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Integrating Conjugative Elements of the SXT/R391 Family That Encode Novel Diguanylate Cyclases Participate to C-Di-GMP Signalling in Vibrio Cholerae

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Integrating Conjugative Elements of the SXT/R391 Family That Encode Novel Diguanylate Cyclases Participate to C-Di-GMP Signalling in Vibrio Cholerae RÉGULATION DU C-DI-GMP ET RÔLE DE CE MESSAGER SECONDAIRE DANS LA FORMATION DE PILI DE TYPE IV CHEZ CLOSTRIDIUM DIFFICILE par Eric Bordeleau thèse présentée au Département de biologie en vue de l’obtention du grade de docteur ès science (Ph.D.) FACULTÉ DES SCIENCES UNIVERSITÉ DE SHERBROOKE Sherbrooke, Québec, Canada, juillet 2014 Le 15 juillet 2014 le jury a accepté la thèse de Monsieur Eric Bordeleau dans sa version finale. Membres du jury Professeur Vincent Burrus Directeur de recherche Département de biologie, Université de Sherbrooke Professeur Josée Harel Évaluatrice externe Département de biomédecine vétérinaire, Université de Montréal Professeur Daniel Lafontaine Évaluateur interne Département de biologie, Université de Sherbrooke Professeur Louis-Charles Fortier Évaluateur interne Département de microbiologie, Université de Sherbrooke Professeur François Malouin Président-rapporteur Département de biologie, Université de Sherbrooke SOMMAIRE Malgré la découverte du c-di-GMP en 1987, ce n’est que durant la dernière décennie que l’importance de ce messager secondaire dans la régulation des phénotypes bactériens a été exposée. Synthétisé par des diguanylate cyclases (DGC) et dégradé par des phosphodiestérases spécifiques (PDE), le c-di-GMP est prédit pour être un messager secondaire très répandu chez les bactéries et pratiquement exclusif à celles-ci. Le c-di-GMP est particulièrement reconnu pour son rôle dans la transition des bactéries motiles et planctoniques vers la formation de biofilm chez les bactéries à Gram négatif telles qu’Escherichia coli, Pseudomonas aeruginosa et Vibrio cholerae. De plus, le c-di-GMP est impliqué dans la régulation de l’expression de certains facteurs de virulence chez certaines bactéries. Ainsi, il est possible de révéler les mécanismes de régulation de certains phénotypes importants par l’étude de la signalisation à c-di-GMP dans une bactérie donnée. Clostridium difficile est une bactérie pathogène causant des diarrhées nosocomiales, des colites et pouvant causer des décès chez l’Homme. Les phénotypes impliqués dans la pathogenèse de C. difficile et leur régulation demeurent en grande partie méconnus. Le génome de C. difficile 630 était prédit être capable de coder pour 37 DGC et PDE putatives, un nombre en apparence élevé pour une bactérie à Gram positif. L’objectif global de mon doctorat était de déterminer si la signalisation à c-di-GMP était fonctionnelle chez C. difficile puis de déterminer le rôle du c-di-GMP chez cette bactérie. Dans un premier projet, mes travaux de doctorat ont permis de démontrer que la majorité des 37 DCG et PDE putatives chez C. difficile 630 sont fonctionnelles. Les 31 DCG et PDE les plus conservées dans les différentes souches de C. difficile ont été exprimées dans V. cholerae afin d’évaluer indirectement leur capacité de synthèse et de dégradation du c-di-GMP en i mesurant leur impact sur motilité et la formation de biofilm de V. cholerae. La surexpression d’une DGC chez V. cholerae réduit la motilité par flagelle et augmente la formation de biofilm, alors que l’inverse est observé lors de la surexpression d’une PDE. De plus, l’activité d’une DCG, CD1420 (renommée DccA, CD630_14200), et une PDE, CD0757 (renommée CD630_07570) a été démontrée plus explicitement par des essais enzymatiques in vitro. Ainsi, ce projet a exposé l’important potentiel de la signalisation à c-di-GMP chez C. difficile, jusqu’alors étudiée presque exclusivement chez les bactéries à Gram négatif. Dans un deuxième projet, mes travaux de doctorat ont permis de démontrer le rôle des pili de type IV (T4P) dans l’agrégation de C. difficile et la régulation de leur expression par un riborégulateur à c-di-GMP. Les riborégulateurs sont des structures ARN situées dans la région 5’UTR des gènes capables de réguler l’expression des gènes en aval en fonction de la liaison d’un métabolite spécifique. Parmi les 16 riborégulateurs à c-di-GMP prédits dans le génome de C. difficile 630, le riborégulateur c-di-GMP-II Cdi2_4 est situé en amont du locus principal de synthèse de T4P. Mes travaux ont permis de montrer que l’augmentation de la concentration de c-di-GMP intracellulaire se traduit par une augmentation de l’expression des gènes de T4P, la formation de T4P à la surface des cellules et l’agrégation dépendante des T4P. De plus, le mécanisme de régulation du riborégulateur Cdi2_4 a été démontré in vitro. La liaison du c-di-GMP au riborégulateur Cdi2_4 prévient la formation d’un terminateur transcriptionnel et favorise ainsi la transcription des gènes de T4P en aval. Depuis la mise en évidence de la signalisation à c-di-GMP chez C. difficile dans la première partie de mon doctorat, un certain nombre de phénotypes régulés par c-di-GMP chez cette bactérie ont pu être déterminés ou prédits. Notamment, le c-di-GMP inhibe la transcription des gènes des flagelles en se liant au riborégulateur c-di-GMP-I Cd1 en amont et inhibe indirectement la production des toxines TcdA et TcdB. La démonstration de l’effet positif du c-di-GMP sur l’agrégation des cellules via les T4P, dans la deuxième partie de mon doctorat, ii contribue à notre compréhension de la signalisation à c-di-GMP chez C. difficile. Il apparait que le c-di-GMP inhibe la motilité et favorise la formation de structures pluricellulaires chez C. difficile à l’instar de plusieurs bactéries, néanmoins par des mécanismes de régulation distincts. Mots-clés : régulation, messager secondaire, c-di-GMP, Clostridium difficile, pili de type IV, agrégation, riborégulateur. iii REMERCIEMENTS Je tiens à remercier tout d’abord mon directeur de thèse, Vincent Burrus, pour m’avoir donné l’opportunité de travailler sur des projets qui m’ont passionné durant mon doctorat. Sa disponibilité remarquable et ses conseils m’ont permis de mener à terme cette thèse et de quitter avec un bagage scientifique inestimable. Je tiens aussi à remercier les Prs Louis- Charles Fortier, Daniel Lafontaine et François Malouin, qui ont contribué au bon déroulement de mes projets de doctorat par leurs suggestions éclairées à titre de membres de mon comité de conseillers et de collaborateurs sur divers projets. Je remercie également, Josée Harel pour le temps consacré à la lecture de cette thèse et d’avoir accepter de participer à l’évaluation de celle-ci à titre membre externe du jury. Je remercie sincèrement tous les membres du laboratoire qui ont participé de près ou de loin aux projets, leur présence fut un atout essentiel. Je remercie aussi les membres des laboratoires de Louis-Charles Fortier et Daniel Lafontaine pour leur accueil et pour m’avoir transmis leur expertise lors de mon passage dans ces laboratoires. Pour leur soutien financier, je remercie le Fonds de recherche du Québec – Nature et technologies et le Conseil de recherches en sciences naturelles et en génie du Canada. Je tiens également à remercier ma famille pour leur soutien durant ma thèse, mais également toutes mes études. Enfin, je partage l'accomplissement de cette thèse avec ma conjointe, Mireille, pour son support inconditionnel, sa compréhension et son amour. iv TABLE DES MATIÈRES SOMMAIRE ................................................................................................................................ i REMERCIEMENTS .................................................................................................................. iv LISTE DES ABRÉVIATIONS ................................................................................................ viii LISTE DES TABLEAUX ........................................................................................................... x LISTE DES FIGURES ............................................................................................................... xi PRÉAMBULE .......................................................................................................................... xiii CHAPITRE 1 .............................................................................................................................. 1 INTRODUCTION ....................................................................................................................... 1 1.1 — Clostridium difficile ...................................................................................................... 1 1.1.2 — Cycle infectieux ..................................................................................................... 2 1.1.3 — Épidémiologie ....................................................................................................... 4 1.1.4 — Résistance aux antibiotiques ................................................................................. 5 1.1.5 — Pathogenèse ........................................................................................................... 6 1.1.5.1 — Toxines ........................................................................................................... 6 1.1.5.2 — Autres facteurs de virulence ........................................................................... 7 1.2 — Le c-di-GMP, messager secondaire bactérien .............................................................. 9 1.2.1 — Synthèse et dégradation du c-di-GMP ................................................................ 10 1.2.1.1 — Distribution des DGC et PDE ...................................................................... 12 1.2.2 — Phénotypes bactériens régulés par le c-di-GMP ................................................. 13 1.2.3 — Effecteurs du c-di-GMP .....................................................................................
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