Copyright© jan-jun 2017 do(s) autor(es). Publicado pela ESFA [on line] http://www.naturezaonline.com.br Rubioli T, Ferreira CS, Castro GA (2017) Variação do comprimento de Lottia subrugosa Orbigny, 1846 (Patellogastropoda, Lottiidae), associados a bancos de mexilhão em costões rochosos do Espírito Santo, Brasil. Natureza on line 15 (1): 042-049
Submetido em: 26/10/2015 Revisado em: 28/07/2016 Aceito em: 31/10/2016 Variação do comprimento de Lottia subrugosa Orbigny, 1846 (Patellogastropoda, Lottiidae), associados a bancos de mexilhão em costões rochosos do Espírito Santo, Brasil
Length variation of Lottia subrugosa Orbigny, 1846 (Patellogastropoda, Lottiidae), associated with mussel beds, at Espírito Santo State rocky shores, Brazil
Thiago Rubioli¹*, Clécio da Silva Ferreira², Gilson Alexandre de Castro³
1 Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Juiz de Fora (UFJF). 2 Instituto de Ciências Exatas, Depar- tamento de Estatística, Universidade Federal de Juiz de Fora (UFJF). 3 Instituto de Ciências Biológicas, Departamento de Zoologia, Universidade Federal de Juiz de Fora (UFJF).
*Autor para correspondência: [email protected]
Resumo A biologia e ecologia das lapas foram am- amostrados, sendo que as variações morfométricas plamente estudadas por diversos autores, porém es- foram influenciadas, principalmente, pelo recruta- tudos de espécies brasileiras, como Lottia subrugosa, mento diferente de indivíduos entre as estações. Des- contam com pouca representação na literatura. O tra- sa forma, a conservação e o manejo adequado dos balho teve como objetivo comparar a abundância e a bancos de mexilhão são de extrema importância para variação do comprimento de L. subrugosa associa- a manutenção das populações dessa espécie de gas- dos a bancos de Perna perna em diferentes estações trópode no litoral sul do Espírito Santo. (verão e inverno) na Baía de Benevente, ES. Espera- -se responder duas perguntas: 1) Os bancos de mexi- Palavras-chave: Lapa, Perna perna, Baía de Bene- lhão abrigam, em sua maioria, indivíduos jovens de vente, Ecossistemas Costeiros, Abundância. L. subrugosa? 2) A média de comprimento de concha dos indivíduos de L. subrugosa varia entre verão e Abstract The biology and ecology of limpets were inverno. As amostragens de L. subrugosa foram fei- extensively studied by several authors, but studies tas utilizando quadrados de 20 x 20 cm distribuídos of Brazilian species, as Lottia subrugosa, have litt- em três pontos de coleta nos bancos de P. perna. A le representation in the literature. The study aimed abundância relativa de indivíduos < 5 mm das amos- to compare the abundance and length variation of L. tras foi comparada e a população foi classificada em subrugosa associated with beds of Perna perna in classes de comprimento com intervalo de 2 mm. Foi different seasons (summer and winter) at Beneven- realizado o teste de Kruskal-Wallis (α = 0,05) para te Bay, ES. We expect to answer two questions: 1) análise de variância e o teste de Mann-Whitney (α = Mussel beds present mostly young individuals of L. 0,05) para as comparações múltiplas. A maioria da subrugosa? 2) Shell length means of L. subrugosa in- população de L. subrugosa encontrada é composta dividuals vary among summer and winter? Samples por indivíduos jovens, com comprimentos de concha of L. subrugosa were made using squares of 20 x 20 reduzidos. Além disso, a média de comprimento de cm over three different spots on the beds of P. per- concha foi maior no verão na maioria dos costões na. The relative abundance of individuals < 5 mm in Rubioli et al. Variação do comprimento de Lottia subrugosa no Espírito Santo. 43 ISSN 1806-7409 – www.naturezaonline.com.br the samples were compared and the population were ray e Carranza 2007; Buschbaum et al. 2009). classified in length class with 2 mm interval. Kruskal- A biologia e ecologia das espécies de lapas foram -Wallis test (α = 0,05) was performed for analysis of amplamente estudadas por diversos autores (Frit- variance and Mann-Whitney test (α = 0,05) for multi- chman 1961 I e II; Breen 1972; McMahon 1976; ple comparisons. Most of the population of L. subru- Underwood 1979; Picken 1980; Thompson 1980; gosa found was composed of young individuals with Branch 1981; Creese 1981; Niu et al. 1992; Hobday shell lengths reduced. Moreover, the average shell 1995; Denny e Blanchette 2000), porém estudos de length was greater in the summer in most shores sam- espécies brasileiras contam com pouca representação pled, and the morphometric changes were influenced na literatura. mainly by different individuals recruitment betwe- Espécimes de Lottia subrugosa Orbigny, en seasons. Thus, the conservation and appropriate 1846 frequentemente se encontram associados aos management of mussel beds are of great importance bancos de mexilhão, embora sejam capazes de viver for the maintenance of the populations of this gas- em toda a região entremarés (Tanaka 1997). Os gas- tropod species in the south coast of Espírito Santo. trópodes característicos da zona supralitoral e meso- litoral superior tendem a aumentar de tamanho em Keywords: Limpet, Perna perna, Benevente Bay, direção ao limite superior do costão, enquanto que os Coastal Ecosystems, Abundance. gastrópodes característicos da zona mesolitoral infe- rior exibem padrão inverso (Vermeij 1972). Essas ca- racterísticas de distribuição estão relacionadas com Introdução a mortalidade dos indivíduos menores por variações de fatores físicos e biológicos, como a dessecação Principalmente em regiões litorâneas, os re- nos níveis mais altos do costão e predação nos níveis cursos marinhos alimentícios são amplamente con- mais baixos, respectivamente (Vermeij 1972). Além sumidos pelos seres humanos, incluindo moluscos disso, os padrões verticais também podem variar de como ostras, vieiras e mexilhões. Nesse contexto, as acordo com as estações do ano devido a flutuações de pesquisas visando o cultivo de mexilhões no Brasil temperatura, disponibilidade de alimento e períodos se iniciaram na década de 60 pelo Instituto de Bio- de imersão (Breen 1972; Branch 1981). A presença ciências da Universidade de São Paulo. Desde en- e distribuição de organismos sésseis pode também tão, o mexilhão Perna perna Linné, 1758 passou a influenciar a densidade e o gradiente de tamanho ser cultivado em diversos estados brasileiros devido das lapas nos gradientes verticais do costão rocho- à facilidade e ao baixo custo de sua produção (Res- so, onde indivíduos jovens tendem a se abrigar em galla Junior et al. 2008). Porém, a prática de extração bancos de mexilhão, por exemplo, contra condições de mexilhões em bancos naturais ainda é comum e estressantes do ambiente (Thompson 1980). muitas vezes realizada de forma não sustentável, po- O objetivo do presente estudo foi comparar a dendo exercer grande pressão sobre as populações e abundância e variação morfométrica (comprimento) aumentar o risco de esgotamento das mesmas em cer- de populações de L. subrugosa associadas a bancos tas regiões do Brasil (Henriques et al. 2001 e 2004). de P. perna e em diferentes estações do ano (verão Com relação ao seu papel ecológico, os ban- e inverno). A partir disso, espera-se responder duas cos de mexilhão são importantes, pois são conside- principais perguntas: 1) Os bancos de mexilhão abri- rados “engenheiros de ecossistema” (Crooks 2002; gam, em sua maioria, indivíduos jovens de L. subru- Gutiérrez et al. 2003). A agregação das conchas cria gosa? 2) A média de comprimento de concha dos uma maior complexidade e heterogeneidade no am- indivíduos de L. subrugosa varia entre verão e inver- biente, promovendo substrato para o assentamento de no? outros organismos sésseis, alteração na circulação de partículas e refúgio para outras espécies contra outros tipos de distúrbios (Gutiérrez et al. 2003). Portanto, Materiais e Métodos diversas espécies de organismos ‒ incluindo algas, crustáceos, poliquetos, equinodermos, briozoários e Área de estudo outros moluscos ‒ são encontradas dividindo espaço O estudo foi realizado na Baía de Benevente, em com esses bivalves (Gutiérrez et al. 2003; Borthaga- cinco costões rochosos localizados nas praias Monte Rubioli et al. Variação do comprimento de Lottia subrugosa no Espírito Santo. ISSN 1806-7409 – www.naturezaonline.com.br 44
Aghá (20o 52’ 2,5” S e 40o 45’ 29,8” W), Itaipava (20o a presença de indivíduos juvenis nas amostras. Além 53’ 30,5” S e 40o 46’ 0,4” W), Itaoca (20o 54’ 18,3” S disso, a abundância relativa de indivíduos juvenis foi e 40o 46’ 36,7” W), Costa Azul (20o 49’ 58” S e 40o calculada. Para a análise de variância entre as mé- 41’ 34,2” W) e Namorados (20o 49’ 42,6” S e 40o 41’ dias de comprimento de concha foi escolhido um 23,6” W). A Baía de Benevente compreende-se entre teste não-paramétrico, após verificada a normalidade a Ponta dos Castelhanos (20º 50’ 13,61” S e 40º 37’ dos dados através do teste de Lilliefors (p < 0,05). 46,37” W) e a Ponta do Espigão (21º 0’ 13,29” S e 40º Portanto, foi realizado o teste de Kruskal-Wallis (α 48’ 3,15” W), no litoral sul do Espírito Santo, abran- = 0,05) para analisar a variância de comprimento de gendo os municípios de Anchieta, Piúma e Itapemi- concha das amostras entre si. Posteriormente foi re- rim, e os distritos de Iriri, Itaoca e Itaipava (Figura 1). alizado o teste de Mann-Whitney (α = 0,05), para as Três importantes rios da região, que atuam na drena- comparações múltiplas, utilizando o software PAST gem de três grandes bacias hidrográficas, deságuam v3.01 (Hammer et al. 2001). na baía (Rio Benevente, Rio Novo e Rio Itapemirim). O clima da região é tropical úmido, caracterizado por três meses secos (IBGE 2002). As características geo- Resultado lógicas e geomorfológicas de todo o litoral do estado, bem como de regiões específicas foram detalhadas Um total de 2209 indivíduos de Lottia su- por Albino et al. (2006). brugosa foram contados e mensurados em seu com- Com relação à exposição a ondas, o costão ro- primento total de concha. A abundância relativa de choso de Itaoca foi classificado como exposto; Costa espécimes juvenis (comprimento de concha < 5 mm) Azul e Namorados foram classificados como semi- foi observada acima de 40% na maioria das amos- -expostos; e Monte Aghá e Itaipava foram classifica- tras, com exceção da amostra realizada em Itaoca no dos como abrigados, segundo Albino et al. (2006) e verão de 2011 (Figura 2). Além disso, os indivíduos observações em campo. entre 2 e 4 mm foram os mais abundantes com rela- ção às outras classes de comprimento (Figuras 3 e Amostragem e análise dos dados 4). Por outro lado, a maioria dos costões apresentou As áreas de estudo foram definidas de acor- menor recrutamento de indivíduos juvenis no verão do com a abundância dos bancos de Perna perna e (Figura 4). facilidade de acesso aos costões. As coletas foram A maior média (7,06 mm) de comprimento realizadas em 2010 e 2011 no período da manhã, du- foi registrada em Itaoca no verão de 2011. A menor rante a baixamar de uma maré de sizígia, sendo uma média (3,57 mm) foi registrada no inverno de 2010 amostragem realizada no inverno e uma amostragem em Itaipava (Tabela 2). Pelo menos uma média ob- realizada no verão em cada costão rochoso (Tabela 1). teve variação significativa de acordo com resultado As amostras de Lottia subrugosa foram cole- do teste de Kruskal-Wallis (p < 0,0001). Após a com- tadas através de raspagens destrutivas utilizando qua- paração múltipla através do teste de Mann-Whitney drados de 20 x 20 cm, distribuídos em três pontos de (Tabela 2), observou-se que a média de comprimento coleta com distância de 20 a 30 m entre si, nos bancos de concha foi maior no verão na maioria dos costões de P. perna de cada costão rochoso. O montante co- (α = 0,05), com exceção dos costões de Costa Azul e letado dos três pontos foi reunido resultando em uma Monte Aghá. amostra composta, totalizando 10 amostras. As amos- tras foram inseridas no interior de sacos vedados, acondicionadas em caixas térmicas e fixadas em for- Discussão malina a 10%. Os indivíduos da espécie L. subrugosa foram triados e identificados utilizando bibliografia Presença de indivíduos juvenis específica (Rios 2009), conferidos com relação às sinonímias de acordo com o Worms Editorial Board De fato, grande parte dos indivíduos coletados (2013), contados e mensurados no comprimento total nos bancos de Perna perna do Espírito Santo foram utilizando-se uma régua com precisão de 0,5 mm. de indivíduos juvenis. Os indivíduos dessa espécie Os indivíduos foram classificados em classes parecem ter um ciclo contínuo de reprodução, onde de comprimento com intervalos de 2 mm para avaliar há recrutamento ao longo de todo o ano (Rocha-Bar- Rubioli et al. Variação do comprimento de Lottia subrugosa no Espírito Santo. ISSN 1806-7409 – www.naturezaonline.com.br 45
Figura 1 Representação da Baía de Benevente, indicando a localização dos pontos de coleta nos costões rochosos das praias Monte Aghá, Itaoca, Itaipava, Costa Azul e Namorados.
reira 2002; Tanaka et al. 2002) e sem a necessidade de tamanhos são comumente encontrados associados à qualquer tipo de indução relacionado a fatores externos esses organismos sésseis (Tanaka et al., 2002). Além como salinidade e temperatura (Rocha-Barreira 2002). de ser corroborado pela presença representativa de in- A média de comprimento das lapas normal- divíduos juvenis, esse padrão de distribuição também mente apresenta um aumento em direção às áre- pode ser reforçado pelo fato de estar relacionado com as mais secas de costões rochosos expostos e com o crescimento dos indivíduos, que costuma ser menor exposição intermediária à ondas (Hobday 1995; naqueles que vivem associados a organismos sésseis Tanaka et al. 2002). Apesar de variações serem como mexilhões e cracas (Choat 1977, Lohse 1993 ). observadas dependendo do grau de exposição (Ta- Portanto, a presença do mexilhão P. perna naka et al. 2002 ), esse padrão corrobora a grande nos costões rochosos da Baía de Benevente parece representatividade dos indivíduos juvenis amos- ter grande influência na distribuição e sobrevivên- trados no presente estudo, uma vez que se encon- cia dos espécimes de L. subrugosa, principalmente tram associados aos bancos de P. perna ocupantes a dos juvenis. De fato, a presença de bancos de me- da região mesolitoral inferior dos costões rochosos. xilhão pode proporcionar uma diminuição nas taxas Como observado em outros estudos, a presen- de mortalidade de indivíduos juvenis de lapas (Niu ça e distribuição de organismos sésseis pode, de fato, et al. 1992) e, consequentemente, contribuir para influenciar a distribuição vertical das lapas ao longo a manutenção de populações locais. Os bancos de dos costões rochosos (Thompson 1980; Hobday 1995, mexilhão oferecem uma estratégia alternativa de re- Tanaka et al. 2002), onde os espécimes de menores produção para as populações locais de L. subrugosa. Rubioli et al. Variação do comprimento de Lottia subrugosa no Espírito Santo. ISSN 1806-7409 – www.naturezaonline.com.br 46
Figura 2 Abundân- cia de indivíduos de Lottia subrugosa < 5 mm registrados nos costões rochosos de Monte Aghá, Itaoca, Itaipava, Costa Azul e Namorados.
Figura 3 Distribuição de classes de compri- mento de concha (in- tervalo de 2 mm) de todos os indivíduos coletados, onde todas as amostras foram reunidas.
Um aumento na depleção das populações de P. perna é mais severa no verão e nas zonas mais altas dos cos- através de qualquer evento, principalmente por ma- tões (Breen 1972). Espécimes maiores que vivem nes- risqueiros, pode prejudicar, diretamente, as popula- sas zonas mais altas aliviam a pressão por dessecação ções de lapas presentes na Baía de Benevente, ES. em zonas mais baixas e mais úmidas, como as áreas normalmente colonizadas por organismos sésseis. Variação sazonal do comprimento A extração de bancos de P. perna é comum no litoral sul do Espírito Santo e muitas famílias utilizam Em geral, a significativa presença de espéci- desse recurso como renda complementar ou mesmo mes juvenis associados aos bancos de P. perna contri- para o consumo próprio (Barbosa 2009). Apesar de buiu para as baixas médias de comprimento das amos- existir a prática da maricultura na região, ainda há tras. As maiores médias de comprimento observadas pouco incentivo do poder público e a inserção no no verão sugerem um comportamento de migração mercado depende de um investimento que muitas ve- sazonal de espécimes maiores de zonas mais altas zes foge ao orçamento dos pescadores e marisqueiros para zonas mais baixas dos costões rochosos (Breen (Sodré et al. 2008). A retirada de espécimes pequenos 1972). Além disso, a distribuição de comprimento dos de P. perna ocorre frequentemente e isso pode preju- indivíduos enfatiza a redução de recrutamento e um dicar a manutenção das populações locais dessa es- ligeiro aumento de indivíduos com maiores compri- pécie (Henriques et al. 2001 e 2004). Analogamente, mentos de concha na maioria dos costões no inverno. as populações dos organismos associados, inclusive O comportamento de migração das lapas nor- de L. subrugosa, podem também sofrer grande pres- malmente tem relação com a mortalidade dos indiví- são. Portanto, as baixas taxas de recrutamento obser- duos devido à fatores físicos, como a dessecação, que vadas em Monte Aghá e Costa Azul podem ter sido Rubioli et al. Variação do comprimento de Lottia subrugosa no Espírito Santo. ISSN 1806-7409 – www.naturezaonline.com.br 47
Figura 4 Distribuição de classes de comprimento de concha (intervalo de 2 mm) dos indivíduos coletados por estação em cada costão rochoso.
Tabela 2 Média aritmética e desvio padrão dos comprimentos de concha das amostras coletadas em 2010 e 2011.
* Letras diferentes indicam diferença entre as médias de comprimento, de acordo com o teste de Mann-Whitney (α = 0,05). Rubioli et al. Variação do comprimento de Lottia subrugosa no Espírito Santo. ISSN 1806-7409 – www.naturezaonline.com.br 48 provocadas pela exploração exacerbada dos bancos Extensão Rural, Universidade Federal de Viçosa naturais de mexilhão nesses locais. Porém, outros fa- (UFV), Viçosa, MG. tores desconhecidos também podem estar envolvidos. Borthagaray AI, Carranza A (2007) Mussels as Os fatores e as interações envolvidos na dis- ecosystem engineers: their contribution to species tribuição e sobrevivência das lapas em costões rocho- richness in a rocky littoral community. Acta Oecolo- sos são variáveis e cada ambiente pode apresentar um gica 31: 243-250. padrão diferente de acordo com suas características Branch GM (1981) The biology of limpets: physical físicas e biológicas. As espécies de lapa apresentam factors, energy flow, and ecological interactions. grande variação de comportamento, longevidade, bem Oceanography and Marine Biology: An Annual como outras características entre si, limitando, muitas Review 19: 235-380. vezes, os parâmetros para comparações. Além disso, o Breen PA (1972) Seasonal migration and population estudo das espécies brasileiras é raro na literatura. Po- regulation in the limpet Acmaea (Collisella) digita- rém, o presente estudo sugere um padrão de distribui- lis. Veliger 15: 133-141. ção e associação que pode servir como ponto de par- Buschbaum C, Dittmann S, Hong JS, Hwang IS, tida para estudos mais detalhados das populações de Strasser M, Thiel M, Valdivia N, Yoon SP, Reise K L. subrugosa habitantes da região litorânea do Brasil. (2009) Mytilid mussels: global habitat engineers in coastal sediments. Helgoland Marine Research 63: 47-58. Conclusão Choat JH (1977) The influence of sessile organis- ms on the population biology of three species of Grande parte da população de Lottia subru- acmaeid limpets. Journal of Experimental Marine gosa, associada aos bancos de Perna perna da Baía Biology and Ecology 26: 1-26. de Benevente, é composta por espécimes juvenis, Creese RG (1981) Patterns of growth, longevity and com comprimentos de concha reduzidos. Além dis- recruitment of intertidal limpets in new south wales. so, as variações morfométricas das populações de L. Journal of Experimental Marine Biology and subrugosa foram influenciadas, principalmente, pelo Ecology 51: 145-171. maior recrutamento de indivíduos no inverno e pela Crooks JA (2002) Characterising ecosystem-level migração de indivíduos com maiores comprimentos consequences of biological invasions: the role of de concha no verão. Dessa forma, a conservação e o ecosystem engineers. Oikos 97: 153-166. manejo adequado dos bancos de mexilhão são de ex- Denny MW, Blanchette CA (2000) Hydrodynamics, trema importância para a manutenção das populações shell shape, behavior and survivorship in the owl de L. subrugosa no litoral sul do Espírito Santo. limpet Lottia gigantea. The Journal of Experimen- tal Biology 203: 2623-2639. Fritchman HK (1961) A study of the reproductive Agradecimentos cycle in California Acmaeidae (Gastropoda) Part I. Veliger 3: 57-63. Ao Biólogo Clésio Castro da Sil- Fritchman HK (1961) A study of the reproductive va pelas coletas realizadas nos bancos cycle in California Acmaeidae (Gastropoda) Part II. de mexilhão no período de 2010 e 2011. Veliger 3: 95-101. Gutiérrez JL, Jones CG, Strayer DL, Iribarne OO (2003) Mollusks as ecosystem engineers: the role Referências Bibliográficas of shell production in aquatic habitats. Oikos 101: 79-90. Albino J, Girardi G, Nascimento KA (2006) Espírito Hammer O, Harper DAT, Ryan PD (2001) PAST: Pa- Santo. In, Muehe D (ed.) Erosão e progradação leontological statistics software package for educa- do litoral brasileiro. Brasília, Ministério do Meio tion and data analysis. Palaeontologia Electronica 4 Ambiente, pp 227-264. (1): 9p. Barbosa JC (2009) Pescadores artesanais e políti- Henriques MB, Marques HLA, Barrella W, Pereira cas públicas: o Pronaf em Anchieta-ES. Disserta- OM (2001) Estimativa do tempo de recuperação ção de Mestrado. Programa de Pós-Graduação em de um banco natural do mexilhão Perna perna Rubioli et al. Variação do comprimento de Lottia subrugosa no Espírito Santo. ISSN 1806-7409 – www.naturezaonline.com.br 49 (Linnaeus, 1758) na Baía de Santos, Estado de São de sucessão em comunidades do mediolitoral no Paulo. Holos Enviroment 1 (2): 85-100. litoral norte do estado de São Paulo. Dissertação Henriques MB, Marques HLA, Pereira OM, Bastos de Mestrado. Curso de Pós-Graduação em Ciências GCC (2004) Aspectos da estrutura populacional do Biológicas, Universidade Estadual de Campinas mexilhão Perna perna, relacionados à extração em (UNICAMP), Campinas, SP. bancos naturais na Baía de Santos, Estado de São Tanaka MO, Duque-Estrada TEM, Magalhães CA Paulo, Brasil. Boletim do Instituto de Pesca 30 (2): (2002) Dynamics of the acmaeid limpet Collisella 117-126. subrugosa and vertical distribution of size and abun- Hobday A (1995) Body-size variation exhibited by dance along a wave exposure gradient. Journal of an intertidal limpet: influence of wave exposure, Molluscan Studies 68: 55-64. tidal height and migratory behavior. Journal of Thompson GB (1980) Distribution and population Experimental Marine Biology and Ecology 189: dynamics of the limpet Patella vulgata L. in Bantry 29-45. Bay. Journal of Experimental Marine Biology and IBGE. Mapa de climas do Brasil. Instituto Brasilei- Ecology 45: 173-217. ro de Geografia e Estatística. 2002. Disponível em: Underwood AJ (1979) The ecology of intertidal gas-