Eawag_07927 DISS. ETH NO. 21414 Environmental change and its impact on hybridising Daphnia species complexes A dissertation submitted to ETH ZURICH for the degree of Doctor of Sciences presented by MARKUS HARTMANN MÖST Mag.Biol., University of Innsbruck born on December 22nd, 1980 citizen of AUSTRIA accepted on the recommendation of PD Dr. Piet Spaak University Reader Dr. Chris Jiggins Prof. Dr. Christoph Vorburger 2013 Contents Summary .................................................................................................................................... 1 Zusammenfassung ..................................................................................................................... 3 Chapter 1: Introduction and outline of the thesis ..................................................................... 5 Chapter 2: A human‐facilitated invasion reconstructed from the sediment egg bank using genetic markers ........................................................................................................................ 19 Chapter 3: Environmental organic contaminants influence hatching from Daphnia resting eggs and hatchling survival ...................................................................................................... 47 Chapter 4: At the edge and on the top: molecular identification and ecology of Daphnia dentifera and D. longispina in high‐altitude Asian lakes .......................................................... 69 Chapter 5: Human‐caused eutrophication affects taxonomic composition and patterns of hybridisation in the Daphnia longispina‐galeata‐cucullata complex. ..................................... 89 Conclusions ............................................................................................................................ 121 Curriculum Vitae .................................................................................................................... 131 Acknowledgements ............................................................................................................... 135 Summary Global change is mostly driven by the growing human population and constitutes a major challenge to the world's biota. The general aim of this thesis project (Chapter 1) was to investigate the effects of human‐made environmental change on the ecology, evolution and biogeography of hybridising Daphnia species complexes. The genus Daphnia comprises key species of aquatic food webs and constitutes a well‐developed model in ecology, evolution and aquatic toxicology. The focus of the thesis was laid on three highly topical components of global change, i.e. eutrophication, micropollutants in aquatic systems and climate change. Together with my co‐authors I report evidence for biological invasions, hybridisation and local species extinction associated with environmental changes in past decades and discuss potential threats due to on‐going changes. This thesis also aims to contribute fundamental biogeographic data on past and present distributional patterns and describes the effects of environmental change in the context of ecological characteristics and distribution of species. In Chapter 2 we reconstructed the invasion and establishment of European D. pulicaria in Lower Lake Constance from the resting egg bank in the lake sediments. We found evidence, that this invasion was facilitated by the eutrophication of Lower Lake Constance and were able to dissect population genetic processes of an invasion from the first colonisers to the establishment of the species in the lake. We propose a model of multiple introductions and subsequent monopolisation. This study represents an important contribution to the study of invasion genetics and highlights the significant influence of human‐made ecological changes on the success of biological invasions. Chapter 3 presents the results of an interdisciplinary approach of ecologists, environmental chemists and sedimentologists to study the impact of the continuing introduction of micropollutants into aquatic systems. In large scale ecotoxicological experiments, we studied the consequences of micropollutants detected in the sediments of Lake Greifensee on the ecologically and evolutionary important resting eggs of the D. longispina species complex from the same lake. We found significant effects on hatching success and hatchling mortality and discuss mechanistic explanations as well as potential implications on the ecology and evolution of aquatic species that rely on a resting egg bank. Knowledge of biogeography and ecological factors shaping the distribution of species are a prerequisite for the study of environmental change. In our phylogenetic analysis in Chapter 4 we showed that alpine lakes in the Pamir and Himalaya mountains host populations of D. longispina and D. dentifera. For D. dentifera in the Himalayan lakes we identified ecological factors explaining its 1 Summary occurrence, showed that they can at least partly be related to avoidance of high UV conditions and identified a potential threat by the effects of rapid climate change on the hydrology of these lakes. In Chapter 5 our paleogenetic study of two lakes south of the European Western Alps revealed biological invasions, taxonomic shifts and extensive hybridisation between members of the D. longispina‐galeata‐cucullata species complex associated with eutrophication and subsequent re‐ oligotrophication. We analysed the observed taxonomic succession in the context of known ecological characteristics of the species and trophic change and concluded that changes in food quantity and quality and size‐selective fish predation pressure are the most plausible explanatory factors. We, furthermore, showed evidence that D. longispina also represented the native species in peri‐alpine lakes south of the Alps. Finally, we propose the resting egg bank in Lake Varese as an outstanding model system to study the potential role of adaptive introgression in the evolution of the D. longispina species complex. In conclusion, this thesis revealed strong impacts of past and on‐going human‐caused environmental change on the ecology, evolution and distribution of an aquatic key species. I summarise and discuss the implications of these findings in Chapter 6. Moreover, I highlight that the biological consequences of anthropogenic changes are not necessarily reversible by remediation measures and provide recommendations for future research. 2 Zusammenfassung Der globale Wandel wird vor allem durch die wachsende Weltbevölkerung verursacht und stellt eine grosse Herausforderung für das Leben auf der Erde dar. Diese Doktorarbeit erforscht den Einfluss anthropogener Umweltveränderungen auf die Ökologie, Evolution und Biogeographie hybridisierender Daphnia Artenkomplexe. Die Gattung Daphnia umfasst Schlüsselarten aquatischer Nahrungsnetze und stellt ein etabliertes Model in den Bereichen Ökologie, Evolution und aquatischer Toxikologie dar. Der Schwerpunkt dieser Doktorarbeit (beschrieben in Kapitel 1) wurde auf drei hochaktuelle Komponenten globalen Wandels gelegt, d.h. Eutrophierung, Mikroverunreinigungen in Gewässern und Klimawandel. Zusammen mit meinen Ko‐Autoren liefere ich Belege für biologische Invasionen, Hybridisierung und lokales Artensterben im Zuge von Umweltveränderungen während der letzten Jahrzehnte und diskutiere potentielle Bedrohungsszenarien aufgrund fortschreitender Veränderungen. Mit dieser Arbeit bezweckte ich auch einen Beitrag zum Grundlagenwissen über die heutige und vergangene Verbreitung von Arten und des Weiteren beschreibe ich die Auswirkung der Umweltveränderungen im Zusammenhang mit den ökologischen Charakteristiken und der Verbreitung der Arten. In Kapitel 2 rekonstruierten wir die Invasion und Etablierung der europäischen D. pulicaria von der Dauereierbank in den Seesedimenten im Bodensee‐Untersee. Wir fanden Hinweise, dass die Invasion durch die Eutrophierung des Untersees begünstigt wurde und konnten die populationsgenetischen Prozesse im Zuge einer Invasion, von den ersten Kolonisten bis zur Etablierung der Art, im Detail studieren. Wir schlagen ein Model mit mehrfacher Einbringung von Kolonisten und nachfolgender Monopolisierung vor. Diese Arbeit ist ein wichtiger Beitrag zur Erforschung der genetischen Prozesse während einer Invasion und zeigt den Einfluss anthropogener Umweltveränderungen auf den Erfolg biologischer Invasionen. Kapitel 3 präsentiert Ergebnisse eines interdisziplinären Ansatzes von Ökologen, Umweltchemikern und Sedimentologen zur Erforschung des Einflusses von anhaltender Einbringung von Mikroverunreinigungen in Gewässer. In grossangelegten ökotoxikologischen Versuchen untersuchten wir den Einfluss von Mikroverunreinigungen, die in den Sedimenten des Greifensees nachgewiesen wurden, auf die ökologisch und evolutionär wichtigen Dauereier des D. longispina Artenkomplexes im selben See. Wir stellten signifikante Effekte in Bezug auf Schlupferfolg und Mortalität der Schlüpflinge fest und diskutieren mögliche mechanistische Erklärungen und die potentiellen Auswirkungen auf die Ökologie und Evolution aquatischer Arten, die auf eine Dauereierbank angewiesen sind. 3 Zusammenfassung Kenntnisse der Biogeographie und ökologischer Faktoren, welche die Artenverteilung beeinflussen, sind Voraussetzung für das Studium von Umweltveränderungen. In unseren phylogenetischen Analysen in Kapitel 4 konnten wir D. longispina und D. dentifera in alpinen Seen im Pamirgebirge bzw. im Himalaya nachweisen. Für D. dentifera konnten wir auch die ökologischen Faktoren, die das