RELACIONES TALLA-PESO Y FACTOR DE CONDICIÓN DEL NICURO Pimelodus yuma EN LA CUENCA DEL RÍO SAN JORGE,

YULIETH ELIANA GONZÁLEZ BURGOS

UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA DEPARTAMENTO DE CIENCIAS ACUÍCOLAS PROGRAMA DE ACUICULTURA MONTERÍA, NOVIEMBRE 2020 RELACIONES TALLA-PESO Y FACTOR DE CONDICIÓN DEL NICURO Pimelodus yuma EN LA CUENCA DEL RÍO SAN JORGE, COLOMBIA

YULIETH ELIANA GONZÁLEZ BURGOS

Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar al título de Profesional en Acuicultura

Directores

ÁNGEL L. MARTÍNEZ GONZÁLEZ, Prof. en Acuicultura, Esp. CHARLES W. OLAYA NIETO, M. Sc.

UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA DEPARTAMENTO DE CIENCIAS ACUÍCOLAS PROGRAMA DE ACUICULTURA MONTERÍA, NOVIEMBRE 2020

El jurado calificador del trabajo no será responsable de las ideas emitidas por el autor (Artículo 46, Acuerdo 006 del 29 de mayo/1979 del Consejo Superior).

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Nota de aceptación

Ayrini Mora Rhenals, Prof. en Acuicultura; Esp. Jurado

Luis Carlos Mendoza, Prof. en Acuicultura; M. Sc. Jurado

Montería, noviembre 2020. v

DEDICATORIA

A mi madre Betty Esther Burgos Burgos, por ser mi motor, mi motivación para seguir adelante y la persona incondicional que siempre ha confiado en mí.

A Carlos Meléndez Acosta, por sus consejos, paciencia y apoyo en toda ocasión.

A mi tía, María Restrepo, por ser mi segunda madre y estar conmigo siempre en todo momento.

Yulieth Eliana

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AGRADECIMIENTOS

A los profesores Ángel L. Martínez González, Jesús Vargas González, Fredys F.

Segura Guevara y Charles W. Olaya Nieto, por su apoyo incondicional en el desarrollo de este trabajo de grado.

Al Programa de Acuicultura, Departamento de Ciencias Acuícolas, Facultad de

Medicina Veterinaria y Zootecnia, y a todos los compañeros del Laboratorio de

Investigación Biológico Pesquera (LIBP) por apoyarme hasta alcanzar esta meta. A la Universidad de Córdoba, por la financiación del proyecto de investigación.

A los pescadores de la ciénaga de Ayapel y de la cuenca del río San Jorge, así como a los vendedores (as) de pescado de la plaza de mercado de Ayapel.

Y a todas aquellas personas que, de una u otra manera, apoyaron incondicionalmente el desarrollo de este trabajo.

La autora

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TABLA DE CONTENIDO

Pág LISTA DE TABLAS ix LISTA DE FIGURAS x RESUMEN xi 1. INTRODUCCIÓN 1 2. OBJETIVOS 4 2.1. OBJETIVO GENERAL 4 2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS 4 3. MARCO TEÓRICO 5 3.1. UBICACIÓN TAXONÓMICA DEL NICURO 5 3.2. DESCRIPCIÓN DE LA ESPECIE 5 3.3. ZOOGEOGRAFÍA 6 3.4. HÁBITAT 7 3.5. ALIMENTACIÓN 7 3.6. REPRODUCCIÓN 8 3.7. PESQUERÍA 10 4. MATERIALES Y MÉTODOS 12 4.1. LOCALIZACIÓN Y DESCRIPCIÓN DEL ÁREA DE ESTUDIO 12 4.2. MUESTRAS 14 4.3. MEDICIONES 15 4.4. RELACIÓN MORFOMÉTRICA 15 4.5. RELACIÓN LONGITUD-PESO 16 4.6. FACTOR DE CONDICIÓN Y COEFICIENTE DE CRECIMIENTO 16 4.7. DISEÑO ESTADÍSTICO 17 5. RESULTADOS Y DISCUSIÓN 18 5.1. CRECIMIENTO EN LONGITUD 18 5.1.1. Relación lineal (RL) 21 5.2. CRECIMIENTO EN PESO 22 viii

5.3. RELACIÓN LONGITUD-PESO (RLP) 23 5.3.1 Factor de condición (Fc) 24 5.3.1 Coeficiente de crecimiento (b) 26 6. CONCLUSIONES 32 7. BIBLIOGRAFÍA 33

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LISTA DE TABLAS

Pág 1. Información básica mensual de tallas y parámetros de crecimiento de 18 la relación lineal de Nicuro Pimelodus yuma en la cuenca del río San Jorge. Año 2008. 2. Información básica mensual de tallas, peso y parámetros de 23 crecimiento de la relación longitud total-peso total (LT-WT) en sexos combinados del Nicuro en la cuenca del río San Jorge. 3. Información básica mensual de tallas, peso y parámetros de 23 crecimiento de la relación longitud total-peso total (LS-WT) en sexos combinados del Nicuro en la cuenca del río San Jorge. 4. Información básica anual de tallas, peso y parámetros de crecimiento 24 de la relación longitud-peso del Nicuro en la cuenca del río San Jorge. 5. Parámetros de crecimiento de la relación longitud-peso de Nicuro y 28 algunas especies del género Pimelodus en América del Sur. H =hembra, M = macho, SC = sexos combinados.

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LISTA DE FIGURAS

Pág 1. Nicuro Pimelodus yuma (Villa-Navarro & Acero P., 2017). Fuente: 6 Laboratorio de Investigación Biológico Pesquera–LIBP. Universidad de Córdoba. 2013. 2. Localización y descripción del área de estudio. Fuente: 13 Neotrópicos.org. 2015. 3. Distribución de frecuencias de tallas de Nicuro en la cuenca del río 20 San Jorge. 4. Relación longitud estándar-longitud total de Nicuro en la cuenca del río 21 San Jorge. 5. Distribución de frecuencias de pesos de Nicuro en la cuenca del río 22 San Jorge. 6. Relación longitud-peso de Nicuro en la cuenca del río San Jorge. 30 Hembras. 7. Relación longitud-peso de Nicuro en la cuenca del río San Jorge. 30 Machos. 8. Relación longitud-peso de Nicuro en la cuenca del río San Jorge. 30 Sexos combinados. 9. Índices corporales de Nicuro y el ciclo hidrológico del río San Jorge. 31

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RESUMEN

Se evaluó el crecimiento y condición de Nicuro Pimelodus yuma (Villa-Navarro & Acero P., 2017) entre enero y diciembre 2008 en la cuenca del río San Jorge, Colombia. La regresión lineal longitud estándar-longitud total se estimó aplicando el método de los mínimos cuadrados LT =a + bLS, la relación longitud-peso con la relación potencial WT =aLb y el factor de condición con Fc =WT/Lb, respectivamente, todos con intervalos de confianza y coeficientes de correlación al 95%. La talla de los individuos osciló entre 19.1-30.2 (24.0 ±1.5) cm LT y 14.5-22.1 (18.1 ±1.2) cm LS, con talla media de captura de 24.1 cm LT (18.2 cm LS) y el peso fluctuó entre 68.0-232.0 (124.5 ± 23.3) g, con peso promedio de captura de 125.8 g. La relación lineal estimada para sexos combinados fue: LT = 0.85 (± 0.27) + 1.28 (± 0.01) LS, r =0.98, n =1394, con diferencias estadísticas significativas entre las pendientes de las regresiones lineales mensuales. La relación longitud total-peso total estimada para sexos combinados fue: WT = 0.038 (± 0.10) LT 2.55 (± 0.07), r =0.86, n =1394, con mejor factor de condición en aguas bajas, coeficiente de crecimiento (b) alométrico negativo y con diferencias estadísticas significativas entre los meses de estudio. La relación longitud estándar-peso total estimada para sexos combinados fue: WT = 0.083 (± 0.09) LS 2.52 (± 0.07), r =0.86, n =1394, también con mejor factor de condición en aguas bajas, coeficiente de crecimiento (b) alométrico negativo y diferencias estadísticas significativas entre los meses estudiados. La información analizada sugiere que el Nicuro es un pez de pequeño tamaño, con dimorfismo sexual a la talla, con el 49.3% de los individuos capturado por debajo de la talla mínima de captura establecida, alto factor de condición o de bienestar en aguas bajas, crecimiento alométrico negativo y alta correlación entre el factor de condición, su índice de madurez sexual y el ciclo hidrológico del río San Jorge.

Palabras claves: Crecimiento, especie migratoria, dinámica poblacional, pesquería. 1. INTRODUCCIÓN

Los bagres modernos del orden Siluriformes incluyen casi 3788 especies reconocidas como válidas, distribuidas entre 39 familias (Eschmeyer et al., 2017).

La familia Pimelodidae, endémica del Neotrópico, tiene al menos 110 especies, clasificadas en 32 géneros (Nelson et al., 2016), los cuales habitan las aguas dulces de América del Sur y las regiones por debajo del Istmo de Panamá

(Buitrago-Suárez & Burr, 2007), distribuidos en las cuencas de los ríos Amazonas,

Paraná y Orinoco (Lundberg & Littmann, 2003) y en los grandes ríos de Surinam

(Burgess, 1989) y la Guayana Francesa (Boujard et al., 1997). Cabe anotar que el género Pimelodus es el más diverso, con 29 especies (Ribeiro et al., 2008).

El Nicuro Pimelodus yuma, especie nueva (Villa-Navarro & Acero P., 2017), también conocido como Barbul en la cuenca del río Sinú, es un pez importante para la pesca artesanal en la cuenca del río Magdalena (Instituto Nacional de

Pesca y Acuicultura-INPA, 2002) y del río Sinú (Olaya-Nieto et al., 2004) y es identificada como una especie migratoria (Valderrama & Zárate, 1989), cuyo comportamiento trófico y reproductivo está asociado, en parte, a la dinámica hidrológica de los sistemas en donde habita (Prada-Pedreros, 2003).

Sus desembarcos en la cuenca del río Magdalena han sido alternantes, situación común en los peces reofílicos pero que también puede estar asociada a un problema de sobrepesca de la especie (Olaya-Nieto et al., 2016), aportando el

11.3% (491.3 t ) en el año 2013, disminuyendo a 6.9 (400.5 t), 7.6 (400.9 t) y 3.6% 2

(78.7 t) en los años 2014, 2015 y 2016: para aumentar luego a 11.1% (246.9 t) en el año 2017 y descender de nuevo a 8.3% (198.7 t) en el año 2018 (Servicio

Estadístico Pesquero Colombiano-SEPEC, 2013, 2014a, 2014b; De la Hoz-M et al.

2015a, 2017a, 2018, De la Hoz-M & Manjarrés-Martínez, 2016.

A pesar de lo antes descrito, en Colombia el conocimiento de aspectos básicos cuantitativos como el crecimiento en talla y peso, factor de condición de los peces es aún muy deficiente, a pesar de que el manejo y desarrollo de un recurso pesquero determinado debe hacerse dentro de un enfoque integrado que involucre el aspecto pesquero (Olaya-Nieto et al., 2016); como es el caso del Nicuro, especialmente cuando SEPEC (2013) encontró que el 83% de los individuos fueron capturados con talla media de captura de 14.6 cm LS, muy por debajo de la talla media de madurez (17.7 cm LS) y la talla mínima legal (18.0 cm LS) establecida por INDERENA (1978, 1987).

Situación que es un reflejo del desorden que existe en su pesquería, como la captura de individuos con tallas menores a la talla de madurez sexual y a la talla mínima de captura establecida, la presión de pesca ejercida, la pesca en épocas de veda, la utilización de artes y métodos de pesca irracionales, entre otros, y que son tensores que ponen en peligro la estabilidad de la población y de la especie en estudio en la cuenca Magdalénica.

La herramienta clave para la investigación y el manejo incluye los estudios biométricos que brindan información sobre las especies de peces para una 3 evaluación estimada de su biomasa (Zargar et al., 2012), puesto que el análisis de talla y peso es útil para estimar el peso promedio a partir de las muestras de tallas de peces capturados (Adaka et al., 2015).

Las relaciones longitud-peso (RLP) y el factor de condición (K) son de gran importancia en los estudios de evaluación pesquera debido a que proporcionan información sobre el crecimiento de los peces, su bienestar general y su condición en un hábitat determinado (Jisr et al., 2018), y son importantes para su conservación y manejo en los ecosistemas acuáticos, incluido el dulceacuícola

(Lawson, 2011), que es el área a tener muy en cuenta en torno a fuentes contaminantes eficaces debido a la frecuencia, duración y magnitud de la influencia antrópica (Francis, 2012).

Por todo lo anterior, evaluar las relaciones talla-peso y el factor de condición del

Nicuro durante un ciclo anual en la cuenca del río San Jorge, brinda información valiosa que contribuye a la comprensión de su ciclo de vida, apuntando a su ordenamiento pesquero, conservación y a la seguridad alimentaria del pescador, su familia y las comunidades asentadas en la cuenca del San Jorge.

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2. OBJETIVOS

2.1 OBJETIVO GENERAL

Evaluar el crecimiento y condición de Nicuro Pimelodus yuma (Villa-Navarro &

Acero P., 2017) en la cuenca del río San Jorge, Colombia, como contribución a la comprensión de su ciclo de vida, apuntando a su ordenamiento pesquero y a su preservación en su ambiente natural.

2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

 Estimar las relaciones morfométricas del Nicuro durante un año de estudio.

 Establecer la relación longitud–peso para el año de estudio.

 Estimar el factor de condición y sus intervalos de confianza.

 Relacionar el factor de condición y el índice gonadosomático de la especie en

estudio -estimado por Nieves & Flórez (2016)- con el ciclo hidrológico del río

San Jorge.

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3. MARCO TEÓRICO

3.1 UBICACIÓN TAXONÓMICA DEL NICURO Reino: Animalia Phylum: Chordata Sub Phylum: Vertebrata Superclase: Gnathostomata Clase: Osteichthyes Sub clase: División: Teleosteomorpha Sub división: Teleostei Super orden: Ostariophysi Orden: Siluriformes Familia: Pimelodidae Género: Pimelodus Especie: Pimelodus yuma (Villa-Navarro & Acero P., 2017)

Comúnmente la especie es conocida como: Nicuro (Figura 1), Barbul, Barbul blanco, Barbule y Barbudo (Miles, 1947; Dahl, 1971).

3.2 DESCRIPCIÓN DE LA ESPECIE

Fue conocido como P. clarias y luego como P. blochii hasta cuando Villa-Navarro

& Acero P. (2017) lo describen como Pimelodus yuma, una nueva especie para las cuencas de los ríos Magdalena y tributarios, parte baja del río Cauca y río Sinú.

Su cuerpo es más profundo que ancho; techo del cráneo adornado con gránulos lisos pequeños pero visibles. Diámetro del ojo menor que el ancho interorbital. 6

Hocico ligeramente convexo, proyectado más allá de la sínfisis mandibular. Boca subterminal, cuando está cerrada, menos de la mitad del parche dental premaxilar es observado; con dientes cónicos, pequeños y angostos. Fontanela abierta desde el mesetmoides hasta los frontales, que termina en vertical a través del centro del ojo. Barbillas maxilares que alcanzan hasta la base de los radios medios de la aleta caudal; barbillas mentonianas internas que alcanzan las puntas de los radios internos de la aleta pectoral, barbillas mentonianas externas que alcanzan las bases de las aletas pélvicas. Línea lateral completa, que se extiende más allá de la base de la aleta caudal hasta la mitad de la longitud de los radios medios de la aleta caudal (Villa-Navarro & Acero P., 2017).

Figura 1. Nicuro Pimelodus yuma (Villa-Navarro & Acero P., 2017). Fuente: Laboratorio de Investigación Biológico Pesquera–LIBP. Universidad de Córdoba. 2013.

3.3 ZOOGEOGRAFÍA

La familia Pimelodidae tiene representantes localmente endémicos en el río

Magdalena, cuenca del lago de Maracaibo, grandes ríos del noroeste colombiano, del este de Panamá y el sureste de Brasil (Lundberg & Littmann, 2003). El Nicuro está presente en el sistema de los ríos Magdalena, San Jorge, Bajo río Cauca 7

(Miles, 1947; Dahl, 1971; Villa-Navarro, 2002; Maldonado-Ocampo et al., 2005;

Villa-Navarro & Acero P., 2017) y Sinú (Miles, 1947; Dahl, 1971; Villa-Navarro &

Acero P., 2017).

3.4 HÁBITAT

Los Pimelódidos habitan pequeños y grandes ríos de aguas blancas, negras y claras, y lagos en donde son los peces más abundantes. Son los más comunes en los ríos a nivel del mar y en tierras bajas con fuertes corrientes, en donde las especies migratorias son capaces de remontar cataratas (Lundberg & Littmann,

2003). Viven únicamente en aguas dulces, la mayor parte de ellos frecuentan los fondos de ríos y quebradas de aguas turbias, y muy pocos son habitantes permanentes de ambientes pantanosos o lacustres (Galvis et al., 1997). El Nicuro puede habitar en los ríos sucios y contaminados, por lo que es frecuente encontrarlo cerca de cañerías de aguas negras (Patiño, 1986), aunque

Maldonado-Ocampo et al. (2005) afirman que prefiere ambientes lénticos.

3.5 ALIMENTACIÓN

Lambertinez & Gómez (2015) y Olaya-Nieto et al. (2016) estudiaron sus hábitos alimentarios en la cuenca del río San Jorge, en donde el 33.6% de los estómagos se encontraron vacíos y el 40.9% de las presas en estado fresco. Identificaron cinco grupos alimentarios: restos vegetales, peces, insectos, detritos y otros, resaltando un amplio espectro trófico con mayor participación de restos vegetales, el grupo alimentario más frecuente (73.8%), el más abundante (50.4%), con mayor composición por peso (57.3%) y el alimento principal y con alta importancia 8 relativa en la dieta (IIR =42.3%), catalogándola como omnívora con tendencia herbívora.

En el río Magdalena es un pez de hábitos alimentarios omnívoros con preferencia por insectos, crustáceos y también carroña (Masso, 1978). En la ciénaga de

Cachimbero (Colombia) se comporta como omnívora oportunista, con amplio rango de presas que incluyen insectos acuáticos y terrestres, crustáceos, peces, macrófitas y varios tipos de semillas de gramíneas y leguminosas (López-Casas &

Jiménez-Segura, 2007).

En el río Sinú, Correa & Esquivel (2005) establecieron los hábitos alimentarios del

Barbul (= Nicuro), encontrando el 21.3% de los estómagos vacíos y el 55.5% del alimento consumido en estado fresco. Identificaron cuatro grupos alimentarios: restos vegetales, restos de peces, insectos y otros. Restos vegetales fue el grupo más frecuente (70.9%) y abundante (48.9%), mientras que Restos de peces fue el de mayor composición en peso (51.5%), por lo que la catalogaron como un pez de hábitos alimentarios omnívoros.

3.6 REPRODUCCIÓN

Nieves & Flórez (2016) estudiaron su biología reproductiva en el río San Jorge, encontrando 292 hembras y 112 machos, con proporción sexual hembra: macho de 2.6:1, desarrollo ovocitario sincrónico en dos grupos, desove anual entre marzo y octubre, asociado al ciclo hidrológico, talla media de madurez sexual de 20.5 cm 9

LT, ovocitos de pequeño tamaño con 643 µm, alta fecundidad estimada en 16422 ovocitos, asociada al peso de los ovarios.

La talla media de madurez (TMM) para la especie en la cuenca Magdalena para sexos combinados ha oscilado de 15.6 cm LS (MADR-CCI, 2006), 17.7 cm LS

(MADR-CCI, 2007), 17.1 cm LS (MADR-CCI, 2009), 16 cm LS (MADR-CCI, 2010) a 17.7 cm LS (SEPEC, 2013).

En la ciénaga de Cachimbero, López-Casas & Jiménez-Segura (2007) reportaron que la proporción sexual hembra: macho observada fue 2.25: 1, fecundidad de

42173 ovocitos y que la población de Nicuro se reproduce sólo durante la época de máximas lluvias. Usma et al. (2009) afirman que la especie realiza migraciones medianas y locales, de entre 50 y 100 km.

Olaya-Nieto et al. (2004) y Beltrán (2005) estudiaron su biología reproductiva en el río Sinú, reportando proporción sexual total hembra: macho de 1.1:1, época de desove entre marzo y octubre, con picos reproductivos en mayo para las hembras y mayo y octubre para los machos, concordando con los estudios de ictioplancton en el río Sinú. La talla media de madurez la estimaron en 19.7 cm LT, con diámetro de ovocitos de 787 µm y fecundidad de 15264 ovocitos, concluyendo que es un pez reofílico con desove total en dos lotes, época de desove acorde con el ciclo hidrológico del río Sinú, ovocitos de mediano tamaño y alta fecundidad.

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3.7 PESQUERÍA

Los principales artes de pesca utilizados en su captura son atarraya y nasa, y ocasionalmente línea de mano; en el Alto Magdalena se utilizan el cóngolo, barrederas y chinchorros durante la subienda (Villa-Navarro, 2011). La talla media de captura (TMC) para la especie en la cuenca Magdalena ha oscilado de 15.0 cm

LS (MADR-CCI, 2006), 16.3 cm LS (MADR-CCI, 2007) a 14.6 cm LS (SEPEC,

2013; AUNAP-UNIMAGDALENA, 2013), 15.5 cm LS (De la Hoz-M et al., 2017b) y

16.3 cm LS (De la Hoz-M & Manjarrés-Martínez, 2018).

MADR-CCI (2007) observó fuerte presión pesquera sobre los juveniles al compararla con la talla media de captura (16.3 cm LS), especialmente en las principales áreas de pesca en donde se ejerce alta presión sobre individuos que aún no han alcanzado la talla mínima legal estipulada en 18 cm LS (INDERENA,

1978, 1987), encontrándose valores de hasta el 100% de la captura, como es el caso de Plato (14.8 cm LS, 100%), Magangué (15.2 cm LS, 96%), Zambrano (15.7 cm LS, 92%), La Dorada (15.7 cm LS, 87%), El Banco (15.9 cm LS, 87%), Puerto

Boyacá (15.6 cm LS, 86%) y Ayapel (16.4 cm LS, 82%).

En la cuenca del río Sinú, su talla media de captura ha oscilado entre 13.7 cm LS

(Valderrama & Ruiz, 1998) y 19.7 cm LT (14.8 cm LS) (Santos-Sanes et al., 2006).

Anaya (2002) y Anaya-Zabala & Olaya-Nieto (2003) estimaron la talla asintótica

(Linf.), el coeficiente de crecimiento (K), la talla media de captura (TMC) y la tasa de explotación (E) en 32.5 cm LT, (25.4 cm LS), 0.26 año-1 y 19.3 cm LT (14.5 cm

LS) y 0.70 para el año 2000, respectivamente, y observaron que la talla media de 11 captura es menor que la talla media de madurez sexual (14.7 cm LS, 19.6 cm LT) establecida por el INPA (Valderrama & Vejarano, 2001) y que la talla mínima de captura recomendada (15.0 cm LS, 19.9 cm LT) para la cuenca del Sinú (INPA,

2001); concluyendo que había sobrepesca sobre la especie.

El Nicuro ha sido una especie importante en las pesquerías de la cuenca del

Magdalena, aportando el 5.5% (590.4 t) de la captura total durante el año 2000

(MADR-CCI, 2009), pasando al 9.4% (827.0 t) en el año 2010 (MADR-CCI, 2010).

En la década actual, sus desembarcos en puerto han fluctuado entre el 11.3%

(491.3 t) en el año 2013 según SEPEC (2013) y 8.3% (198.7 t) en el año 2018, según De la Hoz-M et al. (2018).

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4. MATERIALES Y MÉTODOS

4.1 LOCALIZACIÓN Y DESCRIPCIÓN DEL ÁREA DE ESTUDIO

La cuenca del río San Jorge se ubica al noroccidente de Colombia entre los departamentos de Antioquia, Córdoba, Sucre y Bolívar, adicionalmente hace parte del sector conocido como la región de La Mojana, caracterizada por ser una amplia zona de humedales, resultado de la interacción entre los afluentes de los ríos San Jorge, Cauca y Magdalena. Nace en Ituango, departamento de Antioquia, en el Alto Yolombó, entre las cotas 3500 y 3200 m.s.n.m. y desemboca en el

Brazo de Loba, río Magdalena, departamento de Bolívar, entre los corregimientos

San Nicolás y Piñalito. El área de su cuenca hidrográfica dentro del contexto regional es de aproximadamente 1752284 Ha (CVS-Fonade, 2004).

En los departamentos de Sucre y Bolívar se caracteriza por desplegarse y mantener una continua comunicación con las ciénagas Cuenca, Peinado, San

Marcos, Boquete, Cispataca, de Santiago, Los Palitos, Moguán y Tasajeras hasta desembocar en el Brazo de Loba. En el departamento de Córdoba su cuenca hidrográfica presenta dos secciones: la del cauce principal al sur del departamento y al norte del departamento la de los afluentes que nacen en la divisoria de aguas con el Sinú y que desembocan en las ciénagas del departamento de Sucre con un

área aproximada de 974124.9 Ha dentro del departamento de Córdoba y que corresponden a cerca del 55.2% del área total de la cuenca.

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El cauce principal del San Jorge cursa una trayectoria de aproximadamente 347.3 km desde su nacimiento en Antioquia, entrando a Córdoba en la cota 600 m. s.n.m. en cercanías del caserío Badillo y saliendo de él, en el caserío Sehebe, corregimiento Cecilia del municipio de Ayapel (Figura 2), y presenta cuatro tramos bien definidos: Alto San Jorge, Medio San Jorge, Bajo San Jorge y la Ciénaga de

Ayapel (CVS-Fonade, 2004).

Figura 2. Localización y descripción del área de estudio. Fuente: Neotrópicos.org. 2015.

La ciénaga de Ayapel se encuentra ubicada en la parte baja de la cuenca del río

San Jorge en jurisdicción del Municipio de Ayapel en el Departamento de

Córdoba, a los 8° 18´ 57” latitud Norte y 75° 08’ 44” longitud Oeste, a 22 m.s.n.m., 14 con un espejo de agua promedio de 37.600 hectáreas, aunque la información arrojada por la imagen de satélite Landsat reporta un área aproximada de 8600

Ha. Dentro de sus principales tributarios se encuentran el caño Barro, caño San

Matías, quebrada Escobillas, caño Muñoz y la quebrada Quebradona.

Registra un rango de precipitación promedio multianual del orden de los 2300 a

2500 mm y un tipo de clima que varía de ligeramente húmedo a moderadamente húmedo en dirección occidente oriente. En época seca presenta profundidades de

50 a 80 cm en partes bajas y de 2.0 a 3.0 metros en las partes más profundas. En

épocas de lluvias, la profundidad máxima de la ciénaga oscila entre 5.0 y 7.0 m.

Es el cuerpo de agua más importante en toda la cuenca del San Jorge, hace parte del complejo cenagoso de la región de La Mojana y funciona como plano inundable y de amortiguación natural, almacenando los excesos producidos por desbordamientos del San Jorge y del río Cauca (CVS-Fonade, 2004).

4.2 MUESTRAS

La información básica fue recolectada en el río San Jorge (Figura 2) por el

Laboratorio de Investigación Biológico Pesquera-LIBP en el marco del proyecto de investigación “Estimación de los parámetros biológicos básicos de peces comerciales de la cuenca del río San Jorge-Fase II”, Código FMV-06-11, Numeral

1.2.08.110-34, el cual fue financiado por la Universidad de Córdoba. La mayor parte de la información fue tomada por los pescadores colaboradores del proyecto en las faenas efectuadas en el área de estudio y cedidas al LIBP. El procesamiento y análisis de dicha información se realizó en el marco del proyecto 15 de investigación “Biología básica de peces comerciales de las cuencas de los ríos

Sinú y San Jorge, Colombia”, identificado con código FMV-04-16, también financiado por la Universidad de Córdoba.

Los muestreos se efectuaron utilizando artes de pesca como atarraya con 3.2 a

4.8 m de cobertura y diámetro de malla entre 1.5 a 2 pulgadas y trasmallo, con longitud entre 90 y 120 m, altura entre 2 y 2.2 m, diámetro de ojo de malla extendida entre 2.9 y 3.15 pulgadas y tiempo efectivo de pesca de 10-12 horas por faena.

4.3 MEDICIONES

A cada individuo se le tomó longitud total (LT) y longitud estándar (LS) con un ictiómetro graduado en mm (IK2, Aquatic Biotechnology, España) y el peso total

(WT) con una balanza eléctrica Ohaus con capacidad de 5000 ± 1 g (CS 5000,

Ohaus Corporation, USA). Luego se refrigeraron en neveras de poliuretano de 142 litros de volumen (Marine Cooler 2A75, Rubbermaid, USA) y transportados al

LIBP, en el campus Lorica, en donde se desarrolló esta investigación.

4.4 RELACIÓN MORFOMÉTRICA

Se estimó la regresión lineal LS-LT, mensual (enero a diciembre) y anual (año

2008), aplicando el método de los mínimos cuadrados (Ricker, 1975): y = a + b x, en donde, y = Variable dependiente (LT), medida en cm a = Intercepto de la recta de regresión 16 b = Pendiente de la recta de regresión x = Variable independiente (LS), medida en cm

4.5 RELACIÓN LONGITUD-PESO

Se estimó la relación longitud-peso (RLP), mensual (enero a diciembre) y anual

(año 2008), la cual es una regresión potencial que relaciona una medida lineal

(talla) con una de volumen (peso) de acuerdo con la ecuación:

WT = a Lb (Ricker, 1975, Gulland, 1983; Pauly, 1984), en donde,

WT = Peso total del pez en gramos a = Parámetro de la regresión, equivalente al factor de condición (Fc, K)

L = Longitud estándar (LS) o total (LT), medidas en cm b = Parámetro de la regresión, o coeficiente de crecimiento de la regresión

4.6 FACTOR DE CONDICIÓN Y COEFICIENTE DE CRECIMIENTO

El factor de condición (Fc) se estimó mensual (enero a diciembre) y anual (año

2008) con la ecuación:

Fc = WT/Lb (Weatherley, 1972; Bagenal & Tesch, 1978).

El procedimiento fue el siguiente: se estimó la relación longitud-peso para cada mes, de donde se obtuvieron los valores alcanzados por el coeficiente de crecimiento (b) y el factor de condición (Fc). Para estimar el factor de condición diario o de una muestra determinada, se utilizó la talla y peso de dicha muestra y se reemplazó el coeficiente de crecimiento estimado para el mes al que pertenecía en la ecuación que aparece arriba.

17

Se relacionaron el factor de condición (Fc) y el índice gonadosomático (IGS) de la especie en estudio --estimado por Nieves & Flórez (2016)- con el ciclo hidrológico del río San Jorge. Fc fue multiplicado por 20 para efectos de cálculos y comparaciones.

4.7 DISEÑO ESTADÍSTICO

Para darle más confiabilidad a la investigación, los valores obtenidos se expresan como promedio (± desviación estándar), con intervalos de confianza al 95%, se realizó la prueba de normalidad a la distribución de frecuencia de tallas (Sparre &

Venema, 1997), se estimaron los coeficientes de correlación (r) y de determinación

(r2) para las relaciones morfométrica y longitud-peso, el coeficiente de variación mensual y anual para la longitud total y peso total, y se aplicó la prueba t de

Student al coeficiente de crecimiento (b) de la relación longitud-peso para establecer si era isométrico o no.

Se aplicó la técnica del análisis de varianza de una vía a la pendiente de la relación lineal, a los coeficientes de crecimiento y a los factores de condición de las relaciones longitud-peso. Cuando se encontraron diferencias estadísticas significativas se aplicó el test de comparaciones múltiples de Tukey-Kramer.

18

5. RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se recolectaron 1394 individuos entre enero y diciembre de 2008, de los cuales

1223 fueron hembras y 171 machos.

5.1 CRECIMIENTO EN LONGITUD

En la Tabla 1 se presentan las tallas y los parámetros de crecimiento del Nicuro, con los cuales se graficaron las regresiones longitud estándar-longitud total mensuales sexos combinados (Anexo 1). La longitud estándar osciló entre 14.5-

22.1 (18.1 ±1.2) cm con intervalos de confianza al 95% de 0.06 cm y coeficiente de variación de 6.4%. La longitud total fluctuó entre 19.1-30.2 (24.0 ±1.5) cm, con intervalo de confianza de 0.08 cm y coeficiente variación de 6.3 %. Como todos los coeficientes de variación son menores de 30%, se infiere que las tallas muestreadas (LS, LT) son homogéneas.

Tabla 1. Información básica mensual de tallas y parámetros de crecimiento de la relación lineal de Nicuro Pimelodus yuma en la cuenca del río San Jorge. Año 2008.

Rango de tallas (cm) Relación lineal Meses n LS (cm) Prom. DE LT (cm) Prom. DE a ± IC b ± IC r r² Enero 140 15.8-22.0 18.0 1.1 21.0-28.7 23.8 1.5 0.45 ± 0.81 1.29 ± 0.05 0.98 0.96 Febrero 205 15.8-21.2 18.4 1.1 21.0-29.0 24.4 1.5 -0.12 ± 0.94 1.33 ± 0.05 0.96 0.93 Marzo 94 16.5-21.6 18.2 1.1 21.8-28.5 24.1 1.4 1.32 ± 1.42 1.25 ± 0.08 0.96 0.92 Abril 100 15.4-21.1 18.3 1.2 20.2-28.9 24.2 1.5 0.76 ± 0.96 1.28 ± 0.05 0.98 0.96 Mayo 60 16.0-21.4 17.8 1.1 21.1-28.0 23.6 1.4 1.44 ± 1.10 1.24 ± 0.06 0.98 0.97 Junio 38 16.5-21.6 18.7 1.0 22.5-28.4 24.7 1.2 2.15 ± 1.93 1.21 ± 0.10 0.97 0.94 Julio 148 15.4-21.0 18.2 1.1 20.2-28.0 24.1 1.4 1.26 ± 0.83 1.26 ± 0.05 0.98 0.95 Agosto 135 15.7-20.9 18.0 1.0 20.8-27.0 23.9 1.3 1.44 ± 0.81 1.24 ± 0.04 0.98 0.96 Septiembre 124 14.8-22.0 17.8 1.2 19.7-28.8 23.6 1.5 1.27 ± 0.74 1.25 ± 0.04 0.98 0.97 Octubre 177 15.5-20.8 18.1 1.2 20.7-28.0 24.0 1.6 0.52 ± 0.64 1.30 ± 0.04 0.98 0.97 Noviembre 140 14.5-22.1 17.8 1.4 19.1-30.2 23.6 1.7 1.01 ± 0.63 1.27 ± 0.04 0.99 0.97 Diciembre 33 16.2-19.9 18.1 1.1 21.2-26.2 24.1 1.5 0.07 ± 1.69 1.32 ± 0.09 0.98 0.96 19

Las tallas mínimas y máximas fueron registradas en noviembre (19.1 y 30.2 cm

LT). El rango de tallas recolectadas en este trabajo es menor que el reportado por

Lambertinez-Sibaja et al., 2014 y Nieves-López et al., 2014 para la especie en la cuenca del río San Jorge (14.9-30.6 cm LT) y De la Hoz-M et al., 2017b y De la

Hoz-M & Manjarrés-Martínez, 2018 en la cuenca del río Magdalena (10.0-30.5 cm

LT y 6.3-34.0 cm LS, respectivamente). Así mismo, también es menor que el registrado por Anaya-Zabala & Olaya-Nieto, 2003 (14.2-27.0 cm LT), Beltrán et al.,

2005 (16.0-28.0 cm LT) y Santos-Sanes et al., 2006 (13.0-30.0 cm LT) en la cuenca del río Sinú, aunque la talla máxima es más grande en este trabajo.

La distribución de frecuencias de tallas está normalmente distribuida, con rangos entre 19.0 y 30.0 cm LT (Figura 3) y talla media de captura de 24.1 cm LT (18.2 cm LS), la cual es mayor que las informadas por Lambertinez-Sibaja et al., 2014 y

Nieves-López et al., 2014 en la cuenca del San Jorge (21.4 y 21.5 cm LT), De la

Hoz-M et al., 2017b y De la Hoz-M & Manjarrés-Martínez, 2018 en la cuenca del

Magdalena (15.5 y 16.3 cm LS); y Valderrama & Ruiz, 1998 (18.4 cm LT), Anaya-

Zabala & Olaya-Nieto, 2003 (19.3 cm LT) y Santos-Sanes et al., 2006 (19.7 cm LT) en la cuenca del Sinú.

Se encontró que el 49.3% de los individuos fueron recolectados (n =687) por debajo de la talla mínima de captura establecida por el INDERENA (1978, 1987) para la cuenca del Magdalena (18.0 cm LS), normas que tienen 42 y 33 años de haber sido expedidas, lo que sugiere la inminencia de un problema de sobrepesca al crecimiento de la especie en el año de estudio. Lo anterior fue confirmado por 20

De la Hoz-M et al., 2017b, quienes afirman que el Nicuro presenta una situación muy crítica pues más del 80% de sus capturas está ampliamente dominada por individuos inmaduros. Más tarde, De la Hoz-M & Manjarrés–Martínez, 2018, plantean que más del 90% de los individuos son capturados por debajo de la talla media de madurez, sustentado en el hecho de que las artes de pesca usadas están impactando negativamente a los individuos pequeños.

400 350 300 250 200 150

Número de pecesdeNúmero 100 50 0 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30

Longitud total (cm)

Figura 3. Distribución de frecuencias de tallas de Nicuro en la cuenca del río San Jorge.

Se observó dimorfismo sexual a la talla al observarse estadísticamente predominio de individuos hembras sobre los machos, de acuerdo con Olaya-Nieto et al. (2016) para la cuenca del San Jorge. Según Orsi & Shibatta (1999), las diferencias en la tasa de crecimiento entre hembras y machos, pueden estar relacionadas con las proporciones corporales y generar dimorfismo sexual debido a sus estrategias reproductiva, trófica y de comportamiento. Además, la selectividad del arte de 21 pesca utilizado en los diferentes estudios y la presión pesquera ejercida sobre el recurso, pueden incidir en el tamaño de los peces capturados, lo que se refleja en la alta cantidad de hembras con respecto a los machos presentes en este trabajo.

5.1.1 Relación lineal (RL)

Las regresiones lineales LS-LT por sexo en el período de estudio se estimaron con la información básica anual de tallas y parámetros de crecimiento:

LT = 0.83 (± 0.28) + 1.28 (± 0.02) LS, r = 0.98, n = 1223 (Hembras)

LT = 0.95 (± 0.98) + 1.27 (± 0.06) LS, r = 0.96, n = 171 (Machos)

LT = 0.85 (± 0.27) + 1.28 (± 0.01) LS, r = 0.98, n = 1394 (Ambos sexos, Figura 4)

35 LT = 0.85 (± 0.27) +1.28 (± 0.01) LS 30 r = 0.98 n =1394 25 20 15

10 Longitud(cm)total 5 0 0 5 10 15 20 25 Longitud estándar (cm)

Figura 4. Relación longitud estándar-longitud total de Nicuro en la cuenca del río San Jorge.

En la regresión longitud estándar-longitud total para sexos combinados se observó similitud entre las pendientes mensuales estimadas para cada regresión (Tabla 1), 22 aunque con diferencias estadísticas significativas entre ellas al aplicarles el análisis de varianza (F =186.16; p <0.0001; gl =1393). Los coeficientes de correlación estimados fueron estadísticamente significativos (p <0.05) para el tamaño de la muestra.

5.2 CRECIMIENTO EN PESO

El peso de los individuos osciló entre 68.0 g (noviembre) y 232.0 g (julio), con promedio ± desviación estándar (124.5 ± 23.3) g, e intervalo de confianza al 95% de 1.22 g. La distribución de frecuencia de pesos presenta rangos entre 60 y 240 g

(Figura 5) con peso promedio de captura de 125.8 g. El coeficiente de variación osciló entre 15.8% (junio) y 21.8% (noviembre), con valor anual de 18.7%. Todos los coeficientes son menores del 30% (mensuales y anual), lo que indica que hay homogeneidad en los pesos recolectados durante año de estudio (CV <30.0%).

500

400

300

200

100 Númerodepeces

0 60 80 100 120 140 160 180 200 220 240

Peso total (g)

Figura 5. Distribución de frecuencias de pesos de Nicuro en la cuenca del río San Jorge. 23

5.3 RELACIÓN LONGITUD PESO (RLP)

Los parámetros de crecimiento de la relación longitud-peso se estimaron a partir de la información mensual de longitud total, longitud estándar y peso total, la cual se presenta en las tablas 2 y 3. Mientras que en la Tabla 4 se muestra la información anual para hembras, machos y sexos combinados.

Tabla 2. Información básica mensual de tallas, peso y parámetros de crecimiento de la relación longitud total-peso total (LT-WT) en sexos combinados del Nicuro en la cuenca del río San Jorge.

Longitud total (cm) Peso total (g) Relación longitud-peso Meses n Rango Prom. DE Rango Prom. DE a ± IC b ± IC r r² Enero 140 21.0-28.7 23.8 1.5 78.0-218.0 120.5 22.8 0.044 ± 0.31 2.49 ± 0.22 0.88 0.77 Febrero 205 21.0-29.0 24.4 1.5 88.0-200.0 126.9 22.0 0.079 ± 0.27 2.31 ± 0.20 0.85 0.72 Marzo 94 21.8-28.5 24.1 1.4 82.0-222.0 116.9 22.1 0.024 ± 0.47 2.66 ± 0.34 0.85 0.72 Abril 100 20.2-28.9 24.2 1.5 74.0-178.0 122.7 21.7 0.043 ± 0.37 2.50 ± 0.27 0.88 0.78 Mayo 60 21.1-28.0 23.6 1.4 86.0-172.0 115.9 21.3 0.023 ± 0.44 2.69 ± 0.32 0.91 0.83 Junio 38 22.5-28.4 24.7 1.2 96.0-210.0 132.3 20.9 0.020 ± 0.60 2.74 ± 0.43 0.91 0.82 Julio 148 20.2-28.0 24.1 1.4 88.0-232.0 128.4 23.8 0.032 ± 0.33 2.60 ± 0.24 0.87 0.76 Agosto 135 20.8-27.0 23.9 1.3 86.0-210.0 129.0 21.2 0.020 ± 0.30 2.76 ± 0.22 0.91 0.82 Septiembre 124 19.7-28.8 23.6 1.5 70.0-198.0 120.6 21.7 0.028 ± 0.24 2.64 ± 0.18 0.94 0.87 Octubre 177 20.7-28.0 24.0 1.6 80.0-226.0 127.8 24.5 0.032 ± 0.22 2.60 ± 0.16 0.93 0.86 Noviembre 140 19.1-30.2 23.6 1.7 68.0-214.0 122.8 26.7 0.023 ± 0.21 2.69 ± 0.15 0.95 0.90 Diciembre 33 21.2-26.2 24.1 1.5 98.0-172.0 129.5 23.4 0.028 ± 0.45 2.65 ± 0.33 0.95 0.90

Tabla 3. Información básica mensual de tallas, peso y parámetros de crecimiento de la relación longitud total-peso total (LS-WT) en sexos combinados del Nicuro en la cuenca del río San Jorge.

Longitud estándar (cm) Peso total (g) Relación longitud-peso Meses n Rango Prom. DE Rango Prom. DE a ± IC b ± IC r r² Enero 140 15.8-22.0 18.0 1.1 78.0-218.0 120.5 22.8 0.093 ± 0.29 2.48 ± 0.23 0.87 0.76 Febrero 205 15.8-21.2 18.4 1.1 88.0-200.0 126.9 22.0 0.099 ± 0.24 2.45 ± 0.19 0.87 0.76 Marzo 94 16.5-21.6 18.2 1.1 82.0-222.0 116.9 22.1 0.055 ± 0.42 2.64 ± 0.33 0.85 0.73 Abril 100 15.4-21.1 18.3 1.2 74.0-178.0 122.7 21.7 0.085 ± 0.30 2.50 ± 0.24 0.90 0.81 Mayo 60 16.0-21.4 17.8 1.1 86.0-172.0 115.9 21.3 0.059 ± 0.34 2.63 ± 0.27 0.93 0.86 Junio 38 16.5-21.6 18.7 1.0 96.0-210.0 132.3 20.9 0.067 ± 0.48 2.59 ± 0.38 0.92 0.84 Julio 148 15.4-21.0 18.2 1.1 88.0-232.0 128.4 23.8 0.069 ± 0.27 2.59 ± 0.21 0.89 0.79 Agosto 135 15.7-20.9 18.0 1.0 86.0-210.0 129.0 21.2 0.056 ± 0.25 2.67 ± 0.20 0.91 0.84 Septiembre 124 14.8-22.0 17.8 1.2 70.0-198.0 120.6 21.7 0.081 ± 0.23 2.53 ± 0.18 0.93 0.86 Octubre 177 15.5-20.8 18.1 1.2 80.0-226.0 127.8 24.5 0.065 ± 0.18 2.62 ± 0.15 0.94 0.88 Noviembre 140 14.5-22.1 17.8 1.4 68.0-214.0 122.8 26.7 0.065 ± 0.18 2.62 ± 0.15 0.95 0.90 Diciembre 33 16.2-19.9 18.1 1.1 98.0-172.0 129.5 23.4 0.045 ± 0.37 2.74 ± 0.29 0.96 0.92 24

Tabla 4. Información básica anual de tallas, peso y parámetros de crecimiento de la relación longitud-peso del Nicuro en la cuenca del río San Jorge.

Longitud total (cm) Peso total (g) Relación longitud-peso Sexo n Rango Prom. DE Rango Prom. DE a ± IC b ± IC r r² Hembras 1223 19.1-30.2 24.1 1.5 68.0-232.0 126.0 24.0 0.033 ± 0.10 2.59 ± 0.07 0.87 0.79 Machos 171 20.7-27.2 23.3 1.1 80.0-164.0 114.1 12.9 0.288 ± 0.30 1.90 ± 0.22 0.79 0.63 SC 1394 19.1-30.2 24.0 1.5 68.0-232.0 124.5 23.3 0.038 ± 0.10 2.55 ± 0.07 0.86 0.79

Longitud total (cm) Peso total (g) Relación longitud-peso Sexo n Rango Prom. DE Rango Prom. DE a ± IC b ± IC r r² Hembras 1223 14.5-22.1 18.2 1.2 68.0-232.0 126.0 24.0 0.073 ± 0.09 2.56 ± 0.07 0.88 0.80 Machos 171 15.6-19.7 17.6 0.8 80.0-164.0 114.1 12.9 0.473 ± 0.27 1.91 ± 0.22 0.80 0.64 SC 1394 14.5-22.1 18.1 1.2 68.0-232.0 124.5 23.3 0.083 ± 0.09 2.52 ± 0.07 0.86 0.79

5.3.1 Factor de condición (Fc)

En la relación longitud total-peso total (LT-WT) para sexos combinados, el factor de condición osciló entre 0.020 (junio y agosto) y 0.079 (febrero), mes en donde es cuatro veces mayor (Tabla 2). El valor anual fue de 0.038 (Tabla 4), aunque sin diferencias estadísticas significativas entre los meses de estudio (F =1.713; p

>0.0652; gl =1393). En la relación LS-WT, dicho parámetro de crecimiento fluctuó entre 0.045 (diciembre) y 0.099 (febrero), mes en donde es más de dos veces mayor (Tabla 3); con valor anual de 0.083 (Tabla 4), y sin diferencias estadísticas significativas entre los meses de estudio (F =1.617; p =0.0881; gl =1393).

Cabe anotar que junio y agosto corresponden al período de aguas altas, mientras que diciembre y febrero al de aguas bajas, cuando se supone que en aguas altas debería haber más oferta de cuatro de los cinco ítems alimentarios registrados en la dieta de la especie por Lambertinez & Gómez (2015) y Olaya-Nieto et al. (2016), caso de restos vegetales, insectos, detritos y otros, como consecuencia del 25 aumento de la abundancia de organismos de origen alóctono en el agua debido a la época de lluvias presentes en el área de estudio. Lo que no se aprecia en este trabajo.

Se observó que los factores de condición estimados en este trabajo para LT-WT y

LS-WT para hembras y sexos combinados se encuentran dentro del rango estimado por varios autores para la especie en Colombia y América del Sur

(0.008-0.023), excepto los correspondientes a los machos (0.473 y 0.288), los cuales son extremadamente mayores a dichas estimaciones (Tabla 5).

Así mismo, todos se encuentran por fuera del promedio ± intervalo de confianza al

95% de 0.016 ± 0.008, de acuerdo con los reportes de Albieri et al., 2014;

Antonetti et al., 2014; Cella-Ribeiro et al., 2015; De la Hoz-M et al., 2015b; De la

Hoz-M & Manjarrés–Martínez, 2018; Freitas et al., 2017; García-Ayala et al., 2014;

Giarrizzo et al., 2015; Gubiani et al., 2009; Gubiani & Horlando, 2014; Llamazares et al., 2014; López-Casas & Jiménez-Segura, 2007; Nieves & Flórez, 2016; Nobile et al., 2015; Oliva-Paterna et al., 2009; Nuñer & Zaniboni-Filho, 2009; Santos-

Sanes et al., 2006 y Zuluaga-Gómez et al., 2014.

El factor de condición es utilizado para comparar la “condición” o “bienestar” de un pez o población, basándose en que los peces de mayor peso, a una determinada longitud, presentan una mejor condición (Froese, 2006). No obstante, la interpretación de los índices de condición debe hacerse cuidadosamente pues pueden depender de varios factores (McPherson et al., 2011), disponibilidad del 26 alimento (Rennie & Verdon, 2008) o la estacionalidad (Trudel et al., 2005), incluyendo su interrelación (Rennie & Verdon, 2008). Además, McPherson et al.

(2011) afirman que su análisis requiere ser complementado con otras herramientas de observación directa como análisis dietarios, análisis de actividad gonadosómatica y seguimiento de cohortes.

5.3.2 Coeficiente de crecimiento (b)

En la relación LT-WT para sexos combinados, el coeficiente de crecimiento (b) osciló entre 2.31 en aguas bajas (febrero) y 2.76 en aguas altas (agosto) (Tabla 2), con valor anual de 2.55, con diferencias estadísticas significativas entre los meses de estudio (F = 168.99; p <0.0001; gl =1393). El test de Student (p <0.05) confirmó que tres de los coeficientes de crecimiento son isométricos (b =3.0) (marzo, mayo y junio) y el resto alométricos negativos (b ≠3.0), lo que sugiere que el incremento en peso fue más lento que el de longitud en el 75.0% del año de estudio, tal y como lo afirman Tresierra & Culquichicón (1993). Por sexos, el valor anual de b para hembras (2.59) machos (1.90) y sexo combinados (2.55) (Tabla 4) fue alométrico negativo (b ≠3.0).

En la relación LS-WT para sexos combinados, el coeficiente de crecimiento b fluctuó entre 2.45 (febrero) y 2.74 (diciembre), ambos en aguas bajas (Tabla 3) con valor anual de 2.52, con diferencias estadísticas significativas entre los meses de estudio (F =63.631; p <0.0001; gl =1393). El test de Student (p <0.05) confirmó que solo uno de los coeficientes de crecimiento es isométrico (b =3.0) (diciembre) y el resto, alométricos negativos (b ≠3.0). Por sexos, el valor anual de b para 27 hembras (2.56) machos (1.91) y sexo combinados (2.52) (Tabla 4) también fue alométrico negativo (b ≠3.0), con diferencias estadísticas significativas entre los meses de estudio (F =63.631; p <0.0001; gl =1393).

Así como se encontró que los factores de condición para machos en las regresiones LT-WT y LS-WT están por fuera de las estimaciones en algunas especies del género Pimelodus en Colombia y América del Sur, teniendo en cuenta el rango presentado en la Tabla 5 (2.553-3.675), se observó que cuatro de los coeficientes de crecimiento estimados en este trabajo para LT-WT y LS-WT, tanto para hembras, machos y sexos combinados, son menores a los observados en dicha tabla, excepto el coeficiente de las hembras (2.59 y 2.56, respectivamente). Sin embargo, todos se encuentran por fuera del promedio ± intervalo de confianza al 95% de 3.09 ± 0.10.

A partir de las estimaciones del coeficiente de crecimiento y el factor de condición se construyeron las curvas de la relación longitud–peso (LT-WT y LS-WT) para sexos combinados mensuales (anexos 2 y 3) y anuales (Figuras 6, 7 y 8), en donde todos los coeficientes de correlación son altos y estadísticamente significativos (p <0.05). En ambos casos (LT-WT y LS-WT), se confirmó la premisa de la relación inversa existente entre el coeficiente de crecimiento (b) y el factor de condición (Fc).

28

Tabla 5. Parámetros de crecimiento de la relación longitud-peso de Nicuro y algunas especies del género Pimelodus en América del Sur. H =hembra, M = macho, SC = sexos combinados.

Medición Especie Fc b n r Fuente (cm) Pimelodus absconditus – SC LT 0.002 3.39 848 0.99 Nuñer & Zaniboni-Filho, 2009 Pimelodus blochii – SC LS 0.0017 3.675 384 0.82 López-Casas & Jiménez-Segura, 2007 P. blochii - SC LS 0.024 2.865 462 0.97 García- Ayala et al., 2014 P. blochii - SC LS 0.0175 2.92 203 0.98 Zuluaga-Gómez et al., 2014 P. blochii – SC LS 0.01945 2.983 552 0.97 Cella-Ribeiro et al ., 2015 P. blochii – SC LT 0.0062 3.069 300 0.93 De la Hoz-M et al., 2015b P. blochii – SC LT 0.007 3.06 222 0.98 Giarrizzo et al., 2015 P. blochii – H LT 0.012 2.87 292 0.89 Nieves & Flórez, 2016 P. blochii - SC LT 0.012 2.87 404 0.91 Nieves & Flórez, 2016 P. blochii - SC LT 0.03747 2.553 2403 0.70 De la Hoz-M & Manjarrés-Martínez, 2018 P. blochii - SC LS 0.024 2.865 462 0.97 García- Ayala et al., 2014 Pimelodus bristskii - SC LS 0.0084 3.23 3823 0.99 Gubiani & Horlando (2014) Pimelodus clarias - SC LT 0.004 3.26 1440 0.79 Santos-Sanes et al., 2006 P. clarias – SC LT 0.002 3.45 1469 0.85 Santos-Sanes et al., 2006 P. clarias – SC LT 0.01 2.93 1415 0.85 Santos-Sanes et al., 2006 P. clarias – SC LT 0.005 3.16 4324 0.81 Santos-Sanes et al., 2006 Pimelodus fur - SC LS 0.016 2.67 158 0.97 Albieri et al., 2014 P. fur – SC LS 0.008 3.32 191 0.98 Freitas et al., 2017 Pimelodus grosskopfii - SC LT 0.003 3.32 184 0.91 De la Hoz-M et al., 2015 P. grosskopfii - SC LT 0.004 3.221 1270 0.76 De la Hoz-M & Manjarrés–Martínez, 2018 P. grosskopfii - SC LS 0.0118 3.04 365 0.98 Zuluaga-Gómez et al., 2014 Pimelodus maculatus - M LS 0.068 2.651 176 0.95 Gubiani et al., (2009) P. maculatus - SC LT 0.003 3.31 572 0.98 Nuñer & Zaniboni-Filho, 2009 P. maculatus - SC LT 0.026 2.85 621 0.98 Oliva-Paterna et al., 2009 P. maculatus - SC LT 0.0091 3.00 200 0.95 Antonetti et al., 2014 P. maculatus - SC LS 0.00479 3.50 446 0.99 Llamazares et al., 2014 P. maculatus - SC LS 0.0147 3.07 405 0.98 Nobile et al., 2015 Pimelodus ortmanni - SC LS 0.091 3.213 192 0.99 Gubiani et al., (2009) P. ortmanni - SC LS 0.0096 3.14 339 0.97 Gubiani & Horlando (2014) Pimelodus yuma - H LT 0.033 2.59 1223 0.87 Este trabajo, 2020 P. yuma - M LT 0.288 1.90 171 0.79 Este trabajo, 2020 P. yuma - SC LT 0.038 2.55 1394 0.86 Este trabajo, 2020 P. yuma - H LS 0.073 2.56 1223 0.88 Este trabajo, 2020 P. yuma - M LS 0.473 1.91 171 0.8 Este trabajo, 2020 P. yuma - SC LS 0.083 2.52 1394 0.86 Este trabajo, 2020

29

Las ecuaciones de regresión del año de estudio, así como las curvas de la relación longitud–peso (LT-WT y LS-WT) para hembras (Figura 6), machos (Figura

7) y sexos combinados (Figura 8) construidas a partir de las estimaciones del coeficiente de crecimiento y del factor de condición, se presentan debajo. Todos los coeficientes de correlación son altos y estadísticamente significativos (p <0.05) debido a la alta asociación entre las variables analizadas; y en ambos casos (LT-

WT y LS-WT), se confirmó la premisa de la relación inversa existente entre el coeficiente de crecimiento (b) y el factor de condición (Fc).

Regresiones longitud total-peso total: WT = 0.033 (± 0.10) LT 2.59 (± 0.07), r = 0.87, n = 1223 (hembras) WT = 0.288 (± 0.30) LT 1.90 (± 0.22), r = 0.79, n = 171 (machos) WT = 0.038 (± 0.10) LT 2.55 (± 0.07), r = 0.86, n = 1394 (sexos combinados)

Regresiones longitud estándar-peso total: WT = 0.073 (± 0.09) LS 2.56 (± 0.07), r = 0.88, n = 1223 (hembras) WT = 0.473 (± 0.27) LS 1.91 (± 0.22), r = 0.80, n = 171 (machos) WT = 0.083 (± 0.09) LS 2.52 (± 0.07), r = 0.86, n = 1394 (sexos combinados)

Analizando los índices corporales, el factor de condición (Fc) y el índice gonadosomático (IGS) del Nicuro estimado por Nieves & Flórez (2016) con el ciclo hidrológico del río San Jorge (Figura 9), se encontró correlación directa entre estos dos índices entre sí y con el ciclo hidrológico del río en los períodos de aguas ascendentes (marzo-mayo), aguas altas (junio-agosto) y aguas descendentes

(septiembre-noviembre). Al inicio de aguas bajas (enero-febrero) solo se encontró correlación directa entre el factor de condición y el IGS, mientras que hubo correlación inversa entre los dos con el nivel del río durante el mismo período. 30

250 250 WT = 0.073 (± 0.09) LS 2.56 (± 0.07) WT = 0.033 (± 0.10) LT 2.59 (± 0.07) r = 0.88 r = 0.87 200 n = 1223 200 n = 1223

150 150

100 100

Peso total (g)total Peso Peso total (g)total Peso

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 30 35 Longitud estándar (cm) Longitud total (cm) Figura 6. Relación longitud-peso de Nicuro en la cuenca del río San Jorge. Hembras.

200 1.91 (± 0.22) 200 WT = 0.473 (± 0.27) LS WT = 0.288 (± 0.30) LT 1.90 (± 0.22) r = 0.80 r = 0.79 n = 171 150 n = 171 150

100

100

Peso total (g)total Peso Peso total (g)total Peso 50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 30 Longitud estándar (cm) Longitud total (cm)

Figura 7. Relación longitud-peso de Nicuro en la cuenca del río San Jorge. Machos.

250 250 WT = 0.083 (± 0.09) LS 2.52 (± 0.07) WT= 0.038 (± 0.10) LT 2.55 (± 0.07) r = 0.86 r = 0.86 200 n = 1394 200 n = 1394

150 150

100 100

Peso total (g)total Peso Peso total (g)total Peso

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 30 35 Longitud total (cm) Longitud estándar (cm) Figura 8. Relación longitud-peso de Nicuro en la cuenca del río San Jorge. Sexos combinados. 31

2.0 6.0

5.5 1.5 5.0

4.5 1.0 4.0

3.5 río (m)delNivel

0.5 Índicescorporales 3.0

0.0 2.5 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sept Oct Nov Dic

Fc LT-WT IGS Nivel del río

Figura 9. Índices corporales de Nicuro y el ciclo hidrológico del río San Jorge.

El alto valor del factor de condición y su correlación inversa con el nivel del río en aguas bajas puede estar biológicamente asociado al hecho de que en este período disminuye el espejo de agua, lo que aumentaría la probabilidad de captura o ingestión de presas o grupos alimentarios que hacen parte de la dieta del Nicuro, incluyendo la abundancia de organismos de origen alóctono presentes en el agua y que son arrastrados por la creciente en aguas altas y descendentes.

La información analizada sugiere que el Nicuro es un pez de pequeño tamaño, con dimorfismo sexual a la talla, con el 49.3% de los individuos capturado por debajo de la talla mínima de captura establecida, alto factor de condición o de bienestar en aguas bajas, crecimiento alométrico negativo y con alta correlación entre el factor de condición, su índice de madurez sexual y el ciclo hidrológico del río San Jorge. 32

6. CONCLUSIONES

Los resultados obtenidos en este trabajo permiten concluir lo siguiente:

 La regresión longitud estándar-longitud total para sexos combinados estimada

para el Nicuro en la cuenca del río San Jorge fue: LT = 0.85 (± 0.27) + 1.28 (±

0.01) LS, r = 0.98, n = 1394, con diferencias estadísticas significativas entre las

pendientes.

 La relación longitud total-peso total para sexos combinados fue: WT = 0.038 (±

0.10) LT 2.55 (± 0.07), r =0.86, n =1394, con mejor factor de condición en aguas

bajas, coeficiente de crecimiento (b) alométrico negativo y con diferencias

estadísticas significativas entre los meses de estudio.

 La relación longitud estándar-peso total para sexos combinados fue: WT =

0.083 (± 0.09) LS 2.52 (± 0.07), r =0.86, n =1394, también con mejor factor de

condición en aguas bajas, coeficiente de crecimiento (b) alométrico negativo y

con diferencias estadísticas significativas entre los meses de estudio.

 Tanto para las regresiones LT-WT como para LS-WT fue confirmada la premisa

de la relación inversa existente entre el coeficiente de crecimiento y el factor de

condición.

 El Nicuro es un pez de pequeño tamaño, con dimorfismo sexual a la talla, con el

49.3% de los individuos capturado por debajo de la talla mínima de captura

establecida, alto factor de condición o de bienestar en aguas bajas, crecimiento

alométrico negativo y con alta correlación entre el factor de condición, su índice

de madurez sexual y el ciclo hidrológico del río San Jorge. 33

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Anexos

Anexo 1. Relación longitud estándar-longitud total del Nicuro en la cuenca del río San Jorge. Año 2008.

35 35 LT = 0.45 (±0.81) + 1.29 (±0.05) LS LT = - 0.12 (± 0.94) + 1.33 (±0.05) LS 30 r = 0.98 30 r= 0.96 n = 140 n= 205 25 25

20 20 15

LT (cm) LT LT (cm) LT 15 10 10 5 5 0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Enero Febrero

30 35 LT = 1.32 (± 1.42) + 1.25 (± 0.08) LS LT = 0.76 (± 0.96 ) + 1.25 (± 0.05 ) LS 25 r= 0.96 30 r= 0.98 n=94 n= 100 25 20 20 15 LT (cm) LT 15

(cm) LT 10 10

5 5

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Marzo Abril

30 30 LT = 1.44 (± 1.10) + 1.24 (± 0.06) LS LT = 2.15 (± 1.93) + 1.21 (± 0.10) LS 25 r= 0.98 25 r= 0.97 n= 60 n= 38 20 20

15 15

LT (cm) LT (cm) LT 10 10 5 5

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Mayo Junio

Anexo1. Relación longitud estándar-longitud total del Nicuro en la cuenca del río San Jorge. Año 2008. Cont.

30 30 LT = 1.26 (± 0.83) + 1.26 (± 0.05) LS LT = 1.44 (± 0.81) + 1.24 (± 0.04) LS 25 r= 0.98 25 r= 0.98 n= 148 n= 135 20 20 15 15

LT (cm) LT

LT ( cm)( LT 10 10

5 5

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Julio Agosto

35 30 LT = 1.27 (± 0.74) + 1.25 (± 0.04) LS LT= 0.52 (± 0.64) + 1.30 (± 0.04) LS 30 r= 0.98 25 r= 0.98 n= 124 n= 177 25 20 20 15 15

LT (cm) LT

LT (cm) LT 10 10 5 5

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Septiembre Octubre

35 30 LT= 1.01 (± 0.63) + 1.27 (± 0.04) LS LT= 0.07 (±1.69) + 1.32 (±0.09) LS 30 r= 0.99 25 r= 0.98 n= 140 n= 33 25 20 20 15 15

LT (cm) LT (cm) LT 10 10 5 5

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Noviembre Diciembre

Anexo 2. Relación longitud total-peso total del Nicuro en la cuenca del río San Jorge. Año 2008.

250 250 WT= 0.044 (±0.31) LT 2.49 (±0.22) WT = 0.079 (±0.27) LT 2.31 (±0.20) r= 0.88 r= 0.85 200 200 n= 140 n= 205 150 150

(g) WT WT (g) WT 100 100

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 30 35 0 5 10 15 20 25 30 35 LT (cm) LT (cm)

Enero Febrero

250 200 WT= 0.024 LT 2.66 (±0.34) WT = 0.043 LT 2.50 (±0.27) r= 0.85 r= 0.88 200 n= 94 150 n= 100 150 100

WT (g) WT 100 (g) WT

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 30 0 5 10 15 20 25 30 35 LT (cm) LT (cm)

Marzo Abril

200 250 2.74 (±0.43) WT= 0.023 LT 2.69 (±0.32) WT= 0.020 (±0.60) LT r= 0.91 r= 0.91 200 150 n= 60 n= 38 150 100

WT (g) WT

(g) WT 100

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 30 0 5 10 15 20 25 30 LT (cm) LT (cm)

Mayo Junio

Anexo 2. Relación longitud total-peso total del Nicuro en la cuenca del río San Jorge. Año 2008. Cont.

250 250 WT= 0.032 LT 2.60 (±0.24) WT= 0.020 LT 2.76 (±0.22) r= 0.87 r= 0.91 200 200 n= 148 n= 135 150 150

WT (g) WT WT (g) WT 100 100

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 30 0 5 10 15 20 25 30 LT (cm) LT (cm)

Julio Agosto

250 2.64 (±0.18) 250 WT= 0.028 LT WT= 0.032 LT 2.60 (±0.16) r= 0.94 r= 0.93 200 200 n= 124 n= 177 150 150

WT (g) WT 100 (g) WT 100

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 30 35 0 5 10 15 20 25 30 LT (cm) LT (cm)

Septiembre Octubre

250 2.69 (±0.15) 200 WT = 0.025 LT WT = 0.028 LT 2.65 (±0.15) r= 0.95 r= 0.95 200 n= 140 150 n= 33 150 100 WT (g) WT 100 (g) WT

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 30 35 0 5 10 15 20 25 30 LT (cm) LT (cm)

Noviembre Diciembre

Anexo 3. Relación longitud estándar-peso total del Nicuro en la cuenca del río San Jorge. Año 2008.

250 2.48 (±0.23) 250 WT = 0.092 (±0.29) LS WT= 0.099 (± 0.24) LS 2.45 (±0.19) r= 0.87 r= 0.87 200 200 n= 140 n= 205 150 150

WT (g) WT 100 (g) WT 100

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Enero Febrero

250 200 WT = 0.055 (± 0.42) LS 2.64 (±0.33) WT = 0.085 (±0.30) LS 2.50 (±0.24) r= 0.85 r= 0.90 200 n= 94 150 n= 100 150 100 WT (g) WT 100 (g) WT

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Marzo Abril

200 250 WT = 0.059 (±0.34) LS 2.63 (±0.27) WT = 0.067 (±0.48) LS 2.59 (±0.38) r= 0.93 r= 0.92 200 150 n=60 n= 38 150 100

(g) WT WT (g) WT 100

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Mayo Junio

Anexo 3. Relación longitud estándar-peso total del Nicuro en la cuenca del río San Jorge. Año 2008. Cont.

250 2.59 (±0.31) 250 WT = 0.069 (±0.27) LS WT = 0.056 (±0.25) LS 2.67 (±0.20) r= 0.89 r= 0.91 200 200 n=148 n=135 150 150

WT (g) WT 100 (g) WT 100

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Julio Agosto

250 250 WT = 0.081 (±0.23) LS 2.53 (±0.18) WT = 0.065 (±0.18) LS 2.62 (±0.15) r= 0.94 200 r= 0.93 200 n= 124 n= 177 150 150

WT (g) WT

WT (g) WT 100 100

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Septiembre Octubre

250 200 2.74 (±0.29) WT = 0.065 (±0.18) LS 2.62 (±0.15) WT = 0.045 (±0.37) LS r= 0.96 200 r= 0.95 n= 140 150 n= 33 150 100 WT (g) WT 100 (g) WT

50 50

0 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 LS (cm) LS (cm)

Noviembre Diciembre