Univerzitet u Nišu Prirodno-matematički fakultet Niš Departman za biologiju i ekologiju

Biodiverzitet leptira (larvalnih stupnjeva) i njihovih prirodnih neprijatelja na području podnožja planine Bukovik

Кandidat: Mentor: Veljković A. Nemanja Dr Vladimir Žikić Br. Indeksa: 240

Niš, 2020

1 University of Niš Faculty of Sciences and Mathematics Department of Biology and Ecology

Biodiversity of lepidopterans (larval instars) and their natural enemies at the foot of Bukovik mountain

Candidate: Mentor: Veljković A. Nemanja Dr Vladimir Žikić Student’s Reg. No.: 240

Niš, 2020

2 BIOGRAFIJA KANDIDATA

Nemanja Veljković je rođen 6. marta 1993. godine u Paraćinu. Završio je osnovnu školu „Despot Stefan Lazarević“ u Despotovcu 2008. godine kao nosilac Vukove diplome, a 2012. godine završava Gimnaziju u Paraćinu, prirodno-matematiči smer, sa odličnim uspehom.

Osnovne akademske sudije na Prirodno-matematičkom fakultetu u Nišu, upisuje 2013. godine na Departmanu za Biologiju i ekologiju i završava 2016. godine, kada upisuje master akademske studije na istom departmanu, smer Biologija.

3 Zahvalnica

Želeo bih da se zahvalim svom mentoru, prof. Vladimiru Žikiću, za pomoć i savetovanje koje mi je pružio pri pisanju master rada i identifikaciji jedinki. Takođe se za pomoć pri identifikaciji jedniki zahvaljujem prof. Marijani Ilić-Milošević. Takođe bih želeo da se zahvalim svojim roditeljima za pomoć koju su mi pružili pri sakupljanju jedinki na terenu, kao i za podršku pri pisanju samog rada.

4 Indeks

1. Uvod ...... 6 1.1.Larva ...... 6 1.2. Larve insekata ...... 6 1.3. Razviće ...... 7 1.4. Gusenice leptira ...... 8 1.5. Larve lisnih zolja – Symphyta ...... 9 1.6. PARAZITOIDI ...... 11 Hymenoptera ...... 12 Diptera ...... 13 Strepsiptera ...... 13 Neuroptera ...... 14 ...... 14 Trichoptera ...... 14 Coleoptera ...... 14 2. Ciljevi istraživanja ...... 15 3. Materijal i metode ...... 16 3.1. Opis lokaliteta ...... 16 3.2. Sakupljeni materijal ...... 17 4. Rezultati i diskusija ...... 20 4.1. Rezultati ...... 20 4.2. Diskusija ...... 23 5. Zaključak ...... 24 6. Sažetak ...... 25 7. Summary ...... 26 8. Literatura ...... 27

5 1. Uvod

1.1. Larva

Larva predstavlja juvenilni stadijum u razviću mnogih životinja pre njihove metamorfoze u adulte. Životinje sa indirekntnim razvićem, kao što je većina beskičmenjaka, kao i mnogi kičmenjaci (npr. ribe i vodozemci), poseduju larvalnu fazu tokom razvića. Izgled larve se generalno veoma razlikuje od izgleda adulta, uključujući razlike u spoljašnjoj morfologiji i organima koji se ne javljaju kod adulta. Takođe, postoje značajne razlike u ishrani, koje često isključuju kompeticiju larvi sa adultima za iste resurse.

Hrana koju larve unose služi im kao izvor energije za prelazak u adultnu formu. Larve nekih vrsta (npr. neki daždevnjaci) mogu postati pubescentne, i ne razvijaju se dalje u adultnu formu. Ovo je vrsta neotenije.

1.2. Larve insekata

Kod larvi insekata, jedino endopterigotna grupa poseduje različite tipove larvi. Postoji nekoliko klasifikacija, od kojih je jednu dao Berlese (1913). Na osnovu te klasifikacije postoje 4 tipa endopterigotnih larvi:

1) Apodne larve – bez nogu i sa slabom sklerotizacijom. Na osnovu sklerotizacije, postoje 3 podtipa apodnih larvi:

• Eucefalne – sa veoma sklerotizovanom glavenom kapsulom. Tu pripadaju Buprestidae, Cerambycidae i podred Nematocera. • Hemicefalne – sa redukovanom glavenom kapsulom, koja se može uvući u toraks. Tu spadaju Tipulidae i podred Brachycera. • Acefalne – bez glavene kapsule,podred Cyclorrapha.

2) Protopodne larve – poseduju veliki broj različitih formi, koje često ne nalikuju normalnim formama insekata. Izležu se iz jaja koja poseduju veoma malo žumanceta.

3) Polipodne larve – poznate i kao eruciformne larve, uz torakalne noge poseduju dodatne abdominalne noge, mada su one slabo sklerotizovane i relativno neaktivne. Najbolji primer su gusenice Lepidoptera.

6 4) Oligopodne larve – imaju dobro razvijenu glavenu kapsulu i usni aparat sličan onom kod adultnih jedinki, mada bez facetovanih očiju. Poseduju 3 para nogu na toraksu, bez adbominalnih nogu. Dele se na dva podtipa:

• Kampodeiformne – dobro sklerotizovane, sa dorzo-ventralno spljoštenim telom. Uglavnom dugonogi, predatori sa prognatnim tipom usnog aparata (Chrysopidae, Trichoptera, vodeni cvetovi, neke Coleoptera). • Scarabeiformne – slabo sklerotizovane, sa ravnim toraksom i abdomenom. Uglavnom kratkonoge i neaktivne ukopavajuće vrste (Scarabaeoidea i druge Coleoptera).

1.3. Razviće

Insekti poseduju tri strategije razvića (Slika 1):

• Ametabolno razviće • Hemimetabolno razviće • Holometabolno razviće

Slika 1. A) ametabolno razviće, B) hemimetabolno razviće, C) holometabolno razviće (slike preuzete sa https://www.uky.edu/Ag/Entomology/ythfacts/4h/unit2/metavari.htm)

Ametabolno razviće je tip razvića kod insekata kod kojih dolazi do blage metamorfoze ili ona izostaje, a dolazi samo do postepenog povećanja u veličini. Prisutno je kod primitivnih beskrilnih insekata, kao što je red Thysanura (McGavin, 2001; Triplehorn & Johnson, 2005).

Hemimetabolno razviće, poznato i kao nepotpuna metamorfoza i paurometabolija (McGavin, 2001), je tip razvića kod određenih insekata koji obuhvata tri stadijuma: jaje, nimfu i adultni stadijum, imago. Jedinke prolaze kroz postepene stadijume, i ne postoji

7 stadijum lutke. Nimfa poseduje tanak egzoskelet, koji je sličan egzoskeletu adulta, ali izostaju krila i reproduktivni organi (Baluch, 2011). ralika između hemimetabolnih i ametabolnih insekata je u tome što se hemimetabolni adulti ne presvlače (Gullan & Cranston, 2014).

Redovi hemimetabolnih insekata su:

• Hemiptera • Orthoptera • Mantodea • Blattodea • Dermaptera • Odonata • Phasmatodea • Phthiraptera • Ephemeroptera • Plecoptera • Grylloblattodea

Holometabolno razviće je poznato kao razviće sa preobražajem, odnosno metamorfozom. Obuhvata četiri životna stadijuma: jaje, larva, lutka i adult, odnosno imago. Holometabolija je sinapomorfna karakteristika svih insekata nadreda Endopterygota. Juvenilni stadijum kod holometabolnih insekata veoma se razlikuje od adultnog stadijuma. Kod nekih vrsta holometabolno razviće sprečava kompeticiju između larvi i adulta, jer oni zauzimaju različite ekološke niše. Morfologija i ponašanje kod svakog stadijuma su specijalizovani za različite aktivnosti. Na primer, larvalne karakteristike maksimizuju hranjenje, rast i razvoj, dok adultne karakteristike omogućuju udvaranje, parenje, polaganje jaja i širenje areala. Neke vrste holometabolnih insekata štite i hrane svoje mlade.

1.4. Gusenice leptira

Larve leptira su poznate kao gusenice. Nakon izleganja iz jajeta, gusenice su polipodne larve sa cilindričnim telima, kratkim torakalnim nogama, i abdominalnim pronogama (Gullan & Cranston, 2014). Poseduju sklerotizovanu glavenu kapsulu sa

8 adfrontalnom suturom, mandibule za žvakanje. Većina larvi su herbivori, ali postoje i karnivori (Eupithecia orichloris Meyrick 1899), kao i detritivori (Pringleophaga marioni Viette 1968). Herbivorne vrste su adaptirane na ishranu različitim delovima biljke, najčešće lišćem, ali se neke ubušuju u stabljike, koren ili oštećuju cvet i plod. Mnoge vrste su štetočine gajenih biljaka. U malom broju slučajeva ima i parazita. Na primer, Phengaris rebeli Hirschke 1904 su socijalni paraziti mravinjaka mrava roda Myrmica (Elmes et al, 2004).

Larve se ubrzano razvijaju sa nekoliko generacija tokom jedne sezone, dok nekim vrstama treba i do 3 godine da se razviju, a vrsti Gynaephora groenlandica Wocke 1874 treba i do 7 godina (Gullan & Cranston, 2014). Larve moljaca i leptira odlikuju se mimikrijom kako bi se sakrili od potencijalnih predatora. Neke gusenice imaju sposobnost da uvećaju delove svog tela, neke poseduju specifične strukture osmeteria (familija Papilionidae) koje produkuju smrdljive supstance koje služe za odbranu.

Gusenice su plen ne samo pticama, već i beskičmenjačkim predatorima i malim sisarima, kao i gljivama i bakterijama. Parazitoidne i parazitske ose kao i muve guseničarke mogu polagati jaja u gusenice, gde se iz jaja legu larve koje se hrane njenim tkivima, što na kraju interakcije dovodi do smrti gusenice.

Nakon 3-7 stupnjeva (najčešće 5), gusenice ulaze u stadijum lutke, i metamorfoziraju u adulte.

1.5. Larve lisnih zolja – Symphyta

Larve lisnih zolja nazivaju se pagusenice. Često se mogu pomešati sa gusenicama Lepidoptera (Australian Museum, 2009). Međutim, postoji nekoliko bitnih morfoloških razlika između njih (Slika 2):

• iako larve oba insekatska reda poseduju tri para torakalnih nogu i apikalni par abdominalnih pronogu, gusenice leptira imaju četiri para nogu na abdominalnim segmentima 3-6, dok larve Symphyta poseduju 5 pari abdominalih nogu na segmentima 2-6

• gusenice leptira poseduju kukice na nogama, dok ih larve Symphyta nemaju

9 • larve Symphyta poseduju jedan par malih očiju, dok larve leptira poseduju četiri do šest pari prostih očiju (Goulet & Huber, 1993; Burton & Burton, 2002).

Slika 2. A) Larva Symphyta (Slika preuzeta sa https://www.flickr.com/photos/itchydogimages/10237511704) B) Larva Lepidoptera (Slika preuzeta sa http://www.pyrgus.de/Orthosia_cerasi_en.html)

Larve lisnih zolja ponašaju se slično gusenicama leptira, kreću se i hrane se lišćem. Mnoge vrste poseduju larve koje nemaju oči i skoro su nepokretne; ove larve prave tunele u tkivu biljaka, uključujući drveće (Goulet & Huber, 1993). Veliki broj larvi poseduje izraženu aposematsku obojenost, uključuju kombinacije crne i bele, kao i kombinaciju žute i crne boje. Ovo je upozoravajuća obojenost, jer ove larve luče iritirajuće supstance iz žlezda lociranih sa donje strane tela (Burton & Burton, 2002).

Veliki broj vrsta životinja se hrani larvama Symphyta. Dok većina ptica smatra ove larve odbojnim, ptice rodova Strepera i Saxicola jedu i larve i adulte (Cummins & O'Halloran, 2002; Phillips, 1992). Larve su važan faktor ishrane ptića nekoliko vrsta ptica, uključujući i jarebice (Campbell & Cooke, 1997). Larve Symphyta i moljaca čine trećinu ishrane Emberiza calandra Linnaeus 1758 (Brickle & Harper, 1999), kao i 43% dijetarnih potreba Poecile rufescens Townsend 1837 (Kleintjes & Dahlsten, 1994). Ptići Tetrao tetrix Linnaeus 1758 se takođe hrane larvama Symphyta u velikoj meri (Starling-Westerberg, 2001; Cayford, 1990). Familije Pardalotidae, Meliphagidae, kao i rod Rhipidura se povremeno hrane jajima, a larve nekoliko vrsta buba se hrane lutkama (Phillips, 1992). Mali insektivorni sisari kao Sorex cinereus Kerr 1792, Blarina brevicauda Say 1823 i Peromyscus maniculatus Wagner 1845 se u velikoj meri hrane čaurama ovih larvi (Holling, 1959). Insekti, kao što su mravi i neke vrste

10 predatorskih osa kao što je Vespula vulgaris Linnaeus 1758, hrane se adultima i larvama; isto to čine i neki gušteri i žabe (Müller & Brakefield; 2003, Petre et al, 2007).

Symphyta su domaćini velikom broju parazitoida, od čega većina predstavlja parazitske ose iz reda Hymenoptera; poznato je preko 40 vrsta koje ih parazitiraju. Međutim, manje od 10 vrsta ima značajan uticaj na populacije Symphyta (Capinera, 2008). Značajni parazitoidi uključuju familije Braconidae, Eulophidae i Ichneumonidae.

Ženke parazitoida lociraju larve preko vibracije koje ove produkuju dok se hrane, a potom parališu larvu i polažu jaja kroz legalicu. Larve brakonida su ektoparaziti i endoparaziti. Nekoliko dana nakon polaganja jaja izležu se unutar larve, i počinju da se hrane njom, pri čemu mogu da pojedu celo telo larve, sem glavene kapsule i epidermisa. Larve brakonida završavaju svoj razvoj za dve-tri nedelje.

Deset vrsta familije Ichneumonidae parazitiraju populacije Symphyta, mada ove vrste nisu široko rasprostranjene. Najznačajnije vrste pripadaju rodu Collyria. Za razliku od brakonida koje parazitiraju Symphyta, koje su ektoparazitske, larve ihneumonida koje parazitiraju lisne zolje i ose drvenarice su endoparazitske (Capinera, 2008).

Zabeležena stopa parazitizma od strane brakonida u Evropi je između 20-76%, i do 8 jaja se mogu naći u jednoj larvi domaćinu, ali samo jedan adult će izaći iz jednog domaćina. Larva ostaje u domaćinu do proleća, kada izlazi i ulazi u stadijum lutke (Capinera, 2008). Nekoliko vrsta familije Eulophidae parazitira larve Symphyta, mada je njihov značaj mali.

1.6. Parazitoidi

Parazitoid je organizam koji živi u bliskoj asocijaciji sa, i na račun domaćina, do čije smrti dolazi na kraju razvoja parazitoida. Parazitoidizam je jedan od 6 glavnih evolucionih strategija u okviru parazitizma, pored parazitskog kastratora, direktno prenešenog parazita, tropikalno prenešenog parazita, parazita prenešenog vektorom, i mikropredatora. Ovo su adaptivni vrhovi, sa mnogo strategija između (Poulin & Randhawa, 2015; Poulin, 2011). Parazitoidi se hrane živim domaćinom, koga generalno ubijaju pre nego što donese potomstvo, za razliku od parazita koji ne ubijaju domaćina, i predatora koji ubijaju plen odmah (Stevens, 2012; Moller, 1990).

11 Parazitoidi se mogu klasifikovati kao ili endoparazitoidi ili ektoparazitoidi sa idiobiontnim ili koinobiontnim razvojnim strategijama. Endoparazitske ose polažu jaja unutar domaćina. Ektoparazitske ose polažu jaja na telo domaćina. Idiobiontni parazitoidi sprečavaju dalje razviće svog domaćina nakon što ga inicijalno imobilišu, dok koinobionti dozvoljavaju dalje razviće svog domaćina. Većina ektoparazitoida su idiobionti, dok je većina endoparazitoida koinobionti što im daje prednost u tome da domaćin može da raste i da se kreće i izbegava predatore (Gullan & Cranston, 2014). Većina parazitoida parazitira jaja, larve ili lutke domaćina, a mali broj vrsta parazitira adulte (među brakonidama, neke Aphidiinae i Euphorinae).

Druga podela parazitoida je prema tome da li su primarni ili sekundarni. Primarni parazitoidi žive na račun herbivornog ili drugog neparazitskog organizma. Sekundarni ili hiperparazitoidi su u stvari, parazitoidi parazitoida: domaćin sekundarnog parazitoida je primarni parazitoid. Hiperparazitoidi mogu biti ili fakultativni, odnosno, ista vrsta se može ponašati kao primarni parazitoid ili hiperparazitoid u zavisnosti od fizičkog stanja domaćina. Neki hiperparazitoidi su uvek obligatni.

Fenomen gde dve ili više vrsta parazitoida napada istog domaćina naziva se multiparazitizam. Ako više parazitoida iste vrste parazitira jednog domaćina, reč je o superparazitizmu.

I na kraju, postoje solitarni i gregarni parazitoidi, a vrlo retko je zabeležena poliembrionija, neke Braconidae i Chalcidoidea (Fisher, 1961; Gullan & Cranston, 2014).

Oko 10% svih opisanih vrsta insekata su parazitoidi. Oni pripadaju pre svega redovima Hymenoptera i Diptera, ali ima ih i u redovima Coleoptera, Neuroptera, Lepidoptera, Strepsiptera i Trichoptera. Većina su ose iz reda Hymenoptera i muve guseničarke iz reda Diptera (Godfray, 1994; Eggleton & Belshaw, 1992; Miller & Foottit, 2009). Parazitoidizam je evoluirao nezavisno mnogo puta u evolutivnoj istoriji insekata: po jedanput kod Hymenoptera, Strepsiptera, Neuroptera i Trichoptera, dva puta kod Lepidoptera, 10 i više puta kod Coleoptera, i 21 put kod Diptera (Henry et al, 2017).

Hymenoptera Kod Hymenoptera, parazitoidizam je evoluirao samo jednom, i veliki broj vrsta parazitoidnih osa (Goulet & Huber, 1993) predstavlja većinu vrsta ovog reda (divizion Parasitica) i nekoliko grupa iz diviziona Aculeata, isključujući mrave, i ose iz porodice

12 Vespidae koje su sekundarno izgubile sposobnost parazitoidizma. Ženke opnokrilaca lociraju larve domaćina antenama kao mirisnim i taktilnim čulom. Ukoliko je domaćin odgovarajući one legalicom polažu jaje/jaja (Slika 3). Parazitoidne ose obuhvataju oko 25.000 vrsta Ichneumonoidea, 22.000 Chalcidoidea, 5.500 Vespoidea, 4.000 Platygastroidea, 3.000 Chrysoidea, 2.300 Cynipoidea i više manjih nadfamilija (Mills, 2009).

Slika 3. Megarhyssa macrurus polaže jaja u domaćina kroz koru drveta (Slika preuzeta sa https://en.wikipedia.org/wiki/Parasitoid_wasp)

Diptera Parazitoidnim muvama iz reda Diptera pripada nekoliko familija, pre svega, muve guseničarke(Tachinidae) sa oko 9.200 vrsta (Mills, 2009), Bombyliidae sa 4.500 (Mills, 2009), zajedno sa familijama Pipunculidae i Conopidae.

Strepsiptera Ovaj red se sastoji isključivo od parazitoida. One uglavnom sterilizuju svoje domaćine (Whiting 2003). Dve familije, Ripiphoridae (Mills, 2009; Falin, 2002; Lawrence et al, 2010) i Rhipiceridae su parazitoidi, kao i nekih 400 vrsta familije Staphylinidae (Mills, 2009; Yamamoto & Maruyama, 2016).

13

Neuroptera Za samo nekoliko vrsta je poznato da se ponašaju kao parazitoidi (Godfray, 1994). Larve nekih vrsta familije Mantispidae su parazitoidi drugih zglavkara, uključujući pčele i ose (Mills, 2009).

Lepidoptera I među leptirima postoji nekoliko vrsta parazitoida. Larve familije Epipyropidae parazitiraju jedinke podreda Homoptera, a ponekad i druge vrste Lepidoptera. Larve familije Cyclotornidae parazitiraju Homoptera imrave (Pierce, 1995).

Trichoptera Parazitizam je redak kod Trichoptera, ali je prisutan kod vrsta familije Hydroptilidae; parazitiraju lutke drugih Trichoptera (Wells, 2005).

Coleoptera Parazitoidi nisu česti kod Coleoptera; samo kod 11 familija su registrovani parazitoidi. Tri od 76 poznatih tribusa sadrže parazitoide: Brachinini, Peleciini i Lebiini. Sve su ektoparazitoidi na lutkama drugih Coleoptera, sem jednog roda u okviru Peleciini, čije su vrste ektoparazitoidi na juvenilnim stonogama (Eggleton & Belshaw, 1993).

14 2. Ciljevi istraživanja

S obzirom da do sada nije istraživana fauna leptira i lisnih zolja planine Bukovik, ovo istraživanje je prvo i čini izvesni doprinos faunistici u Srbiji. Osnovni cilj je bio utvrđivanje biodiverziteta Lepidoptera i Symphyta, indirektno, preko gusenica. S obzirom da su larve obe grupe insekata poznate i kao domaćini za mnoge parazitoidne insekte, drugi cilj je bio da se utvrdi diverzitet parazitoida i stepen parazitiranosti prikupljenih jedinki.

15 3. Materijal i metode

3.1. Opis lokaliteta

Bukovik je planina u istočnoj Srbiji, na tromeđi između Sokobanjske, Aleksinačke i Paraćinske kotline, na koordinatama 43°41′30″ SGŠ i 21°38′08″ IGD (Slika 4). Najviša tačka je Bukova poljana (894 m). Bukovik spada u gromadne planine, izgrađen je od kristalastih škriljaca (Slika 5). U njenom podnožju su dva veća sela, Podgorac i Jošanica. Od šumskih zajednica su dominantne hrastove i bukove šume; u podnožju planine su prisutne hrastove šume, koje sa povećanjem nadmorske visine prelaze u bukove šume, a pri vrhu planine javljaju se i zajednice četinarskih šuma.

Slika 4. Lokalitet Bukovik.

16

Slika 5. Reljef planine Bukovik

3.2. Sakupljeni materijal

Gusenice i larve zolja sakupljane su u periodu od 27.04.2018. do 16.05.2018. u podnožju planine Bukovik, na prostoru površine oko 500 m2, između dve oblasti K.O. Grabovo: Suvača i Gorunjak, između sela Grabovo i Podgorac (Slika 6). Jedinke su pojedinačno stavljane u plastične bočice prečnika 5 cm i visine 6 cm sa perforacijama na poklopcima zbog provetravanja (Slika 7). U svaku bočicu stavljena je legatorska etiketa sa datumom uzorkovanja. Svaka jedinka je fotografisana kamerom mobilnog telefona Sony Xperia E4 da bi se olakšala identifikacija ukoliko iz nje ubrzo izađu parazitoidi, pa se zbog toga deformiše. Digitalne fotografije se čuvaju u bazi podataka na računaru. Sve bočice su čuvane na zatvorenom mestu, dalje od vlage. Hranjene su po potrebi, po mogućstvu lišćem biljaka sa kojih su sakupljene. Stanje svake gusenice je praćeno svakodnevno, sve do pojave jednog od tri moguća ishoda:

• Gusenica se ulutka i kasnije metamorfozira u adulta (leptira ili lisnu zolju) • Gusenica ugine, a u bočici se nađu parazitoidi • Gusenica ugine, bez pojave parazitoida

17 Nakon jednog od mogućih ishoda, adulti su puštani na slobodu, uginule gusenice su bačene, a parazitoidi su identifikovani. Identifikacija parazitoida i domaćina je izvršena na Nikon SMZ 745T binokularnom stereo mikroskopu u prostorijama Prirodno-matematičkog fakulteta Univerziteta u Nišu. Parazitoidi se čuvaju u plastičnim mikro bočicama od 2 ml sa 96% alkoholom u kolekciji Prirodno-matematičkog fakulteta Univerziteta u Nišu, na Departmanu za biologiju i ekologiju.

Slika 6. Precizna lokacija uzorkovanja materijala u podnožju planine Bukovik

18

Slika 7. Bočica u kojoj su čuvane gusenice

19 4. Rezultati i diskusija

4.1. Rezultati

Ukupno je pronađeno i sakupljeno 116 jedinki domaćina, odnosno 109 gusenica i 7 larvi lisnih zolja. Identifikovano je 17 vrsta gusenica, raspoređenih u 9 familija (Tabela 1, Slike 8, 9) pri čemu je 13 jedinki bilo parazitirano.

Tabela 1. Spisak jedinki domaćina (vrste i familije) i njihov broj

Familija Vrsta Broj jedinki Erebidae Lymantria dispar Linnaeus 1758 11 Colotois pennaria Linnaeus 1761 1 Geometridae Erannis defoliaria Clerck 1759 23 Phigalia pilosaria Denis & Schiffermüller 1775 2 Eriogaster lanestris Linnaeus 1758 5 Lasiocampa quercus Linnaeus 1758 5 Lasiocampidae Malacosoma neustria Linnaeus 1758 16 Trichiura crataegi Linnaeus 1758 1 Acronista rumicis Linnaeus 1758 1 cerasi Fabricius, 1775 6 Orthosia cruda Denis & Schiffermüller 1775 6 Orthosia miniosa Denis & Schiffermüller 1775 3 Notodontidae Dicranura ulmi Denis & Schiffermüller 1775 1 Brenthis daphne Bergsträsser 1780 16 Nymphalidae Vanessa atalanta Linnaeus 1758 3 Papilionidae Zerynthia polyxena Denis & Schiffermüller 1775 5 Psychidae Bijugis bombycella Denis & Schiffermüller 1775 1 Tenthredinidae 7 Nepoznato 3 Ukupno 116

20

Slika 8. Broj jedinki domaćina po vrstama

Slika 9. Broj jedinki domaćina po familijama

Od 116 pronađenih jedinki domaćina, 59 je uspešno metamorfoziralo u adulta, tj. nije bilo parazitirano. Uginulo je 57 jedinki, a kod njih 13 pronađeni su parazitoidi (Slika 10). Jedinke parazitoida koje su pronađene su identifikovane i utvrđeno je da pripadaju jednoj od četiri familije (Tabela 2, Slika 11). Samo u jednoj bočici su pronađeni parazitoidi koji pripadaju dvema familijama, dok je u ostalim bočicama pronađena samo po jedna familija parazoitoida.

21

Silka 10. Statistički prikaz ishoda ukupnog uzorka.

Tabela 2. Familije parazitoida i broj jedinki kod kojih su nađene

Familija Vrsta Broj parazitiranih jedinki Braconidae Protapanteles porthetriae 3 Chalcididae 1 Eulophidae 1 Tachinidae 9 Ukupan broj domaćina 12

Slika 11. Broj jedinki domaćina po familijama parazitoida

.

22 4.2. Diskusija

Ovim istraživanjem je utvrđen biodiverzitet leptira i zolja ( njihovih larvalnih stupnjeva), kao i parazitoida koji ih potencijalno parazitiraju na području podnožja planine Bukovik, u istočnoj Srbiji.

Kod 13 jedinki gusenica je pronađeno prisustvo parazitoida. Ovi parazitoidi pridapadaju familijama Braconidae, Chalcididae, Eulophidae i Tachinidae. Uglavnom je kod svake jedinke primećeno prisustvo samo jedne familije parazitoida, osim u jednom slučaju, gde su u bočici u kojoj se nalazila gusenica vrste Orthosia cruda, pronađeni parazitoidi koji pripadaju dvema familijama, Chalcididae i Eulophidae. Muve familije Tachinidae su bile najzastupljenije, gde je njihovo prisustvo primećeno kod 9 jedinki domaćina.

Najskorije istraživanje brojnosti leptira je pokazalo da je uSrbiji prisutno 1.355 vrsta Lepidoptera (Zežević, 1996), iako se smatra da je ovaj broj manji. Ni za jednu vrstu, bilo da su u pitanju leptiri, zolje ili njihovi parazitoidi, koje su tokom ovog istraživanja prikupljene, ne može se reći da poseduje status endemične vrste. Naprotiv, sve ove vrste su geografski široko rasprostranjene i od ranije su zabeležene kao vrste koje su prisutne na teritoriji Srbije. Ovim radom nije utvrđeno prisustvo nijedne vrste koja bi se mogla smatrati novom na ovom prostoru.

S obzirom da je ovo istraživanje sprovedeno u periodu manjem od mesec dana u toku jedne godine, relativna slika biodiverziteta leptira i njihovih parazitoida na području podnožja planine Bukovik, biće upotpunjena dodatnim istraživanjima. Bez obzira na vremensku ograničenost, ovo istraživanje doprinosi boljem poznavanju faune leptira, lisnih zolja i njihovih parazitoida na području planine Bukovik, kao i samom biodiverzitetu Srbije.

23 5. Zaključak • Istraživan je biodiverzitet gusenica leptira i zolja, kao i njihovih parazitoida, na području podnožja planine Bukovik • Prikupljeno je 116 jedinki domaćina, 107 leptira raspoređenih u 17 vrsta, i 9 jedimki lisnih zolja • 59 jedinki je metamorfoziralo u adulte, a 57 je uginulo • 13 jedinki domaćina je bilo parazitirano • Od 13 parazitiranih jedinki 3 jedinke pripadaju vrsti Eriogaster lanestris, pri čemu su sve tri jedinke parazitirane parazitoidima familije Tachinidae • Najveći broj jedinki gusenica pripada vrsti Erannis defoliaria • Najveći broj parazitoida pripada familiji Tachinidae

24 6. Sažetak U ovom radu istraživan je biodiverzitet larvalnih stupnjeva leptira i njihovih prirodnih neprijatelja (parazitoida).Jedinke domaćini prikupljani sa divljih biljaka domaćina, na području podnožja planine Bukovik, u dve oblasti K.O. Grabovo: Suvača i Gorunjak. Ukupno je pronađeno 116 jedinki domaćina, od čega su 109 bile gusenice leptira, i 7 larvi lisnih zolja. Identifikovano je 17 vrsta leptira, raspoređenih u 7 familija. Kod 13 jedinki domaćina primećeno je prisustvo parazitoida. Među larvama domaćina najzastupljenije su bile jedinke vrste Erannis defoliaria sa 23 jedinke. Najzastupljeniji parazitoidi su bile muve iz familije Tachinidae, koje su nađene kod 9 jedinki domaćina.

Ključne reči: Lepidoptera, Symphyta, parazitoidi, biodiverzitet, Bukovik

25

7. Summary

The goal of this study was to analyse the biodiversity of butterfly larvas and their natural enemise (parasitoids). Larvas were collected from wild host plants at the foot of the Bukovik mountain, in two areas of Grabovo: Suvača and Gorunjak. A total of 116 larval hosts were colected, with 109 of these being butterfly caterpillars, and 7 being larva from the genus Symphyta. 17 of butterflies were identified, belonging to 7 families. 13 of the host larvas have been shown to have been infected with parasitoids. The most frequent species of butterflies was Erannis defoliaria, with 23 larvas found. The most frequent parasitoids found were tachinid flies, which were found in 9 larval hosts.

Keywords: Lepidoptera, Symphyta, biodiversity, parasitoids, Bukovik

26 8. Literatura Australian Museum (20 October 2009). " Species: Sawflies".

Baluch, Page (2011). "Incomplete Metamorphosis Has Three Stages: Egg, Nymph, and Adult". ASU - Ask A Biologist. Arizona State University School of Life Sciences Ask A Biologist.

Berlese, A. (1913). Intorno alle metamorfosi degli insetti. Redia, 9(2), 9.

Brickle, N. W., & Harper, D. G. (1999). Diet of nestling Corn Buntings Miliaria calandra in southern England examined by compositional analysis of faeces. Bird Study, 46(3), 319-329.

Burton, M., & Burton, R. (2002). International wildlife encyclopedia (Vol. 22). Marshall Cavendish.

Campbell, L., & Cooke, A. (1997). The indirect effects of pesticides on birds. RSPB Conservation Review (United Kingdom).

Capinera, J. L. (Ed.). (2008). Encyclopedia of entomology. Springer Science & Business Media.

Cayford, J. T. (1990). The distribution and habitat preferences of black grouse in commercial forests in Wales: Conservation and management implications. In Transactions of the XIXth international union of game biologists congress (pp. 435-447). S. Myrberget.

Cummins, S., O'Halloran, J. (2002). An assessment of the diet of nestling Stonechats Saxicola torquata using compositional analysis. Bird study, 49(2), 139-145.

Eggleton, P., & Belshaw, R. (1992). parasitoids: an evolutionary overview. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 337(1279), 1-20.

Eggleton, P., & Belshaw, R. (1993). Comparisons of dipteran, hymenopteran and coleopteran parasitoids: provisional phylogenetic explanations. Biological Journal of the Linnean Society, 48(3), 213-226.

Elmes, G. W., Wardlaw, J. C., Schönrogge, K., Thomas, J. A., & Clarke, R. T. (2004). Food stress causes differential survival of socially parasitic caterpillars of Maculinea rebeli

27 integrated in colonies of host and non‐host Myrmica ant species. Entomologia Experimentalis et Applicata, 110(1), 53-63.

Falin, Z. H. (2002). 102. Ripiphoridae Gemminger and Harold 1870 (1853). American beetles, 2, 431-444.

Fisher, R. C. (1961). A study in insect multiparasitism: I. Host selection and oviposition. Journal of Experimental Biology, 38(2), 267-275.

Godfray, H. C. J. (1994). Parasitoids: behavioral and evolutionary ecology. Princeton University Press.

Goulet, H., & Huber, J. T. (1993). Hymenoptera of the world: an identification guide to families.

Gullan, P. J., & Cranston, P. S. (2014). The : an outline of entomology. John Wiley & Sons.

Henry, T. J., Foottit, R. G., & Adler, P. H. (2017). Biodiversity of Heteroptera. Insect biodiversity: Science and society, 1, 279-335.

Holling, C. S. (1959). The components of predation as revealed by a study of small-mammal predation of the European pine sawfly. The Canadian Entomologist, 91(5), 293-320.

Kleintjes, P. K., & Dahlsten, D. L. (1994). Foraging behavior and nestling diet of chestnut- backed chickadees in Monterey pine. The Condor, 96(3), 647-653.

Lawrence, J. F., Falin, Z. H., & Slipinski, A. (2010). Ripiphoridae Gemminger and Harold, 1870 (Gerstaecker, 1855). Handbook of Zoology–Arthropoda: Insecta. Coleoptera, Beetles. Morphology and Systematics (Elateroidea, Bostrichiformia, Cucujiformia partim), 2.

McGavin, G. C. (2001). Essential entomology: an order-by-order introduction. Oxford University Press.

Miller, G. L., & Foottit, R. G. (2009). The of crop pests: the aphids. Insect Biodiversity: Science and Society. Wiley-Blackwell Publishing, UK, 463-473.

Mills, N. (2009). Parasitoids. In Encyclopedia of insects (pp. 748-751). Academic Press.

Moller, A. P. (1990). Effects of parasitism by a haematophagous mite on reproduction in the barn swallow. Ecology, 71(6), 2345-2357.

28 Müller, C., & Brakefield, P. M. (2003). Analysis of a chemical defense in sawfly larvae: easy bleeding targets predatory wasps in late summer. Journal of chemical ecology, 29(12), 2683-2694.

Petre, C. A., Detrain, C., & Boevé, J. L. (2007). Anti-predator defence mechanisms in sawfly larvae of Arge (Hymenoptera, Argidae). Journal of insect physiology, 53(7), 668-675.

Phillips, C. (1992). Spitfires (Defoliating sawflies). Woods and Forests, South Australia, Forest Insects, (8), 2.

Pierce, N. E. (1995). Predatory and parasitic Lepidoptera: carnivores living on plants. Journal of the Lepidopterists' Society, 49(4), 412-453.

Poulin, R. (2011). The many roads to parasitism: a tale of convergence. In Advances in parasitology (Vol. 74, pp. 1-40). Academic Press.

Poulin, R., & Randhawa, H. S. (2015). Evolution of parasitism along convergent lines: from ecology to genomics. Parasitology, 142(S1), S6-S15.

Starling-Westerberg, A. (2001). The habitat use and diet of black grouse Tetrao tetrix in the Pennine hills of northern England. Bird Study, 48(1), 76-89

Stevens, A. N. (2012). Predation, herbivory, and parasitism.

Triplehorn, C. A., & Johnson, N. F. (2005). Borror and delong’s introduction to the study of insects. Brooks. Cole, Belmont, California, USA.

Wells, A. (2005). Parasitism by hydroptilid caddisflies (Trichoptera) and seven new species of Hydroptilidae from northern Queensland. Australian Journal of Entomology, 44(4), 385-391.

Whiting, M. F. (2003). "Strepsiptera". In Resh, V. H.; Cardé, R. T. (eds.). Encyclopedia of Insects. Academic Press. pp. 1094–1096.

Yamamoto, S., & Maruyama, M. (2016). Revision of the subgenus Aleochara Gravenhorst of the parasitoid rove beetle genus Aleochara Gravenhorst of Japan (Coleoptera: Staphylinidae: Aleocharinae). Zootaxa, 4101(1), 1-68.

Zečević, M. (1996). Pregled faune leptira Srbije (Makrolepidoptera). Institut za istraživanja u poljoprivredi Srbija.

29

ПРИРОДНO - MАТЕМАТИЧКИ ФАКУЛТЕТ НИШ

КЉУЧНА ДОКУМЕНТАЦИЈСКА ИНФОРМАЦИЈА

Редни број, РБР: Идентификациони број, ИБР: Тип документације, ТД: монографска Тип записа, ТЗ: текстуални / графички Врста рада, ВР: мастер рад Аутор, АУ: Немања Вељковић Ментор, МН: Владимир Жикић Наслов рада, НР: Биодиверзитет лептира (ларвалних ступњева) и њихових природних непријатеља на подручју подножја планине Буковик Језик публикације, ЈП: српски Језик извода, ЈИ: енглески Земља публиковања, ЗП: Р. Србија Уже географско подручје, УГП: Р. Србија Година, ГО: 2020 Издавач, ИЗ: ауторски репринт Место и адреса, МА: Ниш, Вишеградска 33. Физички опис рада, ФО: 28 стр.; 2 табеле; 11 слика (поглавља/страна/ цитата/табела/слика/графика/прилога) Научна област, НО: биологија Научна дисциплина, НД: зоологија Предметна одредница/Кључне речи, ПО: Lepidoptera, Symphyta, биодиверзитет, паразитоиди, Буковик УДК 574:595.78+551.4.035(497.11)

Чува се, ЧУ: библиотека

Важна напомена, ВН:

Извод, ИЗ: Оним радом анализиран је биодиверзитет ларвалних ступњева лептира и њихових паразитоида. Јединке домаћини су прикупљани са дивљих биљака домаћина, на подручју подножја планине Буковик, у две области К.О. Грабово: Сувача и Горуњак. Укупно је пронађено 116 јединки домаћина, од чега су 109 биле гусенице лептира, и 7 ларви лисних зоља. Идентификовано је 17 врста лептира, распоређених у 9 фамилија. Код 13 јединки домаћина је примећено присуство паразитоида. Датум прихватања теме, ДП: 12.2.2020. Датум одбране, ДО: Чланови комисије, КО: Председник: Маријана Илић-Милошевић Члан: Саша Станковић Члан,ментор: Владимир Жикић ментор: Образац Q4.09.13 - Издање 1

ПРИРОДНО - МАТЕМАТИЧКИ ФАКУЛТЕТ НИШ

KEY WORDS DOCUMENTATION

Accession number, ANO: Identification number, INO: Document type, DT: monograph Type of record, TR: textual / graphic Contents code, CC: Master thesis Author, AU: Nemanja Veljković Mentor, MN: Vladimir Žikić Title, TI: Biodiversity of lepidopterans (larval instars) and their natural enemies at the foot of Bukovik mountain

Language of text, LT: Serbian Language of abstract, LA: English Country of publication, CP: Republic of Serbia Locality of publication, LP: Serbia Publication year, PY: 2020 Publisher, PB: author’s reprint Publication place, PP: Niš, Višegradska 33. Physical description, PD: 28 p. ; 2 tables; 11 pictures (chapters/pages/ref./tables/pictures/graphs/appendixes) Scientific field, SF: Biology Scientific discipline, SD: Zoology Subject/Key words, S/KW: Lepidoptera, Symphyta, biodiversity, parasitoids, Bukovik

UC 574:595.78+ 551.4.035(497.11)

Holding data, HD: library Note, N: Abstract, AB: The goal of this study was to analyse the biodiversity of butterfly larvas and their natural enemise (parasitoids). Larvas were collected from wild host plants at the foot of the Bukovik mountain, in two areas of Grabovo: Suvača and Gorunjak. A total of 116 larval hosts were colected, with 109 of these being butterfly caterpillars, and 7 being larva from the genus Symphyta. 17 species of butterflies were identified, belonging to 7 families. 13 of the host larvas have been shown to have been infected with parasitoids. Accepted by the Scientific Board on, ASB: 12.2.2020. Defended on, DE: Defended Board, DB: President: Marijana Ilić-Miloševic Member: Saša Stanković Member, Mentor: Vladimir Žikić Образац Q4.09.13 - Издање 1