediatamente a jusante de grandes reservatórios, respeitando o regime hídrico natural e mantendo pequenas liberações de água para que as espécies nativas continuem sobrevivendo. Compilar dados em informações úteis para os gestores de UCs e tomadores de decisão no manejo individual e integrado das UCs é um desafio no sentido de atingir as metas regionais e globais de conservação, assim como evitar a extinção local ou global de espécies (Le Saout et al., 2013). Tendo em vista as necessidades específicas de conservação de cada bioma, e sendo essas condicionadas ao conhecimento básico em relação ao funcionamento e dinâmica dos ambientes, fica clara a necessidade de maiores estudos sobre a Caatinga, para que Unidades de Conservação sejam propostas e funcionem adequadamente para esse caso específico.

3.6 Referências

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4 CAPÍTULO III: TRANSPOSIÇÃO DO RIO SÃO FRANCISCO: RISCO DE INVASÃO DA ICTIOFAUNA DA BACIA DOADORA NAS BACIAS RECEPTORAS DA ECORREGIÃO NORDESTE MÉDIO-ORIENTAL, BRASIL

Márcio Joaquim da Silva1*, Gabriel Corrêa Costa2, Juan Pablo Zurano3, Eduardo Martins Venticinque4, Sergio Maia Queiroz Lima1

1 Laboratório de Ictiologia Sistemática e Evolutiva, Centro de Biociências, Departamento de Botânica e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 59.078-900, Natal, RN, Brasil 2 Laboratório de Biogeografia e Macroecologia, Centro de Biociências, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 59.078-900, Natal, RN, Brasil 3 Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Centro de Ciências Exatas e da Natureza, Departamento de Sistemática e Ecologia, Universidade Federal da Paraíba, 58.059-900, João Pessoa, PB, Brasil 4 Centro de Biociências, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 59.078-900, Natal, RN, Brasil

* Corresponding author: Márcio Joaquim da Silva, e-mail: [email protected]

(Previsto para ser submetido a revista Diversity and Distributions)

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Abstract Biological invasions are identified as one of the main negative ecological impacts on aquatic environments, being freshwater one of the most altered globally. Of the activities that enables introduction, interbasin water transfer projects deserve a special attention, since they allow the connection of hydrographic ecoregions with distinct ichthyofauna and hydrology, as well as they alter water regimen. In Brazil, the São Francisco Interbasin Water Transfer Project (SFWT; PISF, in Portuguese) aims to perennize the main temporary rivers of Mid-Northeastearn Caatinga Ecoregion. By elaborating niche models and their projections to receptor basins of PISF, we have evaluated the environmental adequability and invasiveness potential of 42 species. The results indicate the receptor basins show high suitability, mainly, for 11 species (Leporinus friderici-LFR, Megaleporinus obtusidens-MOB, Pamphorichthys hollandi-PHO¸ Pimelodus maculatus-PMA, Moenkhausia sanctaefilomenae-MSA, Hemigrammus brevis- HBR, Pimelodella laurenti-PLA, Cichlasoma sanctifranciscense-CSA, Centromochlus bockmanni-CBO, Conorhynchos conirostris-CCO, and Pseudoplatystoma corruscans-PCO, descending order of general suitability). However, projections for most analyzed species (31) did not show optimal conditions for their establishment. The Piranhas-Açu river basin showed the highest adequability values for the species CBO, CCO, HBR, MSA, and PLA, and the Apodi-Mossoro river basin for CSA, LFR, MOB, PHO, and PMA. Nonetheless, Paraiba do Norte river basin showed the lowest values for all species. Taking into account that high adequability potential was observed in species in receptor basins, we recommend the evaluation of contention measures foreseen in the environmental impact study of PISF with regards to their efficiency and, if it necessary, that additional solutions be taken in order to avoid the impact on native fauna of receptor basins.

Keywords: Biological invasions, Freshwater fish, Transposition schemes, Neotropical icththyology, Alien species, MaxEnt.

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Resumo Invasões biológicas são apontadas como um dos principais impactos ecológicos negativos sobre os ecossistemas aquáticos, sendo os dulcícolas uns dos mais alterados globalmente. Das atividades que possibilitam as introduções, as transposições entre bacias merecem atenção, pois permitem a conexão entre ecorregiões hidrográficas com ictiofauna e hidrologias distintas e alteram o regime hidrológico. No Brasil, o Projeto de Transposição do rio São Francisco (PISF) visa perenizar os principais rios temporários da ecorregião Nordeste Médio-Oriental. A partir da construção de modelos de nicho e sua projeção para as bacias receptoras do PISF, avaliamos a adequabilidade ambiental e potencial de invasão de 42 espécies. Os resultados indicam que as bacias receptoras apresentam uma alta adequabilidade, principalmente, para 11 espécies [Leporinus friderici-LFR, Megaleporinus obtusidens-MOB, Pamphorichthys hollandi-PHO¸ Pimelodus maculatus-PMA, Moenkhausia sanctaefilomenae-MSA, Hemigrammus brevis- HBR, Pimelodella laurenti-PLA, Cichlasoma sanctifranciscense-CSA, Centromochlus bockmanni-CBO, Conorhynchos conirostris-CCO e Pseudoplatystoma corruscans-PCO, ordem decrescente de adequabilidade geral). Entretanto, as projeções para a maioria das espécies analisadas (31) não mostram condições ótimas para o seu estabelecimento. A bacia do rio Piranhas-Açu apresentou os maiores valores de adequabilidade para as espécies CBO, CCO, HBR, MSA e PLA e a bacia do rio Apodi-Mossoró para CSA, LFR, MOB, PHO e PMA. Em contraponto, a do rio Paraíba do Norte apresentou os menores valores para todas as espécies. Em eventos de transposição pelo mundo a introdução de espécies tem sido relatada como causadora da queda populacional a níveis alarmantes de espécies nativas. Tendo em vista que foram observadas espécies com alto potencial de adequabilidade nas bacias receptoras, recomenda-se, que as medidas contenção previstas no estudo de impacto ambiental do PISF sejam avaliadas quanto a sua eficiência e, caso seja necessário, que soluções adicionais sejam tomadas para evitar o impacto sobre a fauna nativa das bacias receptoras.

Palavras-Chave: Invasões biológicas, Peixes de água doce, Projetos de Transposição, Ictiologia Neotropical, espécies alienígenas, MaxEnt.

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4.1 Introdução

Invasões biológicas são apontadas como um dos principais impactos ecológicos negativos sobre os ecossistemas globais (Vitousek et al., 1997; Clavero e Garcia-Berthou, 2005; Leprieur et al., 2008). Advindas de atividades antrópicas intencionais ou acidentais, essas alterações da biota têm causado severos problemas ecológicos e econômicos sobre a fauna nativa, como a homogeneização das comunidades (Vitousek et al., 1997; Rahel, 2007) e a extinção de espécies (Williamson, 1999; Davis et al., 2000; IUCN, 2000; Mack et al., 2000; Bergmans e Blom, 2001). Esse tema tem motivado inúmeros estudos em biologia da conservação, tendo em vista que após o estabelecimento das invasoras, suas erradicações são difíceis e economicamente dispendiosas (Bax et al., 2001; Kolar e Lodge, 2002). Para serem consideradas invasoras, as espécies precisam passar pelos estágios de (1) transporte dos indivíduos até a nova área geográfica anteriormente isolada, (2) estabelecimento da população, possibilitado pelo recrutamento de novos indivíduos e aumento populacional e (3) dispersão de indivíduos da nova população estabelecida para outras áreas (Williamson, 1996). O primeiro estágio tem acontecido, por exemplo, em decorrência do descarte de água de lastro de embarcações (Bailey, 2015), escapes de peixes em aquiculturas, soltura de espécimes ornamentais (Gozlan et al., 2010), introduções intencionais realizadas por agências governamentais (Gurgel e Oliveira, 1987) e transposições de águas entre bacias (Kadye e Booth, 2012; Shelton et al., 2016). O segundo estágio relaciona-se à capacidade de adaptação das espécies às novas características ambientais (condições físico-químicas, disponibilidade de recursos e de microhabitas, capacidade competitiva, morfologia do habitat, dentre outros). Enquanto o terceiro estágio, refere-se à capacidade de dispersão intrínseca de cada espécie (Soberón e Peterson, 2005); considerando não só os adultos, mas também os ovos e as larvas que frequentemente podem colonizar novas áreas (Turlings, 2001; Lockwood et al., 2007). Dentre todos os ecossistemas conhecidos, os de água doce estão entre os mais alterados por atividades humanas (e. g. barramentos de rios, uso de defensivos agrícolas, falta de ordenamento pesqueiro, transposições de bacias hidrográficas) e a contribuição de espécies alóctones nestes ambientes tem crescido consideravelmente nas últimas décadas (Leprieur et al., 2008; Vitule, 2009; Gozlan et al., 2010; Simberloff et al., 2013; Simberloff, 2014). As transposições de bacias hidrográficas também têm aumentado recentemente, como alternativa a escassez hídrica em diversos países como: Espanha (Tagus-Segura Transfer), Austrália (Snowy River Scheme), África do Sul e Lesoto (Lesotho Higland Water Project), China (South-

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North Water Transfer Project), Índia (Par Tapi Narmada Link) e, recentemente, Brasil (Projeto de Integração do rio São Francisco com as Bacias Hidrográficas do Nordeste Setentrional – PISF) (Pittock et al., 2009; NWDA, 2015). No PISF estão sendo construídos dois canais entre as ecorregiões hidrográficas do São Francisco (SFRE - doadora) e do Nordeste Médio-Oriental (MNCE - receptora) (Brasil, 2004), com hidrologia e ictiofaunas distintas (Rosa et al., 2003; Lima et al., submetido), o que torna esta ação um mecanismo potencial para introdução de espécies alóctones nas bacias receptoras da transposição. A ecorregião hidrográfica do São Francisco apresenta riqueza de espécies discrepante da MNCE, na primeira são conhecidas 233 espécies e na segunda 88 (Santos et al., 2015; Albert et al., 2011). Considerando apenas as espécies das áreas relacionadas ao PISF (trecho submédio da SFRE e quatro das maiores bacias da MNCE) os números são: 86 (77 nativas) no trecho submédio da bacia do rio São Francisco, 58 (50) na bacia do rio Jaguaribe-JAG, 39 (32) na Apodi-Mossoró-APO, 47 (39) na Piranhas-Açu-PIA e 43 (35) na Paraíba do Norte-PAR (Silva et al., submetido). Além disso, os mesmos autores afirmam que o compartilhamento de espécies entre as áreas envolvidas no PISF é de apenas 28 espécies (25,4%) e indicam que as famílias Anostomidae, Pimelodidae, Loricariidae e Characidae são aquelas que apresentam as maiores diferenças entre as ecorregiões hidrográficas (as duas primeiras famílias representadas por diversas espécies migradoras e de maiores portes e as duas últimas por vários representantes oportunistas tróficos - Reis et al., 2003). Diversos são os fatores que podem influenciar o sucesso da invasão, dentre eles indica- se que quanto maior for a proximidade entre as características do habitat de origem e as das áreas invadidas, maior será a probabilidade de sucesso das espécies invasoras (Janzen, 1967; Cameron et al., 2006; Buckley e Jetz, 2008). Além disso, fatores como a maior quantidade de indivíduos migrantes (i. e. propágulos) da população fonte (Barret e Richardson, 1986; Williamson e Fitter, 1996) ou a maior associação das invasões com atividades humanas (Ricciardi e MacIsaac, 2000) levarão a maiores chances de sucesso no estabelecimento. Ademais, outra hipótese, formulada por Jeffries e Lawton (1984) e conhecida como, a hipótese do “espaço livre de competidores” (Enemy Free Space Hypothesis – em inglês), pressupõe que os indivíduos ou populações que tiverem mecanismos de redução ou eliminação das vulnerabilidades aos predadores naturais terão maior sucesso na colonização. Nesse contexto, e sabendo da ocorrência de espécies migradoras e/ou oportunistas exclusivas da bacia doadora, acredita-se que algumas áreas das bacias receptoras apresentarão alta adequabilidade para que as espécies se estabeleçam. Desta forma, nós avaliamos a adequabilidade das bacias receptoras

122 para receber as espécies exclusivas da bacia doadora do PISF e discutimos os possíveis impactos que poderão ser causados sobre a ictiofauna nativa.

4.2 Materiais e Métodos

4.2.1 Área de estudo

Existem 449 ecorregiões hidrográficas de água doce no mundo (Abell et al., 2008); no Brasil são listadas 28 e duas delas são foco deste estudo (São Francisco - SFRE e Nordeste Médio-Oriental - MNCE). Essas áreas, ocupam cerca de 10,5% do território brasileiro (924.407,4 km²; dos quais 637.494,7 km² referem-se a ecorregião SFRE). Porém há certa confusão quanto a padronização da nomenclatura destas ecorregiões e por isso adotamos a mais atual sugerida por Lima et al. (submetido). Os arquivos editáveis com a delimitação das ecorregiões encontram-se disponíveis para download no site Freshwater Ecoregions of the World (www.feow.org). Os shapefiles georreferenciados dos rios e bacias hidrográficas foram obtidos do site da Agência Nacional de Águas (Brasil, 2014a) e Ministério do Meio Ambiente (Brasil, 2014b). Por fim, o traçado dos canais do PISF (Projeto de Transposição do Rio São Francisco) foi obtido do site do Comitê da Bacia Hidrográfica do mesmo rio (CBHSF, 2014). a) Canais do PISF

O primeiro canal do PISF, conhecido como Eixo Norte, conectará a bacia doadora (São Francisco) com as bacias dos rios Jaguaribe (JAG), Apodi-Mossoró (APO) e Piranhas-Açu (PIA). Esse eixo tem aproximadamente 500 km de extensão (357 km, excluindo canais secundários) e poderá captar até 99 m3 de água/s para serem distribuídos entre aquelas bacias. A água do rio São Francisco chegará na bacia JAG através das drenagens da sub-bacia do rio Salgado (CE), na APO pelo açude Pau dos Ferros (RN) e PIA por meio do riacho Tamanduá e açude Engenheiro Ávidos (PB). O segundo canal, Eixo Leste, com aproximadamente 220 km fará a ligação da bacia doadora com a do rio Paraíba do Norte (PAR). O sistema captará até 28 m3 de água/s do rio São Francisco e a lançará no açude Poções (PB), através do curso do rio Mulungu (Brasil, 2004).

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4.2.2 Modelagem de distribuição de espécies

A distribuição das espécies no ambiente depende de três conjuntos de fatores: (a) bióticos, (b) abióticos e (c) migração (Soberón, 2010; Giannini et al., 2012). O conjunto de fatores bióticos relaciona-se as necessidades de recursos que as espécies precisam para viver em um determinado habitat, além das interações inter e intraespecíficas a que estas estão submetidas. Os fatores abióticos são frequentemente indicados como a faixa de condições em que as espécies podem viver e relacionam-se diretamente as suas fisiologias. Por fim, a migração ou movimentação dos indivíduos é um fator intrínseco das espécies e é difícil de ser aferida (Jiménez-Valverde et al., 2008). A modelagem preditiva de nicho é uma técnica que se baseia no conceito de nicho ecológico e na sua influência sobre a distribuição das espécies, além de considerar que o nicho das espécies é fortemente conservado durante o tempo evolutivo. Nesse contexto, espera-se que quando adentrarem em novas áreas as espécies tenham um comportamento de distribuição e tolerância as condições similares as da área nativa (Peterson e Vieglais, 2003). A técnica de modelagem utilizada no presente estudo usa dados bióticos (ocorrências das espécies) e abióticos (variáveis bioclimáticas) para modelar a adequabilidade ambiental de uma dada região geográfica às espécies avaliadas (Peterson e Vieglais, 2003). Desta forma, as informações das drenagens da Caatinga, exceto MNCE, foram utilizadas para projetar a adequabilidade ambiental nessa última, resultado que fornece um indicativo da possibilidade de invasão das espécies através da conexão artificial do PISF. A modelagem preditiva de nicho foi realizada através do software R (https://www.r- project.org/) utilizando o pacote “dismo” (Hijmans et al., 2016) que automatiza o software MAXENT (https://www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/). O MAXENT utiliza o algoritmo de aprendizagem mecânica que calcula a distribuição potencial das espécies buscando a probabilidade de sua distribuição de máxima entropia, ou seja, a mais uniforme possível. Essa análise está sujeita às limitações relacionadas ao registro incompleto da distribuição e também que o valor esperado de cada variável ambiental deve corresponder à sua média em relação aos locais de amostragem derivados das camadas ambientais (Phillips et al., 2006). O modelo avalia a adequabilidade de cada célula do grid em função da variação ambiental naquela célula. Algumas das características do MAXENT são que ele pode trabalhar somente com dados de presença, presença e pseudoausência e pode incorporar interações entre variáveis diferentes (Phillips et al., 2006). Os valores de adequabilidade fornecidos pelo

124 software variam de 0 a 1, sendo este último o mais adequado. Em comparações recentes entre várias técnicas de previsão da distribuição de espécies, o MAXENT foi indicado como o método mais eficaz que utiliza apenas dados de presença, além de exibir desempenho equivalente a outras ferramentas mais tradicionais como o Modelo Linear Generalizado (GLM) que utiliza dados binários (Hernandez et al., 2006). Para avaliar a confiabilidade dos modelos, foi gerado um conjunto de dados independente dividido em treino e teste. O conjunto de teste correspondeu a 25% dos dados aleatorizados. Essa análise foi repetida 20 vezes usando o método bootstrap. Os resultados foram avaliados a partir das Curvas Características de Operação do Receptor (ROC) que avalia a taxa de verdadeiros positivos (ausência de omissão) em relação à taxa de falsos positivos (sobreprevisão de ocorrências), e através da área sob a curva média gerada pelas repetições (AUC). Este valor mede a capacidade discriminante do modelo ao sortear dois locais (presença e ausência) e prever os dois corretamente. Seus valores variam de 0 a 1 e quanto mais próximo de 1, ou mais distante do resultado randômico (0,5), melhor é o resultado do modelo (Philips et al., 2006). Para avaliar o modelo usamos a “regra de ouro” de Swets (1988) em que valores de AUC acima de 0,9 significam resposta excelente; acima de 0,8 e abaixo de 0,9 indica um bom resultado; acima de 0,7 e abaixo de 0,8 sugere um resultado razoável; acima de 0,6 e abaixo de 0,7 aponta para um modelo ruim e abaixo de 0,6 indica uma falha. O uso do AUC é criticado por alguns estudos em que diferentes tipos de modelagem não obtiveram valores equivalentes de AUC ou evidenciaram que o método é sensível ao número de registros (Lobo et al., 2008). Entretanto, estes problemas relacionam-se ao uso da medida para comparar modelos de diferentes espécies entre si e para comparar tipos diferentes de modelagens, com parâmetros distintos. Para avaliar a importância das variáveis na construção dos modelos, o procedimento de Jackknife foi utilizado (Peterson et al., 2008; Yang et al., 2013). Na avaliação da adequabilidade das bacias receptoras do PISF às espécies da bacia doadora foi realizado o cálculo da mediana de todos os valores de adequabilidade obtidos na área total de cada bacia. Isso indica espacialmente quais bacias tem condições abióticas mais similares as das áreas de origem e por consequência maior risco de serem invadidas.

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4.2.3 Dados de distribuição dos peixes

Ao analisar somente as bacias hidrográficas da área de influência do PISF foram listadas 49 espécies de peixes de água doce que ocorrem exclusivamente no trecho submédio da bacia do rio São Francisco (área de captação de águas do PISF) e não nas bacias receptoras (JAG, APO, PIA e PAR) (Silva et al., submetido). Dentre as espécies exclusivas da bacia do rio São Francisco listadas por aqueles autores, duas são da família Rivulidae [Cynolebias porosus Steindachner, 1876 e Hypsolebias flavicaudatus (Costa & Brasil, 1990)]. Essas espécies habitualmente são encontradas em lagoas marginais e não na calha principal dos grandes rios, como é o caso das áreas de captação do PISF (Costa et al., 2012). Por este motivo, estas duas espécies foram excluídas do conjunto de espécies modeladas. No presente estudo, foram levantados os registros primários de distribuição das 47 demais espécies nas coleções ictiológicas das universidades federais do Rio Grande do Norte (UFRN) e Paraíba (UFPB) e secundários nas bases de dados SpeciesLink (www.specieslink.org.br), PRONEX/NEODAT (www.mnrj.ufrj.br/pronex), GBIF (www.gbif.org) e Portal Biodiversidade (https://portaldabiodiversidade.icmbio.gov.br/portal/). Todavia, como várias daquelas espécies apresentam ocorrência natural significativamente maior que a SFRE, nós selecionamos todos os registros localizados em drenagens da Caatinga, para realizar a modelagem preditiva (nicho Grinelliano, Peterson et al., 2011); ressalta-se que mesmo que algumas ocorram em bacias limítrofes entre as duas ecorregiões hidrográficas (SFRE e MNCE), nenhuma das espécies modeladas apresenta registros nas bacias receptoras do PISF. O procedimento de adição de todas localidades de ocorrêmcia na Caatinga foi realizado a fim de que os modelos gerados refletissem a maioria das condições abióticas em que as espécies podem ocorrer naturalmente e para que as projeções de invasibilidade fossem mais confiáveis. Nesse contexto, foram consultados registros das espécies nas seguintes ecorregiões: Estuário do Rio Amazonas (AREE, Albert et al., 2011), Maranhão-Piauí (MAPE), MNCE, SFRE e Mata Atlântica do Nordeste (NAFE) (Lima et al., submetido) (Figura 1).

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Figura 4-1. Locais e ocorrência de todas as espécies modeladas. AREE = parte da Ecorregião Hidrográfica do Estuário do rio Amazonas, MAPE = Maranhão-Piauí, MNCE = Nordeste Médio-Oriental, SFRE = São Francisco, NAFE = Mata Atlântica do Nordeste.

A posteriori, o conjunto de dados de ocorrências obtido foi filtrado e as informações duplicadas ou duvidosas (identificação da espécie ou procedência) foram removidas a fim de otimizar os resultados de distribuição potencial. Além disso, apenas as espécies que 127 apresentaram, no mínimo, cinco registros de ocorrência, foram modeladas. Essa decisão foi tomada para evitar resultados e interpretações equivocadas.

4.2.4 Variáveis bioclimáticas

Foram obtidos dados de 19 variáveis bioclimáticas do projeto WorldClim (Hijmans et al., 2005) (http://www.worldclim.org/bioclim): BIO1 = Temperatura média anual, BIO2 = Variação diurna média (média mensal (temperatura máxima - mínima)), BIO3 = Isotermia (BIO2 / BIO7) (*100), BIO4 = Sazonalidade da temperatura (desvio padrão*100), BIO5 = Temperatura máxima do mês mais quente, BIO6 = Temperatura máxima do mês mais frio, BIO7 = Variação da temperatura anual (BIO5 - BIO6), BIO8 = Temperatura média do trimestre mais úmido, BIO9 = Temperatura média do trimestre mais seco, BIO10 = Temperatura média do trimestre mais quente, BIO11 = Temperatura média do trimestre mais frio, BIO12 = Precipitação anual, BIO13 = Precipitação no mês mais úmido, BIO14 = Precipitação no mês mais seco, BIO15 = Sazonalidade da precipitação (coeficiente de variação), BIO16 = Precipitação no trimestre mais úmido, BIO17 = Precipitação no trimestre mais seco, BIO18 = Precipitação no trimestre mais quente, BIO19 = Precipitação no trimestre mais frio. Além destas, outras duas variáveis topográficas foram obtidas através de imagens SRTM (Shuttle Radar Topography Mission): AMean – Altitude média e AStD – Desvio padrão da altitude. Por fim, dados de acumulação de água nas bacias (FlowAcc) também foram analisados. As variáveis topográficas são capazes de descrever os corpos aquáticos na paisagem, preservam as variações da topografia e são úteis para avaliar as drenagens e identificar as curvas de nível (Danielson e Gesch, 2011). Além disso, quanto maior a escala, o clima pode ser considerado o fator dominante na modelagem de distribuição, enquanto que em escalas menores, a topografia deve receber maior atenção (Pearson e Dawson, 2003; Guisan e Thuiller, 2005). Todas as variáveis tiveram coeficiente de correlação de Pearson calculado e aquelas que tiveram valor inferior a 0.8 foram pré-selecionadas para construção do modelo (Anexo 4-1). Neste contexto, foram utilizadas apenas oito variáveis (BIO9, BIO13, BIO14, BIO15, BIO18, BIO19, AMean e AStD). Os valores utilizados para modelar a adequabilidade foram as médias por microbacia para cada uma das oito variáveis descritas anteriormente. Foram geradas 10.889 bacias com tamanho médio de 151,55 km2. A derivação das bacias utilizou uma imagem SRTM4 (CIAT) com resolução horizontal de aproximadamente 93 metros. Antes de iniciar a derivação das microbacias utilizamos a ferramenta FILL e recondicionamos o relevo. O valor de threshold 128 utilizado para gerar as bacias foi de 20000 células upstream. Todas as análises foram realizadas no ArcGis 10.1.

4.2.5 Análises estatísticas

A adequabilidade geral por espécie foi obtida através da média dos valores das medianas de adequabilidade por bacia, onde valores de adequabilidade ambiental em todas as bacias iguais a 1 indicam adequabilidade ambiental de 100%. A dissimilaridade entre as bacias receptoras foi calculada a partir da técnica de SIMPER (Similarity Percentages) utilizando a distância de Bray Curtis. Esta análise indica a contribuição de cada espécie para a similaridade ou dissimilaridade entre as amostras e permite identificar as espécies que são mais importantes na criação do padrão observado (Pegg e McClelland, 2004). A medida de Bray-Curtis compara as amostras entre as bacias e indica um ranking de adequabilidade de espécies. Neste contexto, o método de Bray-Curtis opera em nível de espécie e, portanto, a dissimilaridade média entre as bacias receptoras pode ser obtida para cada espécie. Para analisar as diferenças entre as bacias hidrográficas, uma análise de ordenação NMDS também foi realizada. A posteriori os scores para cada espécie foram relacionados à adequabilidade geral das espécies para observar se existia alguma relação com as suas respectivas contribuições para as diferenças entre as bacias.

4.3 Resultados

No total foram obtidos 1.879 registros de ocorrência nas drenagens da Caatinga das 42 espécies modeladas (Figura 4-1). As bacias receptoras do PISF indicaram adequabilidade para, ao menos, 11 espécies de sete famílias e três ordens (Leporinus friderici, Megaleporinus obtusidens, Pamphorichthys hollandi¸ Pimelodus maculatus, Moenkhausia sanctaefilomenae, Hemigrammus brevis, Pimelodella laurenti, Cichlasoma sanctifranciscense, Centromochlus bockmanni, Conorhynchos conirostris e Pseudoplatystoma corruscans) (Figura 4-2). Para outras 31 espécies a adequabilidade foi baixa e pouco similar às das áreas de ocorrência natural (Anexos 4-3 e 4-4).

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Tabela 4-1. Lista de espécies com ocorrência apenas na bacia doadora (trecho submédio do rio São Francisco), indicando o número de registros confiáveis obtidos, as espécies que foram modeladas para inferir o potencial de invasibilidade nas drenagens receptoras da ecorregião hidrográfica Nordeste Médio-Oriental. AUC = valores médios da Área Sob a Curva (Area under curve, em inglês) e DP AUC = desvios-padrões da AUC.

Espécies exclusivas da Ecorregião São Francisco Registros Espécie AUC DP (Silva et al., submetido) Obtidos Modelada AUC

Characiformes (26) Parodontidae (1) Apareiodon hasemani Eigenmann, 1916 28 Sim 0,8889 0,0480 Curimatidae (1) Steindachnerina elegans (Steindachner, 1875) 115 Sim 0,8708 0,0297 Prochilodontidae (2) Prochilodus argenteus Agassiz, 1829 25 Sim 0,9213 0,0366 Prochilodus costatus Valenciennes, 1850 47 Sim 0,8729 0,0407 Anostomidae (5) Leporellus vittatus (Valenciennes, 1850) 19 Sim 0,8988 0,0307 Leporinus friderici (Bloch, 1794) 34 Sim 0,9265 0,0318 Megaleporinus obtusidens (Valenciennes, 1836) 26 Sim 0,8791 0,0557 Megaleporinus reinhardti (Lütken, 1875) 70 Sim 0,9176 0,0242 Schizodon knerii (Steindachner, 1875) 48 Sim 0,9261 0,0241 Serrasalmidae (2) Myleus micans (Lütken, 1875) 40 Sim 0,9106 0,0290 Pygocentrus piraya (Cuvier, 1819) 29 Sim 0,9170 0,0287 Characidae (11) Acestrorhynchus lacustris (Lütken, 1875) 67 Sim 0,9112 0,0225 Astyanax lacustris (Lütken, 1875) 176 Sim 0,9020 0,0163 Bryconamericus stramineus Eigenmann, 1908 53 Sim 0,9119 0,0248 Hasemania nana (Lütken, 1875) 23 Sim 0,9019 0,0460 Hemigrammus brevis Ellis, 1911 49 Sim 0,8432 0,0487 Moenkhausia sanctaefilomenae (Steindachner, 1907) 65 Sim 0,8593 0,0373 Orthospinus franciscensis (Eigenmann, 1914) 49 Sim 0,9310 0,0206 Phenacogaster franciscoensis Eigenmann, 1911 72 Sim 0,8523 0,0306 Piabina argentea Reinhardt, 1867 106 Sim 0,9169 0,0190 Roeboides xenodon (Reinhardt, 1851) 34 Sim 0,9272 0,0214 Tetragonopterus chalceus Spix & Agassiz, 1829 50 Sim 0,8792 0,0335 Bryconidae (1) Salminus franciscanus Lima & Britski, 2007 11 Sim 0,8998 0,0397 Triportheidae (1) Triportheus guentheri (Garman, 1890) 30 Sim 0,9292 0,0282 Iguanodectidae (1) Bryconops sp. 46 Sim 0,8820 0,0366 Crenuchidae (1) Characidium fasciatum Reinhardt, 1867 62 Sim 0,9219 0,0221 Siluriformes (16) Auchenipteridae (1)

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Centromochlus bockmanni (Sarmento-Soares & Buckup, 2005) 5 Sim 0,8223 - Pimelodidae (6) Conorhynchos conirostris (Valenciennes, 1840) 6 Sim 0,9250 0,1712 Duopalatinus emarginatus (Valenciennes, 1840) 14 Sim 0,9423 0,0239 Pimelodus fur (Lütken, 1874) 35 Sim 0,9086 0,0348 Pimelodus maculatus Lacepède, 1803 57 Sim 0,8838 0,0365 Pimelodus pohli Ribeiro & Lucena, 2006 11 Sim 0,9156 0,0274 Pseudoplatystoma corruscans (Spix & Agassiz, 1829) 6 Sim 0,9460 0,0564 Pseudopimelodidae (1) Lophiosilurus alexandri Steindachner, 1876 15 Sim 0,8121 0,0918 Heptapteridae (2) Pimelodella laurenti Fowler, 1941 6 Sim 0,8314 0,2189 Pimelodella robinsoni (Fowler, 1941) 1 Não - - Callichthyidae (3) Aspidoras sp. 1 Não - - Corydoras garbei Ihering, 1911 36 Sim 0,9100 0,0373 Hoplosternum littorale (Hancock, 1828) 36 Sim 0,8431 0,0460 Loricariidae (3) Hypostomus macrops (Eigenmann & Eigenmann 1888) 1 Não - - Pterygoplichthys etentaculatus (Spix & Agassiz, 1829) 25 Sim 0,9237 0,0392 Rineloricaria sp. 1 Não - - Gymnotiformes (2) Sternopygidae (2) Eigenmannia besouro Peixoto & Wosiacki, 2016 10 Sim 0,9587 0,0094 Sternopygus macrurus (Bloch & Schneider, 1801) 38 Sim 0,8395 0,0533 Cyprinodontiformes (3) Rivulidae (2) Cynolebias porosus Steindachner, 1876 Excluída Hypsolebias flavicaudatus (Costa & Brasil, 1990) Excluída Poecilidae (1) Pamphorichthys hollandi (Henn, 1916) 65 Sim 0,8593 0,0441 Perciformes (2) Cichlidae (2) Cichlasoma sanctifranciscense Kullander, 1983 133 Sim 0,8044 0,0388 Crenicichla sp. 3 Não - - Total (49) 1879 42

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A B C

D E F

G H I

J K L

Figura 4-2. Modelagem preditiva de adequabilidade projetada para a ecorregião hidrográfica Nordeste Médio- Oriental (MNCE), que receberá água do Projeto de Transposição do rio São Francisco. A = Ocorrências das 42 espécies modeladas, B = modelo para Leporinus friderici, C = Megaleporinus obtusidens, D = Pamphorichthys hollandi¸ E= Pimelodus maculatus, F = Moenkhausia sanctaefilomenae, G = Hemigrammus brevis, H = Pimelodella laurenti, I = Cichlasoma sanctifranciscense, J = Centromochlus bockmanni, K = Conorhynchos conirostris e L = Pseudoplatystoma corruscans.

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As bacias receptoras do PISF apresentaram três padrões espaciais distintos de adequabilidade para 11 espécies com alto risco de invasão (Tabela 2). O primeiro deles, refere- se às porções altas e médias das bacias dos rios Jaguaribe (JAG), Apodi-Mossoró (APO) e Piranhas-Açu (PIA). Estas áreas exibiram adequabilidade para duas espécies de Characidae (Hemigrammus brevis e Moenkhausia sanctaefilomenae). Ambas com modelos de bom nível de confiabilidade (AUC=0,8432 ±0,0487 e AUC=0,8593 ±0,0373, respectivamente) (Tabela 1). Além disso, o trecho inferior da bacia do rio Paraíba do Norte apresentou boa adequabilidade para a espécie H. brevis e em menor intensidade para M. sanctaefilomenae (Figuras 2G e 2F, respectivamente). Por fim, salienta-se ainda que trechos de bacias costeiras do Estado do Ceará, não relacionadas ao PISF, também apresentaram locais compatíveis com os nichos dessas espécies. As medianas de adequabilidades por bacia receptora do PISF também indicaram padrão congruente para o estabelecimento destas espécies; a bacia PIA teve os maiores valores (0,1770 e 0,1821, respectivamente), seguida pela bacia APO (0,0502 e 0,1564), JAG (0,0474 e 0,1021) e PAR (0,0402 e 0,0118) (Figura 3 e Tabela 2). Dentre as variáveis bioclimáticas que mais contribuíram para a construção dos modelos de H. brevis e M. sanctaefilomenae, três estiveram entre as mais importantes para as duas espécies: BIO14 = Precipitação no mês mais seco (55,4% e 44,4%, respectivamente), BIO9 = Temperatura média do trimestre mais seco (8,8% e 14,5%) e BIO13 = Precipitação no mês mais úmido (8,0% e 11,3%) (Anexo 4-2).

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Figura 4-3. Boxplot (valor mínimo, quartil inferior, mediana, quartil superior e valor máximo) das adequabilidades, por bacia receptora do PISF, das 11 espécies com maiores adequabilidades modeladas no presente estudo. LFR = Leporinus friderici, MOB = Megaleporinus obtusidens, PHO = Pamphorichthys hollandi, PMA = Pimelodus maculatus, MSA = Moenkhausia sanctaefilomenae, HBR = Hemigrammus brevis, PLA = Pimelodella laurenti, CSA = Cichlasoma sanctifranciscense, CBO = Centromochlus bockmanni, CCO = Conorhynchos conirostris e PCO = Pseudoplatystoma corruscans. JAG = Bacia do rio Jaguaribe, APO = Apodi-Mossoró, PIA = Piranhas-Açu e PAR = Paraíba do Norte.

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Tabela 4-2. Análise SIMPER (Similarity Percentages em inglês) usando a distância de Bray-Curtis usando as medianas das adequabilidades das espécies em cada uma das quatro bacias receptoras do Projeto de Transposição do rio São Francisco.

Risco de Adequabilidade Dissimilaridade Contribuição Acumulado Mediana Mediana Mediana Mediana invasão Táxon geral % média % % JAG APO PIA PAR Alto Leporinus friderici 40.9 4.2 12.4 12.4 0.273 0.864 0.281 0.216 Alto Megaleporinus obtusidens 37.7 5.2 15.5 27.9 0.319 0.739 0.394 0.057 Alto Pimelodella laurenti 37.2 0.7 2.0 29.9 0.362 0.377 0.415 0.334 Alto Cichlasoma sanctifranciscense 34.5 2.4 7.1 37.0 0.316 0.464 0.409 0.189 Alto Centromochlus bockmanni 30.8 0.8 2.5 39.4 0.278 0.279 0.394 0.281 Alto Pamphorichthys hollandi 25.3 4.5 13.5 52.9 0.141 0.653 0.206 0.014 Alto Pimelodus maculatus 24.2 3.1 9.3 62.2 0.173 0.437 0.302 0.057 Alto Conorhynchos conirostris 20.3 1.7 5.0 67.2 0.164 0.242 0.300 0.105 Alto Pseudoplatystoma corruscans 16.1 1.4 4.3 71.5 0.119 0.203 0.241 0.080 Alto Moenkhausia sanctaefilomenae 11.3 1.5 4.5 76.0 0.102 0.156 0.182 0.012 Alto Hemigrammus brevis 7.9 1.0 2.9 78.9 0.047 0.050 0.177 0.040 Médio Hoplosternum littorale 7.1 0.7 2.1 81.0 0.061 0.102 0.098 0.024 Médio Sternopygus macrurus 6.4 0.8 2.4 83.5 0.088 0.106 0.047 0.016 Médio Salminus franciscanus 5.5 0.6 1.7 85.1 0.048 0.062 0.090 0.022 Médio Pimelodus pohli 4.6 0.4 1.3 86.4 0.037 0.044 0.078 0.024 Médio Duopalatinus emarginatus 4.5 0.4 1.2 87.6 0.037 0.044 0.074 0.024 Médio Apareiodon hasemani 4.3 0.5 1.6 89.2 0.033 0.070 0.062 0.009 Médio Hasemania nana 3.7 0.2 0.7 89.9 0.031 0.024 0.056 0.036 Médio Lophiosilurus alexandri 2.9 0.3 0.8 90.7 0.024 0.037 0.041 0.012 Médio Pimelodus fur 2.7 0.3 0.9 91.6 0.020 0.045 0.033 0.010 Médio Pygocentrus piraya 2.5 0.5 1.4 93.0 0.011 0.068 0.019 0.001 Baixo Roeboides xenodon 1.9 0.4 1.1 94.1 0.008 0.055 0.012 0.001 Baixo Prochilodus costatus 1.8 0.1 0.4 94.5 0.013 0.026 0.022 0.009 Baixo Leporellus vittatus 1.6 0.2 0.7 95.2 0.011 0.013 0.035 0.004 Baixo Myleus micans 1.5 0.2 0.7 95.9 0.010 0.034 0.013 0.003

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Baixo Triportheus guentheri 1.3 0.1 0.4 96.3 0.010 0.017 0.020 0.005 Baixo Phenacogaster franciscoensis 1.3 0.2 0.6 96.9 0.008 0.032 0.009 0.001 Baixo Schizodon knerii 1.1 0.2 0.6 97.5 0.006 0.026 0.012 0.001 Baixo Pterygoplichthys etentaculatus 1.1 0.2 0.5 97.9 0.005 0.020 0.016 0.001 Baixo Leporinus reinhardti 1.0 0.1 0.4 98.4 0.007 0.012 0.017 0.002 Baixo Bryconamericus stramineus 0.9 0.1 0.2 98.5 0.006 0.009 0.014 0.008 Baixo Prochilodus argenteus 0.8 0.1 0.3 98.8 0.006 0.010 0.014 0.002 Baixo Bryconops sp. 0.8 0.1 0.2 99.1 0.008 0.011 0.010 0.003 Baixo Acestrorhynchus lacustris 0.7 0.1 0.3 99.4 0.004 0.016 0.005 0.001 Baixo Tetragonopterus chalceus 0.6 0.0 0.0 99.4 0.006 0.007 0.007 0.006 Baixo Characidium fasciatum 0.5 0.0 0.0 99.4 0.004 0.005 0.005 0.005 Baixo Eigenmannia besouro 0.5 0.0 0.1 99.6 0.004 0.009 0.004 0.002 Baixo Astyanax lacustris 0.4 0.0 0.1 99.7 0.003 0.004 0.002 0.007 Baixo Steindachnerina elegans 0.4 0.0 0.1 99.7 0.004 0.004 0.004 0.003 Baixo Corydoras garbei 0.3 0.0 0.1 99.9 0.004 0.007 0.002 0.001 Baixo Orthospinus franciscensis 0.3 0.0 0.1 99.9 0.002 0.003 0.005 0.002 Baixo Piabina argentea 0.2 0.0 0.1 100.0 0.002 0.003 0.003 0.001

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Diferente do observado no padrão anterior, as áreas do PISF onde foram observadas as mais altas adequabilidades foram os trechos médio e baixo das bacias dos rios JAG, PIA e quase a totalidade da APO. Este segundo padrão incluiu quatro espécies, três delas com porte corporal maior que os representantes de Characidae relacionados ao padrão espacial anterior (Leporinus friderici, Megaleporinus obtusidens e Pimelodus maculatus) e uma espécie com porte similar (Pamphorichthys hollandi). Os modelos gerados para estas quatro espécies também apresentaram confiabilidade de boa a excelente (AUC=0,9265 ±0,0318, AUC=0,8792 ±0,0557, AUC=0,8838 ±0,0365 e AUC=0,8593 ±0,0441, respectivamente) (Tabela 1). Salienta-se ainda que a maior parte das bacias costeiras do estado do Ceará, que não são relacionadas ao PISF (por exemplo, bacias do Curú, Coreaú, Acaraú), também exibiram forte indicativo ao estabelecimento destas espécies (Tabela 1, Figuras 2B, 2C, 2E, 2D, respectivamente). As medianas de adequabilidade por bacia receptora do PISF corroboraram o padrão de distribuição observado anteriormente. A bacia APO teve os maiores valores (0,8641; 0,7392; 0,4373 e 0,6535, respectivamente para Leporinus friderici, Megaleporinus obtusidens, Pimelodus maculatus e Pamphorichthys hollandi), seguida pela PIA (0,2810; 0,3986; 0,3021 e 0,2065), JAG (0,2729; 0,3185; 0,1730 e 0,1415) e PAR (0,2158; 0,0574; 0,0565 e 0,0138) (Figura 3 e Tabela 2). As variáveis AMean = Altitude média, BIO9 = Temperatura média do trimestre mais seco e BIO14 = Precipitação no mês mais seco estiveram entre as cinco mais importantes para as quatro espécies (Anexo 4-2). O terceiro e último padrão observado foi o de adequabilidade difusa entre todos os trechos das bacias dos rios Jaguaribe, Apodi-Mossoró e Piranhas-Açu. Os modelos com esse padrão foram gerados para espécies das ordens Siluriformes e Perciformes. Dentro da primeira ordem, uma espécie da família Auchenipteridae (Centromochlus bockmanni), duas da família Pimelodidae (Conorhynchos conirostris e Pseudoplatystoma corruscans) e uma da família Heptapteridae (Pimelodella laurenti) e da segunda ordem, uma representante da família Cichlidae (Cichlasoma sanctifranciscense). A confiabilidade dos modelos gerados foi de boa a excelente (AUC=0,8223; AUC=0,9250 ±0,1712; AUC=0,9460 ±0,0564; AUC=0,8314 ±0,2189 e AUC=0,8044 ±0,0388, respectivamente). As adequabilidades médias para essas espécies estiveram visualmente espalhadas pelas bacias JAG, APO e PIA e pela cabeceira do rio PAR (Tabela 1, Figuras 2J, 2K, 2L, 2H, 2I, respectivamente). A variação das medianas de adequabilidades por bacia receptora foi menor, com destaque para a espécie P. laurenti (JAG = 0,3622, APO = 0,3773, PIA = 0,4154 e PAR = 0,3336) (Tabela 2). A precipitação no trimestre mais frio (BIO19) foi a variável mais importante

137 para a construção dos modelos das quatro espécies de Siluriformes (Pimelodella laurenti - 47,0%, Centromochlus bockmanni - 55,9%, Conorhynchos conirostris - 30,2% e Pseudoplatystoma corruscans - 37,3%). Para a construção do modelo de Cichlasoma sanctifranciscense a variável bioclimática que mais contribuiu foi a altitude média (AMean) com 25,7% (Anexo 4-2). Com relação as bacias receptoras do PISF, a do rio Piranhas-Açu apresentou a maior mediana de adequabilidade para seis espécies (Centromochlus bockmanni, Conorhynchos conirostris, Hemigrammus brevis, Moenkhausia sanctaefilomenae, Pimelodella laurenti e Pseudoplatystoma corruscans) e a do rio Apodi-Mossoró para cinco (Cichlasoma sanctifranciscense, Leporinus friderici, Megaleporinus obtusidens, Pamphorichthys hollandi e Pimelodus maculatus). A bacia do rio Paraíba do Norte apresentou os menores valores de adequabilidade para todas as espécies (Figura 4-3), embora, o trecho inferior dessa última bacia tenha apresentado bons indicativos para a invasão da espécie H. brevis (Figura 4-2G). De forma geral, a bacia com maior adequabilidade foi a Apodi-Mossoró, seguida pela Piranhas-Açu e Jaguaribe (Figura 4-4).

Figura 4-4. Ranking de adequabilidade das bacias receptoras do Projeto de Transposição do rio São Francisco.

A técnica SIMPER indicou que as 11 espécies com alto risco de invasão contribuíram com 78,9% de toda a dissimilaridade entre as adequabilidades por bacia receptora (Tabela 2). O primeiro eixo da NMDS apresentou 87,6% da resposta e ao ser correlacionado com a 138 contribuição de cada espécie para a dissimilaridade entre as bacias, uma relação exponencial foi observada. Interessante que mesmo com altas adequabilidades gerais, Pimelodella laurenti (37,2%) e Centromochlus bockmanni (30,8%) apresentaram baixa contribuição para a dissimilaridade entre as bacias receptoras (2,0% e 2,5; respectivamente). Esse resultado se deu porque estas espécies apresentaram medianas de adequabilidade bastante similares entre as bacias receptoras (Figura 5 e Tabela 2).

Figura 4-5. Relação entre a porcentagem de contribuição para a dissimilaridade das bacias e a adequabilidade geral para as espécies modeladas nas bacias receptoras do Projeto de Transposição do rio São Francisco.

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4.4 Discussão

Esse é o primeiro trabalho que modelou o risco de invasão das espécies do São Francisco nas bacias receptoras do PISF. Os modelos de adequabilidade gerados para as bacias receptoras mostraram que para 11 espécies (Leporinus friderici, Megaleporinus obtusidens, Pamphorichthys hollandi¸ Pimelodus maculatus, Moenkhausia sanctaefilomenae, Hemigrammus brevis, Pimelodella laurenti, Cichlasoma sanctifranciscense, Centromochlus bockmanni, Conorhynchos conirostris e Pseudoplatystoma corruscans, ordem decrescente de adequabilidade geral) as condições ambientais são compatíveis com as da bacia doadora do PISF e demais drenagens da Caatinga utilizadas na análise. Todas as espécies listadas, exceto os três representantes de Pimelodidae (Pimelodus maculatus, Conorhynchos conirostris e Pseudoplatystoma corruscans), têm outras aparentadas (congênere ou da mesma família) nas bacias receptoras do PISF. Desta forma, a invasão destas espécies exclusivas da bacia doadora poderá impactar as populações nativas através do aumento da competição por recursos e/ou hibridização (Pysek e Richardson, 2006). Pimelodidae não tem representantes nas bacias da MNCE (Silva et al., submetido). Especificamente para Pimelodus maculatus, a grande adequabilidade registrada para a espécie nas bacias receptoras é preocupante, tendo em vista quatro aspectos principais: (1) nos locais de junção das bacias existem apenas alguns registros da espécie predadora Hoplias malabaricus (Bloch, 1794), Silva et al., submetido), que aparentemente são se alimenta de bagres (Silva et al., 2010). Desta forma, como proposto pela hipótese Enemy Free Space (Jeffries e Lawton, 1984) a área invadida será reconhecida por esta espécie como um nicho totalmente livre de predadores naturais e, nesse contexto a espécie poderá se estabelecer rapidamente; (2) Pimelodus maculatus é apontada como uma espécie onívora e oportunista alimentar, capaz de explorar amplos níveis tróficos, alimentando-se de algas, fragmentos de vegetais, larvas de insetos, moluscos, peixes (Ramos et al., 2011); (3) a espécie também é considerada como uma migradora de longas distâncias (1000 km, Deitos et al., 2002). Nesse contexto, como a distância entre a estação de captação de água do Eixo Norte do PISF e as cabeceiras das bacias receptoras atendidas por este eixo é menor que 300km, esse intervalo não será um impedimento para que a espécie migre por toda a extensão dos canais e ocupe as bacias receptoras, a ausência de migração dependerá, por exemplo, da existência de barreiras físicas ao longo dos rios e canais de transposição; (4) salienta-se ainda, que nas localidades onde a bacia doadora e receptoras (JAG, APO e PIR) serão conectadas, existem condições mínimas necessárias para que a espécie se desenvolva e possa migrar para localidades mais baixas destas bacias onde a adequabilidade 140

é ainda mais alta (Figura 4-2E). Todos esses aspectos habilitam a espécie a ser um potencial problema para as espécies nativas, tendo em vista que estarão em vantagem para concorrer por espaço e alimento devido a perenização dos corpos d’água. As outras duas espécies de Pimelodidae que tem adequabilidade nas bacias receptoras do PISF são consideradas bagres de grande porte migradores (Carolsfeld et al., 2003). Esse fato é preocupante porque não existem predadores naturais para estas espécies nas bacias receptoras. Entretanto, salienta-se que os modelos gerados foram apoiados em poucos registros e inferências sobre o impacto destas espécies devem ser feitas com cautela. Com relação ao gênero Hemigrammus, na MNCE são conhecidas quatro espécies, das quais três são encontradas nas bacias receptoras do PISF [H. marginatus Ellis, 1911, H. rodwayi Durbin, 1909 e H. unilineatus (Gill, 1858)], além de outros representantes da família Characidae (Silva et al., submetido)]. H. unilineatus tem sido encontrada em áreas costeiras com maior pluviosidade e as demais são amplamente distribuídas nas bacias da MNCE (Silva et al., submetido). Para a espécie com potencial invasivo, H. brevis, as áreas de cabeceiras das bacias JAG, APO, PIA e, de forma mais intensa, a faixa costeira leste da MNCE, apresentaram boa adequabilidade (Figura 4-2G). Desta forma, as áreas previstas pelo modelo se sobrepuseram as de ocorrência das três congêneres nativas. Salienta-se que de acordo com Silva et al., (submetido) H. brevis já ocorre em simpatria, no trecho submédio da bacia do rio São Francisco (bacia doadora do PISF) com H. marginatus. Por Hemigrammus brevis se tratar de uma espécie que tem grande sobreposição alimentar com suas congêneres, acredita-se que a pressão por recursos alimentares aumentará nas cabeceiras das bacias receptoras JAG, APO e PIA. Entretanto, como a adequabilidade atual na área de conexão da bacia do rio Paraíba do Norte com a bacia doadora do PISF é baixa, acreditamos que a chance de dispersão desta espécie nessa bacia seja menor. Porém, como várias espécies deste gênero apresentam a estratégia reprodutiva de desova parcelada, ao longo de todo o ano (Bazzoli et al., 1997), indica-se que estudos reprodutivos sejam desenvolvidos para esta espécie a fim de avaliar se esta tem a mesma estratégia de desova que suas aparentadas e se seus ovos podem a médio/longo prazo chegar viáveis às áreas de alta adequabilidade. As espécies Leporinus friderici e Megaleporinus obtusidens são representantes da família Anostomidae. São consideradas migradoras (primeira migração após atingir a primeira maturação gonadal que em ambas acontece por volta de 20 cm de comprimento - Alves et al., 2011) e omnívoras. Na MNCE são conhecidas naturalmente três espécies desta mesma família as quais são de interesse pesqueiro artesanal [Leporinus piau Fowler, 1941, L. taeniatus Lütken,

141

1875 e Schizodon fasciatus Spix & Agassiz, 1829 (Silva et al., submetido)]. Os locais onde as bacias receptoras (JAG, APO e PIA) serão conectadas à bacia doadora apresentaram alta adequabilidade para estas espécies. Ademais, por terem porte corporal médio e na região receptora só existir como predador a espécie Hoplias malabaricus, a espécie tem grande chance de se estabelecer rapidamente. A adequabilidade das bacias receptoras à espécie Moenkhausia sanctaefilomenae foi semelhante a encontrada para Hemigrammus brevis, embora apresentando menor mediana de adequabilidade. Esta espécie apresenta congêneres [Moenkhausia costae (Steindachner, 1907) e M. cf. intermedia Eigenmann 1908, (Silva et al., submetido)] nas bacias dos rios JAG, APO e PIA. Nos locais de aporte dos canais do PISF notaram-se os maiores valores de adequabilidade para esta espécie. Nesse contexto, as preocupações quanto a dispersão dessa espécie, repetem aquelas apresentadas para H. brevis. Áreas de média a baixa altitudes exibiram alta adequabilidade para a espécie Pamphorichthys hollandi, família Poecilidae. O potencial invasivo desta espécie se assemelhou aos de Leporinus friderici e Megaleporinus obtusidens. Nas bacias receptoras do PISF já coexistem duas espécies da mesma família, a nativa Poecilia vivipara Bloch & Schneider, 1801 e a não nativa Poecilia reticulata Peters, 1860 (Silva et al., submetido). Neste contexto, caso a espécie chegue às bacias receptoras poderá aumentar a competição por recursos para aquelas espécies. Além disso, P. hollandi é amplamente distribuída nas ecorregiões MAPE e SFRE (Figura 4-2D). Sendo assim, é provável que se disperse rapidamente pelas bacias receptoras do PISF, exceto bacia PAR. Em eventos de transposições de bacias realizados na África do Sul, a introdução de espécies não nativas é um fato e contribuiu com cinco [Labeobarbus aeneus (Burchell, 1822), Labeo capensis (Smith, 1841), L. umbratus (Smith, 1841), Clarias gariepinus (Burchell, 1822) e Austroglanis sclateri (Boulenger, 1901) e] das 55 espécies introduzidas naquele país entre 1726 e 2013 (Ellender e Weyl, 2014). Possibilitada pelo Lesotho Higland Water Project (LHWP - África do Sul e Lesotho) a introdução de Labeobarbus aeneus no reservatório Mohale foi apontada como causadora da alarmante redução populacional da espécie endêmica Pseudobarbus quathlambae (Barnard, 1938), chegando ao ponto desta espécie ser classificada atualmente como ameaçada de extinção (EN) na lista da IUCN (Shelton et al., 2016). Além disso, os mesmos autores também registraram L. capensis naquele reservatório e indicaram a tendência de que esta espécie se estabeleça nos rios daquela região. Também na África do Sul, desta vez, na região de Eastern Cape, a espécie Clarias gariepinus foi introduzida, através do

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Orange Fish River inter-basin water transfer em 1976, do rio Orange para os rios Great Fish e Sundays, além de ser apontado o risco de exclusão competitiva de espécies ameaçadas de Cyprinidae (Kadye e Booth, 2012). Foi evidenciado que as bacias receptoras das águas do PISF, por meio do Eixo Norte, são aquelas que apresentam as maiores adequabilidades para as espécies (Figura 3). Esse fato gera preocupação, tendo em vista que a bacia do rio Jaguaribe é aquela que apresenta o maior número de espécies endêmicas [Aspidoras menezesi Nijssen & Isbrücker, 1976, Hypostomus sp., Parotocinclus spilurus (Fowler, 1941) e Parotocinclus sp.] e a maior riqueza de espécies nativas da MNCE (Silva et al., submetido). Além disso, segundo a nova avaliação das áreas prioritárias para conservação da Caatinga, os locais que vão receber as águas do PISF são classificados como de importância biológica muito alta a extremamente alta (Brasil, 2016). A baixa adequabilidade para a maioria das espécies estudadas evidencia histórias evolutivas distintas das ecorregiões ESFR e MNCE, embora estas compartilhem alguns elementos da fauna, como aponta Silva et al., (submetido). Salienta-se ainda que as condições modeladas foram baseadas em dados atuais antes do aporte de água nas bacias receptoras e que possivelmente outras espécies adaptadas a ambientes lóticos (como é o caso daquelas da bacia doadora) poderão ter maiores chances de suportar a nova condição hidrológica e colonizar até mesmo áreas não previstas pelos modelos.

4.5 Perspectivas e recomendações

De acordo com documentos disponibilizados pelo Ministério da Integração Nacional (MI, órgão brasileiro responsável pela construção do PISF) deveriam ser construídas barreiras físicas a montante das estruturas de captação de água no rio São Francisco (mas estas não são detalhadas), visando minimizar o intercâmbio da biota aquática entre as bacias envolvidas (Brasil, 2014d). Entretanto, em 2015, o MI relatou que 16 espécies (nominalmente não listadas) já estavam dentro de um dos canais de aproximação da captação de água do PISF (Eixo Leste) e três delas já haviam sido registradas no primeiro reservatório (localizado em uma sub- drenagem da bacia doadora) a jusante dos anteparos de proteção da ictiofauna (Brasil, 2015). Desta forma, o risco de invasão de espécies nas bacias receptoras é maior, pois os mecanismos construídos podem estar com sua eficiência prejudicada, ao passo que já permitiram a passagem de algumas espécies. Em empreendimentos de interligação de bacias, como o Lesotho Higland Water Project (LHWP – na África do Sul e Lesotho) a implementação de anteparos para evitar mistura das ictiofaunas também foi recomendada (Skelton et al., 2001; Rall e Sephaka, 2008), 143 mas negligenciada e, de fato, facilitaram a introdução de espécies alóctones e o declínio nas populações de peixes nativos e endêmicos nas bacias receptoras (Shelton et al., 2016). Nesse contexto, como já foram registradas espécies à jusante de ao menos uma das captações de água do PISF (Brasil, 2015), esperamos que as medidas de proteção da ictiofauna sejam reavaliadas não somente nos locais onde já existem, como indica a licença de instalação do PISF (Brasil, 2004), mas também seja discutida a necessidade de sua instalação à montante das estações de bombeamento que lançarão a água nas bacias receptoras da MNCE, tendo em vista a importância destes locais para conservação da ictiofauna da Caatinga (Brasil, 2016). Além disso, indica-se que seja intensificado o monitoramento da presença de peixes nos canais a montante das estações de bombeamento que conectarão a SFRE as bacias receptoras do PISF, a fim de detectar espécies potencialmente invasoras nestes locais. Este estudo forneceu hipóteses sobre o potencial invasivo de algumas espécies através dos canais do PISF, que poderão ser detectadas nos anos vindouros. Além destas, recomendamos que maior esforço de coleta seja realizado nas bacias da Caatinga, para obtenção de dados das espécies que tiveram poucos registros disponíveis para serem modeladas. Por fim, sugerimos que análises como estas venham a compor os estudos prévios de impacto ambiental de empreendimentos dessa natureza.

4.6 Referências

Alves, C. B. M.; Vieira, F.; Pompeu, P. S. Ictiofauna da bacia hidrográfica do rio São Francisco. In: Brasil – Ministério do Meio Ambiente, Diagnóstico do macrozoneamento ecológico-

144 econômico da Bacia Hidrográﬁca do Rio São Francisco. Brasília, DF: Ministério do Meio Ambiente, 2011. p. 226-241.

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152

4.7 Anexos Anexo 4-1. Matriz de correlação de Pearson entre as variáveis abióticas. Valores em negrito maiores que 0,8 (Altamente correlacionadas). * = variáveis utilizadas na modelagem de nicho.

AMean* AStD* BIO1 BIO10 BIO11 BIO12 BIO13* BIO14* BIO15* BIO16 BIO17 BIO18* BIO19* BIO2 BIO3 BIO4 BIO5 BIO6 BIO7 BIO8 BIO9* FlowAcc

AMean* 1,00

AStD* 0,59 1,00

BIO1 0,35 0,41 1,00

BIO10 0,37 0,42 1,00 1,00

BIO11 0,30 0,37 1,00 0,99 1,00

BIO12 0,29 0,30 0,77 0,77 0,78 1,00

BIO13* 0,34 0,24 0,68 0,67 0,69 0,92 1,00

BIO14* -0,03 0,28 0,49 0,49 0,47 0,55 0,24 1,00

BIO15* 0,56 0,31 0,67 0,67 0,67 0,55 0,73 -0,17 1,00

BIO16 0,34 0,24 0,68 0,68 0,69 0,93 0,99 0,24 0,72 1,00

BIO17 -0,03 0,29 0,52 0,53 0,51 0,56 0,25 1,00 -0,15 0,26 1,00

BIO18* 0,70 0,51 0,46 0,48 0,40 0,56 0,51 0,38 0,43 0,51 0,37 1,00

BIO19* -0,31 0,02 0,56 0,55 0,59 0,69 0,55 0,62 0,11 0,56 0,64 -0,02 1,00

BIO2 0,65 0,46 0,86 0,87 0,84 0,65 0,66 0,16 0,83 0,67 0,19 0,61 0,18 1,00

BIO3 0,50 0,48 0,98 0,98 0,97 0,74 0,66 0,44 0,71 0,67 0,48 0,54 0,46 0,91 1,00

BIO4 0,60 0,56 0,75 0,77 0,69 0,50 0,43 0,44 0,51 0,43 0,47 0,74 0,19 0,76 0,80 1,00

BIO5 0,42 0,43 1,00 1,00 0,99 0,76 0,68 0,44 0,71 0,69 0,48 0,50 0,50 0,91 0,99 0,77 1,00

BIO6 0,13 0,31 0,96 0,95 0,97 0,73 0,60 0,56 0,52 0,60 0,60 0,27 0,70 0,69 0,91 0,62 0,93 1,00

BIO7 0,53 0,51 0,85 0,86 0,82 0,64 0,54 0,46 0,58 0,55 0,49 0,63 0,31 0,83 0,88 0,83 0,86 0,75 1,00

BIO8 0,41 0,44 1,00 1,00 0,98 0,75 0,66 0,47 0,68 0,67 0,51 0,51 0,50 0,89 0,99 0,79 1,00 0,94 0,87 1,00

BIO9* 0,27 0,36 0,99 0,99 1,00 0,78 0,68 0,50 0,63 0,68 0,54 0,38 0,63 0,81 0,96 0,69 0,98 0,98 0,81 0,98 1,00

FlowAcc 0,41 0,46 0,92 0,92 0,90 0,70 0,61 0,46 0,63 0,61 0,49 0,54 0,44 0,83 0,92 0,78 0,92 0,85 0,83 0,93 0,89 1,00

153

Anexo 4-2. Contribuições das variáveis bioclimáticas para os modelos das 11 espécies as quais as bacias receptoras do PISF apresentaram alta adequabilidade. Variáveis/ Espécies LFR MOB PHO PMA MSA HBR PLA CSA CBO CCO PCO AMean 38,8 22,9 16,1 14,8 4,3 3,2 3,4 25,7 3,5 9,3 18,3 AStD 26,8 3,5 34,2 4,8 1,8 5,9 6,9 10,0 7,3 21,0 2,9 BIO9 3,7 16,9 15,5 15,0 14,5 8,8 14,8 5,9 0,6 4,6 0,2 BIO13 2,6 6,9 1,6 12,5 11,3 8,0 5,1 7,0 0,3 1,4 3,4 BIO14 17,0 18,4 11,6 27,1 44,4 55,4 16,1 8,0 13,2 15,1 12,0 BIO15 0,6 0,0 1,8 0,3 1,9 0,8 5,1 21,5 10,7 5,4 10,8 BIO18 5,3 12,2 12,9 16,1 4,4 10,0 1,7 12,8 8,4 13,0 15,2 BIO19 5,1 19,0 6,3 9,3 17,5 7,8 47,0 9,1 55,9 30,2 37,3

154

A B C D

E F G H

I J K L

M N O P

Anexo 4-3. Modelagem da invasibilidade de 16 espécies que no âmbito do Projeto de Transposição do rio São Francisco, só ocorrem na bacia doadora. A = Acestrorhynchus lacustris, B = Apareiodon hasemani, C = Astyanax lacustris, D = Bryconamericus stramineus, E = Bryconops sp., F = Characidium fasciatum, G = Corydoras garbei, H = Duopalatinus emarginatus, I = Eigenmannia besouro, J = Hasemania nana, K = Hoplosternum littorale, L = Leporellus vittatus, M = Megaleporinus reinhardti, N = Lophiosilurus alexandri, O = Myleus micans, P = Orthospinus franciscensis.

155

A B C D

E F G H

I J K L

M N O

Anexo 4-4. Modelagem da invasibilidade de 15 espécies que no âmbito do Projeto de Transposição do rio São Francisco, só ocorrem na bacia doadora. A = Phenacogaster franciscoensis, B = Piabina argentea, C = Pimelodus fur, D = Pimelodus pohli, E = Prochilodus argenteus, F = Prochilodus costatus, G = Pterygoplichthys etentaculatus, H = Pygocentrus piraya, I = Roeboides xenodon, J = Salminus franciscanus, K = Schizodon knerii, L = Steindachnerina elegans, M = Sternopygus macrurus, N = Tetragonopterus chalceus, O = Triportheus guentheri.

156

Anexo 4-5. Exemplares de: A = Leporinus friderici (LFR), B = Megaleporinus obtusidens (MOB), C = Pamphorichthys hollandi (PHO) e D = Pimelodus maculatus. Fontes das fotos, LFR (Dagosta F.), MOB (Britski et al., 2012), PHO (Lima SMQ), PMA (Ramos TPA).

157

Anexo 4-6. Exemplares de: A = Hemigrammus brevis (HBR), B = Moenkhausia sanctaefilomenae (MSA), C = Pimelodella laurenti (PLA) e D = Cichlasoma sanctifranciscense (CSA). Fonte das fotos, todas (Lima SMQ).

158

Anexo 4-7. Exemplares de: A = Centromochlus bockmanni (CBO), B = Conorhynchos conirostris (CCO), C = Pseudoplatystoma corruscans (PCO) e D = Parotocinclus spilosoma (PSP). Fonte das fotos: CBO (Lima SMQ), CCO (Severi W), PCO (Timm, CD) e PSP (Lima SMQ).

159

5 CONSIDERAÇÕES FINAIS E PERSPECTIVAS FUTURAS

A crescente pressão antrópica deletéria sobre os ecossistemas aquaticos dulcícolas pelo mundo é um fato. Podemos ver isso no aumento constante do número de empreendimentos de engenharia (barramentos, construções de usinas hidrelétricas, transposições de bacias) (L'vovich e White, 1990; Meybeck, 2003). Na contramão, pouco se tem avançado nas políticas de conservação da fauna associada (Reis, 2013). No Brasil, especificamente no Projeto de Transposição do rio São Francisco-PISF, esse problema era ainda maior devido a falta de conhecimento atualizado sobre a biota aquática associada. O presente estudo forneceu esta revisão e construiu uma linha de base sobre o atual conhecimento sobre os padrões de distribuição da ictiofauna. A baixa similaridade da ictiofauna das bacias doadora e receptoras reforça a preocupação com a introdução de espécies não nativas nas últimas. O Ministério da Integração Nacional se comprometeu a construir medidas de contenção da fauna na bacia doadora, a fim de reduzir o risco de invasão nas bacias receptoras (Brasil, 2014d). Porém, o mesmo orgão já indicou que várias espécies já passaram pelos mecanismos de contenção (Brasil 2015). Neste contexto, uma forma de assegurar a manutenção das espécies nativas seria a criação ou ampliação de Unidades de Conservação-UCs, as quais tem exatamente esta finalidade. Porém, o que se observa é que essa forma de proteger a fauna tem recebido pouca atenção dos tomadores de decisão do Brasil, tendo em vista que as UCs representam percentual infimo da área da Caatinga (local de instalação do PISF) (Nascimento e Campos, 2011). Porém, ao avaliarmos a efetividade das Unidades de Conservação, observamos que mesmo com toda a problemática envolvida (questões fundiárias não resolvidas, falta de contingente de pessoal, recursos restritos, sede muitas vezes ausente, plano de manejo na maioria das vezes inexistente) as UCs abrigam parcela significativa da ictiofauna das bacias a elas associadas (~30%). Assim, o aumento do percentual protegido, seja em ampliação ou criação de novas unidades, poderia auxiliar a proteção da ictiofauna da Caatinga. Entrentanto, no planejamento de novas UCs, algumas estratégias regionais para a conservação da ictiofauna devem ser tomadas, como priorizar os ambientes aquáticos e levar em consideração a diversidade de microhabitats, as áreas com maior riqueza de espécies e endemismo, como também observar as redes hidrográficas tentando abranger trechos de rios maiores, trechos

160 imediatamente a jusante de grandes reservatórios, respeitando o regime hídrico natural e mantendo pequenas liberações de água para que as espécies nativas continuem sobrevivendo. A baixa similaridade faunística observada entre as bacias doadora e receptoras gerou a necessidade de se explorar o risco de invasão das espécies nas últimas. Os resultados indicaram que para ao menos 11 espécies, se chegarem no novo habitat, terão condições ambientais favoráveis ao seu estabelecimento e podem competir com as espécies nativas, por recursos disponíveis. Levando em consideração que a fauna nativa estará enfrentando uma mudança drástica no regime hídrico e terão baixa adaptabilidade às novas condições, é provavel que se iniciem os processos de homogeneização da fauna e extinções locais. Além disso, recomenda-se que esforços e recursos sejam direcionados ao estudo de espécies com taxonomia confusa (inquirendae), ou que podem ser complexos de espécies, supostamente com ampla distribuição na região do empreendimento, para definir suas identidades taxonômicas através da utilização de taxonomia integrativa (morfologia, genética e nicho ecológico) (Padial et al., 2010). Por fim, espera-se que na definição futura de projetos como este, seja alcançada uma forte participação de todos os atores envolvidos e que a tomada de decisão seja fundamentada em estudos bem delineados e de maneira mais parcimoniosa. Salienta-se ainda a importância da reavaliação das espécies ameaçadas de extinção do país, coordenadas pelo ICMBio com o apoio de mais de 400 pesquisadores (Brasil, 2014c). Essa lista é um dos primeiros passos para o desenvolvimento de políticas públicas de preservação da fauna ameaçada. Além disso, o maior aporte de investimento em pesquisas básicas realizado na Caatinga nas últimas décadas e o aporte de incentivos na formação de profissionais, como indicado por Langeani et al., (2009), possibilitou a ampliação do conhecimento sobre a fauna desta região (e. g. aumento das cotas de bolsas da CAPES e edital 13/2011 do CNPq/ICMBio). Esse projeto é fruto do crescimento desses investimentos. Ademais, o aumento do número de pesquisadores nos centros de pesquisa do Nordeste e a consolidação de novas coleções de peixes forneceram condições para a reavaliação das áreas prioritárias para conservação da fauna da Caatinga (Brasil, 2016). Apesar do presente estudo ter acrescentado informações ao conhecimento sobre a ictiofauna das bacias envolvidas no PISF, ele não se propôs a ser um estudo definitivo, mas sim, uma linha de base para novos estudos na região. Mesmo com a extensa quantidade de localidades levantadas ainda existem bacias com acesso terrestre restrito e/ou baixa amostragem, como são os casos dos afluentes do rio São Francisco (trecho submédio) do Estado da Bahia e das cabeceiras de afluentes da bacia do rio Jaguaribe.

161

A presença de espécies possivelmente novas nas bacias estudadas (ex. Aspidoras sp., Corydoras sp. Hypostomus sp. Loricariichthys sp.) e a descrição recente de espécies (e. g. Parotocinclus seridoensis Ramos, Barros-Neto, Britski & Lima, 2013) revelam o conhecimento ainda parcial sobre a ictiofauna da Caatinga. Diante do exposto, é importante que sejam produzidos estudos taxonômicos, sistemáticos e biogeográficos e que seja fomentada a consolidação e digitalização das coleções taxonômicas, no intuito de facilitar e estimular estudos abrangentes sobre a diversidade de peixes de água doce da Caatinga, antes da ocorrência de extinções locais ou permanentes de espécies.

5.1 Referências

Brasil. Ministério da Integração Nacional. Documentos técnicos. Disponível em: http://mi.gov.br/web/projeto-sao-francisco/documentos-tecnicos Acesso em: 12 de abril de 2014d.

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L'vovich, M. I.; White, G. F. Use and transformation of terrestrial water systems. In: Turner-II, B. L.; Clark, W. C.; Kates, R. W.; Richards, J. F.; Mathews, J. T.; Meyer, W. B. (Eds.) The Earth as transformed by human action. Cambridge Cambridge, UK: University Press, 1990. p. 235-252.

Meybeck, M. Global analysis of river systems: from Earth system controls to Anthropocene syndromes. Philosophical transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological sciences 358(1440): 1935-1955, 2003.

Padial, J. M.; Miralles, A.; De la Riva, I.; Vences, M. The integrative future of taxonomy. Frontiers in zoology 7(1): 16, 2010.

Reis, R. E. Conserving the freshwater fishes of South America. International Zoo Yearbook 47(1): 65-70, 2013.

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