Surveillance Naar Batrachochytrium Salamandrivorans in De Handel 2018

Surveillance naar Batracho- chytrium salamandrivorans in de handel

Eindrapportage 2018

Maarten Gilbert, Annemarieke Spitzen–van der Sluijs & Tariq Stark

Surveillance naar Batrachochytrium salamandrivorans in de handel

Eindrapportage 2018

Maarten Gilbert, Annemarieke Spitzen – van der Sluijs & Tariq Stark

Colofon

Status uitgave: Definitief rapport

Rapportnummer: 2016.035.3

Datum uitgave: Februari 2019

Titel: Surveillance naar Batrachochytrium salamandrivorans in de handel

Subtitel: Eindrapportage 2018

Wijze van citeren: Gilbert M. J., A. M. Spitzen–van der Sluijs & T. Stark. 2019. Surveillance naar Batrachochytrium salamandrivorans in de handel. Eindrapportage 2018. Stichting RAVON, Nijmegen.

Samenstellers: Maarten Gilbert, Annemarieke Spitzen – van der Sluijs, & Tariq Stark

Foto’s omslag: Cynops ensicauda, Sergé Bogaerts; Cynops orientalis, Annemarieke Spitzen

Projectnummer: 2016.035

Projectleider: Annemarieke Spitzen – van der Sluijs

Naam en adres opdrachtgever: BuRO (NVWA) Bureau Risicobeoordeling & onderzoeksprogrammering Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit Ministerie van Economische Zaken Catharijnesingel 59, 3511 GG, Utrecht Postbus 43006, 3540 AA, Utrecht

Referentie opdrachtgever: NVWA2015-162

Stichting RAVON

Inhoud

Samenvatting 5 1 Inleiding 7 2 Ontwikkelingen Bsal in de handel 9 2.1 Internationale organisaties en verdragen 9 2.1.1 EFSA (European Food Safety Authority) 9 2.1.2 Uitvoeringsbesluit EU 9 2.1.3 OIE (World Organisation for Animal Health) 10 2.1.4 Bern Conventie 10 2.1.5 Internationale importeurs 10 2.2 Onderzoek 12 3 Salamanders in de handel 15 3.1 Handelaren en belangenorganisaties 15 3.1.1 OFI 16 3.1.2 Dibevo 16 3.1.3 Tuinbranche 17 3.1.4 Handelaren 17 3.1.5 Implementatie EU-besluit 18 3.2 Resultaten bemonstering handelaren 18 4 Salamanders in de hobby 19 4.1 Salamandervereniging 19 4.2 Handel via de hobby 19 4.3 Resultaten bemonstering hobbyisten 20 5 Convenant 29 6 Early Warning System 31 7 Behandelmethode Bsal 33 8 Conclusies en aanbevelingen 35 Dankwoord 37 Referentielijst 39 Bijlagen 41

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Stichting RAVON

Samenvatting

De handel in amfibieën speelt een belangrijke rol in de verspreiding van Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal), een chytrideschimmel die zonder symptomen aanwezig kan zijn bij Oost-Aziatische salamanders en anura (kikkers en padden), maar voor ziekte en sterfte kan zorgen bij salamandersoorten uit onder andere Europa en Noord-Amerika. Er bestaat echter geen goed beeld van het volume en de soortsamenstelling binnen de handel in salamanders en de aanwezigheid van Bsal binnen de handel en in andere gehouden collecties (particulieren, dierentuinen, etc.) in Nederland. Binnen het voorliggende onderzoek is een Early Warning System opgezet om Bsal in de salamanderhandel te kunnen detecteren. Tevens wordt het risico van de verkoop van exotische salamanders met de belangenorganisaties besproken om hierop beleid te formuleren. Binnen het Early Warning System is er contact met zowel de handelaren (groothandel en dierenspeciaalzaken) als de hobbyisten. Overleg met belangenorganisaties heeft mede geleid tot een moratorium op de handel in salamanders en het inzicht dat de handel welwillend is t.o.v. een convenant. Door middel van verschillende publicaties zijn handelaren bewust gemaakt van de risico’s van de handel in salamanders met betrekking tot Bsal. Door het moratorium, en later het tijdelijke EU- besluit dat salamanders binnen de handel in en naar de EU op Bsal getest moeten worden, worden er vrijwel geen salamanders meer verhandeld door de groothandel. Ook op sommige beurzen wordt de handel in salamanders verboden. Er worden echter via de kleinschalige handel en hobbyisten nog wel salamanders verhandeld. Onderzoek heeft aangetoond dat Bsal ook bij hobbyisten in Nederland en andere Europese landen aanwezig was. Binnen dit onderzoek is Bsal niet aangetoond in de handel en de hobby. Gezien de veelal lage prevalentie van Bsal (3%) kan echter niet gesteld worden dat Bsal daadwerkelijk afwezig is. Door het EU-besluit dienen alle salamanders in de handel naar en binnen de EU een quarantaineperiode te ondergaan en getest te worden op Bsal. Mede gezien de tijdelijke aard van dit besluit en enkele andere lacunes, waardoor de import van Bsal nog altijd reëel is, zijn aanvullende afspraken over de handel in salamanders en andere mogelijke dragers van Bsal essentieel, bij voorkeur vastgelegd in een convenant. Dit ook om introductie van andere amfibieziektes in de natuur tot een uiterste minimum te beperken. Een veilige handel is uiteindelijk het beste alternatief voor een totaalverbod op de handel in salamanders en andere potentiele dragers van Bsal. Om inzicht te houden in de handel in salamanders en de aanwezigheid van Bsal verdient het aanbeveling om het Early Warning System te continueren. Tevens verdient het aanbeveling om voortgaande voorlichting te geven om de risico’s op de verspreiding van Bsal via de handel in salamanders onder de aandacht te brengen.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Stichting RAVON

1 Inleiding

Via de handel in amfibieën worden er ongemerkt ook amfibieziektes verspreid. Een van deze pathogenen is Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal), een chytrideschimmel die oorspronkelijk afkomstig is uit Oost-Azië en salamanders en anura (kikker en padden) infecteert. Terwijl Aziatische salamanders en anura veelal resistent of tolerant zijn voor Bsal en deze schimmel ongemerkt bij zich kunnen dragen, is een groot deel van de Europese en Nederlandse salamandersoorten gevoelig voor Bsal en kan eraan sterven. Als gevolg van Bsal is de vuursalamanderpopulatie in Nederland met 99,9% afgenomen. Eenmaal in het ecosysteem is Bsal niet te bestrijden. Vanwege de grote potentiële gevolgen van Bsal op naïeve salamanderpopulaties is het zaak om verdere introducties van Bsal te voorkomen. Er bestaat echter geen goed beeld van de handel in salamanders aangaande volume en diversiteit van soorten, en de aanwezigheid van Bsal binnen de handel in Nederland. Op 14 januari 2016 is opdracht verleend door de Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit voor surveillance naar Batrachochytrium salamandrivorans in de handel. Onderdelen van deze opdracht zijn de verkenning van de mogelijkheden van een Early Warning en surveillance systeem. Daarnaast worden de risico’s van de handel van exotische salamanders in kaart gebracht en bezien of er tot een gemeenschappelijk risicobeeld en bewustwording van de risico's met de sector gekomen kan worden. Een vervolgstap zou dan kunnen leiden naar vrijwillige afspraken (wellicht in convenant verband) om deze risico's voor de handel tot een minimum te beperken. Dit laatste zal in samenspraak met Ministerie van LNV (voorheen Ministerie van EZ) moeten gebeuren.

Samengevat omvat dit onderzoek: - Het onderhouden van de contacten met de handelaren die reeds dieren verzamelen. - Het verkrijgen van meer participanten onder de handelaren om dode dieren te verzamelen. - Het verkrijgen van zicht op de handel via tuincentra. - Het frequent ophalen en laten analyseren van de dode dieren op aanwezigheid van Bsal. - Het samen met de handelaren en de belangenorganisatie ‘tuinbranche Nederland’ werken aan een ‘Early Warning System’. - Het bespreken van het risico van de verkoop van exotische salamanders met de belangenorganisaties en hierop beleid formuleren.

Dit rapport geeft een overzicht van de behaalde resultaten en bevat aanbevelingen met betrekking tot de handel in salamanders en Bsal in Nederland. Tevens worden de internationale ontwikkelingen die relevant zijn voor Bsal in de handel beschreven.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Stichting RAVON

2 Ontwikkelingen Bsal in de handel

2.1 Internationale organisaties en verdragen

2.1.1 EFSA (European Food Safety Authority)

Begin 2017 heeft de EFSA in opdracht van de Europese Commissie een wetenschappelijk rapport geschreven over Bsal (EFSA et al., 2017). Zij concludeerden dat Bsal een bedreiging is voor de vuursalamander (Salamandra salamandra) en dat de haalbaarheid van een verbod op het verplaatsen van verhandelde salamanders op het niveau van orde is effectiever is dan een verbod op soortniveau. Tegelijkertijd raadden ze enkele alternatieve methodes aan voor een zo veilig mogelijke handel in salamanders, zoals het houden van dieren in quarantaine, het verplichten van het testen van salamanders voordat ze verplaatst worden, het beperken van het verplaatsen van salamanders, het (op)volgen van alle verhandelde soorten, het implementeren van hygiënemaatregelen voorafgaand en tijdens transport, en het vergroten van de publieke bewustzijn (EFSA et al., 2017).

Een actief verbod op het verhandelen van salamanders zou pas op zijn vroegst effectief kunnen zijn in 2021, en de EFSA heeft geadviseerd om vanaf 1/1/2018 maatregelen te nemen (EFSA et al., 2018). In het 2018 rapport van de EFSA wordt aanbevolen om in de hele EU een geharmoniseerd detectiesysteem voor Bsal te introduceren; verbetering van het verkrijgen van data aangaande salamanderaantallen en verspreiding; versterking van passieve surveillance activiteiten; vergroting van publieke en professionele awareness; verplaatsingen van gevangen salamanders onder beding van de Bsal gezondheidsstatus.

2.1.2 Uitvoeringsbesluit EU

Op 28 februari 2018 is het “Uitvoeringsbesluit (EU) 2018/320, betreffende bepaalde maatregelen ter bescherming van de diergezondheid voor de handel binnen de Unie in salamanders en het binnenbrengen in de Unie van salamanders in verband met de schimmel Batrachochytrium salamandrivorans” gepubliceerd (Bijlage 1).

In het kort houdt dit besluit in dat lidstaten binnen enkele maanden na publicatie maatregelen dienen te nemen om te voorkomen dat Bsal zich via de handel in salamanders binnen de EU verspreidt. Voor zendingen van alle salamanders (Caudata) naar en binnen de EU dienen risico beperkende maatregelen genomen te worden. Deze risico beperkende maatregelen moeten in het bijzonder de geschikte quarantaine, diagnostische testen en de behandeling van salamanders omvatten, alsook de certificering van hun gezondheidsstatus voor het handelsverkeer binnen en het binnenbrengen in de Unie. Voorts moeten er wetenschappelijk onderbouwde behandelingen worden gespecificeerd. Mede vanwege het voortschrijdend (wetenschappelijk) inzicht zijn dit tijdelijke noodmaatregelen en geldt dit besluit ten minste tot 31 december 2019, waarna het besluit geëvalueerd wordt.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Binnen dit besluit bestaan echter enkele lacunes waardoor de verspreiding van Bsal via de handel naar en binnen de EU niet volledig tegengegaan wordt. Zo worden andere potentiële dragers dan salamanders (bijv. sommige soorten kikkers en padden) niet genoemd. Verder geldt dit besluit alleen voor commercieel verkeer van salamanders. Niet-commercieel verkeer is nadrukkelijk uitgesloten. Dit betekent bijv. dat hobbyisten hun dieren nog steeds vrijelijk kunnen ruilen. Daarnaast ligt er veel nadruk op de quarantaine. Voor soorten die symptoomloze dragers van Bsal zijn (een groot deel van de Zuidoost-Aziatische salamandersoorten) zullen quarantainemaatregelen alleen niet voldoende effectief zijn.

Tevens geven de 62 salamanders die nodig zouden zijn voor een betrouwbare uitslag van de huidige gangbare PCR een vertekend beeld. Volgens de laatste inzichten (Yuan et al., 2018) zouden er zelfs in het geval van een perfecte (PCR) test met 100% sensitiviteit 79 van de 100 salamanders getest moeten worden om 99% kans te hebben om Bsal te detecteren op basis van de aangetoonde (natuurlijke) prevalentie van 3%.

2.1.3 OIE (World Organisation for Animal Health)

Eind 2017 is (infectie door) Batrachochytrium salamandrivorans op de lijst met aangifteplichtige ziekten van de OIE (World Organisation for Animal Health) verschenen (Bijlage 2). De EU neemt deze lijst over en de lijst met dierziekten die bij de NVWA gemeld moeten worden is vervolgens gebaseerd op deze Europese lijst.

2.1.4 Bern Conventie

In 2015 heeft de Bern Conventie (Convention on the Conservation of European Wildlife and Natural Habitats) een aanbeveling geschreven (no. 176; document T-PVS (2015) 9) over het voorkomen en beheersen van Bsal. Op 9 oktober 2017 was in Trondheim (Noorwegen) hierover een bijeenkomst met de lidstaten waar ook RAVON direct bij betrokken was. Tijdens deze bijeenkomst werd besproken wat de verschillende lidstaten hebben gedaan ter voorbereiding voor de komst van Bsal. Alleen Tsjechië heeft - als land zonder Bsal - al verregaande maatregelen genomen om soorten te beschermen (https://www.coe.int/en/web/bern-convention/-/group-of-experts-on-amphibians-and- reptiles). In december 2017 is naar aanleiding van de bijeenkomst een aanbeveling aangenomen t.a.v. de biosafety maatregelen om de verspreiding van ziektes van reptielen en amfibieën te voorkomen (Bijlage 3).

2.1.5 Internationale importeurs

In april 2017 heeft een consortium van importeurs (OFI, NL; OATA,UK; REPTA, UK; PIF, UK) een gezamenlijke reactie gestuurd aan de Europese Commissie over de handel in salamanders in het licht van Bsal (Bijlage 4). Deze commerciële importeurs geven aan dat het lastig is betrouwbare gegevens te verkrijgen over de aantallen en soorten salamanders die worden geïmporteerd doordat hiervoor geen aparte CN-code is. Tevens geven ze aan dat enkele handelaren al vrijwillig gekochte collecties testen op aanwezigheid van Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) en Bsal en dat de handel zich na binnenkomst in 10

Stichting RAVON

Europa ook verder richt op Europa. Verder onderschrijven de betrokken partijen de suggesties die EFSA heeft gedaan (zie hierboven).

Afbeelding 1. Bemonstering van salamanders door een RAVON-medewerker in een speciaalzaak.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

2.2 Onderzoek

De schimmel Bsal is een ‘perfecte’ ziekteverwekker. Vuursalamanders ontwikkelen geen enkele immuunrespons bij een herhaalde infectie met de schimmel. Dit betekent dat ook bij een infectie met een lage dosis Bsal geen immuunrespons wordt getriggerd bij de gastheer, waardoor vaccinatie ook in gevangenschap geen oplossing is. De schimmel ontwikkelt niet alleen vrij zwemmende zoösporen die de gastheer kunnen besmetten, maar ook een tweede type spore: een ingekapselde spore die kan blijven drijven op het wateroppervlak, maar zich ook kan hechten aan de huid van salamanders of aan de poten van watervogels. Zo kan de schimmel worden overgebracht tussen soorten. Andere soorten salamanders en ook anura (kikkers en padden) kunnen vector zijn voor de schimmel (Alpenwatersalamander (Ichthyosaura alpestris) en vroedmeesterpad (Alytes obstetricans)). Zij kunnen de schimmel bij zich dragen zonder ziek te worden. Voor de Alpenwatersalamander is dit een dosis-afhankelijke relatie; bij een sterke infectie zal het dier alsnog overlijden, maar bij een lage infectiedruk kan de schimmel op de huid blijven en zelfs volledig verdwijnen. De zoösporen kunnen ook via de bodem een gastheer besmetten (Stegen et al., 2017).

Doordat bepaalde soorten anura ook gastheer kunnen zijn voor de schimmel bestaat het risico dat via deze soorten de schimmel wordt geïmporteerd. Dat dit een bewezen pathway is, wordt beschreven in Nguyen et al., (2017). Naar Duitsland geïmporteerde kleinvliezige geelbuikpadden (Bombina microdeladigitora) uit Vietnam droegen de schimmel bij zich (Nguyen et al., 2017). In Amerika werden eigenaren van salamanders gevraagd dieren te bemonsteren op de aanwezigheid van de schimmel. In geen van de 639 monsters van 65 salamandersoorten werd Bsal aangetroffen (Klocke et al., 2017). Recent is aangetoond dat de particuliere handel in salamanders binnen Europa, inclusief Nederland, via hobbyisten bijdraagt aan de verspreiding van Bsal (Fitzpatrick et al., 2018). In totaal konden 16 collecties gelinkt worden aan een Bsal positieve collectie in het Verenigd Koninkrijk in 2015. Hiervan konden er 11 collecties getest worden op Bsal, waarvan er zeven collecties Bsal-positief waren en er bij vijf collecties sterfte van Bsal- positieve dieren kon worden aangetoond. Twee van deze collecties bevonden zich in Nederland. Dit geeft aan dat de particuliere handel bijdraagt in de verspreiding binnen Nederland en de rest van Europa.

De schimmel werd wel in Vietnam gevonden bij vijf soorten wilde salamanders (genera Tylototriton en Paramesotriton), met een lage prevalentie en zonder ziektebeeld. Dit betekent dat de schimmel waarschijnlijk endemisch is in Vietnam, en ondersteunt de hypothese dat Bsal zijn oorsprong heeft in Zuidoost Azië (Laking et al., 2017).

Verder heeft recent onderzoek in het zuiden van China aangetoond dat Bsal wijdverbreid is onder een of meerdere salamandersoorten: Cynops (3/4 soorten), Pachytriton (1/7 soorten), Paramesotriton (2/11 soorten), Tylototriton (2/8 soorten) en Andrias davidianus (Yuan et al., 2018). Bsal was ook aanwezig bij soorten die op grote schaal verhandeld worden. Ondanks een lage prevalentie (2,9% van de bemonsterde dieren) is Bsal gezien de grote aantallen verhandelde dieren vrijwel zeker geëxporteerd naar Europa en Noord-Amerika. Deze lage prevalentie maakt het dan ook lastig om door middel van een kleine steekproef vast te stellen of geïmporteerde dieren Bsal bij zich dragen. Zelfs in het geval van een perfecte test met 100% sensitiviteit zouden 79 van de 100 salamanders getest moeten worden om 99% kans te hebben om Bsal te detecteren op basis van de aangetoonde prevalentie. 12

Stichting RAVON

Het risico dat Bsal-geïnfecteerde collecties wilde salamanderpopulaties kunnen besmetten is reëel. In de afgelopen jaren is er onderzoek gedaan naar behandelmethoden van reeds geïnfecteerde dieren. Deze methoden richten zich met name op het toedienen van antimycotica op de huid van een besmet dier en besmette individuen tijdelijk op een hoge temperatuur (25 °C) houden of een combinatie van beiden (Blooi et al., 2015a, Blooi et al., 2015b). In hoofdstuk 8 worden deze methoden uitgebreid toegelicht en bediscussieerd. Voor het desinfecteren van veldmaterialen, terraria en andere materialen wordt geadviseerd om 1% Virkon S ® (minimaal 5 minuten blootstelling), 4% bleek oplossing of 70% ethanol (minimaal 1 minuut blootstelling) te gebruiken. Hiermee wordt niet alleen Bsal afgedood, maar ook ranavirus en B. dendrobatidis (Van Rooij et al., 2017).

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Stichting RAVON

3 Salamanders in de handel

Gedurende de looptijd van het project volgden de ontwikkelingen met betrekking tot Bsal in de handel elkaar in hoog tempo op. Dit heeft ook invloed gehad op de invulling van het onderzoek naar Bsal in de handel. Door een vrijwillig moratorium werden er vrijwel geen Aziatische salamanders verhandeld door de Nederlandse groothandelaren. Aangezien een aanzienlijk deel van de handel echter ook via kleine handelaren en hobbyisten verloopt, en Bsal ook bij Nederlandse hobbyisten werd aangetoond, werden deze nadrukkelijker bij het onderzoek betrokken. Door het EU-besluit om biosecurity maatregelen in te voeren voor alle commerciële handel in salamanders naar en binnen de EU, kwam de focus ook te liggen op de hiaten binnen het EU-besluit, zoals de uitgesloten zaken als de niet- commerciële (ruil)handel via hobbyisten en verspreiding van Bsal via anura (kikkers en padden).

RAVON heeft contact gelegd met alle relevante partijen die betrokken zijn bij de handel in salamanders binnen Nederland. Het vrijwillig moratorium lijkt gehandhaafd te worden door de grote importeurs. Door het moratorium worden er ook vrijwel geen Aziatische salamandersoorten meer aangeboden via tuincentra en dierspeciaalzaken die hun dieren veelal via de groothandel verkrijgen. Echter, diverse kleinere handelaren importeren op kleinere schaal wel salamanders uit Zuidoost-Azië. Zo werd er melding gemaakt van een handelaar in Den Bosch die Aziatische salamanders verkoopt. In januari, februari en september 2018 zijn er nog drie speciaalzaken in beeld gekomen die Zuidoost-Aziatische salamanders verhandelen. Begin 2018 kregen we bericht dat een aquariumspeciaalzaak uit de omgeving Rotterdam Zuidoost-Aziatische salamanders (Cynops orientalis) uit Singapore binnen zou krijgen. Bij navraag bleken deze echter niet meer op de importlijsten van Singapore te staan waardoor deze niet besteld konden worden. Deze handelaar werkt wel graag mee aan het onderzoek en verwittigt ons als er een zending binnenkomt zodat deze bemonsterd kan worden.

Een verbod op de import en beperking van de handel in alle salamanders wordt uiteindelijk gezien als de enige en meest effectieve mitigatie maatregel tegen Bsal (Grant et al., 2017). Dat een importverbod een zinvolle maatregel is om de import van Bsal te voorkomen blijkt o.a. uit de afwezigheid tot nu toe van Bsal in de geteste collecties van Amerikaanse hobbyisten (Klocke et al., 2017). In Amerika werd vrij snel (januari 2016) na de ontdekking van Bsal een verbod afgekondigd op het importeren en verhandelen van salamanders (https://www.fws.gov/policy/library/2016/2016-00452.pdf).

3.1 Handelaren en belangenorganisaties

RAVON heeft contact gelegd met alle relevante partijen die betrokken zijn bij de handel in salamanders binnen Nederland. Op deze manier is in aanvulling op het eerdere onderzoek uit 2015 (Spitzen – van der Sluijs et al., 2015) een beter beeld verkregen van hoe de handel in salamanders verloopt, wat de huidige status is en wat de desbetreffende standpunten zijn van de verschillende partijen. Er is tevens overleg geweest met belangenorganisaties voor de aquatische handel en gezelschapsdierensector.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

3.1.1 OFI

OFI (Ornamental Fish International) is een belangenorganisatie voor de internationale aquatische industrie. Vanuit RAVON is er overleg geweest met de vicepresident van OFI over de handel in (Aziatische) salamanders. OFI heeft met RAVON een gedeelde verklaring van het standpunt t.o.v. Bsal en andere invasieve pathogenen op haar website geplaatst (http://www.ofish.org/). OFI heeft ingestemd om de import en verspreiding van invasieve pathogenen (zoals Bsal) tegen te gaan. Een gevalideerde controle van geïmporteerde salamanders op Bsal moet volgens OFI verplicht worden. De implementatie van een dergelijk controlesysteem kan echter pas op de lange termijn gerealiseerd worden. De OFI waarschuwt dat de kosten voor een preventieve controle of voor een behandeling een belangrijk aspect zijn in de participatie van importeurs.

In de tussentijd is het belangrijk dat de leveranciers, importeurs en klanten bewust worden van de risico’s die de handel in en het houden van salamanders met zich mee brengt. In het kader hiervan heeft RAVON via artikelen in het internationaal gedistribueerde OFI journal groothandelaren bewust gemaakt van de risico’s van de handel in amfibieën met betrekking tot Bsal, Bd en biosecurity (Gilbert & Spitzen, 2016; 2017; 2018).

Met inbreng van RAVON heeft OFI haar leden opgeroepen tot een vrijwillig tijdelijk moratorium van de internationale handel in Aziatische salamanders (Pachytriton en Cynops spp.). De in Nederland gevestigde groothandelaren geven hieraan gehoor.

3.1.2 Dibevo

Dibevo is een brancheorganisatie voor ondernemers in de gehele gezelschapsdierensector. RAVON heeft met de beleidsmedewerker wet- en regelgeving levende dieren en planten van Dibevo overlegd over de handel in (Aziatische) salamanders en de mogelijkheden om de verspreiding van Bsal naar en binnen Nederland tegen te gaan. Dibevo kan – en wil - een rol spelen om kopers bewuster te laten worden van wat ze aanschaffen door voorlichting te geven aan de winkeliers. Tevens wil Dibevo zorgdragen voor een hoge compliance onder haar relevante leden als er een convenant wordt afgestemd.

De handel in salamanders is een relatief klein deel van de totale aquatische handel. Volgens Dibevo wordt ~90% van de Aziatische wildvang salamanders samen met gekweekte vis geïmporteerd (zie ook Spitzen – van der Sluijs et al., 2015). Dit betreft voornamelijk Cynops orientalis en Pachytriton soorten. De overige, meer bijzondere soorten worden via andere specifieke kanalen geïmporteerd. Door de relatief kleine markt en de beperkte financiële waarde van (Aziatische) salamanders is het voor de meeste partijen commercieel gezien geen probleem om de import tijdelijk te stoppen.

Zowel de belangenorganisaties als de groothandelaren geven aan dat er op vrijwillige basis vrijwel geen salamanders meer geïmporteerd worden. Sommige handelaren geven echter aan dat import op aanvraag wel mogelijk is. De vraag naar salamanders lijkt laag te zijn. De belangenorganisaties verwachten wel dat er een algemene vraag blijft naar 16

Stichting RAVON

salamanders (ongeacht de soort). Zij voorzien dat de kleinere handelaren mogelijk op deze vraag ingaan. Dibevo geeft aan dat het stoppen van de verkoop van salamanders niet wenselijk wordt geacht vanwege een blijvende vraag. Ook bestaat er bij de Dibevo en de OFI de vrees dat de handel in salamanders via illegale kanalen zal verlopen waardoor controle op Bsal en andere ziekten niet mogelijk is.

Dibevo geeft aan naar een convenant toe te willen werken, maar dat er dan óf een alternatieve soort moet zijn die veilig verhandeld kan worden, óf dat er een betaalbare preventieve behandelmethode moet zijn.

3.1.3 Tuinbranche

Tuinbranche Nederland is een brancheorganisatie voor de gehele tuinketen. Er is contact geweest met de adjunct-directeur van Tuinbranche Nederland. Deze gaf aan geen partij te zijn omdat de aangesloten tuincentra geen salamanders (meer) verkopen. Er bestond de mogelijkheid tot het plaatsen van een informatieve tekst over Bsal in de digitale nieuwsbrief van de Tuinbranche Nederland. Deze tekst is aangeleverd, maar het eindresultaat is nooit toegestuurd.

Via andere mondelinge bronnen is vernomen dat er nog wel salamanders verkocht worden via tuincentra, maar dit is niet bevestigd. Aangezien deze dieren veelal verkocht worden als vijverdier, kan vooral dit deel van de handel een groot risico vormen voor verspreiding van Bsal naar wilde inheemse salamanders.

3.1.4 Handelaren

Het contact met de grote handelaren van salamanders verliep voorspoedig. Als er dode salamanders waren werden deze bewaard voor analyse op Bsal.

Vanuit de handel en belangenorganisaties is er sterk behoefte aan een behandelprotocol. Vanwege de vaak geringe waarde van salamanders in de groothandel zou een dure behandelmethode niet reëel zijn. Op het moment zijn de bekende behandelmethoden nog niet voldoende gevalideerd voor andere soorten dan de vuursalamander of voor grotere groepen (aquatische) salamanders.

De grootste verkopers van levende dieren voor particulieren kopen in bij de grote handelaren. Zolang de grote handelaren het vrijwillig moratorium handhaven, zal het grootste deel van de import en verkoop van Aziatische salamanders stagneren.

In oktober 2017, voor ingang van het EU-besluit, is er contact geweest met Dibevo en vier groothandelaren die betrokken zijn bij de handel in salamanders in Nederland. Deze gaven allen aan geen salamanders te importeren. Het moratorium lijkt dus stand te houden. Met uitzondering van axolotls (Ambystoma mexicanum) door een handelaar, worden er door deze handelaren op het moment van schrijven geen salamanders aangeboden.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Diverse kleinere speciaalzaken die na navraag zowel nakweek als wildvang salamanders verhandelen hebben positief gereageerd op ons verzoek mee te werken aan het onderzoek. Speciaalzaken die Zuidoost-Aziatische vuurbuikpadden (Bombina spp.) verhandelen, die Bsal kunnen dragen (Ngyuen et al., 2017), hebben tevens positief gereageerd. Een deel van deze speciaalzaken importeren zelf op kleine schaal Zuidoost-Aziatische salamanders. Van 22 speciaalzaken is het dierbestand gecontroleerd. In totaal zijn er tien speciaalzaken die met enige regelmaat wildvangsalamanders en Aziatische vuurbuikpadden verhandelen benaderd. Met al deze handelaren wordt contact onderhouden en de meesten hiervan houden ons uit eigen beweging op de hoogte van relevante importen.

Via kleinere handelaren worden dus nog steeds (Aziatische) salamanders verhandeld. Het is veelal niet duidelijk of deze dieren getest zijn op Bsal en een gezondheidscertificaat hebben.

3.1.5 Implementatie EU-besluit

Naar aanleiding van het EU-besluit hebben ten minste twee grote amfibieën- en reptielenbeurzen in Nederland en in Duitsland besloten om geen salamanders aan te laten bieden. Ook bieden sommige handelaren helemaal geen salamanders meer aan omdat ze niet kunnen voldoen aan de voorgeschreven maatregelen. Aangezien er in oktober 2018 echter nog steeds (Aziatische) salamanders via dierspeciaalzaken worden aangeboden waarvan het twijfelachtig is of deze op Bsal getest zijn en een gezondheidscertificaat hebben, is het de vraag of het EU-besluit en de implicaties daarvan zijn doorgedrongen tot alle partijen betrokken bij de handel in salamanders in Nederland.

3.2 Resultaten bemonstering handelaren

Vanwege het moratorium en het EU-besluit zijn er slechts een klein aantal dieren verzameld en getest op Bsal. In 2015 zijn er zes dode salamanders verzameld via een groothandelaar: drie vuurbuiksalamanders (Cynops orientalis) uit Singapore, twee wormsalamanders uit Peru en een onbekende salamandersoort uit China. Alle dieren testten negatief op Bsal. Na afkondiging van het moratorium zijn er vanuit de groothandelaren geen zieke of dode dieren aangedragen om te laten onderzoeken op Bsal.

In het najaar van 2017 had één speciaalzaak nakweek Cynops ensicauda popei (n=8) Salamandra salamandra bernardezi (n=2) en Salamandra salamandra terrestris (n=1) in de collectie. Hiervan zijn huidswabs verzameld die met qPCR op Bsal zijn getest. Deze dieren testen allen negatief voor Bsal. De kwekers van deze dieren en route naar Nederland is goed gedocumenteerd door de handelaar en gedeeld met RAVON.

Stichting RAVON

4 Salamanders in de hobby

4.1 Salamandervereniging

De salamandervereniging is niet eenduidig in haar standpunt t.o.v. import van Aziatische salamanders. Dit varieert van een compleet importverbod tot het handhaven van de huidige import. Wildvang dieren worden door sommige partijen belangrijk geacht om genetische verarming (inteelt) van in gevangenschap gehouden dieren te voorkomen. De onderzoekers prof. dr. An Martel en prof. dr. Frank Pasmans van de universiteit Gent, ook betrokken bij het onderhavige onderzoek naar Bsal, hebben een artikel met de meest gestelde vragen en antwoorden op de website van de salamandervereniging geplaatst.

RAVON heeft binnen de salamandervereniging een oproep laten doen tot het testen van salamanders op Bsal. Aan deze oproep is gehoor gegeven.

4.2 Handel via de hobby

De handel in (Aziatische) salamanders verloopt ook via hobbyisten, zowel direct onderling als via beurzen. Dit betreft veelal nakweek. Inmiddels is aangetoond dat Bsal ook aanwezig is bij in gevangenschap gehouden salamanders (Cunningham et al., 2015, Sabino-Pinto et al., 2015, 2018, Fitzpatrick et al., 2018). De handel via hobbyisten kan dus een belangrijke potentiële transmissieroute voor Bsal zijn. De handel via hobbyisten verloopt veelal niet via geregistreerde kanalen, vandaar dat deze lastig in kaart te brengen is. Vanwege het aanzienlijke risico op verspreiding van Bsal via hobbyisten is het belangrijk om ook deze potentiële transmissieroute van Bsal in kaart te brengen.

Bsal is aangetroffen in salamandercollecties die hobbymatig worden gehouden, zowel in Nederland als in andere Europese landen. In 2015 en 2016 werden meerdere gevallen aangetoond. In Duitsland werd een in gevangenschap levende populatie vuursalamanders massaal aangetast door Bsal (>50% sterfte). In het Verenigd Koninkrijk werden grottensalamanders (Speleomantes spp.) en goudstreepsalamander (Chioglossa lusitanica) positief getest op Bsal (sterftepercentage 100%). Ook werd Bsal gedetecteerd in een collectie in Spanje en Zweden (Chytridiomycose Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal), Actieplan – België, 2017; Fitzpatrick et al., 2018, Sabino-Pinto et al., 2018).

In Nederland vindt een deel van de handel in salamanders plaats via beurzen en tussen hobbyisten onderling. Mogelijk neemt dit aandeel toe n.a.v. het moratorium en het EU- besluit aangaande de handel in salamanders. Ook zou de illegale handel kunnen toenemen. Mede gezien de aanwezigheid van Bsal binnen in gevangenschap levende populaties is het dus van belang om een beter inzicht te krijgen in deze handelswijzen. Binnen de hobby is er steeds meer aandacht voor de problematiek omtrent Bsal. Zo besteedt de salamandervereniging (www.salamander.nl) prominent aandacht aan de schimmel op de website en social media accounts.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

4.3 Resultaten bemonstering hobbyisten

Mede als reactie op een oproep via de salamandervereniging heeft RAVON dieren kunnen testen uit meerdere grote particuliere collecties. Deze collecties bestonden uit Bsal gevoelige salamandersoorten en uit Aziatische salamandersoorten die drager kunnen zijn van Bsal.

In 2016 zijn van vier collecties 103 dieren behorende tot 17 verschillende soorten bemonsterd (Tabel 1). In 2017 zijn van vijf collecties 78 dieren behorende tot 20 verschillende soorten bemonsterd (Tabel 2). In 2018 zijn monsters van 62 dieren van twee collecties verzameld (Tabel 3). In al deze collecties waren dieren ogenschijnlijk ziek of was er sprake van sterfte en werden bij RAVON gemeld. Zover bekend is ook de oorsprong van de dieren en de geschiedenis bij de huidige eigenaar gedocumenteerd. Er zijn zowel dode dieren verzameld als huidswabs van levende dieren, welke met qPCR op Bsal zijn getest. Geen van de dieren testte positief voor de schimmel Bsal.

Twee andere Nederlandse particulieren hebben via een andere route hun dieren laten testen op Bsal. Deze collecties zijn positief bevonden voor Bsal (Chytridiomycose Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal), Actieplan – België, 2017). De collecties bestonden uit een groot aantal soorten (vooral Salamandra spp., Notophthalmus viridescens, Neurergus sp., Taricha granulosa, Triturus sp.), met in beide gevallen een zeer hoog sterftepercentage (> 50%). Bsal is vervolgens effectief uit deze collecties geëlimineerd.

Een deel van de collectie van een van de getroffen hobbyisten is in 2017 getest op de aanwezigheid van Bsal nadat er wonden op de huid van een van de gehouden salamandersoorten werden aangetroffen. Alle bemonsterde dieren testten echter negatief voor Bsal. Dit onderbouwt dat Bsal inderdaad verdwenen is uit deze collectie.

Stichting RAVON

Tabel 1. Aantallen bemonsterde soorten in Nederlandse collecties van hobbyisten per soort in 2016, aantal (levend /dood) en Bsal status (negatief = -, positief= +).

Species Aantal Levend Dood Bsal status

Cynops cyanurus 2 0 2 -

Cynops orientalis 5 4 1 -

Laotriton laoensis 3 3 0 - Lissotriton boscai 9 9 0 - Lissotriton italicus 14 14 0 - Lissotriton montandoni 9 9 0 - Neurergus crocatus 5 5 0 - Salamandra algira splendens 3 3 0 - Salamandra algira tingitana 3 3 0 - Salamandra atra 7 7 0 - Salamandra corsica 11 11 0 - Salamandra infraimmaculata 1 1 0 - Salamandra salamandra 1 0 1 - Salamandra sp. 5 5 0 - Taricha granulosa 5 5 0 - Triturus karelinii 1 1 0 - Triturus marmoratus 4 4 0 - Triturus pygmeus 8 8 0 - Tylototriton verrucosus 7 7 0 -

Totaal 103 99 4

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Tabel 2. Aantallen bemonsterde soorten in Nederlandse collecties van hobbyisten per soort in 2017, aantal (levend /dood) en Bsal status (negatief = -, positief= +).

Soort Aantal Levend Dood Bsal status

Urodela Cynops ensicauda popei 2 0 2 - Cynops orientalis 1 0 1 - Ichthyosaura alpestris alpestris 6 6 0 - Ichthyosaura alpestris apuanus 3 3 0 - Lissotriton italicus 3 3 0 -

Neurergus crocatus 5 5 0 -

Neurergus derjugini 1 1 0 - Neurergus kaiseri 3 2 1 - Neurergus strauchii barani 1 1 0 - Neurergus strauchii strauchii 6 6 0 - Salamandra algira algira 2 2 0 - Salamandra algira splendens 1 1 0 - Salamandra algira tingitana 2 2 0 - Salamandra atra 1 0 0 -

Salamandra infraimmaculata 1 1 0 -

Salamandra salamandra bernardezi 3 3 0 - Salamandra salamandra gigliolii 4 3 1 - Salamandra salamandra terrestris 8 7 1 - Taricha granulosa 4 3 1 - Taricha rivularis 2 2 0 - Taricha torosa 4 4 0 - Triturus cristatus 2 2 0 -

Triturus ivanbureschi 5 5 0 -

Triturus marmoratus 2 2 0 -

Triturus pygmeus 1 1 0 - Anura Bombina orientalis 5 5 0 -

Totaal 78 70 7

Stichting RAVON

Tabel 3. Aantallen bemonsterde soorten in Nederlandse collecties van hobbyisten per soort in 2018, aantal (levend /dood) en Bsal status (negatief = -, positief= +).

Soort Aantal Levend Dood Bsal status

Urodela Cynops orientalis 2 2 0 - Cynops pyrrhogaster 7 7 0 - Hynobius dunni 5 5 0 - Neurergus crocatus 6 6 0 - Neurergus derjugini 1 1 0 -

Neurergus strauchii 4 4 0 -

Paramesotriton deloustali 4 4 0 - Salamandra algira algira 6 6 0 - Salamandra algira tingitana 1 1 0 - Salamandra atra 1 0 1 - Salamandra corsica 8 7 1 - Salamandra salamandra gigliolii 5 5 0 - Salamandra salamandra terrestris 7 6 1 - Anura

Bombina orientalis 2 2 0 -

Bombina variegata 2 2 0 - Bufo gargarizans 1 1 0 -

Totaal 62 59 3

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Diverse hobbyisten die dieren met voor hen onverklaarbare symptomen in hun collectie hadden hebben contact opgenomen met RAVON. Het ging hier om soorten uit de genera Ambystoma (n=2), Salamandra (n=3) en Cynops (n=1). De symptomen die de dieren vertoonden konden in de meeste gevallen verklaard worden door verzorgingsfouten of predatie. Zo werden vuursalamanders met open wonden op de ledematen en lichaam met enige regelmaat gemeld. Na navraag bleken de dieren te nat en soms te warm gehouden te worden. Na advies de dieren droger te houden genazen de dieren spoedig. Met deze hobbyisten wordt contact onderhouden om het herstel van de dieren te volgen. In een enkel geval meldde een hobbyist enkele dode Salamandra corsica en Salamandra atra uit zijn buitenverblijf. In 2016 is de gehele collectie van deze hobbyist gescreend op Bsal (niet aangetroffen). Het buitenverblijf meet ongeveer 2 x 1,5 meter waar ongeveer 20 Corsicaanse vuursalamanders en enkele Alpensalamanders in gehuisvest waren. De eerstgenoemde soort zat al ruim twee jaar in dit buitenverblijf, de tweede is recent geïntroduceerd hetgeen een risico kan vormen wat introductie van een ziekte betreft. Diverse dieren vertoonde open wonden op diverse plekken op het lichaam (afbeelding 2). De eigenaar heeft alle dieren uit het verblijf genomen en in terraria geplaatst en hun gezondheid gemonitord. Tijdens het leeghalen van het verblijf werd het duidelijk dat muizen hoogstwaarschijnlijk de salamanders hebben aangevreten. Dieren die in de terraria geplaatst werden herstelden snel van hun verwondingen.

Afbeelding 2. Een Corsicaanse vuursalamander met diepe wonden, zeer waarschijnlijk door muizenvraat.

Stichting RAVON

Bij de bezochte hobbyisten werd het overgrote gedeelte van de soorten apart gehuisvest (1 soort per verblijf). Echter, in sommige gevallen werden meerdere soorten in één verblijf gehouden (binnen- en buitenverblijven). De hobbyisten verklaarden nagenoeg nooit een quarantaineperiode te handhaven en handen/materialen tussen verblijven niet te ontsmetten. Dit maakt de kans dat een ziekteverwekker als Bsal wordt verspreid binnen een collectie, en in het geval van een buitenterrarium zelfs in het wild terecht kan komen, een groot risico. Het belang van een quarantaineperiode voor nieuwe aanwinsten, het niet samen huisvesten van verschillende salamandersoorten en een gedegen hygiëneprotocol voor ex situ collecties is benadrukt bij al deze hobbyisten. Het op een juiste manier afvoeren van potentieel besmet water en substraat uit terraria is hier een belangrijk onderdeel van. Door middel van nieuwe herkenningskaarten, hygiëneprotocollen en een door RAVON en diverse andere Europese partners gecreëerde animatie (afbeeldingen 4- 6; www.bsaleurope.com), waar de focus op quarantaine en hygiëne in ex situ populaties ligt, is een campagne gestart om o.a. de hobbyist te bewust te maken van de problematiek en zijn rol hierin. Met de eigenaren van alle bemonsterde collecties wordt contact onderhouden. Dit alles benadrukt ook het belang om als organisatie contact te hebben met verenigingen waar hobbyisten zijn aangesloten, aangezien deze veelal het juiste platform bieden om gedragsveranderingen met betrekking tot amfibieziektes teweeg te brengen.

Afbeelding 3. Een op Bsal geteste Neurergus kaiseri.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Afbeelding 4. De brochure die ontworpen is om de symptomen van Bsal bij salamanders te kunnen herkennen (gefinancierd vanuit EU-project ENV.B.3/SER/2016/0028).

Stichting RAVON

Afbeelding 5. Hygiëneprotocol om de humane verspreiding van Bsal en andere amfibieziekten te minimaliseren (gefinancierd vanuit EU-project ENV.B.3/SER/2016/0028).

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Afbeelding 6. Screenshots van een laagdrempelige animatie om mensen te informeren over amfibieënziektes en het belang van goede hygiënemaatregelen (gefinancierd vanuit EU-project ENV.B.3/SER/2016/0028).

Stichting RAVON

5 Convenant

Vrijwel alle in Nederland betrokken commerciële partijen gaven aan voorstander te zijn van het afkondigen van een convenant. In 2017 is dit ondanks herhaalde pogingen niet gerealiseerd, maar het is nog steeds een goede manier om Nederland te beschermen tegen het inbrengen van nieuwe besmettingshaarden.

Ondanks dat er nu vanuit de EU maatregelen worden genomen om te voorkomen dat Bsal via de handel in salamanders de EU binnenkomt en zich verspreidt, zijn er een aantal factoren die niet ondervangen worden en waardoor Bsal toch in Nederland terecht kan komen. Zo zijn de meest recente ontwikkelingen niet verwerkt in de EU maatregelen, zoals de bevindingen dat sommige soorten anura uit Azië ook Bsal kunnen verspreiden en dat voor een betrouwbare steekproef om te aan- of afwezigheid van Bsal aan te tonen minimaal 79% van een collectie bemonsterd dient te worden. Ook zijn de EU maatregelen op dit moment van tijdelijke aard, tot 31 december 2019. Deze zaken zouden allemaal in een concreet convenant ondervangen kunnen worden dat ook vanuit de handel gedragen wordt. Tegelijkertijd zou dit een goed formalisering zijn van reeds bestaande informele afspraken, zoals het moratorium op de import van Aziatische salamandersoorten. Op basis van navraag en eigen onderzoek lijkt de groothandel zich aan het moratorium te houden. Echter, via kleinere handelaren vond nog steeds handel in Aziatische salamanders plaats. Deze partijen zouden ook betrokken dienen te worden in een mogelijk convenant.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Stichting RAVON

6 Early Warning System

Het Early Warning System (EWS) is opgezet voor zowel de commerciële handelaren als de hobbyisten. Binnen de hobby worden dieren verkocht of geruild. Onder deze dieren bevinden zich ook salamandersoorten die ongemerkt drager kunnen zijn van Bsal zonder daar ziek van te worden (soorten van de genera Paramesotriton, Pachytriton, Cynops en Tylototriton en mogelijk ook soorten van de Aziatische familie Hynobiidae) en die zo in contact kunnen komen met gevoelige (inheemse) salamandersoorten. Hiermee is samengewerkt met een internationaal project dat door de Universiteit Gent is gestart om o.a. een EWS in Europa op te zetten (www.bsaleurope.com; afbeelding 7). De animaties die in het kader daarvan zijn gemaakt zijn ook gedeeld met dierenartsen in Nederland, de Salamandervereniging, de handelaren, Dibevo, maar ook bij internationale partijen zoals Amphibian Ark, de Amphibian Survival Alliance, Garden Wildlife Health en Amphibian and Reptile Conservation UK. In de nieuwsbrief van Amphibian Ark is een kort artikel over het EWS gepubliceerd (Stark et al., 2018). Hetzelfde artikel verschijnt deze herfst in de nieuwsbrief van de Amphibian Survival Alliance. Het EWS wordt regelmatig onder de aandacht gebracht via de Facebook- en Twitter accounts van BsalEurope en RAVON.

Op Europees niveau worden versterking van passieve surveillance activiteiten en vergroting van publieke en professionele bewustzijn ten aanzien van Bsal aanbevolen (EFSA et al., 2018). Nederland loopt met dit opgezette Early Warning System voorop, waardoor het een voorbeeldfunctie heeft voor andere EU-lidstaten.

Afbeelding 7. Screenshot van de homepage van www.BsalEurope.com.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Stichting RAVON

7 Behandelmethode Bsal

Op dit moment zijn er twee succesvolle behandelmethodes voor Bsal gepubliceerd voor vuursalamanders (Blooi et al., 2015a, 2015). De dieren kunnen 10 dagen bij 25°C gehouden worden of 10 dagen bij 20°C in combinatie met behandeling met polymyxin E en voriconazol. Nadeel van de eerste behandelmethode is dat veel salamandersoorten hoge temperaturen niet goed verdragen. Nadeel van behandelmethode twee is dat er antimycotica gebruikt moeten worden en dat het een bewerkelijke methode is. Beide methoden zijn vooralsnog slechts op vuursalamanders getest. Het effect van deze behandelmethodes op andere salamanders is niet bekend. Ook is niet bekend hoe aquatische salamanders (de meest verhandelde salamanders) behandeld kunnen worden. Vanuit de handel en belangenorganisaties is er sterk behoefte aan een behandelprotocol. Vanwege de vaak geringe waarde van salamanders in de groothandel is een dure behandelmethode niet reëel. Ook is er behoefte aan een snelle uitslag. Op het moment zijn de bekende behandelmethoden nog niet voldoende gevalideerd voor andere soorten dan de vuursalamander of voor grotere groepen (aquatische) salamanders. Ook vanuit de EU is besloten dat er wetenschappelijk onderbouwde behandelingen moeten worden gespecificeerd (Bijlage 1). Dit onderzoek zou mogelijk (mede)gefinancierd kunnen worden vanuit de handel en belangenorganisaties.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Stichting RAVON

8 Conclusies en aanbevelingen

Zowel wat betreft regelgeving als wat betreft onderzoek zijn er veel ontwikkelingen aangaande Bsal. Zo is Bsal op de OIE lijst van meldingsplichtige ziekten gekomen en is er vanuit de EU besloten dat er maatregelen genomen moeten worden om te voorkomen dat Bsal via de handel in salamanders in de EU terecht komt en zich verspreidt. Bij de implementatie van deze maatregelen, alsmede de handhaving hiervan binnen Nederland ligt een belangrijke rol voor de NVWA.

Onderzoek heeft aangetoond dat de natuurlijke prevalentie van Bsal bij Aziatische salamandersoorten laag is en dat een groot deel van een collectie getest moet worden om een betrouwbare uitspraak te doen over de aan- of afwezigheid van Bsal. Tevens kunnen ook anura (kikkers en padden) drager zijn van Bsal. Ook is aangetoond dat Bsal bij hobbyisten en in de particuliere handel in Nederland andere Europese landen aanwezig is.

Alle monsters die binnen dit onderzoek verzameld zijn vanuit de hobby en de handel testten negatief op Bsal. De gevallen waarbij ziekte en sterfte was opgetreden binnen bepaalde collecties kon veelal verklaard worden door suboptimale huisvesting. Echter, met de huidige kennis van de lage natuurlijke prevalentie en de grote benodigde steekproef kan de aanwezigheid van Bsal niet uitgesloten worden. Het screenen van grotere aantallen en wellicht zelfs hele collecties salamanders of andere mogelijke dragers is noodzakelijk om een betrouwbare uitspraak te kunnen doen over de aan- of afwezigheid van Bsal.

De groothandel lijkt zich aan het vrijwillig moratorium en de EU-maatregelen te houden, waardoor de handel in salamanders naar en binnen Europa (tijdelijk) sterk is afgeremd. Daarmee is het risico op overdracht van Bsal verkleind, maar zeker nog niet tot nul gereduceerd. Via kleinere handelaren en hobbyisten worden nog steeds (Aziatische) salamanders verhandeld. Het is veelal niet duidelijk of deze dieren getest zijn op Bsal en een gezondheidscertificaat hebben. Mede gezien de aangetoonde aanwezigheid van Bsal in de hobby is het belangrijk om dit deel van de handel niet uit het zicht te verliezen.

De maatregelen vanuit de EU om te voorkomen dat Bsal via de handel in salamanders de EU binnenkomt en zich verspreidt zullen na 31 december 2019 geëvalueerd worden. De uitkomsten hiervan zullen wellicht ook van invloed zijn op de preventie van Bsal in de handel in Nederland.

Ondanks de tijdelijke maatregelen vanuit de EU om de introductie en verspreiding van Bsal via de handel in salamanders te reduceren kan een convenant een belangrijke aanvulling zijn om de introductie en verspreiding van Bsal binnen Nederland tot een minimum te beperken, mede vanwege de tijdelijke aard van de EU-maatregelen en om de hiaten binnen deze maatregelen op te vangen. Op die manier kunnen andere mogelijke verspreidingsroutes van Bsal ondervangen worden, bijv. verspreiding via (Aziatische) kikker- en paddensoorten en verspreiding via de kleinschalige, niet-commerciële (ruil)handel. Ook kan dit de introductie van andere amfibieziektes in de natuur tot een

B. salamandrivorans surveillance - 2018

minimum beperken. Aangezien veel amfibieziektes vaak niet of nauwelijks te bestrijden zijn zodra deze in het ecosysteem geïntroduceerd zijn, is voorkomen beter dan genezen in dit geval. Een veilige handel is uiteindelijk het beste alternatief voor een totaalverbod op de handel in salamanders en andere potentiele dragers van Bsal.

Er zijn contacten met zowel handelaren als hobbyisten en velen meldden zich bij verdachte ziekte of sterfte van salamanders. Dit geeft aan dat het opgezette Early Warning System werkt. Mede gezien de aanzienlijke investeringen in dit netwerk verdient het aanbeveling om het Early Warning System te continueren om verdachte gevallen in een vroeg stadium te detecteren. Handelaren en hobbyisten kunnen zieke en/of dode dieren aanleveren om te laten testen op Bsal. Regelmatig kan dan worden opgeroepen tot het laten testen van zieke en/of dode dieren. Gezien de bevindingen in China (Yuan et al., 2017) is het aannemelijk dat Bsal ook bij meer gehouden salamanders aanwezig is, maar dat de prevalentie in collecties klein is, waardoor de detectiekans bij besmette dieren zonder symptomen zeer klein is.

Als onderdeel van het Early Warning System verdient het tevens aanbeveling om voortgaande voorlichting te geven om de risico’s op de verspreiding van Bsal via de handel in salamanders onder de aandacht te brengen.

Stichting RAVON

Dankwoord

Wij bedanken de Universiteit Gent, OFI, Dibevo, Tuinbranche Nederland, de participerende dierhandelaren, de Salamandervereniging en de salamanderhouders voor de waardevolle bijdrage aan dit onderzoek. Verder bedanken wij Sander Smolders (BuRO/NVWA) voor het gestelde vertrouwen en het toekennen van deze opdracht.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Stichting RAVON

Referentielijst

Blooi, M., A. Martel, F. Haesebrouck, F. Vercammen, D. Bonte, and F. Pasmans. 2015a. Treatment of urodelans based on temperature dependent infection dynamics of Batrachochytrium salamandrivorans. Scientific Reports 5: 8037.

Blooi, M., F. Pasmans, L. Rouffaer, F. Haesebrouck, F. Vercammen, and A. Martel. 2015b. Successful treatment of Batrachochytrium salamandrivorans infections in salamanders requires synergy between voriconazole, polymyxin E and temperature. Scientific Reports 5.

Chytridiomycose Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal), Actieplan – België. 2017. Brussel, 54 blz.

Cunningham, A. A., K. Beckmann, M. Perkins, L. Fitzpatrick, R. Cromie, J. Redbond, M. F. O’Brien, P. Ghosh, J. Shelton, and M. C. Fisher. 2015. Emerging disease in UK amphibians. Veterinary Record.

EFSA (European Food Safety Authority), Balàž V, Gortázar Schmidt C, Murray K, Carnesecchi E, Garcia A, Gervelmeyer A, Martino L, Munoz Guajardo I, Verdonck F, Zancanaro G and Fabris C. 2017. Scientific and technical assistance concerning the survival, establishment and spread of Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal) in the EU. EFSA Journal 2017;15(2):4739, 77 pp. doi:10.2903/j.efsa.2017.4739.

EFSA AHAW Panel (EFSA Panel on Animal Health and Welfare), More S, Angel Miranda M, Bicout D, Bøtner A, Butterworth A, Calistri P, Depner K, Edwards S, Garin-Bastuji B, Good M, Michel V, Raj M, Saxmose Nielsen S, Sihvonen L, Spoolder H, Stegeman JA, Thulke H-H, Velarde A, Willeberg P, Winckler C, Balaz V, Martel A, Murray K, Fabris C, Munoz-Gajardo I, Gogin A, Verdonck F and Gortazar Schmidt C, 2018. Scientific Opinion on the risk of survival, establishment and spread of Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal) in the EU. EFSA Journal 2018;16(4):5259, 78 pp. https://doi.org/10.2903/j.efsa.2018.5259

Fitzpatrick L., F. Pasmans, A. Martel, and A. Cunningham. 2018. Epidemiologicial tracing of Batrachochytrium salamandrivorans infection in European private amphibian collections. Sci Rep 8(1):13845. doi: 10.1038/s41598-018-31800-z.

Gilbert M. J. and A. M. Spitzen – van der Sluijs. 2016. The salamander fungus: too hot to handle? OFI Journal. Oct; 82:16-19.

Gilbert M. J. and A. M. Spitzen – van der Sluijs. 2017. Amphibian fungal disease in the live animal trade. OFI Journal. May; 84:16-18.

Gilbert M. J. and A. M. Spitzen – van der Sluijs. 2016. Health and biosecurity from an amphibian perspective . OFI Journal. Oct; 88:10-13.

B. salamandrivorans surveillance - 2018

Grant E., Muths E., Katz R., Canessa S., Adams M., Ballard J., Berger L., Briggs C., Coleman J., Gray M., Harris M., Harris R., Hossack B., Huyvaert K., Kolby J., Lips K., Lovich R., McCallum H., Mendelson III J., Nanjappa P., Olson D., Powers J., Richgels K., Russell R., Schmidt B., Spitzen‐van der Sluijs A., Watry M., Woodhams D., White C. 2017. Using decision analysis to support proactive management of emerging infectious wildlife diseases. Front Ecol Environ 15, 214-221

Klocke B., M. Becker, J. Lewis, R. C. Fleische, C. R. Muletz-Wolz, L. Rockwood, A. A. Aguirre, and B. Gratwicke. 2017. Batrachochytrium salamandrivorans not detected in U.S. survey of pet salamanders. Sci Rep. Oct 13;7(1):13132. doi: 10.1038/s41598- 017-13500-2.

Laking A. E., H. N. Ngo, F. Pasmans, A. Martel, T. T. Nguyen. 2017. Batrachochytrium salamandrivorans is the predominant chytrid fungus in Vietnamese salamanders. Sci Rep. Mar 13;7:44443. doi: 10.1038/srep44443.

Nguyen T. T., T. V. Nguyen, T. Ziegler, F. Pasmans, and A. Martel. 2017. Trade in wild anurans vectors the urodelan pathogen Batrachochytrium salamandrivorans into Europe. Amphibia-Reptilia. doi:10.1163/15685381-00003125

Sabino-Pinto, J., M. Bletz, R. Hendrix, R. G. B. Perl, A. Martel, F. Pasmans, S. Lötters, F. Mutschmann, D. S. Schmeller, B. R. Schmidt, M. Veith, N. Wagner, M. Vences, and S. Steinfartz. 2015. First detection of the emerging fungal pathogen Batrachochytrium salamandrivorans in Germany. Amphibia Reptilia.

Sabino-Pinto, J., M. Veith, M. Vences, and S. Steinfartz. 2018. Asymptomatic infection of the fungal pathogen Batrachochytrium salamandrivorans in captivity. Sci Rep. Aug 6;8(1):11767. doi: 10.1038/s41598-018-30240-z.

Spitzen – van der Sluijs, A. M., S. Bogaerts, T. Woeltjes, F. Pasmans, and A. Martel. 2015. Rapport Pathway Analyse Chytrid 2.0. Stichting RAVON, the Netherlands.

Stark, T., Martel, A., Pasmans, F., Thomas, V., Gilbert, M., Spitzen-van der Sluijs. 2018. A European early warning system for a deadly salamander pathogen. Aark Newsletter. 42 (1): 12-14.

Stegen G., F. Pasmans, B. R. Schmidt, L. O. Rouffaer, S. Van Praet, M. Schaub, S. Canessa, A. Laudelout, T. Kinet, C. Adriaensen, F. Haesebrouck, W. Bert, F. Bossuyt, and A. Martel. 2017. Drivers of salamander extirpation mediated by Batrachochytrium salamandrivorans. Nature. Apr 19;544(7650):353-356. doi: 10.1038/nature22059.

Van Rooij P., F. Pasmans, Y. Coen, and A. Martel. 2017. Efficacy of chemical disinfectants for the containment of the salamander chytrid fungus Batrachochytrium salamandrivorans. PLoS One. Oct 12;12(10):e0186269. doi: 10.1371/journal.pone.0186269. eCollection 2017.

Yuan, Z., Martel, A., Wu, J., Praet, S., Canessa, S., Pasmans, F. 2018. Widespread occurrence of an emerging fungal pathogen in heavily traded Chinese urodelan species. Conservation Letters. 40

Stichting RAVON

Bijlagen

Bijlage 1: Uitvoeringsbesluit (EU) 2018/320

Bijlage 2: OIE Bsal disease card

Bijlage 3: Recommendation on biosafety measures for the prevention of the spread of amphibian and reptile species diseases

Bijlage 4: Gezamenlijke reactie consortium van importeurs aan Europese Unie

L 62/18 NL Publicatieblad van de Europese Unie 5.3.2018

UITVOERINGSBESLUIT (EU) 2018/320 VAN DE COMMISSIE van 28 februari 2018 betreffende bepaalde maatregelen ter bescherming van de diergezondheid voor de handel binnen de Unie in salamanders en het binnenbrengen in de Unie van salamanders in verband met de schimmel Batrachochytrium salamandrivorans (Kennisgeving geschied onder nummer C(2018) 1208)

(Voor de EER relevante tekst)

DE EUROPESE COMMISSIE,

Gezien het Verdrag betreffende de werking van de Europese Unie,

Gezien Richtlijn 90/425/EEG van de Raad van 26 juni 1990 inzake veterinaire en zoötechnische controles in het intracommunautaire handelsverkeer in bepaalde levende dieren en producten in het vooruitzicht van de totstandbrenging van de interne markt (1), en met name artikel 10, lid 4,

Gezien Richtlijn 91/496/EEG van de Raad van 15 juli 1991 tot vaststelling van de beginselen voor de organisatie van de veterinaire controles voor dieren uit derde landen die in de Gemeenschap worden binnengebracht en tot wijziging van de Richtlijnen 89/662/EEG, 90/425/EEG en 90/675/EEG (2), en met name artikel 18, lid 1,

Overwegende hetgeen volgt:

(1) Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal), een opkomende ziekteverwekkende schimmel die salamanders treft, komt sinds 2013 voor in België, Duitsland, Nederland en het Verenigd Koninkrijk. De schimmel treft zowel gehouden als wilde salamanderpopulaties en kan tot hoge ziekte- en sterftecijfers in die populaties leiden. Bsal is dodelijk voor sommige salamandersoorten; andere soorten zijn volledig of gedeeltelijk resistent, maar kunnen Bsal op de huid meedragen en zo als reservoir en bron van infectie of besmetting voor andere salamandersoorten fungeren.

(2) Volgens de huidige wetenschappelijke kennis over Bsal, die door de Europese Autoriteit voor voedselveiligheid (EFSA) in een wetenschappelijk advies (3) is verzameld voor haar beoordeling van het in de lijst opnemen en indelen van dierziekten in het kader van Verordening (EU) 2016/429 van het Europees Parlement en de Raad (4), is Bsal ten minste in Japan, Thailand en Vietnam endemisch met een prevalentie van ongeveer 3 % in wilde salamanderpopulaties. Algemeen wordt ervan uitgegaan dat Bsal van oorsprong uit Oost-Azië komt en daar wijdverbreid en endemisch is. Er is echter weinig informatie over de verspreidingsgraad in andere delen van de wereld. Eveneens wordt er algemeen van uitgegaan dat de handel in besmette salamanders of in salamanders die drager zijn, aan de verspreiding van Bsal bijdraagt.

(3) Volgens de beschikbare gegevens worden zowel resistente als vatbare salamandersoorten verhandeld. Richtlijn 92/65/EEG van de Raad (5) bevat de veterinairrechtelijke voorschriften voor het handelsverkeer en de invoer in de Unie van dieren waarvoor ten aanzien van de veterinairrechtelijke voorschriften geen specifieke handelingen van de Unie zoals bedoeld in bijlage F bij die richtlijn gelden. De diergezondheidswetgeving van de Unie, met inbegrip van Richtlijn 92/65/EEG, bevat momenteel geen specifieke veterinairrechtelijke voorschriften voor de handel in salamanders of de invoer ervan in de Unie die de diergezondheid doeltreffend tegen de verspreiding van Bsal in de Unie kunnen beschermen.

(4) De EFSA heeft in haar wetenschappelijke en technische bijstand betreffende het overleven, de vestiging en de verspreiding van Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal) in de EU (6) (de bijstand van de EFSA) een beoordeling gemaakt van de gevolgen die Bsal kan hebben voor de gezondheid van wilde en gehouden salamanders in de Unie, van de doeltreffendheid en haalbaarheid van een verplaatsingsverbod voor verhandelde salamanders, van de geldigheid, betrouwbaarheid en robuustheid van beschikbare diagnostische methoden voor de opsporing van Bsal, en van mogelijke alternatieve methoden alsook haalbare risicobeperkende maatregelen om zowel interna tionaal als binnen de Unie een veilige handel in salamanders te waarborgen.

(1) PB L 224 van 18.8.1990, blz. 29. (2) PB L 268 van 24.9.1991, blz. 56. (3) EFSA Journal 2017;15(11):5071. (4) Verordening (EU) 2016/429 van het Europees Parlement en de Raad van 9 maart 2016 betreffende overdraagbare dierziekten en tot wijziging en intrekking van bepaalde handelingen op het gebied van diergezondheid („diergezondheidswetgeving”) (PB L 84 van 31.3.2016, blz. 1). (5) Richtlijn 92/65/EEG van de Raad van 13 juli 1992 tot vaststelling van de veterinairrechtelijke voorschriften voor het handelsverkeer en de invoer in de Gemeenschap van dieren, sperma, eicellen en embryo's waarvoor ten aanzien van de veterinairrechtelijke voorschriften geen specifieke communautaire regelgeving als bedoeld in bijlage A, onder I, van Richtlijn 90/425/EEG geldt (PB L 268 van 14.9.1992, blz. 54). (6) EFSA Journal 2017;15(2):4739. 5.3.2018 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 62/19

(5) Volgens de bijstand van de EFSA zijn het in quarantaine plaatsen van salamanders, het testen van salamanders om aan te tonen dat zij niet met Bsal besmet zijn, het beperken van verplaatsingen van salamanders, het instellen van hygiëneprocedures en bioveiligheidsmaatregelen of het behandelen van salamanders tegen Bsal belangrijke risico beperkende maatregelen om de verspreiding van de ziekte te voorkomen.

(6) In de bijstand van de EFSA wordt ook op de vele lacunes en onzekerheden in de huidige kennis over Bsal gewezen. In het bijzonder wordt geconcludeerd dat wegens de complexiteit van de taxonomie en het gebrek aan actuele gegevens over welke soorten voor Bsal vatbaar zijn, regels op het niveau van de taxonomische orde waarschijnlijk doeltreffender en haalbaarder zijn dan soortspecifieke regels.

(7) Om ervoor te zorgen dat Bsal niet wordt verspreid door de handel binnen de Unie in salamanders en het binnen brengen in de Unie van deze dieren, moeten maatregelen ter bescherming van de diergezondheid voor de handel binnen de Unie in zendingen salamanders en voor het binnenbrengen in de Unie van dergelijke zendingen derhalve voor de taxonomische orde van de Caudata worden vastgesteld. Deze maatregelen moeten rekening houden met de in de bijstand van de EFSA bedoelde risicobeperkende maatregelen en moeten in het bijzonder de geschikte quarantaine, diagnostische testen en de behandeling van salamanders omvatten, alsook de certificering van hun gezondheidsstatus voor het handelsverkeer binnen en het binnenbrengen in de Unie. De maatregelen zijn noodmaatregelen en zijn geen uitvoeringsbepalingen in de zin van artikel 18, lid 2, van Richtlijn 92/65/EEG.

(8) Verordening (EU) nr. 576/2013 van het Europees Parlement en de Raad (1) bevat de veterinairrechtelijke voorschriften voor het niet-commerciële verkeer van gezelschapsdieren die in bijlage I bij die verordening zijn opgenomen, waaronder amfibieën. De bij dit besluit vastgestelde maatregelen ter bescherming van de diergezond heid mogen niet van toepassing zijn op het niet-commerciële verkeer van als gezelschapsdier gehouden salamanders, dat onder Verordening (EU) nr. 576/2013 valt, gezien de specifieke kenmerken van dit verkeer en het gebrek aan informatie daarover.

(9) Deze maatregelen moeten gelden ongeacht andere regelgeving van de Unie die mogelijk van toepassing is op de handel in en het binnenbrengen van salamanders, met name Verordening (EG) nr. 338/97 van de Raad (2).

(10) Tijdens haar 85e algemene vergadering van 21 tot en met 26 mei 2017 heeft de Wereldorganisatie voor dierge zondheid (OIE) infectie met Bsal in haar gezondheidscode voor aquatische dieren opgenomen. Er zijn echter nog geen gedetailleerde internationale normen voorhanden en er is een gebrek aan informatie over de technische capaciteit van veterinaire diensten en laboratoria wereldwijd om op Bsal te testen; verschillende belanghebbenden in de Unie zijn daarentegen voorlopers op het gebied van de diagnose en behandeling van Bsal en de veilige hantering van verhandelde salamanders. Het is daarom passend dat de meeste risicobeperkende maatregelen, met name het in een geschikte inrichting in quarantaine plaatsen, het testen en het behandelen van verhandelde en binnengebrachte salamanders, door bevoegde veterinaire autoriteiten, exploitanten en laboratoria in de Unie worden uitgevoerd.

(11) Volgens de bijstand van de EFSA kan Bsal tussen inheemse salamandersoorten van verschillende gebieden worden overgedragen en kan kruisbesmetting plaatsvinden in verscheidene inrichtingen waar salamanders worden gekweekt of verzameld of vanwaaruit zij worden gedistribueerd. Hierdoor is het risico dat Bsal bij verhandelde salamanders voorkomt onafhankelijk van de plaats van oorsprong en de situatie in het wild. Alle zendingen salamanders die voor het handelsverkeer binnen de Unie bestemd zijn of die in de Unie worden binnengebracht, moeten daarom aan risicobeperkende maatregelen worden onderworpen.

(12) Om de bioveiligheid te waarborgen, moeten minimumvoorwaarden voor geschikte inrichtingen voor de quarantaine van salamanders worden vastgesteld en salamanders die in die inrichtingen sterven, moeten overeen komstig de bestaande specifieke regels van de verordening dierlijke bijproducten (3) worden gehanteerd.

(13) Wat de grootte van de epidemiologische eenheden in quarantaine betreft, moet worden gespecificeerd wat de minimale grootte is om voor certificering van negatieve resultaten van diagnostische tests in aanmerking te komen aangezien de beste beschikbare realtime kwantitatieve polymerasekettingreactie (qPCR) een beperkte gevoeligheid heeft; de test is slechts voldoende betrouwbaar als de epidemiologische eenheden uit ten minste 62 salamanders bestaan.

(1) Verordening (EU) nr. 576/2013 van het Europees Parlement en de Raad van 12 juni 2013 betreffende het niet-commerciële verkeer van gezelschapsdieren en tot intrekking van Verordening (EG) nr. 998/2003 (PB L 178 van 28.6.2013, blz. 1). (2) Verordening (EG) nr. 338/97 van de Raad van 9 december 1996 inzake de bescherming van in het wild levende dieren plantensoorten door controle op het desbetreffende handelsverkeer (PB L 61 van 3.3.1997, blz. 1). (3) Verordening (EG) nr. 1069/2009 van het Europees Parlement en de Raad van 21 oktober 2009 tot vaststelling van gezondheidsvoor schriften inzake niet voor menselijke consumptie bestemde dierlijke bijproducten en afgeleide producten en tot intrekking van Verordening (EG) nr. 1774/2002 (PB L 300 van 14.11.2009, blz. 1). L 62/20 NL Publicatieblad van de Europese Unie 5.3.2018

(14) Salamanders die in de Unie in quarantaine zijn gehouden en met negatieve resultaten zijn getest of afdoende zijn behandeld, moeten niet opnieuw in quarantaine worden geplaatst of worden getest op voorwaarde dat zij in een geschikte inrichting afgezonderd van salamanders met een andere gezondheidsstatus zijn gehouden.

(15) Er moeten behandelingen worden gespecificeerd die stroken met de protocollen die reeds in de in de bijstand van de EFSA genoemde collegiaal getoetste wetenschappelijke literatuur zijn beschreven, of met vergelijkbare protocollen.

(16) Er moet een lijst worden vastgesteld van derde landen die voor het afgeven van diergezondheidscertificaten voor het binnenbrengen in de Unie van zendingen salamanders zijn goedgekeurd; in de lijst mogen alleen landen worden opgenomen die voor het afgeven van certificaten reeds voldoende garanties bieden die ten minste gelijk waardig zijn aan die van Richtlijn 96/93/EEG van de Raad (1), om misleidende en frauduleuze certificering te voorkomen. Het is daarom passend te verwijzen naar reeds bestaande lijsten voor het binnenbrengen in de Unie van andere waren. Dergelijke lijsten van derde landen zijn opgenomen in bijlage I bij Beschikking 2004/211/EG van de Commissie (2), bijlage II, deel 2, bij Beschikking 2007/777/EG van de Commissie (3), bijlage I bij Verordening (EG) nr. 798/2008 van de Commissie (4), bijlage I, deel 1, bij Verordening (EG) nr. 119/2009 van de Commissie (5), bijlage II, deel 1, bij Verordening (EU) nr. 206/2010 van de Commissie (6) en bijlage I bij Verordening (EU) nr. 605/2010 van de Commissie (7).

(17) Een zending salamanders mag enkel in de Unie worden binnengebracht als zij aan alle voorschriften voldoet en de bevoegde veterinaire autoriteit van de grensinspectiepost van binnenkomst kan vaststellen dat de zending zal worden aanvaard door een voor een geschikte inrichting van bestemming verantwoordelijke exploitant, en dat zij naar behoren in quarantaine zal worden geplaatst.

(18) De daadwerkelijke aankomst van uit derde landen in de Unie binnengebrachte zendingen salamanders in de plaats van quarantaine in de Unie moet worden geregistreerd in de elektronische versie van het gemeenschappelijk veterinair document van binnenkomst dat in bijlage I bij Verordening (EG) nr. 282/2004 van de Commissie (8) is vastgesteld en dat wordt beheerd via het geïntegreerde veterinaire computersysteem Traces, zodat de bevoegde veterinaire autoriteit van de grensinspectiepost van binnenkomst op betrouwbare wijze van hun aankomst in kennis kan worden gesteld.

(19) Om de lidstaten, de bevoegde autoriteiten en ondernemers de tijd te geven om de nodige procedures in te voeren om aan de in dit besluit vastgestelde regels te kunnen voldoen, moet dit besluit in een overgangsperiode voorzien. Deze periode mag niet langer dan enkele maanden duren. Terzelfder tijd moeten reeds risicobeperkende maatregelen op basis van het door de lidstaten van bestemming vereiste beschermingsniveau van toepassing zijn.

(20) Naar verwachting zullen wetenschappelijke bronnen en resultaten van door de lidstaten uitgevoerde officiële controles in de komende jaren meer informatie over Bsal opleveren die de huidige kennis over de ziekte zal aanvullen. De maatregelen ter bescherming van de diergezondheid in dit besluit moeten daarom tijdelijk zijn. Om de uitvoering ervan door de lidstaten gedurende één jaar en de daaropvolgende jaarlijkse verslaglegging en beoordeling mogelijk te maken, moeten de maatregelen echter ten minste tot en met 31 december 2019 van toepassing zijn; permanente EU-regels inzake diergezondheid kunnen in het kader van de nieuwe Verordening (EU) 2016/429 betreffende overdraagbare dierziekten worden vastgesteld en zullen dan van toepassing zijn vanaf de datum van toepassing van die verordening.

(1) Richtlijn 96/93/EG van de Raad van 17 december 1996 inzake de certificering van dieren en dierlijke producten (PB L 13 van 16.1.1997, blz. 28). (2) Beschikking 2004/211/EG van de Commissie van 6 januari 2004 tot vaststelling van de lijst van derde landen en delen van hun grondgebied waaruit de lidstaten de invoer toestaan van levende paardachtigen en sperma, eicellen en embryo's van paarden en tot wijziging van de Beschikkingen 93/195/EEG en 94/63/EG (PB L 73 van 11.3.2004, blz. 1). (3) Beschikking 2007/777/EG van de Commissie van 29 november 2007 tot vaststelling van de veterinairrechtelijke en de gezondheidsvoor schriften en het model van de certificaten voor bepaalde uit derde landen ingevoerde vleesproducten en behandelde magen, blazen en darmen voor menselijke consumptie en tot intrekking van Beschikking 2005/432/EG (PB L 312 van 30.11.2007, blz. 49). (4) Verordening (EG) nr. 798/2008 van de Commissie van 8 augustus 2008 tot vaststelling van een lijst van derde landen, gebieden, zones of compartimenten waaruit pluimvee en pluimveeproducten mogen worden ingevoerd in en doorgevoerd door de Gemeenschap, en van de voorschriften inzake veterinaire certificering (PB L 226 van 23.8.2008, blz. 1). (5) Verordening (EG) nr. 119/2009 van de Commissie van 9 februari 2009 tot vaststelling van een lijst van derde landen of delen daarvan voor de invoer in of de doorvoer door de Gemeenschap van vlees van wilde leporidae, bepaalde niet-gedomesticeerde landzoogdieren en gekweekte konijnen en tot vaststelling van de voorschriften inzake de veterinaire certificering (PB L 39 van 10.2.2009, blz. 12). (6) Verordening (EU) nr. 206/2010 van de Commissie van 12 maart 2010 tot vaststelling van lijsten van derde landen en gebieden, of delen daarvan, waaruit bepaalde dieren en vers vlees in de Europese Unie mogen worden binnengebracht, en van de voorschriften inzake veterinaire certificering (PB L 73 van 20.3.2010, blz. 1). (7) Verordening (EU) nr. 605/2010 van de Commissie van 2 juli 2010 tot vaststelling van de volks- en diergezondheidsvoorwaarden en de veterinaire certificeringsvoorschriften voor het binnenbrengen in de Europese Unie van rauwe melk, zuivelproducten, colostrum en producten op basis van colostrum, bestemd voor menselijke consumptie (PB L 175 van 10.7.2010, blz. 1). (8) Verordening (EG) nr. 282/2004 van de Commissie van 18 februari 2004 betreffende de vaststelling van een document voor de aangifte en de veterinaire controle van uit derde landen afkomstige dieren die in de Gemeenschap worden binnengebracht (PB L 49 van 19.2.2004, blz. 11). 5.3.2018 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 62/21

(21) De in dit besluit vervatte maatregelen zijn in overeenstemming met het advies van het Permanent Comité voor planten, dieren, levensmiddelen en diervoeders,

HEEFT HET VOLGENDE BESLUIT VASTGESTELD:

Artikel 1

Onderwerp en toepassingsgebied

Dit besluit bevat de maatregelen ter bescherming van de diergezondheid voor de handel binnen de Unie in zendingen salamanders, alsook voor het binnenbrengen in de Unie van dergelijke zendingen.

Artikel 2

Definities

In dit besluit wordt verstaan onder:

a) „salamanders”: alle amfibieën van de orde Caudata;

b) „Bsal”: de schimmel Batrachochytrium salamandrivorans (rijk: schimmels, stam: Chytridiomycota, orde: Rhizophydiales);

c) „epidemiologische eenheid”: een groep salamanders die dezelfde kans op blootstelling aan Bsal lopen;

d) „quarantaine”: het geïsoleerd houden van salamanders zonder direct of indirect contact met salamanders buiten hun epidemiologische eenheid, teneinde de verspreiding van Bsal te voorkomen terwijl de geïsoleerde dieren voor een bepaalde tijdsduur worden geobserveerd, getest en, in voorkomend geval, behandeld;

e) „exploitant”: iedere natuurlijke of rechtspersoon die voor salamanders verantwoordelijk is, ook als dat voor beperkte duur is, met uitzondering van houders van gezelschapsdieren;

f) „geschikte inrichting”: een ruimte:

i) waar salamanders in quarantaine worden gehouden voordat zij naar een andere lidstaat worden verzonden of nadat zij in de Unie zijn binnengebracht, en

ii) die vóór de begindatum van de quarantaine door de bevoegde autoriteit is geregistreerd;

g) „geschikte diagnostische test”: een realtime kwantitatieve polymerasekettingreactie (qPCR) met de soortspecifieke primers STerF en STerR waarbij een 119 nucleotiden lang fragment van Bsal-DNA wordt geamplificeerd;

h) „gemeenschappelijk veterinair document van binnenkomst” of „GVDB”: het document voor kennisgeving van de aankomst van dieren in de Unie zoals vastgesteld in artikel 1 van Verordening (EG) nr. 282/2004 dat is opgesteld overeenkomstig het model in bijlage I bij die verordening en wordt beheerd via het geïntegreerd veterinair computer systeem Traces;

i) „bevestigd geval van Bsal”: de bevestiging door middel van de geschikte diagnostische test van de aanwezigheid van Bsal of genetisch materiaal daarvan op of in het weefsel van salamanders.

Artikel 3

Voorwaarden inzake de diergezondheid voor de handel binnen de Unie in salamanders

1. De lidstaten verbieden het verzenden van een zending salamanders naar een andere lidstaat, tenzij die zending aan de volgende voorwaarden inzake de diergezondheid voldoet:

a) zij gaat vergezeld van een diergezondheidscertificaat dat met het modeldiergezondheidscertificaat in bijlage I, deel A, strookt; L 62/22 NL Publicatieblad van de Europese Unie 5.3.2018

b) de salamanders vertonen geen klinische tekenen van Bsal en vertonen meer bepaald geen huidletsels of zweren op het moment van het onderzoek door de officiële dierenarts. Dat onderzoek wordt in de 24 uur vóór de verzending naar de lidstaat van bestemming uitgevoerd;

c) de salamanders zijn afkomstig van een populatie waarin geen sterfgevallen wegens Bsal hebben plaatsgevonden en waarbij geen klinische tekenen van Bsal, met name huidletsels of zweren, zijn vastgesteld door de exploitant;

d) de zending bestaat uit:

i) ten minste 62 salamanders die als een enkele epidemiologische eenheid in een geschikte inrichting die aan de minimumvoorwaarden in bijlage II voldoet, in quarantaine zijn gehouden gedurende een periode van ten minste zes weken onmiddellijk voorafgaand aan de datum van afgifte van het diergezondheidscertificaat in bijlage I, deel A, en tijdens de vijfde week van de quarantaineperiode zijn huiduitstrijkjes van de salamanders in de zending met negatief resultaat op Bsal getest door middel van de geschikte diagnostische test overeenkomstig de in bijlage III, punt 1, onder a), vastgestelde steekproefgrootte, of

ii) salamanders die tot tevredenheid van de bevoegde autoriteit tegen Bsal zijn behandeld overeenkomstig bijlage III, punt 1, onder b).

2. Wanneer een zending salamanders uit een derde land in de Unie is binnengebracht en reeds overeenkomstig artikel 6 aan quarantaine in een geschikte inrichting van bestemming is onderworpen, staan de lidstaten de verzending ervan naar een andere lidstaat uitsluitend toe als de zending aan de volgende voorwaarden voldoet:

a) de zending voldoet aan de voorwaarden inzake de diergezondheid van lid 1, onder a), b) en c);

b) de salamanders zijn in de geschikte inrichting die aan de minimumvoorwaarden in bijlage II voldoet, in quarantaine gehouden tussen het einde van de quarantaineperiode volgend op het binnenbrengen van de salamanders in de Unie en de afgifte van het diergezondheidscertificaat in bijlage I, deel A.

Artikel 4

Voorwaarden inzake de diergezondheid voor het binnenbrengen in de Unie van zendingen salamanders

De lidstaten verbieden het binnenbrengen in de Unie van een zending salamanders uit een derde land, tenzij die zending aan de volgende voorwaarden voldoet:

a) zij komt uit een derde land dat is opgenomen in:

i) bijlage I bij Beschikking 2004/211/EG;

ii) bijlage II, deel 2, bij Beschikking 2007/777/EG;

iii) bijlage I bij Verordening (EG) nr. 798/2008;

iv) bijlage I, deel 1, bij Verordening (EG) nr. 119/2009;

v) bijlage II, deel 1, bij Verordening (EU) nr. 206/2010,

vi) bijlage I bij Verordening (EU) nr. 605/2010;

b) zij gaat vergezeld van een diergezondheidscertificaat dat met het modeldiergezondheidscertificaat in bijlage I, deel B, strookt;

c) de salamanders vertonen geen klinische tekenen van Bsal en vertonen meer bepaald geen tekenen van huidletsels of zweren op het moment van het onderzoek door de officiële dierenarts, en dat onderzoek is in de 24 uur vóór de verzending naar de Unie uitgevoerd; 5.3.2018 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 62/23

d) vóór de afgifte van het onder b) bedoelde diergezondheidscertificaat is de epidemiologische eenheid die uit de salamanders in de zending bestaat, ten laatste op het moment van het onderzoek ten behoeve van de afgifte van het diergezondheidscertificaat afgezonderd van andere salamanders, en de salamanders in de zending zijn sindsdien niet meer met andere salamanders in contact gekomen.

Artikel 5

Verklaring betreffende de geschikte inrichting van bestemming

De lidstaten zorgen ervoor dat de grensinspectieposten het binnenbrengen in de Unie van zendingen salamanders niet toelaten tenzij de importeurs of hun agenten een schriftelijke verklaring in een officiële taal van de lidstaat van de grensinspectiepost van binnenkomst in de Unie verstrekken die door de voor de geschikte inrichting van bestemming verantwoordelijke natuurlijke of rechtspersoon is ondertekend en waarin het volgende wordt vermeld:

a) de naam en het adres van de geschikte inrichting van bestemming;

b) dat de geschikte inrichting van bestemming aan de minimumvoorwaarden van bijlage II voldoet;

c) dat de zending salamanders voor quarantaine zal worden aanvaard.

Artikel 6

Regels inzake quarantaine voor zendingen salamanders die in de Unie worden binnengebracht

De lidstaten zien toe op het volgende:

1. de voor de geschikte inrichting van bestemming verantwoordelijke officiële of erkende dierenarts registreert de aankomst van de uit een derde land in de Unie binnengebrachte zending salamanders in vak 45 van deel 3 van de elektronische versie van het gemeenschappelijk veterinair document van binnenkomst;

2. de officiële of erkende dierenarts zorgt ervoor dat de exploitant de zending salamanders in de geschikte inrichting van bestemming in quarantaine houdt als één epidemiologische eenheid;

3. voor elke zending salamanders voert de officiële of erkende dierenarts een inspectie van de quarantaineomstan digheden uit, met inbegrip van een onderzoek van het register van sterfgevallen en een klinisch onderzoek van de salamanders in de geschikte inrichting van bestemming, waarbij met name aandacht wordt besteed aan huidletsels en zweren;

4. indien een zending 62 of meer salamanders omvat, voert de officiële of erkende dierenarts het onderzoek, de bemonstering, de tests en de behandeling voor Bsal overeenkomstig de in bijlage III, punten 1 en 2, bedoelde procedures uit na de aankomst van de zending salamanders in de geschikte inrichting van bestemming;

5. indien een zending minder dan 62 salamanders omvat, zorgt de officiële of erkende dierenarts ervoor dat de zending tot tevredenheid van de bevoegde autoriteit tegen Bsal wordt behandeld overeenkomstig bijlage III, punt 3;

6. de officiële of erkende dierenarts geeft de zending salamanders door middel van een schriftelijke toelating vrij uit de geschikte inrichting van bestemming:

a) in het geval van tests zoals bedoeld in bijlage III, punt 1, onder a), op voorwaarde dat ten minste zes weken zijn verstreken sinds de begindatum van de quarantaineperiode en, indien dat later is, niet vóór de ontvangst van de negatieve testresultaten, of

b) in het geval van behandeling zoals bedoeld in bijlage III, punt 1, onder b), pas nadat de behandeling naar behoren is voltooid. L 62/24 NL Publicatieblad van de Europese Unie 5.3.2018

Artikel 7

Te treffen maatregelen in het geval van een bevestigd geval van Bsal in een geschikte inrichting van bestemming

1. Indien tijdens de quarantaine wordt bevestigd dat ten minste één salamander van een epidemiologische eenheid met Bsal is besmet, zorgen de lidstaten ervoor dat de geschikte inrichting van bestemming de volgende maatregelen treft:

a) alle salamanders in dezelfde epidemiologische eenheid worden:

i) tot tevredenheid van de bevoegde autoriteit tegen Bsal behandeld overeenkomstig bijlage III, punt 3, of

ii) gedood en als dierlijke bijproducten verwijderd overeenkomstig artikel 12 van Verordening (EG) nr. 1069/2009;

b) na voltooiing van de onder a) bedoelde maatregelen wordt het deel van de geschikte inrichting van bestemming waar de epidemiologische eenheid werd gehouden, tot tevredenheid van de bevoegde autoriteit gereinigd en ontsmet.

2. De bevoegde autoriteit kan eisen dat de behandelde salamanders worden getest om de doeltreffendheid van de in lid 1, onder a), i), bedoelde behandeling te controleren en kan in voorkomend geval herhaalde behandelingen opleggen om de verspreiding van Bsal tegen te gaan.

Artikel 8

Kosten

De lidstaten zorgen ervoor dat alle kosten voor de quarantaine, de tests en, indien nodig, de risicobeperkende maatregelen en de behandelingen door de exploitant of de importeur worden gedragen.

Artikel 9

Voorschriften inzake jaarlijkse rapportage

Vanaf 2019 dienen de lidstaten die het jaar voordien met zendingen salamanders te maken hadden, elk jaar uiterlijk op 30 juni bij de Commissie de volgende informatie over het vorige jaar in, waarbij een onderscheid wordt gemaakt tussen de informatie betreffende het handelsverkeer binnen de Unie en de informatie betreffende het binnenbrengen in de Unie van zendingen salamanders:

a) het aantal epidemiologische eenheden met ten minste één bevestigd geval van Bsal;

b) het aantal epidemiologische eenheden dat zonder een bevestigd geval is behandeld;

c) alle bijkomende informatie over het testen, behandelen of hanteren van zendingen en over de uitvoering van dit besluit die zij relevant achten.

Artikel 10

Overgangsmaatregelen

1. Gedurende een overgangsperiode die tot 6 september 2018 loopt, mogen de lidstaten van bestemming zendingen salamanders uit andere lidstaten die niet aan de voorwaarden inzake de diergezondheid van artikel 3 voldoen, op hun grondgebied toelaten met inachtneming van risicobeperkende voorwaarden die door de bevoegde autoriteit worden vastgesteld na overleg met de exploitanten en, indien nodig, de lidstaat van oorsprong.

2. Gedurende een overgangsperiode die tot 6 september 2018 loopt, mogen de lidstaten van bestemming uit derde landen in de Unie binnengebrachte zendingen salamanders die niet aan de voorwaarden inzake de diergezondheid van artikel 4 voldoen, op hun grondgebied toelaten op voorwaarde dat deze zendingen overeenkomstig de artikelen 5, 6 en 7 worden gehanteerd. 5.3.2018 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 62/25

Artikel 11

Toepassing

Dit besluit is van toepassing tot en met 31 december 2019.

Artikel 12

Adressaten

Dit besluit is gericht tot de lidstaten.

Gedaan te Brussel, 28 februari 2018.

Voor de Commissie Vytenis ANDRIUKAITIS Lid van de Commissie L 62/26 NL Publicatieblad van de Europese Unie 5.3.2018

BIJLAGE I

DEEL A

DIERGEZONDHEIDSCERTIFICAAT voor de handel binnen de Unie in salamanders 5.3.2018 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 62/27 L 62/28 NL Publicatieblad van de Europese Unie 5.3.2018 5.3.2018 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 62/29

DEEL B

DIERGEZONDHEIDSCERTIFICAAT voor het binnenbrengen in de Europese Unie van zendingen salamanders L 62/30 NL Publicatieblad van de Europese Unie 5.3.2018 5.3.2018 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 62/31 L 62/32 NL Publicatieblad van de Europese Unie 5.3.2018

BIJLAGE II

MINIMUMVOORWAARDEN VOOR GESCHIKTE INRICHTINGEN VAN BESTEMMING

1. De geschikte inrichting van bestemming:

a) beschikt over een systeem dat een adequaat toezicht op de salamanders garandeert;

b) staat onder toezicht van een officiële of erkende dierenarts;

c) wordt gereinigd en ontsmet overeenkomstig de instructies van de bevoegde autoriteit.

2. De exploitant van de geschikte inrichting zorgt ervoor dat:

a) de bakken, kisten of andere voor het transport van de salamanders gebruikte smetstofdragers worden gereinigd en ontsmet, tenzij deze worden vernietigd, om de verspreiding van Bsal te voorkomen;

b) afvalmateriaal en afvalwater regelmatig worden verzameld, opgeslagen en vervolgens gezuiverd om de verspreiding van Bsal te voorkomen;

c) karkassen van in quarantaine geplaatste salamanders in een door de bevoegde autoriteit aangewezen laboratorium worden onderzocht;

d) de nodige tests en behandelingen van salamanders in overleg met en onder toezicht van de officiële of erkende dierenarts worden uitgevoerd.

3. De exploitant van de geschikte inrichting van bestemming stelt de officiële of erkende dierenarts in kennis van ziekten en sterfgevallen bij de salamanders tijdens de quarantaine.

4. De exploitant van de geschikte inrichting van bestemming houdt de volgende informatie bij:

a) voor elke zending: de datum van aankomst en vertrek van de salamanders, het aantal en de soort;

b) een kopie van de gezondheidscertificaten en de gemeenschappelijke veterinaire documenten van binnenkomst die de zending salamanders vergezellen;

c) de ziektegevallen en sterftecijfers op dagbasis;

d) de data en resultaten van de tests;

e) de soorten behandeling en de data ervan en het aantal dieren dat eraan onderworpen is. 5.3.2018 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 62/33

BIJLAGE III

ONDERZOEKS-, BEMONSTERINGS-, TEST- EN BEHANDELINGSPROCEDURES VOOR BSAL

1. Tijdens de quarantaine worden de salamanders aan de volgende procedures onderworpen:

a) als de epidemiologische eenheid 62 of meer salamanders bevat, moeten huiduitstrijkjes van in quarantaine geplaatste salamanders onder toezicht van de officiële of erkende dierenarts door middel van de geschikte diagnos tische test tijdens de vijfde week na de datum van binnenkomst van de salamanders in de geschikte inrichting worden onderzocht overeenkomstig de steekproefgrootte in de referentietabel, tenzij de exploitant voor behandeling overeenkomstig punt b) kiest;

Referentietabel (1):

Grootte van de epidemiologische eenheid 62 186 200 250 300 350 400 450

Steekproefgrootte 62 96 98 102 106 108 110 111

(1) Uitgaande van een prevalentie van Bsal in de epidemiologische eenheid van 3 % en een gewaarborgde opsporing van Bsal met een betrouwbaarheidsgraad van 95 % bij een berekende gevoeligheid van de geschikte diagnostische test van 80 %.

b) als de exploitant voor een van de in punt 3 bedoelde behandelingen kiest of in het geval dat de grootte van de epidemiologische eenheid kleiner dan 62 is, moeten alle salamanders in de zending door de exploitant onder toezicht van de officiële of erkende dierenarts tegen Bsal worden behandeld tot tevredenheid van de bevoegde autoriteit;

c) in de onder b) bedoelde gevallen mag de officiële of erkende dierenarts eisen dat de epidemiologische eenheid door middel van de geschikte diagnostische test representatief wordt getest vóór de behandeling om de aanwezigheid van Bsal te monitoren of na de behandeling om de afwezigheid van Bsal te bevestigen;

d) huiduitstrijkjes van alle dode of klinisch zieke salamanders, en in het bijzonder van dieren met huidletsels, moeten onder toezicht van de officiële of erkende dierenarts door middel van de geschikte diagnostische test worden onderzocht op het moment dat zij letsels of andere klinische tekenen vertonen of, indien dat eerder is, op het moment van overlijden;

e) alle salamanders die in de geschikte inrichting overlijden, moeten onder toezicht van de officiële of erkende dierenarts aan een post-mortemonderzoek worden onderworpen, waarbij met name gecontroleerd wordt of zij tekenen Bsal vertonen, om in de mate van het mogelijke te bevestigen of uit te sluiten dat Bsal de doodsoorzaak was.

2. Alle tests op de tijdens de quarantaine genomen monsters en alle post-mortemonderzoeken tijdens de quarantaine moeten in door de officiële of erkende dierenarts aangewezen laboratoria worden uitgevoerd.

3. De volgende behandelingen worden als afdoende beschouwd:

a) de salamanders gedurende ten minste twaalf dagen bij een temperatuur van ten minste 25 °C houden;

b) de salamanders gedurende ten minste tien dagen bij een temperatuur van ten minste 20 °C houden in combinatie met onderdompeling in polymyxine E (2 000 IE/ml) tweemaal per dag gedurende tien minuten, gevolgd door het aanbrengen van voriconazool (12,5 µg/ml) door middel van een spray;

c) elke andere behandeling die wat het elimineren van Bsal betreft, vergelijkbare resultaten oplevert, zoals beschreven in een collegiaal getoetst artikel dat in een wetenschappelijk tijdschrift is verschenen.

BATRACHOCHYTRIUM SALAMANDRIVORANS

INFORMATION ON THE PATHOGENIC AGENT 3 HOST RANGE

1. CAUSATIVE AGENT 3.1. Susceptible species 1.1. Pathogenic agent type B. salamandrivorans has a wide and as yet not fully Fungus. characterised host range. It has been found to be susceptible in 14 amphibian species (EFSA, 2017). 1.2. Disease name and synonyms Infection with Batrachochytrium salamandrivorans. Infection with B. salamandrivorans has also been reported in several species of wild, captive or 1.3. The pathogen agent’s common names and museum specimens (Martel et al., 2014; Spitzen van synonyms der Sluijs et al., 2016).

B. salamandrivorans, Bsal 3.2. Affected life stage 1.4. Taxonomic affiliation No published work has investigated susceptibility of Batrachochytrium salamandrivorans (Kingdom Fungi, different life stages; however there are no reports of Phylum Chytridiomycota, Order Rhizophydiales, resistant life stages. Genus Batrachochytrium). 4. GEOGRAPHICAL DISTRIBUTION 1.5. Authority (first scientific description, reference) B. salamandrivorans was first detected in the Netherlands in B. salamandrivorans was first identified in 2013 2013, and has later been found on several locations in following dramatic declines among populations of neighbouring regions of Belgium in 2013 and 2014 (Martel European fire salamanders (Salamandra salamandra) in et al., 2014). The fungus has also been identified in captive the Netherlands (Martel et al., 2013). populations of salamanders and newts in Germany 1.6. Pathogenic agent environment (fresh, brackish, (Spitzen-van der Sluijs et al., 2016) and in the United marine waters) Kingdom (Cunningham et al., 2015). Fresh water. The origin of B. salamandrivorans is thought to lie in southeast Asia and it has been identified in Japan, Thailand and 2. MODES OF TRANSMISSION Vietnam (Laking et al., 2017; Martel et al., 2014). 2.1. Routes of transmission (horizontal, vertical, indirect) Outside of Western Europe, B. salamandrivorans is known to infect a number of species of newts native to Asia, but does The pathogenic agent transmits horizontally. It can not appear to cause significant disease or mortality in those persist in the environment as non-motile or motile species. Current evidence strongly suggests that spores (Stegen et al., 2017). It is not known whether B. salamandrivorans is endemic to Asia and that species direct animal to animal contact is epidemiologically within this region may act as a disease reservoir (Laking et important. al., 2017).

2.2. Reservoir 5. CLINICAL SIGNS AND CASE DESCRIPTION Based on characteristics of B. dendrobatidis, it is 5.1. Host tissues and infected organs expected that resistant non-motile spores can survive in water and soil (Johnson & Speare, 2003). The main organ where pathology is observed is the Individuals surviving disease can be persistently skin (Martel et al., 2013; Gray et al., 2015). infected (Martel et al., 2013; Martel et al., 2014). 2.3 Risk factors (temperature, salinity, etc.) 5.2. Gross observations and macroscopic lesions

B. salamandrivorans thrives best at temperatures around B. salamandrivorans parasitises epidermal cells of 15°C (Martel et al., 2013). Salamanders have been salamanders, causing skin ulcerations with significant shown experimentally not to be colonised by degradation of the epidermis, impairment of vital skin B. salamandrivorans at temperatures above 25°C (Blooi functions, and subsequent death of susceptible et al., 2015a). species within two to three weeks (Martel et al., 2013; Gray et al., 2015; Laking et al., 2017). The zoospores actively swim in water, the fungus is dependent on water, and desiccation is fatal to all life stages (EFSA, 2017).

September 2017 1

Clinical signs of disease caused by fungi of the Genus Blooi et al. (2013) also described a PCR protocol Batrachochytrium are in general variable and not (Duplex Real-Time PCR) which allows for the pathognomonic, although the lesions linked to simultaneous detection and quantification of B. salamandrivorans are characterised by marked skin both B. dendrobatidis and B. salamandrivorans in ulcerations, in contrast to those caused by amphibian samples. B. dendrobatidis, which typically induces epidermal hyperplasia and hyperkeratosis (Martel et al., 2013 and Isolation by culture methods has a low sensitivity 2014). As a consequence, clinical signs alone are not a (Martel et al., 2014). suitable means for diagnosis. 9. CONTROL METHODS

5.3. Microscopic lesions and tissue abnormality A protocol for treating infected salamanders has been Histopathological lesions consist of focal epidermal developed (Blooi et al., 2015a; Blooi et al., 2015b). Infected ulcerations with high numbers of collonial thalli of salamanders exposed to temperatures of 25°C for 10 days B. salamandrivorans (Martel et al., 2013). were demonstrated to be cleared of infection. However, the margin between the temperature required to eliminate 5.4. OIE status B. salamandrivorans and the upper thermal limit tolerated by most urodelans is narrow (Blooi et al., 2015a). Alternatively, Infection with B. salamandrivorans was listed by the combinations of antibiotics have been shown to be OIE in 2017 (see Chapter 1.3. of the Aquatic Animal similarly effective, but only kept or captured animals can be Health Code) (OIE, 2017). treated.

6. SOCIAL, ECONOMIC AND ENVIRONMENTAL Trade in salamanders is considered to be the most likely SIGNIFICANCE pathway for entry of B. salamandrivorans into new Amphibians are the most commonly traded animal across geographical regions (Yap et al., 2015; Grant et al., 2016). many regions of the world (Smith et al., 2009; Nijman, Movement restrictions to limit pathogen introduction and 2010), though much of this trade has been reported to early detection through surveillance of high-risk areas remain unregulated and unrecorded (Rowley et al., 2016). should be implemented to control pathogen invasion. Investigations by Martel et al. (2013) provide very solid 10. TRANSMISSION RISK evidence that B. salamandrivorans is causing disease in fire salamanders in the Netherlands. Field observations and As B. salamandrivorans has been horizontally transmitted experimental studies indicate that case fatality approaches through cohabitation, disease transmission is likely with 100%. Between 2010 and 2013 the fire salamander in movement of aquatic animals. affected populations in the Netherlands was reduced by The principal route for the global spread in B. 96%. salamandrivorans is considered to be the international trade in The disease has the potential to negatively impact many salamanders and newts (Martel et al., 2014. Stephen et al., amphibian populations. Yap et al. (2015) modelled the likely 2015; Cooper, 2016; RAVON Reptielen Amfibieën impact of B. salamandrivorans in North America and Onderzoek Nederland 2016; U.S. Fish & Wildlife Service concluded that it is a serious threat to biodiversity there if 2016). In Europe hobbyists are known to transport introduced. salamanders across borders to attend shows. This presents a potential risk for the spread of the pathogenic agent that B. salamandrivorans could cause significant negative is difficult to control. population level effects (including extinction) in many amphibian species (Yap et al., 2015). B. salamandrivorans is also more likely to spread within crowded conditions, which create stress and weaken 7. ZOONOTIC IMPORTANCE individuals’ natural immune systems (Rachowicz et al., 2005; Rowley et al., 2007; Rollins-Smith et al., 2011 in: U.S. Fish & None Wildlife Service, 2016). B. salamandrivorans may also be 8. DIAGNOSTIC METHODS introduced to the natural environment through improper disposal of contaminated water or material to transport 8.1. Definition of suspicion salamanders (Stephen et al., 2015; U.S. Fish & Wildlife Service, 2016). The intentional release of non-native High levels of mortality in amphibian populations salamanders (often as fishing baits) or unintentional escapes with or without erosive skin disease. from enclosures may also result in introduction and 8.2. Presumptive test methods establishment of B. salamandrivorans in wild populations (Picco and Collins, 2008; Krysko et al., 2011 in: U.S. Fish & A presumptive diagnosis can be made on the basis of Wildlife Service, 2016). histology and the identification of characteristic skin lesions and colonial thalli (Martel et al., 2013). Thus The fact that salamanders can originate either from wildlife this method is only suitable for diagnosis in clinical or from captivity (farms, hobby breeders, pet traders, etc.) cases. is an aspect that should be considered when assessing the feasibility of a trade restriction. 8.3. Confirmatory test methods For B. dendrobatidis all water and transport materials (e.g., Diagnosis can be confirmed by PCR or culture. moist soil, packaging) used to import amphibians should be treated as contaminated for quarantine purposes (Johnson Currently the most reliable and widely used & Speare, 2003). It must be assumed that this also applies method for B. salamandrivorans detection is to B. salamandrivorans. quantitative PCR (qPCR) (Blooi et al., 2013).

11. REFERENCES

 Blooi, M, Pasmans, F, Longcore JE, Spitzen-van der Sluijs A,  Martel, A., Blooi, M., Adriaensen, C., Van Rooij, P., Beukema, Vercammen F & Martel A, (2013). Duplex real-time PCR for W., Fisher, M. C. & Pasmans, F. (2014). Recent introduction of a rapid simultaneous detection of Batrachochytrium dendrobatidis chytrid fungus endangers Western Palearctic salamanders. Science, and Batrachochytrium salamandrivorans in amphibian samples. 346 (6209 ), 630–631. http://doi.org/10.1126/science.1258268 Journal of Clinical Microbiology, 51, 4173-4177. doi: 10.1128/jcm.02313-13  Nijman, V. (2010). An overview of international wildlife trade from Southeast Asia. Biodiversity and Conservation, 19(4): 1101–  Blooi, M., Martel, A., Haesebrouk, F., Vercammen, F., Bonte, D. 1114. & Pasmans, F. (2015a). Treatment of urodelans based on temperature dependent infection dynamics of Batrachochytrium  OIE. (2017). Aquatic Animal Health Code (20th ed.). Paris: OIE. salamandrivorans. Scientific Reports, 5, 8037 Retrieved from http://www.oie.int/international-standard- setting/aquatic-code/access-online/  Blooi, M., Pasmans, F., Rouffaer, L., Haesebrouck, F., Vercammen, F., & Martel, A. (2015b). Successful treatment  Picco, A.M. and Collins, J.P. 2008. Amphibian commerce as a of Batrachochytrium salamandrivoransinfections in salamanders likely source of pathogen pollution. Conservation Biology, 22(6): requires synergy between voriconazole, polymyxin E and 1582–1589. temperature. Scientific Reports, 5, 11788. http://doi.org/10.1038/srep11788  Rachowicz, L.J., Hero, J.M., Alford, R.A., Taylor, J.W., Morgan, J.A.T., Vredenburg, V.T., Collins, J.P. & Briggs, C.J. (2005). The  Cooper, E.W.T. (2016). Current trade patterns into Canada novel and endemic pathogen hypotheses: competing regarding introduction of fungus Batrachochytrium salamandrivorans. explanations for the origin of emerging infectious diseases of Environment and Climate Change Canada, Ottawa, Canada wildlife. Conservation Biology, 19(5): 1441–1448.

 Cunningham, A. A., Beckmann, K., Perkins, M., Fitzpatrick, L.,  RAVON Reptielen Amfibieën Onderzoek Nederland 2016. Bsal. Cromie, R., Redbond, J., O’Brien, M. F., Ghosh, P., Shelton, J. & Available at: Fisher, M. C. (2015). Emerging disease in UK amphibians. http://www.ravon.nl/English/Research/Bsal/tabid/3820/Defa Veterinary Record, 176:468 ult.aspx#5. [Accessed: 26/05/2016].

 EFSA (European Food Safety Authority), Balàž V, Gortázar  Rollins-Smith, L.A., Ramsey, J.P., Pask, J.D., Reinert, L.K. & Schmidt C, Murray K, Carnesecchi E, Garcia A, Gervelmeyer A, Woodhams, D.C. (2011). Amphibian immune defenses against Martino L, Munoz Guajardo I, Verdonck F, Zancanaro G & Chytridiomycosis: Impacts of Changing Environments. Integrative Fabris C. (2017). Scientific and technical assistance concerning and Comparative Biology, 51 (4): 552–562, the survival, establishment and spread of Batrachochytrium https://doi.org/10.1093/icb/icr095 salamandrivorans (Bsal) in the EU. EFSA Journal 2017; 15(2):4739.  Rowley, J.J.L., Chan, S.K.F., Wing, S.T., Speare, R., Skerratt,  Grant, E.H.C., Muths E., Katz R.A., Canessa S., Adam M.J., L.F., Alford, R.A., Ka, S.C., Ching, Y.H. & Campbell, R. (2007). Ballard J.R., Berger L, Briggs C.J., Coleman J., Gray M.J., Harris Survey for the amphibian chytrid Batrachochytrium dendrobatidis in M.C., Harris R.N., Hossack B., Huyvaert K.P., Kolby J.E., Lips Hong Kong in native amphibians and in the international K.R., Lovich R.E., McCallum H.I., Mendelson J.R. III, Nanjappa amphibian trade. Diseases of Aquatic Organisms, 78(2): 87–95. P., Olson D.H., Powers J.G., Richgels K.L.D., Russell R.E., Schmidt B.R., Spitzen-van der Sluijs A., Watry M.K., Woodhams  Rowley, J.J.L., Shepherd, C.R., Stuart, B.L., Nguyen, T.Q., D.C. & White C.L., (2016). Salamander chytrid fungus Hoang, H.D., Cutajar, T.P. Wogan, G.O.U. & Phimmachak, S. (Batrachochytrium salamandrivorans) in the United States— (2016). Estimating the global trade in Southeast Asian newts. Developing research, monitoring, and management strategies: Biological Conservation, 199: 96-100. U.S. Geological Survey Open-File Report 2015–1233, 16 p., http://dx.doi.org/10.3133/ofr20151233.2016a.  Smith, K. F., Behrens, M., Schloegel, L. M., Marano, N., Burgiel, S. & Daszak, P. (2009). Reducing the risks of the wildlife trade.  Gray, M. J., Lewis, J. P., Nanjappa, P., Klocke, B., Pasmans, F., Science, 324: 594- 595. Martel, A., Stephen, C., Olea, G. S., Smith, S. A., Sacerdote- Velat, A., Christman, m. R., Williams, J. M. & Olson, D. H.  Spitzen-van der Sluijs, A., Martel, A., Asselberghs, J., Bales, E. (2015). Batrachochytrium salamandrivorans: the North American K., Beukema, W., Bletz, M. C., Dalbeck, L., Goverse, E., Kerres, response and a call for action. Plos Pathogens 11, e1005251. A., Kinet, T., Kirst, K., Ladelout, A., Marin da Fonte, L. F., https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1005251 Nöllert, A., Ohlhoff, D., Sabino-Pinto, J., Schmidt, B. R., Speybroek, J., Spikmans, F., Steinfartz, S., Veith, M., Vences, M.,  Johnson M. L. & Speare R. (2003). Survival of Batrachochytrium Wagner, N., Pasmans, F. & Lötters, S. (2016). Expanding dendrobatidis in Water: Quarantine and Disease Control Distribution of Lethal Amphibian Fungus Batrachochytrium Implications. Emerging Infectious Diseases, 9(8), 922–925. salamandrivorans in Europe. Emerging Infectious Diseases, 22(7), http://doi.org/10.3201/eid0908.030145 1286–1288. http://doi.org/10.3201/eid2207.160109

 Krysko, K.L., Burgess, J.P., Burgess, M.R., Gillette, C.R., Cueva,  Stegen, G., Pasmans, F., Schmidt, B. R., Rouffaer, L. O., Van D., Enge, K.M., Somma, L.A., Stabile, J.L., Smith, D.C. & Praet, S., Schaub, M., Canessa, S., Laudelout, A., Kinet, T., Wasilewski, J.A. (2011). Verified non-indigenous amphibians and Adriaensen, C., Haesebrouck, F., Bert, W., Bossuyt, F. & Martel, reptiles in florida from 1863 through 2010: Outlining the A. (2017). Drivers of salamander extirpation mediated by invasion process and identifying invasion pathways and stages. 1- Batrachochytrium salamandrivorans, Nature, 544(7650), 353–356. 64 pp.  Stephen, C., Forzan, M.J., Redford, T. & Zimmer, M. (2015).  Laking, A. E., Ngo, H. N., Pasmans, F., Martel, A., & Nguyen, Batrachochytrium salamandrivorans, a threat assessment of T. T. (2017). Batrachochytrium salamandrivorans is the predominant salamander chytrid disease. The Canadian Wildlife Health chytrid fungus in Vietnamese salamanders. Scientific Reports, 7, Cooperative. 30 pp. 44443. http://doi.org/10.1038/srep44443  U.S. Fish & Wildlife Service (2016). Injurious wildlife species;  Martel A, Spitzen-van der Sluijs A, Blooi M, Bert W, Ducatelle listing salamanders due to risk of salamander chytrid fungus. R, Fisher MC, Woeltjes A, Bosman W, Chiers K, Bossuyt F & Federal Register, 81(8): 1534–1556. Pasmans, F, (2013). Batrachochytrium salamandrivorans sp nov causes lethal chytridiomycosis in amphibians. Proceedings of the  Yap, A., Michelle S. Koo, Richard F. Ambrose, David B. Wake, National Academy of Sciences of the United States of America & V. T. V. (2015). Averting a North American biodiversity crisis. (PNAS), 110, 15325-15329. doi: 10.1073/pnas.1307356110 Science, 349, 6247–6248.

3 Strasbourg, 8 December 2017 T-PVS (2017) 26 [tpvs26e_2017.docx]

CONVENTION ON THE CONSERVATION OF EUROPEAN WILDLIFE AND NATURAL HABITATS

Standing Committee

37th meeting Strasbourg, 5-8 December 2017

______

RECOMMENDATION ON BIOSAFETY MEASURES FOR THE PREVENTION OF THE SPREAD OF AMPHIBIAN AND REPTILE SPECIES DISEASES

Document prepared by the Directorate of Democratic Citizenship and Participation

This document will not be distributed at the meeting. Please bring this copy. Ce document ne sera plus distribué en réunion. Prière de vous munir de cet exemplaire. T-PVS (2017) 26 - 2 -

Convention on the Conservation of European Wildlife and Natural Habitats

Standing Committee

Recommendation No. 197 (2017) of the Standing Committee, adopted on 8 December 2017, on biosafety measures for the prevention of the spread of amphibian and reptile species diseases The Standing Committee to the Convention on the Conservation of European Wildlife and Natural Habitats, acting under the terms of Article 14 of the Convention, Having regard to the aims of the convention, which are to conserve wild flora and fauna and their natural habitats; Recalling that Article 3 of the convention requires Parties to take the necessary steps to promote national policies for the conservation of wild flora, wild fauna and natural habitats, with particular attention to endangered and vulnerable species, especially endemic ones, and endangered habitats; Recalling that under Article 11, paragraph 2.b of the Convention, each Contracting Party undertakes to strictly control the introduction of non-native species; Recalling Recommendation No. 99 (2003) of the Standing Committee on the European Strategy on Invasive Alien Species (IAS); Recalling Recommendation No. 176 (2015) of the Standing Committee on the prevention and control of the Batrachochytrium salamandrivorans chytrid fungus; Reminding that according to the Global Amphibian Assessment (GAA), 43% of amphibian species are declining in populations and 32% are threatened; Taking into account the fact that an increasing number of studies documents that Ranavirus, chytrid infections and other emergent fungal disease such as the Snake Fungal Disease (SFD) are responsible for mass mortalities and local declines or even extirpations of amphibians’ populations and some species of reptiles in the world and at the European level; Aware of the fact that only infections such as Batrachochytrium dendrobatidis and Ranavirus are listed for amphibians among the OIE-Listed diseases, infections and infestations in 2017 by the World Organisation for Animal Health; Conscious that only the precautionary approach can support efforts to prevent the spread of the various diseases and that current mitigation methods have little, if any, effect on halting the spread of the diseases; Noting that human activities play a role in the spread of viral, fungal and fungal-like diseases on amphibian and reptiles, in particular trade, movement (e.g., mitigation translocations) and research; Acknowledging however, that conservation and research activities and projects remain indispensable and greatly contribute to improving the knowledge of reptiles and amphibians and their protection; Recalling that the epidemiological impact of the trade is significant and may negatively affect conservation and trade economics; - 3 - T-PVS (2017) 26

Aware that there are bio-security risks associated with the translocation of native species within their natural range, even at a short distance and recalling Recommendation No. 158 (2012) of the Standing Committee on Conservation translocations under changing climatic conditions; Recalling the CBD Technical Series No. 48 on Pets, Aquarium, and Terrarium Species: Best Practices for Addressing Risks to Biodiversity, which notes that there are significant gaps in global regulations of infectious disease and suggests risk assessment and screening approaches to potentially invasive pathogens; Further recalling the Best Practices in Pre-Import Risk Screening for Species of Live Animals in International Trade, prepared by the Global Invasive Species Programme (GISP) focussing on “best practices” to address the risks associated with imports of live non-native animals and their parasites and pathogens in international trade; Noting that it is extremely important that the spread of diseases is halted or at least slowed down and that the introduction of new emerging pathogens is prevented; Recalling that a pro-active stance by national authorities and transnational cooperation are essential for the effective prevention and control of any wildlife disease, Recommends that Contracting Parties: 1. Design and implement effective biosafety measures at national level as appropriate to prevent the further introduction and spread of known and emerging amphibian and reptile pathogens among populations within and across countries, including biosafety rules and protocols to field-work for researchers, visitors and naturalists, pet keepers and conservation practitioners where meaningful; 2. Consider establishing coherent and proactive regulatory systems for trade in amphibian and reptile species which encourage best practice sharing and collaboration among all actors involved, taking example, as far as relevant, of existing sanitary and veterinary frameworks for livestock, fish species and pets; 3. Consider ways to facilitate the exact identification of amphibian, reptile and fish species and their origin in trade, including for non-CITES listed species and in particular when it comes to customs requirements and regulations; 4. Consider ways to estimate volumes of amphibians and reptiles traded annually and the estimated value of global imports; 5. Using the most appropriate legal framework, and at the earliest opportunity implement immediate restrictions on the amphibian and reptile species trade when an emerging pathogen spread with significant impact on wild populations has been identified until necessary preventive and management measures are designed, based on evidence, throughout the entire commercial chain; 6. Act towards improving the awareness and education of persons keeping amphibian and reptile species as pets, on their responsibilities in terms of biosafety for the benefit of public health and nature conservation. An improved cooperation between national authorities, herpetological societies and researchers and pet trade associations for mitigating the conservation risks from pet trade is essential; 7. Support monitoring of wild populations and surveillance of emerging infectious diseases in wild populations and facilitate the uptake of best practices for doing so; 8. Support research on the conservation biology of amphibian and reptile species, in particular linked to the recent outbreaks of emerging infectious diseases; 9. Support research towards evaluating the efficacy of other disease mitigation measures in the wild, such as vaccination, habitat modification, etc. for preventing the spread of amphibian and reptile species diseases; 10. Keep the Standing Committee informed of the measures taken to implement this recommendation.

ADDRESSING THE SPREAD OF THE BSAL PATHOGEN:

AN ASSESSMENT OF THE TRADE AND SUPPLY CHAIN PROCESS FOR NEWTS AND SALAMANDERS ENTERING THE EU

A joint response submitted to the European Commission in April 2017

• Ornamental Fish International (OFI, The Netherlands) • Ornamental Aquatic Trade Association (OATA, UK) • the Reptile and Exotic Pet Trade Association (REPTA, UK) and • the Pet Industry Federation (PIF, UK)

Page | 1

SUMMARY

• Most common Caudata species currently in trade are the axolotl (Ambystoma mexicanum) and the Chinese fire-bellied newt (Cynops orientalis).

• Analysis of trade data in amphibians is difficult as there is no unique harmonised system commodity code identifier.

• Evidence presented of trade undertaking voluntary testing for the Bsal pathogen for new imports.

• A ban on trade in Caudata species is likely to drive the trade underground, lead to welfare issues and cause potential releases into the wild.

• We support EFSA’s conclusions in relation to possible measures to mitigate the spread of Bsal such as i) quaranting salamanders & newts, ii) enact legislation to require testing of animals to demonstrate that they are free from the Bsal pathogen prior to movement, iii) restricting salamander movements, subject to the obligation to present certain documents for identified species which can act as hosts of the Bsal pathogen, iv) tracking of all Caudata species, v) the implementation of hygienic procedures/biosecurity measures prior to and during movements and vi) increase public awareness.

Page | 2

INTRODUCTION

At the end of 2016, a position statement was submitted by the Ornamental Aquatic Trade Association (OATA (UK)) via our European representive within and in conjunction with Ornamental Fish International (OFI (The Netherlands)) and also in conjunction with the Reptile and Exotic Pet Trade Association (REPTA (UK)). Our position statement was in response as to what could be done to address the spread of the chytrid fungal pathogen, Batrachochytrium salamandrivorans (herein referred to as Bsal), e.g. identifying the right measures for the circumstances under consideration and the positive contribution that can be made by the trade in resolving this issue.

It is widely acknowledged that the volumes of amphibians traded are very difficult to obtain (as noted by Garner et al., 2009; Auliya et al., 2016 and Wombwell et al., 2016). Extrapolation on available import data to the USA or databases such as the CITES Trade Database results in estimates for the EU which may be either under or over estimated.

Any ban on trade could lead to the trade in amphibians being driven underground, occurring via the internet and particularly social media e.g. closed Facebook groups and/or “the dark web”, due to the lack of regulatory control. Further, it could result in a welfare issue in that owners of newly banned species, fearful of the potential legal consequences, may either release their animals into the wild and/or will not seek guidance/veterinary help when needed due to the consequences of possessing a newly banned species (EUARK 2012). Garner et al. (2009) state that ‘imposing restrictions and outright bans on trade has consistently driven trade underground, and some estimate the black-market trade in wildlife to be second only to drugs in terms of economic value. Amphibians are already part of this underground trade.’

In order to demonstrate a sustainable and safe trade, reliable and accurate information is needed as to the volume of amphibians traded in the EU and to ascertain the supply chain process from export to import and subsequent retail. An initial short-term assessment was conducted over a four (4) week period by OFI, OATA and REPTA in order to guage volumes of trade in amphibians (most notably those in the Order Caudata i.e. newts and salamanders), to ascertain the full supply chain process and to identify where in the supply chain testing for the Bsal pathogen would be most appropriate.

METHODOLOGY OFI and OATA sent out requests for information to their respective memberships in late March 2017 via email.

With respect to OATA, these requests were specifically sent out to those members who were either importers or involved with the logistics trade. The format of the information requests is given in Appendix A. Those contacted were requested to reply by no later than 14 April 2017 in order to allow sufficient time for responses to be collated. Due to the commercially sensitive nature of this data, all information was treated as anonymous and therefore no identifier information is given except by country.

Where OFI and OATA were advised of contact details for exporters (located in Singapore), email requests were sent. In addition, in order to obtain a more accurate picture of the supply chain process, OATA contacted a number of importers/wholesalers based both in the UK and in Europe (namely Malta, Belgium and The Netherlands) who are non-members of OFI, OATA, REPTA and the Pet Industry Federation (PIF) with an email request for information. The companies contacted were identified via a website search using search terms such as “amphibian importers Europe”.

In addition, OATA contacted a trade data supplier based in the UK to ascertain whether data on the number of imports of amphibians into Europe was available (as is available for ornamental fish imports/exports). Numbers of amphibians imported into London Heathrow between 2005 & 2006 and for 2016 were obtained from the Animal Reception Centre at London Heathrow via REPTA and Keith Davenport (OATA, retired). Information on Caudata species commonly in trade in the UK were provided via REPTA’s database based on observations dating from 1993 onwards. Those in trade in the EU are provided courtesy of responses received from OFI’s membership. Page | 3

RESULTS

It is acknowledged that due to the timeframe available for collection of data (one month), limited data was available. However, OFI, OATA, REPTA and PIF are continuing in their efforts to obtain further data, particularly on the supply chain process to build up a more comprehensive overview. Where possible, follow up contact will be made via email and telephone in an attempt to establish contact with importers and exporters and this is therefore an on-going exercise.

Reponse rate to information requests OFI have so far received a total of five (5) replies from their membership and this should be viewed with respect to the proportion of their membership who are trading in newts and salamanders. Of those replies received, one member advised that they did not import newts or salamanders, two members advised they traded in newts and salamanders but these were sourced from captive bred sources within Europe and were traded only within Europe. A further two members advised that they did import newts and salamanders from outside the EU. OFI are to date awaiting a response to an information request sent to an exporter based in Singapore.

OATA sent out a total of twenty-eight (28) information requests. Twenty (20) of these were to OATA members identified as being importers/involved with the logistics trade, and eight (8) requests were sent out to non-members (amphibian stockists in the UK, importers based in the EU (Malta, The Netherlands and Belgium) plus one exporter based in Singapore (a different company to the one that OFI has contacted). Thus far, seven (7) responses have been received comprising five (5) from OATA members and two (2) from non-members. Of the five (5) responses received from OATA members, three (3) advised not importing/non trade in newts and salamanders. The two (2) remaining responses were from members who had either previously traded in amphibians (although only in (ten’s) 10s per year) and had now ceased and one member who imports one hundred (100) Cynops orientalis (Chinese Fire-Bellied newt) per year from an exporter in Singapore.

Efforts are on-going to establish contact with those contacted who have thus far not replied.

Caudata species in trade From the replies received by both OFI and OATA, a list of the Caudata species traded in is given below. A more comprehensive list is given in Appendix B based on database information held by REPTA collected from the legitimate trade (importers and traders) that have been operating within the EU since 1 November 1993 although it is acknowledged that these are not static lists. The scientific name is given with the common name in brackets.

• Ambystoma maculatum (Spotted salamander) • Ambystoma mexicanum (Axolotl) • Ambystoma opacum (Marbled salamander) • Ambystoma tigrinum (Tiger salamander) • Cynops cyanurus (Chuxiong fire-bellied newt) • Cynops orientalis (Chinese fire-bellied newt) • Cynops pyrrohogaster (Japanese fire-bellied newt) • Laotriton laoensis (Laotian newt) • Notophtalmus viridescens (Eastern newt) • Pachytriton labiatus (Paddle-tail newt) • Paramesotriton hongkongensis (Hong Kong warty newt) • Potomotyphlus kaupii (Kaup’s Caecilian) • Potomotyphlus spp. Peru • Pleurodeles waltl (Iberian ribbed newt)

Page | 4

Volumes of import for the EU Currently, there is not a unique harmonised system identifier commodity code for amphibians.

We suspect that amphibians are imported/exported under one of several available commodity codes which would be the most appropriate, depending on whether they are terrestrial or aquatic amphibians. These commodity codes being: 01062000 (Live Reptiles) – which may be the most suitable code for terrestrial amphibians. Commodity code 030111000 (Freshwater Ornamental Fish) – which may be the most suitable code for aquatic amphibians. In addition, we are aware of a third commodity code: 01069000, which is a “catch all” code which carries a description as ‘Live Animals (excluding mammals, reptiles, birds, insects, fish, crustaceans, molluscs and other aquatic invertebrates and cultures of micro-organisms etc.’). However, we assume that the existence of this ‘catch all’ code is not widely known nor is guidance available on what would be deemed suitable to list under this particular code.

Although it is possible to acquire data on the value of imports under each of these commodity codes, such data cannot provide finer detail at the species level. For this reason, we have been unable to analyse trade data available via these commodity codes to determine accurate numbers of amphibians being imported into the EU. The data therefore provided below is based on collated information on actual numbers of Caudata species which are imported/traded within the EU as provided to OFI and OATA.

Figure 1: Collated data on numbers of Caudata species imported from outside/within the EU between 2014-2016 (blue line indicates data for 2014, red line indicates data for 2015 and green line indicates data for 2016)

Page | 5

Country of Origin In relation to the Caudata species given in Figure 1 above, the countries of origin are as below:

• Ambystoma maculatum – USA • Ambystoma mexicanum – EU • Ambystoma opacum – EU • Ambystoma tigrinum – EU • Cynops cyanurus – China • Cynops orientalis – 79.8% were imported from China, 3.4% were imported from Singapore and the remaining 16.8% were obtained within the EU • Cynops pyrrohogaster – EU • Laotriton laoensis – China • Notophtalmus viridescens – USA • Pachytriton labiatus – China • Paramesotriton hongkongensis – China • Pleurodeles waltl – EU • Potomotyphlus kaupii – Peru • Potomotyphlus spp. Peru – Peru

Number of boxes Number of Year individuals (total) Description Import/Export per consignment 2005 1 37 Salamanders Export from UK to Japan 1 300 Spotted Newt Import from USA 1 300 Red Spotted Newts Import from USA 1 1 Amphibians Import from USA 1 8 Salamanders Import from USA 6 50 Amphibians Import from USA 1 1 Red Bellied Newt In transit from Finland to Egypt 1 190 Various amphibians In transit from Ukraine to Japan 2006 1 200 Eastern Red Spotted Newts Import from USA 6 50 Tiger salamanders Import from USA 1 12 Salamanders Import from USA 1 100 Salamanders Import from USA 2016 31 1831 Amphibians Unknown

Table 1: Data provided by the Animal Reception Centre at London Heathrow on Caudata species/amphibians imported/exported into the UK in 2005, 2006 and 2016

In relation to the UK, Table 1 summarises information received on records of amphibians (limited to Caudata and possible Caudata imports/exports) received by the Animal Reception Centre located at London Heathrow. Again, OFI, OATA and REPTA are continuing in their efforts to obtain more comprehensive data on the volume of Caudata species imported into the EU. However, it would appear that the main Asiatic Caudata species in trade is Cynops orientalis (Chinese fire-bellied newt). Some of these are imported from outside the EU whilst others are obtained from captive bred stocks within the EU.

Since 2005, London Heathrow have been keeping records of amphibian imports which are separate from those for reptiles. However, this data relates only to amphibian only shipments. Therefore, if amphibians are being imported

Page | 6 and being declared under the commodity codes for either Live Reptiles or Freshwater Ornamental Fish (as we suspect these would be the most appropriate commodity codes without a unique code for amphibians), these animals will not be recorded and therefore the true number entering London Heathrow may be higher.

Next destination after an EU entry From the limited number of replies received, it would appear that trade is limited to intra-EU. Those who responded indicated that Caudata species are sold only within Europe, either in an importer/wholesaler’s home member state or to other EU member states e.g. Germany, Austria or countries within Europe e.g. Switzerland.

Trade patterns within the EU At the present time and from the limited response received, it would appear that OFI members trade Caudata species only to other countries within Europe and do not export outside of Europe. We do not know at the present time whether this is indicative of the wider trade within the EU and our efforts are continuing to obtain data in this respect.

Export to Import process Unfortunately, neither OFI nor OATA have been able to establish contact with the exporters for whom we have been provided contact details for although our efforts are continuing. We have therefore been unable to ascertain what happens between export to import and whether testing for Bsal/quarantine procedures are undertaken by exporters, how they identify Caudata species prior to export and which commodity code they use.

Potential quarantine facilities within the EU and along the supply chain At the present time, we are continuing in our efforts to establish contact with exporters to ascertain what their procedures are prior to export i.e. do they undertake screening of animals (for example via a PCR test), what their quarantine procedures are. We would suggest that the most appropriate points at which quarantine/testing is undertaking is prior to export and again on import. From the information we have received from those OFI members who import Caudata species, they have in-house quarantine procedures and voluntarily undertake testing for Bsal (via PCR tests). We will continue in our efforts to collate further information.

In relation to non-exporter/importer quarantine facilities, we believe that appropriate quarantine facilities would exist within Animal Reception Centres located at Border Inspection Posts (BIPs), although clarification would be required to confirm as to whether such locations would have the required facilities, space etc. A list of approved Border Inspection Posts (as at 2009) is given under Commission Decision of 28 September 2009 – Drawing up a list of approved border inspection posts, laying down certain rules on the inspections carried out by Commission veterinary exports and laying down the veterinary units in Traces (notified under document C(2009) 7030) (2009/821/EC) (OJ L 296, 12.11.2009).

As per our earlier position statement, we believe that consignments of Caudata species imported into the EU should be clearly labelled so as to facilitate screening on arrival to a BIP.

Transport Standards As per Council Regulation (EC) No 1/2005 on the protection of animals during transport and related operations and The Welfare of Animals (Transport) (England) Order 2006, live animals transported by air, should be transported in accordance to the standards as set by the International Air Transport Association (IATA) Live Animal Regulations (LAR). It is noted that with respect to this Regulation, it ‘specifically refers to compliance with the 31st Edition, 1 October 2004 version of the IATA LAR’.

These guidelines are published by IATA annually and the information given below is taken from their guidance document effective between 1 January to 31 December 2017 (which appears not to have altered significantly from their earlier guidance of 2004)

Page | 7

Newts and salamanders are measured by their snout-to-vent length i.e. from the tip of the nose to the anus (therefore excluding the tail). Specific requirements include the requirement for “moist substrate to maintain species specific humidity during the whole time of transport”. Further, “the maximum number of animals per bag or container can not be enlarged even when larger bags or containers are used”.

According to the IATA LAR Container Requirement number 45, in relation to arboreal and terrestrial frogs, toads, newts and salamanders which are packed in rigid containers, the packing densities they advise are given below:

Snout-vent-length (SVL) Maximum number of arboreal (tree Maximum number of terrestrial dwelling) animals per compartment animals per compartment > 15 cm (6 in) 1 1 > 12.5 to 15 cm (5 to 6 in) 15 10 > 10 to 12.5 cm (4 to 5 in) 20 20 ≤ 10 cm (4 in) 50 25

Under IATA LAR, newt and salamander species which are recommended to be packed singly (due to being either aggressive, cannibalistic, delicate or poisonous) are: Giant salamander (Andrias spp.), Hellbender (Cryptotranchus) and Fire salamander (Salamandra spp.).

Container requirements for aquatic amphibians (IATA LAR Container Requirement number 51), requiring “total body immersion in water to support life” are that “the inner enclosure can be constructed or either rigid plastic or double plastic bags, should be with 1/3 water, 1/3 pure oxygen and 1/3 with air”.

Further guidance given is “aquatic amphibians are not to be fed 2 days prior of shipment to avoid fouling of the water” and that “the shipper must clearly mark on the container the local time and the date when the animals were packed” and further “must indicate the acceptable temperature range (in Celsius and Fahrenheit) on the outside of the box in which the animals can be stored”. In relation to CITES guidelines for the non-air transport of live wild animals (and plants) in relation to amphibians it is advised that “no deviations from the LAR apply”.

“Health certification and serological testing must be arranged several weeks in advance for livestock shipments”.

In relation to labelling requirements, mandatory labels are required under IATA LAR as shown below:

Page | 8

For Caudata species which are traded within the EU and are therefore transported by road, it is assumed that transport requirements will be similar to those given by IATA’s LAR and as recommended by CITES.

Biosecurity practices Currently, under the ‘Balai’ Council Directive 92/65/EEC regarding the movement of animals from other EU Member States and countries from outside the EU, amphibians do not need a health certificate for intra-EU trade but ‘can be traded within the EU with a self-certificate from the owner. The certificate must state that the animals, at the time of dispatch, show no obvious signs of disease and that the holding of origin was not subject to any animal health restrictions’ (APHA, 2017). Although there appears to be no specific reference to amphibians per se, it would appear that imports from non-EU countries can only be made from countries on an approved list and that imports need to be accompanied by a health certificate. We believe that in relation to intra-EU trade, imports/exports from non-EU countries i.e. Norway, Liechtenstein and Switzerland, these countries are treated as though they were EU member states.

In response to being asked about biosecurity practices, two (2) OFI members who import Caudata species from outside the EU, advised that they carry out voluntary testing on new imports. As this is a voluntary practice, there is at present no standard protocol with importers adopting differing procedures. One OFI member advised newly imported animals are placed into holding tanks, with samples taken from those animals which have been assessed as being most likely to be susceptible to disease or those identified as having skin problems. Newly imported animals are held together so that should there be an infection outbreak, it will affect all of those animals. Tests for Bsal (and Bd) are undertaken using the Polymerase Chain Reaction (PCR) test, with costs ranging between thirty to fifty (30-50) euros per batch of five (5) animals. To date this particular member’s results have all come back as negative and no problems have been experienced in their facility.

Another OFI member advised that in newly imported Cynops orientalis (Chinese fire-bellied newts), they annually test one batch of three hundred (300) animals per year. This member has a veterinarian on-site, who sends a sample subset of newly imported newts to the lab to undergo PCR testing. All test results to date for Bsal have come back as negative. Further, they then quarantine new imports for a minimum period of two weeks, although if any problems are identified, this quarantine period is extended, with animals being kept between 18-24°C (depending on the season).

DISCUSSION

We acknowledge that the data obtained to date by OFI, OATA and REPTA represents an initial assessment carried out over a four (4) week period. However, there is evidence presented here that the legitimate trade is promoting best practices i.e. OFI members who voluntarily undertake Bsal testing of newly imported animals even though there is no mandatory requirement for them to do so. On being asked why they voluntarily undertake such testing, they responded that they were aware of the Bsal pathogen and felt that importers/wholesalers have a responsibility to ensure that any potential invasive pathogens do not enter the environment, affecting native wildlife and that this is a responsibility they take very seriously. On the basis of this information, it would appear that pre-emptive scientific screening for Bsal should take place both at the point of export and also on import. Although EFSA (2017) question the reliability and effectiveness of using duplex real-time PCR testing, we would bring to the European Commission’s attention (and as per our previous position statement) that we are aware of work being undertaken by the University of Exeter, UK in developing an antibody test for both Bsal and its sister species, Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) (see Dillon et al., 2016).

Efforts will continue by OFI, OATA, REPTA and PIF to obtain a more comprehensive data set which will aim to provide more definitive information on the volume of Caudata species imported, to establish the supply chain process and to establish what happens to Caudata species prior to export. We also continue in our ongoing messages to our respective memberships on “no release” and best practices in relation to biosecurity. In this respect, it would be beneficial for there to be a collaborative effort between the academic/scientific communities and trade associations Page | 9 to pool our respective expertise and resources. In the absence of a unique commodity code identifier for amphibians, this will help to obtain a more definitive and most importantly, accurate, assessment of the current situation in relation to Bsal. It should also be acknowledged that for some Caudata species, particularly Tylototriton spp., a main pathway of introduction for consideration is the trade in Traditional Chinese Medicine and for use in human consumption (TYLOS Tylototriton, 2014).

To date, as there is no unique commodity code identifier, estimates for the number of amphibian species in trade has been obtained for Europe using the CITES Trade Database. An analysis undertaken by UNEP-WCMC (2015) in EU- reported imports of non-CITES listed amphibian species found that in relation to exports, the principal species exported in relation to Caudata was Ambystoma mexicanum (Axolotl) at 360 live animals in 2013 – the majority of these were captive-bred, with the top EU exporter for amphibians being The Netherlands (see http://euanalysis2013.unep-wcmc.org/files/2015/11/Analysis-of-EU-Annual-Reports-2013_Public1.pdf

In relation to the recent EFSA report on Bsal (EFSA, 2017), trade numbers have been based on information available via the CITES Trade Database and which they acknowledge is based on Caudata species which are listed under CITES. They also acknowledge that import data which they had collected via their EFSA AHAW network was ‘fragmented’.

With respect to the EFSA (2017) conclusions as to possible measures to mitigate the spread of Bsal, we would support their conclusions in introducing measures to i) quarantine salamanders, ii) enact legislation that would require the testing of animals to demonstrate that they are free from the Bsal pathogen before movement can take place, iii) restricting salamander movements – subject to the obligation to present certain documents for identified host species of the Bsal pathogen, iv) the tracking of all traded Caudata species, v) the implementation of hygienic procedures/biosecurity measures prior to and during movements and vi) increase public awareness. Their conclusions in this respect align closely to the recommendations that we gave in OATA’s position statement submitted at the end of 2016 (Appendix C). We are also grateful that they recognise that the trade in amphibians also takes into account trade for medicinal use i.e. traditional medicine and live animals imported for use in research and therefore the pet trade is not the only pathway of infection.

In relation to raising public awareness, OFI, OATA, REPTA and PIF have responded rapidly in this respect as soon as the Bsal pathogen gained prominence and continue to promote public awareness via our respective websites, with particular regard to ‘no release’ and ‘practising safe husbandry’. OATA are currently reviewing and updating their existing care sheets in relation to ornamental fish and in this respect, will be drafting a specific care sheet in relation to amphibians, advising of biosecurity measures that can be deployed by hobbyists, in conjunction with OFI and REPTA.

In addition, we note EFSA (2017) recommendation that for quarantine measures to be effective, consignments would have to be greater than 432 individuals. With regard to this, our efforts are ongoing to ascertain what quarantine measures are deployed both by exporters and importers. Further information is also required as to what the costs would be in administering a prophylactic treatment e.g. application of an antifungal agent prior to export.

With regard to EFSA (2017) consideration as to those Caudata species which are susceptible to Bsal e.g. Paramesotriton deloustali, Cynops pyrrhogaster and Cynops cyanurus, our initial results indicate that trade in C. pyrrhogaster and C. cyanurus is low. From the initial responses received by OFI and OATA, there were no indications in relation to Paramesotriton deloustali. The main Caudata species in the pet trade appear to be Cynops orientalis and Ambystoma mexicanum. In their assessment, EFSA (2017) found that the only Caudata family from which tested individuals appeared to show resistance to infection is the Ambystomatidae of which A. mexicanum (axolotl) is a species belonging to this family. lamanders In conclusion, OFI, OATA, REPTA and PIF will endeavour to continue to collect data to assist in an accurate assessment in the trade of Caudata species and will submit such data to the European Commission as and when a wider data set/description of the supply chain process becomes available. Page | 10

REFERENCES

• Animal & Plant Health Agency (APHA). (2017). General information about the movement of Animals under the ‘Balai’ Council Directive 92/65/EEC from other EU Member States and countries outside the EU (BLLV/1). [Online]. Available at: http://ahvla.defra.gov.uk/documents/bip/iin/bllv-1.pdf [Accessed 20 April 2017].

• Auliya, M., García-Moreno, J., Schmidt, B.R., Schmeller, D.S., Hoogmoed, M.S., Fisher, M.C., Pasmans, F., Henle, K., Bickford, D. and Martel, A. (2016). The global amphibian trade flows through Europe: the need for enforcing and improving legislation. Biodiversity and Conservation. 25(13), pp. 2581-2595.

• Commission Decision of 28 September 2009 – Drawing up a list of approved border inspection posts, laying down certain rules on the inspections carried out by Commission veterinary exports and laying down the veterinary units in Traces (notified under document C(2009) 7030) (2009/821/EC) (OJ L 296, 12.11.2009).[online]. Available at: http://eur-lex.europa.eu/legal- content/EN/TXT/PDF/?uri=CELEX:02009D0821-20151107&from=EN [Accessed 20 April 2017].

• Council Regulation (EC) No 1/2005 on the protection of animals during transport and related operations and The Welfare of Animals (Transport) (England) Order 2006 [online]. Available at: http://www.skybrary.aero/bookshelf/books/2040.pdf [Accessed 20 April 2017].

• Dillon, M.J., Bowkett, A.E., Bungard, M.J., Beckman, K.M., O’Brien, M.F., Bates, K., Fisher, M.C., Stevens, J.R. and Thornton, C.R. (2016). Tracking the amphibian pathogens Batrachochytrium dendrobatidis and Batrachochytrium salamandrivorans using a highly specific monoclonal antibody and lateral-flow technology. Microbial Biotechnology. 10(2), pp. 381-394.

• EFSA (European Food Safety Authority), Balaz, V., Gortazar Schmidt, C., Murray, K., Carnesecchi, E., Garcia, A., Gervelmeyer, A., Martino, L., Munoz Guajardo, I., Verdonck, F., Zancanaro, G. and Fabris, C. (2017). Scientific report: scientific and technical assistance concerning the survival, establishment and spread of Batrachochytrium salmandrivorans (Bsal) in the EU. EFSA Journal 2017. 15(2):4739, 73pp. DOI: 10.2903/j.efsa.2017.4739 [online]. Available at: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.2903/j.efsa.2017.4739/epdf [Accessed 20 April 2017].

• EUARK (2012. Reptiles and Amphibians as Companion Animals – The Facts [online]. Available at: http://www.fbh.org.uk/news/downloads/euark_brochure_2012.pdf [Accessed 18 April 2017].

• Garner, T.W.J., Stephen, I., Wombwell, E. and Fisher, M.C. (2009). The Amphibian Trade: Bans or Best Practice? EcoHealth [e-journal] 6(1), pp. 148-151. DOI: 10.1007/s10393-009-0233-1

• International Air Transport Association (2017). Live Animals Regulations. 43rd Edition. Published by IATA, Montreal.

• TYLOs Tylototriton (2014). TYLOs Tylototriton [online]. Available at: http://tylostylototriton5.wixsite.com/tylos-tylototriton [Accessed 18 April 2017].

• UNEP-WCMC (2015). EU Wildlife Trade 2013: Analysis of the European Union and candidate countries’ annual reports to CITES 2013. UNEP-WCMC, Cambridge (online). Available at: http://euanalysis2013.unep- wcmc.org/files/2015/11/Analysis-of-EU-Annual-Reports-2013_Public1.pdf [Accessed on 20 April 2017].

• Wombwell, E.L., Garner, T.W.J., Cunningham, A.A., Quest, R., Pritchard, S., Rowcliffe, J.M. and Griffiths, R.A. (2016). Detection of Batrachochytrium dendrobatidis in Amphibians Imported into the UK for the Pet Trade. EcoHealth [e-journal]. 13(3), pp. 456-466. DOI: 10.1007/s10393-016-1138-4

Page | 11

APPENDIX A Information request sent out by OFI to its membership on 30 March 2017

Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal)

Need for input from our members.

We have been reporting on a number of occasions on Bsal, such as the article in Journal 82 and in our members updates in 2016:

Meeting between OFI and RAVON (members update):

Acting President Svein A.Fossa had a productive meeting with RAVON to discuss issue of chytrid fungus Batrachochytrium salamandrivorans infections in killing native and captive salamanders and newts. This invasive fungus is likely to have been introduced in Europe by imported salamanders and newts from Asia. OFI and RAVON (Reptile, Amphibian and Fish Conservation the Netherlands) share the same ambition: to stimulate a safe and sustainable trade of salamanders and newts and prevent the spread of (invasive) pathogens outside their indigenous range. To reach that goal we agreed to work towards the prevention of the import and transmission of invasive pathogens (such as B. salamandrivorans) both to collections and wild amphibians.

In the light of recommendation No. 176 of the Bern Convention Standing Committee we acknowledge the bio-security risks that are associated with importing animals. A science-based pre-import screening should be compulsory for all imported salamanders and newts, but the development and implementation of this could be long-term. In the meantime, awareness to this relevant issue needs to be created at the sides of suppliers, importers and customers. OFI and RAVON call out to maintain high bio-security standards, have sick or dead newts/salamanders tested and to provide information for the end-user not to release pets in the wild, nor to deposit wastewater outside.

More information can be obtained via these webpages:

RAVON http://www.salamanderfungus.org/

Scientific research on the Bsal suggests that heat treatment might be a viable option for clearing B. salamandrivorans infections, M. Blooi et al 2015.

Treatment of urodelans based on temperature dependent infection dynamics of Batrachochytrium salamandrivorans. M. Blooi et al

OFI suspects that the majority of its members have been very cautious, maybe even suspended the imports of newts and salamander after receiving information in the members update and journal 82.

Page | 12

Ornamental fish imports into the EU are accompanied by a health certificate. In general, the Harmonized System code HS 03011000 is used. Besides ornamental fish, this code includes also salamanders. Hence as salamanders do not come with a separate HS code, data on the volume of imported salamanders into the EU is, to our knowledge, non-existing.

According to experts the trade is comparable with the US, as described by the Fish and Wildlife Service. The total recorded imports of salamanders during the period of 2004 – 2014 was roughly 2,5 million. The main genera imported into the US were, according to the Fish and Wildlife (https://www.gpo.gov/fdsys/pkg/FR201601- 13/pdf/201600452.pdf):

Cynops, Paramesotriton, Triturus, and Pachytriton

As you are all aware, OFI employs since early 2016 Nathalie Gamain as our EU representative, in other words your representative. She is our ears and eyes at the EU. In order for her to function efficiently, Nathalie is asking for input from our members on the trade of salamanders.

OFI has 46 members in the EU-28. Input as provided by them will be anonymous processed and presented. Again, be aware, that without your input, your EU representative will not be able to function properly. What we need from you:

1. Have you been involved in the importation of salamanders prior to 2016 and did your company stopped importing salamanders after the negative publicity in 2016? Are you still importing salamanders? 2. Please provide an overview of the imported volumes in 2014, 2015 and 2016, including the species. 3. Please provide the country of origin. 4. After arrival, what was the final destination of the salamanders? Eg. Sold within the country / re-exported to other EU member states? Please give an estimate for both. 5. Are you upto date with the latest scientific literature regarding Bsal, such as: Treatment of urodelans based on temperature dependent infection dynamics of Batrachochytrium salamandrivorans. M. Blooi et al. 6. Export to import process: One should include information on the husbandry of the imported animals, temperature, duration of quarantine, stocking density, etc. -Description of the various steps taken from the wild capture/ breeding stage to importing one (including exporting, transport...). -A precise journey explanation to assess the various steps and stops the species take. Please provide details such as: o Size of the batch being regularly transported. o The transport standards/ process being used o The husbandry standards/ process being generally used o The respective “dots”/ “stops” within the importing journey 7. A list of potential quarantine facilities within the EU – import levels

P. Bakuwel

SG OFI.

Page | 13

Information request sent out by OATA to relevant membership sector (Importers) between 28 & 29 March 2017

Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal) – Assessment of imports of salamanders and newts into the UK

REQUEST FOR YOUR HELP We would be grateful if you could provide us with any information that you have in relation to the importation of salamanders and newts into the UK, as per the questions below:

1. Do you import salamanders and/or newts into the UK? 2. If yes, can you provide us with data on i) volumes imported between 2014 to 2016; ii) the species imported; iii) the commodity code used 3. Please provide us with the country of origin 4. What is the final destination following importation, i.e. are they sold within the UK or re-exported to another EU member state (please provide estimates for both) 5. Do you implement any biosecurity/quarantine measures for newly imported animals in relation to Bsal? If so, can you provide us with information as to what these are 6. Can you provide any information as to the export to import process e.g. husbandry processes, duration of quarantine, stocking densities, whether consignments are mixed species or single species, how species identification is made etc 7. Can you provide any information in relation to the import process e.g. size of batches being regularly transported; transport standards/process used; husbandry standards/process generally used; any stopping points for animals during the importation journey 8. Are you aware of any potential quarantine facilities that could be used to screen new imports on arrival to the UK? 9. Do you provide any information/point of sale information in relation to biosecurity and prevention of invasive pathogens such as Bsal? 10. Can you provide any contact details for exporters who we can contact for information?

Any information received will be treated in the strictest confidence and as anonymous. If you can provide any assistance to us, we would be grateful to receive such information by Friday 14 April 2017, which should be addressed to Dr Tracey King, Assistant Chief Executive, Ornamental Aquatic Trade Association. Email: [email protected] or direct telephone no. +44(0)1373 302192 if you wish to discuss.

Thank you in advance for your help and assistance.

Page | 14

APPENDIX B List of Caudata species that have been/are in trade (as provided by REPTA) Caudata - Newts & Salamanders

Scientific name Synonym Common name CITES

(Family Ambystomatidae) Ambystoma andersoni Andersons Salamander Ambystoma gracile Oregon Salamander Ambystoma jeffersonianum Jefferson salamander Ambystoma laterale Blue-Spotted Salamander Ambystoma maculatum Spotted Salamander Ambystoma macrodactylum Northwestern Salamander Ambystoma mexicanum Axolotl B Ambystoma opacum Marbled Salamander Ambystoma tigrinum Tiger Salalamder Ambystoma talpoideum Mole Salamander Ambystoma texanum Small-Mouth Salamander Ambystoma tigrinum mavortium Western Tiger Salamander Ambystoma tigrinum Tiger Salamander Ambystoma spec. Humphrey Salamander

(Family Amphiumidae) Amphiuma means Giant Amphiuma Amphiuma tridactylum Three-Toed Amphiuma

(Family Cryptobranchidae) Andrias davidianus Chinese Giant Salamander A Cryptobranchus allegiensis Hellbender

(Family Hynobiidae) Batrachuperus pinchonii Chinese Sala mander Hynobius leechi Chinese Newt Hynobius nebulosus Cloudeded Salamander Hynobius nigrescens Japanese Black Salamander Hynobius tokyoensis Japanese Blue Salamander Pachyhynobius shangchengensis Shangcheng Stout Salamander Ranodon shihi Giant Shihi Salamander Salamandrella keyserlingii Sibirean Newt

(Family Plethodontidae) Bolitoglossus dofleini Giant Palm Salamander Desmogonathus fuscus Dusky Salamander Desmogonathus ochrophaeus Allegheny Mountain dusky salamander

Page | 15

Desmogonathus quadramaculatus Black Backed Salamander Ensatina eschscholtzii Ensatina Salamander Eurycea bislineata Two Lined Salamander Eurycea bilineata ssp. Blue Ridge Salamander Eurycea cirrigera Two Striped Salamander Eurycea guttolineata 3-Lined Salamander Eurycea longicauda Long Tailed Salamander Eurycea wilderae 2-Lined Salamander Gyrinophilus porphyriticus Pink Salamander Hemidactylium scutatum Four-Toed Salamander Plethodon cinereus Red Backed Salamander Plethodon glutinosus Slimey Salamander Pseudoeurycea belli Red Spotted Salamander Pseudotriton ruber Red Salamander

(Family Proteidae) Necturus beyeri Gulf coast Waterdog Necturus maculosus Mud Puppy

(Family Salamandridae) Cynops cyanurus Blue Fire Belly Newt Cynops e.ensicauda Japanese Sword Tailed Newt Cynops e. popei Japanese Sword Tailed Newt Cynops orientalis Fire Bellied Newt Cynops pyrhogaster Japanese Fire Belly Newt Cynops pyrrogaster subsp. Yamagata Fire Belly Newt Echinotriton wenxianensis Crocodile Newt Neurergus crocatus Urmia Newt Neurergus kaiseri Iranian Newt A Neurergus strauchii barani Strauch's Spotted Newt Notophalmus viridescens Eastern Newt Pachytriton brevipes Spotted Paddle-Tail Newt Pachytriton labiatus Chinese Newt Pachytriton ssp Chinese Newt Pachytriton Typ B Chinese Giant Newt Parmesotriton caudopunctatus Spotted warty newt Paramesotriton chinensis Chinese Warted Newt Paramesotriton deloustali Tam Dao salamander Paramesotriton cf deloustali Red Paramesotriton New Paramesotriton fuzhongensis Wanggao Warty Newt Paramesotriton guanxiensis Yellow Fleck Warty Newt Paramesotriton laoensis Laos newt Paramesotriton ssp.neu Laos newt Pleurodeles poireti African ribbed Newt Pleurodeles waltl Ribbed newt Salamandra algira African Fire Salamander Salamandra atra Alpine Salamander Salamandra salamandra Tendi Valley Salamander

Page | 16 alfredschmidti Salamandra salamandra bernardez Cantabrian Fire Salamanders Salamandra salamandra fastuosa Striped Fire Salamander Salamandra salamandra giglioli Italian fire salamander Salamandra salamandra Spotted Fire Salamander Salamandra terrestris Fire salamanders Taricha granulosa Rough-Skinned Newt Taricha rivularis Red-Bellied Newt Taricha torosa Californian Newts Triturus alpestris Mesotriton alpestris Blue Newt Mesotriton alpestris Triturus alpestris apuanus apuanus Italian Alpine Newt Triturus boscai Lissotriton boscai Boscá's newt Triturus carnifex Italian Crested Newt Triturus cristatus Great Crested Newt Triturus dobrogicus Danube Crested Newt Triturus karelini Caucasian Crested Newt Triturus marmoratus Marbled Newt Triturus marmoratus pygmeus Dwarf Marbled Newt Triturus montandoni Lissotriton montandoni Carpathian newt Triturus vittatus Ommatotriton vittatus Banded newt Triturus vulgaris Lissotriton vulgaris Smooth Newt Anderson's Crocodile Tylototriton andersoni Salamander Tylototriton asperrimus Black Crocodile Salamander Tylototriton shajin Emperor Crocodile Salamander Red Striped Tylototriton kweichowensis CrocodileSalamander Tylototriton cf. shajing Orange Crocodile Salamander Tylototriton shanjing Mandarin salamander Tylototriton spec. nov. Mandarin salamander Tylototriton tailiangensis Red Ear Crocodile Salamander Tylototriton verrucosus Himalayan Salamander Tylototriton wenxianensis Black Crocodile Salamander

(Family Sirenidae) Pseudobranchus striatus Dwarf Siren Siren intermedia Lesser Siren Siren lacertina Grater Siren

Page | 17

APPENDIX C Addressing the spread of the Bsal pathogen : Position Statement submitted by OATA in conjunction with OFI and REPTA December 2016

ORNAMENTAL AQUATIC TRADE ASSOCIATION LTD.

"The Voice of the Ornamental Fish Industry"

1st Floor Office Suite, Wessex House

40 Station Road, Westbury, Wiltshire

United Kingdom BA13 3JN T: +44 (0)1373 301353 F: +44 (0)1373 301236

[email protected] www.ornamentalfish.org

ADDRESSING THE SPREAD OF THE BSAL PATHOGEN KEY POINTS

• It is important to identify the right measures for the circumstances under consideration.

• Now that the pathogen has been transmitted to wild populations and is widespread, the introduction of a ban on importing or keeping is unlikely to control the spread of the pathogen.

• A ban on importing or keeping of these Asian salamander species is likely to have adverse consequences, potentially driving the illegal unmonitored trade, or resulting in owners releasing untested animals into the wild, further threatening native populations.

• Trade is not the only pathway of introduction for the pathogen - we need to understand more regarding Bsal’s exact distribution range in wild salamander and newt populations in Europe, how this pathogen has been transmitted to wild populations, and how to manage it in the future.

• The key to solving this issue lies in the first instance in preventing any further potential transmission to the wild.

• The trade can make a positive contribution to resolving this issue.

PROPOSED SOLUTION

• A requirement that imports of Asian salamanders are clearly labelled so that consignments are clearly visible and identifiable to BIP officials for possible screening.

• Any individual moving a specimen (for trade or otherwise) must be able to demonstrate (e.g. by a veterinary certificate) that the specimen is from a known disease-free environment and free from the pathogen.

• Any specimen shown to have the pathogen should be subject to existing, available treatments. For animals entering the EU this could be a requirement of issuing a Common Health Entry Document.

Page | 18

• Requiring importers to implement a precautionary quarantine period for new stocks before they are placed on sale.

• Retailers to be advised of safe husbandry practices, provide fact sheets at point of sale, and emphasise ‘No release’ messages.

DETAIL

From the available literature, it appears that Bsal is native to South East Asia and has a long history of infection with Asian salamanders. It is thought to have diverged from Batrachochytrium dendrobatidis (Bd), its sister species, about 67.3 million years ago and has coevolved with Asian salamanders persisting at low levels (CABI, 2016)1. According to CABI (2016) the oldest evidence of Bsal in Asian urodelans (urodelans being the taxonomic order of amphibians comprising salamanders & newts) comes from a museum specimen which is approximately 150 years old.

A number of Asian salamander species have been identified as being host species, capable of acting as reservoir hosts (able to harbour a pathogen long-term without ill effects, therefore acting as a source of infection) either in the wild or under laboratory conditions. European urodelans appear not to have encountered this pathogen before and are being badly affected, particularly wild Fire Salamander populations in The Netherlands.

There are ongoing considerations in the EU about how to address the recent outbreak of Bsal which has devastated populations of fire salamander in the Netherlands. This has included consideration of whether to ban the import of the Asian salamander species by listing it on CITES. We do not believe this is a suitable solution. Particularly as we still need to learn more as to the exact nature of the pathways in which European urodelans are being infected, host- pathogen interactions i.e. why they are so susceptible and the exact host range of Bsal (it appears to be host specific to newts and salamanders).

More importantly is the importance of identifying the right measures for the circumstances under consideration e.g. stringent monitoring and surveillance of movements, quarantine, prophylactic measures and education. In our view, the introduction of a ban now that the pathogen has been transmitted to wild populations and is widespread is unlikely to control the spread of the pathogen, as we need to understand more regarding Bsal’s exact distribution range in wild urodelan populations in countries such as The Netherlands, Belgium and Germany, and the pathogen’s mode of transmission to European urodelans e.g. is this due to a recent host switch of a virulent strain of Bsal and/or human-mediated transmission?

Given that both Asian salamander and Fire salamander species exist in trade a ban on imports or the keeping of these Asian salamander species is likely to have adverse impacts, potentially driving the illegal unmonitored trade (as Asian salamander species will acquire a ‘rarity’ value) or resulting in owners releasing untested Asian salamanders into the wild, further threatening native populations. It should also be recognised that the trade in these species is not necessarily the only pathway of introduction of the pathogen to the wild. Other pathways could potentially be private collectors travelling via ports with amphibians purchased from reptile/aquatic shows and unintentional introductions e.g. stowaways or by fieldwork as the fungal spores could be transmitted by people who do not disinfect their equipment/shoes/vehicles when visiting sites where this pathogen is prevalent. This is recognised by Council of Europe Recommendation No 176 (2015)2 which states “Aware that pet trade may not necessarily be the only pathway of introduction of the Batrachochytrium salamandrivorans in Europe.”

1 Centre for Agriculture and Biosciences International. (2016). Datasheet: Batrachochytrium salmandrivorans infection. Available at: http://www.cabi.org/isc/datasheet/121671 (Accessed on 21 December 2016). 2 Council of Europe. (2015). Convention on the Conservation of European Wildlife and Natural Habitats. Recommendation No. 176 (2015) of the Standing Committee, adopted on 4 December 2015, on the prevention and control of the Batrachochytrium salmandrivorans chytrid fungus, page 23. Available at: https://wcd.coe.int/com.instranet.InstraServlet?command=com.instranet.CmdBlobGet&InstranetImage=2859613&SecMode=1& DocId=2339082&Usage=2 (Accessed on 21 December 2016) Page | 19

It is therefore important to identify and implement proactive and not reactive solutions that can effectively tackle this issue, rather than assuming trade controls will necessarily help.

A number of methods to treat the Bsal pathogen in salamanders have been identified, including

• Treatment of urodelans based on temperature dependent infection dynamics of Batrachochytrium salamandrivorans (Blooi et al., 2015a)3. UNEP-WCMC’s technical report on this issue noted this provided a potential solution to prevent the spread of the infections. See page 16 of http://ec.europa.eu/environment/cites/pdf/reports/Review%20of%20risk%20posed%20by%20importing%2 0Asiatic%20salamanders%20into%20the%20EU%20public.pdf)

• The University of Exeter in the UK has been doing some work on Bd and Bsal and it appears they may have developed an antibody test for both, abstract here: https://ore.exeter.ac.uk/repository/handle/10871/24149. We understand their work has been published recently in Microbial Biotechnology.

Our view is that the key to solving this issue lies in the first instance in preventing any further potential transmission to the wild, via monitoring, surveillance and safe husbandry practices. This could be as simple as requiring that imports of Asian salamanders are clearly labelled so that consignments are clearly visible and identifiable to BIP officials for possible screening; that any individual moving a specimen (for trade or otherwise) must be able to demonstrate (e.g. by a veterinary certificate) that the specimen is from a known disease-free environment and free from the pathogen. If in undertaking tests a specimen is shown to have the pathogen then an existing method of treatment should be applied e.g. applying a synergistic temperature and appropriate fungicidal treatment protocol such as described by Blooi et al. (2015b4) in a combinational treatment of polymyxin E (2000 iu/ml) and voriconazole (12.5 ug/ml) at an ambient temperature of 20°C. For animals entering the EU this could be a requirement of issuing a Common Health Entry Document. As an additional note, there has previously been research on the efficacy of F10 disinfectant in treating Bd. de Jong (20145) found that F10 disinfectant was able to clear almost 90% of Bd infections in juveniles of the toad species, Amietophrynus gutturalis, and it may warrant investigation as to whether F10 disinfectant has any efficacy as a potential treatment for Bsal.

Additional measures that should be introduced include:

• Recommending importers implement a precautionary quarantine period for new stocks before they are placed on sale, ensuring they have stringent biosecurity measures/disinfection protocols in place to avoid potential cross-contamination during the quarantine period • Advising retailers on safe husbandry practices; showing signage to indicate that stocks obtained are from a disease-free environment • Retailers to provide fact sheets at point of sale, educating owners on the risks of Bsal, biosecurity measures they should take to protect the natural environment e.g. ensuring they maintain ‘closed’ systems via the responsible disposal of materials (not allowing water from their systems to enter the drains without having bleach added, disposing of bedding materials by first adding bleach before bagging for disposal and ‘No Release’/’Practice safe husbandry’ messages

3 Blooi, M., Martel, A., Haesebrouck, F., Vercammen, F., Bonte, D., Pasmans, F. (2015a). Treatment of urodelans based on temperature dependent infection dynamics of Batrachochytrium salamandrivorans. Scientific Reports, 5(8037):srep08037. Available at: http://www.nature.com/articles/srep08037 (Accessed on 21 December 2016). 4 Blooi, M., Pasmans, F., Rouffaer, L., Haesebrouck, F., Vercammen, F. & A. Martel1. (2015b). Successful treatment of Batrachochytrium salamandrivorans infections in salamanders requires synergy between voriconazole, polymyxin E and temperature. Scientific Reports. 5(11788). DOi: 10.1038/srep11788. Available at: http://www.nature.com/articles/srep11788 (Accessed on 22 December 2016). 5 de Jong, M.S. (2014). Efficacy of F10 against amphibian chytrid fungus. PhD Thesis. North-West University, Potchefstroom, South Africa. Available at: https://repository.nwu.ac.za/bitstream/handle/10394/15171/De_Jong_MS.pdf?sequence=1&isAllowed=y (Accessed on 22 December 2016). Page | 20

This is an area where trade bodies can help through clear and targeted messages to their memberships by facilitating rapid communication, providing fast reaction to new developments as they arise and influencing public behaviour by promoting the ‘No Release’ message (releasing into the wild is cruel and will harm native species). In addition, trade bodies and retailers can facilitate access to hobbyist keepers who are potentially an invaluable information resource, acting as “citizen scientists”.

Beyond this, it is important to understand how this pathogen has been transmitted to wild populations and how to manage it in the future. The key to managing this issue is most likely to lie in a cooperative approach between regulators, trade bodies, the scientific/veterinary communities and key stakeholders and on implementing appropriate and effective prophylactic and biosecurity measures.

Page | 21

Natuurplaza Toernooiveld 1 - 6525 ED Nijmegen Postbus 1413 - 6501 BK Nijmegen

T: 024 - 7 410 600 (alg.) www.ravon.nl