Composição E Estrutura Trófica Das Assembleias De Peixes Da Floresta De Igapó No Parque Nacional De Anavilhanas, Amazonas, Brasil

UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS FACULDADE DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS PESQUEIRAS ENGENHARIA DE PESCA

COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA TRÓFICA DAS ASSEMBLEIAS DE PEIXES DA FLORESTA DE IGAPÓ NO PARQUE NACIONAL DE ANAVILHANAS, AMAZONAS, BRASIL.

Sara de Castro Loebens

MANAUS

2016

UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS FACULDADE DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS PESQUEIRAS ENGENHARIA DE PESCA

COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA TRÓFICA DAS ASSEMBLEIAS DE PEIXES DA FLORESTA DE IGAPÓ NO PARQUE NACIONAL DE ANAVILHANAS, AMAZONAS, BRASIL.

DISCENTE: Sara de Castro Loebens

ORIENTADOR:Dra. Kedma Cristine Yamamoto

Monografia apresentada ao Departamento de Ciências Pesqueiras da Faculdade de Ciências Agrárias como quesito parcial para obtenção do grau de Bacharel em Engenharia de Pesca pela Universidade Federal do Amazonas.

MANAUS

2016

Membros da banca:

1. Dra. Cláudia Pereira de Deus

2. Dr. Cleber Duarte

3. Dra. Kedma Cristine Yamamoto

Prof. Dr. Bruno Adam SagratzkiCavero Chefe do Departamento

Prof. Dr. Pedro Roberto de Oliveira Coordenador de monografia

Profa. Dra. Sanny Maria de Andrade Porto Coordenador do Curso de Engenharia de Pesca

Ao planeta Terra

“Eu dou um recado para vocês brancos, para que não poluam os rios. Por que isso vai afetar o futuro não só dos índios, mas dos filhos de vocês também.” AriatanaYawalapiti, líder do povo Yawalapiti.

“Não digo: eu descobri essa terra porque meus olhos caíram sobre ela, portanto a possuo. Ela existe desde sempre, antes de mim.” Davi Yanomami, pajé e líder do povo Yanomami

Agradecimentos

Agradeço primeiramente a Deus, pela força, proteção, por estar sempre comigo e por me dar a vida; Agradeço a minha família por ser meu apoio e alicerce, sem o qual não seria quem sou e nem chegaria onde estou; Agradeço ao meu amor Daniel Brandt Galvão por ser companheiro, carinhoso, amigo e confidente, por estar ao meu lado em tudo e sempre me motivar, por fazer parte da minha vida; Agradeço a Pachamama (Mãe Terra) por ser incrível e trazer paz aos olhos e também ao coração, eu luto por você; A Amazônia por ser o paraíso, minha terra, meu quintal, meu mestre, e por possuir o Rio Negro (o rio mais lindo do mundo) e Anavilhanas, meu local de estudo, minha paixão, e todos os lugares incríveis que já conheci e que espero conhecer um dia; Ao CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnológico) e FAPEAM (Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas) pelo apoio financeiro; Ao ICMBio (Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade) por apoiar esse projeto e sempre ser solícito as nossas coletas; A Universidade Federal do Amazonas, Faculdade de Ciências Agrárias, Departamento de Ciências Pesqueiras, pela oportunidade de estudo; A professora Kedma Yamamoto pelos ensinamentos, paciência, conselhos, orientação, confiança e principalmente por ser para a figura do que busco ser um dia, sou sua fã, por ter me proporcionado momentos indescritíveis na universidade e principalmente em Anavilhanas, local de estudo e de paz. Obrigada mesmo professora!; Ao professor Carlos Edwar pela ajuda essencial e ensinamentos sobre estatística; A todos os professores, meus mestres, que me ensinaram e me formaram; Ao professor Jansen Zuanon pela ajuda na identificação dos peixes, ensinamentos e por sempre ser solicito mesmo muito ocupado; Aos técnicos que também foram meus mestres nessa jornada; Ao Manoel do Laboratório de Botânica Agro florestal pela identificação dos frutos; Aos professores Ronis da Silveira e Rafael de Fraga pela identificação e ensinamentos sobre ofídios;

Aos meus parceiros do Laboratório de Ictiologia que me apoiaram e ajudaram muito para que esse trabalho fosse concluído; A todos os meus amigos de dentro e fora da UFAM que sempre estiveram ao meu lado, me apoiaram, me ajudaram nos momentos difíceis e de alegria, me fizeram rir muito e ter momentos inesquecíveis; A todos que ajudaram no trabalho em campo, Jairo, Ilgner, professor Álvaro, Ray. Ao técnico Ivanildo e o piloteiro Valdeci pela ajuda em campo e sem a qual esse trabalho não seria possível, pela amizade, pelas histórias e lendas compartilhadas e que levaram a muitas gargalhadas e pela paciência com a Sarinha; Aos seguranças da Base I – Lago Prato, que eram parceria certa e apoiavam em tudo durante as coletas; As tias da ADAP por limpar o laboratório que ficava daquele jeito depois das análises; Agradeço aos doutores Cleber Duarte e Cláudia de Deus pela disponibilidade e por aceitarem fazer parte da banca examinadora; A todos que direta e indiretamente me ajudaram e apoiaram, podem ter certeza que estarão sempre em meu coração.

RESUMO

A floresta de igapó é um dos biótopos formados na bacia Amazônica de grande importância para os peixes uma vez que são utilizadas para abrigo e alimentação por esses organismos. Com o intuito de caracterizar a as assembleias de peixes da floresta de igapó quanto a sua composição e estrutura trófica foram realizadas amostragens em quatro lagos do Parque Nacional de Anavilhanas, Amazonas,nos meses de abril e setembro de 2014, e fevereiro de 2015. Foram coletados ao todo 931 indivíduos, distribuídos em 4 ordens, 20 famílias, 48 gêneros e 65 espécies. A diversidade de Shannon-Wiener e a riqueza de Margalef foram maiores no ambiente de floresta alagada. Para as amostras analisadas os índices de Berger-Parker e Equitabilidade indicaram baixa dominância e alta homogeneidade no número de indivíduos por espécie. Os resultados da perMANOVA demonstraram diferenças significantes entre a composição da floresta de igapó e da água aberta.De acordo com o grau de repleção, os exemplares apresentaram a maior parte dos estômagos pouco cheios (0%-25%) e totalmente cheios (75%-100%). Os itens alimentares mais abundantes foram: peixes, insetos, crustáceos e microcrustáceos, material vegetal, frutos e sementes, material de origem animal e vegetal. O igapó apresentou alta diversidade, e maior quantidade de espécies que a água aberta. A classificação em guildas tróficas evidenciou a importância da floresta alagada na composição das espécies ali presentes.

Palavras-chave: Rio Negro, diversidade, floresta alagada, alimentação, guildas tróficas.

ABSTRACT

The igapó forest is one of the biotope formed in the Amazon basin of great importance for the fish since they are used for shelter and food for these organisms. In order to characterize the fish assemblages of igapó forest as their composition and trophic structure samples were taken at four lakes in the Anavilhanas National Park, Amazon, in April and September 2014 and February 2015. Were collected in all 931 individuals, distributed in 4 orders, 20 families, 48 genera and 65 species. The diversity of Shannon-Wiener and richness of Margalef were higher in the flooded forest environment. For samples analyzed the Berger-Parker indices and Equitability indicated low dominance and high homogeneity in the number of individuals per species. The results of PERMANOVA showed significant differences between the composition of igapó forest and open water. According to the degree of fullness, the specimens showed most bit full stomachs (0% -25%) and fully filled (75% -100%). The most abundant food items were: fish, insects, crustaceans and microcrustaceans, plant material, fruit and seeds, animal and plant material. The igapó showed high diversity, and more species than open water. The classification of trophic guilds highlighted the importance of flooded forest in the composition of the species present there.

Keywords: Rio Negro, diversity, flooded forest, feeding, trophic guilds.

SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO ...... 13 2. REFERENCIAL TEÓRICO ...... 15 2.1 O Rio Negro ...... 15 2.2 Diversidade das assembleias de peixes ...... 17 2.3 Diversidade trófica ...... 19 3. OBJETIVOS ...... 20 4. HIPÓTESES ...... 20 5. MATERIAL E MÉTODOS ...... 20 5.1 Área de estudo e amostragens ...... 20 5.2 Análise da diversidade de espécies ...... 22 5.3 Análise da composição alimentar ...... 23 5.4 Análise estatística ...... 25 6. RESULTADOS E DISCUSSÃO ...... 26 6.1 Diversidade das assembleias ...... 26 6.2 Estrutura trófica das assembleias de peixes da floresta de igapó ...... 34 7. CONCLUSÕES ...... 43 8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 44 APÊNDICE ...... 55

Lista de Figuras

Figura 1. Localização dos lagos estudados (Prato, Arraia, Canauiri Grande e Canauiri Pequeno) e do Parque Nacional de Anavilhanas...... 21

Figura 2. Porcentagem do número de indivíduos dentro de cada ordem para floresta de igapó e água aberta dos lagos...... 26

Figura 3. Porcentagem do número de espécies dentro de cada ordem para floresta de igapó e água aberta dos lagos...... 27

Figura 4. Porcentagem do número de indivíduos por famílias capturadas na floresta de igapó e água aberta dos lagos estudados...... 28

Figura 5. Porcentagem do número de espécies presentes em cada família para a floresta de igapó e água aberta dos lagos estudados...... 29

Figura 6. Abundância relativa do número de indivíduos das dez espécies mais abundantes na floresta de igapó e água aberta dos lagos...... 30

Figura 7. Curvas de rarefação e o seu respectivo desvio padrão para os ambientes de floresta de igapó (A) e água aberta (B) no PARNA Anavilhanas...... 31

Figura 8. Ordenação da composição taxonômica utilizando os dois primeiros eixos gerados pela nMDS para os dados de abundância das amostras de peixes da floresta de igapó e água aberta. Legenda: Floresta de Igapó (F.I.); Água Aberta (A.A.); coletas (1, 2, 3). FCG1=F. I., C. Grande, col. 1; FCG2=F. I., C. Grande, col. 2; FCG3=F. I., C. Grande, col. 3; FCP1=F. I., C. Pequeno, col. 1 FCP2=F.I. C. Pequeno, col. 2; FCP3=F.I. C. Pequeno, col. 3; FA1=F.I., Arraia, col. 1; FA2=F.I., Arraia, col. 2; FA3=F.I., Arraia, col. 3; FP1=F.I., Prato, col. 1; FP2=F.I., Prato, col. 2; FP3=F. I., Prato, col. 3; ACG1=A.A.; C. Grande, col. 1; ACG2=A.A.; C. Grande, col. 2; ACG3=A.A.; C. Grande, col. 3; ACP1=A.A.; C. Pequeno, col. 1; ACP2=A.A.; C. Pequeno, col. 12; ACP3=A.A.; C. Pequeno, col. 3; AA1=A.A., Arraia, col.1; AA2 =A.A., Arraia, col.2; AA3=A.A, Arraia, col.3; AP1=A.A., Prato, col. 1; AP2=A.A., Prato, col. 3; AP3=A.A., Arraia, col. 3...... 33

Figura 9. Frequência relativa (%) das categorias tróficas encontradas para as espécies analisadas pertencentes a floresta de igapó do PARNA Anavilhanas...... 36

Figura 10. Índice de importância alimentar (IAi%) para a espécie carnívora mais abundante P. flavipinnis...... 37

Figura 11. Índice de importância alimentar (IAi%) para as espécies insetívoras mais abundantes T. intermedia, T. elongatuse A. longimanus...... 37

Figura 12. Índice de importância alimentar (IAi%) para a espécie onívora mais abundante H. immaculatus...... 38

Figura 13. Índice de importância alimentar (IAi%) para as espécies piscívoras mais abundantes A. polystictus, S. gouldingi e S. rhombeus...... 39

Figura 14, Índice de importância alimentar (IAi%), para a espécie zooplanctívora mais abundante H. edentatus...... 40

Figura 15. Índice de importância alimentar (IAi%), para as espécies herbívoras mais abundantes M. hypsauchen e M. asterias...... 40

Figura 16. Dendrograma da similaridade da dieta dos peixes analisados com valores de IAi (%) presentes na floresta de igapó do PARNA Anavilhanas...... 41

Lista de tabelas

Tabela 1. Descrição dos aspectos externos para estimativa do grau de repleção dos estômagos com os respectivos pontos atribuídos (BENNEMANN 1985; YABE; BENNEMANN 1994)...... 24

Tabela 2. Parâmetro de diversidade calculados para diferentes biótopos do rio Negro. S = riqueza de espécies; N = número de indivíduos; H’ = diversidade de Shannon-Wiener; J’ = equitabilidade...... 32

1. INTRODUÇÃO

A Região Amazônica possui uma bacia hidrográfica de aproximadamente 7,9 milhões de km2 e no pico da cheia pode inundar algo em torno 0,3 milhão de km2 por ano sendo a sazonalidade pluvial responsável pela flutuação no nível dos rios (SAINT-PAUL et al., 2000). Assim, a bacia amazônica é considerada um ambiente complexo sendo formada por inúmeros biótopos como igarapés, planícies inundáveis, lagos e florestas alagadas (SIOLI, 1984; LOWE-McCONNELL, 1999). Esse número de habitats disponível é responsável pela grande quantidade de espécies de peixes (JUNK, 1984), aproximadamente 2400 (LÉVÊQUE et al., 2008). Carvalho et al. (2007) sugerem que a imensa área de drenagem da bacia podem abrigar ainda mais, algo em torno de 3000 espécies. Durante os períodos de enchente e cheia, surgem biótopos importantes para os peixes, como a floresta alagada (LOW-McCONNELL,1999; JUNK, 1984; LOEBENS et al., 2016) e bancos de macrófitas aquáticas (ARAÚJO-LIMA et al., 1986; PRADO et al., 2010; SOARES et al., 2014). As florestas alagadas podem ser classificadas em igapó ou várzea, de acordo com as características da água onde são encontradas (PRANCE, 1980; PIEDADE et al., 2015). Os rios de águas pretas originam as florestas de igapó, que são oriundas dos escudos guianenses, altamente lixiviadas, com pH ácido devido as concentrações de substâncias orgânicas dissolvidas e baixa carga de nutrientes (SIOLI, 1984). Os rios de águas brancas, que originam as florestas de várzea, são oriundas da região Andina ainda sofrendo processos erosivos e carreando sedimentos, apresentam pH relativamente neutro e elevadas cargas de nutrientes (SIOLI, 1984). Afloresta de igapó possui solo arenoso, sustentando assim uma vegetação muito mais pobre do que a encontrada no ambiente de várzea (PRANCE, 1980).Entretanto, esse ambiente apresenta grande importância para os peixes uma vez que servem de local de refúgio contra predadores e para a alimentação, através de frutos, sementes e insetos (GOULDING, 1980; LOWE-McCONNELL, 1999; RODRIGUEZ; LEWIS, 1997; ADIS, 1999; CLARO-Jr., 2004; CORREA et al., 2008). Poucos são os estudos realizados acerca da estruturação de assembleias de peixes em ambientes alagáveis de águas pretas. Noveras et al. (2012) estudaram o uso do igapó pelas assembleias de peixes durante o dia e a noite no Parque Nacional de Anavilhanas, Saint-Paul et al. (2000),na mesma área, realizaram um 14

comparativo entre as florestas de várzea e igapó, encontrando maior diversidade e menor CPUE existente no ambiente de água preta. Loebens et al. (2016) também evidenciaram a diversidade das assembleias de peixes presentes no ambiente de igapó. A baixa concentração de íons orgânicos no rio Negro faz com que esse não seja um ambiente propício ao desenvolvimento de altas biomassas de fitoplâncton e macrófitas aquáticas, como na água branca, demonstrando assim a importância da floresta na cadeia alimentar (KENSLEY; WALKER, 1982; GOULDING et al., 1988; WALKER, 1990). Goulding et al. (1988) observaram que a energia que sustenta as comunidades de peixes no sistema de águas pretas são oriundas principalmente das florestas alagadas uma vez que esses organismos utilizam a matéria disponibilizada nesse ambiente para alimentação. Diante disso, a presença de alimentos de origem alóctone é de grande importância como já relatado em estudos realizados no sistema amazônico (GOULDING, 1980; GOULDING et al., 1988; CLARO-Jr et al., 2004; NOVERAS et al., 2012). Entretanto, a organização trófica do ecossistema e dos mecanismos de interação entre as espécies de peixes ainda representam um dos aspectos ecológicos menos estudados (PAZIN, 2004). Dentre os ambientes que compõem a bacia do rio Negro, destaca-se o Parque Nacional de Anavilhanas (PARNA Anavilhanas), mencionado em alguns estudos como sendo um ambiente importante para a manutenção da diversidade íctica (ARAUJO-LIMA et al., 1986; GARCIA, 1995; SAINT-PAUL et al., 2000; NOVERAS et al., 2012; YAMAMOTO et al., 2014; LOEBENS et al., 2016). O parque é uma Unidade de Conservação (UC) de uso indireto, não sendo permitida assim a utilização de seus recursos a não ser para fins didáticos e científicos (SNUC, 2000). As UC`s tem mostrado um papel importante na conservação de recursos e manutenção da biodiversidade (AGOSTINHO et al., 2005). Além disso, por se localizar em uma região intermediária do rio Negro, o arquipélago pode ser utilizado como passagem por diversas espécies de peixes, fornecendo abrigo e alimento (GOULDING et al., 1988). Com o intuito de gerar informações para conhecer a diversidade ictiofaunística da floresta de igapó do PARNA Anavilhanas e sua dinâmica de interação com este biótopo, este estudo propôs caracterizar a diversidade, composição e estrutura trófica das assembleias de peixes presentes na floresta de igapó em lagos do PARNA Anavilhanas. Nossos resultados poderão subsidiar 15

informações que possam auxiliar no plano de manejo da UC,além de enriquecer os conhecimentos sobre as assembleias de peixes formadas em ambientes alagados de águas pretas.

2. REFERENCIAL TEÓRICO

2.1 O Rio Negro

O rio Negro é o maior tributário do rio Amazonas, possuindo cerca de 1.700Km (GOULDING et al., 1988). Apresenta águas escuras, pobres em nutriente, pH baixo e rico em ácidos húmicos e taninos, solubilizados durante o processo de decomposição da biomassa que é produzida pela floresta de igapó o que caracteriza sua coloração (GOULDING et al., 1988; SIOLI, 1965). É formado a partir dos escudos guianenses, mais antigos e altamente lixiviados (SIOLI, 1965), carreando poucos sedimentos, resultado do desgaste das rochas (PIEDADE et al., 2015). O sistema hidrológico do rio Negro é caracterizado pela variabilidade de biótopos, praias arenosas, corredeiras, remansos, ilhas, paranás, lagos, igarapés e florestas alagadas (SIOLI, 1984; LOWE-McCONNELL, 1999). Com isso, durante os períodos de águas altas possibilitam uma maior disponibilidade de área, alimento e abrigo para a ictiofauna, influenciando diretamente na ecologia alimentar das espécies (SANTOS, 1981; ALMEIDA,1984; SOARES et al., 1986; CLARO-Jr, 2004; YAMAMOTO, 2004). Caracterizado como um rio pouco produtivo, pela baixa concentração de nutrientes dissolvidos, o rio Negro apresenta ictiofauna rica e diversificada, abrangendo cerca de 450 espécies, das quais provavelmente 30% ainda não foram registradas (GOULDING et. al., 1988).Soares e Yamamoto (2005) não consideram as características químicas da água preta fatores limitantes para a diversidade, e apontam a necessidade do incremento de amostragens nos biótopos desse ambiente. Da mesma maneira que nas várzeas, a variabilidade de biótopos existentes nas águas pretas também sofre influência da variação sazonal, decorrente da flutuação do nível do rio (GOULDING et al., 1988; JUNK etal., 1989; SAINT-PAUL etal., 2000). 16

Estudos realizados com assembleias de peixes em ambientes de água preta abordam aspectos de diversidade e relações tróficas (GOULDING etal., 1988; NOVERAS etal., 2012), distribuição de peixes (GARCIA, 1995; SOARES; YAMAMMOTO, 2005), assembleias presentes em floresta de igapó (SAINT-PAUL etal., 2000, NOVERAS etal., 2012; LOEBENS etal., 2016),interações com bancos de macrófitas aquáticas (ARAÚJO-LIMA, 1986), atividades migratórias (RIBEIRO, 1983; RIBEIRO; PETRERE, 1990), e taxonomia e genética (MAIA; ALVES-GOMES, 2012; FERNANDES et al., 2015). No sistema do rio Negro se encontra o Parque Nacional de Anavilhanas (PARNA Anavilhanas), uma unidade de conservação federal no município de Novo Airão, a cerca de 40 km da cidade de Manaus, que possui um complexo de ilhas que têm sua formação a partir da deposição de sedimentos oriundos do rio Branco (LEENHEER; SANTOS, 1980). O PARNA apresenta uma área de 335.018 ha com aproximadamente 400 ilhas (OLIVEIRA, 2003), sendo considerado o segundo maior arquipélago fluvial do mundo. Delimitada por rios de águas pretas e ácidas, as ilhas apresentam formato alongado distintas das encontradas nas áreas de várzea, entretanto também sofrendo forte influência do ciclo de enchentes e vazantes do rio Negro estando assim em constante processo de erosão e sedimentação (LEENHEER; SANTOS, 1980; FITTKAU, 1964). A vegetação circundante dos lagos é composta por florestas inundáveis denominadas de floresta de igapó estacional (PRANCE, 1980). O PARNA foi criado pela Lei nº. 11.799, de 29 de outubro de 2008, a partir da Estação Ecológica de Anavilhanas, criada pelo Decreto nº 86.061, de 2 de junho de 1981. Na época em que o parque foi criado ali residiam cinquenta e três comunidades que tiveram a área desapropriada e se instalaram no município de Novo Airão, ao redor do parque (BARRETO FILHO, 2001). Devido a sua localização e potencial, o complexo de ilhas de Anavilhanas tornou-se foco de estudos voltados à ecologia, diversidade e taxonomia de peixes (FERREIRA, 1981; GOULDING; CARVALHO, 1982; ARAÚJO-LIMA et al., 1986; GOULDING et al., 1988; ZUANON, 1993; GARCIA 1995; SAINT-PAUL et al., 2000; NOVERAS et al., 2012; MAIA; ALVES-GOMES, 2012; FERNANDES et al., 2015, LOEBENS etal., 2016), distribuição e abundância ictioplanctônica (OLIVEIRA, 2003) e manutenção da ictiofauna através de atratores artificiais (YAMAMOTO et al., 2014). 17

2.2 Diversidade das assembleias de peixes

A organização e compreensão dos mecanismos e processos de caracterização das assembleias de peixes são pressupostos para estudos sobre a ecologia de comunidades (ANGERMEIER; KARR, 1984). Estudos sobre as relações entre as variações ambientais e estratégias de alimentação, reprodução, dispersão e interação das espécies com o ambiente têm tido sucesso em compreender padrões ecológicos (GOLDSTEIN; MEADOR, 2004). O entendimento dos ecossistemas aquáticos parte do pressuposto da existência de uma interação aquática e terrestre, onde os organismos coexistem a partir do ambiente físico, químico e biológico, determinado em biomassa, energia e características biológicas (CROPP; GABRIC, 2002). As assembleias ícticas funcionam como indicadoras da qualidade ambiental, refletindo o estado biótico e abiótico de seu ambiente (KARR, 1981; ARAÚJO, 1998; VIEIRA; SHIBATTA, 2007). Sendo assim, o estudo de comunidades envolve uma síntese dos fatores ambientais e das interações bióticas, além disso, a estrutura de uma comunidade pode ser analisada sobre vários aspectos, utilizando-se parâmetros como diversidade, riqueza e equitabilidade (WOOTTON, 1995). A grande variedade de espécies, formas e estratégias da ictiofauna da região amazônica é oriunda de fatores bióticos e abióticos (JUNK et al., 1989) aliados a grande diversidade de habitats (SIOLI, 1984; LOWE-McCONNELL, 1999). Podemos citar fatores como predação e competição (RODRIGUEZ; LEWIS, 1997; JAKSON et al, 2001; SIQUEIRA-SOUZA; FREITAS, 2004), características físico-quimicas, como oxigênio dissolvido (JUNK et al., 1983), transparência e profundidade da água (RODRIGUEZ; LEWIS, 1997; TEJERINA-GARRO et al., 1998), complexidade estrutural (ARRINGTON et al., 2005; ARRINGTON; WINEMILLER, 2006; JUNK et al., 1989), dificuldade exploratória e pulsos de inundação (JUNK, 1989). As variações no nível da água na Amazônia Central fazem com que a ictiofauna necessite se adaptar às profundas modificações que ocorrem no ambiente (JUNK et al., 1989). Os biótopos criados pela inundação e os movimentos dos peixes dentro das florestas alagadas promovem um rearranjo na dinâmica das comunidades (CORREA et al., 2008). Segundo Junk et al. (1989), planícies inundáveis são áreas periodicamente alagadas, resultando em condições físicas e químicas que levam a biota a responder 18

através de adaptações, produzindo estruturas de comunidades características desses sistemas. Esses ambientes são classificados assim como ecótonos ou zona de transição entre o ambiente aquático e terrestre (ATTZ) (JUNK et al., 1989). Em áreas alagáveis, o ecótono água-terra representa um importante componente para a conservação das comunidades de peixes de água doce. Na interface destes ambientes ocorre grande quantidade de habitats servindo assim de abrigo, local para desova e alimentação para os peixes, sendo responsáveis pela manutenção da abundância e diversidade desses organismos (HENRY, 2003). Noveras et al. (2012), em estudo sobre assembleias de peixes em igapó de Anavilhanas, encontraram maior diversidade nesse ambiente em relação ao ambiente de água aberta dos lagos. Saint-Paul et al. (2000) também reportam valores de riqueza superiores em florestas alagadas de água branca e preta em relação ao ambiente de água aberta. Essa diferença entre os ambientes pode ser explicada pela ATTZ que dispõe de refúgio e alimentação para os peixes, formando assim vários nichos ecológicos (JUNK et al., 1989). Diante de tais informações, faz-se necessária a análise detalhada das características da estrutura das assembleias de peixes (SAINT-PAUL, 2000; NOVERAS et al., 2012; SOARES; YAMAMOTO, 2005) através da utilização de índices de diversidade (MARTINS; SANTOS, 1999). Os índices são usados como descritores da diversidade (HURLBERT, 1971; MAGURRAN, 1988) e demonstram a relação entre as espécies existentes e o ambiente (MARTINS; SANTOS, 1999). Segundo Magurran (1988), a diversidade pode ser medida pelo número de espécies e distribuição da abundância relativa. Ricklefs (1990), afirmou que a diversidade demonstra o número de espécies em uma área, a variedade de organismos, proveniente da substituição de espécies entre hábitats, e representa em uma comunidade a abundância relativa de cada espécie. O número de espécies encontrado seria a mais simples forma de medida de diversidade, entretanto, essa classificação depende totalmente do tamanho da amostra (MARTINS; SANTOS, 1999), ou seja, a diversidade deve relacionar a variação de espécies quanto ao número de indivíduos da amostra dentro de um intervalo determinado (MAY, 1975).

2.3 Diversidade trófica

Na Amazônia Central, com a flutuação média anual do nível d’água de 10 metros, e alternância das fases terrestre e aquática, ocorrem modificações drásticas nas condições ambientais fazendo com que a ictiofauna tenha adaptações específicas (JUNKet al., 1989). O aumento da área alagada durante o período da cheia favorece a exploração de vários habitats incrementando o espectro alimentar dos peixes (SANTOS, 1981; ALMEIDA, 1984; SOARES et al, 1986; YAMAMOTO, 2004; CLARO-Jr et al., 2004). Florestas inundadas são fonte de uma grande variedade de recursos alimentares alóctones, como plantas terrestres, folhas, flores, sementes, frutos, perifíton e invertebrados (GOULDING,1980). Segundo Silva et al. (2008), estudos sobre a dieta de peixes e a relação desta com o meio fornecem informações ecológicas importantes. Essas informações trazem subsídios para a compreensão dos mecanismos que permitem a coexistência e a exploração dos recursos por várias espécies em um mesmo sistema (GOULDING, 1980). Claro-Jr et al. (2004), em estudo realizado na floresta alagada em lagos de várzea da Amazônia Central demonstraram a relação direta de três espécies onívoras com esse ambiente. Noveras et al. (2012), em estudo realizado em floresta de igapó em Anavilhanas, demonstraram a utilização desse ambiente para alimentação e distribuição de assembleias de peixes ali presentes. O processo de frutificação das árvores, que ocorre durante o período da cheia, faz com que os frutos sejam dispersos através da água para outros locais, participando de forma importante na alimentação dos peixes (GOULDING, 1980). Os invertebrados também têm uma importante participação na dieta do peixe e estão presentes o ano inteiro, embora estejam mais disponíveis na época das cheias (ZAVALA-CAMIN, 1996; ADIS, 1997; JUNK et al., 1997). Segundo Abelha et al. (2001), a grande variedade de alimentos presentes na dieta de peixes tropicais demonstra as características oportunistas desses organismos principalmente em rios sazonais (GOULDING, 1980; LOWE- McCONNELL, 1999; SANTOS; FERREIRA, 1999),demonstrando que a dieta dos peixes é regulada principalmente pela dinâmica do pulso de inundação (JUNK et al., 1989).

3. OBJETIVOS

Geral:

 Caracterizar as assembleias de peixes na floresta de igapó do Parque Nacional de Anavilhanas quanto a sua diversidade e estrutura trófica.

Específicos:

 Identificar a composição taxonômica das assembleias de peixes presentes na floresta de igapó no PARNA Anavilhanas;  Estimar a diversidade e abundância numérica das assembleias de peixes da floresta de igapó e compará-la com a área aberta dos lagos;  Determinar a dieta das assembleias de peixes da floresta de igapó;  Identificar as guildas tróficas de peixes presentes na floresta de igapó.

4. HIPÓTESES

H0,1: A composição das assembleias de peixes da floresta de igapó é semelhante à da água aberta dos lagos.

H1,1: A composição das assembleias de peixes da floresta de igapó difere da água aberta dos lagos.

5. MATERIAL E MÉTODOS

5.1 Área de estudo e amostragens

As amostragens foram realizadas nos anos de 2014 e 2015 no Parque Nacional de Anavilhanas,nos lagos Prato, Arraia, Canauiri Grande e Canauiri Pequeno (Figura 1). Esses quatro lagos são historicamente estudados e possuem localização chave, uma vez que os lagos Canauiri Pequeno e Arraia estão mais 21

próximos do canal principal, e os lagos Canauiri Grande e Prato se encontram mais a dentro do parque. O presente estudo trabalhou com a base de dados do projeto “A influência de atratores artificiais nas assembleias de peixes do Médio Rio Negro, Amazonas/BR”Edital PPP/FAPEAM para os dados de floresta de igapó.

Figura 1. Localização dos lagos estudados (Prato, Arraia, Canauiri Grande e Canauiri Pequeno) e do Parque Nacional de Anavilhanas.

As coletas foram realizadas nos meses de abril (enchente) e setembro (vazante) de 2014, e fevereiro (enchente) de 2015, períodos onde havia a floresta alagada, sob a autorização n0 24518-2 do Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade – ICMBio. As pescarias experimentais foram realizadas através de baterias de malhadeiras (rede-de-espera) com tamanhos de malha variando de 30 a 110 mm entre nós opostos (2,5 metros de profundidade x 25 metros de comprimento), dispostas aleatoriamente no igapó e água aberta. As malhadeiras foram armadas ao amanhecer, sendo expostas por um período de duas horas (06h às 08h), seguido da despesca e, outra captura ao anoitecer (19h às 21h). Após a despesca os peixes foram etiquetados, fixados em formol (10%) e transportados ao laboratório de Ictiologia na UFAM. No laboratório foram pesados, medidos e lavados 22

em água corrente para serem preservados em álcool (70%) e identificados através de chaves de identificação (FERREIRA et al., 1998, GÈRY, 1977) e com a ajuda de especialistas.

5.2 Análise da diversidade de espécies

Para estimar a riqueza específica da comunidade capturada foi calculado o índice de Margalef (LUDWIG; REYNOLDS, 1988), que analisa a relação entre o número total de espécies e o número total de indivíduos observados, na fórmula a seguir: S 1 R1  lnn Onde: S = Número total de espécies na amostra; n = Número total de indivíduos na amostra.

Entre os índices de diversidade propostos com base na dominância de uma ou mais espécies, escolhemos o índice de Berger-Parker (BERGER; PARKER, 1970) que representa a dominância de uma espécie na estrutura da comunidade, de acordo com a fórmula. n d  max N Onde: nmax= número de indivíduos da espécie mais abundante; e N= número de indivíduos presentes na amostra.

Para estimar a diversidade foi calculado o índice de Shannon-Wiener (SHANNON; WIENER, 1949): H'  P (ln P ) i i Onde: n p  i i N e ni= número de indivíduos da espécie i, N= número de indivíduos presentes na amostra. 23

Foi calculada também a Equitabilidade (MAGURRAN, 1988), que expressa à maneira pela qual o número de indivíduos está distribuído entre as espécies, representando uma situação onde todas as espécies são igualmente abundantes:

E  H'ln S

Onde: H’ é o índice de diversidade de Shannon; S é o número de espécie presentes na amostra.

A riqueza potencial de espécies foi estimada pela curva de Rarefação (KREBS, 1989).

5.3 Análise da composição alimentar

No laboratório de Ictiologia da Universidade Federal do Amazonas foi realizada a análise da dieta dos peixes. Através de uma incisão ventral nos peixes, os estômagos foram retirados e pesados. Os estômagos retirados dos tratos digestivos foram examinados sob microscópio estereoscópio e os itens alimentares identificados até o nível taxonômico mais inferior possível. A determinação da dieta foi efetuada através da análise do conteúdo estomacal, utilizando os métodos da frequência de ocorrência (F.O) e do volume relativo proposto por Hynes (1950). A F. O. foi calculada conforme a fórmula:

F.O = i.100/ N

Onde: F.O.= Frequência de ocorrência (%), i = Número de estômagos em que cada item alimentar foi identificado, N = Número de estômagos analisados com alimento.

O volume relativo é a estimativa visual do volume de cada item alimentar em relação ao volume total do alimento em cada estômago, em percentagem (HYSLOP, 1980). Os resultados individuais de ambos métodos foram combinados no Índice Alimentar (IAi) (KAWAKAMI; VAZZOLER, 1980) e expressos em percentagem.Este índice avalia o grau de importância que cada alimento possuiu na dieta dos peixes (KAWAKAMI; VAZZOLER, 1980). Foi calculado o IAi(%) para cada item, adotando a expressão:

Onde: i = item alimentar; F = frequência de ocorrência (%) do determinado item; V= volume (%) de determinado item.

As guildas tróficas foram determinadas com base no IAi (%), considerando o item alimentar predominante na dieta (IAi> 50%) (GASPAR-DA-LUZ et al., 2001). Foram escolhidas para análise as espécies com número de exemplares acima de seis. Posteriormente, foi determinada a estrutura trófica das assembleias de peixes. A atividade alimentar foi avaliada através da identificação do Grau de Repleção dos estômagos conforme a escala utilizada por Bennemann (1985) e modificada por Yabe e Bennemann (1994) (Tabela 1).

Tabela 1. Descrição dos aspectos externos para estimativa do grau de repleção dos estômagos com os respectivos pontos atribuídos (BENNEMANN 1985; YABE; BENNEMANN 1994). Grau de Características externas repleção

0% - vazio Estômago sem alimento presente. Parede das porções cárdica e pilórica muito espessa. Diâmetro da porção pilórica correspondente à espessura da parede que ao ser palpada, sente- se muito consistente.

25% - pouco cheio (1/4 cheio) Alimento na porção cárdica em maior quantidade que o grau 25

anterior.

50% - frequente (1/2 cheio) Alimento ocupando as duas porções, estando a maior Quantidade na região cárdica, cuja parede torna-se mais delgada em metade de sua extensão. O diâmetro da porção pilórica aumenta na região anterior.

75% - cheio (3/4 cheio) Alimento ocupando toda a porção cárdica e metade da pilórica. A parede da porção cárdica torna-se delgada em toda a sua extensão. O diâmetro da porção pilórica aumenta muito na metade anterior e em menos graus na restante.

100% - distendido (4/4 cheio) Alimento ocupando totalmente todo o estômago. A parede das duas porções torna-se tão delgada, que ao ser manuseada facilmente se rompe. O diâmetro da porção pilórica aumenta em toda a extensão.

5.4 Análise estatística

Para verificar possível diferença estatística (p<0,05) entre os ambientes amostrados, foi aplicada a Análise Multivariada de Variância Permutacional usando Distância de Matrizes (perMANOVA) proposta por Anderson (2001; 2005) utilizando como descritores as espécies coletadas e como objetos os ambientes amostrados e calculando as matrizes de distâncias a partir do coeficiente de Bray-curtis. Essa análise teve como objetivo testar possíveis diferenças entre as composições ictiofaunísticas presentes nos ambientes amostrados. A posteriori foi utilizado o Escalonamento Multi-dimensional não-paramétrico (nMDS), que utiliza a mesma matriz de dados, para visualizar graficamente os resultados encontrados. A similaridade entre as espécies e a composição alimentar das mesmas foi verificada utilizando a análise de cluster tendo como medida de distância o coeficiente de Bray-curtis (LEGENDRE; LEGENDRE,1983). Em seguida foi realizado o cálculo da hierarquia utilizando o método da Distância Mínima ou Vizinho Mais Próximo (Single Linkage) onde é calculada a matriz de distâncias entre os ‘n’ indivíduos da população e em seguida os indivíduos mais próximos são agrupados. O coeficiente de correlação cofenética foi utilizado para se demonstrar a fidelidade do dendrograma em relação a matriz inicial, sendo que o valor de 0,75 foi definido 26

como mínimo para que o dendrograma fosse considerado fiel à matriz de similaridade (JONGMAN et al. 1995). As análises foram realizadas utilizando-se o software estatístico R 3.3 (R Development Core Team 2016).

6. RESULTADOS E DISCUSSÃO

6.1 Diversidade das assembleias

Foram coletados um total de 931 indivíduos, distribuídos em 4 ordens, 20 famílias, 48 gêneros e 65 espécies (Apêndice 1). Na floresta de igapó, foram coletados 650 indivíduos e 62 espécies (Apêndice 1). Já na água aberta, foram coletados 281 indivíduos e 37 espécies (Apêndice 1). No igapó, a ordem predominante em relação à abundância numérica foi Characiformes (63,33%), seguido por Siluriformes (28,35%), Perciformes (5,24%) e Clupeiformes (3,08%) (Figura 2). Já na água aberta, a ordem predominante foi Characiformes (57,04%), seguida de Siluriformes (34,75%), Clupeiformes (7,04%) e Perciformes (1,06%) (Figura 2).

Characiformes

Siluriformes

Igapó Perciformes Água Aberta

Clupeiformes

0 10 20 30 40 50 60 70 Número de Indivíduos (%)

Figura 2. Porcentagem do número de indivíduos dentro de cada ordem para floresta de igapó e água aberta dos lagos.

A floresta de igapó e o ambiente de água aberta apresentaram distribuição semelhante em relação ao número de espécies dentro das ordens. A ordem Characiformes foi a mais representativa (56,45% e 54,05%, respectivamente), seguida de Siluriformes (25,81%e 35,14%, respectivamente), Perciformes (12,90% e 5,41%, respectivamente) e Clupeiformes (4,84% e 5,41%, respectivamente) (Figura 3). Perciformes e Clupeiformes foram as duas ordens com mesma representatividade na água aberta. Diante disso, Characiformes apresentou o maior número de espécies, gêneros e famílias nos dois ambientes.

Characiformes

Siluriformes

Igapó Perciformes Água Aberta

Clupeiformes

0 10 20 30 40 50 60 Número de espécies (%)

Figura 3. Porcentagem do número de espécies dentro de cada ordem para floresta de igapó e água aberta dos lagos.

Estudos realizados em ambientes alagados da Amazônia demonstram a predominância das ordens Characiformes e Siluriformes (GOULDING, 1980; SAINT- PAUL et al., 2000; CLARO-Jr., 2003; SIQUEIRA-SOUZA; FREITAS, 2004; CORREDOR, 2004; SOARES; YAMAMOTO, 2005; NOVERAS et al., 2012, LOEBENS et al., 2016). As famílias mais representativas em número de indivíduos no igapó foram Serrasalmidae (25,12%), Auchenipteridae (19,88%) e Hemiodontidae (17,87%) (Figura 4). Já para água aberta foram Hemiodontidae (21,99%), Serrasalmidae (19,15%) e Pimelodidae (18,79%) (Figura 4). A família Serrasalmidae também apresentou a maior abundância em número de espécies (14,52%), seguida de Cichlidae (11,29%) e Auchenipteridae (11,29%) no igapó (Figura 5). Já na água aberta a família Auchenipteridae (18,92%) foi a mais representativa (Figura 5). A família Pimelodidae (13,51%) foi a segunda e Hemiodontidae e Serrasalmidae, 28

ambas com 4 espécies, se encontram em terceiro lugar como mais abundantes (10,81%) (Figura 5). As famílias Acestrorhynchidae, Doradidae e Characidae tiveram ocorrência apenas na floresta de igapó. As famílias Engraulidae e Loricariidae apresentaram um indivíduo e uma espécie cada para ambiente.

Serrasalmidae Auchenipteridae Hemiodontidae Pimelodidae Triportheidae Anostomidae Cichlidae Pristigasteridae Sciaenidae Cynodontidae Iguanodectidae Igapó Characidae Água Aberta Acestrorhynchidae Bryconidae Curimatidae Prochilodontidae Doradidae Loricariidae Ctenoluciidae Engraulidae 0 5 10 15 20 25 30 Número de Indivíduos (%)

Figura 4. Porcentagem do número de indivíduos por famílias capturadas na floresta de igapó e água aberta dos lagos estudados. 29

Serrasalmidae Cichlidae Auchenipteridae Pimelodidae Hemiodontidae Anostomidae Characidae Triportheidae Doradidae Prochilodontidae Bryconidae Igapó Cynodontidae Pristigasteridae Água Aberta Sciaenidae Loricariidae Curimatidae Iguanodectidae Ctenoluciidae Acestrorhynchidae Engraulidae 0 5 10 15 20 Número de espécies (%)

Figura 5. Porcentagem do número de espécies presentes em cada família para a floresta de igapó e água aberta dos lagos estudados.

A presença dos Serrasalmidae foi constante em ambos os ambientes, sendo os indivíduos do gênero Serrasalmus os mais abundantes nas coletas. O gêneroapresenta ampla distribuição no ambiente aquático e habitam preferencialmente ambientes onde a correnteza é menor (GOULDING, 1980), porém não necessariamente ficam confinados em um único ambiente uma vez que durante a formação de áreas alagadas ocorre a interconectividade dos lagos e a formação dos mais variados habitats (LOWE-Mc-CONNELL, 1999). As três espécies mais abundantes em número de indivíduos no igapó foram Hemiodus immaculatus (16,33%), Auchenipterichthys longimanus (12,33%) e Serrasalmus rhombeus (9,24%) (Figura 6) e as mais abundantes na água aberta foram Hemiodus immaculatus (15,60%), Serrasalmus rhombeus (15,25%) e Hypophthalmus edentatus (7,45%) (Figura 6). O número de indivíduos por espécie demonstrou que poucas dominaram numericamente. As espécies L. batesii, A. longiceps e A. vittatus apresentaram apenas um único indivíduos em cada ambiente. H. immaculatus foi a espécie dominante nos dois ambientes e também em três, dos quatro lagos amostrados. 30

Das espécies amostradas 37 espécies (56,92%) foram comuns aos dois ambientes, sendo 3 espécies (4,65%) coletadas apenas a água aberta e 25 espécies (38,46%) encontradas apenas na floresta de igapó.

Hemiodus immaculatus Auchenipterichthys longimanus Serrasalmus rhombeus Triportheus elongatus Serrasalmus gouldingi Pristobrycon sp. Hypophthalmus edentatus Tatia intermedia Igapó Ageneiosus polystictus Metynnis hypsauchen Água Aberta Pellona flavipinnis Hypophthalmus marginatus Agoniates halecinus Anodus elongatus Bryconops alburnoides 0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 Número de Indivíduos (%)

Figura 6. Abundância relativa do número de indivíduos das dez espécies mais abundantes na floresta de igapó e água aberta dos lagos.

A curva de rarefação para a floresta de igapó apresentou um padrão de inclinação menor do que para água aberta(Figura 7). Entretanto, existe ainda um padrão crescente no número de espécies coletadas em função do número de indivíduos para os dois ambientes. Esse resultado demonstra a possibilidade da inclusão de novas espécies com um provável aumento do esforço de pesca. Normalmente, estudos realizados na região amazônica não apresentam grande esforço de pesca apesar de apresentar grandes listas de espécies (CLARO-Jr., 2007). Segundo Goulding et al. (1988), o rio Negro necessita ainda de mais estudos uma vez que, provavelmente, ainda possui um acréscimo de 30% do número de espécies de peixes. 31

Figura 7. Curvas de rarefação e o seu respectivo desvio padrão para os ambientes de floresta de igapó (A) e água aberta (B) no PARNA Anavilhanas.

O arquipélago de Anavilhanas possui inúmeros biótopos que vão desde ambientes de terra firme a formação de florestas alagadas, aliando isso as mudanças causadas anualmente pelo pulso de inundação e as poucas amostragens realizadas no parque e em geral na floresta de igapó (SAINT-PAUL et al., 2000; NOVERAS et al., 2012; LOEBENS et al., 2015) são grandes as probabilidades do número de espécies presentes nesse habitat ser muito maior do que o encontrado no presente trabalho. A riqueza absoluta, a diversidade de Shannon-Wiener e a riqueza de Margalef também foram maiores no ambiente de floresta alagada (Tabela 2). As amostras analisadas os índices de Berger-Parker e Equitabilidade indicaram baixa dominância e alta homogeneidade no número de indivíduos por espécie (Tabela 2), uma vez que poucas espécies apresentaram abundância elevada no número de indivíduos nos dois ambientes. Os valores encontrados para os índices de diversidade corroboram com resultados encontrados para florestas alagadas de águas pretas na Amazônia Central (Tabela 2). A grande diferença entre o número de espécies encontrados por Saint-Paul et al. (2000) deve-se ao fato do esforço de pesca ser muito maior do que o do presente estudo. Segundo Goulding (1988), valores de índice de diversidade superiores a 3,0 são indicativos de alta diversidade.

Tabela 2. Parâmetro de diversidade calculados para florestas de igapó do rio Negro. S = riqueza de espécies; N = número de indivíduos; H’ = diversidade de Shannon-Wiener; J’ = equitabilidade.

Parâmetros de diversidade Local de Coleta S N Biomassa (g) H' Margalef J' Berger-Parker Fonte Igapó 62 650 66936,2 3,318 9,418 0,8038 0,1631 Presente estudo Água Aberta 37 281 25572,1 2,967 6,385 0,8216 0,1566 Loebens et al., 2016 Igapó 150 5648 - 3,8 - - - Saint-Paul et al., 2000 Água Aberta 110 Igapó 41 337 - 2,912 - 0,784 - Novares et al., 2012 Água Aberta 30 877 - 2,435 - 0,717 -

A perMANOVA, demonstrou efeito significativo do tipo de ambiente (p=0,001) e da época de realização das coletas (p=0,027) na composição das assembleias de peixes (Figura 8). O eixo 1 evidenciou as diferenças entre ambientes, agrupando do lado direito as amostras realizadas na água aberta (AA), enquanto, no lado esquerdo do gráfico, predominam as amostras efetuadas na floresta alagada (FA). O eixo 2, por outro lado, agrupou as amostras da coleta 2 e as amostras da coleta 1 (Figura 1). Com exceção da amostra realizada na água aberta do lago Prato, as amostras da coleta 3 estão situadas na porção central do gráfico. 33

Os resultados encontrados na análise evidenciam a importância da floresta alagada na estruturação das assembleias de peixes. As diferenças encontradas entre as coletas realizadas durante os períodos de enchente e vazante podem ser explicadas pelo aumento espacial da área alagada e profundidade dos lagos. A dinâmica da planície de inundação amazônica é controlada pela variação anual do nível da água (JUNK et al.,1989). Com a ampliação das áreas marginais além do aumento no número de hábitats disponíveis para os peixes, ocorre a dispersão e redistribuição desses organismos nos lagos e no canal principal do rio (RODRIGUEZ; LEWIS, 1994) sendo a conectividade em planícies de inundação (LOWE-Mc-CONNELL, 1999) um processo de grande importância para a estrutura das comunidades de peixes tropicais.

6.2 Estrutura trófica das assembleias de peixes da floresta de igapó

Foi analisado o conteúdo estomacal de 533 exemplares pertencentes a 24 espécies do igapó, sendo que desse total, 110 foram classificados como estômagos vazios (20,64%), 162 como pouco cheios (30,39%), 52 como frequente (9,76%), 70 como cheios (13,13%) e 139 como distendidos (26,08%). Ressalta-se a presença de material digerido que apesar de não ser considerado como item para o presente estudo participa como porção alimentar encontrada nos estômagos durante as análise do grau de repleção. Os resultados das análises dos conteúdos estomacais revelaram uma dieta diversificada onde os peixes consumiram como itens alimentares principais: insetos (IN), representados pelos insetos imaturos, larvas, ninfas, e insetos adultos, fragmentos de insetos não identificados; crustáceos (CR), constituídos por camarões e caranguejos; microcrustáceos (ZOO), constituídos por cladóceras e copépodos; peixes (P), constituídos por restos de peixes e escamas; frutos e sementes (FS), constidos por frutos e sementes, inteiros ou não; e material vegetal (MV), constituídos por pedaços de folhas, flores e raízes (Apêndice 2). No estudo, é perceptível a grande quantidade de espécies consumidoras de frutos e sementes pertencentes às famílias Arecaceae, Myrtaceae, Poaceae, Burseraceae e Lecythidaceae e também, por insetos pertencentes às ordens Hymenoptera, Coleoptera, Hemiptera, Diptera, Lepidoptera. Isso se deve ao fato da frutificação das árvores ocorrer durante o período das cheias (GOULDING, 1980) e da floresta alagada apresentar grande oferta de invertebrados, que são fonte rica em proteínas (ADIS, 1997; JUNK et al., 1997; GOULDING, 1980; ZAVALA-CAMIN, 1996), sendo a presença de arbustos e árvores o substrato para esses organismos (ADIS, 1997). As florestas alagadas de água branca e preta se apresentam visualmente parecidas (PRANCE, 1980), entretanto as várzeas são abundantes em frutos carnosos e em quantidade produzida (SAINT-PAUL et al., 2000) e os igapós muito mais ricos na produção de invertebrados. Isso pode ser observado no presente estudo, uma vez que a grande maioria das espécies analisadas apresentaram o item insetos em sua alimentação (Apêndice 2). Ao contrário do período de águas baixas, onde o alimento se torna mais escasso e com isso os organismos tendem a se alimentar de itens não comumente 35

encontrados em sua dieta durante o período de águas altas e formação de florestas alagadas apresentam uma maior disponibilidade de itens no meio, demonstrando suas preferências alimentares (GOULDING, 1980). Essa condição, aliada a otimização dos ganhos energéticos, demonstra a grande interação dos organismos com o meio. Apesar de consumirem seus itens preferenciais, a diversidade de itens encontrados na alimentação dos peixes provavelmente deve-se ao fato de sua grande adaptação trófica (LOWE-McCONNELL., 1999). Isso demonstra um alto grau de generalismo, de versatilidade alimentar e elevada plasticidade trófica nas espécies tropicais (ABELHA et al., 2001; DEUS; PETRERE-JUNIOR, 2003), conforme evidenciado em estudos realizados em ambientes tropicais com a presença de rios sazonais (GOULDING, 1980; LOWE-McCONNELL, 1999; SANTOS; FERREIRA, 1999; CLARO-Jr., 2003; ANJOS, 2007; PEREIRA, 2010). A partir do cálculo do Índice de Importância Alimentar (%) (IAi), as 24 espécies foram agrupadas em categorias, segundo Zavala-Camin (1996), de acordo com o regime alimentar sendo definidas em carnívoras(ingerem principalmente itens de origem animal), piscívoras (ingerem principalmente peixes), insetívoras (ingerem principalmente insetos), frugívoras (ingerem principalmente frutos e sementes), onívoras (ingerem alimentos de origem animal e vegetal), herbívoras (ingerem alimentos de origem vegetal) e zooplanctívoras (ingerem microrganismos de origem animal ou zooplâncton) (Apêndice 2). A categoria dos piscívoros apresentou o maior número de espécies (29,17%), seguidas dos insetívoros (20,00%) e herbívoros (16,67%) (Figura 9). Os insetívoros apresentaram a maior abundância (28,89%), seguida dos piscívoros (26,49%) e dos onívoros (22,33%) (Figura 9). Apesar disso, a dieta de 38 espécies com 191 indivíduos não pode ser determinada, uma vez que apresentaram poucos indivíduos coletados e estômagos analisados, inviabilizando assim uma conclusão confiável. 36

35,00

30,00

25,00

20,00

15,00 Abundância 10,00 Riqueza

Frequência Relativa(%) 5,00

0,00

Figura 9. Frequência relativa (%) das categorias tróficas encontradas para as espécies analisadas pertencentes a floresta de igapó do PARNA Anavilhanas.

A variação de espécies presentes nas guildas tróficas pode ser explicada pela alta disponibilidade de determinados recursos no ambiente e pelo fato de alguns recursos serem mais explorados pelos organismos ali presentes (ABELHA et al., 2001). A espécie mais abundante representante da guilda dos carnívoros foi o apapá P. flavipinnis, alimentando-se de insetos, camarão e peixes e apresentando uma forte tendência a insetivoria (69,52%) (Figura 10). Moreira-Hara et al. (2009) em estudo sobre a alimentação da espécie em áreas alagadas da Amazônia Central, demonstrou o elevado consumo de peixes e insetos e atividade alimentar maior durante o período da cheia. 37

80,00 70,00 60,00 50,00 40,00 30,00 20,00 10,00 0,00 Insetos Camarão Peixe Material vegetal

Figura 10. Índice de importância alimentar (IAi%) para a espécie carnívora mais abundante P. flavipinnis.

O cangati T. intermedia apresentou o IAi de 98,37% para insetos das ordens Hymenoptera e Coleoptera bem como restos de insetos e ovos não identificados, o também cangati A. longimanus com de 94,53% para insetos das ordens Hymenoptera, Hemiptera e Lepidoptera, e a sardinha-comprida T. elongatus apresentando insetos das ordens Lepidoptera e Hymenoptera, bem como restos de insetos não identificados (71,92%) caracterizam-se como as espécies mais abundantes pertencentes a guilda dos insetívoros, respectivamente. (Figura 11).

100,00 90,00 80,00 70,00 60,00 50,00 T. intermedia 40,00 T. elongatus 30,00 A. longimanus 20,00 10,00 0,00 Insetos Camarão Peixe Material Frutos/ vegetal sementes

Figura 11. Índice de importância alimentar (IAi%) para as espécies insetívoras mais abundantes T. intermedia, T. elongatuse A. longimanus.

As sardinhas geralmente são espécies onívoras alimentando-se de itens abundantes disponíveis, como já foi observado para mesma espécie por Almeida 38

(1984) e para T. albus por Ferreira et al. (1998). As diferenças encontradas para a mesma espécie ocorrem pela grande plasticidade tróficas dos peixes tropicais (ABELHA et al., 2001) A principal representante da categoria trófica de onívoros foi o cubiu H. immaculatus onde constatou-se a presença de vários itens tanto de origem vegetal como animal (Figura 12). Dentre o item insetos, sendo o mais representativo com 50,46%, destacam-se os insetos das ordens Hymenoptera, Coleoptera, Hemiptera e Diptera. Isso demonstra uma forte tendência à insetivoria, entretanto a espécie não foi caracterizada como tal uma vez que a presença de frutos e sementes e material de origem vegetal foi evidenciada nas análises. Freitas (2008), em estudo sobre a composição da dieta de peixes do lago Prato no arquipélago de Anavilhanas durante a seca, classificou a espécie como insetívora. A presença de mais itens na dieta da espécie pode ser determinada pelo aumento na quantidade de recursos alimentares no meio.

60,00

50,00

40,00

30,00

20,00

10,00

0,00 Insetos Crustáceos Material vegetal Frutos/ sementes

Figura 12. Índice de importância alimentar (IAi%) para a espécie onívora mais abundante H. immaculatus.

A espécie mais representativa na guilda trófica dos piscívoros foi a piranha preta S. rhombeus que apresentou valores elevados para o item alimentar peixe (76,77%) com a presença de escamas ctenóides e ciclóides e restos de peixe, alguns identificados como pertencentes à ordem Siluriformes (Figura 13). A presença do ofídio Hrydops cf.martii (Colubridae) provavelmente é ocasional uma vez que cobras não são itens normalmente encontrados na alimentação de peixes. As espécies piranha-branca S. gouldingi e mandubé A. polystictus foram a segunda 39

e terceira apresentando 73,34% e 81,82% pra o item peixes, respectivamente (Figura 14).

90,00 80,00 70,00 60,00 50,00 40,00 A. polystictus 30,00 20,00 S. gouldingi 10,00 S. rhombeus 0,00

Figura 13. Índice de importância alimentar (IAi%) para as espécies piscívoras mais abundantes A. polystictus, S. gouldingi e S. rhombeus.

A espécie Pristobrycon sp., apresentou uma grande quantidade de frutos e sementes com o IAi (%) de 94,07%. Foram encontrados em menor quantidade os itens peixe, material digerido, material vegetal, insetos e camarão. Com isso, ela foi caracterizada como a única espécie representante pertencente à guilda dos frugívoros. Entre os serrasalmídeos ocorre a preferência pelas nadadeiras das presas (GOULDING, 1980), entretanto, existe também consumo de outros itens como peixes inteiros, frutos, vegetais e invertebrados (GOULDING, 1980; LEÃO et al., 1991). A espécie mapará H. edentatus foi a principal representante da guilda dos zooplanctívoros. Em sua alimentação foram encontrados cladóceros das famílias Bosminidae e Daphiniidae, que constituem o zooplânctone em pequenas quantidades, material vegetal, frutos e sementes e insetos (Figura 14). Previattelli e Santos-Silva (2011), em estudo realizado no lago Tupé, apontam a grande presença de cladóceros na alimentação desses organismos. A presença de itens alimentares como insetos e material de origem vegetal também foi evidenciado por Carvalho (1980), em estudo realizado no lago do Castanho, sendo associado a predação dos insetos nas raízes das macrófitas. Uma vez que a espécie apresenta rastros 40

branquiais longos e numerosos e ausência de dentes é classificada como uma espécie planctófaga segundo Nikolsky (1963) e Carvalho (1980).

60,00

50,00

40,00

30,00

20,00

10,00

0,00 Zooplâncton Material vegetal Frutos/ Insetos sementes

Figura 14, Índice de importância alimentar (IAi%), para a espécie zooplanctívora mais abundante H. edentatus.

Na guilda dos herbívoros as espécies de pacú M. hysauchen e M. asterias se destacam por apresentarem em sua alimentação 86,04% e 75,04% para material de origem vegetal, respectivamente (Figura 15). Segundo Barthem e Goulding (2007), os pacús normalmente apresentam características onívoras e tem preferências por frutos e sementes.

100,00 90,00 80,00 70,00 60,00 50,00 M. hypsauchen 40,00 M. asterias 30,00 20,00 10,00 0,00 Material Frutos/ Insetos vegetal sementes

Figura 15. Índice de importância alimentar (IAi%), para as espécies herbívoras mais abundantes M. hypsauchen e M. asterias. 41

Através da analise de agrupamento, constatamos que a composição da dieta dividiu as espécies em seis guildas tróficas. O primeiro grupo formado por Pristobryconsp., o segundo formado por H. edentatuse H. fimbriatus, o terceiro formado por L. fasciatus, H. immaculatus, H. marginatus, P. flavipinnis, T. elongatus, A. longimanus, T. angulatus, B. alburmoidese T. intermédia, o quarto formado por L. taeniata, M. hypsauchen, M. asterias, P. trimaculatus, o quinto formado por S. eigenmannie o sexto formado por P. squamosissimus, R. vulpinus, A. microlepis, A. ucayalensis, S. gouldingi, A. polytictus e S. rhombeus (Figura 16).

Figura 16. Dendrograma da similaridade da dieta dos peixes analisados com valores de IAi (%) presentes na floresta de igapó do PARNA Anavilhanas. 42

As espécies evidenciadas no terceiro grupo provavelmente foram agrupadas de tal forma na análise, pela proximidade na alimentação uma vez que fazem parte da grande categoria dos carnívoros. Entretanto, durante a categorização foram agrupadas em carnívoros, insetívoros e onívoros pela distribuição dos valores encontrados de IAi (%). A espécie S. eigenmanni foi classificada como onívora pelo presente estudo, porém diferenciando-se das outras alocadas na mesma categoria (onívora) por sua tendência a piscivoria sendo o provável motivo de ter sido alocada individualmente na análise, porém próxima às espécies consideradas plenamente piscívoras. O mapará H. marginatus, foi classificado como insetívoro, apesar de sua semelhança com as outras espécies do mesmo gênero e que foram classificadas em zooplanctívoras, pela presença elevada do item insetos em sua alimentação. Ressalta-se que os estômagos analisados apresentavam grande quantidade de material digerido e que sendo retirado da análise podem ter influenciado no resultado encontrado. A oferta de alimentos nas regiões tropicais é regulada pelo pulso de inundação (ZAVALA-CAMIN, 1996). As espécies onívoras aproveitam grande variedade de alimentos disponíveis em diversos locais e com isso são favorecidas em épocas de cheia. A presença de insetívoros, carnívoros e onívoros com tendências a piscivoria e insetivoria deve-se ao fato da utilização dos ambientes alagados por predadores, provavelmente para acompanharem a migração lateral das presas. Outro fato que pode ser levado em consideração é que as malhadeiras são altamente seletivas a organismos que se movimentam com frequência em busca das presas. Espécies predadoras controlam a abundância de muitas espécies de pequeno e médio porte, mantendo-as em níveis que não possam causar um colapso no ambiente (JANZEN, 1970; PAYNE, 1966) e estão presentes em grandes quantidades em estudos de estrutura de comunidades (SAINT-PAUL et al., 2000; CLARO-Jr., 2007; FERREIRA, 1998). Com isso, demonstra-se a importância da piscivoria em sistemas tropicais (RODRIGUEZ; LEWIS 1997; SÚAREZ et al. 2001). Segundo proposto por Welcomme (1985), a coexistência de espécies, pertencentes a diferentes guildas tróficas, demonstra adaptações das mesmas para utilização do mesmo ambiente. Além disso, como encontrado por Claro-jr et al. (2004), em estudo sobre o efeito da floresta alagada em espécies onívoras no 43

sistema Solimões/Amazonas, a determinação da estrutura trófica pode fornecer informações sobre a ecologia das mesmas.

7. CONCLUSÕES A estrutura das assembleias de peixes encontradas no ambiente de floresta de igapó do PARNA Anavilhanas é formada por ordens de peixes esperadas para a bacia Amazônica e, ambientes de água preta, com dominância de Characiformes, seguida de Siluriformes. A elevada presença de espécies, apesar do baixo número de indivíduos distribuídos, demonstra a grande riqueza presente no igapó, sendo necessários mais estudos voltados para esse ambiente. A riqueza de espécies provavelmente é maior do que o encontrado no presente trabalho principalmente se um esforço de pesca maior for empregado. Os resultados encontrados demonstram que na zona de transição aquático- terrestre (ATTZ) existe uma maior diversidade de organismos que provavelmente estão explorando este ambiente para abrigo e alimentação. A composição alimentar das assembleias de peixes presente na floresta de igapó é diversificada e reflete a importância desse habitat para a manutenção da biota aquática. As principais guildas encontradas foram insetívoras, carnívoras e onívoras. Isso demonstra a relação dos organismos com a floresta uma vez que esta possui grande quantidade de itens disponíveis principalmente de insetos e frutos, além da elevada presença de presas que adentram o igapó em busca de alimento.

8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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APÊNDICE Apêndice 1. Espécies capturadas nos períodos de enchente e vazante de 2014 e enchente de 2015 em lagos do PARNAAnavilhanas.

Tabela taxonômica

Canauiri Pequeno Canauiri Grande Arraia Prato Água TOTAL Igapó aberta

Ordem, Família, Nome científico, Autor N Peso (g) N Peso (g) N Peso (g) N Peso (g) N Peso (g) N N

CLUPEIFORMES

Pristigasteridae

Pellona flavipinnis (Valenciennes, 1837) 7 736,9 4 720,8 8 646,9 15 1351,3 34 3455,9 15 19 Ilisha amazonica(Miranda Ribeiro, 1920) 1 42,6 0 0,0 2 104,3 1 37,6 4 184,5 4 0

Engraulidae

Lycengraulis batesii(Günther, 1868) 1 7,7 1 9,1 0 0,0 0 0,0 2 16,8 1 1

CHARACIFORMES

Acestrorhynchidae

Acestrorhynchus microlepis(Jardine, 1841) 4 314,4 2 333,9 1 22,9 1 33,3 8 704,5 8 0

Characidae

Chalceus erythrurus (Cope, 1870) 1 68,7 1 168,3 0 0,0 0 0,0 2 237,0 2 0 Ctenobrycon hauxwellianus (Cope, 1870) 1 10,1 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 10,1 1 0 Poptella compressa (Günther, 1864) 0 0,0 2 11,6 0 0,0 1 6,9 3 18,5 3 0 Tetragonopterus chalceus Spix&Agassiz, 1829 1 21,0 2 55,1 0 0,0 0 0,0 3 76,1 3 0

Ctenoluciidae

Boulengerella lucius (Cuvier, 1816) 1 106,6 0 0,0 1 155,1 1 179,7 3 441,4 1 2

Cynodontidae

Cynodon gibbus (Agassiz, 1829) 1 16,9 1 71,8 0 0,0 2 177,7 4 266,4 4 0 Rhaphiodon vulpinus Spix & Agassiz, 1829 0 0,0 5 1351,8 1 421,7 6 1600,4 12 3373,9 9 3

Iguanodectidae

Bryconops alburnoides Kner, 1858 4 157,8 5 145,9 3 90,3 7 266,0 19 660,0 10 9

Bryconidae

Brycon melanopterus (Cope, 1872) 0 0,0 2 555,1 0 0,0 1 200,9 3 756,0 3 0 Brycon pesu Müller &Troschel, 1845 0 0,0 3 110,1 0 0,0 0 0,0 3 110,1 2 1

Serrasalmidae

Serrasalmus gouldingi (Fink& Machado-Allison, 1992) 7 704,7 9 666,0 10 1106,9 7 702,4 33 3180,0 27 6 Serrasalmus elongatus Kner, 1858 1 61,8 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 61,8 0 1 Serrasalmus hastatus Fink & Machado-Allison, 2001 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 119,0 1 119,0 1 0 Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766) 41 1895,6 33 4105,4 16 2269,3 13 1755,9 103 10026,2 60 43 Metynnis hypsauchen (Müller &Troschel, 1844) 6 407,1 4 454,5 5 312,2 2 162,6 17 1336,4 17 0 Serrasalmus eigenmanni Norman, 1929 0 0,0 0 0,0 0 0,0 9 407,6 9 407,6 9 0 Metynnis argenteus Ahl, 1923 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 82,4 1 82,4 1 0 Metynnis sp 2 159,3 1 77,1 0 0,0 2 151,8 5 388,2 5 0 Myleus asterias (Müller &Troschel, 1844) 1 265,0 5 1091,5 0 0,0 10 1947,3 16 3303,8 16 0 Pristobrycon sp. 4 446,1 9 831,3 8 842,4 10 1189,4 31 3309,2 27 4

Hemiodontidae Argonectes longiceps (Eigenmann, 1912) 0 0,0 2 171,8 0 0,0 0 0,0 2 171,8 1 1 57

Anodus elongatus Agassiz, 1829 10 1014,4 4 249,0 0 0,0 0 0,0 14 1263,4 2 12 Hemiodus atranalis (Fowler, 1940) 0 0,0 0 0,0 1 15,5 0 0,0 1 15,5 1 0 Hemiodus immaculatus Kner, 1858 55 2922,1 12 817,8 10 718,6 73 3668,6 150 8127,1 106 44 Hemiodus unimaculatus (Bloch, 1794) 3 111,9 3 271,9 2 108,9 3 137,0 11 629,7 6 5

Triportheidae

Triportheus angulatus (Spix & Agassiz, 1829) 2 175,3 1 71,2 1 77,4 9 631,7 13 955,6 12 1 Triportheus elongatus (Günther, 1864) 10 447,4 17 1467,2 5 588,0 1 93,1 33 2595,7 28 5 Agoniates halecinus Müller &Troschel, 1845 2 83,2 0 0,0 5 148,2 8 294,6 15 526,0 3 12

Anostomidae

Anostomoides laticeps(Eigenmann, 1912) 5 946,6 0 0,0 0 0,0 0 0,0 5 946,6 5 0 Laemolyta taeniata (Kner, 1858) 4 241,2 8 881,0 3 127,3 4 472,1 19 1721,6 14 5 Leporinus fasciatus (Bloch, 1794) 2 175,1 5 967,1 2 555,9 1 203,7 10 1901,8 9 1 Pseudanos trimaculatus (Kner, 1858) 1 74,9 3 80,2 4 122,8 0 0,0 8 277,9 7 1

Prochilodontidae

Semaprochilodus insignis (Jardine, 1841) 0 0,0 0 0,0 1 355,1 0 0,0 1 355,1 1 0 Semaprochilodus taeniurus (Valenciennes, 1821) 0 0,0 5 1083,4 2 479,8 0 0,0 7 1563,2 3 4

Curimatidae Cyphocharax abramoides (Kner, 1858) 1 96,7 0 0,0 3 244,4 1 130,3 5 471,4 4 1

SILURIFORMES

Loricariidae

Ancistrus dolichopterus Kner, 1854 0 0,0 1 17,8 0 0,0 0 0,0 1 17,8 1 0 Dekeyseria scaphirhyncha (Kner, 1854) 1 56,4 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 56,4 0 1

0 0,0 Pimelodidae Pimelodina flavipinnis (Steindachner, 1877) 0 0,0 1 468,0 3 815,8 1 600,2 5 1884,0 5 0 Hypophthalmus marginatus (Valenciennes, 1840) 8 893,8 2 339,7 9 1515,1 8 1477,5 27 4226,1 11 16 Hypophthalmus fimbriatus (Kner, 1858) 1 121,1 6 723,5 2 276,4 7 850,9 16 1971,9 10 6 Hypophthalmus edentatus (Spix & 8 906,1 1 87,9 23 2921,7 9 1176,0 41 5091,7 20 21 Agassiz, 1829) Brachyplatystoma platynemum Boulenger, 1898 0 0,0 1 148,3 0 0,0 0 0,0 1 148,3 1 0 Pinirampus pirinampu (Spix &A gassiz, 1829) 2 264,6 9 4026,1 2 671,1 1 55,1 14 5016,9 5 9 Sorubim lima (Bloch & Schneider, 1801) 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 50,9 1 50,9 0 1

Auchenipteridae Auchenipterus nuchalis (Spix & Agassiz, 1829) 0 0,0 2 50,7 0 0,0 3 106,4 5 157,1 2 3 Auchenipterichthys longimanus (Günther, 1864) 20 666,5 31 950,5 15 498,5 33 1136,0 99 3251,5 80 19 Centromochlus macracanthus (Soares-Porto de 2000) 0 0,0 2 73,5 0 0,0 2 31,4 4 104,9 2 2 Ageneiosus polystictus Steindachner, 1915 0 0,0 11 3342,9 10 2277,1 7 1517,4 28 7137,4 18 10 Ageneiosus ucayalensis Castelnau, 1855 3 89,2 4 445,4 5 187,2 4 201,3 16 923,1 8 8 Ageneiosus vittatus Steindachner, 1908 1 9,0 1 9,8 0 0,0 0 0,0 2 18,8 1 1 Tatia intermedia (Steindachner, 1877) 6 89,3 7 110,4 3 51,0 3 59,9 19 310,6 18 1

Doradidae

Astrodoras asterifrons (Kner, 1853) 1 1,9 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 1,9 1 0 Trachydoras nattereri (Steindachner, 1881) 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 8,4 1 8,4 1 0

PERCIFORMES

Sciaenidae Plagioscion squamosissimus (Heckel, 1840) 5 633,1 6 2263,1 5 1258,0 1 166,0 17 4320,2 15 2

Cichlidae 59

Geophagus proximus (Castelnau, 1855) 2 385,7 1 167,8 1 186,8 0 0,0 4 740,3 4 0 Cichla temensis Humboldt, 1821 1 412,0 1 51,6 2 195,3 1 66,7 5 725,6 4 1 Cichla monoculus Agassiz, 1831 0 0,0 0 0,0 1 86,1 2 850,8 3 936,9 3 0 Heros efasciatus Heckel, 1840 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 178,4 1 178,4 1 0 Heros severus Heckel, 1840 1 161,8 0 0,0 0 0,0 1 126,3 2 288,1 2 0 Mesonauta festivus (Heckel, 1840) 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 17,8 1 17,8 1 0 Uaru amphiacanthoides Heckel, 1840 1 237,6 0 0,0 1 185,1 2 452,5 4 875,2 4 0 TOTAL 240 16639,2 236 30096,9 176 20639,1 279 25133,2 931 92508,4 649 282

Apêndice 2. Número de estômagos analisados por indivíduo, Índice de importância alimentar (IAi) e guilda trófica encontrada para as 24 espécies analisadas pertencentes a floresta de igapó dos quatro lagos do PARNA Anavilhanas. IN = insetos; P = peixes; FS = frutos/sementes; MV = material vegetal; MD = material digerido; CR = crustáceos; RE = reptéis; ZOO = zooplâncton.

Índice de Importância alimentar (%) Espécie N Guilda trófica IN P FS MV CR RE ZOO carnívora com Pellona flavipinnis 15 69,52 8,81 0,00 4,87 16,80 0,00 0,00 tendência a insetivoria Pristobrycon sp. 27 2,23 9,02 84,07 4,55 0,09 0,00 0,00 frugívora Laemolyta taeniata 14 0,00 0,00 1,62 98,38 0,00 0,00 0,00 herbívora Metynnis hypsauchen 16 13,96 0,00 0,00 86,04 0,00 0,00 0,00 herbívora Myleus asterias 16 0,52 0,00 24,44 75,04 0,00 0,00 0,00 herbívora Pseudanos trimaculatus 7 0,00 18,18 9,09 72,73 0,00 0,00 0,00 herbívora Auchenipterichthys longimanus 80 94,53 0,04 5,40 0,03 0,00 0,00 0,00 insetívora Bryconops alburnoides 10 97,30 2,70 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 insetívora Hypophthalmus marginatus 8 72,41 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 27,59 insetívora Tatia intermedia 17 98,37 0,00 0,00 0,81 0,81 0,00 0,00 insetívora Triportheus angulatus 11 96,20 0,00 1,19 2,61 0,00 0,00 0,00 insetívora Triportheus elongatus 28 71,92 0,00 21,06 7,02 0,00 0,00 0,00 insetívora Leporinus fasciatus 8 53,73 7,46 0,00 34,83 3,98 0,00 0,00 onívora onívora com tendência Hemiodus immaculatus 102 50,46 0,00 9,06 16,28 24,19 0,00 0,00 a insetivoria onívora com tendência Serrasalmus eigenmanni 9 0,00 60,98 0,00 39,02 0,00 0,00 0,00 a piscivoria Acestrorhynchus microlepis 8 0,00 100,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 piscívora Ageneiosus polystictus 17 9,09 81,82 0,00 0,00 9,09 0,00 0,00 piscívora Ageneiosus ucayalensis 8 0,00 100,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 piscívora Plagioscion squamosissimus 15 0,35 97,89 0,00 0,00 1,75 0,00 0,00 piscívora Rhaphiodon vulpinus 8 1,27 98,73 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 piscívora 61

Serrasalmus gouldingi 26 3,42 73,34 22,30 0,00 0,94 0,00 0,00 piscívora Serrasalmus rhombeus 59 12,56 76,77 6,74 3,24 0,63 0,06 0,00 piscívora Hypophthalmus edentatus 16 0,20 0,00 7,89 35,90 0,00 0,00 56,02 zooplanctívora Hypophthalmus fimbriatus 8 0,77 0,00 7,89 3,85 9,23 0,00 86,15 zooplanctívora