SISTEMÁTICA Y FILOGENIA DE LAS AVES FORORRACOIDEAS (GRUIFORMES, CARIAMAE)

Federico Agnolín1, 2

1Laboratorio de Anatomía Comparada y Evolución de los Vertebrados, Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”. Av. Ángel Gallardo, 470 (1405), Buenos Aires, República Argentina. fedeagnolí[email protected]

2Área Paleontología. Fundación de Historia Natural “Félix de Azara”. Departamento de Ciencias Naturales y Antropolo- gía. CEBBAD - Universidad Maimónides. Valentín Virasoro 732 (C1405BDB), Buenos Aires, República Argentina. Sistemática y Filogenia de las Aves Fororracoideas (Gruiformes, Cariamae). Federico Agnolín. Primera edición: septiembre de 2009.

Fundación de Historia Natural Félix de Azara Departamento de Ciencias Naturales y Antropología CEBBAD - Instituto Superior de Investigaciones Universidad Maimónides Valentín Virasoro 732 (C1405BDB) Ciudad Autónoma de Buenos Aires, República Argentina. Teléfono: 011-4905-1100 (int. 1228). E-mail: [email protected] Página web: www.fundacionazara.org.ar

Diseño: Claudia Di Leva.

Agnolín, Federico Sistemática y filogenia de las aves fororracoideas : gruiformes, cariamae / Federico Agnolín ; dirigido por Adrián Giacchino. - 1a ed. - Buenos Aires : Fundación de Historia Natural Félix de Azara, 2009. 79 p. : il. ; 30x21 cm. - (Monografías Fundación Azara / Adrián Giacchino)

ISBN 978-987-25346-1-5

© Fundación de Historia Natural Félix de Azara

Queda hecho el depósito que marca la ley 11.723 Sistemática y Filogenia de las aves fororracoideas (Gruiformes, Cariamae)

Resumen. En el presente trabajo se efectúa una revisión sistemática de las aves fororracoideas y se propone por primera vez una filogenia cladística para los Phororhacoidea y grupos relacionados. Se acuña el nuevo nombre Notogrues para el clado que incluye entre otros taxones a Psophia, Cariamidae y Phororhacoidea. Dentro de los Notogrues se observa una paulatina tendencia hacia la pérdida del vuelo y la carnivoría. Se excluyen de los fororraoideos a los géneros Brontornis, Cunampaia, Smiliornis, Riacama, Lophiornis y Paleopsilopterus. Con la exclusión de este último (Paleoceno de Brasil) se restringe el biocrón de los Phororhacoidea al Eoceno-Pleistoceno. Se concluye que el grupo-hermano de los Phororhacoidea lo constituye el género extinto Norteamericano Bathornis. Dentro de los fororracoideos se observa una principal dicotomía basal que separa los clados Psilopteridae y . Dentro de los primeros se incluye a Hermosiornis y los Psilopterinae (Psilopterus + Procariama). En los Phorusrhacidae se presenta la siguiente secuencia filogenética: (Andrewsornis (Tolmodus (Andalgalornis + Phorusrhacinae)). En consecuencia la “Subfamilia Tolmodinae” (i.e. Andrewsornis + Andalgalornis + Tolmodus) propuesta por autores previos resulta ser parafilética. Dentro de los Phorusrhacinae se ubican los géneros Phorusrhacos, , Kelenken, Devincenzia, Physornis y Paraphysornis. Estos dos últimos taxones se consideran aquí como grupos hermanos conformando la tribu Physornithini. Finalmente se analizan brevemente las posibles causas de la extinción de los Phororhacoidea.

Palabras clave. Aves, Phororhacoidea, Sudamérica, Filogenia.

Abstract. Systematic and Phylogeny of phororracoid (Gruiformes, Cariamae). In the present paper a systematic review of fororracoid birds is proposed, and for the first time a cladistic phylogeny for Phororhacoidea and related groups is proposed. The new name Notogrues is coined to include among others, Psophia, Cariamidae, and Phororhacoidea. Within Notogrues a tendency to flightlessnes and carnivory is observed. The genera Brontornis, Cunampaia, Smiliornis, Riacama, Lophiornis y Paleopsilopterus are excluded from Phororhacoidea. With the exclusion of Paleopsilopterus (Paleocene of Brasil) the biochron of Phororracoidea is restricted to the Eocene-Pleistocene time span. Moreover, I conclude that the extinct North-American Bathornis constitutes the sister-group of Phororhacoidea. Within Phororhacoidea a basal dichotomy is observed to separate the clades Psilopteridae and Phorusrhacidae. Within psilopterids I include Hermosiornis and Psilopterinae (Psilopterus + Procariama). Within Phorusrhacidae the following phylogenetic sequence is recovered: (Andrewsornis (Tolmodus (Andalgalornis + Phorusrhacinae)). In consecuence the “Subfamily Tolmodinae” (i.e. Andrewsornis + Andalgalornis + Tolmodus) proposed by previous authors results paraphyletic. Among Phorusrhacinae the genera Phorusrhacos, Titanis, Kelenken, Devincenzia, Physornis and Paraphysornis are included. The latter two are here considered as sister-groups and compose the Physornithini. Finally, the probable causes of the of Phororhacoidea are briefly analyzed.

Key words. Aves, Phororhacoidea, South America, Phylogeny.

Sistemática de las aves fororracoideas Federico Agnolín

“Basta imaginar, al efecto, el terrible poder destructor Lydekker (1893) es el primer autor en proponer la de su enorme pico, cuando el proyectaba la cabe- pertenencia de los fororracoideos al grupo de las aves za sobre el cuerpo de sus víctimas, con la poderosa fuer- carenadas (Neognathae) y en indicar las semejanzas entre za viva derivada de la masa craneal movida al impulso Phorusrhacos y Cariama en base a las similitudes exhibi- de los músculos motores insertos en vértebras cervicales das por los dentarios de ambos géneros. más robustas que las de un buey.” Andrews (1899) figura y describe detalladamente el esqueleto de Phorusrhacos inflatus (=Tolmodus), asig- Lucas Kraglievich, 1931, p. 310-311. nando los “Stereornithes” (=Phororhacoidea) definitiva- mente al suborden Cariamae, afirmando que “... Phororhacos inflatus tiene el mismo parentezco con la INTRODUCCIÓN chuña que el Glyptodon y Panochtus con los armadillos” (traducido del Inglés; Andrews, 1899, pp. 85). La superfamilia Phororhacoidea, comúnmente Posteriormente Rovereto (1914) describió breve- colocada dentro del Suborden Cariamae del Orden mente e ilustró la mayor parte de los fororracoideos perte- Gruiformes (Andrews, 1899; Cracraft, 1968; Marshall, 1978; necientes al Mioceno y Plioceno de las provincias de Bue- Chandler, 1997) engloba cerca de una quincena de géne- nos Aires y Catamarca conocidos hasta ese momento. ros y más de veinte especies de aves corredoras extintas Subsecuentemente, Sinclair & Farr (1932) publicaron exce- de gran tamaño, con cabeza desproporcionadamente gran- lentes descripciones e ilustraciones, principalmente del de y alas de tamaño reducido. Durante el Cenozoico los género patagónico Psilopterus. Phororhacoidea exhibieron una distribución geográfica Patterson (1941) y Patterson & Kraglievich (1960) restringida a ambas Américas y Antártida (Alvarenga & en sus interesantes publicaciones describen nuevos Höfling, 2003; Tambussi & Acosta Hospitaleche, 2007). El taxones y le dan un aspecto más ordenado a la sistemática registro más antiguo para las aves fororracoideas se re- de las aves fororracoideas, ubicándolas a todas ellas en la montaría al Paleoceno del Brasil con la especie Superfamilia Phororhacoidea del Suborden Cariamae, y Paleopsilopterus itaboraiensis (Alvarenga, 1985; sin em- distribuyéndolas en las Familias Psilopteridae, bargo vide supra), mientras que el más reciente procede Phorusrhacidae y Brontornithidae. Estos autores brinda- del Plio-Pleistoceno de Uruguay (Tambussi et al. 1999). ron excelentes diagnosis y redefiniciones de cada una de Sin embargo, el registro seguro más antiguo para la las agrupaciones dentro de las aves fororracoideas, escla- Superfamilia procede del Eoceno temprano de la provincia reciendo de este modo la confusa sistemática, nomencla- de Chubut (Argentina) y consiste en el extremo distal del tura y taxonomía del grupo. Posteriormente, Brodkorb tibiotarso de un Psilopterinae indeterminado (Tonni & (1967) en su catálogo de aves fósiles del mundo enumera Tambussi, 1986). todas las especies de esta Superfamilia conocidas hasta el Los Phororhacoidea pueden subdividirse clara- momento. Sin embargo, este autor considera a los mente en dos grupos, de acuerdo con el tamaño corporal y Psilopteridae como cercanamente relacionados a los las proporciones esqueletarias: los gráciles y pequeños Cariamidae, alejándolos de este modo de los pertenecen a la familia Psilopteridae, mientras que los más Phorusrhacidae y Brontornithidae; su ordenamiento sis- grandes y robustos, se incluyen en la familia temático será seguido posteriormente por numerosos au- Phorusrhacidae. Ambos grupos alcanzaron su acmé du- tores (e.g. Tonni, 1980; Tambussi & Noriega, 1996). rante el Mioceno temprano (Tonni, 1980; Figura 1). Recientemente numerosos catálogos y notas cor- La primera mención de aves fororracoideas se debe tas de índole principalmente descriptiva han sido llevados a Moreno (1888), quien se refirió a ellas como “grandes a cabo por numerosos autores sudamericanos (Tonni, 1974, pájaros”. Tres años después Moreno & Mercerat (1891) 1980; Alvarenga, 1980; 1985; Tonni & Tambussi, 1986; denominaron e ilustraron gran cantidad de géneros y es- Tonni & Tambussi, 1988; Tambussi & Noriega, 1996; pecies de aves fósiles y propusieron el Orden Stereornithes Agnolín, 2004, 2006a; Chiappe & Bertelli, 2006). Posterior- para abarcar a todos los fororracoideos. Sin embargo, es mente, en una reciente revisión de todos los Florentino Ameghino (1891, 1895, 1898, 1899) quien criticó Phororhacoidea conocidos, Alvarenga & Höfling (2003) y corrigió la obra de Moreno & Mercerat (1891), descri- dan un aspecto acabado a la sistemática de estas aves. biendo y caracterizando adecuadamente la mayor parte de Estos autores, revisando la casi totalidad de los materiales los “Stereornithes”, considerándolos en sus primeros tra- conocidos de todos los Phororhacoidea incluyen una de- bajos como ratites y negando su pertenencia a un Orden tallada sinonimia, así como redefinición de las diferentes propio (e.g. 1895). Posteriormente indicó una posición sis- agrupaciones de fororracos, basándose especialmente en temática incierta para estas aves, aceptando la morfología de la mandíbula y el tarsometatarso. provisoriamente la existencia del Orden ad hoc Alvarenga & Hofling (2003) han refutado convincente- “Stereornithes” (Ameghino, 1899). Mercerat vuelve a ocu- mente la existencia de aves fororracoideas en el Terciario parse de los “Stereornithes” en varias notas cortas (1893, del Hemisferio Norte, lo que había sido sustentado con 1897, 1899) en las cuales describe escuetamente algunos anterioridad por otros autores (Mourer-Chauviré, 1980, géneros y especies de aves fósiles, actualmente conside- 1983; Peters, 1987; véase también Buffetaut & Rage, 1982; radas en su totalidad de estatus sistemático incierto (Tonni, Mayr, 2005b). 1980).

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Finalmente, Bertelli et al. (2007) han descrito y Abreviaturas. BAR, Museo de la Asociación discutido detalladamente el nuevo género y especie Paleontológica de Bariloche, provincia de Río Negro, Ar- Kelenken guillermoi del Mioceno de Argentina, el cual se gentina; BMNH, British Museum of Natural History, In- encuentra representado entre otros materiales, por un crá- glaterra; DGM, Departamento da Produção Mineral do Río neo muy bien preservado que aporta novedosa informa- de Janeiro, Brasil; FM, Field Museum of Natural History, ción sobre la morfología craneana de los más grandes Estados Unidos; MACN, Museo Argentino de Ciencias Phorusrhacidae. Naturales “Bernardino Rivadavia”, Argentina; MLP, Mu- Los objetivos del presente trabajo consisten en seo de La Plata, Argentina; MMP Museo Municipal de brindar una clasificación y revisión del registro fósil de los Mar del Plata, Argentina; MNHN, Museo Nacional de His- Phororhacoidea, citar los caracteres que sustentan la toria Natural, República Oriental del Uruguay ; MNRJ, monofilia de cada uno de los clados que componen dicha Museu Nacional do Río de Janeiro, Brasil; MPEF, Colec- agrupación, y discutir las posibles causas de su extinción. ción Paleontología de Vertebrados, Museo Paleontológico Egidio Feruglio, Argentina; UF University of Florida, Es- tados Unidos.

Figura 1. Reconstrucciones esqueletarias de algunas aves fororracoideas: A, Psilopterus australis; B, Hermosiornis milneedwardsi; C, Paraphysornis brasiliensis (con cráneo de Devincenzia pozzii); D, Tolmodus inflatus; (A, modi- ficado de Sinclair & Farr, 1932; B, modificado de Kraglievich, 1932; Kraglievich, 1946; C, modificado de Alvarenga, 1982 y Cabrera, 1939; D, modificado de Andrews, 1899). Escalas: A, 20 cm; B, 35 cm; C, 40 cm; D, 30 cm.

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MATERIALES Y MÉTODOS naturaleza incompleta y fragmentaria de los materiales so- bre los cuales han sido basados dichos taxones. Los caracteres utilizados en el análisis filogenético Se analizaron los datos bajo el programa NONA (Apéndices I, II) han sido tomados de observaciones per- (Goloboff, 2003) mediante análisis heurístico, con un máxi- sonales e información édita. La matriz elaborada para ana- mo obtenible de árboles de 1000 y un número de lizar las interrelaciones de las aves fororracoideas consis- replicaciones de 100. La estrategia de búsqueda utilizada te en 100 caracteres y 26 taxones terminales. es TBR + TBR (mult*max*). Se incluye a los Phororhacoidea dentro de un Se obtuvieron 8 árboles más parsimoniosos, cuyo Orden Gruiformes monofilético, de acuerdo a Livezey consenso estricto brindó un árbol de una longitud de 120 (1998). Asimismo, siguiendo a este autor se considera a pasos, con un Índice de Consistencia de 86 y un Índice de los Charadriiformes como el grupo-hermano de los Retención de 95 (Figura 2). Todos los caracteres fueron Gruiformes. En el contenido de la familia Rallidae se sigue corridos con polaridad libre. la propuesta de Olson (1973a). En las relaciones Se sigue la terminología osteológica de Howard filogenéticas generales dentro de los Neornithes se sigue (1929) y Baumel & Witmer (1993) y el esquema estratigráfico la hipótesis filogenética de Mayr & Clarke (2004). Como de Legarreta & Uliana (1994). Con respecto a los representantes típicos de las familias Rallidae y Gruidae se Phorusrhacidae se adopta la nomenclatura taxonómica em- han utilizado a las especies Fulica leucoptera Vieillot, 1817 pleada por Brodkorb (1967) y Tonni (1980), con modifica- y Grus canadensis (Linnaeus, 1758) respectivamente, en ciones (véase más abajo). Para una lista detallada de la lo que concierne a la codificación de caracteres en la matriz sinonimia de los taxones supraespecíficos véase Brodkorb de datos. (1967). Se han excluido numerosos taxones de aves Tras la mención de cada carácter en la discusión fororracoideas del análisis cladístico (e.g. Psilopterus de los mismos se ubica entre paréntesis el número que le affinis, P. colzecus, P. guaraniticus, Ciconiopsis antarctica, corresponde en el listado para la matriz de datos, separado “Andalgalornis” steulleti, “A.” deautieri) debido a la por un guión del estado que le corresponde.

Figura 2. Cladograma de consenso estricto indicando las relaciones filogenéticas de las aves fororracoideas. Los números en negrita indican el número de carácter y el número entre paréntesis el estado del mismo. Los caracteres subrayados representan homoplasias. Gruiformes: 36(1), 37(1), 44(1), 55(1), 58(1); Grues: 45(1), 46(1), 71(1), 89(1). Gruoidea (Aramidae + Gruidae): 61(1), 69(1). Notogrues: 1(1), 3(1), 29(1), 48(1), 52(1), 60(1), 62(1), 63(1), 65(1), 66(1), 67(1), 72(1), 99(1). Cariamae: 9(1), 43(1). Nodo 1: 84(1). Ameghinornithidae: 74(1), 76(1), 79(1), 80(1), 81(2), 84(2). Nodo 2: 97(1). Cariamoidea: 40(1), 42(1). Cariamidae: 11(1), 96(1). Bathornithidae + Phororhacoidea: 25(1), 26(1), 41(1). Phororhacoidea: 2(1), 10(1), 13(1), 17(1), 20(1), 27(1), 30(1), 34(1), 85(1). Psilopteridae: 6(1), 14(1), 31(1), 93(1). Hermosiornis: 39(1), 81(1), 87(1), 88(1). Psilopterinae: 18(1), 77(1), 73(1), 90(1), 92(1). Psilopterus: 4(1), 94(1). Phorusrhacidae: 32(1). Nodo 3: 8(1). Phorusrhacinae: 26(1). Nodo 4: 20(1), 23(1), 15(1), 95(1). Nodo 5: 86(1). Physornithini: 82(1), 83(1). Abreviaturas: Am.: Ameghinornithidae; Car.: Cariamidae; Hermosiornis m.: Hermosiornis milneedwardsi; Hermosiornis i.: Hermosiornis incertus; Psilopterus a.: Psilopterus australis; Psilopterus c.: Psilopterus communis.

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RESULTADOS Salmila, indicando una distribución más amplia que la pro- puesta por Mayr & Clarke (2003). Más aún, estos autores Gruiformes Reichenbach, 1852 incluyeron a Cariamidae como grupo hermano de los Notogrues nov. Cuculiformes sobre la base de: 1) longitud ulnar menor Etimología: notos, del latín: sur; grues, del latín: grullas. que la humeral (ch. 82-0), 2) metacarpal III con su extremo Definición: Incluye a Psophia, Paraphysornis, su ancestro proximal amplio y dirigido ventralmente (ch. 86-1), 3) rece- común más cercano, y a todos sus descendientes. so caudal del sacro fuertemente excavado, conformando Contenido: Dentro de los Notogrues se incluye a Psophia, una fosa (ch 95-1), 4) presencia de un ala eutáxica (ch. 140- Elaphrocnemus, Strigogyps, Salmila, Paracrax, 1), y dos caracteres de musculatura, que no han sido aún Cariamidae, Idiornithidae, Bathornis y Phororhacoidea. corroborados en Psophia ni Cariama, y que obviamente Rango estratigráfico: Paleoceno Medio-Actualidad. tampoco pueden ser observados en los fósiles ( ch. 124-1, Comentarios: La estrecha relación de parentesco 132-1). Con respecto a los caracteres 1, 2, 3, estos se en- entre los géneros neotropicales Psophia y Cariama ha cuentran también presentes en Psophia, siendo el carác- sido evidenciada por numerosos autores a mediados y ter 3 diagnóstico de los Gruiformes (véase Livezey, 1998), finales del siglo XIX (e.g. Burmeister, 1854; Beddard 1889; el carácter 2 diagnóstico de los Notogrues (véase más aba- 1898) quienes indicaron notables similitudes osteológicas jo) y el carácter 1 se encuentra también en Strigogyps, entre ambos taxones. Posteriormente, Lydekker (1893) y Salmila, Bathornis, Phororhacoidea y numerosos Andrews (1899) sugieren la cercanía filogenética entre los Gruiformes (véase Mayr, 2002a). Finalmente, el carácter 4 Phorusrhacidae y Cariamidae, considerándolos a ambos es exhibido también por Psophia, tal como lo indican Mayr como lejanamente emparentados con Psophia. Más re- & Clarke (2003). cientemente, Wetmore (1933) concluye que junto con los Adicionalmente, dentro de los Cuculiformes, Cariamidae deben posicionarse los Bathornithidae del Mayr & Clarke (2003) acercan Cariamidae a los Hemisferio Norte, debido principalmente a características Opisthocomidae sobre la base de 1) vomers posteriormen- y proporciones de los dedos de los pies. Posteriormente, te fusionados (ch. 19-1), 2) presencia de la eminencia arti- Cracraft (1968) presenta numerosas evidencias que permi- cular del proceso ótico del cuadrado (ch. 36-1), 3) cuerpo ten incluir dentro de los Cariamae a los géneros Paracrax del axis con forámenes neumáticos (ch. 48-1), 4) margen y Bathornis, entre otros géneros menos conocidos. En caudal del esternón con dos fosas (ch. 73-1), 5) cresta 1981 Mourer Chauviré (véase también Mourer Chauviré, ilíaca fusionada a las espinas neurales del sacro (ch. 92-1). 1983; Olson, 1985) después de detalladas comparaciones Los caracteres 1 y 2 se encuentran también presentes en considera tanto a los Idiornithidae del Paleógeno de Euro- Psophia, y los caracteres 2, 3 también existen en Gruidae y pa, como a Elaphrocnemus como incluibles dentro de los Rallidae, así como una gran cantidad de aves de la denomi- Cariamae, y los relaciona estrechamente a Cariamidae (véa- nada “asociación de aves acuáticas” (e.g. Ciconiidae, se también Mayr & Mourer Chauviré, 2006, 2008). Final- Ardeidae, Cathartidae). La condición del carácter 4 en los mente, Peters (1987) y Mourer Chauviré (1981) sugirieron Cariamae es notablemente diferente de aquella presente que los Ameghinornithidae procedentes de Francia y Ale- en Opisthocomus (véase más abajo), y por lo tanto, la mania deben ser considerados como Cariamae, y dentro fenestración posterior del esternón es considerada como de estos como aves fororracoideas. Este último criterio ha no homóloga en ambos grupos. Finalmente, el carácter 5, sido rechazado por Alvarenga & Hofling (2003; véase tam- es aquí considerado como diagnóstico de los Gruiformes, bién Mayr, 2005) quienes sobre la base de detalladas com- debido a su presencia en Gruidae, Rallidae, Heliornithidae, paraciones excluyeron los Ameghinornithidae de los y en todos los Cariamae conocidos (véase también Livezey, Phororhacoidea. Más recientemente, Mayr (2000; 2002a) 1998). Consecuentemente, la relación Opisthocomidae + describe a la familia monotípica Salmilidae, sobre la base Cariamidae es considerada aquí como pobremente susten- de esqueletos muy bien preservados del Eoceno de Ale- tada. Por otro lado, se considera en el presente trabajo a mania. Este autor indica la pertenencia del género Salmila los Cariamidae como cercanamente relacionados a los a los Cariamae. Psophiidae sobre la base de numerosos caracteres Si bien, como fuera indicado más arriba, gran par- osteológicos (véase más abajo). te de los autores previos han considerado a los Psophiidae Cracraft (1982) ha también sugerido que los como cercanamente emparentados a los Cariamae, recien- Cariamae se encontraban cercanamente relacionados a temente Mayr & Clarke (2003) propusieron que dicha agru- Psophia e incluyó a ambos dentro del grupo de los pación sería polifilética. Según estos autores, Psophia se Psophioidea (Bonaparte, 1831). Sin embargo, tal como fue- encontraría más cercanamente emparentado a los Gruidae ra indicado por anterioridad por Cracraft (1981), y Rallidae que a los Cariamidae (criterio también comparti- Psophioidea es un grupo originalmente monotípico que do por Livezey, 1998). Esta última familia sería excluida de en la actualidad incluye únicamente a las especies de los Gruiformes y se incluiría dentro de los Cuculiformes, Psophia y taxones cercanamente relacionados (vide infra). relacionándose más cercanamente al Hoatzín En consecuencia Psophioidea no es considerado como un (Opisthocomidae). Mayr & Clarke (2003) reunieron a nombre válido para abarcar a los Cariamae + Psophiidae, Psophia con Gruidae y Rallidae sobre la base del receso grupo que es aquí denominado con el nombre de caudal del sacro fuertemente excavado, conformando una Notogrues. fosa (ch. 95-1). Sin embargo, tal fosa también se encuentra En contraposición con el amplio registro fósil y presente en los Cariamidae, así como en Phororhacoidea y su distribución geográfica pasada prácticamente cosmo-

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