Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

CONVENIO INTERADMINISTRATIVO 659 DE 2017 MINAMBIENTE – INVEMAR

Código PRY-BEM-016-17

CUARTO INFORME TÉCNICO

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives De Andréis” - INVEMAR

Santa Marta, junio 22 de 2018

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Preparado por: CUERPO DIRECTIVO EVALUACIÓN DE IMPACTOS GENERADOS POR VERTIMENTOS Y RECOMENDACIONES PARA Director LA RESTAURACIÓN ECOLÓGICA DE ECOSISTEMAS MARINOS Y COSTEROS PRIORIZADOS DE Francisco A. Arias Isaza LA BAHÍA DE CARTAGENA. FASE II Mary Ríos, Felipe Insuasty, Deimer López, Yeimy Vargas-Castillo, Max Martínez, Julián

Franco, Inger Daniel, Juan Saldarriaga, Diana Romero, Alexandra Rodríguez-Rodríguez, Subdirector Janet Vivas-Aguas, Coordinación Científica Jesús Antonio Garay Tinoco ACTUALIZACIÓN DEL LIBRO ROJO DE INVERTEBRADOS MARINOS DE COLOMBIA Juliana Vanegas, Luis Chasqui, David Alonso Coordinador Programa Biodiversidad y Ecosistemas ARTICULACIÓN INSTITUCIONAL PARA LA ACTUALIZACIÓN DE LA INFORMACIÓN PARA EL Marinos (BEM) CONOCIMIENTO MARINO Y COSTERO Julián Pizarro, Rosario Peña, Felipe Valencia David Alonso Carvajal

CUANTIFICACIÓN Y DELIMITACIÓN DE HUMEDALES COSTEROS DEL PACÍFICO CHOCOANO Coordinador DE COLOMBIA A ESCALA 1:100000 Programa Valoración y Aprovechamiento Santiago Millán Cortés, Felipe Valencia, Lina Vásquez, de Recursos Marinos y Costeros (VAR) Alexandra Rodríguez – Rodríguez, Juan Camilo Rodríguez Mario Rueda Hernández IDENTIFICACIÓN, CUANTIFICACIÓN Y DELIMITACIÓN DE HÁBITATS BENTÓNICOS DE Coordinadora ECOSISTEMAS MARINOS ESTRATÉGICOS EN EL SECTOR BAHÍA DE CARTAGENA (VARADERO) Katherine Mejía, Natalia Rincón, Luis Chasqui, Santiago Millán, Maria del Pilar Parrado, Programa Calidad Ambiental Marina Juliana Vanegas, David Morales, Mauricio Bejarano, Francisco Briceño, David Alonso, (CAM) Constanza Ricaurte. Luisa Fernanda Espinosa EVALUACIÓN DE IMPACTOS DE MICROPLÁSTICOS SOBRE EL ECOSISTEMA DE MANGLAR EN Coordinadora LA CIÉNAGA GRANDE DE SANTA MARTA Programa de Geociencias Marinas y Ostin Garcés-Ordóñez, Mónica Bayona-Arenas Victoria Castillo y Ramiro Rueda-Bernal. Costeras (GEO) Estudiantes: Andrés Granados y Biandra Durán. Constanza Ricaurte ESTUDIO INTEGRAL DE LA CGSM. AMPLIACIÓN FASE II A. MODELO BATIMÉTRICO DE CAÑOS

Y CIÉNAGAS SECUNDARIAS DE INTERCONEXIÓN CON EL RÍO MAGDALENA. FASE II B1 Coordinadora MODELO HIDRO-SEDIMENTOLÓGICO CONCEPTUAL DEL COMPLEJO LAGUNAR CGSM Coordinación de Investigación e Constanza Ricaurte Villota, Martha Bastidas Salamanca, Francisco Briceño Zuluaga, Fabián Información para Gestión Marina y Caicedo Carrascal, Julián Arbeláez Salazar, Sebastián Herrera Fajardo, César García Llano, Costera (GEZ) Marco González Arteaga, Victoria Márquez Palencia, Amaris Velandia Bohórquez. Paula Cristina Sierra Correa EVALUACIÓN DE LOS AVANCES EN EL DIAGNÓSTICO DE RIESGO ECOLÓGICO Y AMBIENTAL Coordinador EN LAS CAR COSTERAS (EROSIÓN) Oswaldo Coca Domínguez, Constanza Ricaurte Villota, Francisco Briceño Zuluaga. Coordinación de Servicios Científicos

(CSC) GENERACIÓN DE ESTRATEGIAS Y PLANES FINANCIEROS DE ALGUNOS POMIUAC DEL CARIBE Julián Mauricio Betancourt CONTINENTAL Y PACÍFICO COLOMBIANO. Anny Zamora, Carolina García, Desireé Hernández, Edwin Ramírez, Leonardo Ospino, Subdirectora administrativa (SRA) Milena Hernández, Jessica Vega. Sandra Rincón Cabal Edición Cítese como: Ivonne Corredor, Luis Chasqui, David Alonso Documento completo: INVEMAR-MINAMBIENTE. 2018. Cuarto Informe técnico. Convenio Interadministrativo

659 de 2017. Santa Marta, Colombia. 374 p. + anexos. Imagen portada: Complejo Lagunar Ciénaga Grande de Santa Marta -Archivo GEO. Foto: Marco González Por capítulos: “Autores”. 2018. Título de la actividad. (Intervalo de páginas). En: INVEMAR-MINAMBIENTE. 2018. Cuarto Informe técnico. Convenio INVEMAR Interadministrativo 659 de 2017. Santa Marta, Colombia. Calle 25 No. 2-55, Playa Salguero 374 p. + anexos. Santa Marta – Colombia Tel: (57) (5) 4328600, Fax: (57) (5) 4328682 www.invemar.org.co

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2.5 IDENTIFICACIÓN, CUANTIFICACIÓN Y DELIMITACIÓN DE HÁBITATS BENTÓNICOS DE ECOSISTEMAS MARINOS ESTRATÉGICOS EN EL SECTOR BAHÍA DE CARTAGENA (VARADERO)

INTRODUCCIÓN Los arrecifes de coral son considerados ecosistemas altamente productivos y complejos, albergan una amplia y representativa diversidad biológica (e.g. Odum y Odum, 1955; Connell, 1978) y juegan un papel fundamental en la provisión de servicios ecosistémicos, tales como protección costera contra la erosión y disponibilidad de hábitat para especies de interés ecológico y pesquero. Adicionalmente, los arrecifes de coral proporcionan bienes y servicios a numerosas poblaciones humanas que obtienen su sustento de la pesca y el turismo, relacionados con aspectos culturales y estéticos que estos brindan (e.g. Smith, 1978; Kühlmann, 1988; Spurgeon, 1992; Done et al., 1996; Peterson y Lubchenco, 1997). A pesar de ocupar un área aproximada de solamente entre el 0.1 a 0.5% del fondo marino, se calcula que los arrecifes de coral pueden llegar a albergar cerca de un tercio del total de especies marinas. Asimismo, se estima que un área de tan solo 1 km2 de arrecife coralino puede abastecer a cerca de 300 personas, proporcionando la fuente proteica necesaria para su supervivencia, sin necesidad de demandar fuentes adicionales (Moberg y Folke, 1999; Moberg y Rönnbäck, 2003).

Por otro lado, es de amplio conocimiento que el ecosistema de arrecife de coral prevalece en ambientes oligotróficos, principalmente someros y bien iluminados (Sheppard et al. 2009, Díaz et al., 2000), siendo estas las condiciones apropiadas para su crecimiento y supervivencia; sin embargo, recientemente se han encontrado formaciones coralinas con diferente nivel de desarrollo en condiciones sub-óptimas (e.g. Moura et al., 2016). En Colombia en el año 2014 fue divulgada la existencia de un arrecife coralino saludable en un lugar inesperado del Caribe colombiano: la entrada a la Bahía de Cartagena, junto al canal de navegación de Bocachica (desde el norte de Barú hasta el fuerte de San José) (López-Victoria et al. 2014). Esta bahía es un sistema altamente contaminado, que recibe a diario altas cargas de desechos industriales y de aguas residuales, así como de sedimentos y descargas de aguas continentales provenientes del Canal del Dique (Martínez-Campo et al. 2017; INVEMAR, 2016a; Restrepo et al. 2006). La formación coralina hallada se conoce como el “Arrecife de Varadero”, y ha sido considerado un área de gran interés para la investigación científica por la buena condición en que se encuentra, con un número importante de especies de corales hermatípicos y altas coberturas coralinas (45.1% ± 3.9, y hasta 80% en algunos sectores), a pesar de las condiciones adversas del ambiente circundante. En el área se ha registrado una alta diversidad de especies de corales, peces y esponjas (Pizarro et al., 2017).

López-Victoria et al. (2014) y Pizarro et al. (2017) denotan la necesidad de explorar más a fondo el ecosistema arrecifal en mención, considerando aspectos de biodiversidad y otros factores que explican la inusual permanencia de la formación arrecifal en un ambiente altamente disturbado como es el de la bahía de Cartagena. Considerando lo anterior, este estudio abarcó dos componentes enmarcados en la identificación, cuantificación y delimitación de los hábitats

165 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 bentónicos del arrecife de Varadero. El primero correspondió al levantamiento de información cartográfica de hábitats bentónicos del arrecife, a partir de la articulación de los componentes geomorfológicos y cartográficos. El segundo componente abordó la línea base de biodiversidad del arrecife de Varadero. La información derivada de los dos productos servirá como insumo para incluir el área dentro del inventario oficial de áreas coralinas de Colombia (Atlas de Áreas Coralinas de Colombia, según la ley 1450 de 2011, artículo 207), y aportará conocimiento sobre la biodiversidad asociada a los arrecifes del Caribe colombiano.

La información presentada a continuación es un resumen ejecutivo de lo obtenido en los dos componentes del estudio, para revisar la información detallada de métodos, resultados y discusión de ambos componentes se deben consultar los anexos correspondientes (Anexo 2.5.1. Cartografía de hábitats bentónicos del arrecife de Varadero y norte de Barú y Anexo 2.5.2 Línea base de biodiversidad del arrecife de Varadero).

METODOLOGÍA Para la identificación, cuantificación y delimitación de los hábitats bentónicos del arrecife de Varadero se realizó el levantamiento de información primaria durante 23 días de trabajo en campo, distribuidos en dos salidas en los meses de marzo (26 febrero al 14 marzo) y mayo (1 – 6 mayo). La primera salida involucró el levantamiento de información física para la definición de unidades geomorfológicas y unidades de sustrato mediante sonar de barrido lateral, la definición de los hábitats bentónicos mediante evaluaciones ecológicas rápidas (EER), lectura de fondos y video-transectos y por último, el levantamiento de información de biodiversidad del arrecife mediante seis componentes: 1. composición bentónica arrecifal, 2. diversidad de invertebrados móviles, 3. diversidad de gorgonáceos, 4. complejidad estructural del arrecife, 5. diversidad de peces y 6. características físicas del agua (Figura 2.5-1). La segunda salida se realizó para ampliar y complementar el muestreo para el levantamiento de información de línea base.

El diseño de muestreo en campo y la posterior interpretación de los datos obtenidos involucró la búsqueda de insumos de información secundaria como publicaciones científicas sobre Varadero y la bahía de Cartagena en general, imágenes de satélite, mapas y cartas náuticas, informes de proyectos y conceptos del Invemar, entre otros.

El análisis de la información sobre los fondos obtenida con métodos acústicos involucró la generación de un modelo de profundidad mediante métodos de interpolación, un modelo de sombras y pendientes, mosaicos georreferenciados del fondo, y finalmente el archivo de formas polígono que separa la clasificación de sustratos del fondo a partir de la interpretación en cada zona; los polígonos generados se corroboraron con observaciones de los fondos mediante video y buceo.

La interpretación de la información obtenida con las EER, lectura de fondos y video-transectos para la definición y delimitación de hábitats bentónicos involucró análisis de clasificación basados en estadística multivariada (Cluster, MDS, ANOSIM, SIMPER), la fotointerpretación de

166 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 imágenes y el uso de sistemas de clasificación de hábitats marinos disponibles (Díaz et al., 2000; IDEAM et al., 2015).

El procesamiento de la información sobre la composición biótica de Varadero involucró análisis estadísticos multivariados no-paramétricos de similitud y ordenación (Cluster, MDS, SIMPER, ANOSIM) para evaluar la composición, riqueza y abundancia de las especies registradas para cada caso, así como el cálculo de índices de diversidad.

Figura 2.5-1. Diagrama resumen de los métodos empleados para el desarrollo de los productos: Cartografía de hábitats bentónicos de la bahía de Cartagena en el sector de Varadero y norte de Barú y línea base de biodiversidad del arrecife de Varadero.

RESULTADOS

2.5.3.1 Cartografía de hábitats bentónicos de los ecosistemas marinos en el sector de Varadero y norte de Barú En los arrecifes de coral como el de Varadero en la bahía de Cartagena, la estructura de los hábitats bentónicos implica interacciones que inciden en la abundancia y distribución de las especies (Pante et al., 2006) y en otros aspectos de la dinámica ecológica de los arrecifes

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(Mengerink et al., 2014). A través del conocimiento de la extensión y localización de los hábitats, se puede apoyar la toma de decisiones de uso, restauración y de conservación y así evitar su degradación. Para que este tipo de acciones sean exitosas, los tomadores de decisiones necesitan disponer de mapas de hábitats a escalas que permitan ajustarse a sus objetivos, siendo esta la intensión de la construcción cartográfica del presente estudio.

Para la elaboración de la cartografía de hábitats bentónicos, los análisis se realizaron bajo un enfoque de paisaje o fenosistémico, es decir, basado en la apreciación in-situ y ex-situ de los patrones y elementos visibles que estructuran el paisaje (i.e. geoformas, sustrato y coberturas bióticas). La representación de los elementos estructurantes del paisaje de Varadero, que en este estudio fueron denominados como hábitats bentónicos, sigue los lineamientos del mapa de ecosistemas de Colombia (IDEAM et al., 2015), incluyendo el “Coastal and Marine Ecological Classification Standard” (CMECS) o Estándar de Clasificación Ecológica Costera y Marina – Versión IV (FGDC, 2012), adaptado para Colombia por el INVEMAR. Este define las unidades ecológicas con base en cuatro componentes: columna de agua, geomorfología, sustrato y biota bentónica. Adicional al sistema de clasificación descrito, se utilizó la clasificación para las Áreas Coralinas de Colombia, donde se describen 20 unidades ecológicas, advirtiendo que presentan un modelo generalista en donde pueden existir casos de unidades ecológicas no descritas (Díaz et al., 2000).

La cuantificación y delimitación de hábitats en campo se generó a partir del mosaico de barrido lateral entre la isla Tierra Bomba y el norte de la isla Barú. Es así como, de acuerdo a las características del relieve, se definieron nueve (9) unidades geomorfológicas, de las cuales tres (3) son de origen biogénico asociado al desarrollo de arrecifes de coral: Terraza arrecifal, Talud y Montículo coralino. Las cinco (5) restantes son de origen geológico debido a los procesos denudativos sobre las antiguas terrazas arrecifales, así como al transporte de sedimentos entre la bahía de Cartagena y el Mar Caribe: Bajo, Colina, Ladera denudacional, Montículo y Planicie (Figura 2.5-2-A, Anexo 2.5.1). Por último, se tiene especial consideración de la geoforma del canal cuyas modificaciones recientes están asociadas a la acción antropogénica, por la profundización para su uso como ruta de navegación. La unidad geomorfológica predominante de Varadero es la terraza arrecifal debido a su amplia extensión (204.45 ha), que corresponde al 58% del área total evaluada, le siguen la planicie con un 17% y el talud con un 10%.

Por otro lado, se definieron siete (7) tipos de sustrato para el área (Figura 2.5-2-B, Anexo 2.5.1), tres (3) unidades asociadas al origen geológico, por el transporte de sedimentos entre el Mar Caribe y la bahía de Cartagena y la denudación local de las formaciones arrecifales que además presentan diversas coberturas bióticas: Sustrato no consolidado, Sustrato no consolidado con cobertura, Sustrato rocoso. Este último tipo de sustrato es aflorante por la acción el antiguo crecimiento del arrecife y la actividad de dragado en el canal de navegación. Tres (3) unidades más, son de origen biogénico producto del crecimiento y denudación reciente del arrecife de coral: Sustrato coralino, Sustrato de arrecife de coral y Escombros de coral. La séptima unidad definida corresponde al Sustrato antropogénico, que es el resultado de las actividades humanas que históricamente se han dado en el área (e.g. escolleras).

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Es así como, el área evaluada mediante las características del fondo de acuerdo con su reflectancia acústica y comprobada in situ, estuvo compuesta por cerca del 70.4% (233.11 ha) de sustratos no consolidados que pueden tener o no presencia de coberturas bióticas (e.g. fanerógamas, algas, esponjas, octocorales). Por su parte, el sustrato coralino en general comprende un 23.0% (76.3 ha) del área evaluada, del cual el área con características de arrecife en el sector oeste de Varadero contribuye con un 14.0% (46.25 ha). Del área restante, cerca del 6.3% (20.87 ha) es en su mayoría el sustrato rocoso y un escaso 0.3% (1.00 ha) de origen antropogénico (i.e. las cicatrices del dragado en el área del canal de navegación).

Para definir las unidades bióticas del arrecife se empleó la información obtenida en las evaluaciones ecológicas rápidas y se realizaron dos clasificaciones: la primera nombrando cada punto respecto a su cobertura dominante, discriminando tipos de sustrato, taxones generales, grupos funcionales, y especies de corales duros; la segunda clasificación se realizó mediante un análisis de similitud de Bray–Curtis, tipo dendrograma, el cual agrupó la información con base en la estructura de los datos, permitiendo identificar patrones de variación espacial. Posteriormente, mediante una reunión de expertos se identificaron ocho (8) unidades bióticas que permitieron definir la zonación general del arrecife y la construcción de un insumo cartográfico de unidades bióticas a escala 1:10000 (Figura 2.5-2-C, Anexo 2.5.1).

Para la elaboración del producto cartográfico de hábitats bentónicos de Varadero, se integraron las unidades geomorfológicas, las unidades de sustrato y las unidades bióticas obtenidas para el arrecife (Figura 2.5-2). De esta forma, la elaboración del producto tuvo como fin delimitar objetos en las imágenes con un área mínima cartografiable de 0.1 km2, en donde 1 cm en el mapa equivale a 100 m en la realidad. La integración de estas unidades permitió identificar y delimitar los hábitats bentónicos, que surgen por la apreciación de los rasgos predominantes del paisaje; de esta manera cada polígono que delimita un hábitat se basa en una cualidad o rasgo biótico y en una cualidad física geomorfológica y/o de sustrato (e.g. Orbicella spp. + terraza arrecifal). Como resultado final, se representaron los hábitats en un mapa de escala 1:10000 con los 14 hábitats abarcando 353.7 ha, donde el hábitat bentónico con la mayor extensión es el de “Sedimentos bioturbados en terraza arrecifal” con 144.76 ha, mientras que el hábitat coralino con la mayor extensión es “Orbicella spp. en terraza arrecifal” con 22.6 ha, seguido de “Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal” con 22.2 ha. El hábitat con la menor extensión fue “Octocorales en terraza arrecifal” con 2.4 ha (Figura 2.5-2-D, Anexo 2.5.1).

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Figura 2.5-2. Mapa de hábitats bentónicos del arrecife de Varadero (D) integrando los mapas de: A. Unidades geomorfológicas. B. Unidades de sustrato y C. Unidades bióticas. Para mayor detalle de los mapas revisar Anexo 2.5.1.

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A continuación se describen los 14 hábitats bentónicos definidos para el arrecife de Varadero:

Sedimentos bioturbados en canal de navegación: Este hábitat tiene una extensión de 18.9 ha y se encuentra ubicado al sur de Tierra Bomba y al norte de la formación coralina de Varadero (Figura 2.5-3). Presenta una depresión que desciende hasta los 30 m de profundidad, correspondiente al canal de navegación de la bahía de Cartagena, y tiene una pendiente suave y un relieve plano compuesto de sedimentos bioturbados. Sobre el fondo es posible observar anguilas de jardín (Heteroconger longissimus) y algunos invertebrados, principalmente moluscos en baja abundancia (Rincón N. com. pers.). Por seguridad en el buceo y el alto riesgo que representa una inmersión en zona de tráfico marítimo, no se accedió a la caracterización de este hábitat; por tal motivo no se tienen registros fotográficos.

Figura 2.5-3. Sedimentos bioturbados en canal de navegación. Ubicación espacial del hábitat (en amarillo) dentro del arrecife de Varadero.

Sedimentos bioturbados en planicie sedimentaria: Este hábitat presenta una extensión de 74.8 ha y se encuentra adyacente al talud externo de la formación coralina de Varadero entre 27 y 50 m de profundidad (Figura 2.5-4), corresponde a una planicie cubierta por lodos arenosos de origen bioclástico (Franco-Arias et al., 2013), de pendiente suave y relieve plano, con zonas bioturbadas por la presencia de invertebrados y ocasionalmente de algas y peces. En este ambiente se observan anguilas de jardín (Heteroconger longissimus) y cavidades habitadas por variedad de organismos (e.g. Stomatopoda, entre otros). En la planicie es posible encontrar de manera dispersa montículos de escombros coralinos que se describen como un hábitat bentónico aparte.

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Figura 2.5-4. Sedimentos bioturbados en planicie sedimentaria. Ubicación espacial del hábitat (en amarillo) dentro el área de Varadero (A). Fotografía representativa del hábitat (B).

Sedimentos bioturbados sobre terraza arrecifal: Esta unidad se encuentra sobre la terraza arrecifal, principalmente en el costado oriental de la formación coralina de Varadero con profundidades entre 0.5 y 2.5 m, con un relieve plano, sin pendiente o con una pendiente suave (Figura 2.5-5). Es el hábitat más extenso presente en Varadero con 144.7 ha. A diferencia de la unidad descrita por Díaz et al., (2000) como sedimentos bioturbados- algas calcáreas, este hábitat además de arenas y limos calcáreos presenta una composición biótica variable y una distribución espacial dispersa de pastos, algas y esponjas. Sobre los sedimentos es común la presencia de macroalgas como Gracilaria mammillaris, Caulerpa mexicana, C. sertularioides, Dictyota pulchella y Acantophora spicifera, entre otras algas, y esponjas en baja abundancia como Niphates erecta, Amphimedon viridis, Aplysina spp., entre otras.

Figura 2.5-5. Sedimentos bioturbados sobre terraza arrecifal. Ubicación espacial del hábitat (en amarillo) dentro del área de Varadero (A). Fotografía representativa del hábitat (B).

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Macroalgas – Parches de pastos marinos en terraza arrecifal: Este hábitat se encuentra localizado sobre la terraza arrecifal al norte de Barú en el extremo suroccidental del arrecife de Varadero, entre 1 - 2 m de profundidad. Presenta una extensión de 3.3 ha, sin pendiente evidente y con un relieve plano. El sustrato está compuesto por cascajo, escombros coralinos y arena (sustrato no consolidado) donde se asientan macroalgas de los géneros Caulerpa, Gracilaria, Galaxaura, Liagora, Dictyota y céspedes algales. Adicionalmente, se encuentran parches de pasto marino Thalassia testudinum. En este hábitat se pueden observar también pequeñas colonias dispersas de Pseudodiploria clivosa, P. strigosa, Siderastrea radians y S. siderea, y algunas esponjas como Amphimedon viridis, Tedania ignis y Aplysina spp., en menor proporción (Figura 2.5-6).

Figura 2.5-6. Macroalgas con parches de pastos marinos en terraza arrecifal. Ubicación espacial del hábitat (en amarillo) dentro del área de Varadero (A). Fotografías representativas del hábitat (B).

Algas sobre escombros coralinos en colina: Se localiza sobre las colinas encontradas entre el borde del talud occidental y el canal de navegación. El fondo compuesto de roca sedimentaria con escombros coralinos y elevaciones hasta de 24 m presenta una extensión de 9.7 ha y se encuentra entre los 11 - 35 m de profundidad; está cubierto principalmente por céspedes algales y tiene una pendiente suave a media y un relieve plano (Figura 2.5-7). Este hábitat coincide con la unidad ecológica “Algas sobre escombros coralinos” descrita por Díaz et al. (2000). Está compuesto casi en su totalidad por escombros de corales foliosos (e.g. Agaricia spp. y Helioseris cucullata) cubiertos principalmente

173 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 por céspedes algales y macroalgas, entre ellas Lobophora variegata, Halimeda spp., y Dictyota spp., las que recubren los escombros coralinos. Es posible observar colonias vivas de los corales Agaricia lamarcki y Helioseris cucullata, esponjas de los géneros Niphates, Aplysina, Xestospongia y corales negros de los géneros Stichopathes y Tanacipathes.

Figura 2.5-7. Algas sobre escombros coralinos en Colina. En amarillo ubicación del hábitat dentro del arrecife de Varadero (A). Fotografía representativa del hábitat (B).

Algas sobre escombros coralinos en montículos coralinos: Hábitat localizado al occidente de la formación coralina, adyacente al talud externo entre 25 y 50 m de profundidad, con una extensión de 4.7 ha (Figura 2.5-8). Los montículos compuestos de escombros coralinos o fragmentos provenientes del talud se encuentran sobre la planicie sedimentaria de manera dispersa, concentrándose principalmente al norte. Pueden alcanzar tamaños hasta de 150 m de longitud, con una pendiente suave (+/-10°) y un relieve medio. La cobertura biótica característica es de tapetes algales, con la presencia de algunos corales negros (Stichopathes, Plumapathes y Antipathes), y esponjas erectas (Xestospongia muta, Aplysina spp., Cynachirella) e incrustantes (Clathria spp.). Ocasionalmente se observan colonias vivas del coral escleractínio Agaricia lamarcki.

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Figura 2.5-8. Algas sobre escombros coralinos en montículos. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat, especialmente de los montículos (A). Fotografía del hábitat mostrando un montículo con organismos asociados (B).

Algas sobre escombros coralinos en talud: El hábitat se encuentra ubicado en el talud frontal del arrecife, al occidente de la formación coralina de Varadero (Figura 2.5-9). Con profundidades entre 36 - 13 m en su porción más somera, el talud presenta una extensión de 13.8 ha, una pendiente máxima de 27° y un relieve ondulado. Este hábitat se encuentra compuesto casi en su totalidad por escombros en pie de corales foliosos (Agaricia spp. y Helioseris cucullata) y ramificados (e.g. Porites spp.), estos últimos en menor proporción. Al igual que en la unidad similar descrita por Díaz et al. (2000), para Varadero en esta unidad hay predominio de céspedes algales y algas frondosas como Lobophora variegata, Halimeda spp., y Dictyota spp., que crecen sobre escombros de corales foliosos (Figura 2.5-9). Hacia la parte somera del talud, en la transición hacia el hábitat “Agaricia tenuifolia en talud”, se observan colonias vivas de corales escleractínios como Agaricia tenuifolia, A. lamarcki, A. fragilis y Mycetophyllia spp., entre otros. Adicionalmente, se encuentran esponjas como Niphates erecta, N. digitalis, Cribrochalina vasculum, Aiolochroia crassa y octocorales como Eunicea mammosa, Ellisella elongata y Muriceopsis sp.

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Figura 2.5-9. Algas sobre escombros coralinos en talud. Fotografía del hábitat evidenciando los escombros de especies foliosas cubiertos de algas (A). En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (B).

Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal: Se localiza al noroccidente de Barú y sur de la terraza arrecifal entre 1 - 3 m de profundidad. Con una extensión de 22.2 ha, presenta baja pendiente y relieve plano. El hábitat está dominado por escombros coralinos fragmentados de especies foliosas, ramificadas y masivas, sin embargo también es usual la presencia de agrupaciones de corales escleractínios vivos. Además del sustrato duro, cuenta con abundante cascajo y parches de arena recubiertos de algas, principalmente algas tapete y algas frondosas como Lobophora variegata, Dictyota spp., y algas calcáreas articuladas como Halimeda spp. (Figura 2.5-10). Es común la presencia de esponjas ramificadas del género Aplysina y masivas e incrustantes como Amphimedon viridis y A. compressa. Presenta colonias de corales principalmente milepóridos como Millepora complanata y M. squarrosa (antes M. striata) y los corales escleractínios Porites astreoides, Siderastrea siderea y Agaricia spp. En este hábitat la visibilidad es usualmente baja debido a las fluctuaciones de la capa turbia superficial (1 - 2 m) de agua dulce, característica del área de Varadero.

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Figura 2.5-10. Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (A). Fotografía del hábitat evidenciando escombros masivos cubiertos de algas tapete (B).

Corales mixtos sobre terraza arrecifal: Se localiza sobre la terraza arrecifal en el costado oriental del arrecife de Varadero entre 1.5 y 4 m de profundidad, con una extensión de 17.4 ha distribuidas de sur a norte en una franja más o menos angosta (Figura 2.5-11). Presenta una pendiente o inclinación suave y un relieve más bien plano. Predomina el sustrato no consolidado como arena y cascajo cubiertos por céspedes algales y se pueden apreciar colonias dispersas de corales masivos de las especies Pseudodiploria strigosa, P. clivosa, Montastraea cavernosa, Orbicella spp. y Siderastrea siderea, así como algunas colonias de corales ramificados y foliosos de los géneros Porites y Agaricia. Así mismo, son comunes las esponjas erectas (e.g. Niphates, Amphimedon, Iotrochota) y los octocorales Briareum asbestinum y Erythropodium caribaeorum. A diferencia de la unidad ecológica del mismo nombre descrita por Díaz et al. (2000) las especies coralinas presentes en este hábitat en Varadero mantienen sus formas de crecimiento típicas a pesar de la poca incidencia de luz por las condiciones físicas (turbidez). En Varadero la unidad biótica Corales mixtos se encuentra también en parches dispersos entre las unidad bióticas “Orbicella” y “Agaricia tenuifolia”, pero debido al reducido tamaño fueron difíciles de delimitar y por lo tanto no aparecen representados en el Mapa de Unidades bióticas ni en el de Hábitats bentónicos.

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Figura 2.5-11. Corales mixtos en terraza arrecifal. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat dentro del arrecife de Varadero (A).Fotografía del hábitat (B).

Esponjas en talud: Este hábitat se encuentra sobre el talud lateral o talud del canal de navegación, entre 10 - 30 m de profundidad; es la zona donde la terraza arrecifal de Varadero se trunca para dar paso al canal de navegación marítima de la bahía de Cartagena (Figura 2.5-12). El área del talud presenta una extensión de 4.2 ha, una pendiente suave a media y un relieve más bien plano. Debido a que es la única zona profunda de la boca de la bahía, propicia el flujo de agua favoreciendo un ambiente aparentemente adecuado para el desarrollo de esponjas. Por lo anterior, a pesar que el área examinada en campo fue pequeña (aprox. 0.1 ha), se asumió que en toda la extensión del talud se encuentra un predominio de sustrato sedimentario con alta cobertura y diversidad de esponjas. En el hábitat se observan esponjas erectas, incrustantes, masivas y ramificadas, con dominancia de las erectas y ramificadas, lo que le confieren al paisaje un aspecto enmarañado. Las esponjas más abundantes son Aplysina cauliformis, Xestospongia muta, Desmapsamma anchorata, Agelas spp., Geodia spp., Ircinia spp., Niphates spp, entre otras. La presencia de sustrato rocoso aislado permite además que se establezcan algunos octocorales como Iciligorgia schrammi, Ellisella elongata (antes Ellisella barbadensis) y Carijoa riisei, además de antipatarios como Antipathes atlantica, Stichopathes spp., entre otros.

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Figura 2.5-12. Esponjas en talud. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (A). Fotografía del hábitat evidenciando el aspecto enmarañado otorgado por las esponjas erectas y ramificadas (B).

Octocorales en terraza arrecifal: El hábitat se localiza hacia el noreste de la terraza arrecifal cerca a isla Draga entre 1 - 3 m de profundidad, presenta una extensión de 2.4 ha, con relieve plano y pendiente suave (a nivel). Por su profundidad, presenta poca visibilidad a causa de la capa turbia superficial (1-2 m) de agua principalmente dulce que sale de la bahía de Cartagena (Figura 2.5-13).

Esta unidad se caracteriza por la dominancia de octocorales erectos sobre un sustrato de sedimento no consolidado (arena y cascajo), que le da la apariencia de jardín submarino. La unidad se encuentra dominada por octocorales de los géneros Eunicea, Pterogorgia y Plexaura; adicionalmente, es notoria la presencia de grandes colonias de Antillogorgia americana y Antillogorgia acerosa. Se observan también esponjas de los géneros Amphimedon y Niphates, así como pequeñas colonias dispersas de corales escleractínios masivos de las especies Pseudodiploria strigosa, P. clivosa, Montastraea cavernosa y Siderastrea spp., y parches del zoantidio Palythoa caribaeorum.

179 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Figura 2.5-13. Octocorales en terraza arrecifal. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat dentro del arrecife de Varadero (A). Jardín de octocorales (B).

Orbicella spp. en terraza arrecifal: El hábitat corresponde a la franja central del arrecife formando una banda entre los 4 - 7 m de profundidad aproximadamente, con una extensión de 25.5 ha (Figura 2.5-14). La pendiente es suave y el relieve plano a ondulado (i.e. el relieve ondulado lo confiere la presencia de las grandes colonias de Orbicella spp.).

Corresponde al hábitat con mayor porcentaje de cobertura de coral vivo del arrecife de Varadero. Pertenece a la unidad ecológica “Montastraea sp.” definida por Díaz et al. (2000), la cual está dominada por grandes colonias de Orbicella faveolata y O. annularis (incluidas en el género Montastraea hasta 2012) (Budd et al., 2012), que le confieren un aspecto de laberinto de montañas. Entre las grandes colonias de Orbicella se encuentran parches de arena y cascajo con colonias dispersas de otras especies masivas, ramificadas y foliosas, principalmente de los géneros Pseudodiploria, Siderastrea, Porites y Agaricia, y la especie Colpophyllia natans. Otros componentes importantes del paisaje son los céspedes algales, las algas frondosas (e.g. Dictyota spp., Lobophora variegata.) y las esponjas (principalmente incrustantes) en menor proporción.

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Figura 2.5-14. Orbicella spp. en terraza arrecifal. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (A). Fotografía de las grandes colonias de Orbicella spp., que dominan en el hábitat (B).

Agaricia tenuifolia en talud: Esta unidad se encuentra en el talud occidental de la formación de Varadero, entre 10 - 13 m de profundidad. Se presenta como una extensión alargada de 5.14 ha, con una pendiente media y un relieve plano. El hábitat se encuentra dominado principalmente por escombros coralinos foliosos cubiertos de algas tapete y las algas frondosas Dictyota spp. y Lobophora variegata (Figura 2.5-15). Presenta una evidente dominancia de corales foliosos del género Agaricia, principalmente Agaricia tenuifolia, con presencia de otras especies de corales escleractínios como Agaricia lamarcki, Agaricia fragilis y Mycetophyllia spp., pero con una baja cobertura en relación con la alcanzada por A. tenuifolia. Adicionalmente, hacia el borde del talud e iniciando la terraza arrecifal es común encontrar parches de Madracis auretenra. Según Díaz et al. (2000) esta unidad corresponde al hábitat típico de las paredes de vertientes inclinadas del Caribe continental colombiano, donde además de A. tenuifolia se presentan Agaricia spp., Orbicella spp., y Porites spp.

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Figura 2.5-15. Agaricia tenuifolia en talud. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero. (A). Fotografía del hábitat con abundancia de Agaricia spp. (B).

Agaricia tenuifolia en terraza arrecifal: Se encuentra hacia el borde somero o superior del talud del arrecife frontal u occidental y en el borde occidental de la terraza arrecifal, entre 7 - 13 m profundidad. Con una extensión aproximada de 9.7 ha, el hábitat está distribuido en forma alargada de sur a norte, con una pendiente baja y un relieve plano (Figura 2.5-16). Se encuentra dominado por corales foliosos del género Agaricia y escombros coralinos de las mismas especies recubiertos de macroalgas (Figura 2.5-16). Presenta una evidente dominancia de Agaricia tenuifolia, y Agaricia agaricites en menor proporción. El hábitat presenta una considerable presencia de macroalgas, especialmente de Dictyota sp., Lobophora variegata, Asparagopsis taxiformis y Halimeda sp. También se observan esponjas erectas de las especies Niphates erecta, Lissodendoryx colombiensis y colonias del octocoral incrustante Erythropodium caribaeorum. En algunas zonas se observan colonias de corales masivos como Pseudodiploria strigosa, Colpophyllia natans, Siderastrea siderea, Montastraea cavernosa y Porites spp., con una apariencia similar al hábitat de corales mixtos, pero en este caso distribuidos de manera dispersa y generalmente antecediendo el área compuesta por grandes colonias de Orbicella spp.

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Figura 2.5-16. Agaricia tenuifolia en terraza arrecifal. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat (A). Fotografía del hábitat en la terraza arrecifal (B).

2.5.3.2 Línea base de biodiversidad del arrecife coralino de Varadero El arrecife coralino de Varadero se encuentra a la entrada del canal de navegación de Bocachica en la Bahía de Cartagena y posee una extensión aproximada de 1.024 km2 (Anexo 2.5.1); el arrecife se desarrolla sobre una plataforma calcárea que se extiende desde los 2 m en el costado occidental hasta los 27 m de profundidad en el costado oriental del arrecife. En términos generales el arrecife presenta una composición bentónica dominada por algas en un 52.05 ± 23.27% de cobertura y por corales pétreos en un 24.90 ± 20.35%. El porcentaje restante está representado por esponjas (5.64 ± 8.45%), octocorales (1.29 ± 1.91%) y sustrato abiótico con un 15.48 ± 19.10% de cobertura. Los detalles de la composición bentónica se pueden ver en el Anexo 2.5.2.

En general el arrecife de Varadero como ecosistema presenta una alta diversidad de corales e invertebrados móviles, según el índice de riqueza específica (I. Margalef), realizado para los organismos cuantificados en los transectos (Anexo 2.5.2). Aunque la información obtenida en los transectos reporta un total de 32 especies de corales pétreos, 39 especies de invertebrados móviles, 26 especies de octocorales y 5 especies de corales negros, las especies observadas por fuera de las áreas de evaluación bentónica reflejan la riqueza biológica presente en este arrecife (Anexo 2.5.2).

En cuanto a peces, se registró un total de 120 especies de peces pertenecientes a 36 familias en 11 órdenes. Del total de especies, 103 se registraron en los censos visuales errantes (CVE, N=38), 86 se registraron en los censos visuales en bandas (CVB, N=73), cinco especies fueron registradas por fuera del tiempo o área de los censos visuales y una especie de gobio fue capturada en una trampa de asentamiento/reclutamiento de invertebrados. El orden con más familias (y especies) fue Perciformes, las familias con más especies fueron Serranidae con 12,

183 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Pomacentridae con 10, Scaridae y Haemulidae con 9, Gobiidae con 7 y Carangidae y Labridae con 6. Los estimadores de riqueza no paramétricos, alcanzaron para los CVB su asíntota alrededor del censo número 50, lo que indica que un aumento del esfuerzo de muestreo a partir de este punto no se verá reflejado en un incremento en el número de especies y por lo tanto el muestreo realizado fue representativo (Anexo 2.5.2). Para el caso de los CVE se encontró que la tasa de adición de especies fue disminuyendo a medida que aumentaba el tiempo de muestreo, esto se evidenció en la caída de la tasa de adición de nuevas especies del 44% en la primera hora al 5.2% en la quinta hora, y a partir de las 8 horas de muestreo la tasa de adición fue menor a una especie con cada nuevo censo (Anexo 2.5.2).

Dado que el arrecife presentó una marcada zonificación en términos de la dominancia de componentes bióticos (i.e. composición de especies) o de sustrato abiótico, se realizó la caracterización biológica estableciendo a priori una zonificación del arrecife con un criterio puramente paisajístico y empleando la profundidad de los transectos como factor (somero, medio, profundo). Con base en métodos estadísticos de agrupamiento se realizó un análisis de similitud de Bray-Curtis, empleando la cobertura bentónica de cada estación de muestreo como variable dependiente. El dendrograma obtenido del análisis (Anexo 2.5.2) arrojó la formación de seis grupos que corresponden a las zonas establecidas en el arrecife para su caracterización biológica. Estas zonas representan áreas continuas e identificables visualmente en el arrecife tanto en profundidad como en composición, coincidiendo varias de estas con las unidades ecológicas establecidas en las áreas coralinas del Caribe colombiano (Díaz et al., 2000) y los hábitats bentónicos descritos anteriormente en el componente cartográfico de este estudio.

El patrón de zonificación descrito a continuación pretende detallar y resaltar la variación en composición bentónica a lo largo del arrecife, por tal razón, la zonificación se basó estrictamente en los grupos arrojados por el dendrogama y al conocimiento adquirido del arrecife por parte de los investigadores durante el desarrollo del trabajo, con el fin de caracterizar el arrecife con un mayor detalle. Por lo tanto, las zonas descritas a continuación no pretenden ser una caracterización de los hábitats bentónicos de paisaje descritos en el apartado de cartografía de Varadero, aunque puede ser información complementaria.

Zonas para la caracterización biológica del arrecife de Varadero:

Zona de Escombros: Esta zona se encuentra entre los 12 - 36 m de profundidad abarcando el área del talud frontal del arrecife. Se encuentra dominada por escombros coralinos foliosos (e.g. Agaricia spp.), recubiertos con algas tapete, principalmente. El componente bentónico más abundante en esta zona fueron las algas, con un 66.5 ± 16.58% de cobertura total (Figura 2.5-17). La cobertura coralina fue baja y estuvo representada por especies de Agaricia y Helioseris cucullata. En la zona fue posible observar colonias dispersas de esponjas (Niphates erecta, Aiolochroia crassa, Agelas dispar), corales negros (Stichopathes spp. y Plumapathes pennacea) y octocorales como Briareum asbestinum y Erytropodium caribaeorum en menor proporción (Anexo 2.5.2). Los invertebrados con mayor densidad en la zona fueron el erizo Echinometra viridis y un gusano

184 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 poliqueto de la familia Sabellidae (Figura 2.5-18); los gorgonáceos más abundantes fueron Briareum asbestinum y Erytropodium caribaeorum (Figura 2.5-19).

En la zona se encontraron 22 especies de corales y 20 especies de invertebrados móviles, los cuales presentaron una diversidad de H´= 2.092 y H´= 1.859; con una equidad en su abundancia de J= 0.095 y J= 0.093, respectivamente (Tabla 2.5-1). Esta es la segunda zona más diversa del arrecife de Varadero después de la zona de Coral mixtos. Sin embargo, los valores tan bajos de equidad (J) son el reflejo de la dominancia por las especies de coral del género Agaricia y el erizo Echinometra viridis, lo cual influye directamente en los valores de diversidad obtenidos.

Zona de Agaricias: Esta zona se encuentra entre los 7 y 12 m de profundidad comprendiendo una parte del inicio del talud frontal (inicia aprox. a los 10 m) y el borde de la terraza arrecifal. Está dominada por algas, principalmente algas frondosas (FALG) de los géneros Dictyota y Lobophora que crecen entre las gritas de corales foliosos como Agaricia tenuifolia y A. agaricites (Figura 2.5-17). A pesar de la dominancia en cobertura de los corales foliosos en esta zona, también se observan parches de coral mixto de especies como Orbicella faveolata, Pseudodiploria strigosa, Siderastrea spp. (Anexo 2.5.2) y octocorales dispersos de la especie incrustante Erythropodium caribaeorum. Para mayor detalle en la composición bentónica revisar Anexo 2.5.2.

Los invertebrados con mayores densidades en la zona pertenecen a la clase Polychaeta, especialmente del género Spirobranchus sp., y los equinodermos (clase Echinoidea y Ophiuroidea) como el erizo Echinometra viridis y el ofiuro Ophiocoma wendtii (Figura 2.5-18), los cuales habitan comúnmente entre las grietas de las colonias de Agaricia spp. La riqueza de especies de gorgonáceos en esta zona aunque baja, presentó una alta densidad especialmente de las especies Briareum asbestinum y Erytropodium caribaeorum. (Figura 2.5-19).

En la zona se encontraron 17 especies de corales pétreos y 17 especies de invertebrados móviles, con un diversidad de corales pétreos de H´= 1.181 y de invertebrados móviles de H´= 2.155. Los valores obtenidos del índice de equidad de Pielou fueron J= 0.069 para corales y J= 0.127 para invertebrados (Tabla 2.5-1). El bajo valor de diversidad coralina obtenido se ve influenciado por la alta heterogeneidad en los valores de abundancia del total de especies encontradas, especialmente por la dominancia del coral Agaricia spp. Con relación a los invertebrados, esta zona fue la segunda más diversa del arrecife, siendo Coral mixto la zona con mayor diversidad de invertebrados (Tabla 2.5-1).

185 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Esponjas

Octocorales

Coral mixto

Orbicellas

Agaricias

Escombros

0 20 40 60 80 100 CALG CYAN EALG FALG TALG ENSP ERSP BRAN ENCO FOLI

MASS MILL ENGR GORG CMOR OTHR ZOAN DCOR RUBB SAND

Figura 2.5-17. Porcentaje de cobertura bentónica en las seis zonas del arrecife coralino Varadero. Las categorías bentónicas corresponden a las establecidas y evaluadas en el protocolo SIMAC (Garzón- Ferreira et al., 2002).

Zona de Orbicellas: Se encuentra sobre la terraza arrecifal entre los 3 - 6 m de profundidad, dominada por algas en un 48.9% y con una cobertura coralina cercana al 40%, esta última representada por grandes colonias de corales masivos especialmente del género Orbicella spp. y corales foliosos del género Agaricia spp. (Figura 2.5-17). Entre las grandes colonias, o bajo ellas, es común encontrar parches de arena con cascajo y colonias dispersas de corales masivos como Siderastrea siderea, Pseudodiploria strigosa o Colpophyllia natans, o ramificados o incrustantes del género Porites. La cobertura de esponjas y octocorales es baja, sin embargo las especies de esponjas Mycale laevis, Niphates erecta y Clathria spp., son comúnmente encontradas entre las grietas de las colonias de Orbicella. Los invertebrados móviles con mayor densidad en la zona fueron los pertenecientes a la clase Echinoidea (Figura 2.5-18). Entre los gorgonáceos Briareum asbestinum y Erytropodium caribaeorum fueron las especies que dominaron en abundancia (Figura 2.5-19).

Esta zona presentó una diversidad de corales escleractinios e invertebrados de H´= 1.872 y H´= 2.044, con una equidad en la abundancia de J=0.081 y J= 0.102, respectivamente (Tabla 2.5-1). La alta heterogeneidad en la abundancia de las 23 especies de corales y las 22 especies de invertebrados encontradas en los transectos (valores bajos del índice J), se debe a la dominancia por parte de los corales Orbicella spp. y los equinodermos, lo cual a su vez incide en una menor diversidad en ambos grupos.

Zona de corales mixtos: Localizada sobre la terraza arrecifal entre 1 - 3 m de profundidad, se encuentra contigua a la zona de Orbicellas, hacia la parte oriental más somera del arrecife. Esta zona presenta una mayor homogeneidad en composición bentónica, con una cobertura del 35.4% de sustrato arenoso 186 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

(SAND), un 30% de cobertura coralina y un 20% de cobertura algal (Figura 2.5-17). Los corales masivos Pseudodiploria strigosa, Orbicella faveolata y O. annularis presentaron las mayores coberturas (ver Anexo 2.5.2). Adicionalmente, la zona presentó una cobertura importante de esponjas cercana al 10% y la presencia del zoantidio Palythoa caribaeorum (ZOAN), el cual no se encontró en las zonas antes descritas del arrecife.

Respecto a invertebrados móviles, la especie de ermitaño Paguristes cadenati (clase Malacostraca) y el erizo Diadema antillarum (clase Echinoidea) fueron las que presentaron las mayores densidades de la zona (Figura 2.5-18). Los gorgonáceos presentaron una baja abundancia en la zona, siendo las especies Briareum asbestinum y Antillogorgia americana las de mayor densidad (Figura 2.5-19).

Esponjas

Octocorales

Coral mixto

Orbicellas

Agaricias

Escombros

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2 1.4 ind/m2 Anthozoa Bivalvia Cephalopoda Gastropoda Polychaeta

Figura 2.5-18. Densidad de individuos por m2, de cada clase taxonómica de los invertebrados móviles encontrados en cada zona del arrecife.

Esta zona del arrecife presentó una diversidad coralina de H´= 2.344 y una diversidad de invertebrados móviles de H´=2.270, ambos grupos presentaron una equidad en sus abundancias de J=0.117 y J=0.099, respectivamente (Tabla 2.5-1). Estos valores de diversidad fueron los más altos encontrados en el arrecife de Varadero, razón por la cual, la zona Coral mixto se consideró como la zona más diversa de este estudio en términos de corales e invertebrados móviles. A pesar de esto, el índice de equidad muestra una influencia y dominancia por parte de las 3 especies de corales e invertebrados más abundantes (Anexo 2.5.2).

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Antillogorgia acerosa Briareum asbestinum Carijoa riisei Erythropodium caribaeorum Eunicea cf calyculata Eunicea cf. fusca Eunicea mammosa Eunicea sp.1 Muriceopsis flavida Pseudoplexaura sp. Pterogorgia guadalupensis

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90

Escombros Agaricias Orbicellas Coral mixto Octocorales Esponjas

Figura 2.5-19. Densidad (ind./60 m2) de gorgonáceos en las zonas del arrecife de Varadero.

Zona de octocorales: Esta zona se localiza sobre el costado oriental de la terraza arrecifal, contigua a la zona de Coral mixto entre 1 - 3 m de profundidad. Su cobertura está dominada principalmente por sustrato no consolidado (arena) y por sustrato biótico como algas, principalmente algas tapete y esponjas de los géneros Niphates spp. y Aplysina spp., entre otras. Los octocorales o gorgonáceos erectos presentaron la cobertura más alta de todas las zonas antes mencionadas, mientras que la cobertura coralina fue muy baja y estuvo compuesta por colonias dispersas principalmente de Pseudodiploria strigosa y Millepora spp. (Figura 2.5-17).

En esta zona los invertebrados gorgonáceos presentaron las mayores abundancias de todo el arrecife, siendo la especie Eunicea cf. fusca, E. mammosa, Antillogorgia acerosa y Pterogorgia guadalupensis las especies de mayor densidad (Figura 2.5-19). Entre los invertebrados móviles las especies con mayor densidad fueron el crustáceo Pagurus sp. y los gusanos poliquetos de la familia Sabellidae (Figura 2.5-18).

En esta zona se encontraron 4 especies de corales pétreos, 8 especies de invertebrados y 19 especies de octocorales. La diversidad coralina presentó un valor de H´=0.767 con una equidad de J= 0.153 y la diversidad de invertebrados móviles fue de H´=1.605 con una equidad de J= 0.772 (Tabla 2.5-1). La dominancia por parte del coral Pseudodiploria strigosa influyó directamente en el bajo índice de diversidad encontrado, siendo la zona de menor diversidad coralina del arrecife de Varadero. En el caso de los invertebrados, estos presentaron una mayor equidad en la abundancia de las especies encontradas (valor del índice de Pielou alto), pero a pesar de esto, presentaron una baja diversidad asociada a la baja riqueza encontrada en la zona.

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Zona de Esponjas: Esta zona se localiza en el talud norte del arrecife en el borde del canal de navegación de la Bahía de Cartagena entre 10 - 18 m de profundidad. Está cubierta principalmente por esponjas (incrustantes y erectas), sustrato no consolidado y algas (Figura 2.5-17). En esta zona es común observar esponjas de los géneros Aplysina, Niphates, Amphimedon y grandes colonias de Xestospongia muta, Agelas spp. y Geodia spp. (Anexo 2.5.2). La cobertura coralina fue la más baja de todas las zonas con menos del 1%. En la zona es común la presencia de corales negros (Stichopathes spp., Antipathes spp. y Plumapathes pennacea y los octocorales Carijoa riisei y Iciligorgia schrammi, no observados en ninguna de las otras zonas. Entre los invertebrados, la clase más abundante fue Malacostraca, y el crustáceo Stenopus sp. la especie con mayor densidad, seguido de los moluscos Spondylus americanus y Cerithium sp. (Figura 2.5-18).

La zona de esponjas presentó un total de 12 especies de invertebrados, un índice de diversidad de H´=1.667 y una equidad en la abundancia (índice de Pielou) de J=0.857. La zona de esponjas presentó la diversidad de invertebrados más baja de todo el arrecife (Tabla 2.5-1), sin embargo, la abundancia de las 12 especies encontradas fue homogénea, alcanzando el valor de equidad más alto entre las zonas del arrecife. En cuanto a los corales pétreos, sólo se registró una especie: Madracis decactis, por lo cual no se estimaron índices de diversidad para ese grupo (Anexo 2.5.2).

Tabla 2.5-1. Características biológicas de cada zona del arrecife de Varadero.

Escombros Agaricias Orbicellas Coral mixto Octocorales Esponjas Varadero (>12 m) (7 -12 m) (3 - 6 m) (1 - 3 m) (1-3 m) (10 -18 m) (1 - 27 m) Complejidad Baja a media Baja a media Baja a media Baja Baja Baja Baja estructural (0.26 - 0.48) (0.10 - 0.48) (0.24 - 0.57) (0.06 – 0.24) (0.0 – 0.18) (0.3) (Ẋ= 0.31 ± (mín. - máx.) 0.14)

% Cobertura Corales 6.70 ± 7.78 24.62 ± 14.03 39.84 ± 20.12 30.57±13.09 1.19 ± 0.42 0.20 24.9±20.35 Octocorales 1.21 ± 1.06 1.04 ± 0.88 1.05 ± 0.91 0.15 ± 0.30 5.06 ± 4.24 0.20 1.29 ± 1.91 Algas 66.50 ± 72.27 ± 14.15 48.88 ± 16.86 21.79± 9.31 23.26 ±6.26 23.66 52.05±23.27 16.58 Esponjas 7.38 ± 3.22 1.75 ± 1.12 1.20 ± 0.94 9.24 ± 8.38 18.25± 7.69 38.57 5.64 ± 8.45 Sustrato 18.72±15.95 0.27 ± 0.62 8.97 ± 8.17 35.97±17.59 52.08± 5.45 35.59 15.48±19.10 Índices ecológicos S´ Corales 22 17 23 20 4 5.00 32 S´ Octocorales 8 4 4 5 19 3 26 S´ Invertebrados 20 17 20 20 8 12 39 S´ Peces 92 59 61 71 39 42 120 H´ Coral 2.092 1.181 1.872 2.344 0.767 1.67 2.17 H´ Invertebrados 1.859 2.155 2.044 2.270 1.61 2.084 2.49 H´ Peces 1.51 2.502 2.708 2.726 2.129 2.242 2.75 S´: Riqueza de especies cuantificadas dentro de los transectos de cobertura. H´: Diversidad estimada por índice de diversidad de Shannon con los datos de abundancia obtenidos en los transectos de cobertura. La zona de Esponjas no presenta valores de desviación estándar (DE) ya que sólo se realizó un transecto.

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Complejidad estructural y ensamblaje de invertebrados en el arrecife La complejidad topográfica de las zonas del arrecife fue de baja a media (Tabla 2.5-1), siendo las zonas de mayor presencia coralina las que presentaron valores más altos de rugosidad. Estos valores bajos de complejidad estructural podrían estar explicando los valores de diversidad baja a media encontrada para los invertebrados móviles, ya que los valores de diversidad de este último grupo y de los peces están comúnmente asociados a la complejidad estructural del arrecife (Nelson et al., 2016; Idjadi y Edmunds, 2006); de esta forma, en zonas con alta complejidad topográfica se presentan mayor abundancia y riqueza de invertebrados móviles. Adicionalmente, los análisis de correlación de Spearman indicaron que en el arrecife de Varadero la distribución del ensamblaje de invertebrados en términos de riqueza, no está determinada por la profundidad ni por la rugosidad del sustrato.

Los análisis estadísticos de similitud SIMPER realizado para comparar la composición de invertebrados móviles entre profundidad (somero, medio y profundo), rugosidad (muy baja, baja y media) y zonas del arrecife (antes descritas), no arrojaron porcentajes de similitud entre ensamblajes mayores al 50% al realizar el análisis SIMPER (ver anexo 2.5.2). Los resultados del análisis de similitud ANOSIM indicaron diferencias significativas entre los niveles de cada factor, sin embargo, el valor de R >0.75 sólo se presentó en la comparación pareada entre “Sedimentos no consolidados” (esponjas + octocorales) con “Orbicellas” (R= 0.77; p<0.05), indicando que para este caso, el ensamblaje de invertebrados es independiente en cada zona. Respecto a la comparación entre “Orbicellas” con “Escombros”, el valor R de 0.63 indicó que aunque no se trate de ensamblajes independientes si puede haber diferencias importantes en la composición y abundancia del ensamblaje de invertebrados entre estas dos zonas (Anexo 2.5.2).

Ensamblaje de peces del arrecife de Varadero Entre las zonas del arrecife la más rica en especies de peces fue Escombros con 92 especies de 28 familias, seguida por Coral Mixto con 71 especies (23 familias), Orbicellas con 61 especies (22 familias), Agaricias con 59 (23 familias), Esponjas con 42 especies (20 familias) y Octocorales con 39 especies (17 familias) (Tabla 2.5-1). La mayor diversidad se encontró en la zona Coral Mixto, seguido de Orbicellas y Agaricias, con valores de H´=2.726, H´=2.708 y H´=2.502, y con una equidad de J= 0.708, J= 0.739, y J= 0.662, respectivamente (Tabla 2.5-1).

A partir de los datos de frecuencia de avistamiento (%SF=porcentaje de censos visuales errantes (CVE) en los que se observó la especie), y de abundancia relativa (promedio ponderado basado en la frecuencia de observación de la especie en cada categoría de abundancia (AR=(S*1)+(F*2)+(M*3)+(A*4)/número total de CVE), se encontró que las especies vistas con mayor frecuencia (especies frecuentes >70% SF) fueron Scarus iseri, Stegastes planifrons, Cephalopholis cruentata, Sparisoma aurofrenatum, Sparisoma viride, Acanthurus tractus, Haemulon flavolineatum, Bodianus rufus, Chromis cyanea y Thalassoma bifasciatum, pertenecientes a las familias Scaridae, Pomacentridae, Serranidae, Acanthuridae, Haemulidae y Labridae. Algunas de las especies observadas con mayor frecuencia en los CVE fueron también las más abundantes en general; se destacan Scarus iseri, Stegastes planifrons, Sparisoma viride

190 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 y Chromis cyanea, que tuvieron valores del índice de abundancia relativa (AR) iguales o mayores a 2. El gobio enmascarado Coryphopteros personatus a pesar de no quedar incluido en la categoría de especies frecuentes, fue una de las especies más abundantes (AR=2.1), pues se observó casi siempre en agregaciones.

Las especies que presentaron las mayores abundancias promedio en los censos visuales de banda (CVB) para el arrecife Varadero fueron Coryphopterus personatus, Scarus iseri, Stegastes partitus, Clepticus parrae y Acanthurus tractus. C. personatus fue más abundante en las zonas “Escombros” y “Esponjas”; Scarus iseri fue más abundante en Coral mixto y Orbicellas; Stegastes partitus fue más abundante en Agaricias; Clepticus parrae lo fue en “Escombros” y Acanthurus tractus en Coral mixto. El ronco Haemulon aurolineatum también fue una especie abundante (en sexto lugar), pero únicamente en la zona “Octocorales”, donde fue notoria la abundancia de juveniles (Anexo 2.5.2).

El análisis de similitud en porcentajes SIMPER, indicó que los censos realizados en Octocorales arrojaron la mayor similitud (55.14%), siendo las especies Scarus iseri, Halichoeres bivittatus y Thalassoma bifasciatum las principales contribuyentes (19.30%, 18.54% y 18.26%, respectivamente). En la zona Agaricias la similitud en la abundancia y composición de especies de peces entre muestras fue del 52.28%, con las especies Stegastes partitus, Scarus iseri y Acanthurus tractus como las principales aportantes (22.02%, 13.59% y 13.22%, respectivamente). En la zona “Escombros” la similitud entre las muestras fue del 51.32%, siendo Coryphopterus personatus, Chromis cyanea y Clepticus parrae las especies que más contribuyeron a la similitud (53.88%, 6.67% y 6.42%, respectivamente). La zona Coral Mixto mostró una similitud de 39.81%, con las especies Scarus iseri, Thalassoma bifasciatum y Acanthurus tractus aportando más a esa similitud (25.94%, 11.85% y 10.86%, respectivamente). Las zonas Esponjas y Orbicellas presentaron los menores valores de similaridad (38.85% y 37.35%, respectivamente); las especies con mayor contribución a esa similitud en Esponjas fueron Coryphopterus personatus, Stegastes variabilis y Chromis insolata (15.13%, 11.91% y 10.43%, respectivamente); mientras que en Orbicellas fueron Scarus iseri, Stegastes adustus y Acanthurus tractus quienes más contribuyeron (26.69%, 20.84% y 13.08%, respectivamente).

Asimismo, se encontró que la zona Escombros presentó los mayores porcentajes de disimilitud en la composición y abundancia de peces al compararlo con la zona de Octocorales (87.78%), y Coral Mixto (84.51%); mientras que la zona Esponjas presentó las mayores disimilitudes al contrastarla con la zona “Octocorales” (87.93%) y Orbicella (84.75%).

Por último, el análisis de similitud ANOSIM mostró diferencias significativas entre las zonas del arrecife (R global de 0.73, P= 0.001) y entre profundidades (somero, medio y profundo, R=0.664, P=0.001). Los valores de R en las pruebas pareadas indican que el ensamblaje de peces más particular es el de la zona Octocorales, pues todas las pruebas pareadas involucrando esta zona tienen valores de R cercanos a 1. Otras comparaciones con valores altos de R son Agaricias vs Esponjas, Escombros vs Coral Mixto, Escombros vs Orbicelas, y Esponjas vs Coral Mixto, todas ellas implican la comparación de una zona profunda con una media o somera, lo que sugiere que el factor que puede estar determinando esa disimilitud alta es la profundidad. Esta 191 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 conclusión además se soporta en el alto valor de R para la comparación entre censos Profundos vs Someros.

Aproximación a algunas características físicas del agua: Flujo de masa de material particulado:

El flujo de masa total (FMT) correspondiente al sedimento que se acumuló en las trampas ubicadas en el arrecife de Varadero durante 57 días presentó el mayor promedio en las zonas de Agaricias y Orbicellas sobre la terraza arrecifal (513.04 ± 473.91 g/m2 y 508.69 ± 565.21 g/m2 respectivamente), seguido de las zonas más profundas Planicie sedimentaria (404.34 ± 480 g/m2) y Escombros (343.47 ± 352.17 g/m2). El análisis del FMT por día fue más representativo en el sedimento muy fino (<63 µm) (Figura 2.5-20), especialmente en la zona de Orbicellas (18.84 ± 11.25 g/m2/día) donde se obtuvieron los valores más altos, seguido del sedimento fino (63 – 250 µm), el cual estuvo representado mayormente en la zona Agaricias (9.99 ± 10.83 g/m2/día). Por último, el sedimento medio (250 – 500 µm) se comportó de forma similar en las zonas Agaricias y Orbicellas (1.46 ± 0.04 g/m2/día y 1.43 ± 0.79 g/m2/día) (ver anexo 2.5.2).

30

25

20

<63 µm 15

>63 µm FMT (g/m2/dia) FMT >250 µm 10

5

0 Cantil Orbicella spp. Agaricia spp. Planicie sedimentaria

Zona del arrecife

Figura 2.5-20. Flujo de masa total (FMT), expresado como g/m2/día por tamaño de grano del sedimento para las cuatro zonas del arrecife de Varadero, donde fueron ubicadas las nueve trampas de sedimentación.

192 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Temperatura: Las temperaturas registradas en los 53 días de muestreo (marzo 9 de 2018 a mayo 1 de 2018), mostraron una temperatura promedio de 27.05 ± 0.5 °C en la zona profunda (21 m), mientras que el HOBO somero (5 m) registró una temperatura promedio de 27.75 ± 0.7 °C. Respecto a las variaciones temporales, el promedio de temperatura en el mes de marzo fue de 26.94 ± 0.5 °C y para el mes de abril fue de 27.49 ± 0.5 °C. Entre la temperatura diurna y nocturna se observó una evidente variación continua, con una diferencia aproximada de 0.7 °C entre el día y la noche. La temperatura más alta se registró a mediados de abril, en donde se alcanzaron valores de 29.5 °C en el HOBO somero; posterior a este pico, inició un descenso de temperatura que llegó a los 26°C en zonas profundas, que fueron ascendiendo gradualmente hasta llegar a 28°C en zonas someras para inicios de mayo (Figura 2.5-21).

30.0

29.5

29.0 C

° 28.5

28.0

27.5

27.0 Temperatura en Temperatura

26.5

26.0

25.5 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30

marzo abril mayo

Profundo_Dia Somero_Dia Profundo_Noche Somero_Noche

Figura 2.5-21. Tendencia mensual de temperaturas en la zona del arrecife de Varadero, desde el 9 de marzo hasta el 1 de mayo de 2018 en zona profunda y somera del arrecife.

CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES  Las características físicas del sector de Varadero reflejan su origen geológico, la contribución biológica y las modificaciones antrópicas sobre el área de estudio. El desarrollo del arrecife coralino se encuentra asociado a las formaciones calcáreas antiguas sobre las cuales se forma la terraza arrecifal presente. Los procesos de levantamiento tectónico asociados a los cambios del nivel mar ameritan profundizar el conocimiento en este tipo de estudios para comprender la evolución de los corales en este sector. El sustrato coralino en el occidente de la terraza y en dirección al talud donde se convierte en escombros, refleja un área importante de cobertura 193 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

biótica asociada a procesos de degradación. Los sustratos no consolidados tienen un importante aporte de material biogénico, que en años recientes se menciona estar afectado por sedimentos litogénicos provenientes de la bahía de Cartagena (Canal del Dique). Esta influencia requiere del estudio específico de los sedimentos en el área para definir las facies sedimentarias y los posibles cambios debido a las actividades antrópicas.

 En general el arrecife coralino de Varadero es altamente diverso en términos biológicos (diversidad de especies y de hábitats), a pesar de encontrarse en una zona con condiciones ambientales consideradas no aptas para el desarrollo coralino. La alta turbidez de la zona por la fuerte influencia de aguas continentales provenientes de la bahía de Cartagena, no ha impedido o limitado el desarrollo y la permanencia de este arrecife, que en el presente estudio alcanzó en algunas zonas coberturas coralinas hasta del 40% y en otras investigaciones llegó hasta el 80% (Pizarro et al., 2017). La cobertura coralina del arrecife presentó una condición “Buena”, mientras que la cobertura de algas frondosas se encuentran en la categoría de “Alerta” según los valores de referencia para el Caribe de las variables del Indicador de Condición-Tendencia de Áreas

Coralinas ICTAC (Galeano et al., 2016).

 A pesar de que la composición bentónica de Varadero estuvo dominada por algas, principalmente algas tapete y algas frondosas, su naturaleza estacional y temporal puede generar una alta variación de estas coberturas y permitir el asentamiento y colonización de otros organismos (e.g. corales). Aunque el dominio por parte de este componente (algas) permite la presencia y abundancia de varias especies herbívoras de importancia ecológica como erizos, algunos crustáceos, caracoles y peces loro y cirujanos, es importante que se mantengan las densidades de esas especies, necesarias para la regulación de las coberturas de las macroalgas.

 En términos de la zonación arrecifal, se encontró que la zona de Orbicellas y Coral mixto presentaron poca diferenciación en la comunidad de especies de peces, pudiéndose considerar como una sola comunidad. La especie que más aportó a esa similaridad fue Scarus iseri, una especie de pez loro observada con frecuencia en grandes cardúmenes de juveniles y fases intermedias, forrajeando sobre entre los corales en ambas zonas. Otra especies de pez herbívoro que también contribuyó de manera significativa a la similitud en estas mismas zonas fue Acanthurus tractus, registrada también en grupos forrajeando sobre las macroalgas presentes en el arrecife.

 Pese a que los datos del índice de rugosidad no reflejan una alta complejidad estructural en el arrecife (lo que pudo ser debido al método), en general la presencia de grandes colonias coralinas masivas y foliosas sumado a la alta oferta de alimento, permiten la disponibilidad de refugio y sustrato de asentamiento para un gran número de especies, algunas de ellas consideradas como especies amenazadas a nivel nacional (Resolución Minambiente 1912 de 2017): Acropora cervicornis (CR), A. palmata (EN), Stephanocoenia intercepta (VU), Mussa angulosa (VU), Eusmilia fastigiata (VU), Carpilius corallinus (VU), Maguimithrax spinosissimus (VU),

194 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Panulirus argus (VU), Lobatus gigas (VU), Caranx hippos (VU), Epinephelus itajara (CR), Lutjanus analis (VU), Lutjanus cyanopterus (VU), Mycteroperca bonaci (VU) y Chelonia mydas (EN).

 La baja cantidad de sedimentos colectados en las trampas sumado al encuentro de un porcentaje alto de sedimento muy fino (posiblemente de origen terrígeno) y a las condiciones particulares relacionadas con la hidrodinámica de Varadero (salida de agua de la bahía), sugieren que la tasa de deposición es baja debido a que esos sedimentos se mantienen suspendidos en la primera capa de agua. Esto se vio representado en el aumento de flujo de masa en las zonas someras, pero no se precipitan de forma drástica a las zonas profundas del arrecife, lo que podría estar beneficiando el mantenimiento de las especies coralinas al presentarse una tasa de deposición menor al umbral en arrecifes coralinos (100 g/m2/día). Estos resultados interesantes pero preliminares dan una información importante de la dinámica de flujo de masa en Varadero, y resaltan la importancia de realizar estudios de sedimentación con mayor alcance temporal y espacial para poder esclarecer estas premisas, incluyendo un mayor número de réplicas por zona y profundidad, y la inclusión de métodos para evaluar la tasa de resuspensión de sedimento.

 A pesar de haberse presentado algunas oscilaciones diurnas vs nocturnas y entre el ambiente somero vs el profundo en la temperatura, en el sector del arrecife de Varadero no hubo variaciones abruptas o periodos prolongados de temperaturas extremas entre los meses registrados que correspondieron a la época seca local (diciembre a abril) e inicios de la época de lluvia (mayo a noviembre). Las temperaturas registradas están dentro del rango óptimo de crecimiento y sobrevivencia de corales escleractínios adultos (25-29 °C; Stoddar, 1969), factor que puede estar beneficiando la permanencia de las formaciones masivas de corales en el sector.

 En términos generales el Arrecife de Varadero es una formación coralina con características particulares relacionadas con un buen desarrollo (grandes colonias masivas y alta cobertura de coral), alta biodiversidad (al menos 364 taxa) y un buen número de especies amenazadas (15) y de interés comercial (pargos, chernas, meros, jureles, cangrejo rey, caracoles, pulpos, langostas, entre otros). Además, las condiciones ambientales particulares del área (i.e. presencia constante de capa turbia superficial) y el hallazgo de nuevos registros de especies para el Caribe colombiano, resaltan la importancia de Varadero en términos de conservación y de interés para la ciencia. Por lo tanto, es urgente avanzar en la definición de estrategias de manejo y conservación de este arrecife, entre ellas una medida que podría explorarse es el aumento del tamaño del Área Marina Protegida de los Archipiélagos del Rosario y de San Bernardo (Resolución MAVDT 679 de 2005), que actualmente pasa su límite norte por la mitad del arrecife, lo que genera incertidumbre acerca de la utilidad de medidas de manejo de esa AMP para la conservación del arrecife Varadero como un todo.

 Los resultados de este trabajo aportan insumos de información claves para la inclusión del Arrecife Varadero en el Atlas de Áreas Coralinas de Colombia, lo cual se constituye en una medida

195 Cuarto Informe Técnico Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 de conservación urgente teniendo en cuenta que el artículo 207 de la ley 1450 de 2011 el cual ordena dar protección a los arrecifes de coral de todas las zonas marinas de jurisdicción nacional y prohíbe algunas actividades en ellos, dice que esos ecosistemas están definidos en el Atlas.

ANEXOS 2.5.1 Cartografía de hábitats bentónicos de la Bahía de Cartagena en el sector de Varadero y Norte de Barú (Anexo 2.5.1. hábitats bentónicos varadero).

2.5.2 Línea base de biodiversidad del arrecife coralino de Varadero (Anexo 2.5.2. Biodiversidad Varadero).

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Anexo 2.5.1 CARTOGRAFÍA DE HÁBITATS BENTÓNICOS DE LA BAHÍA DE CARTAGENA EN EL SECTOR DE VARADERO Y EL NORTE DE BARÚ

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CONVENIO INTERADMINISTRATIVO No. 659 DE 2017

MADS – INVEMAR

Código PRY-BEM-016-17

ANEXO 2.5.1

CARTOGRAFÍA DE HÁBITATS BENTÓNICOS DE LA BAHÍA DE CARTAGENA EN EL SECTOR DE VARADERO Y EL NORTE DE BARÚ

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives De Andréis” – INVEMAR

Santa Marta, junio de 2018

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CUERPO DIRECTIVO

Director Preparado por: Francisco A. Arias Isaza Coordinación Investigación e Información para la Subdirector Gestión Marina y Costera Coordinación Científica Santiago Millán Jesús Antonio Garay Tinoco Programa de Geociencias Marinas Coordinador David Morales Programa Biodiversidad y Constanza Ricaurte Ecosistemas Marinos (BEM) Mauricio Bejarano David Alonso Carvajal Francisco Briceño Coordinador Programa Valoración y Programa de Biodiversidad de Ecosistemas Marinos Aprovechamiento de Recursos Natalia Rincón Díaz Marinos y Costeros (VAR) Katherine Mejía Quintero Mario Rueda Hernández Luis Chasqui David Alonso Coordinadora Programa Calidad Ambiental Marina (CAM) Luisa Fernanda Espinosa

Coordinadora Programa de Geociencias Marinas y Costeras (GEO) Constanza Ricaurte

Coordinadora Coordinación de Investigación e Información para Gestión Marina y Costera (GEZ) Paula Cristina Sierra Correa Imagen de portada: Arrecife de Varadero, Cartagena-Colombia. Citar como: Millán, S., D. Morales, N. Rincón, K. Mejía, L. Katherine Mejía Quintero Chasqui, C. Ricaurte, M. Bejarano, F. Briceño y D. Alonso. Coordinador INVEMAR 2018. Cartografía de hábitats de la Bahía de Cartagena en Coordinación de Servicios Calle 25 No. 2-55, Playa Salguero el sector de Varadero y el norte de Barú. Anexo 2.5.1. En: INVEMARCientíficos-MINAMBIENTE. (CSC) 2018. Cuarto informe técnico. Santa Marta – Colombia ConvenioJulián Mauricio Interadministrativo Betancourt 659 de 2017. Santa Marta, Tel: (57) (5) 4328600, Fax: (57) (5) 4328682 Colombia. 374. + anexos. www.invemar.org.co

Subdirectora administrativa (SRA)

Sandra Rincón Cabal

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TABLA DE CONTENIDO

1 INTRODUCCIÓN...... 9 2 METODOLOGÍA ...... 11 2.1 Área de estudio y Antecedentes ...... 11 2.2 Búsqueda y selección de información para apoyar la construcción del producto cartográfico ...... 14 Imágenes de satélite ...... 14 Cartografía ...... 15 Batimetría y cartas náuticas ...... 16 2.3 Identificación del tipo de sustrato y unidades geomorfológicas asociadas a los ecosistemas bentónicos de Varadero para la delimitación de hábitats ...... 17 2.4 Diseño de muestreo para toma de información de hábitats bentónicos ...... 19 Evaluación Ecológica Rápida ...... 22 Lectura de fondos ...... 23 Video-transectos ...... 24 2.5 Elaboración de productos cartográficos de los hábitats bentónicos de Varadero a escala 1:10000 ...... 25 Clasificación inicial de la información obtenida en campo ...... 25 Procesamiento y análisis de la imagen de satélite ...... 27 2.6 Edición del producto cartográfico ...... 28 3 RESULTADOS Y DISCUSIÓN ...... 28 3.1 Tipos de sustrato y geomorfología del fondo marino de Varadero ...... 28 Geomorfología ...... 30 3.1.1.1 Origen biogénico: ...... 30 3.1.1.2 Origen geológico: ...... 31 3.1.1.3 Origen antropogénico: ...... 33 Tipo de sustratos ...... 33 3.1.2.1 Sustrato geológico: ...... 35 3.1.2.2 Sustrato biogénico: ...... 36 3.2 Cartografía de hábitats bentónicos ...... 38 Clasificación de la información ...... 39

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3.3 Construcción de productos cartográficos finales ...... 43 Capa cartográfica de unidades bióticas ...... 43 Capa cartográfica de hábitats bentónicos de Varadero a escala 1:10000 ...... 45 Incertidumbre de los productos cartográficos...... 45 3.4 Descripción del paisaje submarino de Varadero con base en la zonación de las unidades bióticas y de los hábitats bentónicos ...... 48 Sedimentos bioturbados en canal de navegación: ...... 52 Sedimentos bioturbados en planicie sedimentaria: ...... 53 Sedimentos bioturbados sobre terraza arrecifal: ...... 53 Macroalgas – Parches de pastos marinos en terraza arrecifal: ...... 54 Algas sobre escombros coralinos en colina: ...... 56 Algas sobre escombros coralinos en montículos coralinos: ...... 56 Algas sobre escombros coralinos en talud: ...... 57 Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal: ...... 58 Corales mixtos sobre terraza arrecifal: ...... 59 Esponjas en talud: ...... 60 Octocorales en terraza arrecifal: ...... 61 Orbicella spp. en terraza arrecifal: ...... 61 Agaricia tenuifolia en talud: ...... 62 Agaricia tenuifolia en terraza arrecifal: ...... 64 4 CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES ...... 65 5 BIBLIOGRAFÍA ...... 67

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LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Imágenes ALOS AVNIR 2 (A) y Rapid Eye (B). Nótese la baja visualización de los fondos en la imagen ALOS AVNIR-2...... 15 Figura 2. Cartografía identificada para el área de Varadero. Mapa de Ecosistemas Continentales, Costeros y Marinos de Colombia a escala 1:100.000 (A) y capa cartográfica de Pizarro et al. (2017) (B)...... 15 Figura 3. Cartas náuticas identificadas para el área de Varadero. Carta náutica 843 (CIOH, 2008) (A) y carta náutica 262 (B) (CIOH, 2012)...... 16 Figura 4. Gráfico de las mareas pronosticadas para los días 27 de febrero a 1 de marzo de 2018 ...... 18 Figura 5. Área de estudio: Líneas programadas para el levantamiento y zonificación de la adquisición (zonas A, B y C) (A). Modelo batimétrico del área de estudio (B)...... 18 Figura 6. Mapa de campo con la posición de los puntos de evaluación ecológica rápida, video- transectos, puntos de evaluación ecológica rápida y puntos de lectura de los fondos...... 20 Figura 7. Mapas de campo con la posición de los video-transectos y puntos de lectura de los fondos, incluyendo información del mapa de ecosistemas (IDEAM et al., 2015) (A) y respecto al último mapa publicado para la zona (Pizarro et al., 2017) (B)...... 21 Figura 8. Ejemplo de fotografías tomadas durante el trabajo de campo registrando los diferentes puntos cardinales. Para cada lugar primero se toma una foto a la brújula mostrando el punto cardinal hacia donde apunta (A C, E y G) y posteriormente se toma una fotografía al paisaje en la misma dirección (B, D, F y H)...... 23 Figura 9. Ejemplo de fotografías de las especies más conspicuas identificadas en las lecturas de fondo...... 24 Figura 10. Representación del registro de los video-transectos, mostrando la manera en que se corrige la posición del GPS respecto al buzo que va realizando el video...... 25 Figura 11. Estructura de la clasificación de unidades bióticas para el ambiente marino del Mapa de Ecosistemas Continentales, Costeros y Marinos de Colombia a escala 1:100000 (IDEAM et al., 2015)...... 26 Figura 12. Imagen de satélite RapidEye, con aplicación de máscara para ocultar las áreas emergidas (A). Clasificaciones no supervisadas con el algoritmo de máxima verosimilitud, con 7, 8 y 12 clases respectivamente (B, C y D)...... 27 Figura 13. Mosaico del barrido lateral obtenido entre Tierra Bomba y Punta Barú, sector Varadero...... 29 Figura 14. Distribución de unidades geomorfológicas identificadas en el área de Varadero...... 32 Figura 15. Distribución de tipos de sustratos interpretados a partir del barrido lateral en el sector Varadero entre Isla Barú y Tierra Bomba...... 34 Figura 16. Ejemplos de sustrato no consolidado en la terraza arrecifal de Varadero. Sedimentos finos con bioturbación (A). Sedimentos arenosos con gravas biogénicas (fragmentos de concha) (B)...... 35

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Figura 17. Ejemplos de sustratos no consolidados con cobertura. Sedimentos con macroalgas y esponjas en inmediaciones de Varadero (A). Sedimentos arenosos con cobertura de fanerógamas marinas (B)...... 36 Figura 18. Ejemplo de sustrato coralino en sus diferentes tamaños: arrecifal (A), escombros (B) y arenas (C)...... 36 Figura 19. Puntos tomados en campo, diferenciando el tipo de información obtenida en el arrecife de Varadero y norte de Barú...... 38 Figura 20. Dendrograma de similitud de Bray Curtis entre los puntos muestreados para las Evaluaciones Ecológicas Rápidas. Los números señalados bajo las muestras en el eje X (1-11) señalan los grupos formados con una similitud del 60%...... 40 Figura 21. Diagrama de escalamiento multidimensional (MDS) en el que se agrupan los puntos evaluados en las EER. Se señalan en óvalos los grupos con mayor número de puntos evaluados en el arrecife de Varadero...... 40 Figura 22. Representación de la agrupación basada en el análisis cluster con el índice de Bray– Curtis...... 41 Figura 23. Insumo cartográfico de las Unidades Bióticas Bentónicas del arrecife de Varadero y el norte de Barú...... 44 Figura 24. Insumo cartográfico de los hábitats bentónicos (Unidades ecológicas de paisaje) de los ecosistemas estratégicos del arrecife de Varadero y el norte de Barú...... 46 Figura 25. Incertidumbre de la capa cartográfica del arrecife Varadero y el norte de Barú...... 47 Figura 26. Esquema general de localización de las principales unidades geomorfológicas del Arrecife de Varadero y su relación con la posición del arrecife respecto a la dirección de la corriente principal...... 49 Figura 27. Zonación vertical de las unidades bióticas del costado norte de la formación coralina de Varadero...... 49 Figura 28. Zonación vertical de las unidades bióticas del costado sur de la formación coralina de Varadero...... 50 Figura 29. Principales zonas de la formación coralina del arrecife de Varadero y norte de Barú...... 51 Figura 30. Sedimentos bioturbados en canal de navegación. En amarillo se delimita el área correspondiente al hábitat...... 53 Figura 31. Sedimentos bioturbados en planicie sedimentaria. Ubicación del hábitat (amarillo) en el área de Varadero (A). Fotografía representativa del hábitat (B)...... 54 Figura 32. Sedimentos bioturbados sobre terraza arrecifal. Ubicación espacial (en amarillo) del hábitat dentro del área de Varadero (A). Fotografía representativa del hábitat (B)...... 55 Figura 33. Macroalgas con parches de pastos marinos en terraza arrecifal. Ubicación espacial (en amarillo) del hábitat dentro del área de Varadero (A). Fotografías representativas del hábitat (B)...... 55 Figura 34. Algas sobre escombros coralinos en Colina. En amarillo ubicación del hábitat dentro del arrecife de Varadero (A). Fotografía representativa del hábitat (B)...... 56

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Figura 35. Algas sobre escombros coralinos en montículos. Resaltado en amarillo la ubicación de hábitat, especialmente de los montículos (A). Fotografía del hábitat mostrando un montículo con organismos asociados (B)...... 57 Figura 36. Algas sobre escombros coralinos en talud. Fotografía del hábitat evidenciando los escombros de especies foliosas cubiertos de algas (A). En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (B)...... 58 Figura 37. Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (A). Fotografía del hábitat evidenciando escombros masivos cubiertos de algas tapete (B)...... 59 Figura 38. Corales mixtos en terraza arrecifal. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat dentro del arrecife de Varadero (A).Fotografía del hábitat (B)...... 60 Figura 39. Esponjas en talud. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (A). Fotografía del hábitat evidenciando el aspecto enmarañado otorgado por las esponjas erectas y ramificadas (B)...... 61 Figura 40. Octocorales en terraza arrecifal. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat dentro del arrecife de Varadero (A). Jardín de octocorales (B)...... 62 Figura 41. Orbicella spp. en terraza arrecifal. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (A). Fotografía de las grandes colonias de Orbicella spp., que dominan en el hábitat (B)...... 63 Figura 42. Agaricia tenuifolia en talud. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero. (A). Fotografía del hábitat con abundancia de Agaricia spp. (B)...... 63 Figura 43. Agaricia tenuifolia en terraza arrecifal. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat (A). Fotografía del hábitat en la terraza arrecifal (B)...... 64

LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Formato empleado en campo para diligenciar la información correspondiente a la evaluación ecológica rápida ...... 22 Tabla 2. Formato empleado en campo para diligenciar la cobertura relativa por especie de coral duro...... 22 Tabla 3. Áreas en hectáreas de las unidades geomorfológicas submarinas en Varadero...... 33 Tabla 4. Área de distribución de sustratos en la zona cubierta con sonar de barrido lateral...... 37 Tabla 5. Ejemplo de una sección de la tabla proveniente de los puntos de evaluación ecológica rápida, clasificando la información en dos columnas con base en el porcentaje de cobertura. . 39 Tabla 6. Prueba ANOSIM de una vía considerando el factor grupos, se extrajo únicamente los valores que presentaron P significativo, observando alta disimilitud entre los grupos con p< 0.05...... 42

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1 INTRODUCCIÓN En Colombia, las zonas costeras son consideradas parte del territorio nacional, hecho que las incluye en su ordenamiento con el propósito de mantener un equilibrio entre la preservación, la conservación y el desarrollo socioeconómico y cultural, pudiendo ser representadas total o parcialmente en entidades geográficas, unidades administrativas, instituciones, políticas o legislaciones especializadas (Minambiente, 2000). La delimitación de la zona costera nacional es un ejercicio interdisciplinario realizado con el propósito de proveer una representación cartográfica del territorio sobre el cual se ha de ejercer la planificación y el manejo. Dentro de las zonas costeras se incluyen los seis principales ecosistemas o unidades de recursos costeros de la nación con relación a su límite espacial, estructural y en lo posible funcional; estos son: Arrecifes coralinos; Ecosistemas de Manglar y Bosques de Transición; Sistemas de Playas y Acantilados; Estuarios, Deltas y Lagunas Costeras; Lechos de Pastos Marinos o Praderas de Fanerógamas y Fondos blandos sedimentarios de la plataforma continental (Minambiente, 2000).

En el medio marino y costero los arrecifes de coral constituyen un ecosistema estratégico de especial importancia en la provisión de servicios ecosistémicos vitales como protección de la línea costera contra tormentas tropicales, marejadas y en general factores que causan erosión, disponibilidad de hábitat para especies de interés ecológico y pesquero, creación y mantenimiento de escenarios ideales para el desarrollo del turismo (i.e. playas blancas, los arrecifes mismos). Numerosas poblaciones humanas en todo el mundo se benefician de esos servicios, principalmente porque derivan su sustento de la pesca y del turismo basado en los arrecifes de coral (e.g. buceo), pero también porque obtienen beneficios estéticos y culturales de esos ecosistemas (e.g. Smith, 1978; Kühlmann, 1988; Spurgeon, 1992; Done et al., 1996; Peterson y Lubchenco, 1997). En Colombia la importancia de los arrecifes de coral fue reconocida por la Ley 1450 de 2011 que ordena: “Se dará protección a los ecosistemas de arrecifes de coral, manglares y praderas de pastos marinos de todas las zonas marinas de jurisdicción nacional definidos por el “Atlas de Áreas Coralinas de Colombia” y el “Atlas: Las Praderas de Pastos Marinos en Colombia: estructura y distribución de un ecosistema estratégico” (artículo 207). Dicha ley determina que los planes de manejo de las unidades ambientales costeras, deberán establecer pautas generales para la conservación, restauración, manejo integrado y uso sostenible de ecosistemas de arrecifes de coral. Es así como prevalece la necesidad de identificar, delimitar, cuantificar y caracterizar los ecosistemas de arrecifes de coral, como insumo fundamental para el diseño y establecimiento de medidas para su manejo y conservación.

En 2014 se divulgó la existencia de un ecosistema arrecifal en el sector de Varadero, bahía de Cartagena, ubicado entre el sur de Tierra Bomba y el norte de Barú, el cual se encuentra en buen estado pese a las condiciones de la Bahía, definidas por altos niveles de contaminación producto de las descargas diarias de desechos industriales y de aguas residuales, así como de sedimentos y descargas de aguas continentales provenientes del Canal del Dique (López-Victoria et al., 2014). 9

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El arrecife coralino de Varadero es considerado un área de gran interés para la investigación científica, pues a pesar de las condiciones aparentemente adversas del ambiente en que se encuentra, muestra altas coberturas coralinas (promedio 45.1 % ± 3.9, y hasta 80 % en algunos sectores), lo que sugiere una alta resiliencia del sistema. Por otro lado, en el área se ha registrado también una alta diversidad de especies de corales, peces, esponjas y otros invertebrados (Pizarro et al., 2017).

Un insumo clave en la caracterización de un área como el arrecife de Varadero es una cartografía de detalle, que incluya información de las unidades ecológicas del paisaje que componen la formación, entre otros aspectos. Sin embargo, el mapeo de arrecifes de coral no es una tarea sencilla, pues la identificación de las unidades que conformarán el mapa, debe estar representada por los límites entre cada unidad; sin embargo, los límites o la frontera de las unidades ecológicas (e.g. entre biomas, ecosistemas, hábitats, etc.) que diferencian una unidad de otra generalmente son arbitrarios (Bailey, 2009), pues más allá del límite, estas zonas representan transiciones graduales difíciles de identificar y delimitar.

En el medio marino, el reconocimiento de límites es aún más difícil, pues la columna de agua que es el rasgo más relevante del paisaje, propicia la conformación de limites difusos, en consecuencia las zonas de transición entre ecosistemas o entre hábitats son comunes; en ocasiones las zonas de transición pueden ser más evidentes que los hábitats en sí mismos, así que el conocimiento de expertos es esencial para la generación de cartografía de hábitats bentónicos.

Una unidad ecológica de paisaje está definida por una cualidad biótica característica, pero también resalta los aspectos físicos, dado que es “una porción del espacio geográfico homogéneo en cuanto a su fisionomía y composición, con un patrón de estabilidad temporal resultante de la interacción compleja del clima, las rocas, el agua, el suelo, la flora, la fauna y las actividades humanas, reconocible y diferenciable de otras vecinas de acuerdo con un nivel de análisis (resolución) espacio-temporal"(Etter, 1991). Así, una unidad ecológica de paisaje submarina se diferencia de una terrestre principalmente por encontrarse completa o parcialmente sumergida en el mar (Pittman et al., 2011), lo que además de obvio es bastante problemático pues dificulta la definición de unidades a partir de imágenes obtenidas por sensoramiento remoto. El paisaje también está definido como un área compuesta por una serie de hábitats que ocurren uno al lado del otro, en ese sentido una unidad ecológica de paisaje es homologable al termino hábitat, que para el presente estudio son unidades espaciales con límites geográficos que además presentan una característica geomorfológica particular.

La identificación, cuantificación y delimitación de los hábitats bentónicos de Varadero se percibe como una necesidad en concordancia con lo reportado en la zona por Pizarro et al., (2017), quienes advierten de la existencia de un vacío de información respecto a las características del fondo marino del sector de Varadero, ya que existe una sectorización que hay que abordar y considerar al hacer un levantamiento de información de línea base. Dicha sectorización está

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Cartografía de hábitats bentónicos de la Bahía de Cartagena en el sector de Varadero y el norte de Barú. Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 dividida básicamente en tres áreas: área del arrecife reportada por los autores; área de influencia del canal de navegación para el acceso a la bahía; y talud arrecifal que hace parte del costado noroccidental de la isla Barú.

El acercamiento seguido en este trabajo para la definición y delimitación de las unidades ecológicas del paisaje o tipos de hábitat siguió los lineamientos de Díaz et al. (2000) y del sistema de clasificación ecológica del Mapa de Ecosistemas Continentales, Costeros y Marinos a escala 1:100.000 (INVEMAR, 2013).

Ambas aproximaciones consideran en la definición de unidades ecológicas la inclusión de componentes bióticos como la cobertura, grupos de organismos o especies dominantes, y abióticos como las geoformas y tipos de sustrato. La información sobre las características bióticas del área se levantó en campo mediante observación directa con buceo SCUBA; la información para la definición de las unidades geomorfológicas y tipos de sustrato se adquirió en campo mediante el uso de sensores acústicos, frecuentemente utilizados en la adquisición de información previa a los muestreos tradicionales para la caracterización de hábitats bentónicos. La interpretación y representación de esa información utilizando sistemas de información geográficos permitió la observación de los rasgos geomorfológicos del fondo y la distribución horizontal de los tipos de sustrato asociados a diferentes hábitats (Harris y Baker, 2012; Lurton et al., 2015).

Este informe presenta la descripción del proceso de búsqueda, levantamiento, análisis, clasificación y procesamiento de todos los insumos de información para la elaboración de la cartografía temática de los hábitats bentónicos (o unidades ecológicas del paisaje) de los ecosistemas estratégicos de Varadero a escala 1:10000, donde se incluyen insumos del componente biótico, geomorfológico y del tipo de sustrato asociado a los ecosistemas bentónicos del sector; lo que condujo a una adecuada determinación y representación de sus hábitats en el Mapa de los hábitats bentónicos de Varadero, Bahía de Cartagena, Caribe colombiano 1:10000.

2 METODOLOGÍA

2.1 Área de estudio y Antecedentes

El arrecife de Varadero se encuentra entre el norte de la península de Barú y al sur de la Isla de Tierra Bomba. En esta área el litoral está constituido por formaciones de origen coralino con algunas playas de arena biogénica y litorales escarpados. De la misma manera, la bahía de Cartagena está asociada al origen arrecifal con altas acumulaciones de restos de coral actualmente degradados y cubiertos por sedimentos lodosos. Además, las rocas aflorantes son sedimentarias consolidadas del Terciario (5 – 60 millones de años) y acumulaciones de sedimentos semiconsolidados y no consolidados del Cuaternario (< 5 millones de años). Finalmente, las unidades geológicas terciarias se denominan Formación La Popa y Formación

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Arjona; los sedimentos se agrupan bajo el nombre de Depósitos Cuaternarios (Alcaldía de Cartagena, 2001).

En las Islas de Tierra Bomba y Barú las calizas pertenecen a la Formación La Popa, de origen calcáreo. Esta formación se caracteriza por intercalaciones con arcillas de tipo expansivo y sectores arenosos o con intercalaciones de arcilla altamente friables con susceptibilidad a la erosión. Además, depósitos cuaternarios se formaron por la denudación del relieve costero, con rocas y sedimentos de ambientes marinos y transicionales que incluyen arenas, arcillas calcáreas y calizas de ambientes arrecifales y arenas, lodos y arcillas de ambientes de plataforma somera, playas y ambientes lagunares. Estos se localizan intercalados en las diferentes formaciones o conformando geoformas características de la zona costera (Reyes et al., 2001).

Algún fallamiento local asociado a la tectónica de las placas Caribe y Suramericana en el cinturón del Sinú, aparece en sentido este – oeste atravesando el Archipiélago de islas del Rosario hacia la punta de Barú. Posteriores aportes sedimentarios formaron la estructura del Cinturón, cuyas grandes acumulaciones impidieron su compactación y aún hoy, fluidos ascienden generando el proceso de diapirismo de lodo. La dinámica del subsuelo se refleja en los bajos y bancos presentes en la plataforma continental entre Cartagena y el Golfo de Morrosquillo, estos bajos dan asiento a los arrecifes coralinos. Sobre el territorio se evidencian cambios del nivel del mar; un nivel menor a 100 m de profundidad de hace aproximadamente 12.000 años y un nivel mayor a 3 m de hace 2.500 años, representado por las hendiduras en los escarpes de las plataformas de abrasión sobre las formaciones calcáreas en el sector de Tierra Bomba – Barú (Alcaldía de Cartagena, 2001). Es importante reconocer la incidencia del diapirismo de lodo en la ocurrencia geomorfológica del sector, caracterizado por el ascenso de arcillas desde formaciones cubiertas por sedimentos recientes. Adicionalmente, en la bahía de Cartagena se han descrito dos tipos de sedimentación asociados a la fuente detrítica continental influenciada por la deriva litoral y una fuente biogénica asociada con las formaciones arrecifales al sur de la bahía (Andrade et al., 2005).

La influencia generada por el río Magdalena sobre la bahía de Cartagena ha sido un factor importante en la dinámica ecológica de los ecosistemas costeros presentes, asimismo sus efectos e implicaciones han sido documentados históricamente. Se ha reportado, por ejemplo, que la descarga de sedimentos provenientes del Canal del Dique, puede llegar a contribuir con el 9% de la carga total de sedimento depositado de la costa este de Sudamérica (Restrepo y Kjerfve, 2000). Adicionalmente, se ha registrado que las cargas de sedimento que afectan las colonias coralinas de la bahía de Cartagena y sectores como el Parque Nacional Natural Corales del Rosario, están fuertemente acopladas con los ciclos del fenómeno ENSO (Niño-Niña). Restrepo et al., (2006) determinaron que los impactos de las cargas de sedimentos pesados y las descargas de agua dulce del Canal del Dique a la bahía de Cartagena, han contribuido en gran medida a la desaparición parcial de las formaciones coralinas y también a una reducción considerable en la abundancia de lechos de pastos marinos en la bahía y áreas vecinas.

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Ese panorama llevó a suponer como remota la posibilidad de encontrar alguna formación coralina en el sector de la bahía de Cartagena o zonas adyacentes. Pese a ello, el arrecife coralino del sector de Varadero reportado inicialmente en el año 2013, permanece en la entrada de la Bahía, al sur de Tierra Bomba y norte de isla Barú, presentando una longitud aproximada de 1722.3 m (Aqua y Terra Consultores, 2013) y un área de 40.75 ha, de las cuales el 30.5% (12.42 ha) se encuentran dentro del Área Marina Protegida Archipiélagos del Rosario y de San Bernardo (Aqua y Terra Consultores, 2013).

La información biológica reportada por la consultora Aqua y Terra para el sector de Varadero en el año 2013, determinó un total de 44 especies de corales pertenecientes a 10 familias, siendo Favidae, Agariciidae y Mussidae las que más aportan a esa riqueza; adicionalmente, se identificaron tres especies de hidrocorales pertenecientes a las familias Milleporidae (dos especies) y Stylasteridae (una especie). Otros grupos de especies reportadas incluyeron gorgonáceos (14 especies), invertebrados móviles en general (12 especies) y peces (57 especies en 23 familias). Esa información biótica sirvió de insumo para el documento “Modificación de la Licencia Ambiental para el dragado de profundización del canal de acceso a la Bahía de Cartagena, Colombia” elaborado por Aqua y Terra Consultores e INVIAS (2013), que dio paso al licenciamiento de la ampliación de dicho canal. En ese mismo documento se presenta información detallada de la caracterización biótica del área de influencia indirecta y directa del proyecto de dragado.

En 2014 la fundación ECOMARES hace una descripción general del arrecife Varadero y menciona sus particularidades, resaltando las inusuales condiciones ambientales en las que se ha desarrollado y en las que sobrevive. En el mismo año, López-Victoria et al. (2014) sugieren que a pesar de las múltiples perturbaciones antrópicas que ha sufrido la bahía de Cartagena, situación que ha repercutido en el deterioro de los ecosistemas desde la fundación de la ciudad en 1533 y la construcción del Canal del Dique, el arrecife de Varadero ubicado en área adyacente al canal de acceso de embarcaciones podría ser uno de arrecifes de coral con mayor cobertura coralina en la plataforma continental colombiana, representada principalmente por colonias de Orbicella spp.

El descubrimiento del arrecife de Varadero ha desencadenado la necesidad de explorarlo a fondo con la intención de determinar y definir las condiciones que han permitido su permanencia en un área altamente disturbada. Asimismo, se ha convertido en un foco de atención y preocupación para los conservacionistas y la comunidad científica nacional e internacional, quienes han advertido de los grandes riesgos que traerá la construcción de un segundo canal de acceso de barcos para la permanencia de esta importante formación arrecifal. Es así como en el año 2017 David Baker de la Universidad de Oregón realizó un reportaje sobre el arrecife de Varadero, donde llama la atención sobre la importancia de conservar el arrecife y sobre los esfuerzos realizados por diferentes investigadores, principalmente la Bióloga experta en corales Valeria Pizarro, para que Varadero sea considerado clave en investigaciones para entender aspectos de la resiliencia de los corales frente a tensores asociados con actividades

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Cartografía de hábitats bentónicos de la Bahía de Cartagena en el sector de Varadero y el norte de Barú. Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 antrópicas. En el reportaje se menciona la incertidumbre que existe sobre el futuro del arrecife frente al proyecto de construcción de un segundo canal de acceso de barcos en la bahía de Cartagena, situación que posiblemente llevaría al total deterioro del arrecife (Baker, 2017). Más adelante Pizarro et al. (2017) publican una primera caracterización del arrecife de Varadero, que contiene información geomorfológica y de diversidad biológica. Esos autores reportan una cobertura coralina alta (45.1 ± 3.9% y hasta de 80% en algunos sectores), tres especies de langostas, ocho de erizos de mar y una comunidad de peces compuesta por 61 especies de 24 familias, así como la zonación típica de un arrecife franjeante del Caribe y resaltan que todos los atributos encontrados corresponden a un arrecife que se considera en "buenas condiciones". Planes actuales para dragar parte del área de Varadero amenazan la supervivencia del arrecife, ya que si se realiza la obra de construcción del segundo canal, se estima que el 25 % del arrecife estará directamente afectado y alrededor del 50 % tendrá una afectación indirecta Pizarro et al. (2017) En ese sentido, se hace indispensable describir en detalle la ubicación y las características físicas y biológicas del arrecife Varadero, como un insumo importante para posicionarlo frente a las entidades a cargo de la gestión del uso y conservación de los arrecifes coralinos en Colombia, y aportar a la generación de los instrumentos legales para protegerlo.

2.2 Búsqueda y selección de información para apoyar la construcción del producto cartográfico

Para apoyar la identificación, cuantificación y delimitación de los hábitats del arrecife de Varadero en la bahía de Cartagena, específicamente la elaboración de los mapas para el trabajo de campo, se consultó el repositorio de información espacial del INVEMAR, entre ellas, imágenes de satélite, capas cartográficas en formato shp y cartas náuticas en formato pdf.

Imágenes de satélite Después de una exhaustiva búsqueda de imágenes de satélite que permitieran visualizar el fondo marino del sector de Varadero, se identificó una sola imagen que permitió visualizar la parte somera de la formación (< a 5 m). La imagen pertenece a la constelación RapidEye, obtenida en enero de 2013, con una resolución espacial de 5 m y cinco bandas espectrales, solo tres de ellas corresponden a bandas del espectro visible y son de interés para el presente estudio (azul: 0.440 – 0.510 µm; verde: 0.520 – 0.590 µm; rojo: 0.630 – 0.685 µm), puesto que las otras dos bandas conforman la banda el borde rojo (0.690 – 0.730 µm) y la banda de infrarrojo cercano (0.760 – 0.850 µm), con longitudes de onda muy limitadas para penetrar la columna de agua.

En la búsqueda de imágenes se identificó una del sensor ALOS AVNIR-2 de enero de 2010 (Figura 1 A), con una resolución de 10 m, sin embargo la imagen fue descartada de los análisis pues a pesar del procesamiento realizado (variaciones en el tono, brillo, estiramientos de contraste, filtros, etc.), la visualización del fondo continúo siendo reducida a nula.

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Figura 1. Imágenes ALOS AVNIR 2 (A) y Rapid Eye (B). Nótese la baja visualización de los fondos en la imagen ALOS AVNIR-2.

Cartografía Se recopiló la información cartográfica contenida en el Mapa de Ecosistemas Continentales, Costeros y Marinos de Colombia a escala 1:100000 (IDEAM et al., 2015), que identifica el área en un primer nivel de clasificación denominado “Biota de arrecifes mesofóticos y someros” (Figura 2 A). También se utilizó la información contenida en Pizarro et al. (2017), que discrimina el área en dos zonas, una la denominan “arrecifes bien desarrollados” y la otra “corales dispersos, octocorales y pastos marinos” (Figura 2 B).

Figura 2. Cartografía identificada para el área de Varadero. Mapa de Ecosistemas Continentales, Costeros y Marinos de Colombia a escala 1:100.000 (A) y capa cartográfica de Pizarro et al. (2017) (B).

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Batimetría y cartas náuticas Para tener información aproximada de la profundidad de la zona se consultó la información batimétrica de la base de datos geográfica del Mapa de Ecosistemas Continentales y Marinos de Colombia a escala 1:500000 (IDEAM et al., 2007), y las cartas náuticas 843 y 262 del sector de Varadero en la bahía de Cartagena (CIOH, 2008 y CIOH, 2012) (Figura 3).

Figura 3. Cartas náuticas identificadas para el área de Varadero. Carta náutica 843 (CIOH, 2008) (A) y carta náutica 262 (B) (CIOH, 2012).

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2.3 Identificación del tipo de sustrato y unidades geomorfológicas asociadas a los ecosistemas bentónicos de Varadero para la delimitación de hábitats

La adquisición de información del sustrato se realizó mediante el uso de un sonar de barrido lateral SES 2000 Compact de INNOMAR. Este sonar genera una señal acústica en dos direcciones con frecuencia de 100 kHz y longitud de pulsos entre 100 – 250 µs, con un ángulo de 60°. Los registros se obtuvieron utilizando el transductor montado en un soporte lateral a una embarcación menor (lancha). La adquisición se realizó utilizando un rango de visibilidad lateral entre 20 - 30 m, tanto a babor como a estribor del equipo.

La velocidad promedio del sonido en la columna de agua se estimó utilizando un perfilador Odom Digibar Pro. Este equipo se conectó a un sensor de movimiento para hacer correcciones de oleaje y a un computador portátil para la adquisición y almacenamiento de la información utilizando el programa SES para Windows. Adicionalmente, se sincronizó la posición geoespacial del registro a partir de la señal de GNSS Topcon GRS1. Posteriormente y con el fin de realizar la corrección por el efecto de mareas, se utilizaron los valores pronosticados con el programa WxTide32 para los días 27 de febrero al 1 de marzo de 2018; el rango durante el tiempo de adquisición estuvo entre 0.1 y 0.2 m (Figura 4). Este levantamiento se realizó en la proyección de coordenadas planas UTM zona 18 Norte, Datum WGS84. Para una correcta adquisición de los datos se mantuvo una velocidad de navegación de 3 - 5 nudos (5.5 – 9.6 km/h).

Se realizó el levantamiento en un total de 79.4 km de recorrido lineal, cubriendo un área de 3.31 km2 separada en tres zonas (A, B y C), divididas de acuerdo con la orientación preferencial de los contornos batimétricos observados en la carta náutica (Figura 3) (CIOH, 2008, 2012) y las interpretaciones realizadas por Pizarro et al. (2017) (Figura 2). Con el objetivo de realizar un levantamiento de escala 1:10000 las líneas estuvieron espaciadas 40 m (Figura 5 A). Debido al riesgo para la seguridad y la posible interferencia en la navegación de otras embarcaciones, el mosaico de barrido lateral excluyó el área central del canal de Bocachica.

Por otro lado, se realizaron videos en 12 localidades seleccionadas de acuerdo con la lectura preliminar de los datos tomados con el sonar, utilizando una cámara digital con filtro específico para imágenes submarinas (alcance de profundidad en el agua de 2-5 metros, alrededor del mediodía). Esta cámara se instaló en una estructura de protección adaptada para descender en zonas someras (profundidad menor a 10 m).

Para corrección de profundidades, rumbo e interpolación de posición, el procesamiento de información de los fondos se realizó con los programas ISE 2.9 para cada señal de barrido lateral. Al mismo tiempo, se exportaron los valores de profundidad en archivos de texto con formato XYZ, los cuales sirvieron para realizar la interpolación del modelo de profundidad utilizando la herramienta Topo to Raster de ArcGIS, así como la generación de los modelos de sombras y pendientes (Figura 5B). Posteriormente, se generaron mosaicos georreferenciados del fondo mediante el programa SSProcessor (Simple Side Scan Processor), versión 1.2 de INNOMAR

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Technologie (INNOMAR, 2007). Con el fin de mejorar el contraste y la definición de la imagen, el proceso incluyó la corrección de la distorsión causada a partir del ángulo entre la señal y el fondo, así como el cambio de la ganancia del eco recibido.

Figura 4. Gráfico de las mareas pronosticadas para los días 27 de febrero a 1 de marzo de 2018

Figura 5. Área de estudio: Líneas programadas para el levantamiento y zonificación de la adquisición (zonas A, B y C) (A). Modelo batimétrico del área de estudio (B).

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Finalmente, se desplegaron las imágenes en software SIG y sobre estas se generó el archivo de formas polígono, que separa la clasificación de sustratos del fondo trazados a partir de la interpretación en cada zona. Las variaciones del sustrato fueron discriminadas a partir de la reflectancia de las ondas captadas por el sonar, y corroboradas con observaciones de los fondos (buceos y videos).

Para la clasificación de sustratos se utilizó la nomenclatura establecida en el proyecto para el Mapa de Ecosistemas Continentales, Costeros y Marinos a escala 1:100000 (INVEMAR, 2013). La interpretación del tipo de sustrato presentada aquí está sujeta a la verificación a través de muestreo de sedimentos para la determinación de sus facies sedimentarias. La delimitación de unidades morfológicas se realizó sobre el modelo digital de profundidad, utilizando el software de sistema de información geográfica ArcGIS versión 10.2.1.

Respecto a la clasificación geomorfológica, se consideró una estructura jerárquica a partir del ambiente tectónico, el carácter fisiográfico y la definición de la unidad de acuerdo con su origen o proceso de formación (Carvajal-Perico, 2012; Gómez et al., 2012; Robertson et al., 2013). Asimismo, se utilizó como línea base la descripción de los ambientes arrecifales y la clasificación de unidades con mayor nivel de detalle del libro Áreas Coralinas de Colombia y trabajos relacionados (Díaz et al., 2000; Díaz, 2005).

2.4 Diseño de muestreo para toma de información de hábitats bentónicos

A partir de la información derivada de los resultados obtenidos en la primera fase del análisis de tipos de sustratos y unidades geomorfológicas, la imagen de satélite RapidEye (Figura 1B) descrita anteriormente, y la información batimétrica disponible, se definió el tipo de muestreo a llevar a cabo. Se descartó la realización de un muestreo sistemático, pues este es usual en lugares donde no es posible obtener información a priori de las áreas a muestrear. También se descartó la realización de un muestreo aleatorio estratificado pues en ese caso, es necesario disponer de algún grado de estratificación espacial, sin embargo, en ese momento no existía información suficiente para realizar este tipo de muestreo.

Para el caso de Varadero se realizó un diseño de muestreo basado en la representación de todas las diferencias espectrales identificadas en la imagen de satélite y buscando cubrir todo el rango batimétrico del área de estudio. Se estableció una red de puntos para obtención de información la cual se distribuyó a manera de puntos para video-transectos y puntos independientes para la captura de información a través de evaluaciones ecológicas rápidas (Figura 6 ) y lectura rápida de fondos, basados en la toma de fotografías orientadas según la dirección de los puntos cardinales en una brújula sumergible. Toda la información se cargó en la plataforma ArcGis 10.5, lo que requirió la georreferenciaron de las cartas náuticas y del mapa contenido en Pizarro et al. (2017).

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Figura 6. Mapa de campo con la posición de los puntos de evaluación ecológica rápida, video-transectos, puntos de evaluación ecológica rápida y puntos de lectura de los fondos.

El diseño de muestreo se realizó a partir de los rasgos y diferencias de la reflectancia en las imágenes de satélite, y con base en las variaciones y límites definidos en la información batimétrica. Del mismo modo se ubicaron los video-transectos, orientándolos en sentido oeste- este con el propósito de abarcar la zona identificada como de mayor desarrollo coralino hasta la zona identificada con presencia de corales dispersos, ambas zonas definidas por Pizarro et al. (2017) (Figura 7 B). Asimismo, se trazaron rutas de video-transectos en sentido sur-norte y norte- sur, por lo que en varios sectores se cruzan de manera perpendicular generando un efecto de rejilla (Figura 6 y Figura 7 A y B).

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Figura 7. Mapas de campo con la posición de los video-transectos y puntos de lectura de los fondos, incluyendo información del mapa de ecosistemas (IDEAM et al., 2015) (A) y respecto al último mapa publicado para la zona (Pizarro et al., 2017) (B).

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Evaluación Ecológica Rápida Para la captura de información de cada punto de evaluación ecológica rápida, se elaboró una tabla guía para el registró de la profundidad, el porcentaje de cobertura de corales duros, octocorales, esponjas, zoantídeos, macroalgas (por grupos funcionales), del tipo de sustrato y la rugosidad (La verificación in-situ se realizó mediante un método rápido de estimación visual, como el utilizado previamente por Díaz et al. (1995), Garzón –Ferreira y Pinzón. (1999) y Andréfoüet y Guzmán (2005), el cual consiste en la observación del fondo por parte de dos buzos, donde cada uno anota sus observaciones de la cobertura en porcentajes, al final se saca un promedio entre los datos de los dos observadores. La información fue tomada de la misma manera para todos los puntos, lo que permitió una captura de datos sistemática, considerando un radio de observación visual de máximo 10 m alrededor de cada punto. Tabla 1). Por último, se discriminó la cobertura relativa por especie de coral duro. El principal beneficio de la evaluación ecológica rápida es que permite realizar análisis para identificar y clasificar a las unidades de paisaje presentes (Tabla 2).

La verificación in-situ se realizó mediante un método rápido de estimación visual, como el utilizado previamente por Díaz et al. (1995), Garzón –Ferreira y Pinzón. (1999) y Andréfoüet y Guzmán (2005), el cual consiste en la observación del fondo por parte de dos buzos, donde cada uno anota sus observaciones de la cobertura en porcentajes, al final se saca un promedio entre los datos de los dos observadores. La información fue tomada de la misma manera para todos los puntos, lo que permitió una captura de datos sistemática, considerando un radio de observación visual de máximo 10 m alrededor de cada punto.

Tabla 1. Formato empleado en campo para diligenciar la información correspondiente a la evaluación ecológica rápida

Macroalgas Sustrato Rugosidad Pt. GPS Pt. Mapa Profund.C. duros C.bland Esponj Zoan Otrs suma Frond Ca/erec Incrst Tape Duro Escomb Cas/Aren Baja Media Alta

Tabla 2. Formato empleado en campo para diligenciar la cobertura relativa por especie de coral duro.

Especies de corales duros Observaciones suma A palmata Srad Pcli Pstri Past Ppor Dlab Mcom Ofav Uaga Ffra Ssid

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Para acceder a cada punto se utilizó un GPS como navegador y cuando el dispositivo indicó la presencia del punto a menos de dos metros de distancia, se lanzó una pesa atada a una boya mediante un cabo fijando así el sitio, y seguidamente se marcó el punto con el GPS. A continuación se consignó el número del punto marcado y la profundidad en la tabla de campo, a la cual se le sacó una fotografía para tener respaldo de la información correspondiente a cada punto muestreado. Ya en el fondo, se tomó al menos una fotografía para lograr visualizar el paisaje en los casos de paisajes homogéneos. En los sitios heterogéneos (más de un tipo de cobertura o hábitat presente) se tomó al menos dos fotografías indicando y especificando su dirección con la brújula.

Lectura de fondos Para la lectura de los fondos se acudió a cada punto de la misma manera como se describió para la evaluación ecológica rápida, pero a diferencia de esta, no se tomó información del porcentaje de cobertura de los organismos sésiles. En cada lugar se tomó una foto dirigida a la brújula indicando el norte y seguidamente una foto del paisaje submarino en la misma dirección, lo mismo se realizó para cada punto cardinal, o sea una foto hacia el oeste, una hacia el sur y otra hacia el oriente (Figura 8). Así mismo se tomaron fotografías de los organismos sésiles más conspicuos y representativos de cada sitio (Figura 9). La ventaja de este método radica en la velocidad con la que se puede registrar la información, lo que resulta en un mayor número de puntos de registro para apoyar la elaboración del producto cartográfico.

Figura 8. Ejemplo de fotografías tomadas durante el trabajo de campo registrando los diferentes puntos cardinales. Para cada lugar primero se toma una foto a la brújula mostrando el punto cardinal hacia donde apunta (A C, E y G) y posteriormente se toma una fotografía al paisaje en la misma dirección (B, D, F y H).

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Figura 9. Ejemplo de fotografías de las especies más conspicuas identificadas en las lecturas de fondo.

Video-transectos Se utilizó la toma de videos submarinos filmando las diferentes coberturas del fondo con una orientación a manera de transecto, trazando así perfiles georreferenciados que permitieron reconocer aspectos de la zonación ecológica de las áreas coralinas del sector de Varadero, e identificar límites entre las unidades ecológicas identificadas y de la formación coralina en general.

Para cada video-transecto se ubicó el punto inicial para la toma del video de la misma manera que en los puntos de la evaluación ecológica rápida y de la lectura de los fondos. Se utilizó un GPS únicamente para los videos. Previo al inicio de cada video, un buzo desplegó una cuerda marcada de 100 m, orientada mediante la brújula en dirección norte, sur, oriente u occidente. En la medida en que uno de los buzos desplegaba el cabo en el fondo, el siguiente buzo iniciaba la toma del video hasta recorrer todo el transecto.

Para disminuir los errores por desplazamiento espacial, un buzo llevaba consigo el extremo de una cuerda desplegada hacia la superficie, que en el otro extremo estuvo atada a una tabla board con un GPS fijado en su superficie. A medida que se iba desplazando el buzo que iba filmando, una persona se encontraba en la superficie manipulando la tabla y buscando conservar la verticalidad entre el GPS y el buzo (Figura 10). El levantamiento de información en campo que comprendió la evaluación ecológica rápida, lecturas de fondo y video-transectos, se realizó del 2 al 8 de marzo de 2018.

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Figura 10. Representación del registro de los video-transectos, mostrando la manera en que se corrige la posición del GPS respecto al buzo que va realizando el video.

2.5 Elaboración de productos cartográficos de los hábitats bentónicos de Varadero a escala 1:10000

Clasificación inicial de la información obtenida en campo Con la información de las evaluaciones ecológicas rápidas procedentes de campo se realizó una clasificación preliminar de la información tomada, que permitió reconocer los diferentes tipos de fondos y discriminarlos con base en los tipos de cobertura, taxones y especies dominantes, así como en los tipos de sustrato obtenidos, siendo esta la primera aproximación para la identificación de los hábitats bentónicos presentes en el área de estudio.

Después de la clasificación en tipos de coberturas y taxones dominantes se procedió a realizar un análisis de clasificación de la información, que tuvo el propósito de obtener una representación gráfica de la similitud entre los puntos donde fueron realizadas las evaluaciones ecológicas rápidas (EER). Con el paquete estadístico PRIMER v6 (Clarke y Gorley, 2006) se elaboró un análisis de similitud de Bray-Curtis (dendrograma) transformando inicialmente los datos con log (x+1) para homogenizar la varianza, posteriormente se elaboró un diagrama de escalamiento multidimensional (MDS), para evidenciar la formación y distribución de los grupos resultantes en el cluster. Considerando el factor “grupos” que hace referencia a los grupos formados por el

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Cartografía de hábitats bentónicos de la Bahía de Cartagena en el sector de Varadero y el norte de Barú. Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 cluster, se realizó un análisis de similitud en porcentajes SIMPER para determinar el porcentaje de contribución que cada componente tuvo dentro del grupo; finalmente se realizó un análisis de similitud ANOSIM (Clarke, 1993), para identificar diferencias significativas entre los grupos que se formaron en el dendrograma. Tomando como insumo la información compilada en campo, los análisis de clasificación posteriores basados en estadística multivariada y utilizando las descripciones y las clasificaciones jerárquicas de las unidades bióticas (Figura 11) y ecológicas (Díaz et al., 2000); IDEAM, et al., 2015), se identificaron ocho unidades bióticas que permitieron definir la zonación general del arrecife. Se procedió a elaborar una capa cartográfica de unidades bióticas, que posteriormente fue integrada con la información cartográfica de unidades geomorfológicas y de sustrato, lo que permitió delimitar y cuantificar los hábitats bentónicos de Varadero.

Figura 11. Estructura de la clasificación de unidades bióticas para el ambiente marino del Mapa de Ecosistemas Continentales, Costeros y Marinos de Colombia a escala 1:100000 (IDEAM et al., 2015).

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Procesamiento y análisis de la imagen de satélite Para el procesamiento y análisis digital se utilizaron los softwares ENVI 5.3 y ArcGIS 10.5, y la imagen de satélite RapidEye descrita anteriormente (Figura 1 B). A través de puntos conocidos se verificó la exactitud de la imagen de satélite comprobando que no fuese necesario realizar una ortorectificación. A continuación se recortó la imagen con el área de interés y se usó una máscara que eliminó las zonas emergidas de la imagen, facilitando el procesamiento y análisis visual posterior (Figura 12 A). Para disminuir el ruido visual generado por la atmósfera en la imagen, se utilizó el método de sustracción del objeto oscuro (Dark Object Sustraction), que permite la reducción de la neblina en la imagen (Tyagi y Bhosle, 2011).

Figura 12. Imagen de satélite RapidEye, con aplicación de máscara para ocultar las áreas emergidas (A). Clasificaciones no supervisadas con el algoritmo de máxima verosimilitud, con 7, 8 y 12 clases respectivamente (B, C y D).

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A continuación se utilizó el algoritmo de clasificación de máxima verosimilitud o máxima probabilidad (Aldrich, 1997) que asume que los datos presentan una distribución normal asignando el valor a los pixeles de acuerdo a la clase más cercana en términos de distancia. Debido a la dificultad de asignar áreas de entrenamiento confiables (áreas con patrones de respuesta espectral confiable para su discriminación en clases), la clasificación se realizó de manera no supervisada. Se utilizó la herramienta Iso cluster unsupervised classification generando tres clasificaciones, cada una con un número de clases espectrales diferente, la primera con una clasificación de siete clases (Figura 12 B), la segunda de ocho clases (Figura 12 C) y la tercera de 12 clases (Figura 12 D). Esta última, fue identificada como la más conveniente al proporcionar mayor detalle para apoyar el análisis visual de las imágenes. Por último, se realizó una interpretación visual teniendo en cuenta las sugerencias de Chuvieco (2002) y Marlenko (2003).

2.6 Edición del producto cartográfico

La elaboración del producto tuvo como fin delimitar objetos en las imágenes con un área mínima cartografiable de 0.1 km2, en donde 1 cm en el mapa equivale a 100 m en la realidad. A través de la interpretación de la información de campo, entre ella las pruebas de clasificación de coberturas, taxones y especies de coral duro dominantes, los resultados del cluster basado en el índice de similaridad de Bray-Curtis, un modelo batimétrico y el producto de tipos de sustrato, se construyó un insumo cartográfico a escala 1:10000 de unidades bióticas. Posteriormente este insumo fue integrado con la capa cartográfica geomorfológica de los fondos marinos de Varadero y por último se llevó a cabo un proceso de edición manual, basado en la información georreferenciada de los video-transectos realizados en campo.

La integración de la información biótica y geomorfológica permitió identificar y delimitar los hábitats bentónicos, que surgen por la apreciación de los rasgos predominantes del paisaje; de esta manera cada polígono que delimita un hábitat se basa en una cualidad o rasgo biótico y en una cualidad física geomorfológica y/o de sustrato (e.g. Orbicella spp. + terraza arrecifal).

3 RESULTADOS Y DISCUSIÓN

3.1 Tipos de sustrato y geomorfología del fondo marino de Varadero

Se obtuvieron 88 registros lineales de barrido lateral con una resolución en un rango de 11 – 34 cm a lo largo del recorrido. Con esta información se generó un mosaico del barrido lateral obtenido entre la isla Tierra Bomba y el norte de Barú, utilizando diferentes métodos de mosaico de fondo en escala de grises para valores máximo o promedio; permitiendo la interpolación entre pulsos (INNOMAR, 2007) (Figura 13).

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Figura 13. Mosaico del barrido lateral obtenido entre Tierra Bomba y Punta Barú, sector Varadero.

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Al este de Varadero se distinguen áreas de baja reflectancia acústica en fondos someros con sedimentos sobre rocas de terraza arrecifal con alguna cobertura de tipo biótico. En esta área se encuentran de forma dispersa fondos de menor reflectancia, cuya tonalidad oscura es homogénea, propia de sustratos no consolidados. Hacia el área central del mosaico, el fondo presenta una alta rugosidad donde los valores de reflectancia son mixtos y manifiestan el comportamiento de sombra acústica de las formaciones coralinas. En las áreas más profundas al oeste del área de estudio la reflectancia es baja, de carácter homogéneo y asociada a sedimentos, aunque presenta parches aislados de corales sobre montículos. En el área del canal de acceso de navegación se distinguen las cicatrices de dragado por el contraste de reflectancia entre el sustrato rocoso y sedimentos recientes. Hacia Tierra Bomba el mosaico de reflectancia contrastante representa la cobertura de fanerógamas marinas con valores altos, en comparación a las áreas de sustrato no consolidado (valores bajos) que se encuentran en la terraza arrecifal.

Geomorfología De acuerdo a las características del relieve, en el sector de Varadero se definieron nueve unidades geomorfológicas (Figura 14), tres de origen biogénico asociadas al desarrollo de arrecifes de coral y cinco asociadas al origen geológico por los procesos denudativos sobre las antiguas terrazas arrecifales, así como al transporte de sedimentos entre la bahía de Cartagena y el Mar Caribe. Además, tiene especial consideración la geoforma del canal cuyas modificaciones recientes están asociadas a la acción antropogénica por la profundización para su uso como ruta de navegación.

3.1.1.1 Origen biogénico: El arrecife de Varadero, con una superficie aproximada de 1.12 km2, tiene dos zonas contrastantes desde el punto de vista geomorfológico, la primera (0.44 km2) es un arrecife bien desarrollado donde las colonias de corales escleractínios dominan el substrato. El segundo (0.68 km2) es una terraza carbonatada con corales dispersos, octocorales, algunas otras especies bentónicas y parches de arena con pastos marinos. Estas dos zonas se han incorporado en una sola unidad geomorfológica denominada terraza arrecifal, siendo junto al talud y los montículos coralinos las unidades de origen biogénico.

 Terraza arrecifal: En el área de estudio corresponde a las zonas de baja pendiente del costado norte de la isla Barú y el sur de Tierra Bomba, que han quedado sumergidas (~5 m) y constituyen una formación similar a una terraza postarrecifal por los procesos estructurales en las islas y su relación con la bahía de Cartagena. Estas abarcan un ancho de 1.7 km en dirección oeste-este y una longitud de 1.08 km en dirección norte-sur.

 Talud: Forma que bordea las terrazas arrecifales y agrupa áreas con pendientes altas que llegan hasta los 27° y están asociados al crecimiento de la terraza. La profundidad en la que se encuentran los taludes va desde los 11 hasta 36 m aproximadamente, y se

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localizan en el borde de las terrazas de Tierra Bomba y Barú, constituidas en dirección oeste-este y norte-sur.

 Montículo coralino: Corresponde a elevaciones desde el fondo de la planicie, las cuales están formadas por el crecimiento disperso de coral y relictos del talud o de la terraza arrecifal. Estos se encuentran diseminados a lo largo de la planicie, concentrándose principalmente al norte, logrando alcanzar algunos los 10° de pendiente y 15 m de diámetro.

3.1.1.2 Origen geológico: Se describen aquí las unidades formadas por procesos estructurales/sedimentarios que modifican o son independientes del carácter arrecifal del área de estudio.

 Bajo: Forma elevada de baja profundidad asociada a depósitos de cascajo y arena sobre la terraza arrecifal. Se encuentra en el costado noreste del área de estudio frente a isla Draga, a una profundidad de 2 m.

 Colina: Se encuentra en inmediaciones de la ladera y el canal, formado por la exposición de un bloque de roca sedimentaria. Las colinas identificadas se encuentran entre los 11 y 35 m de profundidad, con 24 m de elevación.

 Ladera denudacional: Falda que se forma por debajo del talud y que representa un cambio en la pendiente (<11°) predominante en el costado oeste y norte del área de estudio. Está asociada a depósitos sedimentarios bien sea por caída de bloques o arrastre de sedimentos desde la terraza arrecifal.

 Montículo: Corresponde a elevaciones entre el talud y la planicie. Están formadas por la acumulación de sedimentos provenientes de la terraza arrecifal y la bahía de Cartagena. Esta geoforma cuenta con pendientes superiores a los 17° y la mayoría se localiza en inmediaciones del canal y el talud noroeste de la terraza arrecifal de Barú.

 Planicie: Área de baja pendiente con acumulación de sedimentos depositados abajo de la terraza arrecifal en el costado oeste de las islas de Tierra Bomba y Barú. Su profundidad va de los 36 m en adelante, con una pendiente que en ocasiones supera los 4° hacia el este en cercanías al talud. Dentro del área de estudio, tiene un ancho máximo de 400 m y un mínimo de 178 m.

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Figura 14. Distribución de unidades geomorfológicas identificadas en el área de Varadero.

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3.1.1.3 Origen antropogénico:  Canal: Es una depresión que desciende hasta los 30 m entre las terrazas arrecifales de Tierra Bomba y Barú, a través del cual pueden fluir los sedimentos y sirve como acceso de navegación a la Bahía de Cartagena.

En Varadero, la unidad geomorfológica predominante es la terraza arrecifal por su amplia extensión (204.45 ha) correspondiente al 58% del área, luego siguen la planicie con 17% y el talud con un 10%. Las demás áreas se pueden observar en la Tabla 3.

Tabla 3. Áreas en hectáreas de las unidades geomorfológicas submarinas en Varadero.

Unidad Geomorfológica Área (ha) Bajo 0.17 Canal 20.27 Colina 5.29 Ladera denudacional 20.78 Montículo 2.63 Montículo coralino 2.30 Planicie 60.56 Talud 32.05 Terraza arrecifal 204.46

Tipo de sustratos Se definieron siete tipos de sustrato para el área comprendida entre el norte de la Isla Barú y la isla Tierra Bomba (Figura 15). Se presentan en el área tres unidades asociadas al origen geológico, por el transporte de sedimentos entre el Mar Caribe y la bahía de Cartagena y la denudación local de las formaciones arrecifales que además presentan diversas coberturas bióticas. Igualmente, está presente la unidad de roca aflorante por la acción del antiguo crecimiento del arrecife y la actividad de dragado en el canal de navegación. Asimismo, en Varadero hay tres unidades de origen biogénico producto del crecimiento y denudación de corales recientes. Adicionalmente, hay sustrato de origen antropogénico por las actividades que históricamente se han dado en el área.

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Figura 15. Distribución de tipos de sustratos interpretados a partir del barrido lateral en el sector Varadero entre Isla Barú y Tierra Bomba.

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3.1.2.1 Sustrato geológico:  Sustrato no consolidado: Fondo con sedimentos lodosos a arenosos, ocasionalmente con gravas de origen biogénico (conchas y fragmentos) (Figura 16). En algunos sectores presenta ondulaciones asociadas a la dirección de la corriente, de igual manera presenta formas irregulares y alteración del fondo por bioturbación. En este sustrato, el sedimento es de tipo litoclástico a lito-bioclástico (Franco et al., 2013), con incremento de la fracción

de CaCO3 desde el área del canal de Bocachica hacia la isla Barú. Este sustrato ocupa 125.57 ha distribuidas principalmente en la planicie y zonas con profundidad mayor a 40 m. De igual manera, se presenta formando parches sobre la terraza arrecifal, en áreas con depresiones leves y en la terraza cerca de Tierra Bomba. De acuerdo con la cartografía de Franco-Arias et al. (2013), la caracterización de facies dentro del área de estudio se espera que sea de lodos-arenosos ligeramente gravosos litoclásticos, lodos- arenosos biolitoclásticos con gravas bioclásticas (corales) a gravas lodosas biolitoclásticas

con contenidos de CaCO3 entre 50 y 85%.

Figura 16. Ejemplos de sustrato no consolidado en la terraza arrecifal de Varadero. Sedimentos finos con bioturbación (A). Sedimentos arenosos con gravas biogénicas (fragmentos de concha) (B).

 Sustrato no consolidado con cobertura: Áreas con sedimentos lodosos o arenosos cubiertos por diversos organismos (macroalgas, pastos marinos, esponjas, octocorales o corales dispersos) (Figura 17). Este tipo de sustrato ocupa el segundo lugar en extensión en las terrazas arrecifales registradas con barrido lateral y es equivalente a 107.54 ha. Al igual que algunas áreas sin cobertura, estos presentan una superficie irregular afectada por bioturbación. En el costado sur de Tierra Bomba las praderas de fanerógamas forman diferentes niveles escalonados de sedimentos retenidos.

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Figura 17. Ejemplos de sustratos no consolidados con cobertura. Sedimentos con macroalgas y esponjas en inmediaciones de Varadero (A). Sedimentos arenosos con cobertura de fanerógamas marinas (B).

 Sustrato rocoso: Se reconoce este tipo de sustrato en el área del canal de Bocachica. Las actividades de dragado para profundización descubren las unidades sedimentarias subyacentes a las capas arrecifales del área entre Tierra Bomba e isla Barú. De igual manera, las colinas al noroccidente del talud de Varadero tienen sustrato irregular con alta reflexión. Este tipo de sustrato puede estar cubierto por comunidades bióticas (esponjas) y sedimentos finos.

3.1.2.2 Sustrato biogénico:  Sustrato coralino: Áreas donde predominan las partículas de origen biogénico en el sector de Varadero, están conformados en su mayoría por corales. De acuerdo con su formación, distribución y tamaño de grano pueden ser sustrato arrecifal, escombros, fragmentos (cascajo) y arenas (Figura 18). Este nivel de clasificación se dio para sectores donde no existe comprobación de la composición dentro de la terraza arrecifal al sur de la isla Tierra Bomba.

Figura 18. Ejemplo de sustrato coralino en sus diferentes tamaños: arrecifal (A), escombros (B) y arenas (C).

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 Sustrato de arrecife de coral: Sustrato dominante en el costado oeste de la terraza arrecifal, formando un tapete rugoso entre 3 y 8 m de profundidad. Ocupa cerca de 46.25 ha desde el canal de Bocachica hasta la terraza al noroeste de isla Barú. Su ancho en sentido este-oeste varía entre 50 y 350 m. Se caracteriza por la acumulación de formaciones coralinas creando la estructura propia del arrecife. La degradación de las comunidades bióticas (i.e. la fragmentación y muerte de los corales y consecuente erosión del esqueleto), resulta en la presencia de fragmentos (cascajo) y arenas en inmediaciones del área.

 Escombros de coral: Son fondos con residuos gravosos (cantos) o esqueletos coralinos en pie formados por la muerte y degradación de las formaciones coralinas o por antiguos arrecifes que sufren procesos de fragmentación. Se observan en el talud, en la zona de transición de la terraza entre el arrecife y los sedimentos cubiertos. Tienen una extensión de 29.53 ha. Adicionalmente, se reconoce este tipo de fondo asociado a los montículos sobre la planicie en la zona inferior del talud, a más de 38 m de profundidad. Otras formaciones con alta rugosidad en medio de la terraza arrecifal parecen haber tenido una alta cobertura coralina antigua y degradada, dando como resultado la acumulación de escombros.

 Sustrato antropogénico: Sustratos modificados por acción humana. Incluyen las rocas antropogénicas, es decir, materiales de origen natural que fueron intencionalmente depositadas por el hombre; por ejemplo, la formación de la escollera sumergida frente al fuerte San José. Además, se identificaron elementos sumergidos similares a una avioneta, en la planicie a 50 m de profundidad (75°35'29.929" O, 10°18'1.577" N) y un barco antiguo en posición lateral a 2 m de profundidad en inmediaciones a la terraza arrecifal (75°34'57.12" O, 10°18'26.078" N). Estos elementos no pudieron ser comprobados con información de campo.

El área evaluada con el sonar de barrido y corroborada visualmente, mostraron que cerca del 70.4% está compuesta por sustratos no consolidados que pueden tener o no presencia de coberturas bióticas (e.g. fanerógamas, algas, esponjas, octocorales) (Tabla 4). En consecuencia, el sustrato coralino en general comprende un 23%, del cual el área con características de arrecife en el sector oeste de Varadero contribuye con un 14%. Del área restante, cerca del 6.3% es en su mayoría el sustrato rocoso y un escaso 0.3% es de origen antropogénico.

Tabla 4. Área de distribución de sustratos en la zona cubierta con sonar de barrido lateral.

Tipo de Sustrato Área (ha) Sustrato no consolidado 125.57 Sustrato no consolidado con cobertura 107.54 Sustrato rocoso 20.87 Sustrato coralino 0.52

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Sustrato de arrecife de coral 46.25 Escombros de coral 29.53 Sustrato antropogénico 1.00

3.2 Cartografía de hábitats bentónicos

Se registró información de 126 puntos, de los cuales 47 correspondieron a evaluaciones ecológicas rápidas (EER), 61 a puntos asociados a video-transectos repartidos en un total de ocho perfiles, seis en sentido occidente-oriente y dos en sentido norte-sur, y 18 fueron puntos de lectura rápida (Figura 19).

Figura 19. Puntos tomados en campo, diferenciando el tipo de información obtenida en el arrecife de Varadero y norte de Barú.

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Clasificación de la información Como resultado del proceso de clasificación de la información con base en el porcentaje de cobertura dominante se construyó una tabla, identificando en la primera columna las especies de corales duros dominantes y en la segunda columna los grupos taxonómicos, grupos funcionales y tipos de sustrato dominantes (Tabla 5).

Tabla 5. Ejemplo de una sección de la tabla proveniente de los puntos de evaluación ecológica rápida, clasificando la información en dos columnas con base en el porcentaje de cobertura.

Clasificación preliminar basada en las coberturas más abundantes GPS Especies de coral duro Grupos, taxones y/o coberturas abundantes 404 Agaricia tenuifolia Arena 405 Millepora complanata, Agaricia arena, cascajo, esponjas, corales duros agaricites 408 Siderastrea siderea, Colpophyllia arena, cascajo, corales duros natans 409 Orbicella faveolata, Orbicella annularis arena, corales duros, escombros 410 Orbicella faveolata, Orbicella annularis, arena, corales duros, algas coralináceas, Agaricia tenuifolia esponjas 411 Stephanocoenia intersepta arena, roca, esponjas 413 Agaricia tenuifolia macroalgas, escombros coralinos, corales duros 414 Agaricia lamarcki, Mycetophyllia ferox, macroalgas, escombros, arena, cascajo, Porites astreoides esponjas 415 Orbicella faveolata, Orbicella annularis, corales duros, escombros, cascajo, arena Agaricia tenuifolia 416 Agaricia tenuifolia, Orbicella faveolata, corales duros, cascajo, macroalgas Orbicella annularis

La clasificación de los puntos considerados en las EER, reveló la formación de 11 grupos con similitud del 60% (Figura 20). El diagrama de escalamiento multidimensional (MDS) resume la formación de los grupos obtenidos en el análisis cluster y representa gráficamente su distribución entre y dentro de ellos, notándose la formación de 4 grandes conjuntos conformados por los grupos 2, 4, 5 y 8 (Figura 21.)

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Figura 20. Dendrograma de similitud de Bray Curtis entre los puntos muestreados para las Evaluaciones Ecológicas Rápidas. Los números señalados bajo las muestras en el eje X (1-11) señalan los grupos formados con una similitud del 60%.

Los resultados del dendrograma fueron representados en un mapa para visualizar todas las agrupaciones formadas (Figura 22).

Figura 21. Diagrama de escalamiento multidimensional (MDS) en el que se agrupan los puntos evaluados en las EER. Se señalan en óvalos los grupos con mayor número de puntos evaluados en el arrecife de Varadero.

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Figura 22. Representación de la agrupación basada en el análisis cluster con el índice de Bray–Curtis.

Los resultados derivados del análisis SIMPER permitieron determinar qué componentes de cada grupo formado aportaron a esa similitud. El grupo 4 tuvo una similitud entre puntos de muestreo de 87.13% donde el componente arena contribuyó con el 99.13%. Respecto al grupo 8, el porcentaje de similitud fue de 72.36%, siendo la especie Orbicella faveolata junto con los componentes cascajo y arena los que más aportaron a esta similitud (18.07%, 14.95% y 13.12%, respectivamente). El grupo 2 tuvo una similitud del 78.64% y estuvo representado por los componentes arena, algas frondosas y cascajo, con una representatividad de 39.91%, 27.38% y 24.18% respectivamente. Finalmente, en el grupo 5 hubo una similitud de 64.13% entre los

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Cartografía de hábitats bentónicos de la Bahía de Cartagena en el sector de Varadero y el norte de Barú. Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 puntos evaluados, siendo los componentes arena, Orbicella annularis y Orbicella faveolata, los que más aportaron a esa similitud (27.50, 11.54 y 9.88%, respectivamente).

El grupo 3, representado únicamente por dos puntos de muestreo, tuvo una similitud de 80.86%, siendo los componentes arena y corales blandos los que más aportaron a esa similitud (49.28% y 31.46% respectivamente). Lo mismo ocurrió con el grupo 11, que presentó una similitud de 65.44%, siendo los componentes macroalgas frondosas, escombro y cascajo los que más aportaron a esta similitud (26.86%, 21.69% y 19.44%, respectivamente). Los demás grupos formados tuvieron una baja representatividad de puntos muestreados.

En cuanto al análisis de similitudes (ANOSIM), se encontraron de manera global diferencias significativas entre los grupos (R=0.91; P=0.0001). La Tabla 6 muestra los valores obtenidos en las pruebas pareadas, se incluyen únicamente las comparaciones en las que el valor P fue significativo (P<0.05); en todos los casos los grupos muestran disimilitudes altas al realizar las comparaciones pareadas, ya que los valores R estuvieron en un rango de 0.7 a 1.

Tabla 6. Prueba ANOSIM de una vía considerando el factor grupos, se extrajo únicamente los valores que presentaron P significativo, observando alta disimilitud entre los grupos con p< 0.05.

Test pareado (Grupos) Estadístico (R) P 5 y 6 0.7 0.018 5 y 4 1 0.001 5 y 2 0.9 0.001 5 y 11 0.9 0.048 5 y 8 0.7 0.008 5 y 3 0.9 0.048 6 y 4 1 0.001 6 y 2 1 0.001 9 y 2 1 0.045 7 y 2 1 0.045 4 y 2 0.9 0.001 4 y 11 1 0.008 4 y 8 1 0.001 4 y 3 0.9 0.008 2 y 1 0.9 0.045 2 y 10 1 0.045 2 y 11 0.9 0.004 2 y 8 0.9 0.001 2 y 3 0.9 0.004 11 y 8 1 0.048 8 y 3 1 0.048

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Los resultados de los análisis de agrupamiento y comparaciones entre grupos sugieren una zonación compleja en Varadero, con una amplia variedad de componentes bentónicos, que a pesar de la poca distancia entre ellos (por tratarse de un área pequeña) presentan diferencias considerables. El patrón de agrupamiento de las estaciones evaluadas y las zonas resultantes están acorde a la zonación típica de los arrecifes continentales del Caribe colombiano, donde la dirección de las corrientes y la profundidad condicionan y moldean el paisaje coralino (Díaz et al., 2000); no obstante, una de las características principales del área como es la alta cobertura de corales escleractínios masivos a profundidades menores a 4 m puede ser el resultado de las condiciones ambientales propias de Varadero, en especial la alta turbidez de la capa superficial.

3.3 Construcción de productos cartográficos finales

Capa cartográfica de unidades bióticas El producto cartográfico de unidades bióticas abarca en total 353.7 ha, discriminando la información en ocho unidades (Figura 23).

La expresión biótica dominante del paisaje está representada por los Sedimentos bioturbados con 238.5 ha, rodeando la formación coralina de Varadero por todos sus flancos a excepción del costado suroccidental, donde el arrecife continúa hacia el sur. La siguiente unidad biótica con mayor cobertura es “Algas sobre escombros coralinos” con 45.54 ha, representados principalmente en las porciones más profundas de la formación de Varadero y en el costado oriental somero de la formación.

Continuando de mayor a menor, en tercero, cuarto y quinto lugar, se identificaron tres unidades bióticas coralinas, siendo la unidad “Orbicella spp.”, la de mayor cobertura con 24.5 ha, seguida de la unidad “Corales mixtos” con 17.4 ha y en tercer lugar la unidad “Agaricia tenuifolia” con 14.9 ha. Por último, las unidades bióticas “Esponjas”, “Macroalgas–parches de pastos marinos” y “Octocorales”, fueron las que tuvieron la menor cobertura en relación con las demás con 4.2, 3.3 y 2.4 ha respectivamente (Figura 23).

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Figura 23. Insumo cartográfico de las Unidades Bióticas Bentónicas del arrecife de Varadero y el norte de Barú.

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Capa cartográfica de hábitats bentónicos de Varadero a escala 1:10000 Como resultado de la unión de las capas cartográficas mencionadas (i.e. Unidades geomorfológicas, Tipos de sustrato y Unidades bióticas bentónicas), se obtuvo la cartografía de Unidades Ecológicas de Paisaje o hábitats bentónicos del componente marino, identificando y delimitando 14 unidades, que incluyen un área total de 353.7 ha, donde el hábitat con la mayor cobertura es “Sedimentos bioturbados en terraza arrecifal” con 144.76 ha, mientras que el hábitat coralino con la mayor cobertura es “Orbicella spp., en terraza arrecifal” con 22.6 ha, seguido de “Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal” con 22.2 ha. Por el contrario, los hábitats con las menores coberturas fueron “Esponjas en talud” con 4.2 ha, “Macroalgas– parches de pastos marinos en terraza arrecifal” con 3.3 ha, y por último “Octocorales en terraza arrecifal” con 2.4 ha (Figura 24).

Incertidumbre de los productos cartográficos. Durante la construcción de los polígonos y la posterior asignación de los atributos correspondientes, se mantuvo un nivel de incertidumbre temática sobre la ubicación real de determinado hábitat en cada polígono; esta incertidumbre varió entre “alta, media y baja”, siendo este un recurso que hace parte de la tabla de atributos del shapefile del producto cartográfico final y permite a los usuarios tener una idea sobre la posibilidad de que la unidad ecológica se encuentre realmente donde se representó. La incertidumbre alta implica un 60% de posibilidad de que el hábitat se encuentre en el lugar o que se encuentre de manera parcial, la incertidumbre media implica un 75% de posibilidad de que el hábitat esté, y la incertidumbre baja implica un 90% de posibilidad de que el hábitat se encuentre realmente en el lugar en que se representó (Figura 25).

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Figura 24. Insumo cartográfico de los hábitats bentónicos (Unidades ecológicas de paisaje) de los ecosistemas estratégicos del arrecife de Varadero y el norte de Barú.

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Figura 25. Incertidumbre de la capa cartográfica del arrecife Varadero y el norte de Barú.

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3.4 Descripción del paisaje submarino de Varadero con base en la zonación de las unidades bióticas y de los hábitats bentónicos

La descripción del paisaje de Varadero se sustenta en el mismo mapa de hábitats construido para la presente actividad, que como se ha mencionado incluyó observaciones directas en campo a través de buceo autónomo, pero también la espacialización de información de tipos de sustrato y de geomorfología de los fondos, un modelo batimétrico y descripciones previas realizadas para la zona (Pizarro et al., 2017), permitiendo una buena aproximación al conocimiento del paisaje de la formación coralina de Varadero.

El área de estudio incluyó sectores más allá de la formación coralina, con un total de 353.7 ha; sin embargo, el área coralina propiamente dicha (presencia dominante de estructuras y sustratos de carbonato de calcio y presencia de corales vivos), representa un área de 102.44 ha, una cifra similar a la reportada por Pizarro et al. (2017) (1.12 km2).

Una de las características más relevantes del paisaje submarino de Varadero es la constante turbidez en los primeros dos metros de la columna de agua, la cual limita el paso de la luz solar y causa la estratificación de la columna de agua (Pizarro et al., 2017). Esa turbidez sin embargo no parece tener un efecto determinante en el desarrollo del arrecife, o por lo menos no el que se esperaría de acuerdo con el paradigma sobre las condiciones ideales para el desarrollo coralino (Sheppard et al. 2009); por el contrario los datos muestran una alta cobertura de coral vivo (24.6%, Ver Anexo 2.5.2) que a diferencia de otras localidades (e.g. Islas del Rosario) en Varadero se encuentra a menos de 3 m de profundidad; con colonias masivas de más de 5 m de diámetro (Pizarro et al., 2017)..

La descripción del paisaje arrecifal de Varadero, desde el componente geomorfológico considera la existencia de tres unidades principales que constituyen la formación coralina. Partiendo en sentido barlovento – sotavento (occidente – oriente) y de profundo a menos profundo, en primer lugar se encuentra una planicie, a continuación se encuentra un talud y por último una terraza arrecifal (Figura 26). Dentro de estas zonas geomorfológicas se anidan ocho zonas principales donde la composición de los organismos es similar a lo largo de la formación arrecifal (norte-sur) y que se distribuyen en un intervalo de profundidad y tipo de geomorfología característico (Figura 27 y Figura 28). En ese patrón de zonación hay dos notables excepciones: en la porción norte sobre la terraza arrecifal la presencia de escombros coralinos es escasa, siendo reemplazada por una comunidad de octocorales; mientras que al sur sobre la terraza arrecifal los octocorales son escasos pero son comunes los escombros coralinos con parches de coral vivo y parches de sedimentos bioturbados. En la parte más somera y adyacente a la costa de isla Barú existe un parche de macroalgas y pequeños parches de pastos marinos de la especie Thalassia testudinum (Figura 24 y Figura 28).

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Figura 26. Esquema general de localización de las principales unidades geomorfológicas del Arrecife de Varadero y su relación con la posición del arrecife respecto a la dirección de la corriente principal.

Figura 27. Zonación vertical de las unidades bióticas del costado norte de la formación coralina de Varadero.

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Figura 28. Zonación vertical de las unidades bióticas del costado sur de la formación coralina de Varadero.

La descripción generalizada de la conformación el paisaje del arrecife de Varadero se hizo a través de la definición de ocho zonas generales (Figura 29), cada zona contiene entre uno y tres hábitats. En el costado occidental o expuesto y profundo del arrecife, se presentan planos sedimentarios limosos interrumpidos por pequeñas lomas y montículos de estructura calcárea (zona 1). En medio de los planos sedimentarios, en los primeros 20 m cerca al borde del cantil, se pueden observar pequeños cúmulos de composición calcárea cubiertos por algas tipo tapete y frondosas, donde también crecen esponjas de varias especies y corales negros de la familia Anthipatidae, ocasionalmente se observan colonias de scleractínios del género Agaricia, principalmente la especie Agaricia lamarcki. Esta zona incluye los hábitats bentónicos “Sedimentos bioturbados en planicie sedimentaria”, “Algas sobre escombros coralinos en montículos“, y “Algas sobre escombros coralinos en colina”.

Desde el inicio del talud o cantil profundo del arrecife (entre 34 y 29 m de profundidad) hasta una profundidad aproximada de 13 m (zona 2) continúan dominando las esponjas, pero en lugar de antipatarios (corales negros) se observan octocorales dispersos y la riqueza y cobertura de macroalgas aumenta notablemente; esta zona contiene dos hábitats: “Algas sobre escombros coralinos en talud” y “Agaricia tenuifolia en talud”.

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Figura 29. Principales zonas de la formación coralina del arrecife de Varadero y norte de Barú.

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Desde los 13 m de profundidad pasando el borde superior del talud frontal y dando paso a la terraza coralina hasta cerca de los 7 m de profundidad se encuentra la zona 3, donde la cobertura de corales escleractínios se hace más conspicua con dominancia de Agaricia tenuifolia, hasta llegar a un lugar sobre la terraza donde la cobertura de esta especie se mezcla con la presencia de escombros coralinos y algunas especies de corales masivos; esta zona contiene el hábitat “Agaricia tenuifolia en terraza arrecifal”.

Continuando en dirección oriente sobre la terraza arrecifal, y a medida que el arrecife se hace más somero, los corales masivos son cada vez más dominantes y en muchos lugares la dominancia en la cobertura de Orbicella faveolata es completamente evidente, seguida de Orbicella annularis (zona 4). Entre estos grandes conglomerados de Orbicella spp., es común observar pequeños parches de A. tenuifolia y de Porites spp.; la zona contiene el hábitat bentónico “Orbicella spp., en terraza arrecifal”.

A medida que se continúa hacia el oriente (zona 5) la cobertura de sustrato calcáreo y de corales escleractínios va disminuyendo de manera paulatina pero la riqueza de corales se mantiene, siendo frecuente la presencia de Siderastrea siderea y Pseudodiploria spp., en esta zona la gradual disminución de estructuras calcáreas va dando paso a parches de arena cada vez más frecuentes y más grandes; la zona contiene el hábitat “Corales mixtos en terraza arrecifal”.

Dependiendo de la ubicación en el arrecife, el final de la formación coralina le da paso a los fondos sedimentarios presentando dos diferencias notables; en el norte hay una zona dominada por octocorales y en ocasiones pequeños parches de zoantídeos junto con el hidrocoral Millepora complanata (zona 6), contiene el hábitat “Octocorales en terraza arrecifal”. En el sur existen áreas con presencia de escombros coralinos y parches de corales mixtos (zona 7), que contienen el hábitat “Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal”. Por último, detrás de las zonas 5, 6 y 7 la terraza arrecifal continúa con un paisaje de fondos sedimentarios (zona 8) con presencia de organismos sésiles que varían dependiendo del sector, siendo posible identificar áreas con presencia de esponjas, macroalgas y pastos marinos dispersos.

A continuación se describe cada uno de los hábitats bentónicos identificados:

Sedimentos bioturbados en canal de navegación: Este hábitat tiene una extensión de 18.9 ha y se encuentra ubicado al sur de Tierra Bomba y al norte de la formación coralina de Varadero (Figura 30). Presenta una depresión que desciende hasta los 30 m de profundidad correspondiente al canal de navegación de la bahía de Cartagena. Presenta una pendiente suave y un relieve plano compuesto de sedimentos bioturbados.

Sobre el fondo es posible observar anguilas de jardín (Heteroconger longissimus) y algunos invertebrados, principalmente moluscos en baja abundancia (Rincón N. com. pers). Por seguridad en el buceo y el alto riesgo que representa una inmersión en zona de tráfico marítimo, no se accedió a la caracterización de este hábitat; por tal motivo no se tienen registros fotográficos. 52

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Figura 30. Sedimentos bioturbados en canal de navegación. En amarillo se delimita el área correspondiente al hábitat.

Sedimentos bioturbados en planicie sedimentaria: Este hábitat presenta una extensión de 74.8 ha y se encuentra adyacente al talud externo de la formación coralina de Varadero entre 27 y 50 m de profundidad (Figura 31), corresponde a una planicie cubierta por lodos arenosos de origen bioclástico (Franco-Arias et al., 2013), de pendiente suave y relieve plano, con zonas bioturbadas por la presencia de invertebrados y ocasionalmente de algas y peces. En este ambiente se observan anguilas de jardín (Heteroconger longissimus) y cavidades habitadas por variedad de organismos (e.g. Stomatopoda, entre otros). En la planicie es posible encontrar de manera dispersa montículos de escombros coralinos que se describen como un hábitat bentónico aparte.

Sedimentos bioturbados sobre terraza arrecifal: Esta unidad se encuentra sobre la terraza arrecifal, principalmente en el costado oriental de la formación coralina de Varadero con profundidades entre 0.5 y 2.5 m, con un relieve plano, sin pendiente o con una pendiente suave (Figura 32).

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Es el hábitat más extenso presente en Varadero con 144.7 ha. A diferencia de la unidad descrita por Díaz et al. 2000 como sedimentos bioturbados- algas calcáreas, este hábitat además de arenas y limos calcáreos presenta una composición biótica variable y una distribución espacial dispersa de pastos, algas y esponjas. Sobre los sedimentos es común la presencia de macroalgas como Gracilaria mammillaris, Caulerpa mexicana, C. sertularioides, Dictyota pulchella y Acantophora spicifera, entre otras algas y esponjas en baja abundancia como Niphates erecta, Amphimedon viridis, Aplysina spp., entre otras.

Figura 31. Sedimentos bioturbados en planicie sedimentaria. Ubicación del hábitat (amarillo) en el área de Varadero (A). Fotografía representativa del hábitat (B).

Macroalgas – Parches de pastos marinos en terraza arrecifal: Este hábitat se encuentra localizado sobre la terraza arrecifal al norte de Barú en el extremo suroccidental del arrecife de Varadero, entre 1 y 2 m de profundidad. Presenta una extensión de 3.3 ha, sin pendiente evidente y con un relieve plano. El sustrato está compuesto por cascajo, escombros coralinos y arena (sustrato no consolidado) donde se asientan macroalgas de los géneros Caulerpa, Gracilaria, Galaxaura, Liagora, Dictyota y céspedes algales. Adicionalmente, se encuentran parches de pasto marino Thalassia testudinum. En este hábitat se pueden observar también pequeñas colonias dispersas de Pseudodiploria clivosa, P. strigosa, Siderastrea radians y S. siderea, y algunas esponjas como Amphimedon viridis, Tedania ignis y Aplysina spp., en menor proporción (Figura 33).

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Figura 32. Sedimentos bioturbados sobre terraza arrecifal. Ubicación espacial (en amarillo) del hábitat dentro del área de Varadero (A). Fotografía representativa del hábitat (B).

Figura 33. Macroalgas con parches de pastos marinos en terraza arrecifal. Ubicación espacial (en amarillo) del hábitat dentro del área de Varadero (A). Fotografías representativas del hábitat (B).

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Algas sobre escombros coralinos en colina: Se localiza sobre las colinas encontradas entre el borde del talud occidental y el canal de navegación. Están compuestas de roca sedimentaria con escombros coralinos y elevaciones hasta de 24 m presentan una extensión de 9.7 ha y se encuentran entre los 11 y 35 m de profundidad; están cubiertas principalmente por céspedes algales y tienen una pendiente suave a media y un relieve plano (Figura 34). Este hábitat coincide con la unidad ecológica “Algas sobre escombros coralinos” descrita por Díaz et al. 2000.

Está compuesto casi en su totalidad por escombros de corales foliosos (e.g. Agaricia spp. y Hellioseris cucullata) cubiertos principalmente por céspedes algales y macroalgas, entre ellas Lobophora variegata, Halimeda spp., y Dictyota spp., las que recubren los escombros coralinos. Es posible observar colonias vivas de los corales Agaricia lamarcki y Hellioseris cucullata, esponjas de los géneros Niphates, Aplysina, Xestospongia y corales negros de los géneros Stichopathes y Tanacipathes.

Figura 34. Algas sobre escombros coralinos en Colina. En amarillo ubicación del hábitat dentro del arrecife de Varadero (A). Fotografía representativa del hábitat (B).

Algas sobre escombros coralinos en montículos coralinos: Hábitat localizado al occidente de la formación coralina, adyacente al talud externo entre 25 y 50 m de profundidad y una extensión de 4.7 ha (Figura 35). Los montículos compuestos de

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Cartografía de hábitats bentónicos de la Bahía de Cartagena en el sector de Varadero y el norte de Barú. Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 escombros coralinos o fragmentos provenientes del talud se encuentran sobre la planicie sedimentaria de manera dispersa, concentrándose principalmente al norte. Pueden alcanzar tamaños hasta de 150 m de longitud, con una pendiente suave (+/-10°) y un relieve medio. La cobertura biótica característica es de tapetes algales, con la presencia de algunos corales negros (Stichopathes, Plumapathes y Antipathes), y esponjas erectas (Xestospongia muta, Aplysina spp., Cynachirella) e incrustantes (Clathria spp.). Ocasionalmente se observan colonias vivas del coral escleractínio Agaricia lamarcki.

Figura 35. Algas sobre escombros coralinos en montículos. Resaltado en amarillo la ubicación de hábitat, especialmente de los montículos (A). Fotografía del hábitat mostrando un montículo con organismos asociados (B).

Algas sobre escombros coralinos en talud: El hábitat se encuentra ubicado en el talud del arrecife frontal al occidente de la formación coralina de Varadero (Figura 36). Con profundidades entre 36 y 13 m en su porción más somera, el talud presenta una extensión de 13.8 ha, una pendiente máxima de 27° y un relieve ondulado. Este hábitat se encuentra compuesto casi en su totalidad por escombros en pie de corales foliosos (Agaricia spp. y Helioseris cucullata) y ramificados (e.g. Porites spp.), estos últimos en menor proporción.

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Al igual que la unidad similar descrita por Díaz et al. (2000) para Varadero en la unidad hay predominio de céspedes algales y algas frondosas como Lobophora variegata, Halimeda spp., y Dictyota spp., que crecen sobre escombros de corales foliosos (Figura 36). Hacia la parte somera del talud, en la transición hacia el hábitat “Agaricia tenuifolia en talud”, se observan colonias vivas de corales escleractínios como Agaricia tenuifolia, A. lamarcki, A. fragilis y Mycetophyllia spp., entre otros. Adicionalmente, se encuentran esponjas como Niphates erecta, N. digitalis, Cribrochalina vasculum, Aiolochroia crassa y octocorales como Eunicea mammosa, Ellisella elongata y Muriceopsis sp.

Figura 36. Algas sobre escombros coralinos en talud. Fotografía del hábitat evidenciando los escombros de especies foliosas cubiertos de algas (A). En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (B).

Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal: Se localiza al noroccidente de Barú y sur de la terraza arrecifal entre 1 y 3 m de profundidad. Con una extensión de 22.2 ha, presenta baja pendiente y relieve plano. El hábitat está dominado por escombros coralinos fragmentados de especies foliosas, ramificadas y masivas, sin embargo también es usual la presencia de agrupaciones de corales escleractínios vivos. Además del sustrato duro, cuenta con abundante cascajo y parches de arena recubiertos de algas, principalmente algas tapete y algas frondosas como Lobophora variegata, Dictyota spp., y algas calcáreas articuladas como Halimeda spp. (Figura 37).

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Es común la presencia de esponjas ramificadas del género Aplysina y masivas e incrustantes como Amphimedon viridis y A. compressa. Presenta colonias de corales principalmente milepóridos como Millepora complanata y M. squarrosa (antes M. striata) y los corales escleractínios Porites astreoides, Siderastrea siderea y Agaricia spp. En este hábitat la visibilidad es usualmente baja debido a las fluctuaciones de la capa turbia superficial (1 - 2 m) de agua dulce, característica del área de Varadero.

Figura 37. Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (A). Fotografía del hábitat evidenciando escombros masivos cubiertos de algas tapete (B).

Corales mixtos sobre terraza arrecifal: Se localiza sobre la terraza arrecifal en el costado oriental del arrecife de Varadero entre 1.5 y 4 m de profundidad, con una extensión de 17.4 ha distribuidas de sur a norte en una franja más o menos angosta (Figura 38). Presenta una pendiente o inclinación suave y un relieve más bien plano. Predomina el sustrato no consolidado como arena y cascajo cubiertos por céspedes algales y se pueden apreciar colonias dispersas de corales masivos de las especies Pseudodiploria strigosa, P. clivosa, Montastraea cavernosa, Orbicella spp. y Siderastrea siderea, así como algunas colonias de corales ramificados y foliosos de los géneros Porites y Agaricia. Así mismo, son comunes las esponjas erectas (e.g. Niphates, Amphimedon, Iotrochota) y los octocorales Briareum asbestinum y Erythropodium caribaeorum. A diferencia de la unidad ecológica del mismo nombre descrita por Díaz, et al. (2000) las especies coralinas presentes en este hábitat en Varadero mantienen las formas de crecimiento típicas de cada especie a pesar de la poca incidencia de luz por las condiciones físicas (turbidez). En Varadero la unidad biótica Corales mixtos se encuentra también en parches dispersos entre las unidad bióticas “Orbicella”

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Cartografía de hábitats bentónicos de la Bahía de Cartagena en el sector de Varadero y el norte de Barú. Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 y “Agaricia tenuifolia”, pero debido al reducido tamaño fueron difíciles de delimitar y por lo tanto no aparecen representados en el Mapa de Unidades bióticas ni en el de Hábitats bentónicos.

Figura 38. Corales mixtos en terraza arrecifal. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat dentro del arrecife de Varadero (A).Fotografía del hábitat (B).

Esponjas en talud: Este hábitat se encuentra sobre el talud lateral o talud del canal de navegación, entre 10 y 30 m de profundidad; es la zona donde la terraza arrecifal de Varadero se trunca para dar paso al canal de navegación marítima de la bahía de Cartagena (Figura 39). El área del talud presenta una extensión de 4.2 ha, una pendiente suave a media y un relieve más bien plano. Debido a que es la única zona profunda de la boca de la bahía, propicia el flujo de agua favoreciendo un ambiente aparentemente adecuado para el desarrollo de esponjas. Por lo anterior, a pesar que el área examinada en campo fue pequeña (aprox. 0.1 ha), se asumió que en toda la extensión del talud se encuentra un predominio de sustrato sedimentario con alta cobertura y diversidad de esponjas. En el hábitat se observan esponjas erectas, incrustantes, masivas y ramificadas, con dominancia de las erectas y ramificadas lo que le confieren al paisaje un aspecto enmarañado. Las esponjas más abundantes son Aplysina cauliformis, Xestospongia muta, Desmapsamma anchorata, Agelas spp., Geodia spp., Ircinia spp., Niphates spp, entre otras. La presencia de sustrato rocoso aislado permite además que se establezcan algunos octocorales como Iciligorgia schrammi, Ellisella elongata (antes Ellisella barbadensis) y Carijoa riisei, además de antipatarios como Antipathes atlantica, Stichopathes spp., entre otros.

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Figura 39. Esponjas en talud. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (A). Fotografía del hábitat evidenciando el aspecto enmarañado otorgado por las esponjas erectas y ramificadas (B).

Octocorales en terraza arrecifal: El hábitat se localiza hacia el noreste de la terraza arrecifal cerca a isla Draga entre 1 y 3 m de profundidad, presenta una extensión de 2.4 ha, con relieve plano y pendiente suave (a nivel). Por su profundidad, presenta poca visibilidad a causa de la capa turbia superficial (1-2 m) de agua principalmente dulce que sale de la bahía de Cartagena (Figura 40).

Esta unidad se caracteriza por la dominancia de octocorales erectos sobre un sustrato de sedimento no consolidado (arena y cascajo), que le da la apariencia de jardín submarino. La unidad se encuentra dominada por octocorales de los géneros Eunicea, Pterogorgia y Plexaura; adicionalmente, es notoria la presencia de grandes colonias de Antillogorgia americana y Antillogorgia acerosa. Se observan también esponjas de los géneros Amphimedon y Niphates, así como pequeñas colonias dispersas de corales escleractínios masivos de las especies Pseudodiploria strigosa, P. clivosa, Montastraea cavernosa y Siderastrea spp. y parches del zoantidio Palythoa caribaeorum.

Orbicella spp. en terraza arrecifal: El hábitat corresponde a la franja central del arrecife formando una banda entre los 4 y 7 m de profundidad aproximadamente, con una extensión de 25.5 ha (Figura 41). La pendiente es suave y el relieve plano a ondulado (i.e. el relieve ondulado lo confiere la presencia de las grandes colonias de Orbicella spp.). Corresponde al hábitat con mayor porcentaje de cobertura de coral vivo del arrecife de Varadero. Pertenece a la unidad ecológica “Montastraea sp.” definida por Díaz et al. (2000), la cual está dominada por grandes colonias de Orbicella faveolata y O. annularis

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(incluidas en el género Montastraea hasta 2012) (Budd, et al., 2012), que le confieren un aspecto de laberinto de montañas. Entre las grandes colonias de Orbicella se encuentran parches de arena y cascajo con colonias dispersas de otras especies masivas, ramificadas y foliosas, principalmente de los géneros Pseudodiploria, Siderastrea, Porites y Agaricia, y la especie Colpophyllia natans. Otros componentes importantes del paisaje son los céspedes algales, las algas frondosas (e.g. Dictyota spp., Lobophora spp.) y las esponjas (principalmente incrustantes) en menor proporción.

Figura 40. Octocorales en terraza arrecifal. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat dentro del arrecife de Varadero (A). Jardín de octocorales (B).

Agaricia tenuifolia en talud: Esta unidad se encuentra en el talud occidental de la formación de Varadero, entre 10 y 13 m profundidad. Se presenta como una extensión alargada de 5.14 ha, con una pendiente media y un relieve plano. El hábitat se encuentra dominado principalmente por escombros coralinos foliosos cubiertos de algas tapete y las algas frondosas Dictyota spp. y Lobophora variegata (Figura 42). Presenta una evidente dominancia de corales foliosos del género Agaricia, principalmente Agaricia tenuifolia, con presencia de otras especies de corales escleractínios como Agaricia lamarcki, Agaricia fragilis y Mycetophyllia spp., pero con una baja cobertura en relación con la alcanzada por A. tenuifolia. Adicionalmente, hacia el borde del talud e iniciando la terraza arrecifal es común encontrar parches de Madracis auretenra. Según Díaz et al. (2000) 62

Cartografía de hábitats bentónicos de la Bahía de Cartagena en el sector de Varadero y el norte de Barú. Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 esta unidad corresponde al hábitat típico de las paredes de vertientes inclinadas del Caribe continental colombiano, donde además de A. tenuifolia se presentan Agaricia spp., Orbicella spp., y Porites spp.

Figura 41. Orbicella spp. en terraza arrecifal. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero (A). Fotografía de las grandes colonias de Orbicella spp., que dominan en el hábitat (B).

Figura 42. Agaricia tenuifolia en talud. En amarillo se resalta la ubicación del hábitat en el arrecife de Varadero. (A). Fotografía del hábitat con abundancia de Agaricia spp. (B).

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Agaricia tenuifolia en terraza arrecifal: Se encuentra hacia el borde somero o superior del talud del arrecife frontal u occidental y en el borde occidental de la terraza arrecifal, entre 7 y 13 m profundidad. Con una extensión aproximada de 9.7 ha, el hábitat está distribuido en forma alargada de sur a norte, con una pendiente baja y un relieve plano (Figura 43). Se encuentra dominado por corales foliosos del género Agaricia y escombros coralinos de las mismas especies recubiertos de macroalgas (Figura 43). Presenta una evidente dominancia de Agaricia tenuifolia, y Agaricia agaricites en menor proporción. El hábitat presenta una considerable presencia de macroalgas, especialmente de Dictyota sp., Lobophora variegata, Asparagopsis taxiformis y Halimeda sp. También se observan esponjas erectas de las especies Niphates erecta, Lissodendoryx colombiensis y colonias del octocoral incrustante Erythropodium caribaeorum. En algunas zonas se observan colonias de corales masivos como Pseudodiploria strigosa, Colpophyllia natans, Siderastrea siderea, Montastraea cavernosa y Porites spp., con una apariencia similar al hábitat de corales mixtos, pero en este caso distribuidos de manera dispersa y generalmente antecediendo el área compuesta por grandes colonias de Orbicella spp.

Figura 43. Agaricia tenuifolia en terraza arrecifal. Resaltado en amarillo la ubicación del hábitat (A). Fotografía del hábitat en la terraza arrecifal (B).

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4 CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES En total se mapearon 353.7 ha en el sector de Varadero, de las cuales 102.4 ha (28.9 %), constituyen las formaciones coralinas o zonas donde los corales escleractínios son dominantes. Se identificaron ocho unidades bióticas, cuatro son exclusivas de fondos coralinos: Orbicella spp., Agaricia tenuifolia, Algas sobre escombros coralinos y Corales mixtos.

Se identificó un patrón de zonación general de unidades bióticas y de hábitats, con una tendencia de zonación en franjas en dirección sur-norte con dos diferencias principales; en la parte norte de la formación sobre la terraza arrecifal se identifican zonas dominadas por octocorales, mientras en la porción sur, la parte trasera es dominada por algas sobre escombros coralinos y corales mixtos.

Las características físicas del sector de Varadero reflejan su origen geológico, la contribución biológica y las modificaciones antrópicas sobre el área de estudio. El desarrollo del arrecife coralino se encuentra asociado a las formaciones calcáreas antiguas sobre las cuales se estructura la terraza arrecifal presente. Los procesos de levantamiento tectónico asociados a los cambios del nivel mar ameritan profundizar en el conocimiento de estos aspectos para comprender la evolución de los corales en este sector.

El sustrato coralino en el occidente de la terraza y en la zona somera del talud refleja un área importante de cobertura biótica bentónica asociada a procesos de degradación. Los sustratos no consolidados tienen un importante aporte de material biogénico que en años recientes se menciona estar afectado por sedimentos litogénicos provenientes de la bahía de Cartagena (Canal del Dique), esta influencia requiere del estudio específico de los sedimentos en el área para definir las facies sedimentarias y los posibles cambios en el sustrato asociados a las actividades antrópicas.

A partir de la identificación de unidades bióticas, unidades geomorfológicas y tipos de sustrato se identificaron, definieron y mapearon 14 hábitats bentónicos, siendo “Sedimentos bioturbados sobre terraza arrecifal” el hábitat con la mayor cobertura, mientras que los hábitats “Orbicella spp., en terraza arrecifal”, “Agaricia tenuifolia en terraza arrecifal”, “Agaricia tenuifolia en talud” y “Algas sobre escombros coralinos en terraza arrecifal”, son los hábitats coralinos más representativos de Varadero en términos de extensión.

Características geomorfológicas y de localización respecto a la costa diferenciadas en el arrecife de Varadero, denotan la estructura típica de un arrecife tipo franjeante sin rompiente definido de la misma manera por (Pizarro et al., 2017). El arrecife presenta forma de cinta (alargado y estrecho), donde las unidades bióticas que conforman el área con mayor desarrollo coralino (Agaricia spp, Orbicella spp., Corales Mixtos), se extienden en franjas largas y estrechas, paralelas a la línea de costa con orientación norte-sur. La ausencia de un hábitat bentónico de cresta arrecifal, puede deberse a su localización, pues aparentemente se encuentra protegido de la intensidad directa de las corrientes provenientes del noreste influenciadas por los vientos alisios,

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Cartografía de hábitats bentónicos de la Bahía de Cartagena en el sector de Varadero y el norte de Barú. Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 pues en esa dirección aproximadamente a 8 km se encuentran los bajos de Salmedina. Quizá por estas características, el arrecife presenta únicamente dos zonas desde el punto de vista geomorfológico que son el talud y la terraza arrecifal. Es notable que el mayor desarrollo coralino y las mayores coberturas de coral vivo, que corresponde al hábitat “Orbicella ssp., en terraza arrecifal”, donde el paisaje está dominado por grandes colonias de Orbicella faveolata y Orbicella annularis, se presenta a profundidades entre los 2 y 6 m, lo que quizá representa la comunidad de Orbicellas más grande, somera y mejor conservada en la porción continental del Caribe colombiano. Los factores que determinan esta característica no son actualmente conocidos, sin embargo cabe resaltar que a pesar de la atenuación vertical de la radiación solar descrita por Pizarro et al. (2017), la cual se acentúa en la franja más somera (3 - 5 m de profundidad), los valores obtenidos a partir de la eficiencia fotosintética en Orbicella faveolata indicaron que las colonias están expuestas a una irradiación lo suficientemente alta como para inducir niveles significativos de fotoprotección al mediodía y realizar los procesos de fotosíntesis, sugiriendo que al parecer los corales de la zona más somera son autótrofos (Pizarro et al., 2017).

Por otra parte, en la porción más profunda del arrecife se encuentran extensiones importantes de escombros coralinos que corresponden a esqueletos en pie de especies principalmente foliosas (Agaricia spp., y Helioseris cucullata), actualmente cubiertos de algas tapete y esponjas; esta característica particular puede ser debida a que a mayores profundidades la eficiencia fotosintética disminuya y adicionalmente los procesos de sedimentación de material particulado de origen terrígeno habituales en el sector, estén contribuyendo a una reducción generalizada en la cobertura coralina. Estos interrogantes justifican la necesidad de continuar profundizando en el conocimiento del arrecife y los factores que determinan su presencia, desarrollo y las condiciones ecológicas particulares que ostenta.

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75°35'30"W 75°35'0"W 75°34'30"W

2 M A P A D E LOS 75°35'40"W 75°35'20"W 75°35'0"W 75°34'40"W 70 5°34'20"W 5 5 H Á B II T A TS II s ll a d e T ii e rr rra Bomba C o n v e n ciiones 20 10 B E N T Ó N II C OS DE 10 N N N N

" C a n a l d e n a v egación " " µ " 0 0 0 0 ' ' ' 30 '

9 9 -2 V A R A DERO 9 9 1 1 1 1 ° °

° 20 ° 0 0 0 0 1 1 1 1 -5 B A H ÍÍ A D E C A R TAGENA -10 Isóbatas (m) Área emergida

0 ! ! ! ! B E 2 -20 C A R II B E C O L OMBIIANO R I 1 C A 0 ! ! R 2 -50 M A E s c alla (( 1 :: 1 0 ..000)) II s ll a D rraga Hábitats bentónicos

75°36'0"W 75°33'45"W 75°31'30"W Esponjas en talud 3 Macroalgas - parches de pastos marinos CCaarrttaaggeennaa 0 E en terraza arrecifal I B ddee IInnddiiaass A R N C N " R " Octocorales en terraza arrecifal 5 A 5 5 M 5 ' ' 2 2 2 2 ° ° Orb icella spp. en terraza arrecifal 0 0 1 1 Sedimentos biorturbados en canal

1

N N de navegación 0 IIssllaa " " 0 0 Sedimentos bioturbados en planicie

d e T i e r r a Bomba 4 4

d e T i e r r a Bomba ' ' 8 8

1 1 sedimentaria ° ° N N

0 0 Sedimentos bioturbados sobre terraza " " 0 0 1 1 ' ' 0 0

2 2 arrecifal ° ° 0 0 1 1 Agaricia tenuifo liaen talud BBaahhííaa ddee CCaarrttaaggeennaa Agaricia tenuifo liaen terraza arrecifal Algas sobre escombros coralinos en colina Algas sobre escombros coralinos en N N " " 5 5 ' ' montículos 7 7 1 1

° ° I s l a A b anico 0 I s l a 0 I s l a A b anico I s l a N N 1 1

" " Algas sobre escombros coralinos en talud

5 ddee 0 0 3 3 ' '

BBaarrúú 8 8 Algas sobre escombros coralinos en terraza 1 1 ° °

75°36'0"W 75°33'45"W 75°31'30"W 0 0 arrecifal 1 1 2 Corales mixtos en terraza arrecifal

77°30'0"W 75°0'0"W 72°30'0"W

B a h í a d e C a r tagena Incertidumbre B E Ecosistemas estratégicos R I temática C A 2 R M A N N " " N N 0 0 " " ' ' 0 0 0 0 3 3 ° ° 2 2 ' ' 2 2 1 1 8 8 1 1 ° ° 0 0 1 1

2

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° ° Alta

0 0 2

1 1 Formación coralina Baja VVeenneezzuueellaa Fondos blandos 5 Media C o l o mbia C o l o mbia La incertidumbre alta implica un 60 % de posibilidad que el hábitat se encuentre en el lugar o que se N N

" " encuentre de manera parcial, la 0 0 ' '

0 0 incertidumbre media implica un 75 % 3 3 ° °

7 7 de posibilidad que el hábitat esté y la incertidumbre baja, implica un 90% de posibilidad que el hábitat se encuentre 77°30'0"W 75°0'0"W 72°30'0"W realmente en el lugar.

Escala: Gráfica: Sistema de Coordenadas: 0 0,25 0,5 km MAGNA SIRGAS N N N N " "

Un centímetro en el mapa equivale a 100 metros en el terreno " " 0 0 0 0 ' ' ' '

0 Sistema de Coordenadas Geográficas: GCS_MAGNA 8 8 8 8

1 1 1 1 1

° ° Unidad Angular: Grado (0,017453292519943299) ° °

Textual: 0 0 0 0 1 1 Meridiano Principal: Greenwich (0,0) 1:10.000 1 1 Datum: D_MAGNA Esferoide: GRS_1980 Semieje Mayor: 6378137,0 Semieje Menor: 6356752,31414035610 2 Aplanamiento Inverso: 298,2572221010

Sistema de Coordenadas Planas: MAGNA Colombia Bogotá Projección: Transverse_Mercator Falso Este: 1000000,0 2 10 Falso Norte: 1000000,0 Meridiano Central: -74,07750791666666 Is lla de Barú Factor de Escala: 1,0 Origen de Latitud: 4,596200416666666 Unidad Lineal: Metro (1,0) Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras "José Benito Vives De Andréis" - INVEMAR

Vinculado al Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible Impresión: Junio de 2018 La leyenda de este p ro yecto se determino a p artir de la unión de termino s b iótico s, de sustrato y geo mo rfo lógico s CONVENIO INTERADMINISTRATIVO No 659 b ajo las p autas de la meto do lo gía Elaboró: Revisó: DE 2017 ENTRE EL MINAMBIENTE Y EL INVEMAR del do cumento :(Fo rmulación e imp lementación Santiago Alonso Millán Cortés Natalia Rincón, Luis Chasqui y Katherine ACTIVIDAD: IDENTIFICACIÓN, CUANTIFICACIÓN de medidas q ue co ntrib uyan al manejo so stenib le El arrecife co ntinúa hacia el sur de lo s recurso s y eco sistemas marino s y co stero s Coordinación de Investigación e información Mejía Y DELIMITACIÓN DE HÁBITATS para la Gestión Marina y Costera -GEZ- Programa de Biodiversidad y Ecosistemas

N de Co lo mb ia. Co nvenio interadministrativo BENTÓNICOS DE ECOSISTEMAS MARINOS " Laboratorio de Sistemas de Información Marinos -BEM- ESTRATÉGICOS EN EL SECTOR BAHÍA DE CARTAGENA 0 MADS – INVEMAR, 2013. 4 -LABSIS- Línea de Biología y Estrategias de ' 0 Código : PRY-CAM-005-012. 198 p p .) (VARADERO) 7 3 Instituto de Investigaciones Marinas y Conservación -BEC- 1 75°35'40"W 75°35'20"W 75°35'0"W 75°34'40"W 5 75°34'20"W ° Costeras "José Benito Vives de Andréis" Instituto de Investigaciones Marinas y

0 - INVEMAR - Costeras"José Benito Vives de Andréis" 1 - INVEMAR - 75°35'30"W 75°35'0"W 75°34'30"W

Anexo 2.5.2. LÍNEA BASE DE BIODIVERSIDAD DEL ARRECIFE CORALINO DE VARADERO

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

CONVENIO INTERADMINISTRATIVO No. 659 DE 2017 MADS – INVEMAR

Código PRY-BEM-016-17

ANEXO 2.5.2

LÍNEA BASE DE BIODIVERSIDAD DEL ARRECIFE CORALINO DE VARADERO

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives De Andréis” - INVEMAR Santa Marta, junio de 2018

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CUERPO DIRECTIVO

Director Francisco A. Arias Isaza Preparado por:

Subdirector Programa Biodiversidad de Ecosistemas Marinos Coordinación Científica Katherine Mejía Quintero Jesús Antonio Garay Tinoco Natalia Rincón Díaz Coordinador Maria del Pilar Parrado Programa Biodiversidad y Luis Chasqui Ecosistemas Marinos (BEM) Juliana Vanegas David Alonso Carvajal David Alonso

Coordinador Programa Valoración y Aprovechamiento de Recursos Marinos y Costeros (VAR) Mario Rueda Hernández

Coordinadora Programa Calidad Ambiental Marina (CAM) Luisa Fernanda Espinosa

Coordinadora Programa de Geociencias Marinas y Costeras (GEO) Constanza Ricaurte

Coordinadora Coordinación de Investigación e Información para Gestión Marina y Costera (GEZ) Paula Cristina Sierra Correa Imagen de portada: Arrecife de Varadero, Cartagena-Colombia. Luis Chasqui Citar como: Mejía-Quintero, K., N. Rincón-Díaz, M. Parrado,Coordinador L. Chasqui, J. Vanegas y D. Alonso. 2018. INVEMAR LíneaCoordinación base de biodiversidad de del Servicios arrecife coralino Calle 25 No. 2-55, Playa Salguero deCientíficos Varadero. (CSC) Anexo 2.5.2. En: INVEMAR- Santa Marta – Colombia MINAMBIENTE. 2018. Cuarto informe técnico. Julián Mauricio Betancourt Tel: (57) (5) 4328600, Fax: (57) (5) 4328682 Convenio Interadministrativo 659 de 2017. Santa www.invemar.org.co Marta, Colombia. 374 p. + anexos. Subdirectora administrativa (SRA)

Sandra Rincón Cabal

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TABLA DE CONTENIDO

1 INTRODUCCIÓN...... 9 2 METODOLOGÍA ...... 10 2.1 Caracterización biótica del arrecife de Varadero ...... 10 Composición del fondo arrecifal ...... 11 Diversidad de invertebrados móviles ...... 13 Diversidad de Gorgonáceos ...... 15 Complejidad estructural del fondo arrecifal ...... 16 Diversidad de peces ...... 17 Aproximación a las características físicas del ambiente (sedimentación y temperatura) ...... 18 3 RESULTADOS ...... 20 3.1 Caracterización biótica del arrecife de Varadero ...... 20 Zona de escombros ...... 27 Zona de Agaricias ...... 31 Zona de Orbicellas ...... 33 Zona de Corales Mixtos ...... 35 Zona de octocorales: ...... 37 Zona de Esponjas ...... 39 Estructura y Composición de invertebrados móviles en el arrecife Varadero ...... 41 Diversidad de Peces ...... 43 Aproximación a las características físicas del agua en Varadero ...... 53 Temperatura en el arrecife de varadero durante marzo a mayo de 2018 ...... 54 4 DISCUSIÓN ...... 55 4.1 Componente biológico ...... 55 Componente físico ...... 61 5 BIBLIOGRAFÍA ...... 65

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LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Método empleado para la evaluación de la cobertura del fondo arrecifal. Der. Cuadrante de 50 x 50 cm empleado para la toma de datos de cobertura bajo las intersecciones de la cuadrícula. Izq. Cuadrantes posicionados cada 5 m a lado y lado del transecto...... 12 Figura 2. Cuantificación de invertebrados móviles en el arrecife de Varadero. Superior: Organismo fotografiado y colectado para posterior identificación. Inferior: Trampas para la captura de organismos bentónicos crípticos; en la izquierda la trampa el día que se instaló en el fondo, en la derecha la misma trampa 57 días después antes de ser retirada...... 15 Figura 3. Fotografía de gorgonáceo presente en el arrecife de Varadero con colecta de un fragmento (izq.) para su posterior identificación en los laboratorios de Invemar...... 16 Figura 4. Método de cadena empleado para el cálculo del índice de rugosidad como una medida de la complejidad estructural del arrecife...... 17 Figura 5. Trampas de sedimentos y hobos de temperatura (derecha) ubicados en el arrecife de Varadero...... 19 Figura 6. Porcentajes de cobertura de cada componente bentónico presente en el arrecife de Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2...... 20 Figura 7. Abundancia de corales e invertebrados móviles cuantificados en el arrecife de Varadero. Izq. Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der. Densidad (inv./60 m2) de invertebrados móviles...... 21 Figura 8. Especies de corales y esponjas registradas en las diferentes zonas del arrecife Varadero: A. Lissodendoryx colombiensis; B. Siderastrea siderea (café) con Palythoa caribaeorum (amarillo pálido); C. Agaricia tenuifolia; D. Favia fragum; E. Meandrina meandrites; F. Mycale laevis; G. Mycetophyllia aliciae; H. Orbicella annularis; I. Orbicella faveolata; J. Scopalina ruetzleri; K. Eusmilia fastigiata; L. Erythropodium caribaeorum...... 23 Figura 9. Invertebrados móviles registrados en las diferentes zonas del arrecife Varadero. (A) Carpilius corallinus; (B) Panulirus argus; (C) Maguimithrax spinosissimus; (D) Condylactis gigantea; (E) Sabellastarte sp.; (F) Hermodice carunculata; (G) Spirobranchus sp.; (H) Diadema antillarum; (I) Paguristes cadenati; (J) Stenorhynchus sp.; (K) Octupus sp.; (L) Lytechinus williamsi...... 24 Figura 10. Algunas macroalgas del arrecife de Varadero. (A) Macroalgas dominadas por Asparagopsis taxiformis (color rosa pálido) y Halimeda goureaui (color verde manzana), en zona de Agaricia spp.; (B) Dictyota bartayresiana, una de las especies de macroalgas dominantes en las formaciones de Agaricia spp.; (C) Martensia sp., macroalga foliosa creciendo sobre Agaricia spp.; (D) Peyssonnelia boergesenii creciendo sobre Porolithon sp., una de las algas costrosas coralinas con mayor dominancia en el arrecife; (E) Renouxia antillana; (F) la flecha señala a Augophyllum wysorii; las tres últimas especies corresponden a nuevos registros de Rhodophytas para Colombia...... 25

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Figura 11. Dendrograma de similitud de Bray-Curtis con corte al 65% de similitud entre las estaciones muestreadas y los componentes bentónicos del sustrato (categoría TALG excluida). Cada muestra presenta el código de la estación separando con un guion la profundidad (S: somera, M: media, P: profunda) y en cuadros de colores se resaltan los grupos de estaciones formados que corresponden a las zonas: Escombros (gris), Agaricias (azul), Orbicellas (verde), Coral mixto (morado), Esponjas y Octocorales (rojo, separados por una línea punteada)...... 27 Figura 12. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Escombros del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2...... 29 Figura 13. Abundancia de corales e invertebrados cuantificados en la zona de Escombros. Izq: Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der: Densidad (ind./60 m2) de invertebrados móviles...... 29 Figura 14. Densidad de octocorales en las zonas del arrecife de Varadero (ind./60 m2)...... 30 Figura 15. Número de individuos (abundancia) por clases de invertebrados crípticos capturados con trampas de asentamiento en el arrecife de Varadero...... 30 Figura 16. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Agaricias del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2...... 32 Figura 17. Abundancia de corales e invertebrados móviles cuantificados en la zona Agaricias. Izq: Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der: Densidad (ind./60 m2) de invertebrados móviles...... 32 Figura 18. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Orbicellas del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2...... 34 Figura 19. Abundancia de corales e invertebrados cuantificados en la zona de Orbicellas. Izq. Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der. Densidad de invertebrados móviles (ind/60 m2)...... 34 Figura 20. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Coral mixto del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2...... 36 Figura 21. Abundancia de corales e invertebrados cuantificados en la zona de Coral mixto. Izq. Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der. Densidad de invertebrados móviles (ind./60 m2)...... 36 Figura 22. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Octocorales del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2...... 38 Figura 23. Abundancia de corales e invertebrados cuantificados en la zona de Octocorales. Izq. Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der. Densidad de invertebrados móviles (ind./60 m2)...... 38

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Figura 24. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Esponjas del arrecife Varadero. . Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2...... 40 Figura 25. Densidad (ind./60m2) de invertebrados móviles cuantificados en la zona de Esponjas...... 40 Figura 26. Curvas de acumulación de especies para los censos visuales errantes (CVE) realizados en marzo de 2018 en el arrecife Varadero, Bahía de Cartagena...... 44 Figura 27. Curva de acumulación de especies de peces respecto al tiempo en horas acumulado en los 38 censos visuales errantes realizados. El tiempo total empleado para en los CVE fue de 12.72 h...... 44 Figura 28. Curvas de acumulación de especies de peces censados en los CVB usando estimadores no paramétricos Chao 1, Jacknife 1 y Jacknife 2...... 45 Figura 29. Dendrograma de similitud de Jaccard con corte al 50 % para la riqueza de peces obtenida en los CVE. OCT: Octocorales; MIX: Corales mixtos; ORB: Orbicellas; ESC: Escombros; AGA: Agaricias; S: Somero; M: Medio y P: Profundo...... 49 Figura 30. Diagrama de escalamiento multidimensional (MDS) de los censos visuales errantes (CVE) realizados en marzo de 2018 en el arrecife Varadero. Se muestra la similitud en la composición de especies (presencia-ausencia) entre los censos categorizados por zonas...... 49 Figura 31. Dendrograma de similitud de Bray–Curtis con corte al 50% para la abundancia de peces obtenida en los CVB. Se destaca la formación de cinco grupos (líneas rojas). ORB: Orbicellas; ESP: Esponjas; ESC: Escombros; AGA: Agaricias; OCT: Octocorales; MIX: Coral mixto; S: Somero; M: Medio y P: Profundo...... 50 Figura 32. Diagrama de escalamiento multidimensional (MDS) de los censos visuales en bandas (CVB) mostrando la ordenación de las muestras (censos de banda) respecto a las zonas del arrecife de Varadero...... 51 Figura 33. Flujo de masa total (FMT), expresado como g/m2/día por tamaño de grano del sedimento para las cuatro zonas del arrecife de Varadero donde fueron ubicadas las nueve trampas de sedimentación...... 54 Figura 34. Tendencia mensual de temperaturas en la zona del arrecife de Varadero, desde el 9 marzo hasta el 1 de mayo de 2018 en zona profunda y somera del arrecife...... 55

LISTA DE TABLAS Tabla 1. Estaciones evaluadas para la caracterización biótica del arrecife Varadero con los números de transectos realizados por estación y la ubicación de las trampas de sedimentos y sensores de temperatura. Entre paréntesis se indica el rango de profundidad de las zonas. ... 11 Tabla 2. Categorías bentónicas del protocolo SIMAC empleadas para caracterizar la cobertura del fondo en el arrecife coralino Varadero. Tomado de Garzón-Ferreira et al., 2002...... 13 Tabla 3. Características biológicas de cada zona del arrecife de Varadero. El porcentaje de cobertura está expresado en promedio de cobertura por componente con su desviación

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 estándar asociada (Ẋ ± DE). Los valores de riqueza consideran únicamente las especies registradas dentro de los transectos y censos...... 41 Tabla 4. ANOSIM considerando como factores la profundidad, la rugosidad y la zona. Los valores con P< 0.05* indican que se rechaza la hipótesis nula, expresando que sí hay diferencias entre grupos. La zona “sedimentos no consolidados” agrupa las zonas Octocorales y Esponjas...... 42 Tabla 5. Especies de peces frecuentes y comunes en los censos visuales errantes realizados en marzo de 2018 en el arrecife de Varadero, Bahía de Cartagena...... 46 Tabla 6. Total y promedio (+SD) de especies de peces registradas en los censos visuales realizados en marzo y mayo en el arrecife Varadero, bahía de Cartagena. Se presentan los datos para cada zona del arrecife y para el arrecife en general...... 47 Tabla 7. Total y promedio (+SD) de abundancia (individuos/60 m2) de las especies de peces más representativas (con valores mayores a 1 para el arrecife) registradas en los CVB realizados en mayo en el arrecife Varadero, bahía de Cartagena. Se presentan los datos para cada zona del arrecife y para el arrecife en general...... 48 Tabla 8. Resultados de los análisis de similitud ANOSIM de los valores de abundancia de peces obtenidos con censos visuales en bandas en el arrecife de Varadero. Se presenta el valor de R (estadístico de prueba) y P (nivel de significancia) de las pruebas globales de una vía para los factores Zonas y Profundidad, y de cada una de las pruebas pareadas...... 52 Tabla 9. Flujo de masa total (g) por zona obtenido a partir del material incorporado en la totalidad de días de exposición en las trampas de sedimentación ubicadas en el arrecife de Varadero. * Planicie sedimentaria (contigua a la zona de Escombros)...... 53 Tabla 10. Comparación múltiple empleando el procedimiento de diferencia mínima significativa (LSD) Fisher para determinar cuáles niveles del factor “Tamaño de grano” presentan las diferencias significativas respecto al variable FMT...... 54

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1 INTRODUCCIÓN Los arrecifes de coral son considerados ecosistemas altamente productivos y complejos, albergan una amplia y representativa diversidad biológica (e.g. Odum y Odum, 1955; Connell, 1978) y juegan un papel fundamental en la provisión de servicios ecosistémicos, tales como protección costera contra la erosión y disponibilidad de hábitat para especies de interés ecológico y pesquero. Adicionalmente, los arrecifes de coral proporcionan bienes y servicios a numerosas poblaciones humanas que obtienen su sustento de la pesca y el turismo, así como servicios ecosistémicos relacionados con aspectos culturales y estéticos (e.g. Smith, 1978; Kühlmann, 1988; Spurgeon, 1992; Done et al., 1996; Peterson y Lubchenco, 1997). A pesar de ocupar un área aproximada de solamente entre el 0.1 a 0.5% del fondo marino, se calcula que los arrecifes de coral pueden llegar a albergar cerca de un tercio del total de especies marinas. Asimismo, se estima que un área de tan solo 1 km2 de arrecife coralino puede llegar a abastecer cerca de 300 personas, proporcionando la fuente proteica necesaria para su supervivencia, sin necesidad de demandar fuentes adicionales (Moberg y Folke, 1999; Moberg y Rönnbäck, 2003).

Los arrecifes de coral prevalecen en ambientes oligotróficos, principalmente someros y bien iluminados (Sheppard et al. 2009, Díaz et al., 2000), considerándose estas las condiciones apropiadas para su desarrollo; sin embargo, recientemente se han encontrado formaciones coralinas con diferentes niveles de desarrollo en condiciones sub-óptimas (e.g. Moura et al., 2016). En Colombia en el año 2014 fue divulgada la existencia de un arrecife coralino saludable en un lugar inesperado del Caribe colombiano: la entrada de la bahía de Cartagena (López- Victoria et al. 2014). La Bahía es un sistema altamente contaminado, que recibe a diario descargas de desechos industriales y aguas residuales, así como de sedimentos en aguas continentales provenientes del Canal del Dique (Martínez-Campo et al. 2017; INVEMAR, 2016; Restrepo et al. 2006). La formación coralina hallada se conoce como el “Arrecife de Varadero”, y ha sido considerado un área de gran interés para la investigación científica por la buena condición en que se encuentra, con un número importante de especies de corales hermatípicos y altas coberturas coralinas a pesar de las condiciones adversas del ambiente circundante. En el área se ha registrado una alta diversidad de especies de corales, peces, esponjas y otros invertebrados (Pizarro et al., 2017).

López-Victoria et al. (2014) resaltaron la necesidad de explorar más a fondo el ecosistema arrecifal de Varadero en diferentes aspectos, en particular la biodiversidad del área. El estudio de Pizarro et al. (2017) presenta los primeros datos sobre biodiversidad de algunos grupos, y abre camino para trabajos que permitan profundizar en diferentes aspectos de la biología y ecología del arrecife de Varadero.

Este documento presenta los resultados sobre biodiversidad del estudio en el Arrecife Varadero desarrollado en el marco del Convenio Interadministrativo 659 de 2017 entre el

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Minambiente e INVEMAR. El estudio completo incluye dos aspectos, el levantamiento de línea base de biodiversidad (este documento) y el estudio del paisaje marino del área para elaborar la cartografía de hábitats bentónicos del arrecife, resultados que se presentan en otro documento (Anexo 2.5.1) que hace parte del informe final del convenio en mención. Los dos trabajos buscan aportar de manera importante a la consolidación de la línea base de conocimiento científico del arrecife de Varadero, con el fin de definir las condiciones actuales de los hábitats presentes en el sector, su potencial como área proveedora de servicios ecosistémicos, y su importancia para el mantenimiento y permanencia de especies amenazadas de interés nacional y regional. Adicionalmente, con este estudio buscamos generar los insumos de información necesarios para que esta área recientemente reportada y de creciente interés nacional sea incluida en el catálogo oficial de áreas coralinas de Colombia, avanzando así hacia la actualización del conocimiento de los arrecifes coralinos, ecosistemas de importancia para la conservación a nivel nacional, como ha sido reconocido legalmente (Artículo 207, Decreto ley 1450 de 2011).

2 METODOLOGÍA La caracterización del arrecife Varadero incluyó seis aspectos evaluados durante dos salidas de campo realizadas en marzo y mayo del 2018: 1. Composición del fondo arrecifal; 2. Diversidad de invertebrados móviles; 3. Diversidad de gorgonáceos, 4. Complejidad estructural; 5. Diversidad de peces; 6. Aproximación a las características físicas del ambiente (sedimentación y temperatura). Este último se realizó con el fin de complementar y entender la información biótica obtenida y de tener una idea preliminar de algunos procesos físicos ambientales del arrecife de Varadero. Para esto se ubicaron nueve trampas de sedimentación y dos sensores de temperatura entre 55 y 58 días en diferentes zonas y a diferentes profundidades del arrecife.

2.1 Caracterización biótica del arrecife de Varadero

Para conocer la composición y estructura de la comunidad bentónica se examinaron 15 estaciones distribuidas a lo largo del arrecife, utilizando transectos de 30 m de largo a diferentes profundidades cuando la estación lo permitió. En total fueron 40 transectos distribuidos entre seis zonas del arrecife, algunas de las cuales fueron definidas a priori de acuerdo a lo reportado por Pizarro et al. (2017) y a las primeras observaciones sobre los componentes bentónicos dominantes en las diferentes profundidades: zona de Escombros, zona de Agaricias, zona de Orbicellas, y zona de Coral mixto. Durante el trabajo de campo fue aparente la existencia de otras dos zonas, una dominada por Octocorales y la otra por Esponjas. En cada transecto se evaluó la composición del fondo, la diversidad de invertebrados móviles, la diversidad de gorgonáceos y la complejidad estructural (Tabla 1). Los censos de peces se realizaron en las mismas zonas alrededor de los transectos.

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Las zonas aquí definidas por su composición bentónica se asemejan a los hábitats bentónicos definidos en el estudio del paisaje marino del arrecife de Varadero (Anexo 2.5.1 de este informe), sin embargo no corresponden por completo ni pretenden ser una caracterización biológica de dichos hábitats bentónicos, ya que las delimitaciones y definiciones de esos hábitats se lograron con otra metodología usada con fines cartográficos.

Tabla 1. Estaciones evaluadas para la caracterización biótica del arrecife Varadero con los números de transectos realizados por estación y la ubicación de las trampas de sedimentos y sensores de temperatura. Entre paréntesis se indica el rango de profundidad de las zonas. Zonas Coral Escombros Agaricias Orbicellas Octocorales Esponjas Estación Coordenadas mixto Total (> 13 m) (6-12 m) (3- 6 m) (1 -3 m) (10-18m) (1-3 m) E48 10°17'59.777" N 75°35'19.648" W 2 2

L3 10°18'51.770" N 75°35'00.260" W 2 2

V21 10°18'51.875" N 75°35'05.120" W 1 1 2

W11 10°18'48.773" N 75°34'58.530" W 2 2

W15 10°18'48.806" N 75°35'11.567" W 3*° 1* 1*° 5

W23 10°18'39.326" N 75°35'05.117" W 3 3

W25 10°18'29.883" N 75°35'11.609" W 1 2 3

W34 10°18'29.883" N 75°35'11.609" W 1 2 1 4

W44 10°18'20.469" N 75°35'11.609" W 1 2 3

W53 10°18'10.942" N 75°35'05.117" W 1 1

W54 10°18'10.913" N 75°35'08.377" W 3 3

W57 10°18'10.970" N 75°35'14.869" W 2* 2

W61 10°18'04.649" N 75°35'11.593" W 3 3

W63 10°18'04.651" N 75°35'18.088" W * 2* * 2

W71 10°17'55.541" N 75°35'24.820" W 2 1 3

W58 10°18'11.026" N 75°35'18.129" W * *

Total 7 10 14 4 4 1 40

*Estaciones con trampa de sedimentación. °Estación con sensor de temperatura (Hobo).

Composición del fondo arrecifal La composición del fondo arrecifal se determinó en términos del porcentaje de cobertura de los principales componentes bióticos (e.g. corales, esponjas, algas) y abióticos (e.g. roca, arena, cascajo) del sustrato a lo largo de los transectos de 30 m, para lo cual se empleó un cuadrante de PVC de 50 x 50 cm (0.25 m2) con una cuadrícula interna de 5 x 5 cm (25 cuadros). El cuadrante se posicionó cada cinco metros a lado y lado de la línea del transecto, para un total de 14 cuadrantes por transecto (Figura 1). Cada cuadrante fue fotografiado teniendo en cuenta la distancia del transecto recorrido (0, 5, 10 m, etc.) previo a la evaluación de la cobertura in situ, que se hizo registrando los componentes del sustrato presentes bajo las 36 intersecciones de la cuadrícula (incluyendo los puntos debajo de la estructura de PVC), con base en las categorías bentónicas propuestas en el protocolo SIMAC (Sistema de Monitoreo de 11

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Arrecifes Coralinos) en Garzón-Ferreira et al. (2002) (Tabla 2), para un total de 504 intersecciones evaluadas por transecto. La toma de datos de cobertura fue realizada por dos investigadores, uno a cada lado del transecto, a fin de optimizar el tiempo de inmersión principalmente en las zonas profundas.

Para estimar los porcentajes de cobertura de cada componente bentónico por transecto, se sumaron todas las intersecciones por componente (e.g. TALG, ENSP, RUBB) y se dividieron en el número total de intersecciones registradas (N=504). El número total de intersecciones (504) varió en los transectos en los cuales se reportó la categoría “GAPS”, los cuales fueron restados al número total de intersecciones.

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Adicionalmente, para estimar la diversidad de corales pétreos por zonas se emplearon los promedios de cobertura por especie y se estimaron los índice de diversidad de Simpson (S´), Shannon (H´) y equidad de Pielou con el paquete Vegan (Oksanen et al., 2018) y el paquete “agricolae” (Mendiburu, 2017) empleando el software R vs. 3.4.4 (R core Team, 2018). La lista de especies para cada grupo bentónico discriminando por hábitat y método de observación se presenta al final del documento.

Figura 1. Método empleado para la evaluación de la cobertura del fondo arrecifal. Der. Cuadrante de 50 x 50 cm empleado para la toma de datos de cobertura bajo las intersecciones de la cuadrícula. Izq. Cuadrantes posicionados cada 5 m a lado y lado del transecto.

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Tabla 2. Categorías bentónicas del protocolo SIMAC empleadas para caracterizar la cobertura del fondo en el arrecife coralino Varadero. Tomado de Garzón-Ferreira et al., 2002. Categoría Formas de crecimiento Código Tapetes (apariencia frondosa o filamentosa pero < 1 cm de altura) TALG Frondosas (e.g. Lobophora, Caulerpa, Sargassum, Dictyota > 1 cm de FALG Algas altura) Calcáreas erectas (e.g. Halimeda, Amphiroa, Jania) CALG Calcáreas incrustantes (e.g Porolithon, Peyssonnelia) EALG Masivos (e.g. Orbicella, Montastraea, Diploria, Colpophyllia, MASS Siderastrea) Incrustantes (e.g. Mycetophyllia., Agaricia, Pseudodiploria clivosa ) ENCO Corales pétreos Ramificados (e.g. Acropora, Porites porites) BRAN Foliáceos (e.g. Agaricia, Helioseris) FOLI Milepóridos (e.g. Millepora) MILL Gorgonáceos erectos (e.g. Gorgonia, Plexaura, Eunicea ) GORG Gorgonáceos incrustantes (e.g. Briareum, Erythropodium ) ENGR Corales blandos Anémonas (e.g. Condylactis, Bartholomea ) ANEM Zoantidios (e.g. Palythoa, Zoanthus ) ZOAN Coralimorfarios (e.g. Ricordea, Discosoma ) CMOR Incrustantes (e.g. Cliona ) ENSP Esponjas Erectas (e.g. Aplysina, Agelas, Xestospongia ) ERSP Otros organismos (e.g. ascidias, poliquetos, briozoos, foraminíferos) OTHE Sedimento libre SAND Cascajo RUBB Cantos BOUL Sustrato inerte Roca ROCK Huecos GAPS Coral recién muerto DCOR

Diversidad de invertebrados móviles

Se cuantificaron los macroinvertebrados móviles (crustáceos, equinodermos, moluscos y poliquetos) que pudieron ser observados a simple vista en los transectos. Los censos fueron realizados por un investigador, quien contó los invertebrados presentes en una banda de 1 m a cada lado de la línea del transecto empleando como guía un tubo de PVC de 1 m, evaluando así un área total de 60 m2 por transecto (30 x 2 m). La identificación de los organismos se realizó in situ y se hizo el registro fotográfico; se emplearon como guías para la identificación taxonómica libros como “Reef Creatures Identification Florida Caribbean Bahamas” (Humann y Deloach, 1993), “Reef coral identification Florida Caribbean Bahamas” (Humann y Deloach, 2002), Equinodermos del Caribe colombiano I: Crinoidea, Asteroidea y Ophiuroidea (Benavides-

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Serrato et al. 2011), Equinodermos del Caribe colombiano II: Echinoidea y Holothuroidea (Borrero-Pérez, et al. 2012), entre otros. Adicionalmente, se tomaron fotografías de algunas especies que no pudieron ser identificadas en campo y en algunos casos se colectaron y fijaron para su posterior identificación (Tabla 2). Para la identificación taxonómica de los equinodermos, crustáceos y esponjas se contó con el apoyo de expertos nacionales (Giomar Borrero, Milena Benavides, Néstor Campos y Sven Zea).

Con el fin de complementar la evaluación de riqueza de invertebrados móviles se trató de acceder a las especies de difícil detección a simple vista, especialmente por su pequeño tamaño o tendencia a permanecer ocultos entre el sustrato arrecifal, se ubicaron durante 57 días dispositivos permanentes en el fondo a manera de trampas para el asentamiento y refugio de organismos (en adelante “trampas”). En total fueron seis trampas diseñadas con cajas plásticas perforadas, que se llenaron con sustratos duros (i.e. cascajo, rocas) y se cubrieron con una malla plástica (Figura 2). Las trampas se fijaron al sustrato con cuerdas en diferentes zonas del arrecife: tres en zona de Escombros (profundo), dos en zona de Agaricias (profundidad media) y una en zona de Orbicellas (somero). Los organismos colectados en las trampas fueron fijados y almacenados en alcohol al 96% para su identificación taxonómica mediante claves especializadas para cada grupo y con la ayuda de expertos del INVEMAR.

Con la información obtenida se calculó la densidad de individuos para cada estación de muestreo (ind./60 m2), tomando la abundancia total de cada especie encontrada y dividiéndola en el número total de transectos realizados por estación. Para estimar la diversidad de invertebrados móviles se empleó la densidad por especie y se calculó el índice de diversidad de Shannon (H´) y el índice de equidad de Pielou (J) con el paquete Vegan (Oksanen et al. 2018) y el paquete “agricolae” (Mendiburu, 2017) empleando el software R vs. 3.4.4 (R core Team, 2018).

Con el propósito de identificar sí existían diferencias en los ensamblajes de invertebrados móviles (riqueza y densidad) con relación a la profundidad, las zonas del arrecife y la rugosidad del sustrato (complejidad topográfica); se realizó un análisis de similitud empleando como variable la densidad (ind./60 m2) de invertebrados móviles y como factores la Profundidad (niveles: profundo, medio, somero), las zonas (niveles: Escombros, Agaricias, Orbicellas, Coral mixto, Esponjas y Octocorales (esto dos últimos agrupados como zona “Sedimentos no consolidados”) y la rugosidad (niveles: media y baja). El análisis se realizó empleando el índice de similitud de Bray-Curtis y una transformación de la variable con raíz cuarta para homogenizar la varianza entre transectos; el análisis se interpretó mediante una salida grafica tipo dendrograma, se complementó con un análisis de similitud en porcentaje de contribución por especie SIMPER (Clarke, 1993) y un análisis de similitud ANOSIM, considerando la variables y los factores antes mencionados. Estos análisis se realizaron con el paquete estadístico PRIMER v6 (Clarke y Gorley, 2006).

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Con el fin de examinar la similitud en los ensamblajes de invertebrados móviles (composición y abundancia) entre estaciones de muestreo, se hicieron análisis de agrupamiento (cluster) y ordenación (MDS) de las densidades por estación con base en el índice de similitud de Bray- Curtis, transformando inicialmente los datos con raíz cuarta para homogenizar la varianza. Análisis de similitudes en porcentaje de contribución por especie SIMPER y un análisis de similitud ANOSIM, considerando como factores la profundidad, la rugosidad y las zonas del arrecife, y como variable dependiente la densidad de invertebrados móviles, permitieron evaluar la similitud entre ensamblajes. Estos análisis se realizaron con el paquete estadístico PRIMER v6 (Clarke y Gorley, 2006).

Figura 2. Cuantificación de invertebrados móviles en el arrecife de Varadero. Superior: Organismo fotografiado y colectado para posterior identificación. Inferior: Trampas para la captura de organismos bentónicos crípticos; en la izquierda la trampa el día que se instaló en el fondo, en la derecha la misma trampa 57 días después antes de ser retirada.

Diversidad de Gorgonáceos

Se cuantificaron los gorgonáceos (erectos e incrustantes) presentes en un transecto de 30 m, evaluando 1 m a cada lado de la línea del transecto y empleando como guía un tubo de PVC de 1 m, evaluando así un área total de 60 m2 por transecto (30 x 2 m). La identificación de los 15

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 organismos se realizó in situ cuando fue posible y mediante fotografías empleando guías de identificación en campo como “Reef coral identification Florida Caribbean Bahamas” (Humann y Deloach, 2002); “Interactive identification guide to South Florida octocorals” (NSUWorks, 2018), “A Field Key to the Identification of Tropical Western Atlantic Zooxanthellate Octocorals” (Sánchez y Wirshing, 2005), entre otras. Cuando las especies que no pudieron ser identificadas en campo se realizó el registro fotográfico y se colectó un fragmento de la colonia, para su posterior identificación taxonómica a nivel microscópico mediante el análisis de la composición y abundancia de escleritas (Figura 3). Los datos se analizaron mediante estadística descriptiva empleando la densidad de las especies (ind/60 m2) por zona del arrecife y su porcentaje de abundancia relativa al total de individuos encontrados por zona. Las especies encontradas dentro de los transectos y las observadas en buceos errantes en cada zona se presentan en la lista de especies al final de este documento.

Figura 3. Fotografía de gorgonáceo presente en el arrecife de Varadero con colecta de un fragmento (izq.) para su posterior identificación en los laboratorios de Invemar.

Complejidad estructural del fondo arrecifal

La complejidad estructural del arrecife se midió con base en el índice de rugosidad, que se calculó empleando el método de cadena (Hill y Wilkinson, 2004). Para esto, en los últimos 10 m (20 - 30 m) de cada uno de los transectos de evaluación de cobertura arrecifal se extendió una cadena liviana de 10 m siguiendo el contorno del fondo y se registró la longitud lineal cubierta por la cadena en el fondo (Figura 4). Los valores obtenidos de complejidad estructural por transecto se expresaron como valores mínimos y máximos para cada zona del arrecife y fueron interpretados bajo las siguientes categorías: Muy bajo (0 – 0.09), bajo (0.1 – 0.39), medio (0.4 – 0.69) y alto (0.7 – 1), las cuales fueron establecidas para este trabajo en particular.

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Figura 4. Método de cadena empleado para el cálculo del índice de rugosidad como una medida de la complejidad estructural del arrecife.

Diversidad de peces

La diversidad de peces asociados con el arrecife de Varadero se evaluó mediante dos métodos, los censos visuales errantes y los censos visuales en bandas. El primero estuvo dirigido a obtener una buena aproximación a la riqueza de especies del área, el segundo buscó obtener estimaciones más precisas de la abundancia de las especies comunes en términos de área.

Censos visuales errantes

Entre marzo 10 al 13 se realizaron censos visuales errantes de 20 minutos cada uno, en las diferentes zonas del arrecife y a diferentes profundidades entre 2 a 35 m. Los censos se realizaron entre las 8:30 a.m. y las 2:00 p.m. Durante los censos un investigador buceo al azar en un intervalo de profundidad dentro de una zona determinada, registrando todas las especies de peces observadas a la vez que el número aproximado de individuos por especie. La identificación de las especies se realizó in situ con base en la guía en línea “Peces costeros del gran Caribe” (Robertson et al. 2015).

Los datos obtenidos se organizaron por especie y censo, asignando categorías de abundancia a cada una, así: S= 1 individuo; F= 2-10 individuos; M= 11-100 individuos; A= > 100 individuos. Para analizar la composición de especies de peces del arrecife en general se calculó para cada especie el índice de frecuencia de avistamiento (%SF=porcentaje de censos en los que se observó la especie), y de abundancia relativa como un promedio ponderado basado en la frecuencia de observación de la especie en cada categoría de abundancia (AR=(S*1)+(F*2)+(M*3)+(A*4)/número total de censos). Las especies se clasificaron en tres categorías de frecuencia de avistamiento: Especies frecuentes = >70%; especies comunes = 20% a 70%; especies infrecuentes (o raras) = <20% (Schmitt y Sullivan, 1996).

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Se hicieron curvas de acumulación de especies para evaluar la representatividad del muestreo, y con el estimador UGM se examinó la variación en la tasa de incidencia de nuevas especies con el tiempo de muestreo. Mediante análisis de agrupamiento y ordenación (MDS) basados en matrices de similitud con el índice de Jaccard, el cual considera datos de presencia-ausencia de especies, se examinó la similitud en la composición de especies registrada en los CVE entre las diferentes zonas del arrecife y profundidades de los muestreos.

Censos visuales de banda

Entre mayo 2 al 5 se realizaron de 7 a 10 censos visuales por estación de muestreo en bandas de 30 x 2 m, cubriendo todas las zonas del arrecife y profundidades entre los 2 a 25 m. Los censos se realizaron entre las 8:30 a.m. y las 12:30 p.m. En cada censo se registraron todos los individuos de todas las especies que se observaron dentro o cruzando la banda de 2 m de ancho por 30 m de largo. Para facilitar la toma de datos, se registró la abundancia de las especies en dos recorridos (ida y regreso en el transecto); durante el primero se contaron las especies móviles y conspicuas, mientras que en el recorrido de regreso (sobre el mismo transecto) se registraron las especies pequeñas, bentónicas y crípticas. Los datos de abundancia obtenidos se expresan en términos de densidad (ind /60 m2).

Se hicieron curvas de acumulación de especies para evaluar la representatividad del muestreo. Para explorar la similitud de los ensamblajes de especies entre zonas y profundidades se hicieron análisis de agrupamiento y ordenación (MDS) basados en matrices de similitud con el índice de Bray-Curtis, calculado a partir de los datos de abundancia. Posteriormente, con pruebas de ANOSIM se evaluó la significancia estadística de las similitudes entre los ensamblajes de especies asociados a las diferentes zonas y profundidades, y con análisis SIMPER se examinó el porcentaje de contribución de las diferentes especies a la similitud de las muestras (censos) entre zonas y profundidades.

Aproximación a las características físicas del ambiente (sedimentación y temperatura)

Para avanzar de manera preliminar en el entendimiento de algunas condiciones físicas del ambiente del arrecife Varadero se tomaron datos de sedimentación y temperatura, para lo cual se ubicaron trampas de sedimentos y sensores de temperatura (Hobos) en diferentes zonas del arrecife (Tabla 1). Las trampas de sedimentación empleadas fueron tubos de PVC de 30 cm de largo y 2 pulgadas de diámetro con el fondo sellado que se ubicaron a 30 cm sobre el sustrato atadas a varillas de acero clavadas en el fondo marino (Garzón-Ferreira et al., 2000 y Hill y Wilkinson, 2004) (Figura 5). En total se ubicaron nueve trampas de sedimentos en cuatro zonas del arrecife de Varadero distribuidas de la siguiente manera: Escombros tres (3), Orbicellas dos (2), Agaricias tres (3) y una (1) en la Planicie sedimentaria que se ubicó contigua a la zona de Escombros a una profundidad mayor a 20 m. Las trampas estuvieron por periodos entre 55 y 58 días a profundidades entre 5.4 y 23 m. Para la extracción de las trampas, se tapó la boca de éstas usando tapas de tubo PVC con el diámetro correspondiente; este

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 procedimiento se realizó antes de desmontar las trampas, lo que evitó la pérdida del material particulado depositado o la deposición de sedimentos resuspendidos por los buzos que realizaron la maniobra.

La separación y pesaje de las fracciones de sedimento se realizó tomando como referencia el método planteado por Garzón-Ferreira et al. (2002). La muestra total de cada trampa fue lavada y vertida en frascos de vidrio de 4 litros. Este material se dejó en reposo por 48 horas para que se precipitara, posterior a esto, se realizó el lavado de sales empleando del método de “sifoneo” en el cual se tomó una manguera de silicona de 0.5 cm de diámetro, se tapó por uno de sus extremos, se llenó de agua y se sumergió el otro extremo a los frascos con agua y sedimento, a continuación se destapó el extremo externo dando paso a la salida de agua. Este procedimiento se realizó dos veces para obtener un mejor lavado de sales en cada muestra. Posteriormente se separó el contenido total de las muestras usando dos tamices, uno de 63 µm y el otro de 250 µm. Se realizó la separación de las muestras de sedimento en tres fracciones: grano muy fino <63 µm, grano fino >63 µm y grano medio >250 µm, cada fracción fue secada en un horno a 90°C por tres días y luego fue pesada, este valor fue el empleado para obtener el flujo de masa total por fracción y por zona.

El flujo de masa total (FMT) correspondiente al sedimento que se acumuló en las trampas, fue calculado usando la fórmula: Flux = (α) / (A*γ) (Albuquerque et al., 2014), donde α correspondió a la masa de cada fracción de sedimento aislado; A corresponde al área de la boca del tubo colector y γ es el tiempo de exposición que tuvo la trampa en el fondo del arrecife de Varadero.

Figura 5. Trampas de sedimentos y hobos de temperatura (derecha) ubicados en el arrecife de Varadero.

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3 RESULTADOS

3.1 Caracterización biótica del arrecife de Varadero

El arrecife de Varadero con una extensión aproximada de 1.024 km2 (Anexo 2.5.1. de este informe) presentó una composición bentónica que estuvo dominada principalmente por algas (52.05 ± 23.27% de la cobertura total), siendo las algas tapete (TALG) las que presentaron mayor cobertura (28.86 ± 13.48%), seguido de las algas frondosas (13.25 ± 13.65%) y las algas costrosas coralináceas (EALG) con un 4.60 ± 4.23% de cobertura (Figura 6). La cobertura coralina fue de 24.90 ± 20.35%, representada principalmente por corales masivos (MASS) y foliosos (FOLI) con un 11.28 ± 16.32% y 11.12 ± 11.56% de cobertura, respectivamente (Figura 6). Las especies de coral más abundantes en el arrecife fueron Orbicella faveolata (6.3 ± 11.44%), Agaricia agaricites (5.76 ± 6.42%), Agaricia tenuifolia (4.83 ± 6.37%) y Orbicella annularis (2.30 ± 5.46%) (Figura 7). La cobertura de esponjas fue de 5.64 ± 8.45%, con un porcentaje similar entre los tipos de crecimiento incrustante (ENSP= 2.36 ± 2.85%) y erectas (ERSP= 3.37 ± 6.16%). Los octocorales presentaron un 1.29 ± 1.91% de cobertura, con un 0.62 ± 0.80% para las formas incrustantes (ENGR) y un 0.67 ± 1.91% para las formas erectas (GORG). El sustrato abiótico del arrecife presentó un 15.48 ± 19.10% de cobertura, siendo el componente de sustrato no consolidado (SAND) el más abundante (14.64 ± 19.07%) (Figura 6). Para el componente de sustrato es importante aclarar que en la toma de datos se reportó la cobertura biótica o abiótica superficial, por lo cual, el cascajo (RUBB) observado con algún tipo de crecimiento fue registrado dentro de la categoría bentónica correspondiente. Por tal razón el cascajo presentó una baja cobertura a pesar de ser un sustrato común en el arrecife.

Figura 6. Porcentajes de cobertura de cada componente bentónico presente en el arrecife de Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2.

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En el arrecife se encontraron un total de 364 taxa considerando todos los registros, tanto los obtenidos en los transectos como los observados por fuera de ellos. Del total de taxones 212 corresponden a invertebrados marinos de los grupos Anellida, Porifera, Cnidaria, Crustacea, Echinodermata y Mollusca, 120 son especies de peces, 31 especies son macroalgas y se observó una tortuga marina (ver lista al final).

Del total de invertebrados móviles registrados en los 40 transectos muestreados en el arrecife de Varadero (1082 individuos), cerca del 38% corresponden a equinodermos equinoideos, representados por el erizo Equinometra viridis (6.95 ind./60 m2) en un 25% y el erizo Diadema antillarum (3.32 ind./60 m2) en un 12.3% de la abundancia total. El segundo grupo con mayor densidad en el arrecife fueron los gusanos poliquetos con el 30.6% de la abundancia total, siendo Spirobranchus sp. (3.65 ind./60 m2) el primero en abundancia con 13.5%, seguido del taxón Sabellidae (2.58 ind./60 m2) con un 9.52 % y Sabellastarte sp. (2.05 ind./60 m2) con un 7.6% de abundancia total (Figura 7). Dentro de los crustáceos encontrados (9.43%), los ermitaños Paguristes cadenati (1.42 ind./60 m2) y Pagurus sp. (0.65 ind./60 m2) fueron los más abundantes con un 5.3 y 2.4% del total encontrado.

Figura 7. Abundancia de corales e invertebrados móviles cuantificados en el arrecife de Varadero. Izq. Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der. Densidad (inv./60 m2) de invertebrados móviles.

La valores de diversidad de corales pétreos en el arrecife de Varadero fueron: riqueza S=32 especies, diversidad de Shannon H´=2.173 y equidad de Pielou J=0.240. Para invertebrados móviles los valores fueron: riqueza 39 especies, diversidad de Shannon H´=2.49 y equidad de Pielou J=0.68. Esos valores de los índices de diversidad sugieren que la estructura de la comunidad coralina y de la comunidad de invertebrados móviles es alta, teniendo en cuenta lo

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 establecido para las comunidades ecológicas tropicales en Ramírez-Rodríguez (2006). Sin embargo, los valores de equidad obtenidos reflejan que la diversidad coralina encontrada en Varadero se ve influenciada por la dominancia de algunas especies, especialmente las de los géneros Orbicella y Agaricia.

De los invertebrados marinos reportados, en el filo Cnidaria (N=80) se encontraron 37 especies de corales escleractínios, 6 especies de corales negros, 27 especies de octocorales, 4 especies de hidrocorales, 2 especies de anémonas y 3 especies de zoantidios. Las especies más abundantes fueron los corales duros O. faveolata, O. annularis, A. agaricites, A. tenuifolia, Colpophyllia natans y Siderastrea siderea; y los octocorales Briareum asbestinum y Erythropodium caribaeorum. En el filo Porifera se encontraron 55 especies, siendo Niphates erecta, Mycale laevis y Lissodendoryx colombiensis las especies comúnmente observadas (Figura 8). En el filo Anellida se encontraron 6 taxa de poliquetos, el sabélido Spirobranchus sp., fue el más abundante. En cuanto a Crustacea se encontraron 17 taxa de decápodos (camarones y cangrejos), siendo más común el ermitaño Paguristes cadenati. En Echinodermata se encontraron 24 taxa: 2 especies de crinoideos, 6 especies de erizos, 2 especies de pepino de mar, 2 estrellas de mar y 10 especies de ofiuros o estrellas quebradizas. La especie de equinodermo más abundante fue el erizo Echinometra viridis, seguido por el erizo Diadema antillarum. Por último, se encontraron 30 especies del filo Mollusca, 2 especies de Poliplacophora, 4 especies de Bivalvia, 1 especie de Cephalopoda y 23 especies de Gastropoda (Figura 9).

Las 31 especies de macroalgas encontradas en el área de Varadero corresponden a 11 órdenes y 16 familias en las divisiones Rhodophyta, Ochrophyta y Chlorophyta. Entre las especies más abundantes se encuentran Asparagopsis taxiformis, Halimeda goureaui y Dictyota spp. Se hallaron tres especies que constituyen nuevos registros para Colombia: Augophyllum wysorii, Renouxia antillana y Peyssonnelia boergesenii (Figura 10).

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Figura 8. Especies de corales y esponjas registradas en las diferentes zonas del arrecife Varadero: A. Lissodendoryx colombiensis; B. Siderastrea siderea (café) con Palythoa caribaeorum (amarillo pálido); C. Agaricia tenuifolia; D. Favia fragum; E. Meandrina meandrites; F. Mycale laevis; G. Mycetophyllia aliciae; H. Orbicella annularis; I. Orbicella faveolata; J. Scopalina ruetzleri; K. Eusmilia fastigiata; L. Erythropodium caribaeorum.

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Figura 9. Invertebrados móviles registrados en las diferentes zonas del arrecife Varadero. (A) Carpilius corallinus; (B) Panulirus argus; (C) Maguimithrax spinosissimus; (D) Condylactis gigantea; (E) Sabellastarte sp.; (F) Hermodice carunculata; (G) Spirobranchus sp.; (H) Diadema antillarum; (I) Paguristes cadenati; (J) Stenorhynchus sp.; (K) Octupus sp.; (L) Lytechinus williamsi.

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Figura 10. Algunas macroalgas del arrecife de Varadero. (A) Macroalgas dominadas por Asparagopsis taxiformis (color rosa pálido) y Halimeda goureaui (color verde manzana), en zona de Agaricia spp.; (B) Dictyota bartayresiana, una de las especies de macroalgas dominantes en las formaciones de Agaricia spp.; (C) Martensia sp., macroalga foliosa creciendo sobre Agaricia spp.; (D) Peyssonnelia boergesenii creciendo sobre Porolithon sp., una de las algas costrosas coralinas con mayor dominancia en el arrecife; (E) Renouxia antillana; (F) la flecha señala a Augophyllum wysorii; las tres últimas especies corresponden a nuevos registros de Rhodophytas para Colombia.

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Dado que la cobertura del sustrato arrecifal presentó una marcada zonificación en términos de la dominancia de componentes bióticos (i.e. composición de especies) o de sustrato abiótico, para el análisis de los datos se consideró esa zonación establecida a priori (i.e. Escombros, Agaricias, Orbicellas, Coral mixto, Octocorales, Esponjas), así como tres categorías de profundidad: somero (S 0–6 m), medio (M >6–12 m) y profundo (P >12 m). Con esa categorización de las estaciones por profundidad se realizó un análisis de agrupamiento con el índice de similitud de Bray-Curtis, empleando como variables los datos de cobertura bentónica de las estaciones transformadas con log (x+1) y como factor la profundidad. El análisis de similitud se realizó de dos formas: incluyendo y excluyendo la categoría bentónica “TALG” (algas tapete), ya que al ser la categoría más abundante en las estaciones, el incluirla ocasiona que todos los transectos sean similares enmascarando las diferencias debidas a las otras categorías de componentes bentónicos. Por el contrario, el análisis que excluye esta categoría permite comparar las estaciones con respecto a las coberturas bentónicas menos dominantes. Este análisis se realizó con el software PRIMER VS. 6 (Clarke y Gorley, 2006).

El análisis de agrupamiento de estaciones de muestreo realizado con el índice de similitud de Bray-Curtis calculado a partir de los datos de cobertura por categorías bentónicas transformados con log (x+1) mostró un gran grupo con la mayoría de las estaciones (15 de 23), dos grupos pequeños y estaciones solas. Esta aparente similitud entre las estaciones (homogeneidad) se debe a la dominancia del sustrato en la mayoría de las estaciones por la categoría TALG (algas tapete). Al correr el análisis excluyendo esa categoría se forman cinco grupos que general incluyen estaciones que corresponden a una misma categoría de profundidad cuando se hace el corte al 65% de similitud (Figura 11). Al revisar las estaciones que conformaron cada uno de los grupos fue aparente su correspondencia con las zonas definidas a priori con base a la dominancia aparente de especies (i.e. Agaricia, Orbicella), comunidades (i.e. coral mixto), o componentes dominantes del paisaje (escombros). Se forma un grupo con las estaciones de la zona Octocorales y la de Esponjas, posiblemente debido a la dominancia de la categoría SAND (arena) en todas ellas. Este análisis se realizó con el software PRIMER VS. 6 (Clarke y Gorley, 2006).

El análisis de similitud ANOSIM arrojó diferencias significativas (p <0.05) en la composición bentónica entre todas las profundidades (R global= 0.339, p= 0.003); sin embargo, en las pruebas pareadas la comparación entre medio y profundo fue la única significativa con un valor cercano a 1 (R= 0.692; p= 0.001). El análisis SIMPER arrojó porcentajes de similitud altos en la composición bentónica entre transectos de cada profundidad (Profundo: 63.54%, Medio: 79.23% y Somero: 57.96%). El mayor porcentaje de contribución para profundo fue dado por la categoría SAND (sustrato no consolidado) en un 18.05%, en el grupo medio el componente que más contribuyó fueron los corales foliosos (FOLI) en un 24.85% y en la profundidad somera el grupo que más contribuyó fueron los corales masivos (MASS) en un 17.51%, seguido del componente SAND (sustrato no consolidado) con un 8.11%.

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Figura 11. Dendrograma de similitud de Bray-Curtis con corte al 65% de similitud entre las estaciones muestreadas y los componentes bentónicos del sustrato (categoría TALG excluida). Cada muestra presenta el código de la estación separando con un guion la profundidad (S: somera, M: media, P: profunda) y en cuadros de colores se resaltan los grupos de estaciones formados que corresponden a las zonas: Escombros (gris), Agaricias (azul), Orbicellas (verde), Coral mixto (morado), Esponjas y Octocorales (rojo, separados por una línea punteada).

De acuerdo a los resultados del análisis de agrupamiento y al conocimiento adquirido sobre las comunidades bentónicas presentes en el sector de estudio, se decidió analizar los datos y presentar los resultados de composición biótica del arrecife Varadero de acuerdo a las siguientes seis zonas: Escombros, Agaricias, Orbicellas, Coral mixto, Esponjas y Octocorales. Es importante aclarar que aunque las zonas aquí descritas se basan únicamente en los grupos formados en el análisis de agrupamiento (dendrograma), en la mayoría de los casos representan áreas espacialmente diferenciadas y continuas dentro del arrecife. La zona de coral mixto es la excepción, pues aunque se encuentra espacialmente diferenciada, no presenta un área distribuida de manera continua si a manera de parches o fragmentada. Adicionalmente, el último grupo del dendrograma delimitado en rojo, a pesar de estar agrupado por su alta similitud dada por el componente SAND (sedimento no consolidado), presenta una clara diferenciación en composición biótica entre la estación V21-P y las otras dos estaciones (W11-S y L3 S) separadas por la línea punteada (Figura 11). Esto se aprecia en el dendrograma a un 70% de similitud, razón por la cual la estación V21-P se denominó zona de Esponjas y las otras dos se denominaron zona de Octocorales.

Zona de escombros

Se encuentra entre 12–36 m de profundidad en el área del talud frontal del arrecife y entre 1-3 m de profundidad en algunas partes de la terraza arrecifal. La zona de Escombros se caracteriza por la dominancia de algas con coberturas promedio del 66.5 ± 16.58%, en especial

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 por algas tipo tapete (TALG) que alcanzan coberturas del 41% (Figura 12); estas algas recubren los escombros coralinos de especies foliosas (e.g. Agaricia spp., Helioseris cucullata). La cobertura de coral fue baja en esta zona (6.7 ± 7.78%) y estuvo dominada por especies foliosas (FOLI, 5.04 ± 6.79% de cobertura), principalmente por Agaricia spp. (Figura 13). La complejidad estructural de la zona de escombros fue baja a media, con valores del índice de rugosidad entre 0.26 y 0.483. En esta zona hacia la parte del talud es posible observar colonias dispersas de esponjas (Niphates erecta, Aiolochroia crassa, Agelas dispar), corales negros (Stichopathes spp. y Plumapathes pennacea) y octocorales en menor proporción.

En cuanto a los invertebrados móviles encontrados en la zona es evidente el predominio del erizo E. viridis con una densidad de 8.85 ind./60 m2, lo que representa más del 50% del número total de organismos encontrados en Escombros. Le siguen los gusanos poliquetos de la familia Sabellidae (2.7 ind./60 m2) y del género Hypsicomus sp. (1.7 ind/60 m2) (Figura 13), género que fue abundante en profundidades superiores a 18 m y es considerado común en áreas coralinas protegidas del oleaje (Humann y Deloach, 2002), como es el caso de Varadero. Además, se observaron crustáceos aunque en menor densidad, representados por Stenorhynchus sp. (0.71 ind/ 60 m2) y Ancylomenes pedersoni con 0.42 ind/60 m2. En cuanto a los gorgonáceos y corales negros se encontró un predominio de los octocorales E. caribaeorum y B. asbestinum con una densidad de 3.71 ind./60 m2 y 3.57 ind./60 m2 respectivamente, representando cerca del 23% del total de octocorales observados en la zona de Escombros (N= 118) (Figura 14). Hacia la parte profunda del hábitat predominaron los corales negros Stichopathes sp., con una densidad de 2.43 ind./60 m2, es decir un 14% del número total encontrado (Figura 14) En la zona se presentan otras especies de invertebrados sésiles aunque en menor proporción, los cuales se refieren en el listado de especies encontradas para Varadero al final del documento.

Esta zona fue la que presentó mayor riqueza y abundancia de invertebrados crípticos capturados por medio de trampas, con un total de 139 organismos que pertenecen a 54 taxones, presentados de esta manera debido a que los organismos se encuentran en diferentes niveles de identificación taxonómica. Las organismos más abundantes son crustáceos decápodos (Filo Arthropoda) y gasterópodos (Filo Mollusca) con un 39 y 32% de abundancia relativa al total de organismos capturados (N=139) (Figura 15). Esta mayor diversidad en las capturas de las trampas en la zona Escombros comparada con otras zonas, se debe posiblemente a que en Escombros se pusieron tres de las seis trampas empleadas.

En esta zona se encontraron 22 especies de corales y 20 especies de invertebrados móviles, con valores de diversidad de H´= 2.092 y J= 0.095 para los primeros y H´= 1.859 y J= 0.093 para los segundos (Tabla 3). Los valores tan bajos de equidad son el reflejo de la dominancia causada por las especies de coral Agaricia spp., y el erizo E. viridis lo cual influye directamente en los valores de diversidad obtenidos. Escombros es la segunda zona más diversa del arrecife Varadero después de la zona de Corales mixtos.

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Figura 12. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Escombros del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2.

Figura 13. Abundancia de corales e invertebrados cuantificados en la zona de Escombros. Izq: Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der: Densidad (ind./60 m2) de invertebrados móviles.

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Figura 14. Densidad de octocorales en las zonas del arrecife de Varadero (ind./60 m2).

Figura 15. Número de individuos (abundancia) por clases de invertebrados crípticos capturados con trampas de asentamiento en el arrecife de Varadero.

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Zona de Agaricias

Esta zona se encuentra entre 7 - 12 m de profundidad, abarcando una parte del inicio del talud frontal (inicia aproximadamente a los 10 m) y el borde de la terraza arrecifal. Está dominada por algas (72.27 ± 13.49%), principalmente algas frondosas (FALG) de los géneros Dictyota y Lobophora (29.55 ± 12.15% de cobertura) (Figura 16). La cobertura coralina promedio fue de 24.62 ± 14.03%, y estuvo dominada principalmente por especies foliosas (FOLI) del género Agaricia, siendo las especies A. tenuifolia (12%) y A. agaricites (9%) las de mayor cobertura. A pesar de la dominancia en cobertura de corales foliosos en esta zona, también se presentan parches de corales mixtos de especies masivas (1.67 ± 2.35%) como O. faveolata, Pseudodiploria strigosa y Siderastrea spp. (Figura 17). La cobertura de octocorales es baja y su composición está dada por cuatro especies de las que predominan B. asbestinum (53%) y E. caribaeorum (45%) (Figura 14). En la zona, se encuentran dispersas hacia el borde del talud grandes colonias de Antillogorgia acerosa y Antillogorgia americana, aunque no se registraron en los transectos.

Entre los invertebrados observados en la zona de Agaricias se destacan los gusanos poliquetos con una densidad de 9.8 ind./60 m2 correspondiente a un 56% de abundancia total de organismos encontrados en esta zona, cuya mayor representatividad está dada por el género Spirobranchus sp. (5 ind./60 m2) y el género Sabellastarte sp. (3 ind./60 m2). Estos géneros pertenecen a la familia Sabellidae, que en este caso representa a los gusanos identificados hasta este nivel taxonómico con una densidad de 1.8 ind./60 m2 (Figura 17). Otro taxón sobresaliente en esta zona son los equinodermos que representan un 12% de la abundancia total, siendo la especie de erizo E. viridis y los ophiuros Ophiocoma wendtii y Ophiocoma sp., los que presentaron mayores densidades con 2.2, 1.5 y 1.3 ind./60 m2, respectivamente (Figura 17). Estas especies son comunes en arrecifes coralinos protegidos y tienen gran afinidad por el coral Agaricia tenuifolia (Humann y Deloach, 2002). Por otro lado, la abundancia de invertebrados crípticos capturados en las trampas estuvo dominada por el phylum Arthropoda (65%), representada por crustáceos decápodos como camarones, langostas y cangrejos. En total se capturaron 48 individuos pertenecientes a 19 taxa diferentes (Figura 15).

La zona presentó una diversidad de corales escleractínios de H´= 1.181 y de invertebrados móviles de H´= 2.155, con sus correspondientes valores de equidad de J= 0.069 y J= 0.127 (Tabla 3). El valor de diversidad coralina se ve influenciado por la alta heterogeneidad en la abundancia de las 17 especies encontradas, principalmente por la dominancia de las especies de coral Agaricia spp. Con relación a los invertebrados, esta zona fue la segunda más diversa del arrecife, después de la zona Coral mixto (Tabla 3). A pesar de esto, los gusanos poliquetos dominan la abundancia dentro de las 17 especies encontradas, lo que influye directamente sobre el valor de diversidad obtenido.

El índice de rugosidad en la zona presentó valores entre 0.105 y 0.485, lo cual equivale a una zona de complejidad estructural baja a media. Estos valores sumados a la baja diversidad 31

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 encontrada concuerda con lo propuesto por Nelson et al. (2016), donde la diversidad de invertebrados es proporcional a la complejidad estructural.

Figura 16. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Agaricias del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2. ¡Error! No se encuentra el origen de la referencia. .

Figura 17. Abundancia de corales e invertebrados móviles cuantificados en la zona Agaricias. Izq: Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der: Densidad (ind./60 m2) de invertebrados móviles.

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Zona de Orbicellas

Se ubica sobre la terraza arrecifal entre 3 - 6 m de profundidad. La zona está dominada por algas (48.88 ± 16.86%), principalmente de algas tapete (TALG) con una cobertura del 29.52 ± 15.43%. La cobertura coralina de esta zona es cercana al 40% y está representada principalmente por colonias masivas (MASS 24.82 ± 19.42%) de gran tamaño del género Orbicella (24.8%) (Figura 18), y por corales foliosos del género Agaricia en un 10.8 % (Figura 18). Entre o bajo las grandes colonias, es común encontrar parches de arena con cascajo y colonias dispersas de corales masivos como S. siderea, P. strigosa, C. natans y/o ramificados o incrustantes del género Porites. El porcentaje de cobertura de octocorales es bajo (1.05 ± 0.91%), sin embargo, la densidad especialmente de Briareum asbestinum (14.35 ind./60 m2) fue de las más altas entre los hábitats del arrecife, representando un 76% de la abundancia total encontrada en la zona de Orbicellas (Figura 14). Aunque el porcentaje de cobertura de esponjas incrustantes (ENSP) y de erectas (ERSP) es bajo (1.20 ± 0.94%), las especies Mycale laevis, Niphates erecta y Clathria spp. se encontraron creciendo entre las grietas de las colonias de Orbicella.

En cuanto a los invertebrados móviles en esta zona se destaca la abundancia de equinodermos que representan un 65% del total encontrado, con las especies de erizos Echinometra viridis (0.2 ind/60 m2), Diadema antillarum (0.11 ind./60 m2) y el ophiuro Ophiocoma sp. (0.09 ind./60 m2). Los poliquetos fueron el segundo grupo con un 23% de la abundancia total, representados principalmente por Spirobranchus sp. (0.07 ind./60 m2) y Sabellastarte sp. (0.04 ind./60 m2) (Figura 19). Al igual que en la zona de Agaricias, la abundancia de invertebrados crípticos de la zona de Orbicellas estuvo dominada por el phylum Arthropoda (camarones y cangrejos) en un 60%. Además, esta zona fue la de menor diversidad con 33 organismos pertenecientes a 10 taxa diferentes, debido en gran medida a que solo se ubicó una trampa (Figura 15).

Esta zona presentó una diversidad de corales escleractínios e invertebrados móviles de H´= 1.872 y H´= 2.044, con una equidad en la abundancia de J=0.081 y J= 0.102, respectivamente (Tabla 3). La alta heterogeneidad entre transectos en la abundancia de las 23 especies de corales y las 22 especies de invertebrados encontradas, se refleja en la dominancia por parte de los corales Orbicella spp., y los equinodermos, lo que incide en una disminución de la diversidad en ambos grupos.

El índice de rugosidad estuvo entre bajo y medio variando entre 0.242 y 0.569, sin embargo la zona se caracteriza por la presencia de grandes colonias de Orbicella spp., por lo que se esperaría una mayor rugosidad. Los valores obtenidos pueden deberse al método utilizado, el cual evalúa una porción pequeña y aleatoria dentro de la zona, y a la existencia de parches de arena y cascajo entre las colonias. A pesar de esto, fue el hábitat que presentó los valores más altos del índice de rugosidad indicando una mayor complejidad topográfica en comparación con las otras zonas (Tabla 3). 33

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Figura 18. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Orbicellas del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2.

Figura 19. Abundancia de corales e invertebrados cuantificados en la zona de Orbicellas. Izq. Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der. Densidad de invertebrados móviles (ind/60 m2).

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Zona de Corales Mixtos

Está localizada sobre la terraza arrecifal entre 1 - 3 m de profundidad, contigua a la zona de Orbicellas y hacia la parte oriental somera del arrecife. Presenta un predominio de sustrato abiótico (35.97 ± 17.59%), especialmente de sustrato no consolidado (SAND, 35.42 ± 18.25%). Respecto a la composición biótica, los corales dominan la cobertura con un 30.57 ± 13.09%, le siguen las algas con un 21.79 ± 9.31% (Figura 20). Los corales masivos Pseudodiploria strigosa, Orbicella faveolata y Siderastrea siderea presentaron las mayores coberturas (8.28, 5.06 y 2.48% respectivamente) (Figura 21). La zona de Corales mixtos del arrecife Varadero presenta unas características similares a la unidad ecológica de coral mixto descrita por Díaz et al. (2000), ya que presenta una cobertura coralina proporcional entre las especies de corales pétreos encontrados, a diferencia de las otras zonas donde se presenta una marcada dominancia por alguna de las especies. Adicionalmente, la zona presentó una cobertura importante de esponjas (9.24 ± 8.38%) y la presencia del zoantidio Palythoa caribaeorum (ZOAN), el cual no se encontró en las zonas antes descritas del arrecife.

La zona presentó una baja abundancia de gorgonáceos, siendo las especies Briareum asbestinum (2.5 ind./60 m2) y Antillogorgia americana (2 ind./60 m2) las de mayor densidad (Figura 14). Los invertebrados móviles estuvieron constituidos por diversos taxones; el ermitaño Paguristes cadenati presentó la mayor densidad (10 ind./60 m2) representando el 19% de la abundancia total de invertebrados, seguido del erizo Diadema antillarum (18%) con una densidad de 9.25 ind./60 m2 y la familia de gusanos poliquetos Sabellidae con una densidad de 9.25 ind/ 60 m2, es decir, el 18% de la abundancia total (Figura 21).

Esta zona del arrecife presentó una diversidad coralina de H´= 2.344 y una diversidad de invertebrados móviles de H´=2.270, ambos grupos presentaron una equidad en sus abundancias de J=0.117 y J=0.099, respectivamente (Tabla 3). Estos valores de diversidad fueron los más altos encontrados en el arrecife de Varadero, razón por la cual, en este estudio la zona Coral mixto se considera la más diversa en corales e invertebrados móviles. A pesar de esto, el índice de equidad muestra una dominancia por parte de las tres especies de corales e invertebrados más abundantes.

La complejidad estructural de la zona fue entre muy baja y baja, con valores del índice de rugosidad entre 0.06 – 0.24. Esto pudo deberse al método, como se mencionó anteriormente, ya que en general las colonias de coral dentro de la zona se ubican de manera dispersa.

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Figura 20. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Coral mixto del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2.

Figura 21. Abundancia de corales e invertebrados cuantificados en la zona de Coral mixto. Izq. Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der. Densidad de invertebrados móviles (ind./60 m2).

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Zona de octocorales

Esta zona se localiza sobre el costado oriental de la terraza arrecifal contiguo a la zona de Corales mixtos entre 1 - 3 m de profundidad. Presenta una complejidad estructural de muy baja a baja, con valores de rugosidad entre 0.00 y 0.178 y una visibilidad reducida debido a la capa de sedimento suspendido presente habitualmente entre los primeros 2 - 3 m de la columna de agua.

La zona está cubierta principalmente por sustrato no consolidado (SAND) en un 51.88 ± 6.27%, seguido por sustrato biótico como algas y esponjas en un 23% y 18.2%, respetivamente. La cobertura biótica estuvo dominada por algas tapete (TALG) y esponjas principalmente erectas (ERSP) (Figura 22), de los géneros Niphates y Aplysina, entre otros. Los octocorales o gorgonáceos erectos (GORG) presentaron los valores de cobertura más altos de todas las zonas, alcanzando un 5.06 ± 4.24% de la cobertura total del sustrato. La cobertura coralina fue muy baja en esta zona con solo un 1.19 ± 0.42%, representado por colonias muy dispersas de Pseudodiploria strigosa (0.99%) y Millepora spp. (0.15 %) principalmente (Figura 23).

En esta zona la abundancia de gorgonáceos fue notable, con un total de 515 individuos de 19 especies, siendo la especie Eunicea cf. fusca la que predominó (60.6% de la abundancia total) con una densidad de 78 ind./60 m2, seguido de Eunicea mammosa (18 ind./60 m2), Antillogorgia acerosa (9.75 ind./60 m2) y Pterogorgia guadalupensis (6.5 ind./60 m2) (Figura 14).

Los invertebrados móviles fueron diversos en la zona. La especie con mayor densidad fue el crustáceo Pagurus sp., con 4.75 ind./60 m2, representando el 46% de la abundancia total (Figura 23). A continuación, se encuentran los gusanos poliquetos con una abundancia del 39% del total, representados por la familia Sabellidae (2 ind/ 60 m2) con un 19 %, Sabellastarte sp.(1 ind/ 60 m2) con un 9.7 % y Spirobranchus sp. (1 ind/ 60 m2) con un 9.7 % de representatividad (Figura 23).

En esta zona se encontró un total de cuatro especies de corales pétreos, ocho especies de invertebrados móviles y 19 especies de octocorales. La diversidad coralina presentó un valor de H´=0.767 con una equidad de J= 0.153 y la diversidad de invertebrados móviles fue de H´=1.605 con una equidad de J= 0.772 (Tabla 3). La dominancia del coral Pseudodiploria strigosa influyó directamente en el bajo índice de diversidad encontrado, siendo el hábitat de menor diversidad coralina del arrecife Varadero. Lo contrario ocurre con los invertebrados móviles, los cuales presentaron una mayor equidad en la abundancia de las especies encontradas (valor del índice de Pielou alto), sin embargo, este grupo presentó una baja diversidad asociada a la baja riqueza de especies encontrada en la zona.

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Figura 22. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Octocorales del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2.

Figura 23. Abundancia de corales e invertebrados cuantificados en la zona de Octocorales. Izq. Porcentaje de cobertura de las especies de corales escleractínios. Der. Densidad de invertebrados móviles (ind./60 m2).

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Zona de Esponjas

Esta zona se localiza en el talud norte del arrecife, cercano al canal de navegación de la Bahía de Cartagena entre 10 - 18 m de profundidad. La zona presentó una alta cobertura del componente arena (SAND) al igual que la zona de octocorales; sin embargo, la dominancia de esponjas sobre un sustrato no consolidado ocasionó una marcada diferencia en la composición bentónica, lo que llevó a describirla como una zona independiente, a pesar que se realizó un solo transecto en esta zona. Por lo anterior solo se tiene un dato de rugosidad que indica que la zona de esponjas presenta una baja complejidad estructural (0.3).

La zona está cubierta principalmente por esponjas (incrustantes y erectas) en un 38.57%, seguido por sustrato no consolidado (SAND) en un 34.19% y por último de algas en un 23.66%. La dominancia de esponjas estuvo representada por esponjas erectas (ERSP) en un 31.01%, mientras que las incrustantes (ENSP) sólo alcanzaron un 7.55% de cobertura. Del porcentaje obtenido de algas, las algas tapete (TALG) presentaron un 18.29% de cobertura, seguida por las cianobacterias con un 4.97% (Figura 24). En esta zona es común observar esponjas de los géneros Aplysina, Niphates, Amphimedon y grandes colonias de Xestospongia muta, Agelas spp., y Geodia spp. La cobertura coralina fue la más baja de todas las zonas, dado que en el transecto solo se observó una colonia de Madracis decactis (cobertura 0.12%).

La densidad de gorgonáceos en esta zona fue baja (N=11) y el grupo estuvo representado en un 63% del total por Carijoa riisei (7 ind./60 m2), seguido por Ellisella elongata y Iciligorgia schrammi con la misma densidad de 2 ind./60 m2. Adicionalmente, se encontraron cinco especies de corales negros, siendo Stichopathes sp., la que presentó mayor densidad con 3.6 ind./60 m2 (Figura 14).

Entre los invertebrados móviles encontrados en la zona de Esponjas, la especie con mayor densidad fue el crustáceo Stenopus sp., con 6 ind./60 m2, representando el 37.5% de la abundancia total; esta especie solo se observó en las estaciones con profundidades superiores a 15 m (Figura 25). Le siguen los moluscos Spondylus americanus (4 ind./60 m2) con un 25% y Cerithium sp.(2 ind./60 m2) con un 12.5% de representatividad (Figura 25).

La zona de esponjas presentó un total de 12 especies de invertebrados móviles, un índice de diversidad de H´=1.667 y una equidad en la abundancia (índice de Pielou) de J=0.857. La zona de esponjas junto a la zona de octocorales presentaron la diversidad de invertebrados más baja de todo el arrecife, sin embargo, la abundancia entre las 12 especies encontradas fue homogénea, alcanzando el valor de equidad más alto entre las zonas del arrecife. En cuanto a corales pétreos, dado que sólo se registró una especie (Madracis decactis) no se estimó ningún índice de diversidad.

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Figura 24. Porcentaje de cobertura de cada componente bentónico presente en la zona de Esponjas del arrecife Varadero. Los códigos de las categorías bentónicas se explican en la Tabla 2.

Figura 25. Densidad (ind./60m2) de invertebrados móviles cuantificados en la zona de Esponjas.

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Tabla 3. Características biológicas de las zonas del arrecife Varadero. El porcentaje de cobertura se expresa en promedio de cobertura por componente con su desviación estándar asociada (Ẋ ± DE). Los valores de riqueza consideran únicamente las especies registradas dentro de los transectos y censos.

Características Zonas del Arrecife coralino Varadero Escombros Agaricias Orbicellas Coral mixto Octocorales Esponjas Varadero (>12 m) (7-12 m) (3-6 m) (1-3 m) (1-3 m) (10-18 m) (1-27 m) Complejidad Baja a media Baja a media Baja a media Baja Baja Baja Baja estructural (0.26 - 0.483) (0.105 - 0.485) (0.242 - 0.569) (0.06 – 0.24) (0.00 – 0.18) (0.3) (0.31± 0.14) (mín. - máx.) % Cobertura Corales 6.70 ± 7.78 24.62 ± 14.03 39.84 ± 20.12 30.57 ± 13.09 1.19 ± 0.42 0.20 24.9±20.35 Octocorales 1.21 ± 1.06 1.04 ± 0.88 1.05 ± 0.91 0.15 ± 0.30 5.06 ± 4.24 0.20 1.29 ± 1.91 Algas 66.50 ± 16.58 72.27 ± 14.15 48.88 ± 16.86 21.79 ± 9.31 23.26 ±6.26 23.66 52.05±23.2 Esponjas 7.38 ± 3.22 1.75 ± 1.12 1.20 ± 0.94 9.24 ± 8.38 18.25±7.69 38.57 5.64 ± 8.45 Sustrato 18.72 ± 15.95 0.27 ± 0.62 8.97 ± 8.17 35.97 ± 17.59 52.08±5.45 35.59 15.48±19.1 Índices ecológicos S´ Corales 22 17 23 20 4 5.00 32 S´ Octocorales 8 4 4 5 19 3 26 S´ Invertebrados 20 17 20 20 8 12 39 S´ Peces 92 59 61 71 39 42 120 H´ Coral 2.092 1.181 1.872 2.344 0.767 1.67 2.17 H´ Invertebrados 1.859 2.155 2.044 2.270 1.61 2.084 2.49 H´ Peces 1.51 2.502 2.708 2.726 2.129 2.242 2.75 S´: Riqueza de especies cuantificadas dentro de los transectos de cobertura y censos de peces. H´: Diversidad estimada por índice de Shannon con los datos de abundancia obtenidos en los transectos. La zona de Esponjas no presenta valores de DE ya que sólo se realizó un transecto.

Estructura y Composición de invertebrados móviles en el arrecife Varadero La composición de invertebrados móviles en términos de riqueza, no estuvo determinada por la profundidad (r= 0.8; P=0.90) ni por la rugosidad del sustrato (r=-0.30; P=0,9), ya que las correlaciones de Spearman realizadas no fueron significativas (p<0.05). Del dendrograma se obtuvieron 15 grupos con corte al 50% de similitud, sin embargo ninguno de los factores (profundidad, rugosidad y zonas) explicó una evidente segregación de las muestras de acuerdo al análisis de escalamiento multidimensional (MDS), lo cual indica la alta disimilitud en la densidad de invertebrados entre las muestras. El porcentaje de similitud por profundidad fue bajo (somero: 38.12%, medio: 23.47% y profunda: 20.79%, respectivamente). El mayor porcentaje de contribución a la similitud dentro de los grupos de profundidad estuvo dado por la especie Echinometra viridis (20.96%) en áreas someras, la especie Cerithium sp. (22.68%) en profundidades medias y Sabellidae (50.39%) en áreas profundas.

El porcentaje de similitud entre la densidad de especies asociado a la rugosidad del sustrato fue bajo (muy baja= 31.73%, baja=31.73%, media= 23.03%), siendo Sabellidae el taxón que contribuyó en mayor porcentaje a la similitud dentro del grupo “rugosidad muy baja” con un 39.25% y el grupo “rugosidad media” en un 39.15%. Dentro del grupo de “rugosidad baja” fue la

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 especie Sabellastarte sp., la que más aportó a la similitud. El porcentaje de similitud entre la densidad de invertebrados y las zonas del arrecife fue: en sedimentos no consolidados 28.15%, en Coral mixto y Orbicellas 48.87%, en Escombros 15.34%, y en Agaricias 21.86%. El taxón que más contribuyó a la similitud dentro de las zonas Sedimentos no consolidados, Coral mixto y Escombros fue Sabellidae (63.81%, 23.19% y 70.09%, respectivamente); en Orbicellas fue Echinometra viridis y Sabellastarte sp., en Agaricias.

Los resultados del análisis de similitud ANOSIM, que se describen en la Tabla 4 incluyen los valores para cada factor evaluado. Para el factor “profundidad”, se evidencia que el valor R global expresa una baja disimilitud entre profundidades pero con un valor significativo (R= 0.3; P= 0.001). Esta diferencia está dada por las comparaciones pareadas entre somero vs medio, y somero vs profundo, sin embargo se consideró como un único ensamblaje debido a que para considerarse ensamblajes independientes los grupos deben presentar valores de R entre 0 .75 y 1 (Schiller, 2003). Este mismo escenario se evidenció al observar los datos obtenidos por el factor “rugosidad”, en donde el valor R a pesar de ser estadísticamente significativo es más cercano a cero, en este caso las comparaciones significativas se dan entre la rugosidad muy baja vs baja y baja vs media, y mostraron valores de R menores a 0.75 Tabla 4. Por otro lado, para el factor “zonas”, el valor R fue estadísticamente significativo también y estuvo más cercano a cero; sin embargo en la comparación entre sedimentos no consolidados vs Orbicella el valor R fue de 0.77 (p<0,05) indicando que para este caso el ensamblaje de invertebrados si es diferente entre las zonas. En el caso de la comparación de Orbicella con escombros, el valor R de 0.63 indicó que aunque no se trate de ensamblajes independientes si pueden tener unas diferencias importantes en el ensamblaje de invertebrados entre estas dos zonas, también evidenciado en el MDS.

Tabla 4. ANOSIM considerando como factores la profundidad, la rugosidad y la zona. Los valores con P<0.05* indican que se rechaza la hipótesis nula, expresando que hay diferencias entre grupos. La zona “sedimentos no consolidados” agrupa las zonas Octocorales y Esponjas. Test pareado Estadístico (R) P Profundidad Global 0.33 0.001* Somero vs medio 0.25 0.016 Somero vs profundo 0.61 0.001* Medio vs profundo 0.85 0.226 Rugosidad Global 0.19 0.004* Nula vs baja 0.49 0.019* Nula vs media 0.67 0.363 Baja vs media 0.15 0.012* Zonas Global 0.25 0.006* Sedimentos no consolidados vs Coral mixto 0.44 0.2 Sedimentos no consolidados vs Orbicellas 0.77 0.006*

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Sedimentos no consolidados vs escombros -0.19 0.875 Sedimentos no consolidados vs Agaricias -0.04 0.594 Coral mixto vs Orbicellas 0.27 0.103 Coral mixto vs escombros 0.097 0.321 Coral mixto vs Agaricias 0.063 0.327 Orbicellas vs escombros 0.63 0.002* Orbicellas vs Agaricias 0.188 0.036* Escombros vs Agaricias 0.073 0.282

Diversidad de Peces En los muestreos realizados en marzo y mayo de 2018 en el arrecife Varadero se registró un total de 120 especies de peces pertenecientes a 36 familias en 11 órdenes (Apéndice 1). Del total de especies, 103 se registraron en los censos visuales errantes (CVE, N=38), 86 se registraron en los censos visuales en bandas (CVB, N=73), cinco especies fueron registradas por fuera del tiempo o área de los censos visuales y una especie de gobio fue capturada en una trampa de asentamiento/reclutamiento de invertebrados. El orden con más familias (y especies) fue Perciformes, las familias con más especies fueron Serranidae con 12, Pomacentridae con 10, Scaridae y Haemulidae con 9, Gobiidae con 7 y Carangidae y Labridae con 6.

La curva de acumulación de especies para los CVE muestra un valor máximo estimado de 130 especies para el arrecife Varadero con el estimador Jacknife2, lo que significa que el muestreo realizado registró el 78.6% (103 especies) de las especies que se espera observar en el arrecife de acuerdo a la extrapolación realizada con ese estimador. Con los estimadores Chao2 y Jacknife1 los porcentajes son del 86.6% y 82.8%, respectivamente (Figura 26).

Para determinar la relación entre la riqueza de especies y el esfuerzo de muestreo, el número acumulado de especies fue representado gráficamente vs el tiempo acumulado de muestreo en horas (i.e. Número de CVE * 20 minutos/60). La curva de acumulación de riqueza vs tiempo (horas), fue obtenida usando del estimador UGM (Ugland et al., 2003), el cual deriva de una expresión analítica exacta para la expectativa y la varianza de la curva de acumulación de especies en todos los subconjuntos aleatorios de las muestras (tiempo en horas). La curva analítica de acumulación de especies puede aproximarse mediante una curva semilogarítmica. Tanto la curva de acumulación exacta como su aproximación semilogarítmica son independientes de las distribuciones de abundancia de las especies, pero están fuertemente influenciadas por la distribución de las especies entre las muestras y la relación espacial de las muestras que son aleatorias. Considerando lo anterior, el índice UGE muestra que a pesar de la incidencia de nuevas especies en el tiempo (i.e. el número acumulado de especies observadas fue incrementando a medida que se aumentó el tiempo de muestreo; (Figura 27), la tasa de adición de especies fue disminuyendo a medida que aumentaba el tiempo de 43

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 muestreo; así, durante la primera hora se registró el 44% del total de especies, en la segunda hora se había registrado el 58.3% y a las 5 horas ya se había registrado el 78.8 % de las especies. En otras palabras, la tasa de adición de nuevas especies cayó del 44% en la primera hora al 5.2% en la quinta hora, y a partir de las 8 horas de muestreo la tasa de adición fue menor a uno con cada nuevo censo.

Figura 26. Curvas de acumulación de especies para los censos visuales errantes (CVE) realizados en marzo de 2018 en el arrecife Varadero, Bahía de Cartagena.

Figura 27. Curva de acumulación de especies de peces respecto al tiempo en horas acumulado en los 38 censos visuales errantes realizados. El tiempo total empleado para en los CVE fue de 12.72 h.

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

La curva de acumulación de especies para los CVB muestra un valor máximo estimado de 99 especies para el arrecife Varadero con el estimador Jacknife1, lo que significa que el muestreo realizado registró el 87% (86 especies) de las especies que se espera observar en el arrecife de acuerdo a la extrapolación obtenida con ese estimador. Con los estimadores Chao1 y Jacknife2 los porcentajes fueron 90.5% y 87.7%, respectivamente (Figura 28). Las líneas que representan los valores obtenidos con los estimadores Chao1 y Jacknife2 alcanzan su asíntota alrededor del censo número 50, lo que indica que un aumento el esfuerzo de muestreo a partir de este punto no se verá reflejado en un incremento en el número de especies y por lo tanto el muestreo realizado fue representativo.

120 Sobs Chao1 Jacknife1 100 Jacknife2

s

e i 80

c

e

p

s

e

e

d

60

o

d

a

l

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c 40

A

20

0 0 20 40 60 80 Censos

Figura 28. Curvas de acumulación de especies de peces censados en los CVB usando estimadores no paramétricos Chao 1, Jacknife 1 y Jacknife 2.

Durante los censos visuales errantes (CVE) las especies vistas con mayor frecuencia (especies frecuentes >70% SF) fueron Scarus iseri, Stegastes planifrons, Cephalopholis cruentata, Sparisoma aurofrenatum, Sparisoma viride, Acanthurus tractus, Haemulon flavolineatum, Bodianus rufus, Chromis cyanea y Thalassoma bifasciatum, pertenecientes a las familias Scaridae, Pomacentridae, Serranidae, Acanthuridae, Haemulidae y Labridae. Otras 28 especies de las mismas familias y otras como Gobiidae, Carangidae, Chaetodontidae y Lutjanidae fueron especies comúnmente observadas (especies comunes 20% a 70% SF). La lista completa de especies frecuentes y comunes se presenta en la Tabla 5.

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Algunas de las especies observadas con mayor frecuencia en los CVE fueron también las más abundantes en general; se destacan Scarus iseri, Stegastes planifrons, Sparisoma viride y Chromis cyanea, que tuvieron valores del índice de abundancia relativa (AR) iguales o mayores a 2. El gobio enmascarado Coryphopteros personatus a pesar de no quedar incluida en la categoría de especies frecuentes fue una de las especies más abundantes (AR=2.1), pues casi siempre se observa en agregaciones.

Entre las zonas del arrecife la más rica en especies de peces fue Escombros con 92 especies de 28 familias, seguida por Coral Mixto con 71 especies (23 familias) y Orbicellas con 61 especies (22 familias), sin embargo también fue el área con mayor intensidad de muestreo considerando ambos métodos, lo que seguramente elevó el número de especies registradas; esto es evidente al comparar el promedio de especies por censo donde el valor más alto en los CVE corresponde a la zona Orbicellas, seguido de cerca por Escombros. En los censos visuales en bandas (CVB) el mayor promedio de especies fue para Esponjas, una zona que no se evaluó con los CVE, seguido por Coral Mixto y Agaricias (Tabla 6).

Para el arrecife en general el promedio de especies por censo fue mucho mayor para los CVE (25.5 + 5.7) que para los CVB (13.0 + 3.7), lo que se debe a una mayor cobertura de área en los CVE y justifica el realizar ambos métodos para el levantamiento de línea base de biodiversidad de peces a partir de censos visuales (Tabla 6).

Tabla 5. Especies de peces frecuentes y comunes en los censos visuales errantes realizados en marzo de 2018 en el arrecife de Varadero, Bahía de Cartagena. Especie %SF AR Categoría de %SF Scarus iseri 97.4 2.5 Stegastes planifrons 89.5 2.3

Cephalopholis cruentata 86.8 1.7

Sparisoma aurofrenatum 86.8 1.8 Especies Sparisoma viride 86.8 2.1 Frecuentes (>70%) Acanthurus tractus 84.2 1.9 Haemulon flavolineatum 84.2 1.7 Bodianus rufus 78.9 1.3 Chromis cyanea 71.1 2.0 Thalassoma bifasciatum 71.1 1.7 Hypoplectrus puella 68.4 1.2 Serranus tigrinus 63.2 1.1

Stegastes partitus 63.2 1.8

Clepticus parrae 60.5 1.8 Holocentrus rufus 60.5 0.9

Stegastes adustus 60.5 1.4

Coryphopterus personatus 57.9 2.1 46

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Caranx ruber 55.3 1.1 Chaetodon capistratus 55.3 0.9

Chaetodon ocellatus 55.3 0.8

Holacanthus tricolor 52.6 1.0 Abudefduf saxatilis 50.0 0.8 Especies comunes Halichoeres garnoti 50.0 0.8 (20% a 70%) Canthigaster rostrata 44.7 0.7 Lutjanus mahogoni 44.7 0.8 Flameo marianus 42.1 0.7 Odontoscion dentex 34.2 0.5 Hypoplectrus unicolor 31.6 0.4 Mulloidichthys martinicus 31.6 0.6 Scarus taeniopterus 31.6 0.5 Acanthurus coeruleus 28.9 0.5 Elacatinus illecebrosum 28.9 0.4 Halichoeres bivittatus 28.9 0.7 Myripristis jacobus 28.9 0.5 Sparisoma chrysopterum 28.9 0.4 Microspathodon chrysurus 26.3 0.4 Stegastes variabilis 26.3 0.5 Haemulon macrostomum 21.1 0.3

Tabla 6. Total y promedio (+SD) de especies de peces registradas en los censos visuales realizados en marzo y mayo en el arrecife Varadero, bahía de Cartagena. Se presentan los datos para cada zona del arrecife y para el arrecife en general. Especie Escombros Agaricias Orbicellas Coral Octocorales Esponjas Varadero Mixto Total especies 92 59 61 71 39 42 120 Total familias 28 23 22 23 17 20 36 Número de CVE 15 5 6 9 3 0 38 Número de CVB 22 12 10 13 10 6 73 Promedio spp./CVE (SD) 28.3 (4.9) 23.4 (3.0) 28.5 (2.6) 23.8 (4.9) 14.0 (1.7) NA 25.5 (5.7) Promedio spp./CVB (SD) 12.5 (3.7) 13.5 (2.6) 12.0 (4.5) 14.2 (4.0) 10.7 (1.4) 16.6 (2.6) 13.0 (3.7)

Las especies que presentaron las mayores abundancias promedio en los CVB para el arrecife Varadero en general fueron Coryphopterus personatus, Scarus iseri, Stegastes partitus, Clepticus parrae y Acanthurus tractus. C. personatus fue más abundante en las zonas Escombros y Esponjas; Scarus iseri fue más abundante en Coral mixto y Orbicellas; Stegastes

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 partitus fue más abundante en Agaricias; Clepticus parrae lo fue en Escombros y Acanthurus tractus en Coral mixto. El ronco Haemulon aurolineatum también fue una especie abundante (en sexto lugar), pero únicamente en la zona Octocorales, donde fue notoria la abundancia de juveniles (Tabla 7).

Tabla 7. Total y promedio (+SD) de abundancia (individuos/60 m2) de las especies de peces más representativas (con valores mayores a 1 para el arrecife) registradas en los CVB realizados en mayo en el arrecife Varadero, bahía de Cartagena. Se presentan los datos para cada zona del arrecife y para el arrecife en general. Zonas del arrecife Especies Agaricias Escombros Esponjas Coral Mixto Octocorales Orbicellas Varadero Coryphopterus personatus 17.5±38.6 86.4±35.1 50±54.8 0±0 0±0 2±6.3 33.3±47.1 Scarus iseri 5.1±3.1 2±2.1 2.3±2.9 20.9±28.9 9.8±6.7 10.1±6.5 8.1±14.1 Stegastes partitus 15.8±13.2 5±9 3.7±4.9 2.2±4.2 0.7±1.3 0.1±0.3 4.9±9.1 Clepticus parrae 8.9±14.5 9.3±11.6 0±0 0±0 0±0 3±6.9 4.7±9.8 Acanthurus tractus 5.3±3.5 0.9±1.4 0.7±1.2 12.4±19.9 2±1.2 6.4±11.5 4.5±10.2 Haemulon aurolineatum 0±0 0±0.2 0.2±0.4 0.1±0.3 23.8±27.5 0±0 3.3±12.7 Thalassoma bifasciatum 1±1.1 0.3±0.9 0±0 5.8±5.3 9.8±5.5 1.4±1.3 2.8±4.6 Chromis cyanea 5.2±4.4 5±5.4 0±0 0.1±0.3 0±0 0±0 2.4±4.2 Stegastes adustus 0.1±0.3 0±0 0±0 3.6±5.7 2.7±3.2 6.4±4.4 1.9±3.8 Chromis insolata 1.3±3.3 2.7±7.1 9.8±10.6 0±0 0±0 0±0 1.8±5.6 Halichoeres bivittatus 0±0 0±0 0±0 1.1±2.3 8.2±4.4 0.9±1.4 1.4±3.3 Opisthonema oglinum 0±0 0±0 0.7±1.6 0±0 0±0 10±31.6 1.4±11.7 Chaetodon capistratus 0.2±0.6 0±0 0.3±0.5 3.2±2.8 5.6±5.3 0.3±0.7 1.4±3 Haemulon flavolineatum 0.3±0.6 0.9±1.4 0.3±0.5 4.8±6.4 0.6±0.7 0.6±0.5 1.4±3.2 Sparisoma viride 2.8±1.6 1±1.9 0±0 1.9±2.8 0.1±0.3 1.6±2.4 1.4±2.1 Sparisoma aurofrenatum 2.2±1.2 1.3±1.4 1±1.1 1.4±1.6 0.8±1 0.7±1.1 1.3±1.3

En cuanto al análisis de la similitud del ensamblaje de peces registrados en los CVE, el dendrograma de similaridad de Jaccard evidencia la formación de cuatro grupos al 50% de similitud; el primer grupo representado por los censos realizados en la zona de Octocorales, un segundo grupo formado por los censos en la zona de Orbicellas más las estaciones someras de la zona de Coral mixto, un tercer grupo con los censos en la zona Escombros y un último grupo reunió los censos en la zona Agaricias con los censos en profundidad media de la zona Coral Mixto (Figura 29) La salida gráfica del análisis de escalamiento multidimensional (MDS) realizada con datos de presencia ausencia, muestra que los censos realizados en la zona de octocorales son similares entre sí, pero difieren de los censos en las zonas Agaricias, Coral Mixto y Orbicellas, y aún más de los censos en la zona Escombros. Estos últimos son similares entre sí, pero difieren de los censos en las zonas Agaricias, Coral Mixto y Orbicellas, los que a su vez son similares entre sí en términos generales (Figura 30).

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Figura 29. Dendrograma de similitud de Jaccard con corte al 50 % para la riqueza de peces obtenida en los CVE. OCT: Octocorales; MIX: Corales mixtos; ORB: Orbicellas; ESC: Escombros; AGA: Agaricias; S: Somero; M: Medio y P: Profundo.

Resemblance: S7 Jaccard 2D Stress: 0,16 Zonas Octocorales

Escombros

Coral Mixto Agaricias

Orbicellas

Figura 30. Diagrama de escalamiento multidimensional (MDS) de los censos visuales errantes (CVE) realizados en marzo de 2018 en el arrecife Varadero. Se muestra la similitud en la composición de especies (presencia-ausencia) entre los censos categorizados por zonas.

El dendrograma de agrupamiento realizado con el índice de similitud de Bray-Curtis entre los censos visuales de bandas (CVB) muestra la formación de 5 grupos al 40% de similitud, donde 49

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 se nota la agregación con respecto a las zonas del arrecife y las profundidades (Figura 31). Se observa un grupo grande formado por la mayoría de los censos en la zona de “Escombros” y algunos de “Esponjas”, todos son censos profundos; un segundo grupo contiene todos los censos en “Octocorales”, que son censos someros; un tercer grupo contiene la mayoría de los censos en “Orbicellas” y “Coral mixto”, todos son censos someros; un cuarto grupo se forma con la mayoría de censos en la zona “Agaricias” más algunos de “Escombros” y “Coral mixto”, en este hay censos en todas las profundidades. El quinto grupo es pequeño, formado solo por la mitad de los censos en “Esponjas”, todos son censos profundos.

Figura 31. Dendrograma de similitud de Bray–Curtis con corte al 50% para la abundancia de peces en los CVB. Se destaca la formación de cinco grupos (líneas rojas). ORB: Orbicellas; ESP: Esponjas; ESC: Escombros; AGA: Agaricias; OCT: Octocorales; MIX: Coral mixto; S: Somero; M: Medio; P: Profundo.

La salida gráfica del análisis de escalamiento multidimensional (MDS) realizado agrupando los CVB según el factor “zona del arrecife” muestra que la mayoría de las muestras correspondientes a la zonas “Escombros y “Esponjas” se ubican cercanas entre sí, pero distantes de los censos en “Agaricias”, “Orbicellas” y “Coral Mixto” que forman una agrupación por su cercanía espacial lo que indica que los ensamblajes de peces en esas zonas (composición de especies y abundancia) son similares. Los censos en la zona “Octocorales” se ubican cercanos entre sí formando un grupo, que sin embargo esta cerca a las muestras (censos) de las zonas “Agaricias”, “Orbicellas” y “Coral Mixto”, indicando que en general existe mayor similitud entre ensamblajes de especies en las zonas del arrecife ubicadas en profundidades someras y medias, que a su vez difiere de los ensamblajes en zonas profundas (Figura 32). 50

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Transform: Square root Resemblance: S17 Bray Curtis similarity 2D Stress: 0,17 Zonas Octocorales

Esponjas

Agaricias

Escombros Coral Mixto

Orbicellas

Figura 32. Diagrama de escalamiento multidimensional (MDS) de los censos visuales en bandas (CVB) mostrando la ordenación de los censos con respecto a las zonas del arrecife de Varadero.

Los resultados del análisis SIMPER muestran que los censos en la profundidad media tuvieron una similitud del 47.83%, siendo las especies Stegastes partitus, Scarus iseri y Acanthurus tractus las que más aportaron a esa similitud (21.90%, 13.56% y 13.28%, respectivamente). En la zona profunda la similitud entre censos fue del 44.12%, siendo las especies Coryphopterus personatus, Scarus iseri y Chromis cyanea las que más aportaron a esa similitud (52.07%, 5.50% y 4.74%, respectivamente). Finalmente, entre los censos someros el porcentaje de similitud fue el más bajo con un 38.41% y las especies que más contribuyeron a esa similitud fueron Scarus iseri, Thalassoma bifasciatum y Stegastes adustus (28.50%, 13.51% y 11.13%, respectivamente).

Respecto a las zonas del arrecife, los censos realizados en “Octocorales” arrojaron la mayor similitud (55.14 %), siendo las especies Scarus iseri, Halichoeres bivittatus y Thalassoma bifasciatum las principales contribuyentes (19.30%, 18.54% y 18.26%, respectivamente). En la zona “Agaricias” la similitud en la abundancia y composición de especies de peces entre muestras fue del 52.28%, con las especies Stegastes partitus, Scarus iseri y Acanthurus tractus como las principales aportantes (22.02%, 13.59% y 13.22%, respectivamente). En la zona “Escombros” la similitud entre las muestras fue del 51.32%, siendo Coryphopterus personatus, Chromis cyanea y Clepticus parrae las especies que más contribuyeron a la similitud (53.88%, 6.67% y 6.42%, respectivamente). La zona “Coral Mixto” mostró una similitud de 39.81%, con 51

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 las especies Scarus iseri, Thalassoma bifasciatum y Acanthurus tractus aportando más a esa similitud (25.94%, 11.85% y 10.86%, respectivamente). Las zonas “Esponjas” y “Orbicellas” presentaron los menores valores de similaridad (38.85% y 37.35%, respectivamente); las especies con mayor contribución a esa similitud en “Esponjas” fueron Coryphopterus personatus, Stegastes variabilis y Chromis insolata (15.13%, 11.91% y 10.43%, respectivamente); mientras que en “Orbicellas” fueron Scarus iseri, Stegastes adustus y Acanthurus tractus quienes más contribuyeron (26.69%, 20.84% y 13.08%, respectivamente).

El análisis de ANOSIM, indicó para ambos factores, zonas del arrecife y profundidad, diferencias significativas entre los componentes (R global de 0.73, P= 0.001 y R=0.664, P=0.001). La Tabla 8 resume la información de las pruebas pareadas para cada factor evaluado.

Tabla 8. Resultados de los análisis de similitud ANOSIM de los valores de abundancia de peces obtenidos con censos visuales en bandas en el arrecife de Varadero. Se presenta el valor de R (estadístico de prueba) y P (nivel de significancia) de las pruebas globales de una vía para los factores Zonas y Profundidad, y de cada una de las pruebas pareadas. Test pareado Estadístico (R) P Zonas del arrecife Global 0.73 0.001* Agaricias vs Escombros 0.56 0.001* Agaricias vs Esponjas 0.86 0.001* Agaricias vs Coral Mixto 0.58 0.001* Agaricias vs Octocorales 0.98 0.001* Agaricias vs Orbicellas 0.71 0.001* Escombros vs Esponjas 0.60 0.001* Escombros vs Coral Mixto 0.89 0.001* Escombros vs Octocorales 0.95 0.001* Escombros vs Orbicellas 0.86 0.001* Esponjas vs Coral Mixto 0.84 0.001* Esponjas vs Octocorales 0.98 0.001* Esponjas vs Orbicellas 0.75 0.001* Coral Mixto vs Octocorales 0.4 0.001* Coral Mixto vs Orbicellas 0.14 0.015 Octocorales vs Orbicellas 0.56 0.001* Profundidad Global 0.66 0.001* Medio vs profundo 0.46 0.001* Medio vs Somero 0.53 0.001* Profundo vs Somero 0.84 0.001*

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Los valores de R en las pruebas pareadas indican que el ensamblajes de peces más particular es el de la zona “Octocorales”, pues todas las pruebas pareadas involucrando esta zona tienen valores de R cercanos a 1. Otras comparaciones con valores altos de R son “Agaricias” vs “Esponjas”, “Escombros” vs “Coral Mixto”, “Escombros” vs “Orbicellas”, y “Esponjas” vs “Coral Mixto”, todas ellas implican la comparación de una zona profunda con una media o somera, lo que sugiere que el factor que puede estar determinando esa disimilitud alta es la profundidad. Esta conclusión además se soporta en el alto valor de R para la comparación entre censos “Profundos” vs “Someros”.

Aproximación a las características físicas del agua en Varadero Variabilidad espacial de flujo particulado en las trampas de sedimento (FMT)

El mayor promedio del flujo total de masa que se incorporó en las trampas de sedimentación durante los 57 días de exposición se obtuvo en las zonas Agaricias y Orbicellas (513.04 ± 473.91 g/m2 y 508.69 ± 565.21 g/m2, respectivamente), seguido de las zonas más profundas, Planicie sedimentaria (404.34 ± 480 g/m2) y Escombros (343.47 ± 352.17 g/m2) (Tabla 9).

Tabla 9. Flujo de masa total (g) por zona obtenido a partir del material incorporado en la totalidad de días de exposición en las trampas de sedimentación ubicadas en el arrecife de Varadero. * Planicie sedimentaria (contigua a la zona de Escombros). Zona Promedio de flujo de masa total (g/m2) Agaricias 513.04 ± 473.91 Orbicellas 508.69 ± 565.21 Escombros 343.47 ± 352.17 Planicie sedimentaria* 404.34 ± 480

Los análisis del FMT por día se realizaron a partir del total de la masa obtenida por tamaño del grano por trampa y se relacionó con la zona donde fue ubicada cada trampa. El sedimento muy fino (<63 µm) fue el que presentó los mayores valores para todos los casos siendo el componente más representativo (Figura 33), especialmente en la zona de Orbicellas (18.84 ± 11.25 g/m2/día); le siguió el sedimento fino (>63 µm), el cual estuvo representado mayormente en la zona de Agaricias (9.99 ± 10.83 g/m2/día); por último el sedimento medio (>250 µm), que se comportó de forma similar en las zonas de Agaricias y Orbicellas (1.46 ± 0.04 g/m2/día y 1.43 ± 0.79 g/m2/día).

A pesar de haberse encontrado una mayor proporción de flujo de masa total en las zonas de Agaricias y Orbicellas (Figura 33), al realizar la prueba estadística no paramétrica de Kruskal- Wallis no se encontraron diferencias significativas en el FMT (P= 0,76 > 0,05) entre las Zonas. Esta situación puede deberse a las altas desviaciones encontradas en el flujo de masa total por 53

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 cada zona. En relación al FMT y Tamaño de grano sí se encontraron diferencias significativas (P=0.000026 < 0.05), evidenciando las variaciones en el tipo de sedimento que precipita en el sector. Posteriormente se realizó el test LSD (Fisher) para comparar entre los niveles del factor “Tamaño de grano”, encontrando que para todos los niveles existieron diferencias significativas respecto a los valores de FMT (Tabla 10).

Tabla 10. Comparación múltiple empleando el procedimiento de diferencia mínima significativa (LSD) Fisher para determinar cuáles niveles del factor “Tamaño de grano” presentan las diferencias significativas respecto al variable FMT. Tamaño arena µm Sig. Diferencia <63 - >250 * 14.38 <63 - >63 * 9.55 >250 - >63 * -4.83

Figura 33. Flujo de masa total (FMT), expresado como g/m2/día por tamaño de grano del sedimento para las cuatro zonas del arrecife de Varadero donde fueron ubicadas las nueve trampas de sedimentación.

Temperatura en el arrecife de varadero durante marzo a mayo de 2018 Las temperaturas registradas a lo largo de los 53 días de muestreo (marzo 9 a mayo 1 de 2018) mostraron una temperatura promedio de 27.05 ± 0.5 °C en la zona profunda (21 m), mientras que el HOBO somero (5 m) registró una temperatura promedio de 27.75 ± 0.7 °C. Respecto a las variaciones temporales, el promedio de temperatura en el mes de marzo fue de 26.94 ± 0.5 °C y para el mes de abril fue de 27.49 ± 0.5 °C.

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Se observó variación continua entre la temperatura diurna y nocturna con una diferencia aproximada de 0.7 °C entre el día y la noche. La temperatura más alta se registró a mediados del mes de abril en donde se alcanzaron valores de 29.5 °C en el HOBO somero; posterior a este pico, inició un descenso de temperatura que llegó a los 26°C en zonas profundas y fueron ascendiendo gradualmente hasta llegar a 28°C en zonas someras para inicios del mes de mayo (Figura 34).

Figura 34. Tendencia mensual de temperaturas en la zona del arrecife de Varadero, desde el 9 marzo hasta el 1 de mayo de 2018 en zona profunda y somera del arrecife.

4 DISCUSIÓN

4.1 Componente biológico

Los arrecifes coralinos en el Caribe, como la mayoría de arrecifes del planeta, han experimentado una disminución progresiva en su cobertura viva desde inicios de la década de los 80, cuando se evidenciaron acontecimientos ecológicos a gran escala y de alto impacto en las comunidades bióticas asociadas (e.g. mortalidad de Diadema antillarum, blanqueamientos masivos), a causa de factores naturales de gran escala asociados al cambio climático (Cramer et al. 2017, Jackson et al. 2014, Acosta et al., 2011), y tensores con alcance local a regional 55

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 relacionados a la intensificación de las actividades humanas como consecuencia del crecimiento poblacional y desarrollo de los últimos años (Jackson et al., 2014; Alvarado et al., 2011). La sinergia de múltiples tensores como el aumento en la frecuencia e intensidad de los eventos de blanqueamiento masivo, la proliferación de enfermedades coralinas, el sobrecrecimiento de algas, entre otros, han causado que los arrecifes del Caribe estén entre los más degradados del planeta (Cramer et al., 2017); esto sin mencionar que los grandes y recientes acontecimientos sólo han distraído la atención del decline crítico y severo que han tenido históricamente los arrecifes (Pandolfi et al., 2003).

En los últimos años la cobertura de coral vivo en el Caribe ha declinado del 34.8 % al 14.8 % desde 1970 hasta el 2012 (Jackson et al., 2014), incluyendo los arrecifes coralinos de Colombia (Alvarado et al., 2011). A pesar de esto, en los últimos años (hasta 2015) se ha reportado para la región Caribe continental de Colombia que el 67% de las formaciones coralinas se encontraban en un “buen” estado de conservación al presentar coberturas coralinas vivas entre el 20 y 40% y siendo mayor que la cobertura de macroalgas encontrada (Galeano et al., 2016).

En general el arrecife de Varadero en términos de cobertura de coral vivo (24.90 ± 20.35%) presenta una buena condición al encontrarse entre el rango 20 – 39.9% de cobertura, según los valores de referencia para el Caribe de las variables del Indicador de Condición-Tendencia de Áreas Coralinas ICTAC (Galeano et al., 2016). Sin embargo, el porcentaje de cobertura coralina encontrada por nosotros para este arrecife es menor al reportado por Pizarro et al., (2017). Por ejemplo, en este trabajo los datos de composición bentónica del arrecife entre los 3 - 15 m de profundidad (i.e. excluyendo transectos fuera de ese rango, como los de las zonas Octocorales, Esponjas y algunos de la zona Escombros), muestran una cobertura coralina viva del 28.96 ± 19.00%, mientras que la cobertura de algas fue del 53.86 ± 22.95% incluyendo todas las categorías (i.e. algas frondosas, calcáreas, tapete y cianobacterias) y del 43.8 ± 19.29% incluyendo solo las algas frondosas y de tapete. En el mismos intervalo de profundidad por Pizarro et al. (2017) reportan un 45.1 ± 3.9% de cobertura coralina viva y un 47.5 ± 4.0% de algas para el año 2015-2016.

Esas diferencias en el porcentaje de cobertura bentónica pueden atribuirse a factores, por ejemplo la diferencia en el área total evaluada por ambos trabajos, diferencias en los métodos, incluso reducciones reales en la cobertura por causas desconocidas. En este estudio el área total muestreada en el arrecife de Varadero (120 m2) fue más del doble del evaluado por Pizarro et al. (2017), lo cual implica una mayor representación del área y quizá incluyendo otros lugares que pudieron aportar a la diferencia encontrada. El método empleado por nosotros para la colecta de información incluyó la evaluación in situ de coberturas, que se prefirió al uso de fotocuadrantes (i.e. evaluación ex situ de coberturas) debido a que no se considera eficiente el uso de fotografías en sitios con escasa visibilidad, adicionalmente el uso de foto-cuadrantes puede causar pérdida de información en ambiente estructuralmente complejos al desestimar el efecto de la dimensionalidad del sustrato o efecto dosel (Goetly y Bellwood, 2011), lo que 56

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 puede causar variaciones en la estimación de los componentes bentónicos comparado con el registro de datos in situ. Por otro lado, alguna variación pueden ser atribuidas a posibles cambios en composición bentónica sucedidos en el intervalo de tiempo entre ambos estudios (i.e. 2015 para Pizarro et al. (2017) y 2018 para este estudio); en ese caso la variación del 16.14% de cobertura coralina ocurrida en dos años podría ser el resultado o la consecuencia de diferentes fenómenos, entre ellos el calentamiento atípico del 2015-2016, considerado por la NOAA como el tercer blanqueamiento coralino global que afectó más arrecifes que cualquier otro evento de blanqueamiento observado en el mundo (Witze, 2015, NOAA, 2016).

El arrecife de Varadero presentó una composición bentónica similar comparado con otros arrecifes de tipo franjeantes o costeros del Caribe (e.g. Cuba), entre los cuales se reporta una composición (diversidad y cobertura) similar en especies coralinas, con una cobertura promedio de coral vivo del 21% y un 57% de cobertura algal (Caballero et al., 2006). De igual forma, ellos reportaron una variación entre sitios del arrecife que estudiaron con coberturas que oscilaron entre el 10 y 40%, similar a lo reportado en la zonación establecida para la caracterización de Varadero (presente estudio). Por otra parte, los arrecifes estudiados por Caballero et al. (2006) en Cuba están influenciados por aportes terrígenos e influencia de asentamientos humanos a pesar de lo cual se considera que están en buenas condiciones, al parecer precisamente gracias al aporte de nutrientes orgánicos particulados que podrían estar causando en la comunidad coralina cierto nivel de heterotrofía; lo mismo podría estar sucediendo en Varadero cuyas aguas lucen usualmente turbias debido al alto contenido de material en suspensión por ser aguas continentales que llegan a la bahía por el Canal del Dique (Caballero et al., 2006, Pizarro et al., 2017).

Para Colombia, la composición bentónica del arrecife de Varadero se comporta de manera similar a zonas coralinas cercanas como el Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo (PNNCRSB). Para el 2011 la cobertura coralina en el PNNCRSB varío entre 22 y 23.5% y presentó coberturas algales hasta del 67% (Alvarado et al., 2011). Para Varadero la cobertura coralina encontrada en este estudio fue mayor (24.90 ± 20.35%) a la del PNNCRSB, y se presentó una mayor abundancia de algas tapete (28.99 ± 13.78 %) seguido de algas frondosas (14.81 ± 14.52%), siendo el total de algas encontrado cercano al 44%. Para esta zona Sarmiento-Segura (2010) reporta que en años anteriores al 2011 se presentó un predominio de la cobertura de algas sobre la cobertura coralina. Pese a esto, en las estaciones evaluadas por el Sistema de monitoreo de áreas coralinas para Colombia (SIMAC) en ese Parque, se encontraron coberturas coralinas superiores a la de algas, con valores de cobertura coralina similares a lo reportado por Pizarro et al. (2017) durante el mismo año de muestreo (2015).

Este predominio de algas en la zona de Varadero, especialmente de las frondosas, ha sido posiblemente favorecido por el aporte constante de aguas enriquecidas en nutrientes provenientes del Canal del Dique, las cuales favorecen el crecimiento algal (Lapointe et al., 2004; Martínez-Campo et al., 2017;). Estas altas coberturas de algas (13.25 ± 13.65%), aunque son porcentajes similares a los registrados en áreas cercanas, caen en la zona de “Alerta” para 57

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

la variable cobertura de macroalgas frondosas (12.1-25%) establecidos por el ICTAC (Galeano et al., 2016). No obstante, la presencia y abundancia de herbívoros puede ejercer una función importante de pastoreo para evitar el sobrecrecimiento de macroalgas; para el caso de Varadero, este rol puede estar siendo desempeñado por los erizos Echinometra viridis y Diadema antillarum. Estudios recientes muestran que E. viridis a pesar de su tamaño pequeño es una de las especies de erizos que puede ejercer un papel funcional importante en el pastoreo de algas en arrecifes con algún grado de deterioro, o donde ha habido disminuciones temporales en las poblaciones herbívoros más grandes como Diadema antillarum (Kuempel y Altieri 2017 ; Sanjil y Guzmán, 2016). Aunque D. antillarum fue una especie frecuente con una abundancia relativa alta en Varadero y sus valores de densidad para el arrecife (0.05 ind./m2) son similares a lo reportado para otras zonas del Caribe colombiano (0.04 ind./m2 en Bahía Chengue y 1.16 ind./m2 en bahía de Neguanje; González-Gaviria y García-Urueña, 2011), ese valor de densidad es considerablemente bajo comparado con el valor histórico reportado por Allain (1976) en el sector de Cartagena (25 ind./m2).

En términos generales, la composición de invertebrados entre las zonas del arrecife Varadero fue similar, a excepción de la zona de Sedimentos no consolidados, la cual presentó una composición de invertebrados móviles menor quizá debido a la falta de especies formadoras de hábitat como los corales, que aumentan la complejidad estructural del paisaje. De esta manera, es de esperarse que en los hábitats coralinos, sean de coral vivo o no, se encuentren ensamblajes de invertebrados más diversos y abundantes (Nelson et al., 2016). La riqueza de especies de invertebrados sésiles como corales, octocorales y esponjas encontrados para Varadero fue similar a lo reportado en áreas arrecifales cercanas como el PNNCRSB (Pizarro et al., 2011) y para el mismo arrecife de Varadero por Pizarro et al. (2017). Sin embargo las diferencias en el número de especies encontradas en los diferentes grupos entre estos estudios puede ser debido a diferencias en el conocimiento, destreza y experiencia de los investigadores para la detección e identificación de diferentes grupos bióticos in situ, lo que claramente influye en los estimativos de riqueza obtenidos por grupo.

El buen estado en el que se encuentra el arrecife de Varadero es reflejado igualmente por la composición de invertebrados móviles presentes, entre estos se destaca la gran abundancia de poliquetos Spirobranchus sp; el cual es un género importante por su rol como indicador del estado de los corales masivos al alojarse solamente en aquellos con tejido vivo (Muñiz- Anguiano et al., 2017). Otro indicador del buen estado del ecosistema es la presencia de especies de corales e invertebrados actualmente consideradas raras o escasas en algunos arrecifes, por lo cual en su mayoría se les considera como especies amenazadas. Para el arrecife de Varadero es importante el hallazgo de un buen número de especies de invertebrados prioritarias para la conservación por ser especies amenazadas a nivel nacional (Resolución Minambiente 1912 de 2017), como son: Acropora cervicornis (CR), A. palmata (EN), Stephanocoenia intercepta (VU), Mussa angulosa (VU), Eusmilia fastigiata (VU), Carpilius

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 corallinus (VU), Maguimithrax spinosissimus (VU), Panulirus argus (VU), y Lobatus gigas (VU). Entre estas, Panulirus argus y Lobatus gigas, son además especies de gran interés pesquero.

La composición y abundancia de peces asociados al arrecife de Varadero estuvo determinada principalmente por las variaciones en profundidad, pero también por la zonación arrecifal definida. Los ensamblajes de peces estudiados mostraron de manera general una diversidad y equidad alta en las zonas con dominancia coralinas, mostrando una homogeneidad general en la abundancia para casi todas las especies. Para el caso de la zona de Escombros, esta apreciación difiere ya que la dominancia de una sola especie, el gobio enmascarado Coryphopterus personatus, fue determinante en el valor de los índices.

En cuanto a la riqueza de especies de Varadero, este estudio aporta de manera importante a elevar los estimativos para diferentes grupos con respecto a los reportados por Pizarro et al. (2017), logrando aumentar la riqueza de especies en un 49%. Al contrastar la riqueza obtenida por estudios similares en el Caribe colombiano (e.g. Olaya-Restrepo et al., 2008 y Pizarro et al., 2017), se puede ver que los valores de diversidad y equidad se comportan de manera similar, siendo incluso un poco más altos los valores obtenidos en este estudio. Por ejemplo, en el caso de los peces, a pesar que el área del sector de Varadero es más bien pequeña (3.53 km2 de área total, de las cuales 1.04 km2 corresponden a la formación coralina), existe una importante representatividad en la riqueza de especies (120 especies de 36 familias en 11 órdenes). Por otra parte, las familias de peces más importantes (en cuanto a riqueza de especies y abundancia) en el arrecife Varadero fueron Scaridae, Pomacentridae, Serranidae, Acanthuridae, Haemulidae y Labridae, que contienen especies típicas de los ensamblajes de peces de áreas arrecifales continentales en el Caribe colombiano (Phillips y Pérez-Cruet, 1984; Mejía et al., 1998; Pattengil-Semmens y Semmens, 2003; Reyes-Nivia et al., 2004, Olaya- Restrepo et al., 2008).

De igual forma, la diversidad de peces obtenida puede estar ligada a las particularidades del arrecife de Varadero, como es la presencia de un impresionante desarrollo coralino a escasa profundidad, una notable diversidad de hábitats en un área pequeña, y la vecindad cercana con otras áreas coralinas (i.e. algunas formaciones más pequeñas en Tierrabomba y el norte de Barú, y los bajos cercanos a Cartagena), estas características pueden estar favoreciendo el establecimiento y permanencia de las especies de peces halladas. También, tanto la buena cobertura como la diversidad de especies coralinas presentes en Varadero, puede estar repercutiendo en la riqueza y diversidad de peces encontrada. Esta consideración es importante, pues se ha reportado que en sitios donde existe una alta cobertura coralina pero baja riqueza de especies de coral existe una baja diversidad de especies de peces (H ´< 2) (Ricart et al., 2016).

En términos de la zonación arrecifal, se encuentra que las zonas de Orbicellas y Coral mixto presentaron poca diferenciación en los ensamblajes de peces, pudiéndose considerar como una sola comunidad, donde la especie que más aportó a esa similaridad fue Scarus iseri, un

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 pez loro pequeño frecuentemente observado en grandes cardúmenes de juveniles forrajeando entre los corales foliosos de ambas zonas. Otra especie de pez herbívoro que también contribuyó de manera significativa a la similitud en estas mismas zonas fue el cirujano Acanthurus tractus, que también fue registrada en grupos de forrajeo ramoneando las macroalgas, en especial las que constituyen la terraza arrecifal compuesta por el mosaico Orbicellas y Coral mixto.

En la zona de Octocorales la similitud entre muestras también fue determinada principalmente por S. iseri, situación que llevó a que el valor R del análisis de ANOSIM fuese bajo entre esta zona y la zona de Orbicellas al contrastar con las demás comparaciones, por lo que es posible que la comunidad de peces presente en la zona de Coral mixto, Orbicellas y Octocorales sea la misma. Por el contrario, al comparar los ensamblajes de peces de las zonas Agaricias vs Octocorales y Esponjas vs Orbicellas, se nota una clara diferenciación, definida por el análisis de similitudes ANOSIM; lo mismo ocurre al contrastar Escombros y Esponjas con las demás zonas. De acuerdo a los porcentajes de contribución obtenidos en el SIMPER, se puede determinar que la especie que influyó de manera determinante en la disimilaridad entre ambas zonas (Escombros y Esponjas) al contrastarlas con las demás, fue Coryphopterus personatus, que fue la especie con mayor abundancia promedio en todo el arrecife de Varadero, especialmente en las zonas de Escombros y Esponjas. El gobio enmascarado C. personatus es una especie de tamaño pequeño (hasta 4 cm), usualmente observada en agrupaciones de tamaño variable que permanecen estáticas cerca al fondo, las agregación comúnmente tienen decenas y hasta cientos de individuos.

La presencia de una comunidad de peces particularmente rica y diversa, considerando el tamaño del área, así como la presencia de especies de gran interés comercial como grandes pargos (Lutjanus analis, L. cyanopterus, L. jocu), jureles (Caranx bartholomaei, C. hippos, C. crysos), chernas y meros (Mycteroperca bonaci, Epinephelus itajara), y especies de gran importancia ecológica como los peces loro (e.g. Scarus vetula, Sparisoma viride), los cirujanos (Acanthurus chirurgus, A. coeruleus, A. tractus) y las isabelitas y peces ángel (Holacanthus ciliaris, Pomacanthus paru, Holacanthus tricolor), son factores que evidencian el buen estado del áreas y agregan interés acerca de la necesidad de conservarla. Adicionalmente, el inesperado registro de especies de peces amenazados en un área fuertemente intervenida por la pesca, el tráfico marítimo, y posiblemente la contaminación, no puede más que llamar la atención sobre lo especial que es el área. Se observaron las especie: Caranx hippos (VU), Epinephelus itajara (CR), Lutjanus analis (VU), Lutjanus cyanopterus (VU) y Mycteroperca bonaci (VU).

En general, los hallazgos de este estudio indican que a pesar de las condiciones ambientales que rodean a Varadero, en apariencia adversas, este es un arrecife completamente funcional y biodiverso, lo cual resalta la necesidad de establecer medidas de manejo y protección que promuevan la conservación del área y la multitud de bienes y servicios que provee. Adicionalmente, nuestros resultados respaldan el llamado de López-Victoria et al. (2014), 60

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 quienes al reportar por primera vez la existencia del área coralina urgen la conservación de Varadero, llamándolo un arrecife paradójico, que por sobrevivir y presentar un desarrollo sorprendente en un sitio inesperado, puede ser una valiosa fuente de información sobre las adaptaciones de los corales y del ecosistema coralino en general a condiciones de sedimentación y turbidez. Aumentar la investigación en áreas inexploradas como Varadero permitirá, como en este caso, aumentar el número de especies reportadas para el país, lo cual lo soportan los nuevos registros de macroalgas aquí encontrados.

Las macroalgas representaron la mitad de la cobertura bentónica para el arrecife, resaltando la importancia de incluir el componente macroalgas principalmente las que constituyen el grupo funcional FALG, como clave en el seguimiento de áreas coralinas de interés como lo es el arrecife de Varadero, sumado al monitoreo de controladores biológicos de éstas algas, principalmente peces herbívoros y erizos.

Por último, es necesario resaltar la importancia de incluir el arrecife de Varadero dentro del inventario nacional de áreas coralinas de Colombia que constituye el Atlas de Áreas Coralinas de Colombia, según lo establece la ley 1450 de 2011. La misma ley ordena la protección de los ecosistemas coralinos definidos por el Atlas, por lo cual la inclusión del arrecife Varadero en ese libro es en sí misma una medida de conservación. El visibilizar a Varadero como un área coralina de importancia a nivel nacional potenciará también que deba ser incluida dentro de los planes de monitoreo y control por parte de las instituciones nacionales con ese deber misional. Adicionalmente urge tomar medidas de acción ante las amenazas naturales o antrópicas que puedan atentar a los servicios ecosistémicos que presta este arrecife, tanto para las comunidades humanas asentadas a su alrededor (alimentación, turismo, protección costera), como para las comunidades marinas asociadas al arrecife. Por tal razón, se recomienda establecer el programa de monitoreo coralino en el arrecife de Varadero, el cual es realizado actualmente para todas las áreas coralinas de Colombia por el SIMAC, a fin de evaluar las variaciones en las coberturas bentónicas y otros indicadores de la salud arrecifal para detectar los posibles efectos deletéreos de perturbaciones ambientales naturales (i.e. blanqueamiento masivo, enfermedades coralinas, entre otros) y antrópicas (e.g. basuras, encallamientos, contaminación, sobrepesca, obras civiles de interés nacional o regional, etc.) sobre el estado del arrecife en el tiempo. Adicionalmente, se considera de interés incluir el área en los programas y acciones de control y erradicación del pez león Pterois volitans, para proteger la diversidad y abundancia de peces del lugar.

Componente físico El acercamiento a los procesos de flujo de sedimentos que se depositan en los arrecifes de coral, consideran la cantidad de partículas que se depositan y que por lo general provienen de zonas alóctonas del arrecife (Rogers, 1990; Fabricius, 2005; 2011). En el arrecife de Varadero se evidencia la influencia de las descargas provenientes del canal del Dique, principalmente por la turbidez de la capa superficial del agua que alcanza aproximadamente 2 m y que se extiende a

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 lo largo de la Bahía de Cartagena, mostrando algunas variaciones dadas por la magnitud de las descargas continentales.

A pesar de haberse encontrado que los valores de sedimento muy fino fueron representativos para todas las zonas evaluadas, principalmente en las zonas someras, los valores en general estuvieron por debajo del umbral de tasas de deposición en arrecifes de corales (100 g/m2/día). Estos resultados difieren con lo encontrado por Henao-Casto (2013) en las Islas del Rosario para el caso del sedimento muy fino, en donde el valor máximo de las partículas finas fue dos veces superior al umbral, argumentando este hecho en la fuerte influencia del aporte de sedimentos terrígenos (Torres y Morelock, 2002; Golbuu et al., 2011).

Henao-Casto (2013) obtuvieron valores de flujo de masa total en un rango de 50 g/m2 - 33260 g/m2, que supera por mucho lo obtenido en este estudio a pesar que la zona de Varadero se encuentra mucho más cerca de la influencia fluvial (Canal del Dique). Por otra parte, el autor indicó que las tasas de sedimentación obtenidas en islas del Rosario, no mostraron una tendencia relacionada con la distancia a los aportes de agua del Canal del Dique; sin embargo la alta tasa de sedimentación registrada puede verse representada en la baja densidad de reclutas y juveniles de corales, situación que puede conllevar un menor desarrollo de especies coralinas y una escases de colonias adultas a largo plazo. En Varadero, a pesar de la cercanía con una fuente importante de agua dulce y sedimentos, se encuentran altas coberturas de corales masivos de gran tamaño, principalmente del género Orbicella.

El sedimento muy fino (<63) fue el que tuvo la mayor representatividad en todas las zonas del arrecife; asimismo, se alcanza a evidenciar un aumento de esta fracción en las zonas más someras, disminuyéndose en la zona del cantil, donde se reportaron profundidades de hasta 23 m, y donde la capa de sedimento característica de los primeros dos metros del arrecife de Varadero, se reduce considerablemente. Lo mismo sucedió con el sedimento fino, el cual dominó en las zonas someras (Orbicella spp y Agaricia spp., disminuyendo en la planicie sedimentaria que se encuentra cerca de los 22 m y el talud que inicia a los 14 m aproximadamente. Es posible que, así como lo reporta Henao-Castro (2013), los sedimentos encontrados sean de origen fluvial y terrígeno; sin embargo, las condiciones particulares relacionadas con la hidrodinámica de Varadero puede que mantengan estos sedimentos en la primera capa de agua, y las fuertes corrientes de salida de aguas de la bahía los arrastren depositándolos más allá del arrecife. Esto es sugerido por el aumento de flujo de masa en las zonas someras, que causa que los sedimentos no se precipiten de forma drástica a las zonas profundas del arrecife, lo que podría estar beneficiando el mantenimiento de las especies coralinas.

Si bien, los resultados obtenidos dan una información importante de la dinámica de flujo de masa en Varadero, son datos preliminares que resaltan la importancia de establecer procedimientos temporales y espaciales mucho más robustos para poder esclarecer estas 62

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 premisas, incluyendo un mayor número de réplicas por zona y profundidad, y la inclusión de métodos para evaluar la tasa de resuspensión de sedimento. Asimismo, factores como la influencia de la época de lluvia puede generar una diferencia en la obtención del flujo de masa, ya que según lo obtenido por Henao-Casto (2013), el fenómeno de La Niña condujo al incremento general de las lluvias durante su estudio, lo que pudo aumentar la escorrentía continental, al igual que afectar los tiempos de residencia y el balance del agua en la zona haciéndolos más largos (INVEMAR-MADS; 2017). Esto quizá marcó una diferencia importante con lo obtenido en Varadero, ya que el periodo muestreado en este estudio incluyó parte de la época seca e inicios de la época de lluvia.

Respecto a la temperatura, a pesar de haberse presentado algunas oscilaciones diurnas vs nocturnas y entre el ambiente somero vs el profundo, la tendencia de la temperatura en el sector del arrecife de Varadero no tuvo variaciones abruptas o periodos prolongados de temperaturas extremas entre los meses registrados, que correspondieron a la época seca local (diciembre a abril) e inicios de la época de lluvia (mayo a noviembre). Las temperaturas registradas están dentro del rango óptimo de crecimiento y sobrevivencia de corales escleractínios adultos (25° - 29 °C Stoddar (1969), factor que puede estar beneficiando la permanencia de las formaciones masivas de corales en el sector.

Si bien, las variaciones en la temperatura pueden conducir a cambios en la composición y distribución de los organismos marinos, existen componentes bióticos particulares que responden rápidamente a cambios en esta variable, produciéndose alteraciones evidentes en la composición de las especies. Uno de estos grupos son las macroalgas marinas, componente representativo en la comunidad bentónica en Varadero, especialmente en la zona de la terraza arrecifal.

Pese a que se contó con información de temperatura de dos meses correspondientes a la época seca y solo un día de información de época de lluvia, es posible notar un aumento que inicia a mediados de abril continuando de manera gradual hacia mayo, lo que coincide con la transición entre la época seca y la época de lluvia. Esta condición se vio representada en la variación de cobertura del componente FALG (macroalgas frondosas), principalmente del género Dictyota, que el género más representativo dentro de este grupo funcional en el arrecife de Varadero. Dictyota es considerado un género común y abundante que puede ser el componente algal predominante en arrecifes someros y profundos del Caribe; asimismo se ha encontrado que domina principalmente en época seca (Díaz- Pulido y Garzón-Ferreira 2002). Esta característica la han evidenciado también en Panamá (Shulman y Robertson 1996), Belice (McClanahan et al., 1999), Jamaica (Lapointe 1997) y Colombia (Rincón-Díaz 2014). Para el caso de Varadero, Dictyota también predominó en época seca (cobertura bentónica reportada en marzo) con un porcentaje de cobertura del componente de 15.7% y se redujo para el segundo muestreo realizado a comienzos de mayo (10.3%), donde se da el inicio de la época de lluvia.

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La importancia de considerar este tipo de información física en áreas coralinas, está dada por las interacciones que se dan entre aspectos como la temperatura, el pH y la turbidez con los principales componentes como los corales y las macroalgas. A partir del conocimiento de las fluctuaciones estacionales típicas de las macroalgas, pueden identificarse eventos inusuales de crecimientos masivos que podrían conducir a procesos de afectación a las formaciones coralinas.

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Lista de especies registradas en el arrecife de Varadero, bahía de Cartagena

Especies de macroalgas registradas en las diferentes zonas del arrecife de Varadero (bahía de Cartagena) durante el trabajo de campo realizado en marzo y mayo de 2018. Los registros se hicieron mediante transectos de 30 x 1 m (Tran.) y buceo errante (Err.).

Zonas Tipo de Familia/Especie Coral registro Escombros Agaricias Orbicellas Octocorales Esponjas mixto ANADYOMENACEAE Anadyomene stellata Tran, Err x

BONNEMAISONIACEAE Asparagopsis taxiformis Tran, Err x x x

CAULERPACEAE Caulerpa mexicana Err x

Caulerpa racemosa Err x

Caulerpa chemnitzia Err x

Caulerpa sertularioides Err x

Caulerpa taxifolia Err x

CHAMPIACEAE Coelothrix irregularis Err x

CORALLINACEAE Amphiroa sp. Tran, Err x x x

Jania sp. Tran, Err x x x x

Porolithon sp. Err x x

DELESSERIACEAE Augophyllum wysorii⁺ Err x x

Martensia sp. Err x

DICTYOTACEAE Dictyopteris delicatula Tran, Err x x

Dictyota bartayresiana Err x x

Dictyota humifusa Err x x

Lobopora variegata Tran, Err x x

GRACILARIACEAE Gracilaria domingensis Err x

Gracilaria sp. Tran, Err x x

HALIMEDACEAE Halimeda goreaui Err x x

Halimeda opuntia Tran, Err x x

HALYMENIACEAE Grateloupia sp. Err x

Halymenia duchassaingii Tran, Err x x

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

PEYSSONNELIACEAE Peyssonnelia Err x boergesenii⁺ Peyssonnelia sp. Err x x

RHODOGORGONACEAE Renouxia antillana⁺ Err x

RHODOMELACEAE Acanthophora spicifera Tran, Err x

RHODYMENIACEAE Botryocladia sp. Err x

Rhodymenia Err x pseudopalmata VALONIACEAE Valonia ventricosa Tran, Err x x

WRANGELIACEAE Wrangelia gordoniae Tran, Err x

Especies de esponjas registradas en las diferentes zonas del arrecife de Varadero (bahía de Cartagena) durante el trabajo de campo realizado en marzo y mayo de 2018. Los registros se hicieron mediante transectos de 30 x 1 m (Tran.) y buceo errante (Err.).

Zonas Tipo de Orden/Especie Coral registro Escombros Agaricias Orbicellas Octocorales Esponjas mixto AGELASIDA Agelas conifera Tran, Err x

Agelas dispar Err x x x

Agelas sventres Err x x

AXINELLIDA Myrmekioderma sp. Err x x

BIEMNIDA Neofibularia nolitangere Tran, Err x

CLIONAIDA Cliona caribbaea Tran, Err x x

Spirastrella coccinea Tran x x

Spirastrella sp. Err x

DICTYOCERATIDA Ircinia campana Err x x

Ircinia felix Err x x

Ircinia sp. Tran, Err x x

Ircinia strobilina Err x x

HAPLOSCLERIDA Callyspongia Tran, Err x

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

(Cladochalina) vaginalis Haliclona (Halichoclona) Err x vansoesti Haliclona (Soestella) cf. Tran, Err x x walentinae Amphimedon viridis Tran, Err x x

Cribrochalina vasculum Err x x

Niphates caycedoi Tran, Err x x

Niphates digitalis Err x

Niphates erecta Tran, Err x x x x x x Amphimedon Tran, Err x x compressa Neopetrosia carbonaria Tran, Err x x x x

Neopetrosia Err x x subtriangularis Petrosia (Petrosia) Err x x pellasarca Xestospongia arenosa Err x

Xestospongia muta Tran, Err x x x

Xestospongia vansoeti Err x x

HOMOSCLEROPHORIDA Oscarella sp. Err x

Plakina sp. Err x

Plakortis Err x halichondrioides Plakortis sp. Tran, Err x x

POECILOSCLERIDA Damiria sp. Err x

Iotrochota arenosa Err x

Iotrochota birotulata Tran, Err x x x x

Lissodendoryx (Lissodendoryx) Tran, Err x x x colombiensis Monanchora arbuscula Tran x x x

Desmapsamma Tran, Err x anchorata Artemisina melana Err x

Clathria (Thalysias) cf. Err x minuta Clathria (Thalysias) Tran, Err x x x venosa Mycale (Mycale) laevis Tran, Err x x

Mycale (Arenochalina) Err x x laxissima Mycale (Carmia) Tran, Err x

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17 microsigmatosa Mycale sp. Err

Tedania (Tedania) ignis Tran, Err x x x

SCOPALINIDA Scopalina ruetzleri Tran, Err x x x x x

Svenzea flava Err x

TETRACTINELLIDA Cinachyrella sp. Tran, Err x x x

Clathria sp. Tran, Err x x

VERONGIIDA Aiolochroia crassa Err x x x

Aplysina cf. archeri Err x x

Aplysina cf. cauliformis Tran, Err x x x x x x Aplysina fulva Tran, Err x x x x

Verongula rigida Tran x x

Vansoestia sp. Err x x

Especies de cnidarios registradas en las diferentes zonas del arrecife de Varadero (bahía de Cartagena) durante el trabajo de campo realizado en marzo y mayo de 2018. Los registros se hicieron mediante transectos de 30 x 1 m (Tran.) y buceo errante (Err.).

Zonas Orden/Especie Método Coral Escombros Agaricias Orbicellas Octocorales Esponjas mixto ACTINIARIA Condylactis gigantea Tran, Err x x x x

Bartholomea annulata Tran, Err x

ALCYONACEA Erythropodium Tran, Err x x x caribaeorumᵉ Iciligorgia schrammiᵉ Tran, Err x

Briareum asbestinumᵉ Tran, Err x x

Briareum polyanthesᵉ Tran x x

Carijoa riiseiᵉ Tran, Err x

Ellisella elongataᵉ Tran, Err x x

Antillogorgia acerosaᵉ Tran, Err x x

Antillogorgia Tran, Err x x americanaᵉ Antillogorgia bippinataᵉ Tran, Err x

Antillogorgia sp.ᵉ Tran, Err x

Leptogorgia virgulataᵉ Errante x

Pterogorgia Tran, Err x guadalupensisᵉ Eunicea cf calyculataᵉ Tran x x

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Eunicea cf plantagineaᵉ Tran x

Eunicea cf. Flexuosaᵉ Tran x

Eunicea fuscaᵉ Tran, Err x

Eunicea mammosaᵉ Tran, Err x x

Eunicea sp.ᵉ Tran, Err x

Eunicea succineaᵉ Tran x

Eunicea tournefortiᵉ Tran x

Muriceopsis flavidaᵉ Tran, Err x x

Plexaura sp.ᵉ Tran, Err x x

Plexaurella nutansᵉ Tran, Err x x

Pseudoplexaura cf. Tran x Porosaᵉ Pseudoplexaura crucisᵉ Tran, Err x

Pseudoplexaura Tran x homommalaᵉ Pseudoplexaura sp.ᵉ Tran, Err x

ANTHOATHECATA Millepora alcicornis^ᵉ Tran, Err x

Millepora complanata^ᵉ Tran, Err x x x x

Millepora squarrosa^ᵉ Tran, Err x x x x

Stylaster roseus^ᵉ Tran, Err x x

ANTIPATHARIA Antipathes atlantica^ᵉ Tran, Err x

Antipathes Tran, Err x x caribbeana^ᵉ Stichopatthes Tran, Err x x leutkeni^ᵉ Stichopatthes Tran, Err x x occidentalis^ᵉ Plumapathes Tran, Err x x pennacea^ᵉ Tanacetipathes hirta^ᵉ Tran, Err x

CORALLIMORPHARIA Ricordea sp. Tran x x

SCLERACTINIA Acropora Errante x cervicornis*°^ᶳ Acropora palmata*°^ᶳ Errante x

Agaricia agaricites^ᵉ Tran, Err x x x

Agaricia fragilis^ᵉ Tran, Err x x

Agaricia humilis^ᵉ Errante x x

Agaricia lamarcki°^ᵉ Tran, Err x x x

Agaricia tenuifolia°^ᵉ Tran, Err x x

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Helioseris cucullata^ᵉ Tran, Err x x x

Madracis auretenra ^ᵉ Errante x

Madracis decactis^ᵉ Tran, Err x x x

Madracis pharensis^ᵉ Tran x x

Dichocoenia stokesi^ᵉ Tran, Err x x x

Eusmilia fastigiata*^ᵉ Errante x x

Meandrina Tran, Err x x x meandrites^ᵉ Orbicella annularis°^ᶳ Tran, Err x

Orbicella faveolata°^ᶳ Tran, Err x x

Orbicella franksi°^ᵉ Tran, Err x x

Montastraea Tran, Err x x x cavernosa^ᵉ Colpophyllia natans^ᵉ Tran, Err x x

Diploria Tran, Err x x labyrinthiformis^ᵉ Favia fragum^ᵉ Tran, Err x x x

Isophyllia rigida^ᵉ Tran, Err x

Isophyllia sinuosa^ᵉ Tran, Err x

Mycetophyllia aliciae^ᵉ Errante x x

Mycetophyllia ferox°^ᵉ Tran, Err x x

Mycetophyllia Errante x x lamarckiana^ᵉ Pseudiploria strigosa^ᵉ Tran, Err x x

Pseudodiploria Tran, Err x x x clivosa^ᵉ Scolymia sp.^ᵉ Errante x x

Oculina diffusa^ᵉ Errante x x

Porites astreoides^ᵉ Tran, Err x x x

Porites divaricata^ᵉ Tran, Err x

Porites furcata^ᵉ Tran, Err x x

Porites porites^ᵉ Tran, Err x x

Siderastrea radians^ᵉ Tran, Err x x x

Siderastrea siderea^ᵉ Tran, Err x x x

Stephanocoenia Tran, Err x intersepta*^ᵉ ZOANTHARIA Umimayanthus Errante x parasiticus Palythoa caribaeorum Tran, Err x x x

Zoanthus sp. Tran, Err x

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Especies de equinodermos registradas en las diferentes zonas del arrecife de Varadero (bahía de Cartagena) durante el trabajo de campo realizado en marzo y mayo de 2018. Los registros se hicieron mediante transectos de 30 x 2 m (Tran), buceo errante (Err) y captura por medio de dispositivos para asentamiento y refugio de invertebrados (Dis.). Zonas Tipo de Familia/Especie Coral registro Escombros Agaricias Orbicellas Octocorales Esponjas mixto AMPHIURIDAE Ophiostigma Dis x isocanthum Amphioplus sp. Dis x

Amphiura sp. Dis x

CIDARIDAE Eucidaris tribuloides Tran x x

COMATULIDAE Davidaster discoideus Tran, Err x

Davidaster rubiginosus Tran, Err x

DIADEMATIDAE Diadema antillarum Tran x x

ECHINOMETRIDAE Echinometra lucunter Tran, Err x x

Echinometra viridis Tran, Err x x x x

HOLOTHURIIDAE Holothuria mexicana° Err x x

Holothuria tomasi Err x

OPHIACTIDAE Ophiactis savignyi Dis x

Ophiactis sp. Dis x

OPHIDIASTERIDAE Copidaster lymani Dis x

OPHIOCOMIDAE Tran, Dis, Ophiocoma sp. x x x x Err Tran, Dis, Ophiocoma wendtii x x x Err OPHIODERMATIDAE Ophioderma brevispina Dis, Err x

Ophioderma rubicunda Dis, Err x x

Ophioderma sp. Tran, Err x x x x

OPHIOTRICHIDAE Ophiothrix (Ophiothrix) Dis x x angulata

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Ophiothrix Tran, Dis, (Acanthophiothrix) x x x Err suensoni Tran, Dis, Ophiotrix sp. x Err TOXOPNEUSTIDAE Lytechinus variegatus Tran, Err x x x x

Lytechinus williamsi Tran, Err x x x

Especies de moluscos registradas en las diferentes zonas del arrecife de Varadero (bahía de Cartagena) durante el trabajo de campo realizado en marzo y mayo de 2018. Los registros se hicieron mediante transectos de 30 x 2 m (Tran.), buceo errante (Err.) y captura por medio de dispositivos para asentamiento y refugio de invertebrados (Dis.).

Zonas Tipo de Orden/Especie Coral registro Escombros Agaricias Orbicellas Octocorales Esponjas mixto ARCIDA Anadara notabilis Dis x

CAENOGASTROPODA Cerithium atratum Err x

Cerithium eburneum Dis, Err x x

Cerithium sp. Tran x x x x

Retilaskeya emersonii Dis x

Triphora sp. Dis x

CHITONIDA Ischnochiton sp. Dis x

Lepidochitona liozonis Dis x

LIMIDA Lima sp. Err x

LITTORINIMORPHA Cassis sp. Err x

Littorina sp. Dis x

Cyphoma gibbosum Tran, Err x x

Lobatus gigas*^ᵉ Err

Strombus pugilis Err x

Truncatella sp. Dis x

Mirarissoina bermudezi Dis x

NEOGASTROPODA Anachis lyrata Dis x

Astyris lunata Dis x

Fasciolaria tulipa Tran, Err x x

Muricopsis (Muricopsis) Dis x caribbaea 79

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Nassarius sp. Dis x

Crassispira dysoni Dis x

Vasum muricatum Tran, Err x x x

Zidona sp. Err x

NUDIBRANCHIA Felimare kempfi Tran x

PECTINIDA Chlamys sp. Tran, Err x x

Spondylus americanus Tran, Err x x x

OCTOPODA Octopus sp. Tran, Err x

TROCHIDA Astrea sp. Tran x

Lithopoma sp. Err x

Especies de crustáceos registradas en las diferentes zonas del arrecife de Varadero (bahía de Cartagena) durante el trabajo de campo realizado en marzo y mayo de 2018. Los registros se hicieron mediante transectos de 30 x 2 m (Tran.), buceo errante (Err.) y captura por medio de dispositivos para asentamiento y refugio de invertebrados (Dis.).

Zonas Tipo de Infraorden/Especie Coral registro Escombros Agaricias Orbicellas Octocorales Esponjas mixto ANCHELATA Anchelata Dis x x x

Panulirus argus*ᵉ Err x

Panulirus guttatus° Tran, Err x

ANOMURA Anomura Dis x x x

Paguristes cadenati Tran, Err x x x x

Paguristes puncticeps Tran, Err x x

Paguristes sp. Tran, Err x

Pagurus sp. Tran, Err x x x

BALANOIDEA Balanus sp. Dis x x

BRACHYURA Brachyura Dis x x x

Carpilius corallinus* Tran, Err x

Stenorhynchus sp. Tran, Err x x x x

Maguimithrax Err x x spinosissimus* CARIDEA Alpheus sp. Tran x

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Ancylomenes pedersoni Tran, Err x x

Caridea Dis x x x

STENOPODIDAE Stenopus sp. Tran x x

Especies de poliquetos registradas en las diferentes zonas del arrecife de Varadero (bahía de Cartagena) durante el trabajo de campo realizado en marzo y mayo de 2018. Los registros se hicieron mediante transectos de 30 x 2 m (Tran.), buceo errante (Err.) y captura por medio de dispositivos para asentamiento y refugio de invertebrados (Dis.).

Zonas Tipo de Familia/Especie Coral registro Escombros Agaricias Orbicellas Octocorales Esponjas mixto AMPHINOMIDAE Hermodice carunculata Tran, Err x x x

SABELLIDAE Hypsicomus sp. Tran, Err x

Sabellidae Tran, Err x x x x x x Sabellastarte magnifica Tran, Err x x x x

Sabellastarte sp. Tran, Err x x x x x x SERPULIDAE Spirobranchus sp. Tran, Err x x x x

Especies de peces registradas en las diferentes zonas del arrecife de Varadero (bahía de Cartagena) durante el trabajo de campo realizado en marzo y mayo de 2018. Los registros se hicieron mediante censos visuales errantes de 20 minutos (CVE) y censos visuales en bandas de 30 x 2 m (CVB). Se incluyen también las especies observadas por fuera del tiempo o área de muestreo (Obs.) y una especie que fue capturada en un dispositivo para asentamiento y refugio de invertebrados (Dis.).

Zonas Tipo de Familia/Especie Coral registro Escombros Agaricias Orbicellas Octocorales Esponjas mixto ACANTHURIDAE Acanthurus chirurgus CVE x x x

Acanthurus coeruleus CVE, CVB x x x x

Acanthurus tractus CVE, CVB x x x x x x AULOSTOMIDAE Aulostomus maculatus CVE x x

BALISTIDAE Canthidermis sufflamen CVE, CVB x x x

BOTHIDAE Bothus maculiferus CVE, CVB x x

CARANGIDAE Caranx bartholomaei CVE, CVB x x x x x

Caranx crysos CVE, CVB x x x x

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Caranx hippos* CVE, CVB x x

Caranx ruber CVE, CVB x x x x x

Decapterus macarellus CVE x

Decapterus punctatus CVE x

CHAENOPSIDAE Acanthemblemaria CVB x spinosa CHAETODONTIDAE Chaetodon capistratus CVE, CVB x x x x x x Chaetodon ocellatus CVE, CVB x x x x x x Chaetodon sedentarius CVE, CVB x x x

Chaetodon striatus CVE, CVB x x x

CIRRHITIDAE Amblycirrhitus pinos CVB X

CLUPEIDAE Opisthonema oglinum CVE, CVB x x x x x

CONGIDAE Heteroconger CVE x longissimus DIODONTIDAE Diodon holocanthus CVE, CVB x x x

Diodon hystrix CVE x

GERRIDAE Eucinostomus gula CVE x

Gerres cinereus CVB x x

GOBIIDAE Coryphopterus dicrus CVE x x x x

Coryphopterus CVE x x x glaucofraenum Coryphopterus CVE, CVB x x x x x personatus Elacatinus illecebrosus CVE, CVB x x x x

Elacatinus saucrum CVB x

Gnatholepis thompsoni CVB x x x

Gobiosoma sp. Dis

HAEMULIDAE Anisotremus Obs surinamensis Anisotremus virginicus CVE, CVB x x x x

Haemulon aurolineatum CVE, CVB x x x x

Haemulon carbonarium CVB x

Haemulon CVE, CVB x x chrysargyreum 82

Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Haemulon flavolineatum CVE, CVB x x x x x x Haemulon CVE, CVB x x x x x x macrostomum Haemulon plumieri CVE x x x

Haemulon sciurus CVE x

HOLOCENTRIDAE Flameo marianus CVE, CVB x x x x

Holocentrus CVE, CVB x x x x adscensionis Holocentrus rufus CVE, CVB x x x x x

Myripristis jacobus CVE, CVB x x x x x

Neoniphon vexillarium CVB x

KYPHOSIDAE Kyphosus sectatrix CVE x

LABRIDAE Bodianus rufus CVE, CVB x x x x x

Clepticus parrae CVE, CVB x x x x

Halichoeres bivittatus CVE, CVB x x x x x

Halichoeres garnoti CVE, CVB x x x x x

Halichoeres radiatus CVE, CVB x x x

Thalassoma bifasciatum CVE, CVB x x x x x

LUTJANIDAE Lutjanus analis* CVB x x

Lutjanus apodus CVE, CVB x x x x x

Lutjanus cyanopterus*° CVE, CVB x x x

Lutjanus jocu CVE x

Lutjanus mahogoni CVE, CVB x x x x

Lutjanus synagris CVE x

Ocyurus chrysurus CVE, CVB x x x x

MOBULIDAE Mobula sp.^ Obs

MONACANTHIDAE Aluterus scriptus CVE x

Cantherhines Obs macrocerus Cantherhines pullus CVB x x x

MULLIDAE Mulloidichthys CVE, CVB x x x x x martinicus Pseudupeneus CVE, CVB x x x x maculatus MURAENIDAE

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Echidna catenata Obs

Gymnothorax funebris CVE x x

Gymnothorax moringa CVE x

OGCOCEPHALIDAE Ogcocephalus sp. Obs

OSTRACIIDAE Acanthostracion CVE, CVB x quadricornis Lactophrys bicaudalis CVE x x

Lactophrys triqueter CVE x x x

POMACANTHIDAE Holacanthus ciliaris CVE, CVB x x x

Holacanthus tricolor CVE, CVB x x x x

Pomacanthus paru CVE, CVB x x x

POMACENTRIDAE Abudefduf saxatilis CVE, CVB x x x x

Chromis cyanea CVE, CVB x x x x

Chromis insolata CVE, CVB x x x

Chromis multilineata CVE x

Microspathodon CVE, CVB x x chrysurus Stegastes adustus CVE, CVB x x x x x

Stegastes diencaeus CVE, CVB x x x

Stegastes partitus CVE, CVB x x x x x x Stegastes planifrons CVE, CVB x x x x x

Stegastes xanthurus CVE, CVB x x x x

PTERELEOTRIDAE Ptereleotris helenae CVE, CVB x x

SCARIDAE Scarus iseri CVE, CVB x x x x x x Scarus taeniopterus CVE, CVB x x x x

Scarus vetula CVE x

Sparisoma atomarium CVE, CVB x x x

Sparisoma CVE, CVB x x x x x x aurofrenatum Sparisoma CVE, CVB x x x x x chrysopterum Sparisoma radians CVE x

Sparisoma rubripinne CVE, CVB x x x x

Sparisoma viride CVE, CVB x x x x x

SCIAENIDAE Equetus lanceolatus CVE, CVB x x x x

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Línea base de biodiversidad del arrecife Varadero Convenio 659 - Código PRY-BEM-016-17

Equetus punctatus CVE, CVB x x x

Odontoscion dentex CVE, CVB x x x x

SCOMBRIDAE Euthynnus alletteratus CVE x

Scomberomorus regalis CVE x x x

SCORPAENIDAE Pterois volitans CVE, CVB x x x x

Scorpaena plumieri CVE x x

SERRANIDAE Cephalopholis cruentata CVE, CVB x x x x x

Epinephelus itajara* CVB x

Hypoplectrus CVE x x guttavarius Hypoplectrus nigricans CVE, CVB x x x x

Hypoplectrus puella CVE, CVB x x x x x

Hypoplectrus sp. CVE, CVB x

Hypoplectrus unicolor CVE, CVB x x x x x

Liopropoma rubre CVE x

Mycteroperca bonaci* CVE x x

Serranus flaviventris CVE, CVB x x

Serranus tabacarius CVE, CVB x

Serranus tigrinus CVE, CVB x x x x x x SPHYRAENIDAE Sphyraena barracuda CVE, CVB x x x

SYNODONTIDAE Synodus intermedius CVE, CVB x x x x

Synodus saurus CVB x

TETRAODONTIDAE Canthigaster rostrata CVE, CVB x x x x x x Sphoeroides CVB x testudineus UROTRYGONIDAE Urobatis jamaicensis CVE, CVB x x

⁺Nuevos registros para Colombia. *Especies consideradas amenazadas a nivel nacional (Resolución MinAmbiente 1912 de 2017). °Especies consideradas amenazadas a nivel global o géneros con posibles especies que tienen amenaza (http://www.iucnredlist.org/). ^Géneros y/o especies incluidos en el Apéndice II de la CITES. ᶳᵉEspecies incluidas en el Anexo II y III del protocolo SPAW.

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