Universidade Federal De Ouro Preto

Universidade Federal de Ouro Preto

Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente

Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais

Variabilidade fenotípica da espécie microendêmica Arthrocereus glaziovii Zappi & Taylor (Cactaceae) em campos rupestres ferruginosos

Luís Fernando dos Santos Clímaco

Ouro Preto, MG 2017

Luís Fernando dos Santos Clímaco

Variabilidade fenotípica da espécie microendêmica Arthrocereus glaziovii Zappi & Taylor (Cactaceae) em campos rupestres ferruginosos

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais da Universidade Federal de Ouro Preto como um dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ecologia.

Orientadora: Professora Dra. Patrícia de Abreu Moreira

Co-orientador: Dr. Flávio Fonseca do Carmo

Ouro Preto, MG 2017

AGRADECIMENTOS

Agradeço a todos e em primeiro lugar Deus que permitiu o verdadeiro Mestre, Jesus nosso Salvador!

À minha querida família, pai, mãe, irmãos e irmã, onde iniciou minha vontade de aprender e compreender! À Bia, minha esposa, sempre presente, atuante e que também foi se tornando mestre durante os trabalhos... tanto no campo, junto com Castilhin e Mozart na equipe Arêdes, quanto no lab e em casa; ressalto que sua farofa é rara e endêmica do quadrilátero, e tem a função de manter os pesquisadores com energia suficiente para enfrentar o ambiente exigente que é a canga; À equipe de Arêdes, UC onde encontramos pela primeira vez este pequeno cacto ameaçado; A minha prestativa estudante da Iniciação Científica Isabela Acipreste, capaz de aguentar meus horários malucos de atividades em laboratório; Ao Laboratório de Ecologia de Dosséis, por abrigar os testes de germinação; Ao Colegiado, que entendeu e possibilitou a prorrogação para entrega deste trabalho, grato! Ao professor Maykon e professora Maria Cristina, pelos preciosíssimos apontamentos na banca de qualificação! Ao Flávio, pela visão e palavras precisas! (Agradeço também ao Instituto Prístino). Patrícia, o que dizer!? Obrigado por acreditar tanto, pela disposição e presteza!!! Obrigado por me Orientar Patty querida!!! Ao Santuário Nossa Senhora da Piedade, pela permissão concedida. Ao pessoal do Condomínio Morro do Chapeu, pela atenção dispensada. Às pessoas que postam tutoriais na internet. Ao IEF e Unidades de Conservação (Gerência de Projetos e Pesquisas e Gerentes de Unidades de Conservação) pelas licenças concedidas. E demais colegas que incentivaram: vamos em frente!! À galera do LGEP, super ativa e competente! À Marina e Grazi pela força no R!

À Glorinha, Danilo (parceiro nos estudos do A. glaziovii), Dani, Deni, Marcelinha, Heloísa, Mari, Isabela Botelho, Flavinha, Rubens (da secretaria mais elogiada de todas – merecidamente), Sr. Mario das estufas e galera do curso de campo! Aos laboratórios e respectivas equipes da UFOP que apoiaram! À UFOP, funcionários administrativos, técnicos e professores que me acolheram, minha gratidão! Às Biólogas, Biólogos e professores de todas formações do DEBIO e do BIOMAS, todo meu respeito e admiração. Àqueles que possivelmente esquecerei de citar, mas que surgiram no caminho como sinal de força e luz – todos contribuíram para conservação da natureza!

Aqueles que contribuem para preservação dos campos rupestres ferruginosos, contribuem para conservação da água, da biodiversidade e consequentemente para uma vida melhor hoje e no futuro.

Pelo fortalecimento das unidades de conservação que protegem este ecossistema no Quadrilátero Ferrífero/Aquífero.

SUMÁRIO INTRODUÇÃO ...... 1

OBJETIVO GERAL ...... 4

OBJETIVOS ESPECÍFICOS ...... 4

MATERIAL E MÉTODOS ...... 5

Espécie estudada ...... 5

Área de estudo ...... 7

Classificação do substrato ...... 10

Análise do solo ...... 11

Coleta de dados morfológicos ...... 12

Germinação ...... 13

Análise dos dados ...... 13

RESULTADOS ...... 14

Tamanho e produtividade entre populações ...... 14

Tamanho dentro das populações ...... Erro! Indicador não definido.

Distribuição da espécie ...... 20

Germinação ...... 22

Análise do solo ...... 23

Classificação do substrato ...... 25

DISCUSSÃO ...... 27

CONSIDERAÇÕES FINAIS...... 33

CONCLUSÃO ...... 35

REFERENCIAS ...... 36

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Touceira e flor de Arthrocereus glaziovii...... 6 Figura 2. Distribuição das áreas de coleta no QF...... 9 Figura 3. Classificação dos substratos...... 10 Figura 4. Médias de altura e diâmetro por população...... 16 Figura 5. Médias de massa e número de frutos por população...... 17 Figura 6. Produção médias de sementes por fruto nas diferentes populações 18 Figura 7. Distribuição de A. glaziovii no QF...... 20 Figura 8. Populações do cacto Arthrocereus glaziovii e áreas impactadas ...... 22 Figura 9. Porcentagem de Germinação e Índice de Velocidade de Germinação.23 Figura 10. PCA de 13 características do solo relacionadas as seis populações do estudo...... 25 Figura 11. Proporção das três classes de substrato nas diferentes populações.26 Figura 12. Diferença entre as médias de altura e diâmetro...... 26

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Unidades de Conservação, município (s) e coordenadas de localização das populações de estudo...... 9 Tabela 2. Médias da altura, diâmetro, sementes, massa verde e número de frutos, porcentagem de germinação e índice de velocidade de germinação verificados por população...... 15 Tabela 3. Resultado da análise das médias de altura e diâmetro dentro das populações de Arthrocereus glaziovii...... 19 Tabela 4. Número de indivíduos, tamanho área de ocorrência estudada e altitudes médias das populações...... 21 Tabela 5. Resultado da análise química do solo das populações...... 24 Tabela 6. Correlações entre os elementos do solo e as variáveis altura, diâmetro, produção de frutos, massa verde dos frutos e número de sementes em todas as populações...... 24

Variabilidade fenotípica da espécie microendêmica Arthrocereus glaziovii Zappi & Taylor (Cactaceae) em campos rupestres ferruginosos

RESUMO

Uma espécie de planta pode expressar variações dependentes das condições ambientais a que está sujeita. Os campos rupestres ferruginosos do Quadrilátero Ferrífero (QF) ocorrem naturalmente fragmentados em topos de montanha. São ambientes muito ricos em biodiversidade e ameaçados pelas atividades antrópicas relacionadas a mineração. As limitações no fluxo gênico, heterogeneidade da superfície rochosa rica em metais e condições edafoclimáticas severas, são fatores que promovem diferenças nas populações de plantas nestes locais. Dentre as espécies ameaçadas pela redução dos campos rupestres ferruginosos, Arthrocereus glaziovii se destaca por ser uma cactácea rara e exclusiva de algumas montanhas do QF. Com o objetivo de se verificar variações entre populações desta planta, foram estudados 246 indivíduos (touceiras) distribuídos em seis topos de montanhas: Itatiaiuçu, Piedade, Rola Moça, Moeda e morros do Chapéu e Aredes. De cada indivíduo foram medidas a altura e o diâmetro, quantificados os frutos produzidos, os quais foram posteriormente pesados e as sementes contabilizadas. Foram realizados testes de germinação para obtenção da Taxa de Germinação e Índice de Velocidade de Germinação. Em cada população foi feita a classificação do substrato de ocorrência do indivíduo quanto a morfologia da superfície (aglomerado, granular e laje) e análise química do solo (N, P, K, Ca, S, Fe, Cu, Mn, Al, Mg, Zn, pH e matéria orgânica). Houve diferenças morfológicas entre e dentro das populações estudadas. Três grupos foram formados para a altura das plantas: Moeda, Aredes/Chapéu/Rola Moça e Piedade/Itatiaiuçu enquanto que, para o diâmetro, as populações se agruparam de maneira distinta: Moeda/Aredes, Chapéu/Rola Moça/Piedade e Itatiaiuçu. A massa verde média dos frutos foi maior em Itatiaiuçu. A produção de sementes apresentou correlação positiva com a massa verde dos frutos (p< 0,05). Além disso, a massa verde e o número de frutos produzidos apresentaram correlação positiva com a altura e diâmetro das plantas (p< 0,01). A maior produção de frutos foi observada em Piedade e Rola Moça. As populações das Serras de Itatiaiuçu e Piedade apresentaram os maiores indivíduos. Essas características, que refletem o tamanho da planta, foram correlacionadas positivamente com a

ocorrência do substrato tipo laje. Para a %G e o IVG foram formados dois grupos. O Grupo 1 composto pelas populações: Rola Moça/Piedade/Chapéu e o Grupo 2 composto por Moeda/Itatiaiuçu/Arêdes. O Grupo 1 obteve %G média de 6,9% e o Grupo 2 obteve 39,7%. O IVG médio do Grupo 2 foi superior ao do Grupo 1, com 1,16 e 0,18 respectivamente. A %G apresentou correlação negativa com o teor de Fe e Mn. As diferenças encontradas reforçam a necessidade de se incluir diferentes critérios de análise e manejo para estratégias de conservação, em nível de populações, principalmente em se tratando de espécies de distribuição restrita.

Palavras chave: cacto ameaçado, ecossistemas ameaçados, populações de plantas, quadrilátero ferrífero, variabilidade de populações

ABSTRACT

A species of plant expresses variations, such as which are dependent on environmental conditions and are that subject. The ferruginous rupestrian fields of the Iron Quadrangle (QF) naturally involve fragments in mountain tops. These environments are very rich in biodiversity and threatened by anthropogenic activities related to mining. Limitations in gene flow, heterogeneity of the rocky surface rich in metals and severe edaphic and climatic conditions, are factors that promote differences in the plant populations in these places. Among the species threatened by the reduction of ferruginous rupestrian fields, Arthrocereus glaziovii stands out for being a rare cactus and exclusive of some QF mountains. In order to verify variations among populations of this plant, 246 cacts (clumps) were studied in six mountain tops: Itatiaiuçu, Piedade, Rola Moça, Moeda and hills of Chapéu and Aredes. From each individual the height and diameter were measured, the fruits produced were quantified, which were later weighed and the seeds counted. Germination tests were carried out to obtain the Germination Rate and the Germination Speed Index. In each population, a classification of the substrate of occurrence of the individual was made regarding the morphology of the surface in agglomerate, granular and slab. The following soil variables N, P, K, Ca, S, Fe, Cu, Mn, Al, Mg, Zn, pH and organic matter were quantified. There was differences among and inside the populations studied. Three groups formed for a height of the plants: Moeda, Aredes/Chapéu/Rola Moça and Piedade/Itatiaiuçu whereas, for the diameter, as populations were grouped in a

different way: Moeda/Aredes, Chapéu/Rola Moça/Piedade and Itatiaiuçu. The average weight of the fruits was higher in Itatiaiuçu. The seeds production showed a positive correlation with fruit weight (p <0.05). In addition, the weight and number of fruits produced showed a positive correlation with a height and diameter of the plants (p <0.01). The highest production of fruits was observed in Piedade and Rola Moça. The populations of the Itatiaiuçu and Piedade Mountains presented the largest individuals. These characteristics, which reflect the size of the plant were positively correlated with an occurrence of the slab substrate. Two groups were formed for %G and IVG. Group 1 consists of populations: Rola Moça/Piedade/Chapéu and Group 2 composed by Moeda/Itatiaiuçu/Arêdes. Group 1 had a mean %G of 6.9% and Group 2 had 39.7%. The %G presented an important decrease when correlated with the Fe and Mn content. The differences found reinforce the need to include different analysis and management criteria for conservation strategies, at the population level, especially when dealing with restricted species.

Keywords: iron quadrangle, population variability, populations of plants, threatened cactus, threatened ecosystems 1

INTRODUÇÃO

Espécies de plantas apresentam variações, entre suas populações, que são dependentes das condições a que estão sujeitas e dos genótipos existentes. As limitações no fluxo gênico e adaptações às condições locais são fatores que promovem diferenças fenotípicas entre suas populações (PINHEIRO ET AL., 2014). Características como disponibilidade de recursos, competição, efeitos de predadores, parasitos ou patógenos estão relacionados a diferenças de desenvolvimento dos vegetais (WEINER; SOLBRIG, 1984). A heterogeneidade de um ambiente seleciona anatômica e fisiologicamente os indivíduos de uma população (PIGLIUCCI, 2001; GIANOLI; GONZALEZ, 2005) e gera efeitos que podem ser observados no tamanho da planta ou até na capacidade de germinação da semente, posteriormente, no seu estabelecimento (ANDERSSON ET AL., 1998). Ao mesmo tempo, ações antrópicas alteram a quantidade e disponibilidade de recursos (RODELL ET AL., 2009), modificando diretamente as condições edafoclimáticas e a distribuição das espécies. Em regiões de montanha um mosaico de ambientes pode ser encontrado, afetando a vegetação de maneira diversa devido a variação de altitudes, profundidade e teor de nutrientes no solo, variações fitofisionômicas, disponibilidade hídrica, ventos, insolação, entre outros (CARMO ET AL., 2013; RAHANGDALE; RAHANGDALE, 2014; FERNANDES, 2016). Além disto, a deriva genética e fluxo gênico, em suas comunidades insulares, podem ser fatores fortemente influentes para diferenciação de plantas (LELES, 2014; PINHEIRO ET AL., 2014). Por exemplo, a diversidade genética e os caracteres morfológicos das flores em populações da orquídea Cattleya liliputiana, estão relacionadas positivamente, possivelmente devido a adaptações locais derivadas da heterogeneidade ambiental (LELES, 2014). A diversidade genética, entre as populações nos campos rupestres podem variar com a localização, como em Vriesea minarium que apresentou baixa divergência genética devido a distância geográfica entre as populações (LAVOR, 2014) ou como as populações disjuntas das bromélias do gênero Alcantarea, que 2 apresentaram baixo fluxo gênico e consequentemente, elevada diversidade devido ao isolamento geográfico (BARBARÁ ET AL., 2007). Em outro estudo a diversidade genética, em populações de Quercus rubra, adaptada aos solos metalíferos, estavam geneticamente próximas, possivelmente pela capacidade de dispersão de pólen a longas distâncias, o que favoreceria o fluxo gênico (MAKELA ET AL., 2016). Além das diferenciações citadas, outros fatores estratégicos para sobrevivência são influenciados pelo ambiente, como a germinação, etapa do ciclo de vida importante para a formação de novas gerações (LARCHER, 2006). É um período crucial para o estabelecimento da planta e que pode influenciar tanto a abundância quanto a distribuição de espécies vegetais (VÁZQUEZ-YANES;OROZCO-SEGOVIA,1993; PYŠEK; RICHARDSON, 2007). Populações sujeitas a condições variadas podem apresentar taxas de germinação diferentes umas das outras. Por exemplo, em duas populações de Peucedanum oreoselinum, as sementes coletadas em florestas preservadas germinaram mais que as coletas de áreas antropizadas, variando de acordo com a posição da semente na planta (KOŁODZIEJEK, 2017). Já em três áreas de Cerrado, não houve diferenças das altas taxas de germinação entre populações de Dipteryx alata, possivelmente por ser esta característica comum aos seus indivíduos (CORREA ET AL., 2000). As variações apresentadas pelas populações de plantas possuem importância para a biotecnologia e conservação (FALEIRO; ANDRADE, 2011), diante disto, apresenta-se a necessidade de se reduzir extinções e a consequente perda de serviços ecossistêmicos (CEBALLOS, 2015). Sofrendo rápido declínio em sua área (DINIZ, 2014), os campos rupestres ferruginosos do sudeste de Minas Gerais, são o habitat de populações de espécies endêmicas como o cacto Arthrocereus glaziovii. A atividade de mineração é o quinto fator de ameaça de extinção das espécies da família das Cactaceas no mundo, sendo o fator mais importante na região leste do Brasil (GOETTSCH ET AL., 2015). Arthrocereus glaziovii, apresenta populações disjuntas em diferentes topos de montanhas e encontra-se entre as espécies exigentes dos substratos específicos dos campos ferruginosos (MOURÃO; STEHMANN, 2007). Dependendo das condições locais, indivíduos 3 de uma mesma espécie de planta podem apresentar formas e comportamentos variáveis que envolvem o porte de partes vegetativas, a produção de frutos, sementes e germinação (SULTAN, 1995; DONOHUE, 2003; ROCHA; LOMÔNACO, 2006; SOARES ET AL., 2015). A família Cactácea possuí forte relação com os habitats que ocupa, tanto com o substrato (HERNÁNDEZ; GÓMEZ-HINOSTROSA, 2004) quanto com as condições climáticas (ORTEGA-BAES ET AL., 2010). Estas relações podem tornar suas populações ainda mais vulneráveis na medida que áreas com estas especificidades vão desaparecendo. O padrão de reprodução predominante nesta família de plantas, também pode exercer forte influência nas suas populações. Muitas espécies exibem uma mistura tanto de auto-fecundação (autogamia) quanto de fecundação cruzada em suas populações (BARRETT, 2003). A autoincompatibilidade reprodutiva pode estar presente totalmente ou parcialmente em algumas espécies da família, variando entre populações (MANDUJANO, 2010), enquanto que, a polinização cruzada, é considerada predominante entre as cactáceas (ROSS, 1981). Estes fatores demonstram uma forte dependência de agentes polinizadores e como consequência, pode-se esperar maior diferenciação genética entre populações do que dentro de populações que ocorrem disjuntamente. Neste contexto, os estudos em campos ferruginosos podem fornecer importantes informações sobre as condições necessárias para a abundância e distribuição de plantas. Dada a intensa diminuição de áreas registrada nestes ambientes, o conhecimento das populações de plantas em sua área de ocorrência é importante também para seu manejo e conservação, em especial aquelas de ocorrência restrita e exclusiva, como o cacto Arthrocereus glaziovii. O objetivo deste estudo foi analisar as variações em populações desta espécie, ao longo de sua distribuição, com base em caracteres morfológicos e de sucesso reprodutivo.

OBJETIVO GERAL

O presente trabalho tem como objetivo verificar variações fenotípicas em populações de Arthrocereus glaziovii situadas em distintos topos de montanha.

OBJETIVOS ESPECÍFICOS

● Verificar se diferentes populações de Arthrocereus glaziovii se diferenciam na altura e diâmetro dos indivíduos;

● Verificar se diferentes populações de Arthrocereus glaziovii se diferenciam na produção e massa verde dos frutos;

● Verificar se diferentes populações de Arthrocereus glaziovii se diferenciam na produção de sementes;

● Verificar se existe diferença na germinação das sementes de Arthrocereus glaziovii, provenientes de distintas populações;

● Verificar se existe diferença entre a altura e diâmetro dos indivíduos dentro das populações;

● Verificar se a distância geográfica influencia nas características altura e diâmetro dos indivíduos.

MATERIAL E MÉTODOS

Espécie estudada

Cactaceae é uma família de plantas de ocorrência concentrada à região Neotropical, sendo o Brasil considerado um dos centros de diversidade, possuindo alta quantidade de endemismos como, por exemplo, na região sudeste onde, das 120 espécies registradas, 100 são endêmicas (ZAPPI ET AL., 2011). Possuem baixa taxa de crescimento e ciclo de vida longo, características influenciadas pelos tipos de habitat onde ocorre (NOBEL 1978; SCHEINVAR, 1985). Arthrocereus é um gênero da família das Cactaceae que possui espécies de distribuição restrita (ZAPPI ET AL., 2010) e ocorre nas formas arbustivas e subarbustiva, em substrato terrícola ou rupícola e em fitofisionomias ocorrentes nos biomas Cerrado e Mata Atlântica (CNCFLORA, 2017). O táxon é endêmico dos campos rupestres do Brasil e ocorre nos estados de Mato Grosso e Minas Gerais (TAYLOR; ZAPPI, 2004). Arthrocereus glaziovii se destaca no gênero como a espécie mais ameaçada, devido à sua localização em áreas de atividade de mineração de ferro (CHEIB, 2009; SILVA, 2011) e por ser circunscrita às proximidades de Belo Horizonte (TAYLOR; ZAPPI, 2004). É uma das plantas endêmicas do QF e está entre as que ocorrem exclusivamente sobre canga (JACOBI; CARMO, 2012) (Figura 1).

Figura 1. Touceira (A - Morro do Chapéu) e flor (B - Estação Ecológica de Arêdes) de Arthrocereus glaziovii.

Este cacto colunar é um subarbusto que cresce formando grupos descontínuos no campo ferruginoso, em pequenas touceiras que podem variar de tamanho. Conforme observado em campo, apresentam cladódios que atingem, pouco mais de 4 cm de largura e flores com antese noturna, iniciando sua abertura ao escurecer e se fechando novamente ao raiar do dia. A espécie é capaz de se reproduzir assexuadamente, a partir de segmentos de cladódios separados da planta-mãe. Essas partes emitem raízes, podendo formar uma nova touceira. É uma planta favorecida pela relação com plantas enfermeiras arbustivas e herbáceas das cangas (GUILHERME, 2011). Devido a antese noturna, possivelmente a polinização ocorra através de morcegos (ZAPPI; TAYLOR, 2012), embora seja possível que outras espécies estejam envolvidas. Oliveira (2017) registrou a visitação floral de mariposa (esfingídeo) durante a noite e a visitação de abelhas durante o início do período diurno. Esta espécie pode ser considerada rara (RABINOWITZ,1981; GIULIETTI ET AL. 2009) e microendêmica (WILME, 2006; MCCAULEY ET AL. 2010), pois seus indivíduos estão confinados a uma área de ocorrência restrita, ocorrendo sob condições específicas (TAYLOR; ZAPPI, 2004; MOURÃO; STEHMANN, 2007; JACOBI; CARMO, 2012). De acordo com parâmetros reconhecidos internacionalmente, a espécie é considerada em risco de extinção na categoria Em Perigo (endangered-EN), enquadrando-se no critério B1 da União Internacional para Conservação da Natureza-IUCN 7

(2012) e na lista estadual de espécies ameaçadas consta como “vulnerável” (COPAM, 1997). Esta espécie é escassa ao longo de sua distribuição e pode apresentar densidade relativa de 0,65% e 0,23 indivíduos por m² (JACOBI ET AL., 2008). Suas populações podem ser consideradas em declínio devido a atividade mineradora principalmente pela supressão do seu ecossistema e inexistência de técnicas para sua reposição (TAYLOR, 2002).

Área de estudo

O Quadrilátero Ferrífero (QF) é uma região montanhosa com aproximadamente 700.000 hectares de extensão, localizada ao sul da Serra do Espinhaço, na porção centro-sudeste de Minas Gerais. Segundo Ruchkys (2008), sua denominação deriva do arranjo geométrico de sua morfoestrutura, sendo delimitado ao norte pela Serra do Curral, partindo-se da Serra de Itatiaiuçu até a Serra da Piedade, a leste pela Serra do Caraça e Serra de Capanema, ao sul pela Serras de Ouro Branco e a oeste pela Serra da Moeda. Estas áreas de extrema importância para conservação (SILVA ET AL, 2008; DRUMMOND ET AL, 2005) localizam-se na transição entre a Floresta Atlântica e Cerrado, dois hotspots mundiais de biodiversidade (MYERS ET AL., 2000). Nesta região, os campos rupestres abrigam espécies que estão especialmente adaptadas às diversas e intensas variáveis ambientais a que estão sujeitas (MESSIAS, 2012; RAHANGDALE, RAHANGDALE, 2014; FERNANDES, 2016), sendo associados às áreas de montanha, que são reconhecidos centros de endemismos e de grande biodiversidade (BARTHLOTT ET AL., 2005; MARTINELLI, 2007; GIULIET ET AL., 2009). A distribuição descontínua deste ecossistema, favorece a diferenciação genética (LOUSADA ET AL., 2013) e o aumento da diversidade de espécies e entre populações de plantas (GIULIETTI; PIRANI, 1988). Os campos rupestres ferruginosos (vegetação de canga) do QF se distribuem disjuntamente em topos de montanhas (CARMO ET AL., 2013), formando um mosaico entre outras formações campestres e florestais. Ocorrem entre 900 e 1800 metros de altitude, sobre concreções ferruginosas 8 ou substratos rochosos ricos em metais, com baixa capacidade de reter água, baixa fertilidade, alta amplitude térmica diária, sob incidência frequente de fogo, forte exposição ao sol e ventos (JACOBI ET AL., 2007; MESSIAS, 2012). Segundo Fernandes (2016), latitude, altitude, insularidade, antiguidade, tipos de solo, variações de luz, ventos, temperatura e umidade são fatores que contribuem para diversidade nos campos rupestres. As áreas de campos rupestre do presente estudo possuem entre 1225 a 1667 metros de altitude, estão inseridas em uma região do QF que possui clima considerado temperado úmido com inverno seco, tipo Cwb conforme classificação climática de Köppen e Geiser, com pelo menos um mês do inverno com precipitação inferior a 60 mm e temperatura média do mês mais quente no verão inferior a 22ºC (SÁ JÚNIOR, 2009). A precipitação anual pode variar de 1400 a 1700 mm, com a estação chuvosa podendo se estender de outubro a abril (GUIMARÃES ET AL., 2009). Sua fitofisionomia predominantemente herbácea e arbustiva caracteriza-se por elevadas diversidades alfa e beta (CARMO ET AL., 2013) possuindo muitas espécies endêmicas, com florística pouco conhecida, mas fortemente ameaçada pela antropização (JACOBI ET AL., 2007), estando em decréscimo nos últimos anos (DINIZ, 2014). Para determinar as populações de estudo, inicialmente foram feitos levantamento de coordenadas de campo, mapas e informações nos sítios Flora Brasiliensis (http://florabrasiliensis.cria.org.br), Flora do Brasil 2020 (http://floradobrasil.jbrj.gov.br), da rede speciesLink (splink.org.br) e no livro Plantas Raras do Brasil (GIULIETTI ET AL., 2009). Posteriormente, foram investigadas imagens de satélite do programa Google Earth Pro e realizadas visitas de campo, para a localização de formações de canga nestas áreas de ocorrência. Assim, a coleta na área de estudo foi dividida em seis áreas: duas distribuídas mais ao sul, duas na porção central, uma na porção nordeste e outra na porção oeste (Figura 2).

Figura 2. Distribuição das áreas de coleta no Quadrilátero Ferrífero (linha verde). SP-Serra da Piedade; ITA-Serra de Itatiaiuçu; RM-Serra do Rola Moça; MC-Morro do Chapéu; MO-Serra da Moeda; AR-Morro de Aredes.

As populações de estudo ficaram localizadas em áreas das seguintes unidades de conservação e respectivos municípios (Tabela 1).

Tabela 1. Unidades de Conservação, município (s) e coordenadas de localização das populações de estudo. Unidade de Conservação (Sigla da Município da Coordenadas centrais População) população Estação Ecológica de Arêdes (AR) Itabirito 614840/7755759 Monumento Natural Serra da Moeda Moeda 609661/7756776 (MO) Parque Estadual Serra do Rola Moça Nova Lima/Casa 603964/7781869 (RM) Branca Monumento Natural Serra da Piedade Caeté/Sabará 637334/7807611 (SP) Área de Proteção Ambiental Sul (MC) Nova Lima 609263/7777354 Áreas de Proteção Especial Rio Itatiaiuçu 568623/7775012 Manso e Serra Azul (ITA)

Classificação do substrato

Os substratos de ocorrência das touceiras de A. glaziovii foram classificados de acordo com a morfologia da concreção ferruginosa (Figura 3). Os critérios usados foram presença de cascalho solto ou cimentado, presença de componente solo propriamente dito, continuidade e fissuramento da rocha, adaptando-se critérios já utilizados (CONCEIÇÃO; PIRANI, 2005; JACOBI; CARMO, 2012).

Fotos: Arquivo pessoal, 2016.

Figura 3. Classificação dos substratos. (A) Rocha coberta por orquídeas, com cerca de 1,20 de comprimento, com superfície classificada como aglomerado. (B) Substrato classificado como laje em AR. (C) Substrato classificado como granular. 11

O substrato denominado aglomerado tem como características a ocorrência em matacões ou em desníveis de pelo menos meio metro, com raras e diminutas fendas. O do tipo laje ocorre na sua maioria em rocha menos rugosa e em topografia plana, podendo, no entanto, chegar a até 50° de inclinação com a presença de fendas maiores. O substrato do tipo granular é caracterizado pela presença de cascalho escuro solto sobre estreita camada de solo preto.

Análise do solo

Pelo menos duas amostras de solo foram coletadas entre cada dezena de cactos amostrados nas populações seguindo procedimentos pré- estabelecidos (EMBRAPA, 2006). O solo coletado era sempre aquele existente logo abaixo da touceira. Posteriormente estas amostras foram misturadas, formando uma amostra composta em cada população, e enviadas ao Laboratório de Rotina de Fertilidade de Solo, no Departamento de Solos da Universidade Federal de Viçosa, onde foram seguidos os procedimentos recomendados em Ribeiro et al. (1999). As variáveis quantificadas foram: potencial hidrogênionico (pH); nitrogênio (N); fósforo (P); potássio (K); cálcio (Ca); enxofre (S); matéria orgânica (M); ferro (Fe); cobre (Cu), alumínio (Al), magnésio (Mg), zinco (Zn) e manganês (Mn). Foram selecionados nutrientes importantes para fertilidade do solo, macronutrientes que são requeridos em maiores concentrações e micronutrientes que são requeridos em menores concentrações, mas também são considerados essências ao desenvolvimento da planta (NOVAIS ET AL., 2007; LAMBERS ET AL., 2010).

Coleta de dados morfológicos

Após a definição da área de estudo executou-se a seleção aleatória dos indivíduos, respeitando-se sempre a distância mínima de 10 m de um indivíduo para o próximo, evitando a coleta de clones e de indivíduos em microambientes iguais. Os indivíduos foram sempre marcados, numerados e georreferenciados. Para verificar se havia diferença entre as medidas de altura e diâmetro dentro das populações, as mesmas foram georreferenciadas e subdivididas posteriormente, no programa Track Maker®, em subparcelas de 50 por 50 metros. Subparcelas sem indivíduos da espécie não foram contadas. Indivíduos isolados em uma subparcela foram incluídos na parcela mais próxima. Em cada indivíduo (touceira) de A. glaziovii foram medidos o diâmetro maior (maior distância encontrada entre as pontas de dois ramos prostrados ou, na ausência de dois ramos, entre as extremidades do ramo prostrado maior e o centro da touceira) e a altura da planta (distância em linha reta entre a extremidade do ramo mais elevado à superfície do solo). Estas duas variáveis foram utilizadas para quantificar o tamanho das plantas, sendo medidos 246 indivíduos. Cada indivíduo foi georreferenciado com GPS Garmin 60 para posterior análise da relação da localização com as características medidas. A coleta de frutos foi realizada entre dezembro de 2016 e fevereiro de 2017, sendo feitas, pelo menos, duas visitas a cada população onde realizou- se a contagem de todos os frutos da planta selecionada e a coleta de pelo menos um fruto, quando apenas este estava presente, ou até metade dos frutos presentes em diversas posições na planta-mãe. O fruto era considerado maduro quando apresentava desenvolvimento aparente, se desprendia da planta-mãe com facilidade ao se tentar girá-lo e apresentava início de coloração escura em sua base. Os frutos foram identificados e pesados individualmente em balança analítica, até 24 horas após a coleta. Posteriormente, a secagem foi conduzida por 30 dias em temperatura ambiente ou até se obter a desidratação do fruto visando-se o desprendimento interno das sementes. Após a secagem dos frutos as sementes foram extraídas, 13 contadas, armazenadas em sacos plásticos identificados individualmente por fruto e planta-mãe e mantidos em condições ambiente.

Germinação

Foram utilizadas 50 sementes de cada planta em que houve coleta de frutos (115 plantas), realizando-se uma repetição do experimento após 60 dias, utilizando-se mais 50 sementes por planta e germinando ao todo 9.300 sementes. A germinação das sementes foi realizada em Câmara de Germinação do tipo B.O.D. com fotoperíodo de 12 horas e temperatura constante de 30ºC segundo Cheib (2009), mantendo-se as sementes sempre úmidas durante 30 dias e após este período, aguardou-se mais 30 dias, para verificar se a taxa de germinação se manteria constante. As sementes foram distribuídas em placas de Petri de 15 cm, com duas folhas de papel de filtro. A emissão da radícula foi considerada para a contagem da germinação. A porcentagem de germinação (%G) foi calculada pela relação entre a quantidade de sementes germinadas e total de sementes por indivíduos. O Índice de Velocidade de Germinação (IVG) foi calculado pelo somatório do número de sementes germinadas por fruto no dia da observação e pelo número de dias contados a partir do início do experimento (MAGUIRE, 1962).

Análise dos dados

Para verificar se existe diferença nos critérios analisados entre as diferentes populações foram construídos Modelos Lineares Generalizados (GLM) com as variáveis por população (altura, diâmetro, número de frutos, massa verde de frutos, sementes e germinação) e as variáveis locais (diferentes substratos e características químicas dos solos nas populações). Em caso de significância, os modelos foram submetidos a análise de contraste para a identificação das diferenças entre e dentro das populações. Para se verificar as relações entre o teor médio de nutrientes nos solos das populações 14 e as variáveis medidas (altura, diâmetro, número de frutos, massa verde de frutos, sementes e germinação), foram construídos Modelos Lineares Generalizados (GLM). A relação entre a distância geográfica e a altura e diâmetro das plantas foi analisada através do Teste de Mantel para verificar se havia autocorrelação espacial. Para verificar se havia associação entre as médias das variáveis do solo entre as populações, foi realizada a Análise dos Componentes Principais (PCA). Todas as análises foram realizadas no software R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2017).

RESULTADOS

Tamanho e produtividade entre populações

Houve diferença significativa para todas as características avaliadas entre as populações. Os menores valores de altura e diâmetro foram observados em MO, com altura média de 3 cm e diâmetro médio de 6 cm e os maiores valores observados para essas características foram em ITA, altura de 50 cm e diâmetro de 145 cm. A produção de frutos foi maior em RM e SP, 58 frutos em cada uma destas populações, e menor em MO, 9 frutos. O fruto mais leve foi observado em AR, 0,48 g, e o fruto mais pesado foi identificado em ITA, 8,88 g. O menor número de sementes em um fruto foi observado em AR, quatro, e o maior número de sementes em um único fruto foi observado em ITA, 724. A %G e o IVG por população foram: AR (44% e 1,16), ITA (36% e 1,3), MO (32% e 0,91), MC (18% e 0,45), SP (4% e 0,11) e RM (1% e 0,03) (Tabela 2). O teste de Mantel demonstrou não haver correlação entre as variáveis de tamanho dos indivíduos e a distância geográfica (p=0,0109). O coeficiente de correlação (r=0,2037) indica que apenas 20% das diferenças apresentadas podem ser explicadas pela distância geográfica.

Tabela 2. Médias da altura, diâmetro, sementes, massa verde e número de frutos, porcentagem de germinação e índice de velocidade de germinação verificados por população. * Média Número *Média ** Média * Altura * Diâmetro massa *% População de sementes frutos/ind *IVG média (cm) médio (cm) verde do G indivíduos população população fruto (gr)

AR 50 11,0(5,1) 23,8(10,8) 1,50(0,81) 174(132,6) 0,92 44 1,16

MO 38 6,5(3,1) 18,2(7,5) 1,27(0,42) 176(108,2) 0,23 32 0,91

RM 50 13,6(3,7) 34,9(13,8) 1,40(0,39) 231(106,2) 3,16 4 0,11

MC 35 12,5(5,2) 31,7(16,1) 1,54(0,47) 178(98,8) 1,09 18 0,45

ITA 32 19,2(11,9) 48,7(33,0) 2,74(1,65) 316(214,4) 2,50 36 1,3

SP 41 18,4(7,7) 39,4(20,9) 1,76(0,68) 236(166,7) 2,78 1 0,03

Números entre parênteses = desvio padrão. *p<0,01. **p<0,001.

Tamanho

Foi encontrada diferença entre as médias das variáveis de tamanho das plantas entre as seis populações (Figura 4). Três grupos foram formados para a altura média das plantas (F=20,029; p<0,01). A população MO formou um único grupo com as plantas de menor altura, em média 6,47 cm, as populações AR/MC/RM formaram outro grupo com plantas com altura mediana, 12,35 cm em média, e as populações SP/ITA formaram um terceiro grupo com as plantas mais altas, em média 18,75 cm (Figura 4A). Para o diâmetro, as populações se agruparam de maneira distinta (F= 13,693; p<0,01), MO/AR formaram um grupo com menor diâmetro médio de touceira (21,38 cm), o grupo intermediário foi formado por MC/RM/SP (35,46 cm em média) e a população com maior diâmetro foi ITA (48,65 cm em média) (Figura 4B).

Figura 4. Médias de altura e diâmetro por população. As barras indicam as médias das variáveis altura (A) e diâmetro (B) por população. Letras diferentes indicam que há diferença significativa (p<0,01).

A população ITA se destacou pela produção dos frutos de maior massa verde, 2,73 g em média, enquanto que as demais populações, MO/AR/RM/MC/SP, se agruparam por produzirem frutos de massa 1,54 g em média (F=12,053; p<0,01) (Figura 5A). O grupo formado pelas populações MO/AR/MC/ITA produziu, em média, 1,4 frutos por planta enquanto que o grupo formado pelas populações RM/SP produziu 2,7 frutos por planta, em média (F=2,6829; p<0,001) (Figura 5B).

Figura 5. Médias de massa e número de frutos por população. As barras indicam as médias das variáveis massa verde (A) e número de frutos (B) por indivíduo por população. Letras diferentes indicam que há diferença significativa (p<0,01-massa dos frutos; p<0,001-número de frutos). 18

A população ITA se destacou ainda para a produção de sementes, com uma média de 294 sementes por fruto, enquanto que as demais populações, MO/AR/RM/MC/SP, se agruparam com produção média de 179 sementes por fruto (F=4,1661; p<0,01) (Figura 6).

Figura 6. Produção médias de sementes por fruto nas diferentes populações avaliadas de A. glaziovii. As barras indicam as médias do número de frutos por planta por população. Letras diferentes indicam que há diferença significativa (p<0,01).

A maior produção média de frutos por planta foi observada em SP e RM, porém, a massa verde média dos frutos foi maior em ITA. A produção de sementes apresentou uma correlação positiva com a massa verde dos frutos (F=5,560; p<0,05), sendo que a maior produção de sementes foi observada na população ITA. A população SP se destacou pelo grande número de frutos produzidos, porém, com poucas sementes desenvolvidas. As sementes consideradas sem desenvolvimento encontravam-se sempre muito achatadas, de tamanho menor e com tonalidade marrom clara.

Tamanho dentro das populações

Os testes por GLM mostraram pouca diferenciação entre os tamanhos das plantas dentro das populações. Formaram-se sempre dois grupos para cada variável estudada (altura e diâmetro), sempre com uma subparcela se destacando das demais, exceto para a variável altura, na população AR, que apresentou metade das subparcelas com uma média maior e a outra metade com uma média menor (Tabela 3).

Tabela 3. Resultado da análise das médias de altura e diâmetro dentro das populações de Arthrocereus glaziovii.

População e Altura média (cm) Diâmetro médio (cm) subparcelas

AR AR1AR6AR3AR7 = 8.43750 AR1AR6AR3AR4AR7AR8AR5 = 23.4042 Subparcelas AR1 a AR8 AR8AR4AR2AR5 = 13.32692 AR2 = 29.66667

F=1,3579(p<0,001) F=3,8391(p<0,01)

MO MO2MO3 = 5.357143 MO3MO2 = 17.03571

Subparcelas MO1 a MO3 MO1 = 9.60 MO1 = 21.6

F=9,5863(p<0,001) F=1,357(p<0,001)

RM RM8RM7RM6RM3RM2RM4RM5 = RM8RM7RM6RM5RM4RM3RM2= 13.2381 32.38095 Subparcelas RM1 a RM8 RM1 =15.7500 RM1 = 48.125

F=1,4783(p<0,05) F= 3.2372(p<0,001)

MC MC2MC3MC5MC1 = 11.56667 MC3MC5MC4MC1 = 28.34615

Subparcelas MC1 a MC4 = 18.0 MC2 = 41.22222 MC5 F=4,1681(p<0,001) F=3,4039(p<0,01)

ITA ITA4ITA3ITA1ITA5ITA6 = 17.66 ITA3ITA4ITA5ITA6ITA1 = 44.777

Subparcelas ITA1 a ITA2 = 27.2 ITA2 = 69.6 ITA6 F=1,0816(p<0,001) F= 0,7852(p<0,001)

SP SP1SP6SP5SP4SP3 = 17.08824 SP4SP5SP2SP1SP6 = 35.87879

Subparcelas SP1 a SP2 =25.0 SP3 = 54.0 SP6

F= 2,9022(p<0,01) F= 1,6063(p<0,001)

Distribuição da espécie

Pode-se considerar que a espécie estudada possui distribuição microendêmica (COSTA ET AL. 2008; GIULIETTI ET AL., 2009; MOREIRA ET AL., 2009) por apresentar pequenas populações restritas a alguns campos ferruginosos do QF, encontradas, no presente estudo, somente nas Serras da Moeda, de Itabirito, Itatiaiuçu e da Piedade (Figura 7).

Figura 7. Pontos em vermelho indicam a distribuição de A. glaziovii no Quadrilátero Ferrífero (linha verde). A área total de ocorrência encontrada foi estimada foi de 10 km², com a espécie ocorrendo de forma descontínua, sendo a menor com 14 ha (ITA) e a maior com 200 ha (RM), totalizando 331 ha na área estudada. A altitude média não variou significativamente entre as áreas de coleta (F= 289,56; p<0,001) (Tabela 4).

Tabela 4. Número de indivíduos, tamanho área de ocorrência estudada e altitudes médias das populações. Área de ocorrência Altitudes médias População Nº de indivíduos estudada (km²) (m) AR 50 0,54 1349.280 MO 38 0,17 1497.625 RM 50 2,00 1497.625 MC 32 0,225 1410.029 SP 41 0,235 1514.293 ITA 35 0,14 1303.625 TOTAL 246 3,31

Conforme pôde-se constatar as populações da espécie estudada estavam sempre próximas a áreas de mineração (Figura 8).

Figura 8. Populações do cacto Arthrocereus glaziovii (verde claro) e áreas impactadas (verde escuro). Populações estudadas: (A) ITA, (B) RM e MC, (C) MO e AR, (D) SP.

Germinação

Houve diferença significativa da %G (F=18,712; p<0,01) e do IVG (F=13,988; p<0,01) entre as populações, as quais se agruparam da mesma maneira para ambas as características (Figura 9A e 9B). O primeiro grupo, formado pelas populações AR/ITA/MO apresentou uma %G igual a 39,7% e IVG de 1,16, em média, enquanto o outro grupo, formado pelas populações RM/SP/MC apresentou uma %G de 6,9% e IVG de 0,18, em média.

Figura 9. Porcentagem de germinação e IVG. Letras diferentes indicam que há diferença significativa (p<0,01).

Análise do solo

As amostras de solo das populações apresentaram variações nos diversos valores de nutrientes (Tabela 5). A acidez foi considerada sempre elevada conforme verificado em outros estudos em campos ferruginosos no 24

QF, com os metais apresentando alta concentrações conforme esperado (SCHAEFER ET AL., 2008; FILHO ET AL. 2010).

Tabela 5. Resultado da análise química do solo das populações. População pH N P K Ca S M Fe Cu Mn Al Mg Zn cmolc/ cmolc/ cmolc/ dag/kg mg/dm³ mg/dm³ dm³ mg/dm³ dag/kg mg/dm³ mg/dm³ mg/dm³ dm³ dm³ mg/dm³

AR 4,92 0,332 3,5 44 1,87 2,1 8,89 104 0,58 88,7 0,39 0,35 5,47

MO 4,54 0,135 2,4 47 1,33 1,1 4,61 123,5 0,54 102,1 0,49 0,27 3,83

RM 4,52 0,471 5,2 77 2,46 3,5 19,43 195,1 0,58 68,2 0,59 0,24 8,09

MC 3,97 0,206 6,6 73 2,31 1,8 27,66 238,6 0,93 47,9 1,07 0,41 6,77

ITA 4,58 0,187 8,8 94 2,05 2,1 12,51 73,7 0,46 59,8 0,59 0,22 8,23

SP 4,5 0,185 6,1 67 2,14 2,8 23,71 280,6 0,36 14,8 0,49 0,2 5,57

Foi possível determinar uma correlação entre as amostras compostas de solo das seis populações e as variáveis altura, diâmetro, número de frutos, massa verde dos frutos e número de sementes através de GLM. Os valores de Ca, P, K, S e M, importantes para o desenvolvimento e crescimento das plantas, apresentaram correlação positiva com as variáveis altura e diâmetro. Já os teores de metais pesados Fe e Mn apresentaram correlação negativa com as variáveis massa verde e número de sementes (Tabela 6).

Tabela 6. Correlações entre os elementos do solo e as variáveis altura, diâmetro, produção de frutos, massa verde dos frutos e número de sementes em todas as populações. Massa Elementos Altura Diâmetro Frutos Sementes verde N *nd nd + - nd P + + + + + K + + + + + Ca + + + nd + S + + + nd + M + + + nd nd Mn - - - - - Cu nd nd nd nd nd Fe nd nd nd - - Al nd nd nd nd nd 25

Mg nd nd nd nd nd Zn nd nd nd nd nd *correlação não definida: quando o valor do coeficiente angular (inclinação da reta) era próximo a zero.

Na PCA realizada para verificar as diferenças entre as características nutricionais do solo nas populações, foram utilizados dois componentes com o eixo um explicando 33,8% da variação dos dados e o eixo dois 22,3% (Figura 10).

Figura 10. PCA de 13 características do solo relacionadas as seis populações do estudo.

Classificação do substrato

Todas três classes de substrato, aglomerado, granular e laje, foram encontradas nas seis populações. As proporções obtidas, em cada população, para as três classes, porém, foram diferentes: AR (20: 30: 50); MO (81: 10: 9); MC (4: 25: 71); SP (36: 8: 56); RM (50: 2: 48); e ITA (9: 4: 87), respectivamente, aglomerado, granular e laje. (Figura 11). 26

Figura 10. Proporção das três classes de substrato (aglomerado, granular e laje) nas diferentes populações.

A classe do substrato influenciou diretamente no tamanho das plantas (altura e diâmetro), visto que essas medidas foram maiores em indivíduos que estavam presentes no substrato laje. Não houve diferença significativa para o tamanho das plantas que estavam presentes no substrato aglomerado ou granular (Figura 12).

Figura 11. Diferença entre as médias de altura (F=5,0524; p<0,01) e diâmetro (F=9,2949; p<0,01) por substrato. Letras diferentes indicam que há diferença significativa.

DISCUSSÃO

As populações de A. glaziovii apresentaram maior diferenciação, para o tamanho de plantas, entre as populações do que dentro das populações, que é condizente com o esperado, principalmente do ponto de vista genético, para populações disjuntas de plantas (ELLSTRAND; ELAM, 1993; YOUNG ET AL., 1996) e que pode ser reforçado pela polinização cruzada, característica considerada predominante na família Cactácea (ROSS, 1981). As demais variáveis, número e massa verde de frutos produzidos, número de sementes e germinação também apresentaram variações significativas entre as populações desta espécie e desconsiderando-se a última, apresentaram correlação positiva com a altura e diâmetro das plantas. Os resultados do Teste de Mantel não demonstram influencia determinante da distância geográfica, o que indica que o padrão de diferenciação entre e dentro das populações, pode estar relacionado, aos fatores locais e que, características na superfície do substrato e solo podem ser responsáveis por variações fenotípicas (PINHEIRO ET AL., 2014). Outros fatores locais, como disponibilidade de recursos geram também variações entre populações, por exemplo, de Andira fraxinifolia (Fabaceae) presentou variações fenotípicas entre populações de fitofisionomias diferentes, com destaque às dimensões das folhas e ao tamanho da planta (SILVA ET AL., 2016). Populações de Tibouchina clavata (Melastomataceae), também localizadas em fitofisionomias distintas, apresentaram variações no diâmetro do caule, na massa e área foliar (BACHTOLD; MELO JÚNIOR, 2015) assim como observado para Calophyllum brasiliense (Calophyllaceae) a qual apresentou diferenças significativas entre diâmetro do caule e características foliares, em diferentes populações de diferentes fitofisionomias (AMORIM; MELO JUNIOR, 2017). As análises das variáveis, altura e diâmetro, apresentaram correlação com os substratos de ocorrência, com concentração de plantas de tamanho maior no substrato tipo laje. Este tipo de substrato, possui mais fendas, o que pode permitir um melhor desenvolvimento das plantas devido a maior quantidade de solo, acarretando maior disponibilidade de nutrientes e água. 28

No entanto, este parece não ser um fator determinante. Por exemplo, a população de SP apresentou uma proporção do substrato laje, próxima a observada em RM e AR, mas sua média de altura foi maior que nestas duas populações e sua média de diâmetro maior que AR. Da mesma forma, MC apresentou uma proporção de laje mais próxima a de ITA do que foi apresentada por SP, porém sua média de altura e diâmetro foi menor do que em ITA e SP. O desenvolvimento das populações em substratos heterogêneos quanto sua morfologia e origem, com altos teores de metais, aparentemente gera diferenças em suas respostas e isto pode estar relacionado não apenas com a quantidade, mas também com qualidade do solo disponível. A população ITA, que apresentou as maiores médias de tamanho, possui um menor teor de Fe no solo comparando-a com as demais. Além disto, foi observado também nesta população maiores teores de P e K, macronutrientes essenciais para o crescimento da planta. O menor teor de Fe aliado a maior disponibilidade de P e K nesta população, todavia, não podem ser utilizados isoladamente para explicar o porte das plantas. Em SP, população que apresentou plantas com alturas similares à ITA, o teor de Fe foi o maior observado entre as populações. Uma condição que explicaria então a presença de plantas tão altas quanto em ITA, seria o maior teor de matéria orgânica quantificado (PINTO ET AL., 2004). A quantidade de matéria orgânica foi menor em MO e AR, populações que também apresentaram baixos teores de P, K e Ca, demonstrando uma possível influência direta da fertilidade do solo no porte das plantas. Em MO, população que apresentou as menores médias para tamanho, destacou-se a elevada concentração de Mn. Em estudos agronômicos, o Mn em quantidades tóxicas no solo afeta a parte aérea da planta de uma maneira mais intensa, visto que esse elemento pode se acumular nas folhas (VELOSO ET AL., 1995). No caso de plantas nativas de campos ferruginosos os teores de metais no solo são naturalmente elevados e as plantas evoluíram nestas condições, no entanto, suas respostas ao aumento de nutrientes podem ser positivas para várias famílias, o que se assemelha às espécies agronômicas (NEGREIROS ET AL. 2009; BAHIA, 2016). Outro exemplo da influência do 29

Mn, relacionada ao tamanho das plantas pode ser observado no substrato da população de MC, que apresentou média de altura menor que SP e teores de P, K, Ca, Fe e matéria orgânica próximos, porém com a concentração de Mn superior aos das cangas da população de SP. Estes dados indicam que a concentração de Mn pode estar afetando negativamente o porte das plantas. Os valores de Ca, P, K, S e matéria Orgânica, diferentemente dos demais, apresentaram correlação positiva com as variáveis altura e diâmetro. Apesar do N não apresentar correlação com as características de tamanho na análise GLM, na PCA este elemento apresentou forte associação com as populações ITA, SP e RM, que possuíam indivíduos de maior porte. Os teores de nutrientes P e K e a matéria orgânica, aparentaram estar fortemente relacionados com aumento do tamanho médio das plantas, número e massa verde dos frutos nas populações, o que era esperado (NOVAIS ET AL., 2007) e indica uma resposta do cacto aos macronutrientes, semelhante as apresentadas para plantas agrícolas. Os teores dos metais Mn e Cu apresentaram correlação negativa com o tamanho das plantas, no entanto, apenas Mn apresentou teores considerados tóxicos para a maioria das plantas agrícolas (VELOSO ET AL., 1995), o que pode indicar uma indução ao nanismo pela presença deste metal (PORTO; SILVA, 1989). O metal Fe, apesar da alta concentração no solo, não apresentou, em nível de população, correlação com o tamanho das plantas, o que pode demonstrar que a cactácea possua alguma forma de imobilização desse metal nas raízes (MARQUES ET AL., 2000) ou outras formas de acumular ou tolerá-lo (ALMEIDA, 2012). A correlação positiva da massa verde e número de frutos produzidos com a altura e diâmetro das plantas, correspondeu ao aumento de produtividade de sementes por planta relacionado com tamanho. No entanto este fator não foi determinante para a produção de frutos no presente estudo, visto que a maior produção de frutos foi verificada em RM e SP e não em ITA, como então seria esperado. A população em ITA apresentou os substratos com os menores teores de Fe no solo e maior produtividade de sementes, indicando que a concentração deste metal pode ser influente sobre a produtividade da planta 30 como visto em outros estudos (JUCOSKI ET AL., 2016). Em relação a produção de frutos, verificou-se que plantas maiores produziram mais frutos e sementes, o que pode ser uma medida indireta do sucesso reprodutivo nas diferentes populações. Em outro estudo com Arthrocereus glaziovii obteve-se resultado diferente entre duas populações, não havendo variação na produção de frutos (OLIVEIRA, 2017), indicando também influências de fatores locais sobre as populações. Fatores ambientais podem influenciar também na produção de sementes entre populações como, por exemplo, a produção diferente de sementes duas populações de Casearia grandiflora (Salicaceae), em áreas de Cerrado (COSTA ET AL., 2016). Estudos demonstram que a produção de sementes pode variar muito na família Cactaceae, dependendo da espécie (ROJAS; VÁZQUEZ, 2000). Em uma população de Ferocactus histrixalguns os frutos podem conter até 2200 sementes, enquanto outros frutos têm apenas 300 (CASTILLO, 1988). Indivíduos de Stenocereus gummosus podem ter 52 a 1566 sementes (DE LA LUZ; CADENA, 1991) e Weiss et al. (1995), relataram de 100 a 500 sementes por fruto para Selenicereus megalanthus. Cheib (2009), estudando o gênero Arthrocereus em campos rupestres de Minas Gerais, encontrou um mínimo de 26 sementes em A. melanurus subsp. odorus e um máximo de 2441 em A. melanurus subsp. melanurus. A mesma autora encontrou em A. glaziovvi, na Serra do Rola Moça, uma variação de 70 a 866 sementes, o que condiz com o encontrado no presente estudo. Populações de plantas em diferentes condições podem apresentar também estratégias variáveis de germinação. Sementes de quatro populações de Eupatorium vauthierianum (Asteraceae) tiveram sua capacidade germinativa variando de acordo com sua origem (MALUF; BETINA, 1998). A germinação variou entre três populações de Carex secalina (Cyperaceae), possivelmente influenciada pela densidade vegetal, em que, áreas com maior quantidade de plantas, apresentaram maior taxa de germinação, o que favoreceria o estabelecimento de maior número de plântulas (LEMBICZ ET AL., 2011). A porcentagem de germinação de sementes de Stipa bungeana (Poaceae) variou com a população, ano de coleta de sementes, e condição de germinação (temperatura/estresse hídrico) (ZHANG ET AL., 2017). 31

A porcentagem de germinação e IVG correlacionaram-se negativamente com a concentração Fe e Mn, o que pode indicar uma possível influencia destes elementos na planta-mãe, como é visto para o K e o N por exemplo, provável resultado de mudanças na quantidade, mobilidade ou atividade de substâncias de crescimento como o ácido abscísico, ácido giberélico, citocininas, entre outros, durante a maturação da semente (FENNER, 1991). As populações que apresentaram as menores %G e IVG possuíram também os maiores teores de Fe. Em RM (%G = 4), ainda, foi verificado um alto teor de N, comparado as demais populações, o que pode influenciar negativamente na germinação (FAWCETT ET AL., 1978). Em outro estudo, os testes de germinação realizados com sementes de A. glaziovii provenientes de população desta mesma serra, apresentaram taxas de germinação bem superiores chegando aos 70% de germinação em média (CHEIB; GARCIA, 2012). Considerando que os teste germinação utilizaram condições específicas equivalentes, esta diferença pode estar relacionada a ocorrência de dormência (BASKIN; BASKIM, 2004) nas sementes desta área e das outras duas que apresentaram baixas taxas de germinação (SP, %G = 1 e MC, %G = 18). Estudos mostram que o teor de nutrientes no solo, durante o desenvolvimento da semente na planta-mãe, pode afetar a taxa de germinação (BASKIN; BASKIN, 2001). Por exemplo, a adição de doses crescentes de N ao substrato da planta-mãe causou a diminuição da germinação de suas sementes, enquanto que o teor de Ca e K podem reforçar a germinação de sementes ou até causar a germinação adiantada (FAWCETT ET AL., 1978; ANDERSSON ET AL., 1998; FENER, 1991). No entanto, diferente do esperado, o macronutriente N não apresentou correlação definida com a germinação entre as populações. O efeito da concentração dos nutrientes no solo é considerado fator influente sobre o desenvolvimento germinação das sementes através da planta-mãe. Contudo, outro fator pode afetar etapa da vida da planta, como a presença de iluminação artificial gerada em loteamentos e empresas, existentes em RM, MC e SP, áreas com menor taxa de germinação. Este fator 32 pode prejudicar a polinização e fecundidade das sementes, devido a atração dos polinizadores para as áreas iluminadas. Em populações de A. glaziovii no QF, sementes oriundas de frutos formados por polinização natural, germinaram em uma maior taxa que sementes oriundas de tratamentos por polinização cruzada manual e autopolinização manual (OLIVEIRA, 2017) o que é um indicativo desta influência. Os campos rupestres ferruginosos apresentam uma grande diversidade geológica (SCHAEFER ET AL., 2015; FERNANDES, 2016). A geologia do afloramento rochoso e a sua rugosidade influenciam a composição dos grupos funcionais (CARMO ET AL., 2015; CARMO; JACOBI, 2016), bem como a distribuição das plantas, relacionada aos fatores edáficos (RAPINI ET AL., 2008). Os resultados do presente estudo, indicam que estes fatores também agem sobre o desenvolvimento dos indivíduos na espécie ameaçada Arthrocereus glaziovii, gerando diferenças entre as populações. A heterogeneidade do substrato foi classificada em uma escala com três classes, que puderam ser visualizadas em todas as populações. Este fator pode estar agindo sobre o crescimento das plantas, o que pode aumentar a produção de sementes pelo aumento do tamanho dos indivíduos. Considerando a vantagem das plantas maiores, seria esperada uma maior frequência de indivíduos maiores nas populações, no entanto, os resultados demonstraram uma concentração destes indivíduos nos extremos oeste e leste da área de ocorrência do cacto, nas populações ITA e SP. Uma explicação seria a relação entre concentração dos metais Fe e Mn no solo, relacionada aos resultados de germinação e ao tamanho das plantas respectivamente. Os teores de Mn são, em média, maiores em MO e AR, onde as touceiras apresentaram menor diâmetro médio. Nas populações centrais o número de indivíduos maiores diminui e em MO é bem clara a ausência de indivíduos maiores. A tolerância aos metais pode significar um custo refletido no crescimento da planta (ERNEST, 1983) e ser um fator de seleção de indivíduos (WHO ET AL., 1992). A correlação das características estudadas na espécie com fatores ambientais é uma evidência de variabilidade fenotípica. O padrão de variação 33

de características entre e dentro das populações, relacionados ao tamanho das plantas e produtividade, também foram condizentes com padrões de estrutura genética em populações de plantas disjuntas em campos rupestres, o que pode estar determinando os resultados encontrados. Estes fatores podem representar uma consequência da adaptação a condições diferentes de disponibilidade de metais e estado nutricional do solo.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Independentemente dos fatores ecológicos que possam influenciar a abundância e diversidade de populações da Cactácea Arthrocereus glaziovii, a perda de habitat é, sem dúvida, o maior fator de declínio de suas populações. Todas as áreas de ocorrência identificadas durante o estudo possuem atividades de mineração próximas, ou outras atividades que diminuem a área de campos ferruginosos no QF. Dentre as populações de estudo, AR, SP e ITA podem ser consideradas as mais ameaçadas, pois são possivelmente as últimas representantes das suas respectivas montanhas. Em Itatiaiuçu (ITA) a situação pode ser considerada a mais alarmante por estar ainda sujeita aos efeitos da atividade de motocross e por não possuir uma proteção legal semelhante a AR e SP, populações do cacto que estão dentro ou no entorno de unidades de conservação de proteção integral (BRASIL, 2000). A diminuição das áreas dos campos rupestres ferruginosos resulta da sua supressão para realização das atividades humanas, como loteamentos e mineração e da pequena quantidade de unidades de conservação de proteção integral (JACOBI, ET AL., 2008). A extração mineral destaca-se por ter alterado o uso do solo de pelo menos 12.000 hectares em diferentes fitofisionomias, nas suas áreas de atividade, até o ano 2011, e extinguiu, até o ano de 2009, 6.243ha apenas de canga (DINIZ, 2014). A área remanescente está distribuída em cerca de 225 afloramentos (CARMO, 2010). Atualmente cerca 400 hectares de cangas fazem parte da fitofisionomia de quatro unidades de conservação de proteção integral (IEF, 2017), no entanto, sofrem impactos pela falta de estruturação e efetivação destas reservas. Devido as diferenças florísticas encontradas entre cangas, 34 certamente os afloramentos protegidos, não asseguram a proteção de todas espécies vegetais e também de suas subpopulações, que guardam genes necessários para uma maior gama de respostas exigidas pelas diferentes variáveis ambientais do QF. A identificação de áreas para conservação, tem como critério básico a presença de diversidade de espécies e representatividade de ecossistemas (BRASIL, 2000) mas conciliar este critério com a variação apresentada por subpopulações, contribui também para conservação de populações viáveis. O presente trabalho demonstra que populações de Arthrocereus glaziovii, localizadas em diferentes topos de montanhas, apresentam diferenças significativas entre si. Este fato, aliado a grande redução já ocorrida em seus habitats originais, reforçam a necessidade de preservação destas populações remanescentes para assegurar a viabilidade desta espécie.

CONCLUSÃO

As seis populações disjuntas estudadas de Arthrocereus glaziovii, se diferenciam no tamanho médio dos indivíduos, produção e massa verde de frutos e produção de sementes. A correlação positiva do tamanho com a produção de frutos (quantidade/massa) e sementes pode indicar uma medida indireta do sucesso reprodutivo da espécie. Estas variações puderam ser relacionadas as características morfológicas do substrato. As características de tamanho apresentaram um padrão de variação, entre e dentro das populações, esperado para populações disjuntas e este fator pode estar relacionado as características locais (variações fenotípicas) ou genéticas. Foi possível correlacionar o teor de metais do solo com as características das plantas, no entanto, estudos que envolvam o teor de metais em nível de planta poderão fornecer um conhecimento mais preciso desta relação ecológica. Os metais Fe e Mn aparentemente influenciam o porte da planta, visto que apresentaram diferenças de teor médio nos solos das diferentes populações e as variáveis altura e diâmetro. Esta influência pode estar relacionada ao acúmulo destes nutrientes na planta ou no custo necessário para planta tolerar as altas concentrações destes metais no solo. A concentração dos metais no solo apresentou correlação negativa com a Taxa de Germinação e Índice de Velocidade de Germinação, sendo necessários mais estudos, para se verificar a possível ação da química do solo na maturação das sementes quando na planta-mãe. Outros fatores como a ocorrência de dormência e variações relacionadas a fecundação podem também ajudar a explicar estas diferenças. Os resultados encontrados, demonstram diferentes respostas das populações desta espécie ameaçada, sendo importante incluir critérios de análise e manejo em nível de populações para estratégias de conservação, principalmente em se tratando de espécies de distribuição restrita.

REFERENCIAS

ALMEIDA, R. F. Plantas acumuladoras de metais pesados no solo – uma revisão. Revista de Biotecnologia & Ciência Vol. 2, Nº. 1. Universidade Federal de Uberlândia, 2012.

AMORIM, M. W.; MELO JUNIOR, J. C. F. Plasticidade morfoanatômica foliar de Tibouchina clavata (Melastomataceae) ocorrente em duas formações de restinga. Rodriguésia, Rio de Janeiro, v. 68, n. 2, 545-555, 2017.

ANDERSSON, L.; MILBERG, Variation in seed dormancy among mother plants, populations and years of seed collection. Research on seed science, v. 8, n. 1, 29-38, 1998.

BACHTOLD, B.; MELO JÚNIOR, J. C. F. Plasticidade morfológica de Calophyllum brasiliense Camb. (Calophyllaceae) em duas formações de restinga no sul do Brasil. Acta Biológica Catarinense 2, 21-32, 2015.

BAHIA, T. O. Respostas ecológicas de plantas de campos rupestres ferruginosos ao aumento experimental de nutrientes. Tese de Doutorado. Belo Horizonte: Universidade Federal de Minas Gerais, 2016.

BARBARÁ, T.; MARTINELLI, G.; FAY, M. F.; MAYO, S. J.; LEXER, C. Population differentiation and species cohesion in two closely related plants adapted to neotropical high-altitude ‘inselbergs’, Alcantarea imperialis and Alcantarea geniculata (Bromeliaceae), Molecular Ecology, vol. 16 1981-1992, 2007.

BARTHLOTT, W.; MUTKE, J.; RAFIQPOOR, M. D.; KIER, G.; KREFT, H. Global centres of vascular plant diversity. Nova Acta Leopoldina 92, 61-83, 2005.

BASKIN, C. C.; BASKIN, J. M. Seeds: ecology, biogeography, and evolution of dormancy and germination. 2ª ed. San Diego, Academic Press, 2001.

BASKIN, J.M.; BASKIN, C.C. A classification system for seed dormancy. Seed Science Research, v.14, 1-16, 2004.

BRASIL. Lei 9.985 de 18 de julho de 2.000. Regulamenta o art. 225, par. 1º, incisos i, ii, iii e vii da Constituição Federal, institui o sistema nacional de unidades de conservação da natureza e dá outras providências. Diário Oficial [da] República Federativa do Brasil, Brasília, DF, 8 dez., 2000.

CARMO F. F.; CAMPOS I. C.; JACOBI C. M. Effects of fine-scale surface heterogeneity on rock outcrop plant communities. Journal Vegetation Science, 2015.

CARMO, F. F. Importância ambiental e estado de conservação dos ecossistemas de cangas no Quadrilátero Ferrífero e proposta de áreas- 37 alvo para a investigação e proteção da biodiversidade em Minas Gerais. Dissertação de Mestrado. Belo Horizonte: Universidade Federal de Minas Gerais, 2010.

CARMO, F. F.; JACOBI, C. M. A vegetação de canga no Quadrilátero Ferrífero, Minas Gerais: caracterização e contexto fitogeográfico. Rodriguésia, 64 (3), 527-541, 2013.

CARMO, F.F.; CAMPOS, I.C.; JACOBI, C.M. Cangas: ilhas de ferro estratégicas para a conservação. Ciência Hoje, 295, 48-53, 2012.

CARMO, F.F.; JACOBI, C.M. Diversity and Plant Trait-Soil Relationships among Rock Outcrops in the Brazilian Atlantic Rainforest. Plant and Soil, 403, 7-20, 2016.

CASTILLO, R. F. Fenologma y remocion de semillas em Ferocactus histrix. Cactaceas y Suculentas Mexicanas, 33, 5–14, 1998.

CEBALLOS, G. Study: humans causing sixth extinction event on Earth. The Conversation, https://theconversation.com/study-humans-causing-sixth- extinction-event-on-earth-43439, 2015.

CHEIB, A.L.; GARCIA, Q.S. Longevity and germination ecology of seeds of endemic Cactaceae species from high-altitude sites in south-eastern Brazil. Seed Sci Res 21:45–53. 2012.

CHEIB, A. L. Ecologia da germinação e potencial para formação de banco de sementes de espécies de Arthrocereus A. Berger (Cactaceae) endêmicas dos campos rupestres de Minas Gerais, Brasil. Dissertação (Mestrado em Ecologia). Instituto de Ciências Biológicas, UFMG, 2009.

CNCFlORA. Arthrocereus glaziovii. In Lista Vermelha da flora brasileira versão 2012.2 Centro Nacional de Conservação da Flora. Disponível em . Acesso em 18 de junho de 2017.

CONCEIÇÃO, A. A.; PIRANI, J. R. Delimitação de hábitats em campos rupestres na Chapada Diamantina, Bahia: Substrato, composição florística e aspectos estruturais. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo 23: 85-111, 2005.

CONSELHO ESTADUAL DE POLÍTICA AMBIENTAL, MINAS GERAIS. Deliberação COPAM n. 85, de 21 de outubro de 1997. Aprova a lista das espécies ameaçadas de extinção da flora do Estado de Minas Gerais, Diário Oficial do Estado de Minas Gerais, Diário do Executivo, Belo Horizonte, MG, 30 out. 1997.

CORREA, C. G.; ROCHA, M. R.; NAVES, R. V. Germinação de sementes e emergência de plântulas de baru (Dipteryx alata vog.) nos cerrados do estado de Goiás. Pesquisa Agropecuária Tropical, 30(2), 17-23, 2000. 38

COSTA F. N.; TROVÓ, N.; SANO, P.T. Eriocaulaceae na Cadeia do Espinhaço: riqueza, endemismo e ameaças. Megadiversidade, 4, 117-125, 2008.

COSTA, M. F.; LOPES, A. C. A.; GOMES, R. L. F.; ARAÚJO, A. S. F.; ZUCCHI, M. I.; PINHEIRO, J. B.; VALENTE, S. E. S. Caracterização e Divergência Genética de Populações de Casearia grandiflora no Cerrado Piauiense. Floresta e Ambiente, v.23, n.3, 387-396, 2016.

DE LA LUZ, J.L. LEOHN; DOMMHNGUEZ-CADENA, R. Evaluacion de la reproduccion por semilla de lapitayaagria (Stenocereus gummosus) en Baja California Sur, Mexico. Acta Botânica Mexicana, 14, 75–87, 1991.

DINIZ, J. M. F. S; REIS, A. A.; ACERBI JUNIOR, F. W.; GOMIDE, L. R. Detecção da Expansão da Área Minerada no Quadrilátero Ferrífero, Minas Gerais, no Período de 1985 a 2011 através de técnicas de sensoriamento remoto. Bol. Ciênc. Geod. Curitiba, v. 20, n. 3, 683-700, 2014.

DONOHUE, K. Setting the stage: phenotypic plasticity as habitat selection. International Journal of Plant Sciences, v. 164, n. S3, S79-S92, 2003.

DRUMMOND, G. M.; MARTINS, C. S.; MACHADO, A. B. M; SEBAIO, F. A; ANTONINI, Y. (ORGS.). Biodiversidade em Minas Gerais: um atlas para sua conservação. 2a. ed. Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte, Brasil. 222 p, 2005.

ELLSTRAND N. C.; ELAM. D. R. Population Genetic Consequences of Small Population Size: Implications for Plant Conservation. Annual Review of Ecology and Systematics 24, 1, 217-242, 1993.

EMPRESA BRASILEIRA DE PESQUISA AGROPECUÁRIA - EMBRAPA. Manual de métodos de análise de solo. 2.ed. Rio de Janeiro, Centro Nacional de Pesquisa de Solos, 1997. 212p. FALEIRO, F. G.; ANDRADE, S. R. M.; REIS JUNIOR, F. B. Biotecnologia: estado da arte e aplicações na agropecuária. In: Biotecnologia: uma visão geral. 1Ed. Embrapa. Planaltina: DF, 55-118, 2011.

FAWCETT R. S.; SLIFE, F. Effects of Field Applications of Nitrate on Weed Seed Germination and Dormancy. Weed Science, 26 (6), 594-596, 1978.

FENNER, M. The effects of the parent environment on seed germinability. Seed Science Research, v. 1, n. 2, 75-84, 1991.

FERNANDES, G. W. The megadiverse rupestrian grassland. Ecology and Conservation of Mountaintop grasslands in Brazil. Springer International Publishing, 2016.

FILHO A. C.; CURI N.; SHINZATO E. Soil landscape relationships at the Quadrilátero Ferrífero in the state of Minas Gerais, Brazil. Pesqui. Agropecu. Bras. 45, 903–916. 2010.

GIANOLI, E.; GONZÁLEZ-TEUBER, M. Environmental heterogeneity and population differentiation in plasticity to drought in Convolvulus chilensis (Convolvulaceae). EvolutionaryEcology, 19: 603–613, 2005.

GIULIETTI A.M.; PIRANI J.R. Patterns of geographic distribution of some plant species from the Espinhaço Range, Minas Gerais and Bahia, Brazil. In: Vanzolini PE, Heyer WR. (ORGS.) Proceedings of a workshop on Neotropical distribution patterns. Rio de Janeiro, Academia Brasileira de Ciências, 39-69, 1998.

GIULIETTI, A.M.; RAPINI, A.; ANDRADE, M.J.G.; QUEIROZ, L.; SILVA, J.M.C. Plantas raras do Brasil. Belo Horizonte, Conservação Internacional, 2009.

GUIMARÃES, D.P; LANDAU, E.C; BARROS, C.A. Áreas homogêneas de precipitação no Estado de Minas Gerais. Anais do 3º Simpósio Internacional de Climatologia. Canela, RS, Sociedade Brasileira de Climatologia, 6p, 2009.

JACOBI, C. M.; CARMO, F. F. (ORGS.). Diversidade Florística nas cangas do quadrilátero ferrífero. Belo Horizonte: Código Editora, 240, 2012.

JACOBI, C. M.; CARMO, F. F.; VINCENT, R. C.; STEHMANN, J. R. Estudo Fitossociológico de uma Comunidade Vegetal sobre Canga como Subsídio para a Reabilitação de Áreas Mineradas no Quadrilátero Ferrífero, MG. Revista Árvore, v.32, 345-353, 2008.

JACOBI, C. M.; CARMO, F. F.; VINCENT, R. C.; STEHMANN, J. R. Plant communities on ironstone outcrops: a diverse and endangered Brazilian ecosystem. Biodiversity and Conservation, n. 16, 2185-2200, 2007.

JUCOSKI. G. O.; CAMBRAIA, J.; RIBEIRO, C.; OLIVEIRA, J. A. Excesso de ferro sobre o crescimento e a composição mineral em Eugenia uniflora L. Revista Ciência Agronômica, v. 47, n. 4, 720-728, 2016.

KOŁODZIEJEK, J. Effect of seed position and soil nutrients on seed mass, germination and seedling growth in Peucedanum oreoselinum (Apiaceae). Nature. Scientific Reports 7, Article number: 1959, 2017.

LAMBERS, H.; BRUNDRETT, M. C.; RAVEN, J. A.; HOPPER, S. D. Plant mineral nutrition in ancient landscapes: high plant species diversity on infertile soils is linked to functional diversity for nutritional strategies. Plant Soil, 334: 11–31, 2010.

LARCHER, W. Ecofisiologia vegetal. São Carlos: RIMA Artes e Textos, 532p, 2006.

LAVOR, R. Genética e Biologia reprodutiva de Vriesea minarum (Bromeliacea): em busca de estratégias de conservação no Quadrilátero Ferrífero, MG, Brasil. Dissertação de mestrado. UFRN, 2014.

LELES, B. Estrutura genética, divergência morfológica e investimento reprodutivo de Cattleya liliputana (Orchidaceae: Laeliinae), endêmica do Quadrilátero Ferrífero, Minas Gerais, Brasil. Dissertação de mestrado. UFMG, 2014.

LEMBICZ M.; OLEJNICZAK, P.; ŻUKOWSKI, M.; BOGDANOWICZ, A. M. Effect of mother plant age on germination and size of seeds and seedlings in the perennials edge Carex secalina (Cyperaceae). Flora, 206, 158-163, 2011.

LOUSADA, J. M., LOUVATO, M. B., BORBA, E. L. High genetic divergence and low genetic variability in disjunct populations of the endemic Vellozia compacta (Velloziaceae) occurring in two edaphic environments of Brazilian campos rupestres. Braz.J.Bot 36 (1), 45-53, 2013.

MAGUIRE, J. D. Speed of germination-aid in selection and evluation for seedling emergence and vigor. Crop Science, 2, p.176-177, 1962.

MAKELA, M.; MICHAEL, P; THERIAULT, G.; NKONGOLO, K. K. High genetic variation among closely related red oak (Quercus rubra) populations in an ecosystem under metal stress: analysis of gene regulation. Genes & Genomics 38, 967-976, 2016.

MALUF, A. M.; WIZENTIER, B. Aspectos fenológicos e germinação de sementes de quatro populações de Eupatorium vauthierianum DC. (Asteraceae). Revista brasileira de Botânica, São Paulo, v. 21, n. 3, 1998.

MARQUES, T. C. L. L. S. M.; MOREIRA, F.M. S.; SIQUEIRA, J. O. Crescimento e teor de metais de mudas de espécies arbóreas cultivadas em solo contaminado com metais pesados. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 35, 121-132, 2000.

MARTINELLI, G. Mountain biodiversity in Brazil. Revista Brasileira de Botânica, n. 30: 587-597, 2007.

MCCAULEY, R. A.; CORTÉS-PALOMEC A. C.; OYAMA, K. Distribution, genetic structure, and conservation status of the rare microendemic species, Guaiacum unijugum (Zygophyllaceae) in the Cape Region of Baja California, Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad 81: 745 - 758, 2010.

MESSIAS, M. C. T. B.; LEITE, M. G.; MEIRA-NETO, J. A. A.; KOZOVITS, A. R. Fitossociologia de campos rupestres quartzíticos e ferruginosos no Quadrilátero Ferrífero, Minas Gerais. Acta Botanica Brasilica, Feira de Santana, v. 26, n. 1, 230-242, 2012.

MOREIRA R. G.; MCCAULEY R.A.; CORTÉS-PALOMEC A.C., FERNANDES G.W., OYAMA, K. Spatial genetic structure of Coccoloba cereifera (Polygonaceae), a critically endangered microendemic species of Brazilian rupestrian fields. Conserv Genet. 2009.

MOURÃO, A.; STEHMANN, J. R. Levantamento da Flora do Campo Rupestre sobre Canga Hematítica Couraçada Remanescente na Mina do Brucutu, Barão de Cocais, Minas Gerais, Brasil. Rodriguésia, v.58, 775-786, 2007.

MYERS, N.; MITTERMEIER, R.A.; MITTERMEIER, C.G.; FONSECA, G.A.B.; KENT, J. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853- 858, 2000.

NEGREIROS D.; FERNANDES G.W.; SILVEIRA F.A.O.; CHALUB C. Seedling growth and biomass allocation of endemic and threatened shrubs of rupestrian fields. Acta Oecologica 35, 301-310. 2009.

NOBEL, S. Surface temperatures of cacti-influences of environmental and morphological factors. Ecology 59: 986-996, 1978.

NOVAIS, R. F.; ALVAREZ, V. V. H.; BARROS, N. F.; FONTES, R. L. F.; CANTARUTTI, R. B.; NEVES, J. C. B. (ORGS.). Fertilidade do solo. Sociedade Brasileira de Ciência do Solo, Viçosa, 2007.

OLIVEIRA, D. V. Aspectos da história de vida de Arthrocereus glaziovii (K.Schum.) N.Taylor & Zappi (Cactaceae), uma espécie endêmica do Quadrilátero Ferrífero, Minas Gerais, Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Ouro Preto, 2017.

PIGLIUCCI, M. Evolution of Phenotipyc Plasticit: where are we going now? Trends in Ecology and Evolution, Volume 20, Edição 9, 481 – 486, 2005.

PIGLIUCCI, M. Phenotypic plasticity: beyond nature and nurture. Baltimore, MD: The Johns Hopkins University Press, 2001.

PINHEIRO, F.; COZZOLINO, S.; DRAPER, D.; BARROS, F.; FÉLIX, L.; FAY, M. F. Rock outcrop orchids reveal the genetic connectivity and diversity of inselbergs of northeastern Brazil. BMC Evol. Biol. 14: 49, 2014.

PINTO, A.; MOTA, A. M.; VARENNES, A.; PINTO, F. C. Influence of organic matter on the uptake of cadmium, zinc, copperandiron by sorghum plants. Sci. Tot. Environ 326:239–247, 2004.

PORTO, M. L.; SILVA, M. F. F. Tipos de vegetação metalófila em áreas da Serra de Carajás e de Minas Gerais. Acta Botanica Brasilica 3: 13-21, 1989.

PYŠEK, A.; RICHARDSON, D. M. Traits associated with invasiveness in alien plants: Where do we stand? In W. Nentwig [ed.], Biological invasions (97–125). Springer-Verlag, Berlin, Germany, 2007. 42

R DEVELOPMENT CORE TEAM. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation, 2017.

RABINOWITZ, D. Seven forms of rarity. In H. Synge (ed.) The biologicals aspects of rare plant conservation. New York, Wiley, 205-217, 1981.

RAHANGDALE, S.R.; RAHANGDALE S.R. Plant species composition on two rock outcrops from the northern Western Ghats, Maharashtra, India. Journal of Threatened Taxa, n. 6(4): 5593–5612, 2014.

RAPINI, A.; RIBEIRO, L.; LAMBERT, S.; PIRANI, J. R. A flora dos campos rupestres da Cadeia do Espinhaço. Megadiversidade, 4(1-2), 16-24, 2008.

RIBEIRO, A. C.; GUIMARÃES, G. T. ; ALVAREZ, V. H. Comissão de Fertilidade do Solo do Estado de Minas Gerais Recomendações para o uso de corretivos e fertilizantes em Minas Gerais - 5ª Aproximação– Viçosa, MG, 359 , 1999.

RIO DE JANEIRO. Cactaceae in Flora do Brasil 2020 em construção. Jardim Botânico do Rio de Janeiro, 2017.

ROCHA FILHO, L. C.; LOMÔNACO, C. Variações fenotípicas em sub populações de Davilla elliptica A. St.–Hil. (Dilleniaceae) e Byrsonima intermédia A. Juss. (Malpighiaceae) em uma área de transição Cerrado- Vereda. Acta Botânica Brasilica, v. 20, 719-725, 2006.

RODELL, M.; VELICOGNAI. A; FAMIGLIETTI J. S. Satellite-based estimates of ground water depletion in India, Nature, 460, 999–1002, 2009.

ROJAS-ARÉCHIGA, M., VÁZQUEZ-YANES, C. Cactus seed germination: a review Journal of Arid Environments. 44, 85-104, 2000.

ROSS, R. Chromosome counts, cytology, and reproduction in the Cactaceae. American Journal of Botany, Vol. 68, no. 4, p. 463-470. 1981.

SÁ JÚNIOR, A. Aplicação da Classificação de Köppen para o Zoneamento Climático do Estado de Minas Gerais. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Lavras, Lavras, 2009.

SCHAEFER, C. E. G. R.; CÂNDIDO H.G., CORRÊA G.R., PEREIRA A., NUNES J.A., SOUZA O.F., MARINS A., FILHO E.F., KER J.C. Solos desenvolvidos sobre canga ferruginosa no Brasil: uma revisão crítica e papel ecológico de termiteiros. Geossistemas Ferruginosos do Brasil: Áreas Prioritárias para a Conservação da Diversidade Geológica e Biológica, Patrimônio Cultural e Serviços Ambientais. 3i Editora, Belo Horizonte, 77-102, 2015.

SCHAEFER, C.E.G.R.; MENDONÇA, B.A.F.; CORRÊA, G.R.; RIBEIRO, A.S.S. Solos desenvolvidos sobre canga ferruginosa no Quadrilátero Ferrífero, 43

Minas Gerais. In: Simpósio Afloramentos Ferruginosos no Quadrilátero Ferrífero: Biodiversidade, Conservação e Perspectivas de Sustentabilidade. Belo Horizonte, 109-121. 2008.

SCHEINVAR, L. Cactáceas. Flora Ilustrada Catarinense. Herbário Barbosa Rodrigues, Itajaí, 1985.

SILVA, J. A.; MACHADO, R. B.; AZEVEDO, A. R.; DRUMOND, G. M.; FONSECA, R. L.; GOURLART, M. F.; JÚNIOR, E. A. M.; MARTINS, C. M.; RAMOS NETO, M. B. Identificação de áreas insubstituíveis para conservação da Cadeia do Espinhaço, estados de Minas Gerais e Bahia, Brasil. Megadiversidade 4, 248–270, 2008.

SILVA, K. R.; MELO JUNIOR, J. C. F.; BOEGER, M. R. T. Variações fenotípicas em Andira fraxinifolia Benth. (Fabaceae) em duas fitofisionomias de Restinga. Hoehnea, São Paulo , v. 43, n. 2, 237-245, 2016.

SILVA, S.R.; ZAPPI, D.C.; TAYLOR, N. & MACHADO, M. (ORGS.). Plano de ação nacional para a conservação das cactáceas. Série Espécies Ameaçadas nº 24. Instituto Chico Mendes, Brasília. 112p, 2011.

SOARES, E. C.; BEZERRA, A. D. G.; MOTA, R. R. M.; LEANDRO, B. S.; EDVAN, R. L. Crescimento de Nopalea cochenillifera var. Doce em relação a doses de adubo fosfatado. In.: Congresso Nordestino de Produção Animal, 2015.

SULTAN, S. E. Phenotypic plasticity and plant adaptation. Acta Botanica Neerl, 44, 363–383, 1995.

TAYLOR, N. Arthrocereus glaziovii in The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2010.2, IUCN. IUCN. Disponivel em: Acessado em: 12/07/2017.

TAYLOR, N.; ZAPPI, D. Cacti of Eastern Brazil. The Royal Botanic Gardens, Kew, 2004. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2017-1. . Downloaded on 18 June 2017

VÁZQUEZ-YANES, C.; OROZCO-SEGOVIA, A. Patterns of seed longevity and germination in the tropical rainforest. Annual Review of Ecology and Systematics 24, 72-76, 1993.

VELOSO, C. A. C.; MURAOKA, T.; MALAVOLTA, E.; CARVALHO, J. G. Influência do manganês sobre a nutrição mineral e crescimento da pimenteira do reino (Piper nigrum, L.). Scientia Agrícola, Piracicaba, 52, 376-383, 1995.

WEINER, J.; SOLBRIG, O. T. The meaning and measurement of size hierarchies in plant populations. Oecologia, 61, 334-336, 1984.

WEISS, J., SCHEINVAR, L. & MIZRAHI, Y. Selenicereus megalanthus (the yellow pitaya), a climbing cactos from Colombia and Peru. Cactus and Succulent Journal (U.S.), 67: 280–283, 1995.

WEST-EBERHARD, M. J. Phenotypic plasticity and the origins of diversity. Annual Review of Ecology and Systematics, 20: 249-78, 1989.

WHO E.; JAC, V.; Schat, H. Metal tolerance in plants. Acta Botanica Neerlandica 41,229–248, 1992.

WILMÉ, L.; GOODMAN S.M.; GANZHORN J. U.; Biogeographic evolution of Madagascar's microendemic biota. Science 312, 1063–1065, 2006.

YOUNG A., BOYLE T., BROWN A. H. D. The population genetic consequences of habitat fragmentation for plants. Trends Ecol Evol 11: 413–418, 1996.

ZAPPI, D. C.; TAYLOR, N.; LAROCCA, J.IN: SILVA, S. R. (ORG.). Riqueza das Cactaceae no Brasil. In. Plano de ação nacional para a conservação das Cactáceas. Brasília: Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade, ICMBIO, 112, 2011.

ZAPPI, D.C.; TAYLOR, N. CACTACEAE. IN: JACOBI, C.M. & CARMO, F.F. (ORGS.) Diversidade Florística nas Cangas do Quadrilátero Ferrífero. Belo Horizonte, Código Editora, 98-100, 2012.

ZAPPI, D.C.; TAYLOR, N.; MACHADO, M. C. Cactaceae. In: R. C. FORZZA ET AL. (ORG.) Catálogo de Plantas e Fungos do Brasil. Volume 1. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Rio de Janeiro. P 822, 2010.

ZHANG, R.; BASKIN, J. M.; BASKIN, C. C.; MO, Q.; CHEN, L; HU, X.; WANG, Y. Effect of population, collection year, after-ripening and incubation condition on seed germination of Stipa bungeana. Nature, Scientific Reports 7, Article number: 13893, 2017.