UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS – RIO CLARO unesp

CURSO DE ESPECIALIZAÇÃO EM ENTOMOLOGIA URBANA: TEORIA E PRÁTICA

REVISÃO BIBLIOGRÁFICA DA BIOLOGIA DOS CUPINS E METODOLOGIAS UTILIZADAS NO CONTROLE, COM ÊNFASE NAS PRINCIPAIS ESPÉCIES QUE OCORREM NA CIDADE DE SÃO PAULO

Fábio Antonio de Barros

Monografia apresentada ao Instituto de Biociências do Campus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, como parte dos requisitos para obtenção do título de Especialista em Entomologia Urbana.

CURSO DE ESPECIALIZAÇÃO EM ENTOMOLOGIA URBANA: TEORIA E PRÁTICA

REVISÃO BIBLIOGRÁFICA DA BIOLOGIA DOS CUPINS E METODOLOGIAS UTILIZADAS NO CONTROLE, COM ÊNFASE NAS PRINCIPAIS ESPÉCIES QUE OCORREM NA CIDADE DE SÃO PAULO

Fábio Antonio de Barros

Profa. Dra. Ana Eugenia de Carvalho Campos

Monografia apresentada ao Instituto de Biociências do Campus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, como parte dos requisitos para obtenção do título de Especialista em Entomologia Urbana.

595.736 Barros, Fábio Antonio de B277r Revisão bibliográfica da biologia dos cupins e metodologias utilizadas no controle com ênfase nas principais espécies que ocorrem na cidade de São Paulo / Fábio Antonio de Barros – Rio Claro, 2016 83 f. : il., figs., fots.

Trabalho de conclusão de curso (especialização – Entomologia urbana: teoria e prática) – Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro Orientador: Ana Eugênia de Carvalho Campos

1. Térmita. 2. Coptotermes Coptotermes gest. 3.

cupins de madeira úmida. 4. Coptotermes gestroi. I. Título

Ficha Catalográfica elaborada pela STATI - Biblioteca da UNESP Campus de Rio Claro/SP

Fábio Antonio de Barros

REVISÃO BIBLIOGRÁFICA DA BIOLOGIA DOS CUPINS E METODOLOGIAS UTILIZADAS NO CONTROLE, COM ÊNFASE NAS PRINCIPAIS ESPÉCIES QUE OCORREM NA CIDADE DE SÃO PAULO

Monografia apresentada ao Instituto de Biociências do Campus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, como parte dos requisitos para obtenção do título de Especialista em Entomologia Urbana.

Orientadora: Dra. Ana Eugênia de Carvalho Campos

Comissão Examinadora

Prof. Dr. Odair Corrêa Bueno Centro de Estudos de Insetos Sociais – UNESP – Campus de Rio Claro

Prof. Dr. Osmar Malaspina Centro de Estudos de Insetos Sociais – UNESP – Campus de Rio Claro

Drª. Ana Eugênia de Carvalho Campos Instituto Biológico de São Paulo

Rio Claro – SP,_____de______de 2015

Dedico

a minha esposa Marinalva, exemplo de amor e companheirismo. aos meus pais Pedro e Maria que sempre me apoiaram e alegram os meus dias

AGRADECIMENTOS

Aos amigos, primos e parceiros no campo de trabalho André e Marcelo pelo incentivo à iniciação do 7º Curso de Especialização em Entomologia Urbana. Ao Dr. Odair Correa Bueno e a Dra. Ana Eugênia de Carvalho Campos pelos ensinamentos e convivência ao longo do curso. Aos amigos Gabriel, Márcia, Cassiane, Ualas e Isael pela ajuda durante minha ausência na empresa. Aos novos amigos conquistados ao longo desse curso maravilhoso, Débora, Denis, Edna, Elisa, Fábio Tatu, Jeferson, Juliana, Marcely, Marcia, Marilda, Marylin, Murilo, Odelço, Osmar, Paulo, Ricardo, Roberto, Simone, Thayrine e Thiago principalmente pelas conversas realizadas após cada aula e nossas comemorações marcantes.

“Sou o que sou porque vivo da minha maneira... Você procurando respostas olhando pro espaço, e eu tão ocupado vivendo... Eu não me pergunto, Eu faço” Raul Seixas

RESUMO

O cupim é um inseto que se alimenta basicamente de estruturas ricas em celulose, encontrada em madeira, papel, telas, tecidos, gesso e alvenaria. Existem cerca de 3.710 espécies catalogadas de cupins, sendo que destas, 500 habitam o Brasil. Esses insetos vivem em colônias e são socialmente organizados; reis, rainhas, soldados e operários. Na primavera e no outono ocorrem as revoadas que dão origem a novas colônias. Após voarem os siriris ou aleluias, saem em revoadas, para acasalar, caem no solo, livram-se das asas, e aos pares, procuram locais apropriados para o acasalamento e a implantação de novas colônias. Toda madeira está sujeita ao ataque de insetos xilófagos (insetos deterioradores de madeira) desde o corte da árvore até o seu final como móveis, batentes, portas, telhados, etc. Devido ao aumento das áreas urbanas, e a adaptação de algumas espécies de cupins de solo a esses locais, está ocorrendo um aumento significativo dos estragos e prejuízos que esses insetos vêm causando à população. Pode-se até inferir que, será uma das principais pragas urbanas do final do milênio.

Palavra Chave: Coptotermes Rhinotermitidae, Cupins de madeira úmida, Coptotermes gestroi. Cryptotermes, metedos de controle.

ABSTRACT

The is an that feeds primarily on structures rich in cellulose found in wood, paper, canvas, fabric, plaster and masonry. There are about 2,800 described species of and of these, 500 live in Brazil. These live in colonies (nests) and are socially organized with, kings, queens, soldiers and workers. In the Spring and Autumn swarmings give rise to new nests. Alate forms join in swarms to mate, fall on the ground, get rid of their wings, and in pairs, look for places suitable for breeding and startingthe new nests. All kind of wood is subject to xylophagous insect attacks (insects that feed on wood) from live treesto wood as furniture, door frames, doors, roofs, etc.. Due to the increase in urban areas, and the adaptation ofsubterrean termite species in this ecosystem, it is experiencing a significant increase on these insects that have been causing significant damage. One might even infer that it will be a major pest of urban end of the millennium.

Keyword: Coptotermes Rhinotermitidae, moist wood termites, Coptotermes gestroi, Cryptotermes, methods of control.

DEDICATÓRIA 5 AGRADECIMENTOS 6 RESUMO 8 ABSTRACT 9 1. INTRODUÇÃO 13 2. JUSTIFICATIVA 16 3. OBJETIVO 17

4. MATERIAIS E MÉTODOS 18

5. RESULTADOS 18 6.2. Benefícios e importância ecológica dos cupins 18 6.3. Distribuição e Taxonomia 21 6.4. Origem dos Cupins 22 6.5. Estrutura Social 23 6.6. Comportamento e Comunicação nos Cupins 25 6.7. Castas 27 6.8. Ninhos 29 6.9. Formações de Novas Colônias 31 6.10.Desenvolvimento das Colônias de Cupins 31 6.11.Termitófilos, Termitariófilos e Predadores. 32 6.12. Morfologia 33 6.12.1.Morfologia Externa 33 6.12.2.Alado 34 6.12.3.Cabeça 34 6.12.4.Tórax 35 6.12.5.Pernas 35 6.12.6.Asas 35 6.12.7.Abdômen 36 6.12.8.Operário 36 6.12.9.Soldado 37 6.13.Morfologia Interna 38 6.13.1.Sistema Digestivo e Alimentação 38 6.14.Controle de Cupins-Praga em Áreas Urbanas 38

6.15.Impacto Econômico dos Cupins-Praga 39 6.16.Coptotermes havilandi 40 6.16.1.Posição Taxonômica 40 6.16.2.Origem, Distribuição Geográfica e Ocorrência. 40 6.16.3.Danos 41 6.17.Morfologia das Castas 42 6.17.1.Aparelho Reprodutor 42 6.17.1.1.Aparelho Reprodutor Masculino 42 6.17.1.2.Aparelho Reprodutor Feminino 42 6.18.Glândula Exócrina 43 6.18.1.Glândula Frontal 43 6.18.2.Glândulas Salivares 44 6.18.3.Glândulas Esternais 45 6.18.4.Glândulas Tergais 45 6.18.5.Glândulas Tarsais 45 6.19.Revoada e Fundação de Novas Colônias 45 6.19.1.Período de Revoada 45 6.19.2.Liberação dos Alados 46 6.19.3.Horário e Comportamento de Revoada 47 6.19.4.Predadores dos Alados na Revoada 47 6.19.5.Ninhos 48 6.19.6.Ciclo de Vida e Opções de Reprodução em Colônias de Coptotermes. 49 6.20.Diferenciação de Castas 50 6.21.Morfologia do Ovo 50 6.22.Colônias Incipientes 51 6.23.Reprodutores da Colônia Incipiente 53 6.24.Relações entre Coptotermes havilandi e Collembola 53 6.25.Interações Infra-Específicas em Coptotermes havilandi 54 6.26.Interações entre Operários e Soldados 55 6.27.Interações entre Colônias Inteiras 56 6.28. População das Colônias e Territórios de Forrageamento de Coptotermes 57 6.29.Heterotermes tenu 59 6.29.1.Posição Taxonômica 59 6.30.Danos 60 6.31.Pseudo-Operários ou “Pseudergates” 60

6.32.Hormônios Reguladores de Crescimento de Insetos (IGRs) 61 7.Controle de Cupins 62 7.2.Alterações Mecânicas 62 7.3.Aplicação no exterior de estrutura 63 7.4.Aplicação no interior da estrutura 63 7.5.Iscas 64 7.6.Medidas de tratamento 64 7.7.Sistema sentricon 65 7.8. Instalação do sistema sentricon 66 7.9. Monitoramento 66 8. REFERÊNCIA BIBLIOGRÁFICA 68 9. ANEXO 74 13

1. INTRODUÇÃO

Existem vários tipos de insetos e microorganismos que utilizam a madeira como fonte de alimento. Entre estes grupos encontra-se o dos cupins, filoArtrhopoda, classe Insecta, ordem Isoptera(ARAUJO, 1986). Coptotermes gestroi pertence família Rhinotermitidae, subfamília Coptotermitinae. Esta espécie foi introduzida no Brasil, oriunda do sudeste da região oritental, supondo-se que tenha chegado ao Brasil em embarcações (navios). (Su et al., 1997; Fontes& Milano, 2002). Vários tipos de materiais podem ser destruídos por Coptotermes gestroi como, papelão, papel, madeira, cabos elétricos, telefônicos, plásticos, rebocos, tecidos, couro, borrachas, isopor, gesso, etc. Danos em Pinus são mais frequentes, e em madeira de taco de peroba menos. A espécie causa danos em árvores vivas, que é danificada em seu interior podendo cair após um temporal, e causando danos econômicos e à vida dos cidadãos (Costa-Leonardo &Barsotti, 1998; Costa- Leonardo et al., 1995) Os cupins só degradam outros tipos de materiais, que não celulósicos,quando estão a procura de madeira ou produtos que contém celulose para se alimentar, uma vez que abrem caminhos para chegar ao alimento (Su et al., 1997; Fontes & Milano, 2002). Os soldados de C. gestroi medem aproximadamente 5 mm de comprimento e apresentam cápsula cefálica oval, de cor amarelada na qual se visualiza uma fontanela de tamanho grande e arredondada por onde é expelida uma gota de secreção leitosa, quando o inseto é perturbado. A secreção é produzida pelas glândulas frontais que se estendem até o abdômen (COSTA, 1987). Os operários são cegos, com coloração esbranquiçada, as mandíbulas são esclerotizadas e suas antenas apresentam de 11 a 12 segmentos(COSTA, 1987). Os reprodutores são alados, de cor marrons com cápsula cefálica marrom escura e asas translúcidas. E em frente de cada ocelo há “manchas antenais” em forma de meia lua.Medem em torno de 6 mm de comprimento e suas revoadas ocorrem, geralmente, em agosto/setembro, mas já foram observados no mês de março em locais de extensão de madeiras (COSTA et al., 1987; 2001). 14

A rainha madura sofre um aumento da região do abdômen fenômeno chamado de fisogástria e mede aproximadamente, 2 cm de comprimento e 1,5 mm de espessura. O rei maduro apresenta cor marrom escura e tem aproximadamente 6 mm de comprimento e 1,5mm de espessura (COSTA, 2002). Os reprodutores podem ser imaturos ou funcionais. Os imaturos apresentam forte pigmentação amarela e corpo fino (COSTA, 1999), são ninfóides e estão em ninhos reprodutores imaginais. Apresentam brotos alares e número variável de segmentos antenais. As rainhas maduras são fisogástricas e medem, aproximadamente, 1,5 cm de comprimento (LELIS, 1998). Os cupins podem formar colônias por meio da revoada e por brotamento. A revoada ocorre apenas nas colônias maduras, de onde emergem os reprodutores alados. O fato da revoada dos cupins tropicais acontecerem depois da chuva é uma adaptação evolutiva, por ser mais fácil a instalação dos casais em solo úmido (COSTA, 2004). De um modo geral, a série de eventos que culmina com a fundação é como se segue; abertura dos ninhos para saída dos alados; saídas dos alados, autotomia das asas, formação de Tande Comuns em voo nupcial; preparação do local para postura, amputação parcial e mútua das antenas pelo casal, cópula e primeira postura (LEPAGE et al, 1996). Colônias formadas por brotamento ocorrem por meio da separação de partes da colônia, inclusive dos reprodutores, para um novo local (SOARES, 1982). Este fenômeno parece estar associado a um desalojamento da colônia, causado por predadores (formigas) ou alterações ambientais. Em ninhos de cupins encontram-se as seguintes castas: reprodutores funcionais, como, rei, rainha, alados, operários e soldados, estes últimos constituem a casta neutra e imatura, também denominada larvas ou ninfas (SOARES, 1982). Os imaturos correspondem aos primeiros instares dos cupins, os quais não possuem mandíbulas esclerotizadas. O termo larva, embora não seja adequado, está inserido na nomenclatura pertinente aos Isoptera e é aceito mundialmente (COSTA, 2002). Ninfas são indivíduos imaturos com brotos alares que estão desenvolvendo ao longo do caminho imaginal, ou seja, indivíduos que darão origem aos alados (MILLER, 1969; THORNE, 1996). 15

Com exceção dos reprodutores, todas as outras castas são imaturas, pois retém as glândulas protorácicas, os soldados e operários mantém essas glândulas de muda mesmo quando atingem instantes terminais (NOIROT, 1969, 1989; BORDEREAU, 1991). Em algumas espécies as colônias novas ou no período juvenil apresentam menos ninfas do que colônias no período adulto e o inverso ocorre com o número de soldados e operários (COLLINS, 1981). A celulose é o alimento fundamental e universal dos cupins, podendo ser extraída de vários tipos de materiais. A madeira é o material preferido por um grande numero de espécies embora seja uma substância de difícil digestão principalmente por grande parte estar ligada à lignina. Quanto à digestão da celulose, os cupins podem ser classificados de duas maneiras, a saber, cupins superiores, ou seja, aqueles que produzem celulose e não dependem da ação de simbiontes e os cupins inferiores, isto é, aqueles que dependem de protozoários simbiontes para realização das atividades digestivas (COSTA, 2002). Nos ecossistemas naturais os cupins são importantes recicladores de nutrientes, contribuem com a aeração do solo e fixação de nitrogênio através de seus simbiontes. O ideal é identificar aquelas espécies que são pragas, levando isso ao conhecimento de toda população, isto é, que nem todas as epécies de cupins são causadoras de danos. As medidas necessárias para o controle das espécies pragas são usualmente químicas. Entretanto, é preciso que sejam sanados problemas de excesso de umidade, que afetam as peças infestadas e os locais tratados. É importante que seja eliminado qualquer vazamento, infiltração e executar obra de drenagem para garantir a estabilidade das moléculas do defensivo nas madeiras, alvenaria e solo, e para evitar podridão fúngica nas madeiras (COSTA, 2002).

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2. JUSTIFICATIVA

Cupins são insetos de importância econômica uma vez que causam danos, que podem ocasionar acidentes no meio urbano, como queda de árvores e danos estruturais em telhados. Uma revisão de literatura servirá para atualizar o conhecimento sobre a biologia e controle desta praga, que poderá auxiliar os controladores de pragas urbanas.

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3. OBJETIVOS

3.1 OBJETIVO GERAL

Revisar estudos sobre a biologia de cupins e metodologias de controle com base em publicações cientificas no período de 1985 à 2015, com ênfase nas principais espécies de ocorrência urbana na cidade de São Paulo.

3.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

Conhecer melhor a biologia de cupins e metodologias de controle.

4. MATERIAS E MÉTODOS

Foram realizadas buscas sistemáticas e bases de dados bibliográficos nacionais nas áreas de entomologia, química e zoologia pela UNESP (Universidade Estadual Paulista) As seguintes palavras-chaves foram pesquisadas: cupins subterrâneos, controle de cupins, Coptotermes gestroi, biologia de cupins, controle químico de cupins, controle de cupins com iscas, ciclo de vida de cupins. Todos os apontamentos de artigos e outras publicações que forem constar algum desses termos foram lidos para a confecção da revisão bibliográfica.

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5. RESULTADOS

A seguir são relatados os aspectos sobre cupins subterrâneos e de madeira seca, bem como as técnicas para o seu controle.

6. BIOLOGIA

6.1 Cupins como insetos eussociais

Todos os Isoptera são eussociais, ou seja, apresentam sobre disposição de gerações dentro da mesma colônia, de modo que os membros da colônia ajudam nas tarefas da colônia, com indivíduos estéreis trabalhando em benefício dos reprodutores férteis (WILSON, 1976). A ordem Isoptera engloba os indivíduos conhecidos como cupins, térmitas ou térmites, sendo que suas formas aladas são popularmente chamadas de siriris ou aleluias. Os isópteros são hemimetabólicos, possuem um aparelho bucal do tipo mastigador e seus imagos apresentam dois pares de asas iguais, dos quais advém o nome da ordem (Iso= igual, pteron= asa) (COSTA-LEONARDO, 2002). Os cupins diferem dos outros insetos sociais por apresentarem casta de ambos os sexos, terem ambos os sexos diplóides, apresentam desenvolvimento hemimetábolo e os instares jovens participam do trabalho colonial (KRISHNA, 1969). Os térmitas são invertebrados dominantes nos ambientes terrestres tropicais e estão espalhados desde as florestas úmidas até as savanas, sendo encontrados até mesmo em regiões áridas (LEE; WOOD, 1971). Segundo Medeiros (2004), a celulose é o principal constituinte da parede celular dos vegetais e um alimento sem o qual os cupins não conseguem sobreviver. Esse polissacarídeo não é digerido pelos animais, exceto por alguns herbívoros como os cupins, os quais possuem bactérias e protozoários simbióticos que digerem a celulose em seus aparelhos digestivos. A degradação da celulose é um dos importantes papéis ecológicos dos térmitas que auxilia na reciclagem de nutrientes (MEDEIROS, 2004).

6.2 Benefícios e importância ecológica dos cupins 19

Os cupins são mais conhecidos pelo seu potencial como praga, apesar das espécies que causam algum prejuízo serem minoria (cerca de 10%) dentro da ordem Isoptera. O papel ecológico dos térmitas no ambiente é primordial na decomposição e reciclagem de nutrientes nos ecossistema naturais (COSTA- LEONARDO, 2002). Uma grande variedade de material orgânico pode servir de alimento para os cupins, incluindo madeira (morta ou viva), gramíneas plantas herbáceas, folhedos, fungos e excrementos de animais (LEE; WOOD, 1971). Nos ecossistemas naturais, os cupins ocupam a posição de consumidores primários (herbívoros e detritíveros), pois atuam na trituração, decomposição, umidificação e mineralização de uma variedade de materiais celulósicos. Pelo fato de agredirem na decomposição da celulose, os térmitas mantêm um papel importante na reciclagem de nutrientes. Além disso, contribuem na disseminação de bactérias e fungos que também atuam na quebra da celulose (COSTA- LEONARDO, 2002). Os cupins consomem grandes quantidades de material vegetal morto nos ecossistemas tropicais terrestres e são consumidos por uma grande variedade de animais, tais como formigas, aranhas, pássaros e mamíferos, contribuindo para a formação da base de uma grande cadeia alimentar (COSTA-LEONARDO, 2002). Dessa forma, os cupins desempenham um papel primordial na maioria dos ecossistemas tropicais, tanto devido às suas atividades de consumidores primários como de decompositores de matérias vegetais. As construções também provocam modificações no solo, envolvendo mudanças de perfis, texturas e variações da proporção de matérias orgânicas e inorgânicas. Eles também influenciam na porosidade do solo devido a construção de túneis e galerias. Isso contribui para um melhoramento de aeração do terreno, acarretando uma maior infiltração e penetração de água, além da proliferação de raízes vegetais (COSTA-LEONARDO, 2002). Seu efeito é comparável como o de minhocas em solos tropicais, devido à porosidade do solo devido às construções de galerias, além de influenciarem na estruturas do solo, os cupins também propiciam, em seus ninhos, um abrigo para muitas espécies de animais com diversos hábitos (COSTA-LEONARDO, 2002). Os simbiontes dos cupins têm habilidade para fixar o nitrogênio 20 atmosférico. Sendo assim os cupins contribuem para fertilidade do solo, colaborando no reabastecimento dos compositores de matérias orgânicas como mediadores da umidificação, como detritos orgânicos, fixadores de nitrogênio e participantes na ligação de agregados na formação de complexos minerais argilosos (LEE; WOOD, 1971; MARTIUS, 1994). Há vários gêneros de cupins neotropicais, principalmente da região amazônica, onde constroem ninhos próximos às árvores e no seu interior é comum a existência de muitas raízes (LEE; WOOD, 1971; MARTIUS, 1994). As raízes buscam nos colônia nutrientes escassos no solo e os cupins retiram das mesmas um suplemento alimentar. Este tipo de associação ocorre nos campos rupestres da Serra do Cipó em Minas Gerais, onde os solos são rasos, pobres em nutrientes e sofrem incêndios periódicos (COSTA-LEONARDO, 2002). É comum encontrar o caule de Paepalanthus bromelioides (Eriocaulaceae), planta endêmica da região, freqüentemente envolto por um pequeno cupinzeiro de forma cilíndrica e aproximadamente 30 cm de altura (FIGUEIRA; VASCONCELLOS NETO, 1991). Os cupins reduzem os danos causados pelo fogo e as perdas de nutrientes por lixiviação. A planta oferece alimento aos cupins (eles se alimentam das partes mortas de P. bromelioides) e também um micro clima mais adequado do que o do ambiente externo (COSTA-LEONARDO, 2002).

6.3 Distribuição e Taxonomia

Os cupins têm distribuição mundial restrita, entre latitudes norte e sul de 40°, pois preferem as regiões mais quentes e que se concentram nas regiões subtropicais do globo terrestre (COSTA-LEONARDO, 2002). Existem no mundo atualmente cerca de 2.860 espécies de cupins, que estão distribuídas em sete famílias, a saber, Mastotermitidae, , , Hodotermidae, Rhinotermidae, Serritemitidae e (COSTA- LEONARDO, 2002). A família Mastotermitidae é restrita a região Australiana e possui uma única espécie viva, Mastotermes. Esse cupim coloca seus ovos em grupos, lembrando as ootecasdas baratas (CONSTANTINO, 1998, 1999). A família Hodotermitidaeabrange cupins de regiões desérticas(CONSTANTINO, 1998, 1999). 21

Termopsidae compreende os cupins de madeira úmida. São encontrados nas regiões temperadas ou Neotropicais e existem aproximadamente 86 gêneros descritos, abrangendo 505 espécies. No Brasil já foram descritas cerca de 300 espécies pertencentes a quatro famílias: Kalotermitidae, Rhinotermitidae, Serritemitidae e Termitidae. Existem muitas espécies novas não descritas no país, uma vez que, há lacunas no levantamento dos cupins de várias regiões brasileiras, principalmente no norte e nordeste (CONSTANTINO, 1998, 1999). A família Kalotermitidae é mais conhecida por abranger os cupins denominados como cupins de madeira seca. Eles vivem em colônias pequenas e fazem seus ninhos em madeira seca, como em mobiliários, sem conexão com o solo. Seus soldados têm a cabeça alongada, bastante esclerotizadas e mandíbulas vigorosas. Seus alados são desprovidos de fontanela que corresponde a uma abertura ou fenda na região frontal da cabeça. Nessa família também existem cupins que vivem em ambiente úmido, como é o caso de Neotermes. Cryptotermes é um cupim-praga cosmopolita, muito comum no ataque a mobiliário e edificações em áreas urbanas, onde costuma infestar forro, rodapés, batentes, etc (COSTA- LEONARDO, 2002). Os cupins pertencentes à Família Rhinotermitidae constroem seus ninhos sob o solo, sendo assim, considerados subterrâneos. São caracterizados por hábitos crípticos e por construírem túneis conectados aos alimentos. Todos os alados dessa família possuem fontanela. Infestam madeira e até plantas cultivadas, como a cana-de-açúcar e árvores ornamentais. São também encontrados em residências, danificando forros, móveis, batentes, livros, etc. Os gêneros mais comuns são Coptotermes e Heterotermes (INOUE et al. 1998). A família Serritemitidae é exclusivamente brasileira e atualmente constituída pelos gêneros Serritermes e Glossotermes, que abrangem, respectivamente, as espécies S. serrifer e G.oculatus (INOUE et al., 1998). A maior família de cupins é Termitidae. Abrange ¾ de todas as espécies conhecidas. Todos os alados e os soldados possuem protórax em forma de sela. Os cupins dessa família não apresentam protozoários simbiontes no intestino posterior, com exceção de alguns cupins da subfamília. Termitidae, que possuem uma ameba celulítica (INOUE et al., 1998). Há vários gêneros representantes dessa família no Brasil, entre eles Cornitermes, Armitermes, Syntermes, Nasutitermes, Termes, Ruptitermes e 22

Anoplotermes. A família Termitidae, Apicotermitidae, Termitinae e Nasutitermitinae. Os Macrotermitinae não ocorrem nas Américas e constituem os cupins que cultivam fungos. A subfamília Termitinae, como os presentes em Neocapritermes ocupacus. A subfamília Nasutitermitinae é a maior em número de espécies e seus soldados geralmente possuem um tubo frontal, o naso, bastante notável. Na subfamília Apicotermitinae estão os cupins sem soldados e para a identificação dessas espécies, geralmente utiliza-se o enrolamento do tubo digestivo do operário, (COSTA-LEONARDO, 2002). Para a identificação dos isópteros até o nível de gênero, aconselha-se o uso da chave publicada por (CONSTANTINO, 1998). A identificação até a espécie é difícil e, muitas vezes, exige consultas a especialistas e comparação com boas coleções (CANCELLO; SCHLEMMERMEYER, 1999). Os cupins pertencentes às seis primeiras famílias são denominados “cupins inferiores” e os pertencentes à sétima família (Termitidae), são denominados “cupins superiores”. Essa denominação refere-se a dependências dos térmitas inferiores de protozoários simbiônticos para a realização de suas atividades digestivas, As designações “cupins superiores” e “cupins inferiores” não significam insetos com similaridades filogenéticas, nem com diferentes origens (Anexo A) (CONSTANTINO, 1998, 1999).

6.4 Origem dos Cupins

A origem dos cupins não está bem estabelecida, sendo que alguns pesquisadores admitem que os cupins se originem de um ancestral das baratas atuais, sendo considerada uma barata subsocial, do gênero , que se alimenta de madeira e que tem muitas características em comum com o cupim Matotermes darwiniensis, possuindo inclusive protozoários e bactérias semelhantes ao tubo digestivo (LEONARDO, 2002). Essa espécie apresenta lobo anal na asa posterior, 5 segmentos tarsais e as fêmeas têm uma câmara genital que lembra a das baratas atuais. Seus ovos também são colocados em grupos de 20, numa forma remanescente de ootecas de barata (LEONARDO, 2002). Alguns estudos filogênicos e taxonômicos atuais, além da análise de espécies da era paleozóica, indicam que os cupins não são descendentes 23 imediatos de ancestrais semelhantes aos das baratas Cryptocercus. Há uma hipótese de que eles adquiriram simbiontes similares devido a um intercâmbio, sob condições naturais, entre os dois grupos, essa hipótese, deve-se supor que os ancestrais desses insetos viviam no mesmo habitat e realizaram esses intercâmbios graças à morte e consumo de um grupo pelo outro (COSTA- LEONARDO, 1995). O DNA de um fóssil, do cupim extinto Mastotermes eletrodominicus, quando comparada com o DNA do cupim vivo e a das baratas atuais mostrou a similaridade entre Mastotermes e barata constitui um vestígio de um ancestral mais antigo. O DNA do extinto Matotermes eletrodominicus (cupim do Oligo – Mioceno, 25-30 milhões de idade) provou que sua semelhança com baratas, o insetos fóssil era de um cupim verdadeiro. O cupim Matotermesdarwiniensis apresenta um grande número de caracteres derivados, o que é uma forte razão para não considerá-lo como ancestral dos outros Isoptera (COSTA-LEONARDO, 2000). Em 2013 os cupins foram transferidos da ordem Isoptera para a ordem , podendo ser citados na infraordem Isoptera.

6.5 Estrutura Social

Em um ninho de cupim, podem ser considerados reprodutores funcionais, que constituem as castas reprodutivas, operárias e soldados(MILLER, 1969; THORNE, 1996). Os indivíduos imaturos podem ser denominados larvas ou ninfas. Larvas são indivíduos imaturos, totalmente brancos, sem nenhuma esclerotização e que são desprovidos de brotos alares (MILLER; 1969, THORNE, 1996). Esses indivíduos correspondem aos primeiros instares dos cupins, os quais ainda não possuem as mandíbulas esclerotizadas e recebem dos operários um alimento totalmente líquido. O termo larva não é muito adequado, porque gera uma interpretação errônea quando é confundido com o estágio de desenvolvimento dos insetos holometábolos. Contudo, ele está tão inserido na nomenclatura pertinente aos Isoptera, que é aceito por convenção e usado mundialmente. Ninfas são indivíduos imaturos com brotos alares que estão se desenvolvendo ao longo do caminho, ou seja, indivíduo que originarão os alados (MILLER, 1969; THORNE, 1996). 24

Todas as castas de cupins, exceto os reprodutores, são tecnicamente imaturas, pois elas retêm as glândulas protorácicas, e os soldados e operários mantêm essas glândulas de muda mesmo quando atingem estádios terminais (NOIROT, 1969, 1989; NOIROT & BORDEREAU, 1991). Na maioria das espécies de cupins, os operários constituem a casta mais numerosa da colônia. Eles são estéreis, não têm asas e podem ser machos e fêmeas. A maioria dos operários possui coloração esbranquiçada e são desprovidos de visão. Realizam todas as atividades de forrageamento, constituição e reparo do ninho, alimentação das castas dependente (jovens, soldados e reprodutores) e cuidado com ovos e cria (MILLER, 1969; THORNE, 1996). Os operários também são ativos na defesa da colônia e possuem especializações voltadas para função nas espécies desprovidas de soldados. Os operários das famílias Kalotermitidae, Termopsidae e alguns Rhinotermitidae são conhecidos como “pseudergates”, pseudo-operários, ou falsos operários, porque esses indivíduos desempenham o papel dos operários, mas podem se diferenciar em soldados ou reprodutores (MILLER, 1969; THORNE, 1996). Em um cupinzeiro, os indivíduos sexuados são geralmente constituídos pelo rei e pela rainha e são denominados reprodutores primários. Eles são alados, mais depois do vôo nupcial perdem as asas que se destacam de uma sutura existente perto da base das mesmas, deixando-os apenas com tocos de asas (escama alar) presos ao tórax. Esses indivíduos possuem o corpo todo esclerotizado e pigmentado, olhos compostos e um par de ocelos. Nas colônias de cupins também são encontrados reprodutores de substituição ou neotênicos, que aparecem quando o casal real primário morre ou é retirado (NOIROT, 1956, 1990). Esses reprodutores são indivíduos que atingem a maturidade sexual antes de atingirem a idade adulta e que desenvolvem órgãos reprodutores funcionais, sem deixar a colônia parental (LEE; WOOD, 1971; MARTIUS, 1994). Os reprodutores neotênicos podem ser de dois tipos secundários ou terciários. Os reprodutores secundários, braquípteros ou ninfóides constituem reprodutores machos ou fêmeas, derivados de ninfas que retêm as tecas alares. Já os reprodutores terciários ou ergatóides, constituem reprodutores machos ou fêmeas, derivados de indivíduos jovens ou de operários e que são ápteros (ROISIN & PASTEELS, 1985). Na família Kalotermitidae, as rainhas apresentam apenas um 25 desenrugamento da cutícula tegumentar abdominal, que não é precedida pela elaboração de uma nova cutícula como acontece nas rainhas dos termitideos. O número de ovos postos diariamente por uma rainha, nas diferentes espécies, varia de 12, e em Kalotermitidae, até centenas ou milhares de ovos, (ROISIN & PASTEELS, 1985).

6.6 Comportamento e Comunicação nos Cupins

Grande parte do comportamento dos isópteros é instintivo, sendo que as respostas dos cupins são repetidas e sequenciais. A maioria dos cupins são cegos e vivem no escuro. Por isso sua comunicação é pelo tato, paladar e olfato sendo muito importante na sua colônia (PEARCE, 1997). Ferormônio são substâncias químicas produzidas por um indivíduo da colônia que provocam uma resposta ou uma mudança de comportamento em outros indivíduos (KARLSON; LUSCHER, 1959). Em outros insetos sociais assim como nos cupins essas substâncias químicas são importantes na comunicação. Uma grande parte do comportamento dos cupins é repetida e sempre é desencadeado por um determinado estímulo. Como muitas sequências de comportamento são repetidos, a interrupção de determinado passo do comportamento, por qualquer fator externo fará com que o cupim inicie toda a sequência novamente. Os diversos passos do comportamento são acionados por estímulos, sendo que cada estímulo é resultante de um comportamento já realizado (PEARCE, 1997). Um determinado comportamento pode se fazer por diversas concentrações de feromônio, que geralmente são constituídos por diversas substâncias químicas, sendo algumas delas voláteis (RUNCEI, 1987). Para que se tenha, defesa, construção do ninho, alarme, entre outras, são envolvidos alguns feromônios específicos que são produzidos pelas glândulas exócrinas dos Isopteras (RUNCEI, 1987). Por meio dos órgãos sensoriais, os cupins detectam mudanças ambientais e desse modo eles conseguem realizar toda a comunicação de sua sociedade. O corpo de um cupim,assim como os dos demais insetos, é coberto por sensilas sensoriais que variam em função, número e distribuição (CHAPMAN, 1998). Eles podem distinguir odores usando as sensilas basicônicas, que são 26 pequenas estruturas sensórias com inúmeros orifícios na sua parede, que permitem a entrada de ar via difusão. As sensilas são encontradas nas antenas, palpos e outras partes da boca e também são utilizadas na detecção de feromônios sexuais e de trilha. Os cupins também possuem uma capacidade muito grande de detectar umidade, diferenciar o sal do açúcar e até identificar diferentes substâncias químicas das plantas (CHAPMAN, 1998). Nas colônias dos cupins ocorrem dois processos comportamentais bastante importantes na comunicação trofalaxia e “grooming” (PEARCE, 1997). Na trofalaxia ocorre à troca de alimentos entre os indivíduos. Os cupins podem regurgitar parcialmente o alimento mastigado, que fica localizado no papo, para um companheiro do ninho ou simplesmente passar a salivar por meio da boca (trofalaxia estomacal), ou passar o alimento já expulso do intestino (trofalaxia anal). A trofalaxia anal ocorre entre cupins inferiores, que precisam transferir protozoários simbiontes ás castos dependentes e aos indivíduos que sofrem mudas. Essas observações ocorreram entre cupins da família Termitidae (MYLES, 1999). Sugere-se o termo “reprodutores secundários para qualquer individuo diferente dos fecundadores primários que ocorre em uma colônia de cupim”. Segundo MYLES (1999), os reprodutores secundários começam sua vida reprodutiva sempre na companhia dos companheiros de geração. Essa característica diferencia o casal real primário A diferenciação de casta não está ligada a fatores genéticos, já as “larvas” que eclodem dos ovos são capazes de originar qualquer casta. Apesar disso, o feromônio e hormônios têm papel primordial nessa diferenciação (WATSON; et al., 1985). Na colônia de cupins existe somente um casal real que permanece sempre no cupinzeiro e a fecundação ocorre de tempos em tempos. Existem espécies onde foram verificados vários casais primários em um mesmo cupinzeiro ou um casal real primário e alguns reprodutores secundários, conforme o desenvolvimento e crescimento da colônia. Somente os reprodutores secundários produzem o feromônio sexual, que é distribuído por trofalaxia para outros indivíduos e, por isso mantêm a sua dominância na colônia (WATSON; et al., 1985). Quando a colônia aumenta muito, ou um dos reprodutores morre e os feromônios sexuais não são transmitidos para todos os cupins, isso pode gerar aparecimento de novo reprodutor (WATSON; et al., 1985). 27

Em algumas espécies, o abdômen da rainha fica extremamente grande devido ao desenvolvimento do aparelho reprodutor, fazendo com que ela bote muitos ovos por dia e receba o nome de rainha fisogástrica. A fisogastria é incipiente na família Kalotermitidae, mas é acentuada entre as famílias Termitidae e Rhinotermitidae (PEARCE, 1997).

6.7 Castas

Há somente três castas de indivíduos: alado, soldado e operários, sendo que as duas últimas são designadas castas neutras, por serem estéreis(ROISIN, 2000). Os alados são destinados à reprodução. Possuem dois pares de asas membranosas delicadas, utilizadas para o voo de dispersão (no fenômeno denominado revoada ou enxame) e é eliminada logo após o voo do inseto. Nas proximidades das asas há uma linha transversal de fratura, ao longo do qual se processa o destacamento; apenas as bases (sob forma de minúsculas estruturas denominadas escamas alares) permanecem no , pela vida toda (ROISIN,2000). Alados aparecem sazonalmente nas colônias maduras se a sua sanidade não estiver comprometida. Depois de um curto voo eles eliminam as suas asas, juntando-se em pares (macho e fêmea) e procuram um local adequado para formarem novas colônias (ROISIN, 2000). Dentro de cada colônia há um casal denominado (casal real). A fêmea rainha com o tempo aumenta a sua oviposição. O abdômen da rainha hipertrofia lentamente, á medida que cresce a sua capacidade reprodutora, e pode alcançar vários centímetros. O macho, que é o rei, permanece perto da fêmea com o intuito de fecundá-la periodicamente e seu abdome sofre apenas uma discreta hipertrofia (WATSON et al. 1985). Na espécie de cupim, o casal real transita normalmente pelas galerias do ninho, ou permanece confinado em uma câmara real, da qual jamais saíra. Mesmo rainhas muito fisogástricas, nas espécies que não enclausuram em câmara real, esgueiram-se com notável agilidade pelas passagens do ninho, impulsionadas pela peristalse do volumoso abdome (WATSON et al. 1985). Os operários formam a casta mais numerosa da colônia. Possuem todas as funções rotineiras da comunidade e obtém o alimento; realizam a construção, 28 reparação, expansão e limpeza do ninho e túneis a ele associados a eliminação de indivíduos adoecidos ou mortos cuidados da prole, soldados e reprodutores, incluindo fornecimento de alimento a esses indivíduos (PEARCE, 1997). Os operários possuem um importante fenômeno da regulagem social da comunidade, por meio do processo de trofalaxia: ao serem requisitados, eles regurgitam alimento (alimento estomacal) oferecem secreção salivar, ou fornecem uma gota de fluído fecalóide (alimento proctodeal). Essas substâncias possuem um valor nutritivo, além de transportarem o ferormônio reguladores do desenvolvimento social da colônia, até protozoários, nos cupins que os necessitam para a digestão da celulose (MARICONI, 1999). Esse processo ocorre também com invasores da colônia tanto quanto cupins quanto outros microorganismos, como larvas, vermes, e artrópodes em geral (ROSIN, 2000). Os operários podem exercer a função defensiva, podendo morder, defecar nos agressores, ou impregná-los com substâncias tóxicas ou grudentas, ao serem mordidos e terem o tegumento corpóreo danificado (PEARCE, 1997). Há espécies de operários que apresentam o fenômeno da deiscência abdominal: rompem um, ou ambos os flancos do abdome ao serem agredidos, impregnando o atacante com o conteúdo viscoso das glândulas salivares hipertróficas (como no gênero neotropical Ruptitermes) ou do intestino (MARICONI, 1999). A casta dos operários é responsável pelos danos impostos pelos cupins à economia humana (CHAPMAN, 1998). Os soldados são responsáveis pela guarda do ninho e proteção aos operários durante a coleta de alimentos. A armadura defensiva do soldado é de natureza física ou química (CHAPMAN, 1998). A arma física compõe-se de mandíbulas poderosas, que segundo a espécie de cupins podem esmagar cortar ou golpear com notável força, e também da própria cabeça, que pode ser muito dura e volumosa, servindo para ocluir, como uma couraça, as passagens mais estreitas do ninho. Esse último fenômeno é conhecido por fragmose (PEARCE, 1997). Como arma química há secreções que são produzidas pela glândula frontal (da cabeça) como princípios ativos tóxicos, ou viscosos e muito grudentos. Os cupins desenvolvem os dois modos de defesa (MARICONI, 1999). 29

A diversidade e a morfologia exibida pelos soldados tornam a casta mais valiosa para sua taxonomia (PEARCE, 1997). Porém soldados não são onipresentes nos isópteros. As colônias são completadas por grandes números de ovos de indivíduos imaturos, pois são eles moles brancos e depende totalmente dos operários para sua alimentação e limpeza. Separando-se em duas categorias as ninfas e as larvas, sendo as larvas das espécies dos ápteros que são da linhagem dos soldados e as ninfas tem formas braquípteras da casta do alado (MARICONI, 1999).

6.8 Ninhos

Ninhos de cupins são denominados colônia ou termiteiros, variando em sua coloração, estrutura, localização, tamanho e também a qualidade do material de construção, (MARCIONI, 1999). Nos cerrados do território brasileiro, os colônia fazem parte da paisagem e também contribuem para a aceleração e decomposição da matéria orgânica e para a reciclagem dos nutrientes vegetais.(COSTA-LEONARDO, 2000). Os ninhos apresentam grande diversidade de formas e tamnhos que está relacionada com as respostas adaptativas e evolução da vida social. Algumas espécies de cupins utilizam seu ninho para estocar alimentos. Os ninhos são divididos em quatro tipos; ninhos que são construídos dentro de madeira, ninhos subterrâneos ou hipógeos, ninhos epígeos e ninhos arborícolas (COSTA- LEONARDO, 2002). A família Kalotermitidae abrange os cupins de madeira seca, construindo seus ninhos dentro das madeiras. Normalmente habitam peças pequenas onde suas cavidades irregulares são ligadas por passagens secretas e estreitas. A madeira sempre parece estar bem conservada, mas suas estruturas internas ficam comprometidas, muito mais finas, sendo possível quebrar com muita facilidade. Alguns orifícios para expulsão de grânulos fecais e para largada dos cupins na revoada podem ser observados (COSTA-LEONARDO, 2002). Na família Rhinotermitidae estão representados os cupins subterrâneos que podem construir ninhos com galerias difusas ou podendo ser bastante individualizados com estruturas definidas, denominados de cálice ou unidades unidades independentes, formando um ninho policálico (COSTA-LEONARDO, 30

2002). Os ninhos epígeos são construídos por cupins das famílias Rhinotermitidae e Termitidae, com diferentes formas. Cornitermes bequaertti, por exemplo, constrói ninhos em forma de bocas ou tubos (CANCELLO, 1991). Os ninhos epígeos de Cornitermes cumulans que são cupins de pasto ou de montículos, comuns nos solos em descanso, como as beiras de estrada e pastos, são também conhecidos como murundus (MARICONI, 1999). Eles são constituídos por orifícios para aeração, onde é comum a presença de outros animais como aranhas, cobras, escorpiões, opiliões e outros animais. No início o termiteiro é totalmente subterrâneo, mais tarde ele emerge parcialmente, forma o montículo e apresenta duas regiões nitidamente diferentes (COSTA- LEONARDO, 2000). Em sua parte externa apresenta solo, que é extremamente dura, e a interna, mole, escura e cartonada sendo constituída de material fecal associado a solo e matéria vegetal. Quando há mudanças constantes em sua superfície, o solo tem várias modificações, como a aeração dos ninhos de C. cumulans que permanece hipógeno. Em C. cumulans pode ocorrer policarismo e não existe câmara real (CANCELLO, 1991). Os cupins arborícolas fixam-se em galhos ou troncos de árvores, são representados na família Termitidae, sendo mais comuns nas subfamílias Nasutitermitinae. O material utilizado para construção de seus ninhos são partículas de solo ou madeira, material exógeno, material fecal e saliva em porções variadas (CAMPOS; MACEDO, 2002). O cupinzeiro varia de tamanho conforme a espécie de cupim e idade das colônias, podendo medir alguns centímetros de altura, como em alguns cupins do gênero Velocitermes ou atingir até vários metros de altura, como nos cupins gênero Macrotermes (PERCE, 1997). Alguns cupins não constroem ninho e coabitam com outras espécies como Serritermes serrifer que vive geralmente na porção periférica dos ninhos epígeos de Cornitermes, outros ainda aproveitam os colônia abandonados para instalarem- se, mas não são seus construtores originais (COSTA-LEONARDO, 2000). No cerrado brasileiro é comum encontrar em um único ninho de cupim varias espécies vivendo juntas, em galerias independentes (COSTA-LEONARDO, 2002). 31

6.9 Formações de Novas Colônias

As colônias podem ser divididas por dois processos, o de revoada e o de brotamento (COSTA-LEONARDO, 2002). Revoada: Quando ocorre a dispersão e formação de novas colônias, normalmente nos meses de setembro a dezembro que é chegada à primavera. Depois das chuvas os alados saem dos colônia mãe para formar novos ninhos, pois com o solo mais úmido torna-se mais fácil os casais de cupins instalarem-se em seus novos ninhos. Essa revoada acontece em colônias maduras e em cupins tropicais. Os alados são observados em revoado em volta das lâmpadas dos postes. Também podem ocorrer variações sazonais onde são liberados poucos alados em outros meses do ano (MARICONI, 1999). Nas espécies de cupins da família Termitidae a revoada se restringe a certa época do ano, sendo que nos trópicos ela se dá durante a estação úmida do ano. Cada espécie tem sua época de revoada sendo isso constante dentro da mesma espécie, além das mudanças meteorológicas, sociais, tamanho, fatores fisiológicos e comportamentais (MARICONI, 1999). Brotamento: É a expansão social de algumas espécies de cupins que apresentam ninhos difusos ou com sub núcleos, grupos que podem se isolar do resto da colônia, podendo essa divisão ser gradativa ou acidental. Nestes grupos isolados podem surgir novas colônias independente das colônia mãe original, sendo descrito este processo para Coptotermes amanii e varias espécies de Nautitermes (MARICONI, 1999). A sociotomia é considerada um processo de formação de colônias, e o fenômeno parece ser mais um desalojamento da colônia, causado por predadores como as formigas ou por alterações ambientais repentinas como as inundações. A sociotomia foi descrita em poucas espécies de cupins. O par real de Syntermes sp, acompanhado de indivíduos de todas as castas, inclusive operários carregando ovos, foi observado abandonando o ninho original e indo fundar uma nova colônia. Eles formavam uma enorme procissão que rapidamente desaparecia em um orifício do solo, considerado um novo ninho (MARICONI, 1999).

6.10 Desenvolvimento das Colônias de Cupins A maioria das colônias de cupins passa por três fases distintas de crescimento: fase juvenil, fase madura, e a fase senil. Essas fases são modificadas 32 entre as diferentes espécies de cupins, sendo que foram registradas longevidade, máxima de 50 anos para a espécie Nasutitermes exitiosus e de 16 anos para a espécie Neotermes tectonae (CONSTANTINO, 1998). Durante a fase madura a população das colônias se mantém estável e há produção de reprodutores alados (CONSTANTINO, 1998).

6.11 Termitófilos, Termitariófilos e Predadores.

Os montículos de cupins são regularmente habitados por uma grande variedade de predadores, comensais e termitófilos. Termitariófilos são os animais que não estão associados com os cupins e sim com o cupinzeiro, buscando um local para se abrigarem ou para construírem seus próprios ninhos. Isto é o que acontece com denominadas espécies de besouros, abelhas, formigas, vespas, cobras e pássaros. Esses animais são denominados inquilinos (COSTA- LEONARDO, 2000). Termitófilos são artrópodes que têm uma relação obrigatória com a sociedade dos cupins, como piolhos de cobras, ácaros, colêmbolas, forídeos, certas formigas e uma variedade de besouros, como alguns estafilinídeos(COSTA- LEONARDO, 2000). O animal considerado termitófilo passa um estágio completo de sua vida dentro do cupinzeiro. (COSTA-LEONARDO, 2002). De todos os termitófilos, o grupo mais conhecido é o dos besouros estafilinídeos, sendo que esses insetos possuem glândulas exócrinas tegumentares que secretam substâncias fundamentais na suas relações com os térmitas (CAMPOS; MACEDO, 2002). Os cupins hospedeiros se nutrem do exudato das glândulas e, em troca, os operários alimentam os estafilinídeos, que em alguns casos desenvolvem uma fisogastria abdominal. Existem ainda, algumas espécies de estafilinídeos que são transportadas pelos cupins, atividade conhecida por foresia (KISTNER, 1969). Os himenópteros fazem ninhos nos colônia. Certas abelhas sem ferrão (meliponídeos) constroem sua colônia na parte central ou inferior de colônia arborícolas, isolando-a por uma camada de própolis As abelhas e vespas solitárias implantam também nas paredes externas do cupinzeiro suas crias. Existem algumas formigas Camponotus atriceps que invadem colônia arborícolas (Ruptitermes arboreus). Os cupins se retiram da área invadida isolando o que 33 restou do ninho, e os invasores ficam nas áreas invadidas e, mais tarde, tanto o ninho dos cupins quanto os das formigas crescem(KISTNER, 1969). Dos animais que se alimentam de cupins, existem alguns que são predadores regulares e outros que são predadores ocasionais, principalmente dos cupins alados, em seus voos de dispersão. Dentre os predadores de cupins estão os mamíferos, aves, répteis, peixes, platelmintos, onicóforos, quelicerados, diplópodos, quilópodos e insetos (WATSON et al. 1985). No Brasil, os inimigos principais dos cupins são os tatus e tamanduás (Edentata). Por esse motivo, eles possuem adaptações especiais como olfato bem desenvolvido, pernas, garras fortes língua longa e retrátil. As aves usam o cupinzeiro para abrigarem seus ovos e muitas delas são predadoras importantes de cupins alados (COSTA-LEONARDO, 1987). Nos montículos de Cornitermes elas geralmente estão ao redor do ninho. Lagartos, sapos e rãs se alimentam de cupins e aproveitam as escavações em colônia para sua reprodução e abrigo. Peixes se alimentam dos cupins alados na época de revoada, quando eles caem na água (WATSON et al.,1985). Os platelmintos e artrópodos são predadores de cupins ápteros em forrageamento ou de alados em revoadas (COSTA-LEONARDO1998a). As formigas lava-pés (Solenopsis) constroem galerias até a câmara de cria do cupinzeiro. Elas roubam a cria e não são seguidas pelos cupins, pois eles não passam em suas minúsculas galerias. Muitos gêneros de formigas, tais como Camponotus, Pheidole, Pachycondyla, Odontomachus e formigas de correição (Dorylinae), sempre que podem, penetram no cupinzeiro e carregam seus habitantes, geralmente para servir de alimento às suas larvas. Vespas sociais, como certas Polybia, podem se instalar em ninhos de Cornitermes, tornando-se predadoras, principalmente de térmitas alados em forrageamento (WATSON et al. 1985). Outros animais que se alimentam de cupins são os opiliões, escorpiões, pseudo-escorpiões e solífugos. Já os ácaros são transportados pelos cupins, para parasitá-los ou viver como comensais em seus ninhos (WATSON et al. 1985).

6.11.1 Morfologia Externa 34

Nas três castas de isópteros eles apresentam grandes diferenças morfológicas entre si, porém a casta de operários é semelhante nas diversas espécies de cupins, estabelecendo uma determinada monotonia na sua estrutura e dificultando muitas as tarefas dos taxonomistas (COSTA-LEONARDO, 2002).

6.11.2 Alado

Os alados apresentam vários tamanhos segundo a espécie, atingindo grandes proporções no gênero neotropical Syntermes onde as espécies alcançam até mais de 2 cm de comprimento. Algumas vezes apresentam um leve dimorfismo sexual, sendo as fêmeas mais robustas e um pouco maiores do que os machos. Principais diferenças entre cupins e formigas aladas As formigas aladas possuem dois pares de asas transparentes de tamanhos diferentes, enquanto as quatro asas dos cupins são do mesmo tamanho. As formigas aladas possuem um estreitamento na parte média do corpo, a cintura, o que os cupins não possuem, além de possuírem corpo mais quitinoso que os cupins (MARICONI, 1999). As antenas das formigas aladas são geniculadas enquanto que as dos cupins são retas com alguns segmentos semelhantes a contas (antenas moniliformes) (MARICONI, 1999).

6.11.3 Cabeça

Em cupins, a cabeça é arredondada e geralmente existe um par de olhos compostos acompanhados de um par de ocelos (olhos simples). Suas antenas são moniliformes e o flagelo antenal apresenta variação do número de segmento ou pedicelo. O flagelo antenal apresenta variação no número de segmentos entre diversas espécies, e o número de antenas varia de 11 a 33 (MARICONI, 1999). Na parte frontal da cabeça dos alados existe uma estrutura, chamada de fontanela, que corresponde a um pequeno poro ou abertura. A fontanela varia conforme o tamanho entre as diferentes espécies, mas sempre está presente na cabeça dos alados das famílias Rhinotermitidae e Termitidae. Ela corresponde à abertura externa da glândula exócrina frontal, e sua função ainda é desconhecida entre os alados (WATSON et al. 1985). 35

Em alguns alados da família Termitidae com fontanela distinta, eles não apresentam glândula frontal diferenciada. Nesses cupins, a fontanela corresponde a uma zona de cutícula onde há ausência de pigmentação e a glândula frontal está restrita a um leve espessamento epidermal dessa região. Na parte dorsal da cabeça pode-se visualizar o clípeo que se divide transversalmente em duas partes: uma anterior, o anteclípeo, e a outra posterior o pós-clípeo. Na família Termitidae e na família Rhinotermitidae o pós-clípeo é dividido por um sulco longitudinal (WATSON et al. 1985). Em alguns alados da espécie Kalotermitidae (cupim de madeira seca), existe uma sutura epicranial diferenciada, como uma linha em forma de Y, a qual pode ser observada no topo dorsal da cabeça (MARICONI, 1999). Armadura bucal: A parte bucal dos cupins é constituída por seis peças móveis localizadas na parte inferior da cabeça. É do tipo mastigador ou triturador, e é formada pelo labro ou lábio superior, mandíbulas, maxilas, lábios inferiores, epifaringe e hipofaringe (MARICONI, 1999). As mandíbulas triangulares, escuras e fortes, se projetam à frente da cabeça e são bastante importantes do ponto de vista taxonômico (COSTA- LEONARDO, 1989).

6.11.4 Tórax

Como na maioria dos insetos, o tórax é constituído por três segmentos: protórax, mesotórax e metatórax. De cada um deles parte um par de pernas, sendo que o mesotórax e o metatórax também apresentam, respectivamente, um par de asas (MARICONI, 1999).

6.11.5 Pernas

Os três pares de pernas não são idênticos, porém tem os mesmos constituintes básicos: coxa, trocânter, fêmur, tíbia e tarso. A tíbia pode conter um número variável de esporões nas diferentes pernas. Em muitos representantes da família Kalotermitidae aparece na base das garras tarsais, uma estrutura lobosa denominada arólio (MARICONI, 1999).

6.11.6 Asas

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As asas são protuberâncias dorso-laterais do tegumento, sustentadas por uma série de veias, cujos arranjos e desenvolvimento variam-nos diferentes gêneros de cupins (SOARES et al, 1996). Essa venação também pode variar entre os indivíduos de uma mesma espécie. Os quatros pares de asas membranosas são iguais entre si e ultrapassam o abdômen quando o alado está em repouso (ARAUJO, 1958). Elas variam segundo as espécies, sendo claras ou escuras, transparentes ou iridescentes. No cupim Mastotermes darwiniensis as asas posteriores apresentam um lobo anal dilatado (CAMARGO, 2000). Próximo à base das asas do cupim, existe um alinha de fraqueza denominada sutura umeral, que pode desprender as asas depois do vôo nupcial. Depois do processo, eles permanecem com um coto de asa, demos minados escama alar. Unido ao tórax (ARAUJO, 1986).

6.11.7 Abdômen

No abdômen dos alados existem dez segmentos, sendo os tergitos (placas dorsais) semelhantes em ambos os sexos (LEE, 1971). Os cupins não possuem genitálias externas diferenciadas e, para se distinguir machos alados de fêmeas aladas, deve-se observar a parte ventral do abdômen (LEE, 1971). Nesses insetos existem nove esternitos abdominais, pois o primeiro esternito esta ausente ou é vestigial. E no 9° esternito dos machos de algumas famílias que aparece um par de apêndices denominados estilos. No 10° esternito, em ambos os sexos, de todos os cupins, encontram-se os cercos, que correspondem a resquícios de pernas (FONTES, 1995). O 7° esternito é mais alargadas nas fêmeas, sendo o 8° quase imperceptível. Além disso, nos esternitos 8°, 9° e 10° podem se apresentar divididos, como é o caso de alguns termitídeos (BERTI-FILHO 1995).

6.11.8 Operário

A estrutura da cabeça nessa casta é semelhante à descrita para o alado, contudo, geralmente a casta operária não tem olhos. A fontanela pode estar 37 presente, em alguns termitidae, embora a glândula frontal não ser funcional (FONTES, 1996). O operário não apresenta asas e o mesotórax e metatórax são geralmente alargados, sendo que o metatórax, freqüentemente parece ser o primeiro segmento abdominal (FONTES, 1996).

6.11.9 Soldado

Apresenta grandes variações entre espécies e, por este motivo, é bastante explorada no trabalho taxonômico (GONÇALVES, 1962). A cabeça do soldado é muito diferente em relação à das castas e apresenta uma grande modificação morfológica entre as diversas espécies. As modificações morfológicas visam unicamente a defesa da colônia. Em algumas famílias primitivas eles utilizam somente a defesa mecânica, usando suas potentes mandíbulas. As famílias mais derivadas utilizam principalmente a defesa química, por meio de suas glândulas exócrinas (GONÇALVES, 1962). Os soldados dos cupins apresentam também mandíbulas de diversos tipos e foram classificadas como esmagadoras, ceifadoras, perfurantes e estalantes. Há soldados, do gênero Cryptotermes (família Kalotermitidae) que quando perturbados, vedam os orifícios do ninho com as próprias cabeças que tem formato especial sendo, por isso, denominados de cupins tampas-vivas. O labro é bastante modificado no soldado e, em certos rinoternitídeos, pois ele é semelhante a um pincel. Com esse labro o soldado aplica um veneno de contato nos artrópodos inimigos (LEE, 1971). Muitos soldados da subfamília Nasutitermitidae apresentam um prolongamento da cápsula cefálica chamada de naso, pois é semelhante a um nariz por onde expele o conteúdo da glândula frontal (LEE, 1971). Esses soldados possuem as características que são denominadas de nasutos (LEE, 1971). Alguns desses indivíduos têm uma defesa química (glândula frontal), que é tão eficiente que não precisam de defesa mecânica e suas mandíbulas sofrem regressão. Essa casta é totalmente cega e desprovida de asas. Como os operários, os soldados de cupins podem ser machos e fêmeas apesar de constituírem também uma casta estéril. A quantidade de segmentos antenais varia de 11 a 29 nas diferentes espécies de soldados (COLLINS, 1982). 38

O tórax é diferente ao dos alados, o protórax pode ser grande ou pequeno, e na família Kalotermitidae apresenta protórax alargados e levemente menores do que a cabeça, e na família Rhintermitidae e muito menor do que a cabeça nas famílias Termitidae. Nos soldados mandibulados, as pernas tendem a ser mais vigorosas e nos soldados nasutos, as pernas tendem a ser mais afiladas (COLLINS, 1982).

6.12 Morfologia Interna

6.12.1 Sistema Digestivo e Alimentação

O tubo digestivo ocupa uma grande parte do abdômen e apresenta um enrolamento específico na casta operária, nas diferentes espécies de cupins que possuem três regiões distintas que são o intestino anterior ou estomodeo, o intestino médio ou mesentério e o intestino posterior ou proctodeo. Na cavidade bucal o alimento sofre a ação das glândulas salivares antes de penetrar no intestino anterior (ARAUJO, 1958). O intestino interior é constituído por faringe, por um curto esôfago, pelo papo e pela moela muscular, que tritura o alimento com a sua armadilha cuticular. Depois do intestino anterior existe uma válvula, denominada válvula esofagiana, que penetra no intestino médio impedindo o refluxo do alimento (NOIROT, 1991). Na junção do intestino médio com o posterior, encontram-se túbulos de Malpighi, que são os órgãos excretores dos insetos. Nos termitídeos, como em Neocarpritermes opacus, existe uma junção (NOIROT, 1991).

6.13 Controle de Cupins-Praga em Áreas Urbanas

Os cupins são insetos sociais, por isso o controle de cupins é diferenciado de outros insetos. A anulação de uma parte da colônia, na maioria das vezes não é hábil para exterminá-la, porque as partes restantes podem se restaurar e continuar a infestação. Para o sucesso do controle, a maior parte da colônia precisa ser exterminada, principalmente a rainha (MILANO, 2002).

6.14 Impacto Econômico dos Cupins-Praga

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Existem quase 3.000 espécies de cupins descritas no mundo, mas de acordo com (EDWARD; MILL, 1986) apenas 180 estragam edificações e dessas 180 cerca de 80 causam estragos significativos. Os cupins subterrâneos compõem a maior parte das espécies economicamente importantes, sendo que entre eles, o gênero que reúne maior número de espécies-praga é Coptotermes (EDWARD; MILL, 1986). As regiões que os cupins mais causam danos às edificações são as regiões tropicais, subtropicais e temperadas. No entanto, existem poucos dados que mostram o impacto econômico desses cupins-praga no mundo. (SU & SCHEFFRAHN, 1998). No Brasil, em muitas edificações, danos estruturais são tolerados. Por muitas vezes o custo do controle é superior a substituição do material danificado ou até mesmo da reconstrução. O mesmo é válido para o controle do solo antes da construção da edificação, pois do ponto de vista econômico, é preferível quase sempre, o tratamento curativo ao preventivo. Atualmente esse cenário vem mudando perante a grande infestação de metrópoles como São Paulo e Rio de Janeiro por Coptotermes gestroi, fazendo com que medidas de controle preventivo sejam viáveis financeiramente. Em países desenvolvidos como os Estados Unidos, o valor do controle de cupins é relativamente baixo em relação ao valor do imóvel e ao potencial de danos desses insetos (SU & SCHEFFRAHN, 1998a). O presente tópico trata de aspectos da biologia de Coptotermes gestroi, Heterotermes tenuis, Nasutitermes corniger e Cryptotermes brevis, que para o Estado de São Paulo são algumas das principais espécies de importância econômica (SU & SCHEFFRAHN, 1998b). São conhecidos como cupins de madeira seca os Cryptotermesbrevis, da família Kalotermitidae. Como foram citados anteriormente esses cupins vivem dentro de madeiras com baixo teor de umidade, que lhes servem de alimento. Os cupins conhecidos popularmente como cupins subterrâneos são os Coptotermes e Heterotermes, enquanto as espécies de Nasutitermesrecebem o nome de cupins arborícolas, que usam um tronco ou uma árvore para suporte dos ninhos (SU & SCHEFFRAHN, 1998a).

6.15 Coptotermes gestroi

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6.15.1 Posição Taxonômica

Família Rhinotermitidae, subfamília Coptotermitidae, gênero Coptotermes, Coptotermes gestroi Holmegren, 1911.

6.15.2 Origem, Distribuição Geográfica e Ocorrência.

Originária do Oriente, sendo nativa do Sudeste da Ásia e Indonésia. Coptotermeshavilandi é uma espécie introduzida no Brasil. Atualmente, C. Havilandié encontrado na Malásia, Java, Tailândia, Sri Lanka, Brasil, cuba, Jamaica, Ilha Turke, Ilhas Caicos, Ilhas Cayman, Antigua, Barbados, Estados Unidos (Flórida), Porto Rico, México, Paraguai, Tahiti, África do Sul, Gana, Madagascar, Ilhas Maurício, La Reunion e Seychelles (SU et al., 1997; FONTES & MILANO, 2002). No Brasil, C. gestroi é encontrado na região sudeste (São Paulo, Rio de Janeiro, Espírito Santo e Minas Gerais), mas existem registros em Pernambuco, Ceará, Bahia, Pará e Paraná (FERRAZ, 2000). Supõe-se que C. gestroi tenha chegado via navio às cidades costeiras da região Sudeste do Brasil, uma vez que os primeiros registros desse cupim estão no Rio de Janeiro no ano de 1923 e em Santos no ano de 1934 (ARAUJO, 1958). No entanto, sua entrada no país deve ter acontecido alguns anos antes, pois as infestações já estavam bastante adiantadas na cidade do Rio de Janeiro, uma vez que a quantidade de alados na revoada era imensa (ARAUJO, 1958). Na região sudeste de São Paulo, além do litoral, esse cupim infesta cidades como Campinas, Piracicaba, Limeira, Araraquara, Rio Claro, Taubaté, Jacareí, Porto Ferreira, Ribeirão Preto, sendo que no Brasil, porém, nunca foi encontrada na região rural (COSTA-LEONARDO et al., 1999; MILANO & FONTES, 2002; FERRAZ, 2000). Contudo, C. Havilandi, além de praga de madeira é uma praga de agricultura na Tailândia, Malásia e Indonésia. Na cidade de Rio Claro, essa espécie está fixada há mais de trinta anos, sendo que já causava danos na região central da cidade por volta de 1970 (COSTA-LEONARDO et al., 1999; MILANO & FONTES, 2002; FERRAZ, 2000).

6.15.3 Danos

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Há ma grande variedade de materiais que têm sido estragados por C. gestroi, tais como madeira das estruturas, papel, papelão, cabos elétricos e telefônicos, plásticos, reboco, couro, tecidos, isopor, metal, borracha, betume, gesso e árvores vivas (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998; COSTA- LEONARDO et al., FONTES, 1995). Alguns desses materiais não celulósicos, como plástico, borracha, metal, entre outros, não são usados para a alimentação dos cupins e sim são destruídos quando o inseto está à procura de madeira ou de produtos celulósicos. Produtos que têm componentes celulósicos podem e são muitas vezes adicionados à dieta desses insetos (COSTA-LEONARDO, 2002). As madeiras que são contaminadas mais seriamente são as mais moles, como o Pinus, mas esse cupim já foi encontrado até consumindo taco de peroba, que é considerada uma madeira nobre. C. gestroi infestam muitas árvores vivas em áreas urbanas da região sudeste de São Paulo. Devido ao fato dos cupins degradarem somente o cerne das árvores, essas mostram frequentemente uma aparência saudável, até que caem após uma tempestade, colocando a vida das pessoas e bens materiais como carros e casas em risco (COSTA-LEONARDO, 2000). Algumas vezes, esses cupins constroem túneis visíveis nos troncos das árvores, abaixo da casca ou entre as rachaduras existentes no tronco (COSTA- LEONARDO & BARSOTTI, 1998; COSTA-LEONARDO et al., FONTES, 1995).

6.15.4 Morfologia das Castas

6.15.4.1 Aparelho Reprodutor Masculino

O aparelho reprodutor do macho de C. gestroi é composto, por dois testículos, dois canais deferentes, duas glândulas acessórias ou vesículas seminais e um duto ejaculatório situado sob o 9º esternito abdominal (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998). Os testículos são compostos por vários lobos agrupados e estão localizados látero-dorsalmente no abdômen posterior. Os testículos são pouco desenvolvidos no macho alado, e não se diferem bem os lobos individualizados porque esses ficam compactamente agrupados. No entanto, em um rei primário de uma colônia iniciante de 2 anos pôde-se notar até 7 lobos diversos. Os 42 espermatozóides observados em cortes histológicos do testículo e canais deferentes de machos alados apresentaram forma redonda, bastante peculiar (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998). As vesículas seminais se apresentam como glândulas tubulares no reprodutor macho C. havilandi. São constituídas por túbulos simples, igualados, cujos diâmetros são maiores no rei primário em seleção alado (CAMPOS; MACEDO, 2002). Os cortes histológicos mostram que a parede das vesículas seminais é constituída por um epitélio que demarca uma luz, preenchida por secreção. No lúmen da vesícula seminal do alado aparecem pequenas inclusões esféricas características, as quais também já foram examinadas em outros cupins e cujo significado fisiológico continua desconhecido nos Isoptera (COSTA- LEONARDO & BARSOTTI, 1998).

6.15.4.2 Aparelho Reprodutor Feminino

O aparelho reprodutor da fêmea C. gestroi é constituído por dois ovários, seguidos por dois ovidutos que se une num duto vaginal único e que saem na câmara vaginal (GRASSÉ, 1986).

Essa estrutura termina em um duto genital na altura do 7º esternito abdominal. Além disso, existe uma pequena espermateca, para armazenamento do esperma, e glândulas acessórias ou colaterais. A espermateca exibe-se como um tubo recurvado em forma de dedo, que se abre diretamente na câmara genital. As glândulas acessórias ou colaterais são tubulares, apresentam cor esbranquiçada a fresco e também saem na câmara genital (GRASSÉ, 1986).

Os ovários localizam-se dorso-lateralmente na cavidade abdominal da fêmea, acompanhando o tubo digestivo. É o tipo mais simples por não conterem células nutridoras especiais, são formados por ovaríolospanoísticos. Os ovaríolos, como já foram descritos anteriormente, são tubos que cotem ovos em todos os graus de maturação, estando os menores e imaturos no seu ápice e os maiores, maduros, na sua base (COSTA-LEONARDO, 1987; COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998b). Cada ovaríolo é formado por quatro porções diferentes: um germário, pedicelo, uma região folicular ou vitelário e uma porção distal afilada ou filamento terminal. O germário é a região feita por células germinativas em divisão e o 43 vitelário é a região onde são encontrados ovócitos em desenvolvimento. O pedicelo é a estrutura que comunica o vitelário com o oviduto. Na fêmea alada C. havilandi existem de 4 a 5 ovaríolos desenvolvidos por ovário, enquanto na rainha de colônias incipientes, com dois anos de idade, existe uma variação de 10 a 35 ovaríolos por ovário, sendo que o desenvolvimento o ovário direito geralmente não acompanha o do esquerdo, indicando um crescimento assimétrico do órgão (COSTA-LEONARDO, 1987; COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998b)

6.16 Glândula Exócrina

6.16.1 Glândula Frontal

A glândula frontal está presente nos soldados e alados de C. gestroi (COSTA-LEONARDO, 1987; COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998b). Como foi citada, nos soldados do gênero Coptotermes essa glândula é grande, hipertrofiada, e aparece como uma estrutura sacular derivada da epiderme que comprime o tubo digestivo na região ventral (GRASSÉ, 1986). A glândula frontal é feita por um fino epitélio secretor, que demarcam um reservatório onde é guardada a secreção viscosa. Essa secreção, nas lâminas histológicas, é preservada em forma de flocos (GRASSÉ, 1986). Ao redor da glândula frontal, a musculatura mostra-se diferenciada, de modo que, quando estimulada, se contrai e provoca a eliminação da secreção glandular. Nos soldados, a função dessa glândula é atuar na defesa contra pequenos invertebrados, como as formigas. A análise de fontanela ou poro frontal, sob microscopia de varredura, mostrou que no soldado de C. gestroi existe uma espécie de membrana com minúsculos poros por onde a secreção é eliminada (COSTA-LEONARDO, 2002). Nos reprodutores alados a glândula frontal se restringe à cabeça e esta presente em machos e fêmeas. Histologicamente, a glândula frontal dos alados também é constituída por um epitélio simples, que delimita um pequeno lúmen o qual funciona como reservatório glandular. O papel dessas glândulas entre os reprodutores alados de Isoptera é desconhecido (COLLINS, 1982).

6.16.2 Glândulas Salivares

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Em todas as castas de C. gestroi, as glândulas salivares estão presentes e seguem o mesmo padrão estrutural descrito para os outros Isoptera, isto é, são constituídas por ácinos, dutos e reservatórios transparentes (COLLINS, 1982). Acompanhando o intestino anterior na região torácica, as glândulas salivares de machos e fêmeas são reprodutores alados de C. havilandisão pares, e estão constituídas por dois conjuntos de ácinos e dois reservatórios transparentes. Dessas estruturas partem dutos que se misturam em um duto único o qual saem na boca do inseto. Na rainha primária de dois anos de idade, as glândulas salivares são mais desenvolvidas do que as do rei primário desta mesma idade e em fêmeas aladas na época da revoada. Esse desenvolvimento se dá principalmente pelo tamanho, número e aparência dos ácinos salivares. Os reservatórios transparentes guardam água nos operários de alguns cupins subterrâneos, e essa água é usada nas atividades de construção (LEE; WOOD, 1971). Uma vez que esses insetos são bastante ativos na construção de ninhos e galerias é provável que aconteça o mesmo com os reservatórios salivares de operários de C havilandi(COLLINS, 1982).

6.16.3 Glândulas Esternais

As glândulas esternais estão presentes em todas as castas de C. gestroi e criam um espessamento do 5º esternito abdominal. Apesar do tamanho minúsculo, a glândula esternal, é bastante complexa no operário C. gestroi, sendo constituída por vários tipos de células secretoras responsáveis pela secreção do ferormônio de trilha (COSTA-LEONARDO, 2002).

6.16.4 Glândulas Tergais

As glândulas tergais estão presentes nas fêmeas aladas de C. gestroi, nas quaisaparecem como espessamento do 9º e 10º tergitos. A função dessas glândulas é produzir ferormônio sexual envolvido no pareamento dos reprodutores antes da fundação do ninho (SOARES &COSTA-LEONARDO, 2002).

6.16.5 Glândulas Tarsais 45

No operário de C. gestroi e nos reprodutores alados, estão presentes glândulas exócrinas no 1º e 2º segmentos tarsais e na tíbia de todas as pernas (SOARES & COSTA-LEONARDO, 1996, 2002).

6.17 Revoada e Fundação de Novas Colônias

6.17.1 Período de Revoada

Geralmente, no inverno da cidade de Rio Claro, no interior do estado de São Paulo, nos meses de julho a agosto, existe uma produção anual bem definida de alados de C. gestroi, mas é possível começar um pouco antes, no final de outono, e se estender até a primavera (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998). Acontecem voos dispersos em várias regiões da cidade, durante essa época. No entanto, somente dois ou três deles são sincronizados sobre toda a área urbana infestada, e isso acontece, na maioria das vezes, no mês de agosto. Apesar de, em certos anos, alguns voos com grande número de cupins terem acontecido também no mês de setembro, a maioria dos alados de C. havilandi voa em agosto (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998). Existem grandes revoadas na cidade de São Paulo, ou seja, voos de grande massa, também na primavera (FERRAZ & CANCELLO, 2001). No caso de Rio Claro, no interior de São Paulo, talvez pelo fato das espécies nativas de cupins voarem no período da primavera, parece conter uma preferência pela ocorrência de vôos de grande massa no período anterior a estação (COSTA-LEONARDO, 2000). Todos os alados originados de uma mesma colônia não são liberados no mesmo dia. A ocorrência de revoada de uma única colônia também é comum e isto parece ajudar a auto fecundação (FERRAZ & CANCELLO, 2001). São observados, vôos esporádicos, fora do período de revoada, como por exemplo, no mês de fevereiro, o número de alados nesse período é sempre menor ao de uma revoada que ocorre no mês de agosto. De acordo com ROBINSON (1996), o ambiente urbano não é sempre igual, já que ele é continuamente modificado pelos seres humanos e as condições requeridas para a revoada podem existir somente em uma pequena área, principalmente em relação aos cupins 46 subterrâneos que vivem em locais com grande quantidade de concreto e asfalto (ROBINSON 1996).

6.17.2 Liberação dos Alados

Os alados C. gestroi, nas cidades infestadas, geralmente saem de árvores vivas bastante infestadas, tocos de árvores, de buracos ou aberturas nas paredes e edificações. O número de aberturas externas na parede excedeu a 40, na cidade de Rio Claro, sendo que essas mediam de 3 a 5 mm de largura e de 1 a 7 cm de comprimento (CAMPOS, 2002). A forma dessas aberturas era diversificada, mas seguia em geral o caminho do reboco por entre dois tijolos. Na hora de liberação dos alados, os soldados de C. havilandi continuavam em posições estratégicas ao redor dessas aberturas, sendo que aos poucos operários são vistos entre eles (CAMPOS, 2002). Se os soldados de alguma forma forem tocados, ou pelo dedo ou por algum tipo de objeto, imediatamente avançam e expelem uma gota de secreção leitosa. Os soldados conseguem manter esse comportamento de guarda por duas noites consecutivas ao redor das aberturas, mas costumam concluir essas aberturas durante o dia, quando a temperatura é alta (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998).

6.17.3 Horário e Comportamento de Revoada

Geralmente, a revoada C. gestroi parece estar relacionada com a baixa intensidade de luz porque ela acontece de preferência no crepúsculo. As revoadas geralmente acontecem entre as 18 e 19 horas (MARICONI, 1999). Na cidade de Rio Claro a temperatura média constatada nos dias de revoada variou de 16 a 22ºC, e a média da umidade do ar variou de 59 a 76%. Como já foi citado, em geral, o pico da revoada de C. havilandi, em Rio Claro ocorre no inverno. No sudeste do Estado de São Paulo o inverno é uma estação seca e excepcionalmente ocorrem precipitações pluviométricas, como ocorreu no ano de 1995, em que fortes chuvas que precipitaram as revoadas desse cupim na cidade do Rio de Janeiro (MARICONI, 1999). As revoadas de C. havilandi são breves, duram cerca de 30 minutos ou menos, e um grande número de alados é liberado pelas aberturas de lançamento. 47

Esses reprodutores são atraídos para um foco de luz, depois de um curto voo de 5 minutos. Em seguida, eles perdem suas asas e começam o comportamento de “tandem” ou dança nupcial. O comportamento de “calling” não ocorre em C. havilandi. Após os alados voarem, os operários fecham rapidamente as aberturas de lançamento (MARICONI, 1999).

6.17.4 Predadores dos Alados na Revoada

Durante a revoada grande proporções de alados de C. gestroi são mortos por formigas predadoras. Já foram observados alados sendo predados em paredes de residências por largatixa (Gekkonidae) e no solo por formigas Pheidole (Myymicinae). (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998).

6.17.5 Ninhos

São conhecidos como cartonados os ninhos de C. havilandi porque são feitos com um material friável denominado cartão, que consiste geralmente de uma mistura de solo ou partículas de madeira, saliva e excremento (MARICONI, 1999). É possível classificá-los em aéreos ou subterrâneos de acordo com a sua localização. Os mais difíceis de serem detectados são os ninhos subterrâneos, que ficam localizados no solo. Em cidades como Rio Claro, geralmente, os ninhos estão sob o solo e dessa parte uma rede de galerias até árvores urbanas e edificações acima do solo. Galerias, na maioria das vezes, são constituídas com uma grande quantidade de solo (MARICONI, 1999). Os ninhos aéreos estão localizados dentro de estruturas e não têm contato com o solo. Esses ninhos são comuns no sudeste brasileiro, como São Paulo e no Rio de Janeiro e são encontrados em porões e caixões perdidos em prédios de apartamentos. Grandes colônias de C. havilandi têm ninhos policálicos, ou seja, a colônia é formada por vários ninhos ligada uns aos outros, sendo um deles o ninho principal ou central, onde ficam os reprodutores primários (rei e rainha) e os demais, ninhos satélites ou subsidiários (COSTA-LEONARDO, 2000). É comum na cidade de Rio Claro encontrar casas infestadas com um ninho principal de difícil localização, na maioria das vezes é encontrado dentro de maleiro de guarda-roupa ou de armário embutido. Esses ninhos subsidiários também são cartonados e geralmente têm apenas operários e soldados, mas, além da casa 48 neutra, podem apresentar ninfas e até mesmo alados (COSTA-LEONARDO et al. 1999). As lâminas cartonadas estão muitas bem posicionadas para formar uma rede de buracos estreitos e irregulares, e as cores dessas lâminas dependem do solo que o cupim tem à disposição para suas construções. Às vezes, os cupins adicionam em suas construções, talvez para substituir o solo, o material disponível que encontram nas edificações, como por exemplo, o isopor (COSTA-LEONARDO et al. 1999). Algumas descrições de ninhos mostram que em barcos, nas construções de C. havilandisão usados partículas de madeira, saliva e fezes, quando não existe solo disponível (MARICONI, 1999). Diferenciada no centro do ninho, o ninho principal de C. havilandi, pode ou não apresentar uma câmara real para abrigar o rei e a rainha. Mesmo quando não há a câmara real diferenciada, o par real é encontrado na região central do ninho (MARICONI, 1999).

6.17.6 Ciclo de Vida e Opções de Reprodução em Colônias de Coptotermes gestroi

As colônias maduras dessa espécie de cupim podem conter milhares de indivíduos, organizados nas castas de operários, soldados e reprodutores. Além disso, essas colônias possuem ovos e indivíduos jovens, como “larvas” e ninfas. Quando são encontrados soldados e ninfas nessas colônias, esses participam juntamente com os operários, das expedições de forrageamento (CANCELLO, 1991). Os caminhos do desenvolvimento dos cupins subterrâneos são flexíveis. As ninfas, que estão se desenvolvendo para se tornarem reprodutores alados, podem se diferenciar em reprodutores pré-neotênicos ou neotênicos imaturos, também conhecidos como neotênicos não funcionais (CAMPOS, 2002). Em C. havilandi, reprodutores neotênicos não funcionais aparecem no ninho, mesmo na presença do par real primário e algumas questões ainda continuam sem resposta no contexto do entendimento da dinâmica reprodutiva de uma colônia desse cupim (CAMPOS, 2002). 49

Porque certas ninfas estão predestinadas a se tornarem alados e outras se transformarem em reprodutores neotênicos não funcionais? Está claro que esses insetos aparecem mesmo na presença do par real, e que ambos devem impedir, de alguma forma, o amadurecimento desses reprodutores no ninho (MARICONI, 1999). A influência da rainha desaparece quando a mesma morre, e uma fêmea neotênica pode tomar o seu lugar, se tornando uma rainha neotênica funcional, isso acontece devido ao desenvolvimento rápido dos ovários. Apesar de sua substituição ser mais demorada, o mesmo acontece com o rei (CANCELLO, 1991). O que ainda não se tem conhecimento é a dinâmica detalhada dessa substituição, uma vez que no início surge um grande número de substitutos e depois permanece apenas um. No entanto, se por algum motivo, houver algum obstáculo entre o ninho satélite e o ninho principal, tornando-os fisicamente isolados, tudo indica que os reprodutores imaturos podem escapar da inibição do par real e continuar uma produção independente de cria. Colônias maduras revoam e os alados iniciam novas colônias, fechando o ciclo (MARICONI, 1999).

6.18 Diferenciação de Castas

O esquema do desenvolvimento de C. gestroi acontece da seguinte maneira: depois do ovo existem dois instares de “larvas”. Após a segunda muda há separação de duas linhas de desenvolvimento: as linhas neutras, que origina operários e soldados e a linha ninfal ou imaginal, que origina os imagos ou alados. Essa última linha é diferente da primeira pelo fato dos indivíduos apresentarem brotos alares no tórax. A linha final compreende seis instares seguidos pelo alado (BARSOTTI & COSTA-LEONARDO, 2000). A diferenciação de castas, estudada em colônias recentes de laboratório, mostrou que cupim, depois de dois instares larvais, apresenta cinco instares operários. A “larva” 1 tem 10 segmentos antenais e média da largura da cabeça de 0,47mm enquanto a “larva” 2 tem 11 segmentos antenais e cabeça aproximadamente de 0,51 mm de largura. O operário de 1º instar tem 11-12 segmentos antenais e cabeça com cerca de 0,64 mm de largura; o de 2º instar tem 12-13 segmentos antenais e cabeça com largura de cerca de 0,80 mm; o 3º instar apresenta 13 segmentos antenais e largura da cabeça de aproximadamente 0,91 50 mm; o de 4º instar tem 13-14segmentos antenais e cerca de 0,99 mm de largura da cabeça; e o de 5º instar tem 14 segmentos antenais e cerca de 1,16 mm de largura da cabeça (BARSOTTI & COSTA-LEONARDO, 2000).

6.19 Morfologia do Ovo

Os ovos de C. gestroi são reniformes e apresentam um comprimento médio de 0,77 mm por uma largura de cerca de 0,38mm. A região do aparecimento do ovo está localizada no pólo anterior e é formada por estruturas hexagonais em relevo. A região microcapilar está localizada próxima ao póloposterior do ovo e é formada por estruturas elevadas, geralmente constituídas por 6 a 9 depressões circulares, dispostas na forma de uma arco (BARSOTTI & COSTA-LEONARDO, 1998). A superfície externa do cório vista por microscopia eletrônica de varredura, é caracterizada pela presença de ornamentações, frequentemente em um padrão hexagonal, refletido a forma das células foliculares do ovário (MARTIUS, 1994).

6.20 Colônias Incipientes

A partir de 1994, foram coletados alados em revoadas na cidade de Rio Claro, que deu inicio as colônias incipientes de C. gestroi descritas aqui. Geralmente, a perda das asas desse cupim acontece naturalmente. Foi determinado o sexo dessas imagos por estereomicroscópio e, depois disso, os casais selecionados ao acaso foram colocados em placas de Petri de 6 cm de diâmetro. Com uma dieta de serragem de Pinussp, envelhecida e umedecida, as colônias incipientes foram criadas em placas de Petri plásticas de 22 mm. Essas colônias foram conservadas no escuro, à temperatura ambiente (COSTA- LEONARDO, 2000). Constatou-se que nas colônias incipientes depois do estabelecimento do casal real ocorre uma série cronológica de diferentes eventos. Depois da formação dos pares, o casal real demorou de 3 a 7 dias para construir a câmara nupcial. Na maioria das colônias, a pré-oviposição durou uma semana e a oviposição começou, durante a segunda semana após a formação dos pares (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998). 51

Os primeiros ovos foram colocados de 7 a 14 dias após a formação dos pares. Na primeira postura número de ovos depositados variou de 8 a 26, com uma média de 13 ovos (NOIROT, 1956). No geral, a primeira cria surgiu em 60-70 dias após a formação dos pares, no entanto, em colônias mantidas em temperaturas de 25ºC, o período de incubação diminuiu cerca de 40 dias. Depois de aproximadamente 5 meses o primeiro operário completamente pigmentado (operário de 3º instar, com 13 segmentos antenais), que é mais escuro, surge nas colônias e o primeiro soldado após 6 meses . Depois de dois instares de “larva”, surge o primeiro instar operário (11/12 segmentos antenais), que é um operário de segundo instar (12/13 segmentos antenais) tem a cabeça maior e apesar de ser mais esclerotizado, ainda apresenta uma coloração esbranquiçada (NOIROT, 1956). Como já é conhecido o ciclo da vida dos insetos é bastante influenciado pela temperatura. FERRAZ (2000), utilizando uma temperatura de 27ºC, conseguiu acelerar todos esses eventos: primeiros ovos depositados = 4-10 dias; aparecimento de larva = 30-40 dias; aparecimento de pré-soldados = 90-120 dias. A autora citada também observou diferenças nas taxas de desenvolvimento quando utilizou diferentes substratos para manutenção de colônias (areia, vermiculita, papel filtro ou serragem). Logo, fica evidente que existem diversos fatores extrínsecos (temperatura, alimento, etc.) e intrínsecos (a saúde dos reprodutores) que influenciam o ciclo de vida de C. havilandi. Durante esse estágio inicial de colônia incipiente, os reprodutores primários se alimentam de serragem, fato que não acontece em algumas espécies de cupins, nas quais não há consumo de alimento pelo casal real (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998). De 5 a 10 dias depois da formação dos pares, ocorre uma mutilação antenal nos jovens reprodutores de C. havilandi. Em geral, o corte é na ponta da antena que o diferencia entre rei e a rainha, bem como entre a antena direita e esquerda de cada reprodutor (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998). Não existe um padrão no corte dos segmentos antenais, mas em geral faltam mais de 6 artículos termais (MILANO; FONTES, 2002). O corte não é total porque, é bem provável que haja certos receptores sensoriais, como algumas sensilas, situados na parte basal das antenas, as quais devem ter importância futura para os reprodutores. Parece que a mutilação faz parte dos mecanismos casuais que mudam o comportamento dos reprodutores e 52 que os levam a assumir a construção do ninho. Fêmeas virgens de C. gestroi, quando pareadas, constroem câmara real e colocam os ovos, no entanto, estes nunca nascem (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 1998). Após dois anos da montagem de colônias, ocorrida em 1997 foi realizado um censo de 52 colônias de C. gestroi, e mostrou uma população mais alta que a obtida em estudos anteriores, realizados nos anos 1994, 1995 e 1996, nos quais a população nunca ultrapassou 10 indivíduos por colônia. Na época do censo, cada colônia tinha um par de reprodutores primários vivos e uma população total (operários + soldados + imaturos + reprodutores) variando de 64 a 1.164 indivíduos, com uma média de 345 insetos (Anexo B) (MILANO; FONTES, 2002). Houve uma variação no número de operários: 58 a 830 indivíduos, com uma média de 223 por colônia (MILANO; FONTES, 2002). O número de soldados variou de 6 a 83 indivíduos por colônia, com uma média de 25. O número e soldados mais os pré-soldados varou de 6 a 86 indivíduos, com uma média de 26 (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 2001). Os dados obtidos mostram um desenvolvimento não linear para as colônias incipientes de C. gestroi. Indicam também, que havia necessidade de condições laboratoriais mais adequadas do que as usadas anteriormente, nas colônias montadas em 1994, 1995 e 1996, que não foram transferidas e nem tiveram uma dieta com serragem decomposta. Atualmente, a dieta de colônias de C. gesroi nos laboratórios é composta de serragem de eucalipto ou sibipiruna. O peso médio de uma rainha dessas colônias incipientes foi cerca de 8,5 mg, com variação de 6,7 a 11,9 mg, sendo que existe uma relação mútua positiva entre o peso da rainha e a população da colônia (anexo C) (COSTA-LEONARDO & BARSOTTI, 2001).

6.21 Reprodutores da Colônia Incipiente

A rainha em uma colônia com dois anos e meio de idade já apresentava em certo grau de fisogastria (CONSTANTINO, 1998). Esses reprodutores primários sofreram amputação antenal, sendo que o rei apresentou, respectivamente, 11 e 2 segmentos antenais enquanto a rainha mostrou, respectivamente, 4 e 8 segmentos em cada antena. Nessa fase da vida a rainha mede cerca de 8 mm de comprimento e o rei 6 mm. Os dois, como os alados, apresentam coloração 53 marrom, sendo a região dorsal da cabeça mais pigmentada (CONSTANTINO, 1998).

6.22 Relações entre Coptotermes gestroi e Collembola

Insetos da ordem Collembola são frequentemente encontrados nos colônia e nas galerias construídas por cupins subterrâneos. Esses colêmbolas apresentam algumas características morfológicas especiais, como ausência de pigmentação, protórax reduzido, meso e metatórax bastante desenvolvidos, além de, serem desprovidos de visão (COSTA-LEONARDO, 2000). Existe uma pequena relação entre C. gestoi e o Collembola. Como acontecem com outros cupins subterrâneos. Esses colêmbolas são encontrados também em grande número nos ninho dos térmitas subterrâneos e acompanham seus hospedeiros nas atividades de forrageamento. A presença dos colêmbolas parece ser ignorada pelos cupins, mas o acompanhamento desses insetos nas atividades de forrageamento de C. gestroi deixa claras as fortes ligações existentes entre eles (COSTA-LEONARDO, 2002). Há uma espécie de Collembola, Cyphoderus bidenticulatus, que tem a capacidade de seguir o ferormônio de trilha de seu hospedeiro, o cupim Reticulitermeslucifugus. Essa espécie já foi encontrada também em ninhos de Coptotermessjöstedti (COSTA-LEONARDO, 2002). Esses insetos contribuem com a manutenção de uma limpeza permanente nos ninhos desses cupins, pois eles se alimentam de detritos ou até mesmo de fungos (MARICONI, 1999). São coletadas conjuntamente com populações de Collembola, populações forrageiras de C. havilandie Heterotermestenuis. Quando mantidas no laboratório, subcolônias desses cupins são obtidas a partir de grupos forrageiros, sempre têm uma população de Collembola associada. Uma semana depois dos forrageiros de C havilandi terem sido colocados para se alimentarem em placa de Petri, com papel de filtro corado com Azul de Nilo, seus colêmbolas associados também ficaram coloridos de azul. Quando uma população de cupim diminui nas subcolônias de laboratório, ocorre um grande aumento na população de Collembola e a cultura de térmita se extinguiu (MARICONI, 1999). 54

6.23 Interações Infra-Específicas em Coptotermes gestroi

Estudos laboratoriais de conflitos infra-específicos nos cupins consistem na colaboração dos indivíduos testados em uma arena experimental. A observação de resposta agonística e a contagem periódica de cupins mortos e injuriados indicam agressividade. Essa agressividade intra-específica tem sido usada para marcar áreas de forrageamento e, até mesmo, para identificar diferentes colônias de Isoptera (COSTA-LEONARDO 2000).

6.24 Interações entre Operários e Soldados

O aumento C. gestroi no interior de São Paulo vem engrandecendo seu impacto econômico e sua competição no Brasil. Com o objetivo de esclarecer alguns aspectos da competição intra-especifica nessa espécie, foram montados bioensaios para avaliar o agonismo entre diferentes colônias coletadas em áreas urbanas do Estado de São Paulo. Esses bioensaios consistiram na colocação de indivíduos originados de colônias diferentes na arena de placa de Petri e, depois de mais 10 horas de interação, foi feita a contagem dos indivíduos mortos e injuriados para uma análise de agressividade entre eles (SU & SCHEFFRAHN, 1998). Várias interações entre indivíduos (soldados e operários) vindos de diferentes colônias do cupim C. gestroi, coletados na área urbana da cidade de Rio Claro (SP), mostraram falta de agressividade (COSTA-LEONARDO et al., 2002). Em raros confrontos, obteve-se agonismo como resultado final de interações. (SU & SCHEFFRAHN, 1998) observaram a fusão de duas colônias Coptotermes formosanus na Flórida e (CHEN & HENDERSON, 1998) constataram que diferentes colônias dessa mesma espécie utilizam o mesmo sistema de galerias no laboratório. Segundo esses autores, esse comportamento parece permitir uma redução na atividade de procura do alimento além de divisão das fontes alimentares (CHEN & HENDERSON, 1998). Encontros entre uma colônia de C. gestroi originadas da cidade de São Paulo e outra originada da cidade de Rio Claro mostraram o agonismo como anagonismo (COSTA-LEONARDO et al., 2002). Os resultados descritos acima sugerem precauções no uso da agressão intercolonial para delimitar o território de forrageamento de colônias do cupim C. havilandi no Estado de São Paulo. (COSTA-LEONARDO et al., 2002). 55

Múltiplos estímulos estão envolvidos no reconhecimento e na conclusão de agonismo em diferentes colônias de cupins (SHELTON & GRACE, 1996). Thorne & Havety (1991) stabelecem que nos cupins, as respostas agonísticas variam com as espécies, população, colônia, casta e mesmo com vários fatores, tais como parentesco genético, tamanho da colônia, saúde dos indivíduos ou da colônia, status reprodutor da colônia, disponibilidade de nutrientes, condições climáticas, entre outros.

6.25 Interações entre Colônias Inteiras

Foram utilizadas colônias incipientes de C. gestroi com dois a anos de idade, para o estudo dessas interações, estabelecidas no laboratório, a partir da formação de casais imagos (COSTA-LEONARDO et al., 2002). O objetivo desse estudo foi simular algumas situações de interação entre duas colônias incipientes e, a partir dos resultados sugerir o que poderia vir a ocorrer na natureza, em caso de possíveis confrontos. No estudo de colônias inteiras foram realizadas diversas interações entre as colônias incipientes e os resultados indicam que, em determinadas situações, ocorre agressividade para algum as castas (COSTA-LEONARDO et al., 2000). No entanto, parece que, de maneira geral, não existe agressividade em relação aos pequenos imaturos brancos conhecidos como “larvas” COSTA- LEONARDO et al., (2000). Na interação, que foi feita na troca mútua de reprodutores primários entre colônias incipientes, os casais introduzidos foram bem aceitos. Ocorreu certa agressividade, quando duas colônias incipientes foram colocadas na mesma placa de Petri compartilhando o mesmo alimento (Vetores & Pragas, 2010). Essa agressividade foi direcionada aos reprodutores e aos indivíduos da casta neutra. Quando a mesma interação foi realizada em um ambiente maior, onde havia uma matriz de areia, os confrontos também foram agressivos, chegando assim a morte de alguns reprodutores. Quando uma colônia incipiente foi colocada junto com forrageiros provenientes de colônias maduras, ocorreu um agonismo crescente desses últimos em relação aos operários e soldados da colônia jovem, que foram injuriados e mortos (COSTA-LEONARDO et al., 2000). 56

Apesar de existirem dados na literatura sobre a ausência de agressividade entre cupins mantidos no laboratório, os experimentos indicam que, a agressividade não ocorreu nas colônias incipientes de C. gestroi, as quais quase sempre mostraram certa hostilidade nos confrontos. No entanto, o fato de ocorrer agressão parece depender de vários fatores, entre eles a similaridade genética dos reprodutores das colônias envolvidas na interação e as condições laboratoriais do experimento (tipo de interação). Quanto à aceitação de outros reprodutores (“reprodutores estranhos à colônia”) por colônias incipientes, é um fato interessante que merece um estudo futuro mais detalhado (COSTA-LEONARDO et al., 2002).

6.26 População das Colônias e Territórios de Forrageamento de Coptotermes gestroi

O uso armadilhas para amostragem total dos ninhos têm sido uma técnica para estimar a populações de colônias de cupins existentes na natureza. No entanto, as técnicas disponíveis para o estudo da análise demográfica das populações de cupins subterrâneos são escassas e não muito precisas, pois, muitas vezes, elas só avaliam uma parte da população (COSTA-LEONARDO, 1997). É difícil determinar o tamanho das populações de cupins subterrâneos, devido aos seus hábitos críticos e aos múltiplos sítios de alimentação. Devido às dificuldades de se fazer uma contagem direta de colônias inteiras, métodos alternativos de demografia colonial foram desenvolvidos e, entre eles, a técnica de captura e recaptura (COSTA-LEONARDO, 1997). A técnica de captura e recaptura nos dá uma idéia do tamanho populacional da colônia, mesmo levando-se em consideração que, no caso dos cupins, só a população forrageira é amostrada. Nessa técnica, cupins forrageiros são marcados e logo depois liberados nas mesmas estações em que foram coletados (COSTA-LEONARDO, 1997). As populações de forrageamento são estimadas pelas proporções de recaptura e o território de forrageamento é definido como a área que contém cupins marcados, durante os vários ciclos de captura e recapturam utilizados (SU et al., 1993; SU & SCHEFFRAHN, 1998). Essa metodologia foi usada para calcular a população de quatro colônias de C. gestroi, localizadas no campus da Universidade Estadual Paulista (UNESP) 57 em Rio Claro, as quais apresentam, respectivamente, uma população de 729.918 indivíduos (colônia 1), 575.721 indivíduos (colônia 2), 737.545 indivíduos (colônia 3) e 1.186.018 indivíduos (colônia 4). (Costa-Leonardo & Camargo-Dietrich, 1999; COSTA-LEONARDO et al., 2000; COSTA-LEONARDO et al., 2002). Para a marcação dessas colônias, utilizou-se uma grande quantidade de forrageiros que, no laboratório, foram forçados a se alimentar de papel de filtro corado com Azul de Nilo 0,1% no caso da colônia 1, com Azul de Nilo 0,5%, no caso das colônias 2 e 4, e com Vermelho Neutro 0,5%, no caso da colônia 3. Depois de sete dias de alimentação, esses corantes histológicos se acumulam no corpo gorduroso dos cupins que ficam, então, coloridos, já que esses insetos são transparentes e seu exoesqueletos apenas levemente esclerotizado (COSTA- LEONARDO, 1997). Os cupins coloridos foram liberados nos mesmos pontos onde foram coletados e, após uma semana, foi realizada uma nova coleta quando, então, foram contados os cupins corados e os não corados. Cupins coletados em pontos que continham cupins marcados foram considerados companheiros de ninho dos primeiros cupins coloridos liberados e foram corados novamente por sete dias, antes da sua liberação nos pontos de coleta. Para o cálculo das quatro colônias de C. gestroi foi usado um modelo de média pesada de (BEGON, 1979), sendo que na colônia 1 foram realizados dois ciclos de marcação e recaptura e, nas demais, três ciclos (JUSTI JUNIOR et al., 2000). O território de forrageamento dos cupins subterrâneos é dinâmico e muda ao longo do tempo, de acordo com as fontes alimentares disponíveis. Em áreas urbanas, ele fica muitas vezes limitado, já que esses cupins forrageamsob pisos, asfalto, concreto, etc (COSTA-LEONARDO, 1997). A metodologia de captura e recaptura, possibilitou o calculo de uma população de 1.430.189 +- 280.763 insetos para uma colônia de C. gestroi localizada na cidade de São Paulo. Estimativas das populações de forrageamento são importantes para o controle de cupins por meio de metodologia de iscas, e podem explicar a quantidade de iscas tóxicas consumidas ou o tempo requerido para o controle desses insetos. Antes e depois da aplicação da metodologia de iscas, as comparações do território e da atividade de forrageamento devem demonstrar a eliminação parcial ou total de uma colônia de C. havilandi (JUSTI JUNIOR et al. 2000). 58

O controle de C. gestroi é difícil devido ao enorme tamanho de suas populações, ninho policálicos, presença de neotênicos e forrageamento. O conhecimento de sua biologia auxilia, sem dúvida, no controle de suas populações (COSTA-LEONARDO, 1997).

6.26.1 Heterotermes tenuis

6.26.2 Posição Taxonômica

Família Rhinotermitidae, subfamília Heterotermitinae, gênero Heterotermes, Heterotermestenuis. A subfamília Heterotermitinae é caracterizada pela presença de soldados mandibulados (HAGEN, 1858). Heterotermes tenuis é um cupim subterrâneos nativo do Brasil, bastante comum em áreas de cerrado do Estado de São Paulo. Essa espécie ocupa quase toda a região Neotropical, uma vez que é encontrado no sul do México, Bahamas, Cuba, Jamaica, Haiti, República Dominicana, Porto Rico, Santa Cruz, Barbados, Costa Rica, Panamá, Colômbia, Guiana, Brasil, Peru, Bolívia, Paraguai e norte da Argentina (CONSTANTINO, 1998, 2000). No Brasil, existe registro desse cupim em vários Estados, entre eles, São Paulo, Mato Grosso do Sul, Pará, Amazonas, Amapá, Rondônia, Minas Gerais, Rio de Janeiro, Goiás e Distrito Federal. No Mato Grosso do Sul, já foi observado em montículos de Cornitermes snydery(Família Termitidae) e em galhos em decomposição existentes em regiões de cerrado (MATEUS, 1977).

No Estado de São Paulo, H. tenuis já foi coletado nos municípios de Taquaritinga, Araraquara, Corumbataí, Itirapina, Novo Horizonte, Aimorés, Pirassununga, Araras, Sertãozinho, Santa Ernestina, Santa Rita do Passa Quatro, São Paulo, São Miguel Paulista, Rio Claro, Piracicaba, Jaú e Indiaporã, entre outros (ARAUJO, 1958; COSTA-LEONARDO, 2000). Esse cupim é frequentemente encontrado em troncos caídos sob a casca de árvores mortas, mas também podem ocupar ninhos construídos por outras espécies, já tendo sido observado em ninhos de Cornitermes cumulans na região de Rio Claro, e em áreas naturais, como regiões de cerrado do Estado de São Paulo (ARAUJO, 1958; COSTA-LEONARDO, 2000). 59

6.27 Danos

A espécie H. tenuis é considerada praga agrícola no Brasil, onde já foi encontrada danificando culturas de cana de açúcar, soja, amendoim, algodão, milho, arroz de sequeiro e mandioca. Plantas vivas, como o eucalipto e até mesmo gramíneas das pastagens, já foram observadas com danos desse cupim. H. tenuis é também considerada praga urbana no Brasil, porque costuma infestar casas e infestações, onde consome madeiras e derivados celulósicos (ARAÚJO, 1958). No nordeste do Estado de São Paulo, é causa frequente de danos em postes de madeiras (COSTA-LEONARDO, 2002). Tanto em áreas urbanas quanto em áreas rurais, e em mourões de cerca. A infestação de novos locais por cupim-praga é sempre devida à ação do homem, que transportam alados ou colônias incipientes em materiais contaminados. Na década de 1940, H. tenuis foi interceptada em carregamento de madeira, que entrava via navio em Barbados, proveniente da Guiana Inglesa (ARAÚJO, 1958).

6.28 Pseudo-Operários ou “Pseudergates”

Os pseudo-operários ou “pseudergates” são indivíduos imaturos que se comportam funcionalmente como operários. Eles também são conhecidos como falsos operários, têm cor branca ou creme e podem apresentar brotos de asas reduzidos, menores que os das ninfas de mesmo instar (INOUE, 1998). Os pseudo-operários se alimentam da própria madeira que escavam e também têm função de alimentar os soldados, reprodutores e jovens (MILLER, 1969). Um operário (membro da colônia encontrado em outras espécies de cupins) nunca origina um alado e o pseudo-operário sim, pois ele é um indivíduo que retém habilidades de diferenciação de castas (INOUE, 1998). O pseudo-operário é um indivíduo que regride dos estágios ninfais por mudas que reduzem ou eliminam os brotos alares, ou é um indivíduo derivado de uma “larva” que sofrem mudas progressivas (INOUE, 1998).

7. MÉTODOS DE CONTROLE

7.1 Controle de Cupins

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Como vimos anteriormente, cupins subterrâneos necessitam de umidade para sobreviver e por causa disto colônias são geralmente encontradas no solo. Os operários deixam a colônia em busca de alimento retornando à colônia para alimentar outras castas (soldados, reprodutores alados, rei e rainha) e em busca de umidade (COSTA-LEONARDO, 2000). A necessidade de umidade é uma característica que pode ser utilizada para ajudar no controle destes insetos. Assim, locais onde pisos de madeiras ou outras estruturas de madeira encontram-se em contato constante com o solo úmido são alvo fácil destes com o solo. Substituição de madeira ou objetos atacados, remoção de restos de celulose e redução do excesso de umidade na estrutura podem também ajudar no controle de infestações de cupins (COSTA-LEONARDO, 2000). Quatro estratégias básicas devem ser consideradas para se controlar cupins subterrâneos: alteração mecânica, tratamento do solo, uso de iscas e tratamento de madeira(COSTA-LEONARDO, 2000).

7.2 Hormônios Reguladores de Crescimento de Insetos (IGRs)

O desenvolvimento individual dos insetos e a formaçãode castas são controlados por reguladores de crescimento (“Insect growth regulators” ou IGRs). Os IGRs têm uma ação gradual e acumulativa e por isso se mostram adequados para serem incorporados como ingredientes ativos de iscas. Existem duas classes de IGRs, de acordo com os juvenoides (substâncias analógicas ao hormônio juvenil) e os inibidores de síntese de quitina (SU & SCHEFFRAHN 1998, 2000). Juvenoides: O hormônio juvenil regula a formação de soldados em cupins e uma formação excessiva dessa casta pode levar toda colônia a um colapso nutricional. Metoprene, hidroprene e fenoxicarbe são substancias analogas ao hormônio juvenil e por isso são conhecidas como juvenóides. Dados da literatura mostram que quando usada em colônias essa substância pode ou não provocar um declínio na atividade dos cupins. Os efeitos dos diferentes IGRs são variados e dependem da espécie de cupim e da concentração em que são usados. Parece que eles são mais efetivos em espécies de cupins com baixa proporção de soldados (SU & SCHEFFRAHN, 1990).

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Inibidores de Síntese de Quitina: Nos insetos, a síntese de quitina é inibida por derivados da benzilfeniluréia, que são conhecidos como inibidores de síntese de quitina. Entre eles, já foram testados em cupins o diflubenzuron (Dimilin), lufenuron e hexaflumuron, sendo que só esse último provoca uma inibição expressiva da ecdise em cupins subterrâneos (SU & SCHEFFRAHN, 1993, 1996, 2000). Atualmente, esse produto está incorporado em iscas, já utilizado comercialmente no Brasil com o nome de Recruitii e que faz parte de um sistema de isca monitorado denominado Sentricon(MARTIUS, 1998). Na realidade, os inibidores de síntese de quitina, assim como os juvenoides, não são hormônios e sim substâncias artificiais. Porém, estão incluídos entre os hormônios por funcionarem semelhantes a eles, atuando como reguladores metabólicos (MARTIUS, 1998).

7.3 Alterações Mecânicas

Chamamos de alterações mecânicas qualquer medida que faça com que a estrutura fique menos susceptível ao ataquede cupins (COSTA-LEONARDO, 2000). Estas medidas podem incluir: A) Alterações estruturais feitas com o objetivo de ser evitar o acesso de cupins ao alimento ou a umidade. Neste caso, assumimos que a estrutura já esteja construída, não restando alternativa senão corrigir pontos de umidade vão estruturais, etc B) Instalações de barreiras mecânicas (chapas metálicas), para impedir a entrada de cupins C) Remoção de entulhos de celulose ou excesso de umidade do ambiente, corrigindo-se problemas de vazamento nas tubulações hidráulicas, paredes com problemas de impermeabilização, pontos de acumulo de água no terreno, etc Criação de mecanismo que facilitam a inspeção de área críticas ou vulneráveis da estrutura. Como por exemplo, construção de portas de acesso a caixões perdidos em edifícios, portões ou telhados de casas

7.4 Barreira química 62

Uma barreira química consiste na injeção de inseticidas líquidos em perfurações realizadas ao redor das residências. A barreira química só e pertinente quando existe certeza que o lençol freático ou outro curso de agua não será contaminado. O tratamento do solo por inseticida e utilizado por firmas comerciais de controle de cupins e tem por objetivo excluir esses insetos e proteger a edificação. Apesar de não ser pratica comum no Brasil, a barreira química preventiva consiste na aplicação de inseticidas no solo ao longo das fundações. Contudo, essa barreira não previne infestações aéreas de cupins subterrâneos (COSTA-LEONARDO, 2002). A barreira química curativa tem sido uma das técnicas mais usadas em áreas urbanas, com alta infestação de colônias subterrâneas de C. gestroi, no Estado de São Paulo. Atualmente, as empresas de controle de pragas no Brasil tem utilizado inseticidas piretróides como barreira química nas edificações. Embora as barreiras químicas tenham uma duração limitada, de acordo com (SU & SCHEFFRAHN, 1998), esses cupinicidas líquidos ainda tem um papel vital nos tratamentos curativos, pois a sua aplicação provoca um efeito imediato nas atividades dos cupins (COSTA-LEONARDO, 2002).

7.5 Aplicação no exterior de estrutura

Quando o acesso ao solo é fácil, pode se fazer uma valeta para o tratamento do exterior da estrutura. Este método envolve cavar uma valeta ao longo do perímetro externo da fundação e então aplicar a solução cupinicida. O solo é recolocado na valeta na medida em que é colocado o cupinicida, de modo a ser igualmente tratado. A valeta deve ser cavada em ângulo tal que forme uma cunha contra a construção (COSTA-LEONARDO, 2000). Desta maneira, a solução cupinicida tenderá a se depositar próximo á estrutura e não longe dela. A valeta deve ser cavada tão profundamente o possível para atingir o topo da sapata. Em alguns casos, pode ser interessante que a valeta seja preenchida com um pouco mais de terra tratada de maneira a evitar que acúmulo de água próximo ao perímetro externo da estrutura (MARTIUS, 1998).

7.6 Aplicação no interior da estrutura

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Para se atingir o outro lado da fundação é necessário tratar o outro lado da estrutura, injetando-se o produto através do piso de cimento no interior da estrutura. O tratamento do solo no interior da estrutura só é possível com o estabelecimento de furos verticais através do cimento próximo as paredes estruturais (COSTA-LEONARDO, 2000). O tratamento apropriado da estrutura de cimento envolve aplicação da solução cupinicida em áreas onde os cupins podem entrar na estrutura através do cimento, através de junta de expansão, falhas no cimento e abertura através de encanamento de água ou elétricas (MARTIUS, 1998). Nestes casos, as perfurações são usualmente feitas de 30 a 40 centímetros de distância uma das outras, dependendo do tipo de solo e grau de compactação e a cerca de sete centímetros da parede estrutural (COSTA- LEONARDO, 2000). O tratamento do interior da construção com estrutura de cimento envolve riscos específicos por causa da presença de encanamentos que podem atravessar o piso, tanto de gás, quanto de água ou até mesmo tubulações elétricas. Estas tubulações podem ser danificadas por ocasião da perfuração do piso para a aplicação do produto (COSTA-LEONARDO, 2000).

7.7 Iscas

O método de iscagem consiste em colocar armadilhas celulósicas ao redor de uma estrutura (casa, edifícios, etc.) de modo que o cupim tenha contato com as mesmas durante a procura de alimentos. Ao ser detectada a presença de cupins nas armadilhas a iscas celulósica que se encontra dentro das armadilhas é substituída por uma isca que contém uma substância reguladora de crescimento na qual o cupim passará a se alimentar, no entanto sem detectar sua presença (COSTA-LEONARDO, 2000). O cupim operário voltará então à colônia e alimentará seus companheiros através da trofalaxia e contaminará assim toda a colônia gradativamente. Este produto irá atuar no crescimento das formas jovens, impedindo a muda e consequentemente matando os cupins (COSTA-LEONARDO, 2000). A grande vantagem deste método é a completa eliminação da colônia, o que não é conseguido com o tratamento químico convencional podendo ser utilizada 64 junto com outro método no controle integrado de cupins (COSTA-LEONARDO, 2000).

7.7 Medidas de tratamento

Apresentamos a seguir duas medidas de controle e prevenção aos cupins subterrâneos no imóvel: emprego de iscas – Sistema Sentricon - ou utilização de produtos químicos – Sistema Tradicional (MARTIUS, 1998).

7.8 Sistema Sentricon

Considerado como sendo uma estratégia moderna e ecologicamente correta, pois não oferece risco ao meio ambiente, o Sistema sentricon consiste no uso de iscas para eliminação de colônias de cupins-subterrâneos. Ele é composto de dois dispositivos: um para coleta de cupins e monitoramento contendo apenas o substrato puro (Anexo E Figs. 1 e 2), utilizado como atrativo, e outro utilizado no controle, impregnado com uma substância tóxica (Anexo E Fig. 3) (COSTA- LEONARDO, 2000). Quando o substrato puro começa sofrer ataque dos cupins-subterrâneos, inicia-se o processo de captura e transferência dos insetos. Os cupins capturados na estação de solo são transferidos para o tubo isca contendo substrato incorporado com inseticida. Esses cupins irão se alimentar e retornar a colônia para alimentar outros membros e também recrutar novos indivíduos para também se alimentarem da isca (COSTA-LEONARDO, 2000). Há ainda outro dispositivo, só que este é usado somente nos locais onde já esteja constatada a presença dos cupins (trilhas de forrageamento, madeira atacada etc.), são as estações aéreas (Anexo E Fig. 4 e 5). Essas estações consistem de um dispositivo contendo substrato incorporado com a mesma substância tóxica das iscas de solo (IGR). Elas são instaladas nos locais de ocorrência dos cupins e monitoradas periodicamente. Do mesmo modo como acontece nas iscas de solo, o material consumido deve ser reposto até que não 65 seja mais verificada nenhuma ação dos cupins nas estações de monitoramento (COSTA-LEONARDO, 2000). Os cupins capturados na estação de solo são transferidos para o tubo isca contendo substrato incorporado com inseticida. Esses cupins irão se alimentar e retornar a colônia para alimentar outros membros e também recrutar novos indivíduos para também se alimentarem da isca (COSTA-LEONARDO, 2000). Há ainda outro dispositivo, só que este é usado somente nos locais onde já esteja constatada a presença dos cupins (trilhas de forrageamento, madeira atacada etc.), são as estações aéreas (Anexo E Fig. 4 e 5). Essas estações consistem de um dispositivo contendo substrato incorporado com a mesma substância tóxica das iscas de solo (IGR). Elas são instaladas nos locais de ocorrência dos cupins e monitoradas periodicamente. Do mesmo modo como acontece nas iscas de solo, o material consumido deve ser reposto até que não seja mais verificada nenhuma ação dos cupins nas estações de monitoramento (COSTA-LEONARDO, 2000). Os cupins capturados na estação de solo são transferidos para o tubo isca contendo substrato incorporado com inseticida. Esses cupins irão se alimentar e retornar a colônia para alimentar outros membros e também recrutar novos indivíduos para também se alimentarem da isca (COSTA-LEONARDO, 2000). Há ainda outro dispositivo, só que este é usado somente nos locais onde já esteja constatada a presença dos cupins (trilhas de forrageamento, madeira atacada etc.), são as estações aéreas (Anexo EFig. 4 e 5). Essas estações consistem de um dispositivo contendo substrato incorporado com a mesma substância tóxica das iscas de solo (IGR). Elas são instaladas nos locais de ocorrência dos cupins e monitoradas periodicamente. Do mesmo modo como acontece nas iscas de solo, o material consumido deve ser reposto até que não seja mais verificada nenhuma ação dos cupins nas estações de monitoramento (COSTA-LEONARDO, 2000).

7.9 Instalação do sistema sentricon

O sistema sentricon será instalado nos seguintes locais: Estação de solo - perímetros da edificação e jardins. Estação aérea - locais de ocorrência dos cupins. 66

O trabalho será iniciado com a instalação das estações de solo “Recruit II”, contendo apenas substrato puro, ao redor da edificação e jardins (COSTA- LEONARDO, 2000). A partir da ocorrência de cupins-subterrâneos nestas estações eles serão capturados e transferidos para outro substrato incorporado com inseticida – IGR (regulador de crescimento). A análise dos pontos de iscagem e a substituição das iscas consumidas serão feitas através de uns monitoramentos contínuos, estabelecidos conforme a infestação e verificada durante o período de 02 anos. Todos os pontos de iscagem serão assinalados em um croqui feito pela empresa contratada ou em plantas arquitetônicas fornecidas pelo contratante (COSTA-LEONARDO, 2000). Nos locais onde houver atividade dos cupins (túneis de forrageamento, madeira atacada com presença de cupins vivos, etc.) serão colocadas às estações aéreas “Recruit AG” de forma que a matriz da isca entre em contato com a área infestada. No interior da estação está contido o substrato incorporado com inseticida que servirá de alimento aos cupins (COSTA-LEONARDO, 2000).. Quando não houver mais atividade dos cupins nas estações aéreas, os dispositivos serão retirados dos locais de instalação e somente serão instalados quando surgirem novas ocorrências de cupins no loca l (COSTA-LEONARDO, 2000).

7.10 Monitoramento

As visitas de monitoramento serão feitas mensalmente em todas as estações instaladas na edificação (MARTIUS, 1998).

67

8. REFERÊNCIA BIBLIOGRÁFICA

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9. ANEXO

Anexo A - A identificação das espécies

Classificação Ordem Blattodea Brunner von Wattenwyl, 1882 (3) superfamílias Superfamília Corydioidea Saussure, 1864 (2 famílias) Família Bolívar, 1892 (9 gêneros, 32 espécies) Família Saussure, 1864 (39 gêneros, 216 espécies) Superfamília Blaberoidea Saussure, 1864 (2 famílias) Família Brunner von Wattenwyl de 1865 (224 gêneros, 2398 espécies) Família Saussure, 1864 (165 gêneros, de 1201 espécies) Superfamília Latreille, 1810 (3) epifamilies Epifamily Blattoidae Latreille, 1810 (3 famílias) Família Latreille, 1810 (44 gêneros, 609 espécies) Família Lamproblattidae McKittrick de 1964 (3 gêneros, 10 espécies) Família McKittrick & Mackerras de 1965 (7 gêneros, 32 espécies) Epifamily Cryptocercoidae Handlirsch de 1925 (1 família) Família Cryptocercidae Handlirsch, 1925 (um gênero, 12 espécies) Epifamily Termitoidae Latreille, 1802 (9 famílias) Família Mastotermitidae Desneux, 1904 (um gênero, 1 espécies) Família Archotermopsidae Engel, Grimaldi e Krishna, de 2009 (3 gêneros, 6 espécies) Família Desneux de 1904 (3 gêneros, 21 espécies) Família Stolotermitidae Holmgren, 1910 (2 géneros, espécies 10) Família Kalotermitidae Froggatt, 1897 (21 gêneros, 456 espécies) Família Stylotermitidae Holmgren & Holmgren, 1917 (um gênero, 45 espécies) Família Rhinotermitidae Froggatt, 1897 (12 gêneros, 315 espécies) Família Holmgren, 1910 (2 géneros, espécies 3) Família Termitidae Latreille, 1802 (238 gêneros, 2072 espécies) Fonte: (GEORGE BECCALONI &PAUL EGGLETON, 2013) 75

ANEXO B - Tabela de Eventos Nupiciais

DIAS APÓS A FORMAÇÃO DO EVENTOS CASAL Dança nupcial e construção da câmara 3-7 real Mutilação antenal 5-10 Primeiros ovos depositados (número de ovos = 8 a 26, com uma média de 13 por 7-14 colônia) Aparecimento da 1ª “larva” 60-70 Aparecimento do 1º operário pigmentado 150 Aparecimento do 1º soldado 180

Fonte: COSTA-LEONARDO, A.M. 2002. Cupins-Praga: Morfologia, Biologia e

Controle 76

ANEXO C – Tabela de População dos Cupins Coptotermes

População Pré- Ovos Larvas Operários Soldados total soldados Média 345 47 36 280 1 25 Desvio padrão 286 57 72 223 2 19 Coeficiente de 83% 121% 200% 80% 200% 76% Variação Mediana 202 27 1 156 1 17 Variação 64-1164 0-250 0-274 53-830 0-9 6-83

Fonte: COSTA-LEONARDO, A.M. 2002. Cupins-Praga: Morfologia, Biologia e

Controle

77

ANEXO D – Figuras de cupins

Ciclo de vida dos Cupins Fonte:blogs.scientificamerican.com

Rei, Rainha, Soldado e Operário. Fonte: home.czu.cz

78

Forma Jovem dos Cupins Alados (Siriris) Fonte:blogs.scientificamerican.com

Rainha Fonte:blogs.scientificamerican.com

Operários Fonte:termitesandants.blogspot.com

79

Soldado Fonte:cognition.ups-tlse.fr

Cupins arborícolas Fonte: www.doutorcupim.com

Cupim Subterrâneo Fonte: www.doutorcupim.com

80

Coptotermes gestroi Fonte:termitesandants.blogspot.com

Cupins em Madeira seca Fonte:blogs.scientificamerican.com

81

Pedaços de ninhos de cupins Fonte:blogs.scientificamerican.com

Rei e Rainha (Coptotermes) Fonte:blogs.scientificamerican.com

82

ANEXO E – Figuras de medidas de tratamento

Fig. 1

Substrato usado com atrativo com substâncias tóxicas Fonte: www.samcontroleambiental.com.br

Fig. 2

Fonte: www.samcontroleambiental.com.br

83

Fig. 3

Os cupins são capturados do tubo isca

Fonte: www.samcontroleambiental.com.br

Fig. 4 e 5

Túneis de forrageamento

Ataque no substrato Túneis de forrageamento

Fonte: www.samcontroleambiental.com.br Instalação da estação aérea junto aos túneis de forrageamento dos cupins e ataque no substrato incorporado com inseticida.