Universidade Federal de Goiás Instituto de Ciências Biológicas Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução
Anuros do Cerrado em um mundo em mudança: fatores de vulnerabilidade
Eduardo dos Santos Pacífico
Orientador: Paulo De Marco Júnior Co-orientador: Rogério Pereira Bastos
Goiânia – GO 2011 Universidade Federal de Goiás Instituto de Ciências Biológicas Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução
Anuros do Cerrado em um mundo em mudança: fatores de vulnerabilidade
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Magister Scientiae.
Eduardo dos Santos Pacífico
Orientador: Paulo De Marco Júnior Co-orientador: Rogério Pereira Bastos
Goiânia – GO
ii 2011 Anuros do Cerrado em um mundo em mudança: fatores de vulnerabilidade
Eduardo dos Santos Pacífico
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Magister Scientiae.
______Dr. João Miguel de Barros Alexandrino Dr. Fausto Nomura
______Dr. Paulo De Marco Júnior (Orientador)
______Dr. Rogério Pereira Bastos (Co-orientador)
Goiânia – GO
iii 2011 AGRADECIMENTOS
Uma das atividades que aprendi durante o mestrado e adorei foi escrever função. Aproveito o momento para escrever mais uma: function muito_obrigado for i=1:infinito pessoa dotada de excepcional saber, competência, talento = guia paulo_de_marco = [guia,paciência]; paulo_de_marco = paulo_de_marco * incentivo; paulo_de_marco = paulo_de_marco * animação; paulo_de_marco = paulo_de_marco * amizade;
if eu == triste paulo_de_marco = entusiasmo end
if eu == perdido paulo_de_marco = orientação end
if eu == tranquilo paulo_de_marco = muito trabalho end end for i=1:infinito serve de sustentáculo ou de apoio = base base.inicial = [Flavinha,Ricardo,Leandro,Fabão,Joana,tia Isis,seu Barbosa] base.final = [base.inicial,Karina,Miroca,Poli,Thiago,Daniel,Paulinho,Lívia,Sidney, Lara,Silvia,Nelson,Luciana,Marquinhos,Ju,Diler,Andressa,todos_do_laboratorio]
while i==i obrigado = base.inicial+base.final end end for i=1:infinito while eu = existir while eu = pensar meu_amor = Caroline end end
iv end eu = ((paulo_de_marco^10) + base.inicial*base.final)^Caroline figure(dissertação)
Além dos já citados, muito obrigado professor Rogério Pereira Bastos pela paciência, sugestões, orientação e amizade. Seu auxílio foi imprescindível para a realização deste trabalho. Um agradecimento muito especial ao meu grande mentor Marcos César de Oliveira Santos, que, apesar da distância, continua inspirando minha caminhada. Meus grandes amigos, companheiros para toda hora e irmãos de coração Fabinho, Leo, Bruno, Élson, Yuri, Sayuri e André “Santos”. Guardo no coração todos vocês. Minha família “goiana” Daguimar, Antônio, Daniel, Bruno, Renata, Fernando, Karine, Duda e todos meus novos parentes, muitíssimo obrigado. É uma enorme satisfação ter vocês por perto. Muito obrigado a toda minha família. Pai (Paulo), mãe (Naira), irmãos (João, Carol, Gabi, Carpete), sobrinhos lindos (Gustavo e Fernanda, por enquanto...), avós (Nelson, Neide e Nino), tios (especialmente ao tio Ney e a Carlinha), primos, etc. Auxílio constante, carinho sempre, sou abençoado por ter vocês todos como família. Valeu...
v RESUMO
Por estarem restritas a um determinado local, é esperado um maior risco de extinção para as espécies endêmicas, sendo elas o foco de ações conservacionistas. A variação da vulnerabilidade à extinção entre espécies endêmicas deve ser principalmente explicada pelo tamanho de suas distribuições. Por possuírem características eco-fisiológicas específicas, os anuros são especialmente sensíveis às mudanças climáticas globais (MCG). Assim, o objetivo geral é apresentar uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado, discutir questões relacionadas ao endemismo e determinar se a distribuição potencial atual é capaz de predizer a vulnerabilidade das espécies às MCG. Analisamos as espécies de anuros que foram consideradas endêmicas em estudos prévios e as espécies descritas recentemente. Utilizamos dois procedimentos de modelagem (Maxent e o método de distância de Mahalanobis), três modelos climáticos (CCCma, CSIRO e HADcm3) e dois cenários de emissão de carbono (A2 e B2). As análises foram feitas separadamente para cada conjunto de condições (método, modelo e cenário) e depois analisamos o padrão global. São 33 espécies de anuros endêmicos do Cerrado, de dez famílias, representando 20.4% das espécies que ocorrem no Cerrado e 3.8% das espécies que ocorrem no Brasil. A maioria das espécies possui poucos pontos de ocorrência (média de registros ± desvio padrão: 4.9 ± 4.6). Das espécies endêmicas, 12 têm distribuição exclusivamente marginal no bioma e 12 têm distribuição exclusivamente central. Pequenas mudanças nos limites do bioma alterariam o número de espécies endêmicas. Portanto, o conceito de endemismo está fortemente ligado à definição do bioma, ao esforço amostral, à correta identificação das espécies e à disponibilização e agrupamento das informações existentes. Para os anuros endêmicos do Cerrado, quanto menor o tamanho da distribuição atual da espécie, menor é a sobreposição com sua distribuição futura, indicando que estas espécies estarão expostas a um maior risco de extinção. Entretanto, quanto menor a distribuição atual, maior o ganho proporcional de área adequada no futuro e maior o deslocamento da distribuição em relação presente. Desta forma, existirá área adequada para as espécies, entretanto somente as que se deslocarem persistirão. Portanto, a persistência das espécies, principalmente as de menor tamanho de distribuição atual, dependerá em grande parte da conectividade dos habitats adequados e das taxas de dispersão que permitirão a colonização de novas áreas.
vi ABSTRACT
Endemic species have higher risk of extinction and are the focus of conservation efforts because they are confined to specific areas. Evidently, extinction vulnerability variation among endemic species should be mainly explained by their range distribution. Because they have specific eco-physiological traits, anurans are particularly sensitive to global climate change (GCC). Thus, the goals of this study are to present a new anuran endemic species list of Cerrado, to discuss issues related to endemism and to determine if the current potential distribution is able to predict the species extinction vulnerability in GCC. We analyze anuran species that were considered endemic in previous studies plus recently described species. We used two modeling procedures (Maxent and Mahalanobis distance method), three climate models (CCCma, CSIRO and HadCM3) and two carbon emissions scenarios (A2 and B2). Analyses were performed separately for each set of conditions (method, model and scenario) and then we analyzed the emergent pattern. There are 33 Cerrado endemic anuran species, belonging to ten families, representing 20.4% of Cerrado’s anurans and 3.8% of Brazilian anurans. Most species have few occurrence points (mean ± standard deviation: 4.9 ± 4.6). Twelve endemic species have all their occurence points near to the boundaries of Cerrado and twelve have all their occurence points in the center of the biome. Small changes in biome boundaries alter the number of endemic species. Therefore, the endemism concept is strongly linked to the biome definition, the sampling effort, the correct species identification and the existing information released. Using the biome limits defined by the Brazilian government, Cerrado endemic anurans with small range distribution have less overlap between the current and the future distributions than Cerrado endemic anurans with large range distribution, indicating that species with small range have a higher risk of extinction. Nevertheless, Cerrado endemic anurans with small range distribution have more proportional gain of suitable area in the future than Cerrado endemic anurans with large range distribution. Consequently, there will be adequate area for all species. However, only species that could move to suitable places will persist. Hence, species persistence, mainly for species with small range size, depends largely on the connectivity of suitable habitat and dispersal rates that allow the colonization of new areas.
vii SUMÁRIO
APRESENTAÇÃO...... 1 INTRODUÇÃO GERAL...... 2 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 4 CAPITULO 1...... 7 1 As referências bibliográficas estão de acordo com as normas da Revista Biodiversity and Conservation...... 7 RESUMO...... 8 Palavras-chave: Anura, distribuição de espécies, ecótono, endemismo, pontos de ocorrência...... 8 INTRODUÇÃO...... 8 ÁREA DE ESTUDO...... 10 MÉTODOS...... 11 RESULTADOS...... 14 As espécies endêmicas do Cerrado...... 17 Espécies endêmicas de distribuição marginal e de distribuição central no bioma...... 19 Espécies não endêmicas, mas de distribuição majoritariamente no Cerrado...... 21 DISCUSSÃO...... 24 Definição do bioma...... 24 Esforço amostral e correta identificação das espécies...... 26 Disponibilização e agrupamento das informações...... 27 Considerações finais...... 28 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 29 CAPÍTULO 2...... 33 2 As referências bibliográficas estão de acordo com as normas da Revista Ecography...33 RESUMO...... 34 INTRODUÇÃO...... 35 MÉTODOS...... 40 Distribuição das espécies de anuros endêmicos do Cerrado...... 40 Variáveis ambientais...... 42
viii Variáveis espaciais...... 43 Procedimento de modelagem...... 44 Análises estatísticas...... 47 Relação entre distribuição atual e variável resposta...... 47 Extinção...... 48 RESULTADOS...... 49 Sobreposição (distribuição futura sem dispersão)...... 49 Ganho de áreas com alta adequabilidade...... 49 Mudança proporcional...... 50 Deslocamento geográfico...... 51 Extinção...... 53 DISCUSSÃO...... 55 Considerações metodológicas...... 55 Tamanho de distribuição e o futuro das espécies endêmicas...... 56 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 59 CONSIDERAÇÕES FINAIS...... 67 ANEXO 1...... 69 ANEXO 2...... 105 ANEXO 3...... 109
ix
APRESENTAÇÃO
Anuros endêmicos do Cerrado, quem são? Onde estão (no centro do bioma ou próximo de seus limites)? Como responderão às mudanças climáticas globais (MCG)? Para discutir estas questões, dividi a dissertação em uma Introdução Geral, que visa apresentar e contextualizar os principais temas que serão discutidos, dois capítulos escritos na forma de artigos e um tópico de considerações finais, que sumariza as principais conclusões. O primeiro capítulo trata de um conceito amplamente utilizado: endemismo. Trazendo uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado, fizemos uma reflexão sobre algumas variáveis que afetam o resultado da avaliação de quais espécies são endêmicas. Por exemplo, são de extrema importância a escolha do mapa base para o qual serão extraídos os limites dos biomas, o esforço amostral, a correta identificação das espécies e a disponibilização e o agrupamento das informações existentes. Escrevemos este capítulo no formato de artigo para a revista Biodiversity and Conservation. No segundo capítulo utilizamos as espécies de anuros endêmicos do Cerrado descritas e discutidas no capítulo anterior para testar hipóteses de que quanto menor o tamanho da distribuição atual da espécie, maior é sua vulnerabilidade frente às MCG. Escrevemos este capítulo em formato de artigo para a revista Ecography. Concluímos a dissertação apresentando que o conceito de endemismo deve ser usado com parcimônia e consciente de suas limitações. Entretanto, ele é extremamente importante, como, por exemplo, ao indicar espécies exclusivas de determinado local e, provavelmente, de menor tamanho de distribuição. Estas espécies, de menor distribuição, estarão mais vulneráveis à extinção com as MCG. INTRODUÇÃO GERAL
A raridade sempre despertou o interesse e a curiosidade da humanidade (Kruckeberg & Rabinowitz, 1985). Artefatos raros, culturas raras, espécies raras. Espécies são consideradas raras quando sua área de distribuição é restrita ou sua abundância local é baixa. Espécies com toda sua ocorrência restrita a uma determinada área, como um bioma, são consideradas endêmicas. Entretanto, o que tornou tal espécie endêmica? Muitos fatores influenciam se uma espécie é endêmica ou não. Sob uma visão evolutiva, o tempo de diferenciação da espécie em relação ao seu ancestral mais próximo (a “idade” da espécie), a idade geológica da área, o tempo de isolamento da área e a variabilidade e estabilidade ambiental devem ser considerados importantes preditores (Anderson, 1994). Entretanto, do ponto de vista ecológico, o que define se uma espécie é endêmica são os seus limites de tolerância (Kruckeberg & Rabinowitz, 1985) e restrições espaciais à colonização de novas áreas. Caso o local de ocorrência de determinada espécie for descontínuo com os habitats adjacentes em alguma característica limitante da espécie, ela será endêmica. No entanto, não necessariamente a tolerância das espécies endêmicas é pequena. Basta alguma característica ambiental ou biológica tornar inviável a utilização de outros ambientes para tal espécie. Stebbins (1980) propôs uma hipótese para explicar a origem do endemismo, explicando que os padrões de distribuição das espécies endêmicas são adaptados a uma combinação dos fatores ecológicos que são, eles mesmos, localizados, ou endêmicos. O banco genético das populações, o qual inclui a variabilidade, também é um importante fator do endemismo, pois pode determinar a chance da espécie conseguir estabelecer novas populações (Stebbins, 1980). Por serem geralmente mais especializadas, as espécies endêmicas têm maior risco de extinção do que espécies generalistas (e.g. Hero et al., 2005; Williams & Hero, 2001). Assim, um dos critérios utilizados pela lista vermelha feita pela IUCN é o tamanho da distribuição das espécies (IUCN, 2001). Esta lista é uma ferramenta utilizada comumente por entidades governamentais e não governamentais para propor medidas conservacionistas (Lamoreux et al., 2003). Alguns trabalhos propõem que as áreas prioritárias para a conservação devem ser baseadas na distribuição de endemismos (Lamoreux et al., 2006; Loyola et al., 2007). Portanto, é extremamente importante conhecermos quais são as espécies endêmicas de cada bioma específico, já que essa é a escala geralmente utilizada na tomada de decisões conservacionistas. Considerando as limitações de conhecimento sobre a distribuição das espécies, principalmente em sistemas tropicais (Pimm et al., 2001), essas listas de endemismo devem ser constantemente revisadas e atualizadas. A importância do conhecimento de quais são as espécies endêmicas é mais valorizada ainda pelos efeitos das mudanças climática globais (MCG). Espera-se que as espécies endêmicas sejam vulneráveis às MCG, na inversa relação do tamanho de sua distribuição (Thomas et al., 2004). Devido a alta velocidade das mudanças ocorridas, com a taxa de extinção aumentando de 1.000 a 10.000 vezes a taxa natural de fundo, os organismo tendem a não conseguir se adaptar às novas condições ambientais (Schwartz et al., 2006; Baillie et al., 2004; Berry et al., 2002). Consequentemente, as espécies que devem persistir serão aquelas que conseguirem deslocar sua distribuição geográfica (Peterson et al., 1999; Pearson & Dawson, 2003; Wiens & Graham, 2005). Esta tendência de manutenção dos aspectos do nicho fundamental ao longo do tempo evolutivo é chamada Conservação de Nicho (Wiens & Graham, 2005). Portanto, espera-se que quanto menor o tamanho de distribuição atual da espécie, mais vulnerável é a espécie frente às MCG. Sabendo-se da importância do endemismo, suas implicações e da relação com as MCG, um grupo de organismos que seria esperado sofrer um grande risco de extinção, e por isso, merece uma atenção especial em termos de atividades conservacionistas deve apresentar um conjunto de características previsíveis. O ideal é um grupo que esteja sofrendo declínios populacionais e grande perda de espécies, possua baixa mobilidade, com limitada capacidade de dispersão, apresente grande conservação de nicho, necessidade de habitats específicos, seja sensível às MCG e que o tamanho da distribuição seja um importante fator na determinação do risco de extinção. Os anuros se enquadram nos critérios acima. São relatadas preocupações com o declínio de populações e perda de espécies desde 1989, sendo que atualmente sabemos que os anuros estão mais ameaçados que outros grupos de vertebrados (Stuart et al., 2004). Soma-se o fato de que os anfíbios, grupo do qual os anuros fazem parte, são os vertebrados terrestres mais sedentários (Wells, 2007), possuem grande conservação de nicho (Carey & Alexander, 2003; Lawler et al., 2010; Girardello et al., 2010), e têm necessidade de habitats específicos e locais úmidos, pois mesmo espécies que desovam no ambiente terrestre precisam colocar seus ovos em microhabitats úmidos (Wells, 2007). Também já são relatados efeitos das MCG nas populações de anfíbios (e.g. D'Amen & Bombi, 2009), além de que a distribuição deste grupo sofre forte influência da temperatura e precipitação, duas variáveis que irão variar com as MCG (Carey & Alexander, 2003; Costa et al., 2008; Walther et al., 2002; Intergovernmental Panel on Climate Change IPCC, 2001). O tamanho de distribuição também é muito importante na determinação do risco de extinção, principalmente para os anfíbios brasileiros, visto que dos 30 anfíbios brasileiros ameaçados de extinção, 25 foram listados devido ao pequeno tamanho da distribuição geográfica (IUCN, 2001/ critério B). Busquei nessa dissertação integrar as perguntas sobre o endemismo de espécies de anuros e suas consequências para determinar o risco de extinção sob os cenários de MCG. Para conseguir esse tipo de integração os temas gerais desse trabalho foram: (i) critérios e novos dados para a construção de uma nova lista de anuros endêmicos do Cerrado; (ii) questões pertinentes à determinação do endemismo, incluindo como a distribuição marginal ou central no bioma afeta uma qualificação e reconhecimento do endemismo; (iii) questões relativas ao tamanho da distribuição potencial atual como preditor da vulnerabilidade das espécies de anuros endêmicos do Cerrado frente às MCG.
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Williams, S. E.& J. M. Hero, 2001. Multiple determinants of Australian tropical frog biodiversity, Biological Conservation 98: 1-10. CAPITULO 1
Uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado: estamos certos quanto ao endemismo?1 1 As referências bibliográficas estão de acordo com as normas da Revista Biodiversity and Conservation RESUMO
Os dados de distribuição das espécies são fundamentais para propormos estratégias de conservação, especialmente em sistemas neotropicais, os quais têm maior diversidade mas menor número de informações. Por isso, determinar listas de espécies endêmicas é de extrema importância. Produzimos uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado e avaliamos as espécies de distribuição marginal e central no bioma, além das espécies não endêmicas mas que estão majoritariamente no Cerrado. Analisamos as espécies que foram consideradas endêmicas em estudos prévios e as espécies descritas recentemente. Trinta e três espécies de anuros, distribuídas por dez famílias, foram consideradas endêmicas do Cerrado. Estas 33 espécies representam 20.4% do total para o Cerrado e 3.8% das espécies que ocorrem no Brasil. Apenas uma espécie endêmica (Proceratophrys moratoi) é considerada ameaçada de extinção pela IUCN. A maioria das espécies possui poucos pontos de ocorrência (média ± desvio padrão: 4.9 ± 4.6). Das espécies endêmicas, 12 têm distribuição marginal, com todos os seus pontos a até 100 km dos limites do Cerrado. Estas espécies podem ser endêmicas de áreas de transição. Inversamente, 12 espécies endêmicas têm distribuição central, com todos os pontos a mais de 100 km do limite do bioma. Caso os limites do Cerrado fossem expandidos em 25 km, 50 km ou 100 km, mais quatro, 12 e 17 espécies seriam endêmicas, respectivamente. Devemos entender que o conceito de endemismo está fortemente ligado à definição do bioma, ao esforço amostral, à correta identificação das espécies e à disponibilização e agrupamento das informações existentes. Palavras-chave: Anura, distribuição de espécies, ecótono, endemismo, pontos de ocorrência.
INTRODUÇÃO
As estratégias de conservação da biodiversidade dependem principalmente de dois tipos de dados básicos: distribuição e abundância das espécies. Por exemplo, uma ferramenta amplamente utilizada para propor estratégias de conservação, a lista vermelha feita pela IUCN, utiliza estimativas de abundância nos critérios de classificação A, C, D e E e dados das distribuições no critério B (IUCN 2001; Lamoreux et al. 2003). Declínio populacional, tamanho da distribuição, número de indivíduos maduros, tamanho populacional e probabilidade de extinção, respectivamente critérios A a E, são utilizados para classificar as espécies nas categorias de ameaça a extinção (IUCN 2001). Entretanto, para a maioria das espécies, grande parte dos dados disponíveis se encontram em coleções de museus e herbários (Burgman et al. 1995). Com este tipo de informação é possível conhecer onde os indivíduos foram coletados e assim auxiliar na determinação da prioridade de conservação das espécies (Robbirt et al. 2006). Quando coletados em campo, os dados populacionais como número de indivíduos ou número de indivíduos maduros são trabalhosos e difíceis de serem obtidos. Por sua vez, os pontos de ocorrência da espécie são mais simples de serem conseguidos e são o suficiente para se saber o tamanho da distribuição das espécies. Assim, muitas vezes, na ausência de dados ligados às estimativas de abundância, as informações de distribuição são as que mais pesam na determinação do status de conservação de uma espécie. Evidentemente, espécies de distribuição restrita são os principais alvos de ações conservacionistas. A distribuição de endemismos é importante para determinar tanto áreas prioritárias para conservação (Lamoreux et al. 2006;Loyola et al. 2007), como também para uma grande variedade de outras abordagens importantes, tais como análises de refúgios de biodiversidade (Martinez-Solano et al. 2006), análises do relacionamento histórico entre áreas (Previsic et al. 2009) ou valoração de áreas (Willemen et al. 2010). Assim, a determinação efetiva de listas de espécies endêmicas, principalmente no nível de biomas, é um dado básico importante e sujeito a revisões constantes. Áreas em sistemas neotropicais têm sido consideradas as de maior diversidade, mas também as que mantêm o maior número de lacunas em relação à distribuição da biodiversidade, com o menor número de profissionais trabalhando na conservação de espécies (Pimm et al. 2001). Em sistemas com pouca informação é comum inicialmente se considerar endêmica uma espécie e desfazer esse status à medida que a quantidade de registros de distribuição aumentam. Da mesma forma, novas espécies são adicionadas quando áreas previamente não estudadas são melhor amostradas. Por exemplo, uma lista de anuros do Cerrado foi confeccionada por Bastos (2007), com 47 espécies endêmicas de um total de 139 espécies. Naquele mesmo ano, Pavan (2007) publicou outra lista de anuros do Cerrado com 131 espécies, das quais 31 eram endêmicas. Essas duas listas são as mais recentes, mas ambas estão em português, em publicações não indexadas e são de difícil acesso. Muitas listas de espécies endêmicas em áreas onde as informações de distribuição são incompletas fazem transparecer um dos importantes problemas para o uso dessas informações para guiar decisões importantes em conservação: quando uma espécie é endêmica? A definição simples da espécie ser restrita a um bioma, localidade, ou local é desafiada pela dificuldade de conseguir registros conclusivos sobre a distribuição de uma espécie com poucos levantamentos disponíveis. No entanto, sob o paradigma atual da Biologia da Conservação, é necessário a tomada de decisão mesmo quando a informação disponível é incompleta (Soule & Wilcox 1980). Nesse artigo apresentamos uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado incluindo os pontos de ocorrência publicados recentemente. Isso representa uma oportunidade de avaliar as listas anteriores lançando alguma luz sobre os problemas dessas estimativas e de seu significado. Além disso, nós avaliamos o efeito de se produzir uma lista de endemismo com critérios apenas técnicos, identificando os problemas mais importantes a serem tratados em dados de distribuição incompletos.
ÁREA DE ESTUDO
O bioma Cerrado cobre aproximadamente 2 milhões km2, representando 23% da superfície terrestre brasileira (Figura 1) (Ratter et al. 1997). Este bioma é muito rico em espécies de plantas e animais (Klink & Machado 2005). Outra característica do Cerrado é sua grande heterogeneidade ambiental, a qual resulta em restrições climáticas à ocorrência de algumas espécies de anuros. Por exemplo, as altitudes variam de 1.399 m até o nível do mar. A temperatura média anual varia 12° C dentro do Cerrado, sendo os locais mais frios com temperatura média de 15° C e os mais quentes com temperatura média de 27° C. A precipitação anual também varia muito, indo de 563 mm por ano no ecótono com a Catinga a 2.399 no ecótono com a Amazônia. A estação seca, que ocorre no inverno (aproximadamente de abril a setembro), é muito severa (Dias 1992). Além disso, o solo da maior parte do Cerrado é ácido, bem drenado e com altos níveis de alumínio (Al; Furley & Ratter 1988). Muitas espécies de plantas nativas são adaptadas ao alto nível de Al, sendo algumas espécies acumuladoras (Furley & Ratter 1988). Esta combinação possibilita a existência de diferentes formações vegetacionais, variando desde o campo aberto, com arbustos e pequenas árvores esparsas, até florestas praticamente fechadas com o dossel de aproximadamente 12 a 15 m de altura (Ratter et al. 1997). Estas diferentes formações vegetacionais geram um ambiente com grande complexidade espacial. O fogo é um importante fator na determinação da densidade da vegetação lenhosa (Furley & Ratter 1988). Esta grande variação nas condições climáticas e na estrutura da vegetação, além do grande tamanho geográfico e das condições do solo, possibilita a existência de espécies endêmicas com diferentes características. As fronteiras do Cerrado com os biomas adjacentes não são bruscas. Geralmente estas fronteiras entre biomas podem ser os limites de distribuição de muitas espécies. Mas como a mudança entre biomas não é abrupta, salvo casos de mudança repentina em aspectos geológicos, os ecótonos são zonas de transição onde se espera a substituição gradual de espécies ao longo do gradiente. Um aspecto adicional está no fato que essas fronteiras raramente estão definidas nos mapas por barreiras (sejam grandes rios ou cadeias de montanhas) que pudessem representar uma diferenciação definida da fauna. Além disso, os limites entre biomas não são estáticos. Por exemplo, a Amazônia avançou aproximadamente 7 km em algumas regiões do Cerrado em 35 anos (Marimon et al. 2006). No entanto, o uso de biomas dentro de ações governamentais de conservação exige que seus limites estejam bem definidos, mesmo que isso leve a discrepância com a dinâmica observada na natureza. Assim, a definição dos limites do bioma Cerrado nesse estudo segue a definição oficial do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE 2004). Essa é uma definição oficial que afeta diretamente estratégias de conservação e, por isso, será utilizada nesse estudo. MÉTODOS
Selecionamos as espécies das listas de anuros do Cerrado mais recentes (Bastos 2007 e Pavan 2007), e buscamos acrescentar novos pontos de ocorrência para estas espécies. Ainda, incluímos espécies descritas recentemente no bioma Cerrado. A nomenclatura das espécies seguiu Frost (2010). Buscamos novos pontos de ocorrência, primeiramente, nas coleções biológicas através do mecanismo de busca Species Link (http://splink.cria.org.br). Essa base de dados inclui informações de dez coleções científicas para anfíbios de universidades e museus dos estados de São Paulo, Rondônia, Espírito Santo, Paraná e Acre. Além disso, consultamos 110 artigos de revistas científicas, principalmente voltados para a taxonomia ou com dados de distribuição das espécies alvo desse estudo, e relatórios técnicos. Também utilizamos os dados da Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás (ZUFG). A lista com todos os pontos de ocorrência com as devidas fontes de todas as espécies analisadas segue anexada (Anexo 1). No total, analisamos 63 espécies que poderiam ser endêmicas (foram consideradas endêmicas por algum estudo ou são espécies novas) de 11 famílias, totalizando 950 pontos de ocorrência (caso a mesma espécie tenha sido vista mais de uma vez no mesmo local, foi considerado apenas um registro). Para re-avaliar o endemismo nas espécies citadas pelos estudos prévios ou para os novos registros disponíveis nós construímos mapas com a distribuição conhecida para cada uma das espécies. Ignoramos as descrições dos locais de coleta dos artigos, sendo os limites dos biomas obtidos exclusivamente do mapa de biomas do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE 2004). Consideramos endêmicas apenas as espécies em que todos os pontos de ocorrência estão localizados dentro do bioma Cerrado. Para analisar quais espécies endêmicas do Cerrado têm distribuição marginal no bioma e quais têm distribuição central, fizemos outros quatro limites do Cerrado. O primeiro retrai em 25 km os limites do Cerrado, o segundo retrai em 50 km, o terceiro retrai em 75 km e o quarto retrai 100 km. Contabilizamos quantos pontos de cada espécie endêmica se situam nestas faixas marginais do Cerrado para classificar a espécie como marginal, e os pontos que estão a mais de 100 km dos limites do bioma foram contabilizados para a classificação da espécie como central. Assim pudemos analisar quais espécies endêmicas têm uma distribuição exclusivamente marginal e quais espécies têm uma distribuição exclusivamente central no bioma Cerrado (Figura 1). Para analisar o efeito da distribuição dos anuros no bioma Cerrado nas zonas de transição construímos quatro novos limites do Cerrado. O primeiro expande os limites do Cerrado em 25 km. O segundo expande os limites em 50 km, o terceiro em 75 km e o quarto em 100 km. Desta forma pudemos analisar as espécies não endêmicas mas que estão majoritariamente no Cerrado, contabilizando quantos pontos de ocorrência destas espécies estão próximos ao bioma Cerrado, possivelmente em áreas de transição (Figura 1). Figura 1: Os biomas brasileiros com destaque para o bioma Cerrado. Os limites entre biomas seguem o estabelecido pelo IBGE (2004). A linha mais grossa representa os limites do bioma Cerrado. As linhas tracejadas representam uma expansão dos limites do Cerrado em 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. As linhas contínuas representam uma retração do bioma de 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. RESULTADOS
Nós encontramos 33 espécies de anuros endêmicas do Cerrado, pertencentes a dez famílias (Tabela 1). Como oito novas espécies não foram listadas para este bioma nos estudos anteriores (Bastos 2007; Pavan 2007), o Cerrado possui 162 espécies de anuros (Anexo 2). Considerando esse número nossa estimativa é que 20.37% das espécies do Cerrado são endêmicas e que aproximadamente 3.8% das 877 espécies de anuros que ocorrem no Brasil são endêmicos deste bioma.
Tabela 1: Lista dos anuros endêmicos do Cerrado. O número de registros é o número de pontos únicos de ocorrência para cada espécie encontrada na literatura e nos bancos de dados, não sendo contabilizados mais de um registro na mesma localidade. A classificação na IUCN se refere ao risco de extinção proposto pela IUCN (2010). Número de Família Espécie Classificação na IUCN registros Aromobatidae Allobates goianus 3 Deficiente em Dados Brachycephalidae Ischnocnema penaxavantinho 3 Deficiente em Dados Bufonidae Rhinella veredas 4 Preocupação Menor Cycloramphidae Odontophrynus salvatori 7 Deficiente em Dados Proceratophrys cururu 6 Deficiente em Dados Proceratophrys moratoi 4 Criticamente em Perigo Thoropa megatympanum 3 Preocupação Menor Hylidae Bokermannohyla pseudopseudis 5 Preocupação Menor Dendropsophus anataliasiasi 12 Preocupação Menor Dendropsophus araguaya 1 Deficiente em Dados Dendropsophus cerradensis 1 Deficiente em Dados Dendropsophus tritaeniatus 2 Preocupação Menor Hypsiboas buriti 2 Deficiente em Dados Hypsiboas ericae 3 Deficiente em Dados Hypsiboas goianus 17 Preocupação Menor Hypsiboas phaeopleura 1 Deficiente em Dados Phyllomedusa Araguari 1 Deficiente em Dados Phyllomedusa megacephala 5 Deficiente em Dados Phyllomedusa oreades 6 Deficiente em Dados Pseudis caraya 1 Preocupação Menor Pseudis Tocantins 12 Preocupação Menor Scinax cabralensis 2 Deficiente em Dados Scinax centralis 2 Preocupação Menor Hylodidae Hylodes otavioi 2 Deficiente em Dados Leiuperidae Physalaemus deimaticus 3 Deficiente em Dados Pseudopaludicola riopiedadensis 1 Deficiente em Dados Leptodactylidae Leptodactylus camaquara 6 Deficiente em Dados Leptodactylus martinezi 16 Preocupação Menor Leptodactylus pustulatus 5 Preocupação Menor Continuação Leptodactylus sertanejo 5 Preocupação Menor Leptodactylus tapiti 2 Deficiente em Dados Microhylidae Chiasmocleis centralis 2 Deficiente em Dados Strabomantidae Pristimantis crepitans 2 Deficiente em Dados
A nova lista de espécies endêmicas do Cerrado compartilha 20 espécies com a lista de Bastos (2007) e 13 espécies com a lista de Pavan (2007). São compartilhadas pelas três listas 11 espécies e outras 11 espécies só foram consideradas endêmicas no presente estudo (Figura 2; Anexo 2).
Figura 2: Comparação entre as listas de anuros endêmicos do Cerrado produzidas por Bastos (2007), Pavan (2007) e por este estudo. * Não endêmica para Bastos (2007), embora estivesse na lista das espécies que ocorrem no Cerrado. ** Não endêmica para Pavan (2007), embora estivesse na lista das espécies que ocorrem no Cerrado. *** Não endêmica para Bastos (2007) e Pavan (2007), embora estivesse em ambas as listas como espécie que ocorre no Cerrado.
Apenas uma espécie endêmica (Proceratophrys moratoi) das 33 endêmicas é considerada Criticamente em Perigo (CP) pela IUCN (IUCN 2010). Os critérios que levaram esta espécie a ser categorizada como CP foram (i) extensão de ocorrência menor do que 100 km2, com áreas de ocorrência extremamente fragmentadas ou existente em um único local, e declínio contínuo da área, extensão e ou qualidade do habitat e do número de indivíduos maduros e (ii) área de ocupação estimada é menor do que 10 km2, sendo severamente fragmentada e ou existindo em apenas uma localidade e com declínio contínuo da extensão de ocorrência e do número de indivíduos maduros. Contudo, Brasileiro et al. (2008) defendem que P. moratoi deve ser reclassificada como Deficiente de Dados (DD) pois possui apenas quatro registros de ocorrência (Tabela 1). São classificadas como Menos Preocupante (MP) 12 espécies e como Deficientes de Dados (DD) outras 20 espécies. Enquanto que algumas espécies com seis ou sete registros de ocorrência, como Leptodactylus camaquara, Phyllomedusa oreades, Odontophrynus salvatori e Proceratophrys cururu foram classificadas como DD, algumas espécies com dois ou um registro, como Scinax centralis, Dendropsophus tritaeniatus e Pseudis caraya foram classificadas como MP. Isso sugere uma discrepância entre a categorização da IUCN e o nível de conhecimento de distribuição dessas espécies. A grande maioria das espécies endêmicas tem poucos registros (média ± desvio padrão: 4.9 ± 4.6) (Figura 3). Seis espécies (18.18%) têm somente um ponto de ocorrência conhecido (Dendropsophus araguaya, Dendropsophus cerradensis, Hypsiboas phaeopleura, Phyllomedusa araguari, Pseudis caraya e Pseudopaludicola riopiedadensis). Mais da metade das espécies endêmicas do Cerrado possui três registros ou menos (51.52% do total, 17 espécies, Tabela 1). Apenas 13 espécies (39.39%) possuem cinco pontos ou mais, sendo que somente quatro espécies (12.12%) têm mais de dez pontos de ocorrência (Dendropsophus anataliasiasi, Hypsiboas goianus, Leptodactylus martinezi e Pseudis tocantins). Corroborando este desconhecimento das espécies endêmicas, 16 delas (48.48%) foram descritas depois de 1990, sendo cinco espécies (15.15%) descritas em 2007 (Ischnocnema penaxavantinho, Leptodactylus sertanejo, Phyllomedusa araguari, Rhinella veredas e Scinax cabralensis). Portanto, devido ao grande desconhecimento acerca da maioria das espécies consideradas atualmente como endêmicas, o aumento do esforço amostral, com mais áreas sendo estudadas, pode levar a uma diminuição do número de espécies que só ocorrem no Cerrado. 9
8
7
6
5
4
Número de espécies Número 3
2
1
0 12345678910111213141516171819
Número de registros
Figura 3: Número de registros das 33 espécies de anuros endêmicos do Cerrado.
As espécies endêmicas do Cerrado
Da família Aromobatidae somente a espécie Allobates goianus é endêmica do Cerrado. Esta espécie terrícola tem comprimento rostro-cloacal (CRC) médio do macho de 17 mm, vocalização diurna entre outubro e março e se reproduz na mata, com a deposição de seus ovos ocorrendo sobre o chão da floresta (IUCN 2010). Os ovos são carregados para a água sobre o dorso do adulto (IUCN 2010). De maneira semelhante, Ischnocnema penaxavantinho é o único membro da família Brachycephalidae endêmico do Cerrado. Os adultos têm CRC variando de 14.9 a 18.7 mm (Giaretta et al. 2007). Esta espécie é terrícola, comum em áreas abertas, vocaliza à tarde e no começo da noite de outubro a março (Giaretta et al. 2007). Rhinella veredas pertence a família Bufonidae e é a maior espécie endêmica, com CRC do macho variando de 82.8 a 110.7 mm, e o CRC das fêmeas com média de 101.9 mm (Brandão et al. 2007). Esta espécie habita áreas abertas e vocaliza de outubro a novembro (Brandão et al. 2007). A família Cycloramphidae possui quatro espécies endêmicas, todas da mesma subfamília (Alsodinae). A desova ocorre na água e o desenvolvimento é indireto (Eterovick & Sazima 2004). Odontophrynus salvatori, que possui CRC médio dos machos de 32 mm, se reproduz em riachos com trechos brejosos, assim como Proceratophrys cururu, o qual tem CRC médio dos machos de 43 mm (Eterovick & Sazima 2004). Ambas mais Proceratophrys moratoi, que tem CRC médio dos machos de 39 mm (Olalla-Tarraga et al. 2009) vivem em áreas abertas. Thoropa megatympanum é a maior representante desta família dentre seus representantes endêmicos do Cerrado, com CRC médio dos machos de 40 mm (Bastos, comunicação pessoal). Esta espécie se reproduz em superfícies de pedras temporariamente molhadas (Leite et al. 2008). A família mais numerosa dentre os anuros endêmicos do Cerrado é a Hylidae. Esta família, distribuída em quase todos os continentes, geralmente possui discos adesivos nas pontas dos dedos (Wells 2007). Das 16 espécies endêmicas da família Hylidae, 13 pertencem a subfamília Hylinae. Bokermannohyla pseudopseudis é terrícola e arborícola, habita matas de galeria, se reproduz em riachos permanentes, vocaliza durante a noite na estação chuvosa e tem desenvolvimento indireto, com os ovos sendo depositados na água (Crema 2008; Toledo et al. 2007). Quatro espécies do grupo Dendropsophus microcephalus são endêmicas: Dendropsophus anataliasiasi, D. araguaya, D. cerradensis e D. tritaeniatus. Todas são habitantes de áreas abertas, se reproduzem em brejos, são arborícolas e vocalizam a noite (Silva Jr et al. 2009). Outras quatro espécies, Hypsiboas buriti, H. ericae, H. goianus e H. phaeopleura pertencem ao grupo de espécies de Hypsiboas pulchellus, e têm o CRC médio dos machos de, respectivamente, 40 mm, 31 mm, 33.6 mm e 42 mm (Coleção da Universidade Federal de Goiás; Menin et al. 2004; Toledo et al. 2007). H. goianus é a espécie endêmica com maior número de pontos de ocorrência (19). As outras representantes da subfamília Hylinae são Pseudis caraya (CRC médio do macho de 63 mm; Coleção da Universidade Federal de Goiás), Pseudis tocantins (de hábito aquático, comum em brejos, com CRC médio dos machos de 35 mm; Brandão et al. 2003; Olalla-Tarraga et al. 2009), Scinax cabralensis (CRC médio dos machos de 25 mm; Coleção da Universidade Federal de Goiás) e Scinax centralis (tem duas épocas de vocalização: setembro a fevereiro e junho a julho, com CRC médio dos machos de 20 mm; Toledo et al. 2007; Pombal Jr & Bastos 1996). Outras três espécies endêmicas da família Hylidae pertencem a subfamília Phyllomedusinae e ao grupo Phyllomedusa hypochondrialis: Phyllomedusa araguari, P. megacephala e P. oreades. Todas são arborícolas e depositam seus ovos em folhas (Brandão 2002; Eterovick & Sazima 2004). Apenas Hylodes otavioi representa a família Hylodidae. Esta espécie, pertencente ao grupo Hylodes lateristrigatus, tem CRC médio dos machos de 18 mm (Olalla-Tarraga et al. 2009). A família Leiuperidae tem dois representantes: Physalaemus deimaticus e Pseudopaludicola riopiedadensis. A primeira é terrícola, vive em áreas abertas, vocaliza no período noturno, tem CRC médio dos machos de 21 mm e se reproduz em brejos com formação de ninho de espuma (Eterovick & Sazima 2004). A segunda espécie tem sua validade ainda debatida, visto que foram descritos apenas indivíduos de museus, com nenhuma observação em campo (IUCN 2010). O gênero Leptodactylus, da família Leptodactylidae, é o mais numeroso dentre as espécies de anuros endêmicos do Cerrado, com cinco espécies: Leptodactylus camaquara, L. martinezi, L. pustulatus, L. sertanejo e L. tapiti. Os CRCs médio dos machos variam de 24 mm, em L. martinezi, até 36 mm, em L. pustulatus (Olalla-Tarraga et al. 2009). Estas espécies são terrícolas, encontradas em áreas abertas e têm desenvolvimento indireto, com a formação de ninho de espuma (Eterovick & Sazima 2004). Chiasmocleis centralis, da família Microhylidae, têm o hábito aquático, com CRC médio dos machos de 24 mm (Olalla-Tarraga et al. 2009). Esta espécie se reproduz em brejos, desovando na água, e vocaliza entre outubro e fevereiro no período noturno (IUCN 2010). Pristimantis crepitans, pertencente a família Strabomantidae, tem 31 mm de CRC médio dos machos e se diferencia das demais por ter desenvolvimento direto (IUCN 2010; Giaretta et al. 2007).
Espécies endêmicas de distribuição marginal e de distribuição central no bioma Três espécies endêmicas têm distribuição exclusivamente marginal, com todos os pontos de ocorrência localizados dentro do Cerrado, mas a menos de 25 km do limite do bioma. Dendropsophus tritaeniatus (dois pontos de ocorrência) Pseudis caraya (um ponto de ocorrência) e Pseudopaludicola riopiedadensis (um ponto de ocorrência) (Anexo 3). Entretanto, como estas espécies são muito pouco conhecidas, não podemos afirmar que suas distribuições são realmente marginais. Os poucos pontos de ocorrência também dão menos robustez ao fato de serem endêmicas. Por estarem todas próximas ao limite do bioma, talvez possam também ser encontradas, se melhor amostradas, no bioma adjacente. Das 33 espécies endêmicas, outras cinco têm todos os seus pontos de ocorrência a até 50 km dos limites do bioma. São ela Hylodes otavioi (dois pontos de ocorrência), Leptodactylus camaquara (sete pontos), Physalaemus deimaticus (três pontos), Pristimantis crepitans (dois pontos) e Proceratophrys cururu (oito pontos – Figura 4 A). Mais duas espécies podem ser consideradas marginais se incluirmos os pontos a até 75 km do limite do bioma: Phyllomedusa megacephala (cinco pontos) e Thoropa megatympanum (quatro pontos). Novamente mais duas espécies, Phyllomedusa araguari (um ponto) e Ischnocnema penaxavantinho (três pontos), têm todos os seus pontos no Cerrado mas a até 100 km de outros biomas (Anexo 3). Por outro lado, 12 espécies endêmicas (36.36%) têm distribuição central no bioma: Allobates goianus (quatro pontos), Bokermannohyla pseudopseudis (oito pontos), Chiasmocleis centralis (dois pontos), Dendropsophus araguaya (um ponto), Dendropsophus cerradensis (um ponto), Hypsiboas buriti (dois pontos), Hypsiboas ericae (três pontos), Hypsiboas phaeopleura (um ponto), Leptodactylus pustulatus (cinco pontos), Leptodactylus tapiti (dois pontos), Odontophrynus salvatori (oito pontos – Figura 4 B) e Phyllomedusa oreades (sete pontos). Estas espécies têm todos os seus pontos a mais de 100 km do limite do bioma (Anexo 3). Figura 4: Os triângulos pretos representam os pontos de ocorrência. A linha escura representa os limites do bioma Cerrado. As linhas claras representam a retração dos limites do bioma em 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. A - Pontos de ocorrência da espécie endêmica do Cerrado de distribuição marginal Proceratophrys cururu. B - Pontos de ocorrência da espécie endêmica do Cerrado de distribuição central Odontophrynus salvatori.
Espécies não endêmicas, mas de distribuição majoritariamente no Cerrado
Se os limites do bioma Cerrado fossem expandidos em 25 km, ou se considerássemos os primeiros 25 km entre biomas como zona de transição, mais quatro espécies seriam consideradas endêmicas: (i) Ameerega braccata, da família Dendrobatidae, possui sete pontos de ocorrência conhecidos; (ii) Scinax maracaya, da família Hylidae, tem quatro pontos de ocorrência; (iii) Crossodactylus bokermanni (Figura 5), da família Hylodidae, tem seis registros de ocorrência; (iv) Barycholos ternetzi, da família Strabomantidae, tem 54 pontos de ocorrência. As primeiras três espécies têm somente um registro fora do Cerrado, e este registro está a menos de 25 km do limite do bioma. A última espécie tem quatro pontos fora do Cerrado, sendo os quatro a menos de 25 km do bioma. Bastos (2007) havia classificado todas estas espécies como endêmicas, e Pavan (2007) só não havia considerado endêmica Crossodactylus bokermanni.
Figura 5: Os círculos pretos representam os pontos de ocorrência da espécie Crossodactylus bokermanni. A linha escura representa os limites do bioma Cerrado. As linhas claras contínuas representam a retração dos limites do bioma em 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. As linhas tracejadas representam a expansão dos limites do bioma em 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. Apenas um ponto da espécie está fora dos limites do Cerrado, mas a menos de 25 km deste bioma.
Caso considerássemos 50 km além do limite estabelecido pelo IBGE como zona de transição, além das quatro espécies citadas acima, mais sete espécies seriam consideradas endêmicas. Destas, seis são da família Hylidae, já a mais numerosa dentre os endêmicos: Bokermannohyla alvarengai, B. nanuzae, Hypsiboas cipoensis, Phasmahyla jandaia, Scinax curicica e S. machadoi. A outra espécie que seria considerada endêmica é a Physalaemus evangelistai, da família Leiuperidae. Adicionalmente, é interessante o caso da espécie Bokermannohyla martinsi, a qual não possui nenhum ponto de ocorrência no Cerrado, mas todos os seus registros (cinco pontos) estão a menos de 50 km do Cerrado. Bastos (2007) considerou-a endêmica (Anexo 3). Uma faixa de transição de 75 km não acrescentaria mais nenhuma espécie nova, enquanto que uma faixa de 100 km além dos limites do Cerrado seria necessária para fazer com que mais cinco espécies se tornassem endêmicas: Dendropsophus rubicundulus, Phyllomedusa centralis e Scinax constrictus, todas da família Hylidae, Pseudopaludicola mineira, da família Leiuperidae e Leptodactylus cunicularius, da família Leptodactylidae (Anexo 3). Alguns outros casos merecem ser mencionados: Família Bufonidae: Rhinella ocellata foi considerada endêmica por Pavan (2007). Esta espécie possui 17 registros de ocorrência conhecidos, sendo dois (11.74%) fora do Cerrado e somente um (5.88%) a mais de 100 km do limite do bioma. Família Cycloramphidae: Proceratophrys goyana foi considerada endêmica tanto por Bastos (2007) quanto por Pavan (2007). Esta espécie também tem dois pontos (11.11%) fora do Cerrado dos 18 pontos de ocorrência conhecidos. Ambos os pontos fora do Cerrado estão a mais de 100 km dos limites do bioma. Família Hylidae: Dendropsophus elianeae tem 86 registros de ocorrência. Destes, 34 (39.54%) estão fora do Cerrado, mas apenas dois (2.33%) estão a mais de 50 km dos limites do bioma. Bastos (2007) considerou esta espécie endêmica. Hypsiboas lundii tem 111 pontos de ocorrência, sendo que 26 (23.42%) estão fora do bioma Cerrado. Contudo, apenas um ponto de ocorrência (0.91%) está a mais de 50 km do limite do bioma. Tanto Bastos (2007) quanto Pavan (2007) consideraram esta espécie endêmica. Scinax canastrensis possui 11 pontos de ocorrência. Considerada endêmica por Bastos (2007), esta espécie possui dois pontos (18.18%) fora do Cerrado, sendo apenas um (9.09%) a mais de 25 km. Família Leiuperidae: Eupemphix nattereri é a espécie com maior número de registros que foi analisada: 161. Quase a metade dos pontos (43.48%) estão fora do Cerrado, mas apenas um ponto (0.62%) está a mais de 100 km. Esta espécie foi classificada como endêmica por Bastos (2007). Família Leptodactylidae: Leptodactylus syphax foi considerada endêmica por Bastos (2007). Esta espécie tem 30 pontos de ocorrência, sendo 20% fora do Cerrado (seis pontos) e somente 6.67% dos pontos a mais de 100 km (dois pontos).
DISCUSSÃO
Temos 33 espécies em que todos os pontos de ocorrência estão no bioma Cerrado seguindo os limites do bioma estabelecidos pelo IBGE (2004). Serão as 33 espécies endêmicas? As outras espécies, que possuem poucos pontos de ocorrência fora do bioma segundo os limites estabelecidos pelo IBGE são realmente não-endêmicas? Uma forma de se avaliar a robustez do processo de determinação do endemismo é saber qual a localização dos pontos de ocorrência. Espécies que têm os seus pontos de ocorrência na área central do bioma têm maior chance de serem realmente endêmicas do que as espécies de distribuição marginal pela simples possibilidade de deslocamento. Das 33 endêmicas, 12 espécies têm a distribuição exclusivamente central no Cerrado. Mas uma espécie não endêmica, Scinax constrictus, tem 89.29% dos pontos de ocorrência na área central do bioma. Para refletirmos sobre tais questões precisamos entender que o conceito de endemismo é muito dependente de três fatores: (a) definição do bioma; (b) esforço amostral no bioma e com a correta identificação das espécies; (c) disponibilização e agrupamento das informações existentes. Definição do bioma
Como os limites entre biomas geralmente não são abruptos, salvo poucas exceções, o mesmo bioma pode ser definido de diversas maneiras. Dependendo da escala estudada e do nível de detalhamento na execução dos limites, os biomas podem ter diferentes tamanhos. As regiões de transição podem tanto ser classificadas para um bioma quanto para o outro. Portanto, como uma classificação categórica, simplificações são necessárias. Existem diferentes mapas do Cerrado. Por exemplo, no mapa da Organização Não Governamental (ONG) WWF o Cerrado possui cerca de 2 milhões de km2, ocupando 23.1% do território brasileiro (disponível em http://assets.wwf.org.br/downloads/cerrado.pdf). O limite superior do Cerrado está na metade do estado do Maranhão e Piauí, e no centro do estado de Goiás não há Cerrado. Outra ONG, a Conservação Internacional, possui um mapa próprio do Cerrado (disponível em http://www.conservation.org.br/arquivos/Mapa%20desmat%20Cerrado.jpg). Este mapa é parecido com o da WWF, porém no centro de Goiás existe apenas Cerrado. Entretanto, o mapa utilizado para a tomada de decisões de políticas públicas é o do IBGE (disponível em http://www.ibge.gov.br/). Tal mapa foi resultado de uma parceria entre o IBGE e o Ministério do Meio Ambiente, feito na escala 1: 5.000.000. Assim, o Cerrado tem área aproximada de 2.036.448 km2, ocupando 23.92% do território nacional. Os limites do bioma foram identificados em escala regional. Desta forma, com os mesmos pontos de ocorrência das espécies, cada mapa resultaria em uma lista de espécies endêmicas diferente. Por isso é importante que o mapa utilizado para a elaboração e acompanhamento de políticas públicas seja executado com cuidado e que os estudos utilizem este mapa. Sabendo-se das limitações da definição dos limites, será que poderíamos colocar uma tolerância em quilômetros para ainda assim a espécie ser considerada endêmica? Poderia-se, por exemplo, definir uma tolerância de ambos os lados do limite do bioma, chamando-a de zona de transição. Pontos de ocorrência na zona de transição não deveriam ser suficientes para uma espécie deixar de ser endêmica. Por outro lado, todos os pontos de ocorrência na zona de transição fariam da espécie endêmica da transição. Neste sentido, fizemos um exercício de suposição. Sendo restritivos e considerando a zona de transição como 25 km de cada lado do limite do bioma, três espécies atualmente consideradas endêmicas do Cerrado passariam a ser consideradas endêmicas de zona de transição. Dendropsophus tritaeniatus seria endêmica da transição Cerrado - Pantanal, Pseudis caraya endêmica da transição Cerrado – Amazônia e Pseudopaludicola riopiedadensis endêmica da transição Cerrado – Mata Atlântica. Adicionalmente, mais quatro espécies seriam consideradas endêmicas do Cerrado: Ameerega braccata, Scinax maracaya, Crossodactylus bokermanni e Barycholos ternetzi. Desta forma a lista de espécies endêmicas do Cerrado teria 34 espécies.
Esforço amostral e correta identificação das espécies
O esforço amostral não é homogeneamente distribuído na área do bioma. Locais mais acessíveis que, por exemplo, possuem estradas para se chegar, são mais amostrados. Locais próximos aos pesquisadores também são mais conhecidos. Estes vícios de amostragem levam a um conhecimento enviesado das espécies e de suas distribuições. As espécies, ao serem descritas, geralmente possuem um ou poucos pontos de ocorrência. Dessa forma, existe grande chance de serem consideradas endêmicas da região onde foram descobertas. Entretanto, com o passar do tempo e o registro dessas espécies em outras regiões, estas deixam de ser endêmicas. Na lista apresentada aqui, esta situação deverá ocorrer diversas vezes, pois quase metade das espécies foram descritas depois de 1990, sendo 15.15% descobertas em 2007. Um fator que pode indicar o grau de conhecimento sobre a espécie é o número de registros. Novamente este indicador aponta para o desconhecimento das espécies endêmicas, pois a maioria das espécies possui poucos pontos de ocorrência. Espécies com muitos pontos de ocorrência, onde todos se situam no mesmo bioma fornecem mais segurança para assumirmos que tal espécie realmente é endêmica. Por outro lado, espécies recém descritas, ou muito raras, não fornecem essa solidez na definição do endemismo. Possivelmente elas podem ser encontradas em outros locais, talvez no mesmo bioma, talvez em outro bioma. Mas e se considerássemos endêmicas as espécies que possuem a maior parte das ocorrências em um único bioma e uma pequena porcentagem dos pontos fora do bioma? Nesta suposição, se aceitássemos que espécies com menos de 10% dos pontos de ocorrência fora do Cerrado são endêmicas, Barycholos ternetzi entraria para a lista de espécies endêmicas, pois apenas 7.4% dos pontos de ocorrência estão além dos limites do Cerrado (quatro pontos de 54). Scinax constrictus também seria considerada endêmica, pois somente 3.57% dos pontos estão fora do Cerrado (um ponto de 28). Assim, teríamos 35 espécies endêmicas no Cerrado. Outro fator importante é a correta identificação das espécies já que, pela definição atual, apenas um ponto fora do Cerrado é o suficiente para a espécie deixar de ser endêmica. Portanto, uma única identificação incorreta pode determinar um erro na definição do endemismo da espécie e, consequentemente, na definição dos riscos associados à sua conservação. Este fato tem grande importância para as ações de políticas públicas, aumentando ainda mais a responsabilidade dos pesquisadores.
Disponibilização e agrupamento das informações
A ciência deve se organizar para poder dar as respostas que a sociedade pede. Neste momento de crise ambiental, precisamos saber no mínimo as informações básicas: quais são as espécies existentes no Cerrado? Onde elas estão? Para isso é fundamental o desenvolvimento de um banco de dados digital único. Esta estrutura facilitará tanto o desenvolvimento de políticas de conservação, quanto melhorará a qualidade dos estudos científicos. Este banco de dados deve ser gratuito e de livre acesso. Um bom exemplo a ser seguido vem da área da genética. Algumas revistas requerem a submissão da sequência do DNA e dos aminoácidos em bancos de dados antes da publicação (e.g. as publicações da PLoS, como a PLoS Biology, recomendam fortemente que seja disponibilizada a sequência genética usada). Um banco de dados genéticos muito utilizado é o GenBank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/). Este banco de dados de sequências de nucleotídeos é público e contém cerca de 106 bilhões de bases de nucleotídeos de 108 milhões de sequências individuais (Benson et al. 2010). Seria muito valioso para os estudos ecológicos se somente fossem aceitos para publicação os artigos nos quais os pontos de ocorrência, com latitude, longitude e o nome das espécies, fossem disponibilizados num banco de dados público na Internet. Atualmente, existe um banco de dados de ótima qualidade, fácil de se manusear e muito organizado: o Species Link (http://splink.cria.org.br). Entretanto este banco de dados ainda não é amplamente utilizado e atualizado com regularidade. Sem uma estrutura centralizadora destas informações básicas, como os pontos de ocorrência, que são tão importantes, muito do esforço de diversos pesquisadores e o investimento feito neles não é totalmente aproveitado como poderia ser. A crise ambiental pede soluções rápidas. Portanto devemos nos organizar para não descartarmos informações úteis e preciosas.
Considerações finais
A confecção puramente técnica em macro escala de listas de espécies endêmicas, não considerando a definição do bioma na escala da paisagem, pode gerar divergências com as listas feitas por especialistas. O conceito de certo e errado não se aplicam para diferenciar estas listas (técnica em macro escala x especialistas), visto que ambas estão corretas sob seus pontos de vista. Opondo-se às listas anteriores feitas por especialistas (Bastos 2007; Pavan 2007), este artigo apresenta uma nova relação baseada em critérios objetivos e totalmente técnicos. O resultado é interessante pois, após extensa busca de registros na literatura, algumas espécies apresentaram resultados bem diferentes das listas anteriores. Algumas espécies que não eram consideradas endêmicas receberam tal classificação na lista aqui apresentada, enquanto que algumas espécies que os especialistas consideraram endêmicas não foram aqui da mesma forma classificadas. Entretanto, a lista totalmente técnica de anuros endêmicos do Cerrado deste estudo possui alguns problemas. Por exemplo, os discutidos acima como limite dos biomas, esforço amostral e correta identificação das espécies e disponibilização e agrupamento das informações. Sem dúvida, é imprescindível que um especialista participe da elaboração da lista, sendo extremamente improvável sua substituição por critérios apenas técnicos. Contudo, listas de especialistas que não tenham critérios claros e objetivos também apresentam problemas. Assim, a elaboração de listas apenas baseadas no conhecimento dos especialistas está longe de ser uma resolução ideal. Primeiramente, nenhum especialista detem todo o conhecimento acerca de todas as espécies de determinada região, incluindo a localização destas espécies em outras regiões. Além disso, a opinião do especialista pode ser enviesada, com maior conhecimento da sua região de estudo e seu grupo de trabalho (família, gênero ou espécie). Portanto, o ideal é a elaboração de uma lista técnica, como a realizada por este estudo, e posteriormente uma análise de tal lista por especialistas, sendo trabalhada espécie por espécie, com atenção a cada ponto de ocorrência. Desta forma, parte-se de objetivos claros, busca-se toda a informação disponível, demonstra-se a incerteza, e se fornece aos especialistas o amparo para a tomada de decisão com relação ao endemismo, minimizando a chance de algum possível viés. Este trabalho se enquandra na primeira etapa deste processo, facilitando posterior análise pois indicamos cada ponto de ocorrência utilizado (Anexo 1), quais espécies deixaram de ser classificadas como endêmicas (Anexo 2) e relacionamos onde estão os pontos de ocorrência tanto das espécies endêmicas quanto das não endêmicas (Anexo 3). Entretanto, sendo inviável a realização destas etapas, somente o uso dos exercícios apresentados neste artigo, como a delimitação de uma zona de tolerância e a localização dos pontos de ocorrência, melhoram as listas técnicas comumente feitas. Adicionalmente, este trabalho visa ir além, apresentando mais do que uma nova lista de anuros endêmicos do Cerrado. Buscamos voltar o foco de atenção para as questões relacionadas ao endemismo, seus pressupostos, por vezes ignorados, e suas conseqüências. Ao trabalhar especificamente com o endemismo ou utilizá-lo para outros fins necessariamente devem ser abordadas questões como a definição dos limites da área de endemismo, incerteza quanto a estes limites, esforço amostral e possíveis chances de erros de identificação e quantidade de informação disponível sobre as espécies. Estas informações são relevantes ao sustentarem o endemismo e indicarem o seu grau de incerteza.
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O tamanho da distribuição potencial atual prediz a vulnerabilidade de uma espécie às Mudanças Climáticas Globais?2 2 As referências bibliográficas estão de acordo com as normas da Revista Ecography RESUMO
As mudanças climáticas globais (MCG) afetarão a distribuição das espécies. Por possuírem características eco-fisiológicas específicas, os anuros são especialmente sensíveis às MCG, sendo esperada uma alteração em suas distribuições. A distribuição é um fator chave para predizer o risco de extinção. Para as espécies endêmicas, que geralmente têm distribuições restritas, o tamanho da distribuição é ainda mais determinante em suas vulnerabilidades. Assim, o objetivo geral é determinar se a distribuição potencial atual é capaz de predizer a vulnerabilidade das espécies de anuros endêmicos do Cerrado. Utilizamos dois procedimentos de modelagem (Maxent e o método de distância de Mahalanobis), três modelos climáticos (CCCma, CSIRO e HADcm3) e dois cenários de emissão de carbono (A2 e B2). As modelagens foram feitas com altitude, inclinação do terreno e mais seis variáveis ambientais relacionadas à temperatura e precipitação. Todas as análises foram repetidas com e sem as variáveis espaciais latitude e longitude dos pontos de ocorrência. Estas variáveis espaciais representam restrições históricas à distribuição das espécies no presente e limitação de dispersão para os cenários futuros. As análises foram feitas separadamente para cada conjunto de condições (método, modelo e cenário) e depois analisamos o padrão global. Considerando-se que as espécies podem estar em todos os locais com alta adequabilidade, quanto menor o tamanho de distribuição atual, menor a sobreposição com a distribuição futura, indicando que espécies de menor tamanho de distribuição atual estarão expostas a um maior risco de extinção. Entretanto, quanto menor a distribuição atual, maior o ganho proporcional de área adequada no futuro e maior o deslocamento da distribuição em relação presente. Desta forma, existirá área adequada para as espécies, e estas áreas não estarão mais longe para nenhum grupo, pois a distância do deslocamento independe do tamanho da distribuição atual. As espécies previstas para serem extintas por pelo menos um conjunto de condições sempre foram as de menor tamanho de distribuição atual. Portanto, quanto menor o tamanho da distribuição atual, maior é a importância da capacidade de migração para a sobrevivência das espécies frente às MCG. Entretanto, os anuros são extremamente sedentários. Além disso, o bioma estudado está totalmente fragmentado, com as áreas remanescentes desconectadas. A persistência das espécies, principalmente as de menor tamanho de distribuição atual, dependerá em grande parte da conectividade dos habitats adequados a cada espécie e das taxas de dispersão que permitirão a colonização de novas áreas. Assim, o tamanho atual da distribuição das espécies é um possível substituto para predizer a vulnerabilidade das espécies frente às MCG, sendo que quanto menor a distribuição atual, maior é a vulnerabilidade da espécie.
INTRODUÇÃO
O conceito de nicho Grinneliano (Grinnel 1924) tem como pedra fundamental que a existência e a persistência das espécies na natureza estão essencialmente associadas às condições ambientais. Por ser definido como a distribuição dos indivíduos em uma área geográfica com natureza potencial, representando a distribuição idealizada na ausência de interações com outras espécies, este conceito é entendido como o nicho fundamental de Hutchinson (Hutchinson 1957; Vandermeer 1972). Outra visão, chamada de nicho Eltoniano, define o atual lugar do organismo na natureza como conseqüência de interações com outros seres vivos, podendo ser entendido como o nicho realizado de Hutchinson (1957) (Vandermeer 1972). Enquanto que para o uso deste último conceito de nicho são necessárias informações mais refinadas, de mais difícil obtenção e de maior escala, os dados básicos do nicho Grinneliano são de ampla escala e mais fáceis de serem obtidos (Elton 1927 e Vandermeer 1972). O recente progresso na informática sobre biodiversidade (Bisby 2000) e o amplo desenvolvimento de serviços e bancos de dados de biodiversidade (e.g. Species Link, GBIF, FishNet, HerpNet) têm contribuido com que sejam realizados diversos trabalhos sobre a distribuição das áreas geográficas das espécies. Nestes trabalhos, o conceito de nicho utilizado é o nicho fundamental, ou Grinneliano (Soberón 2007). A tendência das espécies em manterem os aspectos do nicho fundamental ao longo do tempo evolutivo é chamada Conservação de Nicho (Wiens e Graham 2005). Alguns autores sugerem que diversos clados das regiões tropicais falham ao dispersar para as regiões temperadas pela falta de adaptação ecológica e fisiológica para sobreviver em baixas temperaturas, ou seja, devido à Conservação de Nicho (e.g. Wiens et al. 2006). Por exemplo, para os anuros da família Hylidae a Conservação de Nicho ajuda a explicar o gradiente de diversidade latitudinal e outros padrões de diversidade (Wiens et al. 2006), sendo a tolerância ao frio filogeneticamente conservada (Algar et al. 2009). Uma interpretação bem radical desse conceito sugere que se as condições ambientais onde a espécie se encontra se tornarem inadequadas para sua sobrevivência – o que é uma das alterações importantes esperadas sob MCG – existem dois desfechos possíveis: ou (i) a espécie consegue migrar para áreas com condições ambientais adequadas ou (ii) a espécie é extinta. A taxa de extinção esperada devido às mudanças climáticas globais (MCG) está entre 1.000 e 10.000 vezes a taxa natural de fundo (Baillie et al. 2004), principalmente devido à alta velocidade das mudanças ocorridas (Schwartz et al. 2006; Berry et al. 2002). De maneira geral, os organismos são afetados de quatro maneiras pelas MCG : (i) efeitos na fisiologia; (ii) efeitos na fenologia; (iii) efeitos na adaptação; (iv) efeitos na distribuição (Hughes 2000). Uma vez que adaptações a novas condições ambientais são processos mais lentos que a extinção, dentre todas as respostas, a mais comum às mudanças climáticas é a mudança na distribuição geográfica das espécies (Peterson et al. 1999; Pearson e Dawson 2003; Wiens e Graham 2005), sendo esta resposta comum em anuros (Carey e Alexander 2003; Lawler et al. 2010; Girardello et al. 2010). Devido aos seus requerimentos fisiológicos e sua necessidade de habitats específicos, geralmente próximos a corpos d’água, os anuros tendem a ser muito sensíveis às mudanças climáticas (Carey e Alexander 2003; Lawler et al. 2010; Girardello et al. 2010). Por exemplo, as MCG estão diminuindo a profundidade da água onde os adultos ovopositam, ocasionando maior mortalidade dos girinos, além de aumentarem a exposição dos anuros à radiação UV-B, tornando-os mais vulneráveis às infecções por patógenos como Saprolegnia feraz (Kiesecker et al. 2001) e Batrachochytrium dendrobatidis (Rohr e Raffel 2010). Além disso, o período reprodutivo dos anuros está ocorrendo cada vez mais cedo (Parmesan 2007). Desta forma, as MCG têm sido consideradas responsáveis pelo desaparecimento de algumas populações de anuros (e.g. D'Amen e Bombi 2009). As MCG afetam principalmente a temperatura, com, por exemplo, o aumento das temperaturas mínimas, e a umidade, sendo previsto decréscimo de 0.3% na precipitação por década (Intergovernmental Panel on Climate Change IPCC 2001). Estas duas variáveis climáticas são extremamente importantes na determinação da distribuição das espécies de anuros (Carey e Alexander 2003; Costa et al. 2008; Walther et al. 2002). O risco de extinção não varia aleatoriamente entre as espécies (Pimm et al. 1988). Algumas características individuais aumentam o risco de extinção, como hábitos alimentares especializados, maior tamanho corporal, baixa fecundidade, vida longa, simbiose, restrições altitudinais e mobilidade limitada (Lips et al. 2003; McKinney 1997). Por isso, as características de história de vida têm sido utilizadas para propor estratégias de conservação (e.g. Becker et al. 2010). Por exemplo, os anuros das regiões montanhosas da Austrália que têm estágio larval aquático têm maior risco de serem extintos (Hero et al. 2005). Estas características podem determinar propriedades emergentes como o tamanho da distribuição geográfica, fazendo que mesmo pequenas diferenças biológicas gerem efeitos desproporcionais no tamanho da distribuição (Webb e Gaston 2003). Desse conjunto de variáveis, a conclusão normalmente mais aceita é que espécies generalistas devem possuir um maior tamanho de distribuição e um menor risco de extinção do que espécies especialistas (Jablonski 2008), principalmente em um cenário de MCG. Para os anuros, o tamanho da distribuição é um fator chave para predizer o risco de extinção (Hero et al. 2005; Murray e Hose 2005; Cooper et al. 2008). Espécies de distribuição restrita têm maior chance de serem extintas do que espécies de ampla distribuição, independentemente da filogenia (Hero et al. 2005). Por exemplo, anuros mais especializados, com maior capacidade de dispersão e com desova pequena têm uma distribuição menor e estão sob maior risco de se extinguirem do que anuros generalistas, com pequena capacidade de dispersão e alta fecundidade (Hero et al. 2005; Williams e Hero 2001). Desta forma, o tamanho da distribuição geográfica atual pode ser um substituto na predição de quais espécies devem declinar sejam em função das MCG ou dos riscos atuais, como fragmentação de habitat e invasão de espécies exóticas (Hero et al. 2005; Watling e Donnelly 2007; Cooper et al. 2008). Por exemplo, atualmente risco de extinção e tamanho da distribuição já estão intimamente relacionados, pois dos 30 anfíbios brasileiros considerados ameaçados de extinção, 25 foram listados devido ao pequeno tamanho da distribuição geográfica (IUCN 2001/ critério B). Para as espécies endêmicas o tamanho da distribuição é ainda mais determinante na vulnerabilidade, visto que geralmente as distribuições destas espécies são restritas (Rabinowitz 1981). Assim, espécies endêmicas com pequena distribuição são especialmente vulneráveis à extinção (Thomas et al. 2004). Sendo o endemismo um substituto para a conservação dos vertebrados terrestres, se preservarmos as áreas das espécies endêmicas, protegeremos mais espécies do que se selecionarmos as áreas ao acaso (Lamoreux et al. 2006; Loyola et al. 2007). As mudanças climáticas são espacialmente heterogêneas (Walther et al. 2002), gerando respostas ecológicas diferentes em cada lugar (Thomas et al. 2004). O grau de exposição de uma espécie às mudanças climáticas depende da intensidade desse fenômeno ocorrendo dentro da sua distribuição geográfica (Williams et al. 2008). No bioma Cerrado brasileiro, por exemplo, é previsto que a temperatura média anual aumente em até 8°C no oeste, enquanto que no leste e no norte do Cerrado a mudança deve ser muito menor (com valores próximos a 1°C) (dados climáticos atuais obtidos do WORLDCLIM - http://www.worldclim.org/ - e dados climáticos futuros de três modelos explicados adiante, na metodologia). A precipitação, por sua vez, deve diminuir em alguns lugares em até 837mm em relação ao atual, e aumentar em outros locais em até 357mm. Portanto temos dois fatores interagindo: as tolerâncias ambientais das espécies, que podem ser estimadas pelo tamanho da suas distribuições atuais (Brown 1984) e a susceptibilidade da área onde a espécie se encontra, ou seja, como e quanto as variáveis climáticas irão mudar devido às MCG na área de ocorrência atual das espécies. Enquanto que pequenas mudanças já tornam os locais inadequados para espécies especialistas, somente mudanças de maior magnitude atingem as espécies generalistas (e.g. McKinney 1997). Caso uma espécie de distribuição restrita esteja localizada em uma área que sofrerá grandes mudanças ambientais, ou esta espécie migrará ou será extinta. Contudo, se esta mesma espécie de pequeno tamanho de distribuição estiver em um local onde a mudança ambiental ocorrida estiver dentro da tolerância da espécie, o tamanho da distribuição deve permanecer praticamente inalterado. A predição simples para a resposta entre especialistas/generalistas é agora substituída por um efeito interativo com a posição de sua distribuição geográfica: espera-se que espécies especialistas, com pequeno tamanho de distribuição potencial, possam ter a maior parte de sua área atual de distribuição sobrepondo ou com áreas de pequenas mudanças ambientais futuras, ou de grandes mudanças ambientais futuras, apenas pelo acaso. Da mesma forma, o efeito do acaso deve gerar uma tendência central para a intensidade do efeito das mudanças climáticas para espécies generalistas, de grande tamanho de distribuição atual. Assim, espera-se que as espécies especialistas devem ter uma maior variação nas respostas às mudanças climáticas do que as espécies generalistas. Além disso, espera-se que a sobreposição (distribuição futura sem a dispersão) entre a distribuição atual e futura deve ter grande variação nas espécies de tamanho de distribuição restrito. Espécies de pequeno tamanho de distribuição, mas que estão em locais que sofrerão poucas mudanças, devem possuir grande sobreposição com sua distribuição potencial futura. Contudo, espécies de distribuição restrita que estão em locais que sofrerão grandes mudanças devem ter baixa sobreposição com suas distribuições futuras. Por sua vez, espécies com grande tamanho de distribuição devem ter grande sobreposição com suas distribuições futuras, com pouca variação entre as espécies. A fração de substituição da distribuição devido às MCG deve variar mais quanto mais restrita a extensão geográfica de uma espécie (Miles et al. 2004; Broennimann et al. 2006; Schwartz et al. 2006). Assim, espécies de distribuição ampla devem se deslocar menos com as mudanças climáticas do que as espécies de distribuição restrita. Espécies especialistas também devem ter grande variação neste deslocamento, com algumas espécies se deslocando muito e outras se deslocando pouco. No geral, é esperada uma mudança na distribuição das espécies em direção aos pólos (Hughes 2000). Isso significa que, ao menos em parte, a sensibilidade de uma espécie às mudanças climáticas poderia ser estimada através da posição da distribuição da espécie ao longo de gradientes de anomalias climáticas (Broennimann et al. 2006). Considerando que a taxa de extinção dos anfíbios pode estar 211 vezes acima da taxa de fundo esperada (McCallum 2007), somada às rápidas mudanças climáticas que estão ocorrendo, a determinação da distribuição das espécies e a quantificação da extensão do declínio são fundamentais no manejo e na conservação da biodiversidade (Storfer 2003). Desta forma, considerando o potencial efeito das MCG sobre o padrão de distribuição das espécies, o objetivo geral é determinar se a distribuição potencial atual é capaz de predizer a vulnerabilidade das espécies de anuros endêmicos do Cerrado. Para isso serão testadas as seguintes hipóteses: A relação entre a área de distribuição potencial atual e futura de espécies de distribuição restrita vai apresentar (i) menor sobreposição proporcional e (ii) maior variação na sobreposição proporcional do que espécies de distribuição mais ampla. Quanto menor a distribuição atual da espécie, (iii) menor deve ser a quantidade de área que se tornará adequada para sua sobrevivência e (iv) maior deve ser a variação do ganho de áreas adequadas. Além disso, espécies com menor tamanho de distribuição potencial atual devem apresentar (v) maior mudança e (vi) variação nesta mudança entre as áreas de distribuição atual e futura do que as espécies de distribuição ampla. Conseqüentemente, quanto menor o tamanho de distribuição potencial atual, (vii) maior a distância entre o centróide da distribuição atual e o centróide da distribuição futura e a (viii) variância nesta distância, sendo (ix) os centróides da distribuição futura movidos para o sul. Finalmente, (x) as espécies preditas para serem extintas serão as de menor tamanho de distribuição atual.
MÉTODOS
Distribuição das espécies de anuros endêmicos do Cerrado
Criamos um banco de dados com os registros de ocorrência das espécies de anuros que ocorrem no bioma Cerrado brasileiro. Os registros foram obtidos de bancos de dados da Internet (e.g. Species Link: http://splink.cria.org.br), sites especializados (e.g. http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/), e artigos científicos (e.g. Giaretta et al. 2007; Santana et al. 2010; Carvalho Jr et al. 2010; ver Anexo 1). Há várias classificações recentes sobre quais espécies são endêmicas do Cerrado (Bastos 2007; Pavan 2007). Evidentemente, elas são continuamente alteradas em vista de novos dados de ocorrência, mudanças taxonômicas e revisão das informações constantes em registros prévios. Nós utilizamos como conjunto inicial as espécies consideradas endêmicas no bioma Cerrado para algum autor (Bastos 2007; Pavan 2007). A partir daí, nós apresentamos uma nova classificação das espécies endêmicas utilizando todos os pontos de ocorrência conhecidos para essas espécies e re-avaliando seu endemismo em comparação ao mapa fornecido pelo Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE 2004). Com essa nova classificação, das 877 espécies de anuros que ocorrem no Brasil (Sociedade Brasileira de Herpetologia 2010), 33 espécies, ou 3.76%, são endêmicas do bioma Cerrado (Tabela 1). Dentre os anuros endêmicos estão presentes membros de dez famílias, das 22 famílias de anuros existentes no Brasil. Apenas uma espécie (Proceratophrys moratoi) é considerada Criticamente em Perigo (CP) pela IUCN (IUCN 2010). São classificadas como Menos Preocupante (MP) 12 espécies e outras 20 são categorizadas como Deficientes de Dados (DD). De fato, a grande maioria das espécies endêmicas tem poucos registros. Quase a metade das espécies (42.42% do total, 14 espécies) possuem um ou dois registros de ocorrência. Apenas 12 espécies (36.36%) possuem cinco pontos de ocorrência ou mais. Corroborando este desconhecimento das espécies endêmicas, 16 delas (48.48%) foram descritas depois de 1990, sendo cinco espécies descritas em 2007. Como a qualidade dos modelos de distribuição potencial está relacionada à qualidade dos dados de ocorrência utilizados (Hernandez et al. 2006; Stockwell e Peterson 2002), utilizamos apenas as espécies com no mínimo três pontos de ocorrência, ou seja, 19 espécies (Tabela 1).
Tabela 1: As espécies endêmicas do Cerrado, o número de pontos únicos de ocorrência e a classificação pela IUCN (2010). Espécies com * possuem menos de três pontos únicos, não sendo utilizadas nas análises.
Número de Família Espécie Classificação na IUCN registros Aromobatidae Allobates goianus 3 Deficiente em Dados Brachycephalidae Ischnocnema penaxavantinho 3 Deficiente em Dados Bufonidae Rhinella veredas 4 Preocupação Menor Cycloramphidae Odontophrynus salvatori 7 Deficiente em Dados Proceratophrys cururu 6 Deficiente em Dados Proceratophrys moratoi 4 Criticamente em Perigo Thoropa megatympanum 3 Preocupação Menor Hylidae Bokermannohyla pseudopseudis 5 Preocupação Menor Dendropsophus anataliasiasi 12 Preocupação Menor Dendropsophus araguaya* 1 Deficiente em Dados Dendropsophus cerradensis* 1 Deficiente em Dados Dendropsophus tritaeniatus* 2 Preocupação Menor Hypsiboas buriti* 2 Deficiente em Dados Hypsiboas ericae 3 Deficiente em Dados Hypsiboas goianus 17 Preocupação Menor Hypsiboas phaeopleura* 1 Deficiente em Dados Phyllomedusa araguari* 1 Deficiente em Dados Phyllomedusa megacephala 5 Deficiente em Dados Phyllomedusa oreades 6 Deficiente em Dados Pseudis caraya* 1 Preocupação Menor Pseudis Tocantins 12 Preocupação Menor Scinax cabralensis* 2 Deficiente em Dados Scinax centralis* 2 Preocupação Menor continuação Hylodidae Hylodes otavioi* 2 Deficiente em Dados Leiuperidae Physalaemus deimaticus 3 Deficiente em Dados Pseudopaludicola riopiedadensis* 1 Deficiente em Dados Leptodactylidae Leptodactylus camaquara 6 Deficiente em Dados Leptodactylus martinezi 16 Preocupação Menor Leptodactylus pustulatus 5 Preocupação Menor Leptodactylus sertanejo 5 Preocupação Menor Leptodactylus tapiti* 2 Deficiente em Dados Microhylidae Chiasmocleis centralis* 2 Deficiente em Dados Strabomantidae Pristimantis crepitans* 2 Deficiente em Dados
Variáveis ambientais
No procedimento de modelagem de distribuição potencial foram utilizadas altitude e inclinação do terreno, do modelo global Hydro-1K de elevação digital (http://edcdaac.usgs.gov/gtopo30/hydro/), e temperatura média anual, sazonalidade da temperatura, temperatura média do trimestre mais úmido do ano, precipitação anual, sazonalidade da precipitação e precipitação no trimestre mais quente, derivadas do WORLDCLIM (http://www.worldclim.org/). Foram selecionadas estas variáveis por serem menos correlacionadas entre si. Essas mesmas variáveis foram utilizadas para a projeção dos modelos no futuro. Nesse caso utilizamos três modelos, quais sejam: a segunda versão do Centro Canadense de Modelagem e Análise Climática (CCCma) acoplado ao Modelo Climático Global (CGCM2) (Flato e Boer 2001); o modelo climático CSIRO (Hirst et al. 1996; Hirst et al. 2000); e o modelo do Centro Hadley (HadCM3) (Gordon et al. 2000). Para cada modelo utilizamos dois cenários de emissão, sendo um pessimista, com alto consumo de energia (A2), e outro otimista, com pouco consumo de energia (B2). O cenário A2 descreve um mundo heterogêneo, com crescimento populacional global contínuo, mudanças tecnológicas fragmentadas e lentas. O cenário B2 descreve um mundo em que a ênfase são as soluções locais para a sustentabilidade econômica, social e ambiental. A população também é prevista para crescer, mas a taxas menores do que no cenário A2, com níveis intermediários de desenvolvimento econômico (Nakicenovic 2000).
Variáveis espaciais
A distribuição real das espécies não é resultante apenas dos fatores abióticos (nicho Grinneliano) e bióticos (nicho Eltoniano), mas também da capacidade evolutiva das populações de se adaptar a novas condições e da possibilidade das espécies de dispersar a partir de sua área original e atingir áreas adequadas a sua sobrevivência (Soberón e Peterson 2005). Portanto, a área ocupada é a interseção entre fatores abióticos, bióticos de dispersão (Soberón 2007). Desta forma, a inclusão de variáveis espaciais permite avaliar como seriam os modelos de distribuição potencial sobre restrições na capacidade das espécies atingirem as áreas onde seu nicho potencial é favorável (De Marco et al. 2008). Fizemos as análises de distribuição potencial com as variáveis acima e depois as repetimos com a inclusão de variáveis espaciais, que nesse caso foram a latitude e a longitude dos pontos de ocorrência. Todas as variáveis climáticas e topográficas têm resolução de 2,5 minutos (≈ 0,0417 graus). A inclusão das variáveis espaciais utilizadas não é um aspecto metodológico, mas um outro cenário ecológico. Estas variáveis espaciais utilizadas na modelagem de distribuição potencial no presente causam uma restrição à distribuição por diminuir a probabilidade de ocorrência com a distância dos pontos conhecidos da distribuição da espécie. Com isso nós buscamos sugerir um cenário relativamente conservador no qual a dispersão da espécie é baixa, com pequena capacidade de alcançar áreas longe de seus pontos de ocorrência atual. Por outro lado, essa estratégia permite que pontos com alta adaptabilidade sejam preditos de ocorrer, mesmo em áreas longe dos pontos atuais, mas impõe uma penalização. Somente áreas com valores realmente altos de adequabilidade serão incluídos. A justificativa dessa abordagem está no fato de que não existem dados sobre a capacidade de dispersão da maioria dessas espécies, especialmente aquelas endêmicas, mas é razoável supor, considerando seu status de endemismo, que sua capacidade de dispersão seja baixa. Portanto poderemos analisar três cenários de dispersão: capacidade de dispersão nula, ou seja, sobreposição entre distribuição atual e futura; capacidade de dispersão limitada, modelada com a utilização das variáveis espaciais; dispersão ilimitada, quando não utilizamos as variáveis espaciais.
Procedimento de modelagem
Os registros de ocorrência podem representar um informação extremamente auto- correlacionada, havendo discussões na literatura de como a distribuição de taxonomistas ou a coleta em áreas de fácil acesso podem produzir distribuições viciadas das espécies. Nesse sentido, para quantificação adequada dos esforços de coleta é importante não considerar várias coletas ou vários registros de coleção feitos na mesma área. Nesse estudo utilizamos o conceito de pontos únicos, muito utilizado para avaliar o mesmo tipo de problema em estudos de modelagem de distribuição de espécies (e.g. McPherson e Jetz 2007). Assim, utilizamos um grade de 4km x 4km sobre toda a área e apenas utilizamos como registros independentes aqueles provenientes de células diferentes dentro da grade. Utilizamos dois métodos para fazer os modelos de distribuição potencial para as espécies de anuros endêmicos do Cerrado. O primeiro método foi baseado em métricas de similaridade ambiental (e.g. Distância de Mahalanobis) (Farber e Kadmon 2003). Este método apresenta alta acurácia se comparado aos outros modelos de distribuição de espécies (Tsoar et al. 2007). A distância de Mahalanobis, por exemplo, utiliza um algoritmo que produz um envelope elíptico, o qual explicitamente leva em consideração a possível correlação entre as variáveis ambientais (Farber e Kadmon 2003). O segundo método visa estimar a distribuição de adequabilidade das espécies por meio da distribuição de probabilidade da máxima entropia (Maxent) (Phillips et al. 2006). Esta técnica, bem avaliada quando comparada a outros métodos (e.g. Elith et al. 2006) obtém bom desempenho quando são utilizados poucos pontos de ocorrência (Costa et al. 2010), fato comum para espécies de anuros endêmicos. Utilizamos mais de um método de modelagem pois estudos prévios mostraram que as projeções futuras geradas podem ser distintas (e.g. Beaumont et al. 2005; Thuiller 2004; Saxon et al. 2005). Desta forma, é importante avaliar o resultado de mais de um modelo para estimar o tamanho da incerteza da distribuição futura (Beaumont et al. 2007; Syphard e Franklin 2009) (ver exemplo na Figura 1). Por utilizarmos apenas as espécies de anuros endêmicos do Cerrado, minimizamos um possível problema da modelagem. Como espécies de nicho estreito são modeladas com mais acurácia do que espécies de nicho largo (Tsoar et al. 2007), utilizando apenas espécies do mesmo bioma a diferença entre seus nichos é menor do que se realizadas as mesmas análises para outras escalas, como para todas as espécies de um país ou de um continente. Conseqüentemente, a comparação entre as espécies é menos afetada pela diferença de acurácia da modelagem. Para transformar as adequabilidades geradas pelos modelos de distribuição em predições binárias é necessário selecionar um limiar. Limiares que levam em conta a especificidade, porcentagem de ausência corretamente predita, e a sensitividade, porcentagem de presença corretamente predita, têm resultados melhores do que limiares fixos determinados subjetivamente (Liu et al. 2005). Por isso, as adequabilidades foram transformadas em predições binárias por meio do limiar derivado da curva ROC (Receiver Operating Characteristics). Esta curva é obtida plotando-se a sensitividade no eixo y e o erro de comissão, calculado como 1-especificidade, no eixo x (Phillips et al. 2006). Com isto, apenas os valores acima do limiar foram considerados locais adequados para a espécie. Este limiar, mais restritivo, maximiza a porcentagem de verdadeiras ausências e presenças corretamente identificadas (Manel et al. 2001), diminuindo os erros de comissão, mas aumentando a chance de ocorrerem omissões. Escolhemos o limiar mais restritivo pois, mesmo com este, espécies de ocorrência restrita tendem a ser superestimadas (Manel et al. 2001), sendo portanto o mais parcimonioso para a utilização em trabalhos de conservação. Convêm ressaltar que a diferença entre o limiar derivado da curva ROC, mais restritivo, e o limiar que inclui o ponto mais distante somente não apresentaram resultados idênticos apenas por três vezes: para o método Maxent sem as variáveis espaciais para Proceratophrys moratoi, para o método de distância sem variáveis espaciais para Rhinella veredas e com variáveis espaciais para Dendropsophus anataliasiasi. Portanto, o possível aspecto negativo de se usar o limiar derivado da curva ROC de se perder pontos de ocorrência, que seria negativo neste caso pois os registros são, para a maioria das espécies, escassos, não se confirma. Figura 1: Modelagens de ditribuição potencial para a espécie Odontophrynus salvatori para o método de distância com as variáveis espaciais latitude e longitude dos pontos de ocorrência. Para o presente são coletadas as informações de tamanho da distribuição e localização do centróide. Para os cenários futuros são coletadas as informações de sobreposição com a distribuição presente, mudança relativa da distribuição, ganho de áreas adequadas à sobrevivência e localização do centróide. Utilizamos três modelos climáticos futuros (CCCma, CSIRO e HADcm3) e dois cenários, um pesismista (A2) e outro otimista (B2). Todas estas análises foram repetidas com cada espécie para o método de distância sem as variáveis espaciais, e para o método Maxent com e sem as variáveis espaciais.
Análises estatísticas
Para as hipóteses de estudo as variáveis respostas são: (i) sobreposição entre a área adequada no presente e as áreas preditas como adequadas no futuro divido pela distribuição atual, sendo a distribuição futura sem dispersão, (ii) o ganho de áreas adequadas no futuro em relação ao atual divido pela distribuição atual, (iii) a mudança na distribuição das espécies (ganho mais a perda de área adequada, dividido pela distribuição atual) e (iv) a distância entre os centróides da distribuição atual e das distribuições futuras. A diferença de resultados devido aos métodos, modelos e cenários é conhecida e debatida (Buisson et al. 2010), mas não é o alvo de nosso interesse. Por isso, cada análise foi feita separadamente para cada conjunto de condições (método, modelo e cenário) e o padrão só foi reconhecido se todos os resultados apontaram para a mesma direção. Quando algum resultado foi distoante, determinamo-lo como inconclusivo, pois não temos motivos a priori para determinar que método, modelo ou cenário é mais robusto que os demais.
Relação entre distribuição atual e variável resposta
Calculamos para cada conjunto de condições (método, modelo e cenário) uma regressão entre o tamanho da distribuição atual e cada variável resposta. Em seguida, calculamos a média e o intervalo de confiança (95%) da distribuição dos valores estimados para inclinação das retas de regressão. Caso este intervalo de confiança englobe o valor zero, não há relação entre o tamanho de distribuição atual e a variável resposta. Caso não contenha o valor zero e os valores sejam positivos, a relação é positiva, indicando que o aumento do tamanho de distribuição atual leva a um aumento da variável resposta. Caso os valores do intervalo de confiança sejam todos negativos, o aumento do tamanho da distribuição atual gera uma diminuição na variável resposta, sendo uma relação negativa. Fizemos as análises separadamente com e sem a inclusão das variáveis espaciais. Para a sobreposição, a qual varia entre zero e um, utilizamos a regressão: ea+bx y = Equação 1 1 + ea+bx Sendo y a sobreposição proporcional (variável resposta) e x o tamanho da distribuição atual (variável preditora). Para o ganho de área adequada e a mudança das espécies foram ajustadas regressões lineares. Para a distância geográfica utilizamos a regressão: e a+bx y = M Equação 2 1+ e a+bx Sendo y a distância geográfica (variável resposta) e x o tamanho da distribuição atual (variável preditora). Para testar se a variação na resposta era diferente entre as espécies de distribuição atual restrita e ampla, definimos distribuição restrita como menor do que a mediana do tamanho da distribuição atual de todas as espécies estudadas, e ampla todas as outras espécies. Fizemos um teste-t pareado pelos modelos e cenários e utilizando o desvio padrão de cada variável resposta como variável dependente. Essa estratégia permite avaliar separadamente a variação da variável resposta no grupo de espécies de distribuição restrita e ampla para os diferentes métodos ou o efeito da inclusão de variáveis espaciais, controlando por diferenças nos modelos e cenários ambientais futuros. A direção do deslocamento dos centróides das espécies foi calculado pela média, desvio padrão e intervalo de confiança (95%) da diferença da latitude do centróide da distribuição atual e futura. Da mesma forma foi feito para a longitude.
Extinção
Testamos se o tamanho da distribuição atual (variável preditora) afeta a chance de extinção das espécies com a regressão logística. Caso pelo menos um conjunto de condições (método, modelo e cenário) indicasse a extinção futura, a espécies seria, somente nesta análise, considerada extinta. As análises foram feitas separadamente com e sem as variáveis espaciais. Como somente os métodos de distância previram extinção, utilizamos como tamanho da distribuição atual o predito pelo método de distância. A análise foi repetida para a sobreposição entre a distribuição atual e futura, pois uma sobreposição igual a zero significa extinção na ausência de dispersão.
RESULTADOS
Sobreposição (distribuição futura sem dispersão)
Considerando-se restrições históricas à ocorrência das espécies, isto é, com a inclusão das variáveis espaciais, não há relação entre o tamanho da distribuição potencial atual e a sobreposição com o futuro (inclinações das retas das regressões: média = 1.2x10-4; IC = -1.7x10-5 a 2.5x10-4) (Figura 2-A). Portanto, em um cenário sem dispersão, o tamanho da distribuição atual não têm influência no tamanho da distribuição futura. Mas considerando-se que as espécies podem estar nos locais com alta adequabilidade independentemente dos pontos de ocorrência, quanto menor o tamanho de distribuição potencial atual, menor a sobreposição com a distribuição futura (inclinações das retas das regressões: média = 2.3x10-5; IC = 2x10-5 a 2.5x10-5 - Tabela 2; Figura 2-A). Logo, quanto menor o tamanho da distribuição potencial atual, maior sua vulnerabilidade frente às MCG. A variação na sobreposição foi muito afetada pelo método utilizado, impossibilitando a interpretação dos fatores ecológicos neste processo. Enquanto que para o método de distância as espécies de distribuição potencial ampla apresentaram maior variação na sobreposição (sem variáveis espaciais: t5= 6.582; p=0.001; com variáveis espaciais: t5=6.714; p=0.001), para o método Maxent as espécies de distribuição potencial restrita variaram mais na sobreposição (sem variáveis espaciais: t5= 7.030; p=0.001; com variáveis espaciais: t5=16.960; p<0.001) (Tabela 2).
Ganho de áreas com alta adequabilidade Quanto maior o tamanho da distribuição potencial atual da espécie, menor o ganho proporcional de áreas adequadas para sua ocorrência, tanto sem utilizar as variáveis espaciais (inclinações das retas das regressões: média = -2x10-6; IC = -4x10-6 a -1x10-7) quanto as utilizando (inclinações das retas das regressões: média = -9x10-6; IC = -1.5x10-5 a -2x10-6) (Tabela 2; Figura 2-B). Os resultados foram o oposto do predito pelas nossas hipóteses. Esperávamos que as condições das espécies de pequeno tamanho de distribuição fossem muito restritivas. Contudo, encontramos que maior área proporcional à distribuição atual se tornará adequada para as espécies quanto menor for o tamanho da distribuição potencial atual. Espécies de distribuição potencial ampla têm menos área capaz de se tornar adequada para sua ocorrência, enquanto que espécies de distribuição potencial restrita têm maior potencial de expansão. Mesmo considerando as variáveis espaciais, isto é, restrições à dispersão, ainda assim a relação entre distribuição potencial atual e ganho de área adequada é negativa. Considerando restrições na capacidade das espécies atingirem as áreas onde seu nicho potencial é favorável (utilizando as variáveis espaciais), as espécies de distribuição potencial ampla apresentaram maior variação no ganho de áreas adequadas do que as espécies de distribuição potencial restrita (utilizando método de distância: t5= 6.920; p=0.001; utilizando método Maxent: t5= 4.283; p=0.008). Desconsiderando as restrições das espécies atingirem os locais adequados à sua sobrevivência, para o método de distância não houve diferença na variação das áreas ganhas proporcionalmente a área atual entre espécies de distribuição potencial restrita e ampla (t5= 2.135; p=0.086). Contudo, para o método Maxent, espécies de distribuição potencial restrita variaram mais do que as espécies de distribuição potencial ampla no ganho de áreas adequadas (t5= 2.686; p=0.044) (Tabela 2).
Mudança proporcional
De maneira similar ao que ocorreu para o ganho proporcional de áreas adequadas, quanto menor o tamanho da distribuição potencial atual, maior a mudança proporcional entre a distribuição potencial presente e futura, desconsiderando as variáveis espaciais (inclinações das retas das regressões: média = -4x10-6; IC = -7x10-6 a -4x10-7) ou considerando-as (inclinações das retas das regressões: média = -1.2x10-5; IC = -1.7x10-5 a -6x10-6) (Tabela 2; Figura 2-C). Quanto menor a distribuição potencial atual, mais mudará espacialmente sua distribuição potencial. Contudo, toda mudança envolve riscos, como achar locais não adequados. Estes riscos são ainda mais importantes para as espécies de menor tamanho de distribuição potencial atual, pois estas apresentam maior vulnerabilidade à extinção. No geral, as espécies de ampla distribuição potencial apresentaram maior variação nas mudanças do que as espécies de distribuição potencial restrita (método de distância: sem variáveis espaciais: t5= 3.009; p=0.029; com variáveis espaciais: t5= 7.028; p=0.001; método Maxent: sem variáveis espaciais: t5= 2.434; p=0.059; com variáveis espaciais: t5= 6.264; p=0.002) (Tabela 2). Contrariando nossa hipótese, algumas espécies de ampla distribuição potencial atual irão mudar muito e outras irão mudar pouco, enquanto que a mudança será mais homogênea entre as espécies de distribuição potencial atual restrita. Este resultado reforça a importância que terão às MCG para todas as espécies de distribuição potencial restrita.
Deslocamento geográfico
Não houve relação entre o tamanho da distribuição potencial atual e a distância dos centróides, tanto sem as variáveis espaciais (inclinações das retas das regressões: média = 4.5x10-6; IC = -5.5x10-5 a 6.4x10-5) quanto com as variáveis espaciais (inclinações das retas das regressões: média = 1.4x10-4; IC = -5x10-5 a 3.3x10-4) (Tabela 2; Figura 2-D). Portanto, apesar das espécies de menor distribuição atual sofrerem maior mudança nos locais adequados para sua sobrevivência, a distância deste deslocamento geográfico independe do tamanho de distribuição atual. A distância do deslocamento do centróide da cada espécie do presente para o futuro não tem relação com o tamanho da distribuição atual. A variação na distância do deslocamento geográfico entre espécies de distribuição restrita e ampla foi dependente do método utilizado e se foram consideradas as variáveis espaciais ou não. Para o método de distância, sem as variáveis espaciais não houve diferença entre os grupos (t5= 1.390; p=0.223), enquanto que com as variáveis espaciais as espécies de distribuição ampla na atualidade apresentaram maior variação na distância dos centróides (t5= 2.979; p=0.031). Com o método Maxent, sem as variáveis espaciais as espécies de distribuição restrita variaram mais na distância dos centróides (t5= 3.645; p=0.015). Por sua vez, utilizando-se as variáveis espaciais, os grupos não diferiram quanto
à variação (t5= 1.513; p=0.191) (Tabela 2). Desta forma, não se apresenta um padrão, sendo as diferenças na variação da distância do deslocamento geográfico resultantes de aspectos não ecológicos. Os centróides das distribuições potenciais das espécies migrarão em média 76 km para oeste (0.66°±2.43°; Intervalo de Confiança= 0.43° - 0.90°) e aproximadamente 142 km para o sul (-1.29°±1.87°; Intervalo de Confiança= -1.16° - -1.47°). Figura 2: Média, Intervalo de Confiança a 95% e os resultados de cada conjunto de condições (método, modelo e cenário) da inclinação das retas de regressão entre o tamanho da distribuição potencial atual e a variável resposta, sem e com as variáveis espaciais. As variáveis respostas são: A- sobreposição, B- ganho de área adequada, C- mudança na distribuição, D- distância dos centróides das distribuições potenciais atual e futura.
Tabela 2: Resultados das relações entre a distribuição atual e as variáveis resposta. A regressão entre o tamanho da distribuição atual e a variável resposta (3° coluna) foi linear para ganho e mudança e não linear para sobreposição e distância dos centróides. b (3° coluna) é a inclinação da reta de regressão.
Espécies de distribuição Inclusão de Variável Relação entre tamanho da restrita ou ampla apresentam variáveis Método resposta distribuição atual e variável resposta maior variação na variável espaciais resposta?
Sem variáveis Positiva (b: média= 2.3x10-5; IC= Distância Ampla (t5= 6.582; p= 0.001) Sobreposição -5 -5 espaciais 2x10 – 2.5x10 ) Maxent Restrita (t5= 7.030; p= 0.001)
Com variáveis Nenhuma (b: média= 1.2x10-4; IC= Distância Ampla (t5= 6.714; p= 0.001) -5 -4 espaciais -1.7x10 – 2.5x10 ) Maxent Restrita (t5= 16.960; p< 0.001)
Sem variáveis Negativa (b: média= -2x10-6; IC= Distância No (t5= 2.135; p= 0.086) Ganho -6 -7 espaciais -4x10 – -1x10 ) Maxent Restrita (t5= 2.686; p= 0.044)
Com variáveis Negativa (b: média= -9x10-6; IC= Distância Ampla (t5= 6.920; p= 0.001) -5 -6 espaciais -1.5x10 – -2x10 ) Maxent Ampla (t5= 4.283; p= 0.008) -6 Sem variáveis Negativa (b: média= -4x10 ; IC= Distância Ampla (t5= 3.009; p= 0.029) Mudança espaciais -7x10-6 – -4x10-7) Maxent No (t5= 2.434; p= 0.059) Com variáveis Negativa (b: média= -1.2x10-5; IC= Distância Ampla (t5= 7.028; p= 0.001) -5 -6 espaciais 1.7x10 – -6x10 ) Maxent Ampla (t5= 6.264; p= 0.002)
Sem variáveis Nenhuma (b: média= 4.5x10-6; IC= Distância No (t5= 1.390; p= 0.223) Distância dos espaciais -5.5x10-5 – 6.4x10-5) centróides Maxent Restrita (t5= 3.645; p= 0.015) Com variáveis Nenhuma (b: média= 1.4x10-4; IC= Distância Ampla (t5= 2.979; p= 0.031) -5 -4 espaciais -5x10 – 3.3x10 ) Maxent No (t5= 1.513; p= 0.191)
Extinção
Para o método Maxent nenhuma espécie foi extinta. Para o método de distância sete das 19 espécies analisadas foram previstas em alguma combinação para serem extintas, sendo sempre as espécies de distribuição restrita (regressão logística: sem as variáveis espaciais χ2=10.355; p=0.001; com as variáveis espaciais χ2=9.590; p=0.002) (Figura 3). Se considerada a incapacidade de dispersão, o resultado é ainda mais contundente: dez espécies foram previstas por pelo menos uma simulação para possuírem nenhuma sobreposição entre a distribuição atual e futura (aproximadamente 52.6% das espécies endêmicas do Cerrado). O que, no caso da impossibilidade da dispersão, significa a extinção. Sempre as espécies de menor tamanho de distribuição atual foram extintas (regressão logística: sem as variáveis espaciais χ 2=7.061; p=0.001; com as variáveis espaciais χ 2=14.619; p<0.001) (Figura 4).
A B
Não extinta Não extinta
χ2=9.590; p=0.002 χ2=10.355; p=0.001
Extinta Extinta
0 500 1000 1500 2000 2500 3000 0 500 1000 1500 2000 2500 3000 Distribuição atual (método de distância - km2/1000) Distribuição atual (método de distância - km2/1000) Figura 3: Regressão logística entre o tamanho da distribuição atual pelo método de distância e se as espécies foram previstas por pelo menos um conjunto de condições (modelo e cenário) para serem extintas no futuro com a ocorrência da dispersão. A - Com as variáveis espaciais; B - Sem as variáveis espaciais.
A B
Não extinta Não extinta
2 χ =14.619; p<0.001 χ 2=7.061; p=0.001
Extinta Extinta
0 500 1000 1500 2000 2500 3000 0 500 1000 1500 2000 2500 3000 Distribuição atual (método de distância - km2/1000) Distribuição atual (método de distância - km2/1000) Figura 4: Regressão logística entre o tamanho da distribuição atual pelo método de distância e se as espécies foram previstas por pelo menos um conjunto de condições (modelo e cenário) para serem extintas no futuro caso não haja dispersão (sobreposição igual a zero). A - Com as variáveis espaciais; B - Sem as variáveis espaciais. DISCUSSÃO
Considerações metodológicas
Nossos resultados forneceram fortes evidências do efeito negativo do impacto das MCG sobre os anuros endêmicos do Cerrado, especialmente para os anuros de menor tamanho de distribuição potencial atual. Entretanto, sempre devemos considerar as incertezas inerentes aos métodos utilizados (Beaumont et al. 2007). Estão disponíveis uma grande variedade de métodos de modelagem de distribuição potencial de espécies (Guisan e Zimmermann 2000). Diversos estudos enfatizaram os pressupostos e as falhas destes métodos (Thuiller 2004; Araujo et al. 2005; Hijmans e Graham 2006; Pearson et al. 2006), com a acurácia dos diferentes métodos podendo variar de acordo com as características de cada espécie (Thuiller 2003). Além disso, pequenas diferenças entre os modelos de distribuição de espécies derivados de diferentes métodos podem se tornar grandes diferenças quando as projeções forem para o clima futuro (Thuiller 2003). Não só o método de modelagem, mas os modelos climáticos futuros e os cenários também são fontes de incerteza. Buisson et al. (2010) encontraram que a maior parte da variação nas projeções de distribuição futura é devido aos métodos de modelagem, seguido pelos modelos de mudanças climáticas. Para 2080, ano utilizado neste estudo, o método de modelagem e o modelo de mudança climática utilizado foram responsáveis por quase a mesma proporção de explicação da variação (Buisson et al. 2010). Portanto, os resultados de cada análise de modelagem de distribuição potencial de espécies não podem ser tomados como predições precisas. Para enfrentar esta situação, muitos estudos que utilizam mais de um método de modelagem ou selecionam um “melhor” modelo por meio de comparações (i.e. o modelo com a melhor performance preditiva) (e.g. Elith et al. 2006) ou utilizam um método de consenso para resumir a variabilidade dentro do conjunto de condições (e.g. Thuiller 2004). Utilizamos uma metodologia neste trabalho ainda mais conservadora. Este trabalho não visa adentrar nas questões metodológicas, mas discutir questões ecológicas acerca da possibilidade de utilizarmos a distribuição potencial atual como um indicativo da vulnerabilidade das espécies frente às MCG. Assim, controlamos as diferenças geradas pelas questões metodológicas calculando para cada conjunto de condições (método, modelo e cenário) uma análise. Então, analisamos o padrão geral obtido das análises particulares por meio do intervalo de confiança das retas de regressão entre o tamanho da distribuição atual e a variável resposta para cada conjunto de condições. Caso o padrão fosse forte o suficiente para aparecer em todas as situações, independente do método, do modelo ou do cenário, assumimos que o padrão existe. Caso algum conjunto de condições gerasse uma resposta contrária, descartamos nossa hipótese. Desta forma trabalhamos somente com padrões robustos a ponto de não serem influenciados por nenhum aspecto metodológico.
Tamanho de distribuição e o futuro das espécies endêmicas Apesar do pequeno tamanho do efeito, o tamanho atual da distribuição das espécies é um possível substituto para predizer a vulnerabilidade que as espécies enfrentarão com as MCG. Pode-se afirmar isto pois existe uma relação entre tamanho da distribuição atual e as variáveis que indicam a vulnerabilidade, como sobreposição da distribuição potencial atual e futura e mudança da área de distribuição potencial. Esta relação indicou que as espécies de anuros endêmicos do Cerrado, especialmente as espécies de pequeno tamanho de distribuição atual, precisarão dispersar, ocupando novas áreas, para não se tornarem mais vulneráveis. Dessa forma, a habilidade de dispersão das espécies tem profundos efeitos na habilidade de persistir frente às MCG (Trakhtenbrot et al. 2005). A menor sobreposição entre a distribuição potencial atual e a distribuição potencial futura das espécies de distribuição restrita sem a utilização das variáveis espaciais indica que estas espécies estarão expostas a um maior risco de extinção. Esta situação se refere a toda distribuição futura caso não haja dispersão. Resultado semelhante foi encontrado por Araújo et al. (2006), para as espécies de anfíbios da Europa. Portanto, a vulnerabilidade aumenta se ocorrerem falhas na dispersão das espécies (Schwartz et al. 2006). Entretanto, considerando restrições na distribuição das espécies e na dispersão, isto é, com a inclusão das variáveis espaciais, não existiu efeito do tamanho da distribuição potencial atual na sobreposição da área adequada no futuro. Adicionalmente, quanto menor a distribuição atual, maior o ganho proporcional de área adequada no futuro e maior a mudança em relação à distribuição potencial atual. De maneira semelhante, os anfíbios estudados na Itália por Girardello et al. (2010) que possuíam maior especialização e menor tolerância climática apresentaram uma distribuição futura sem dispersão (sobreposição) menor do que a distribuição atual, e também a possibilidade de ocuparem novas áreas. Desta forma, existirá área adequada à sobrevivência das espécies, e estas áreas não estarão mais longe para nenhum grupo, pois a distância do deslocamento independe do tamanho da distribuição potencial atual. Porém as espécies precisam ser capazes de atingir tais locais adequados. Assim, quanto menor o tamanho da distribuição potencial atual, maior é a importância da capacidade de migração para a sobrevivência das espécies frente às MCG. Entretanto, os anfíbios, no qual os anuros estão incluídos, em geral são os vertebrados terrestres mais sedentários (Wells 2007). Normalmente os anuros passam a maior parte do tempo em uma área muito limitada, se movimentando apenas ocasionalmente para outras partes de sua área de vida (Wells 2007). Contudo, apesar da dispersão ser incomum nos adultos, muitos juvenis conseguem se dispersar por longas distâncias (Rothermel 2004). Mesmo assim, alguns autores sugerem que desconsiderar a dispersão é a perspectiva mais realista para este grupo (Girardello et al. 2010). Todavia, mesmo considerando uma capacidade ilimitada de dispersão das espécies, permitindo aos anuros atingir todas as áreas adequadas à sua sobrevivência, ainda assim as espécies previstas para serem extintas, por pelo menos um conjunto de condições, sempre foram as de menor tamanho de distribuição atual. Também na condição otimista de dispersão ilimitada, a situação é crítica para as espécies de pequeno tamanho de distribuição atual. Porém, como apenas para o método de distância algumas espécies deixaram de ter áreas adequadas à sobrevivência, a variável extinção é inconclusiva. Considerando a falta de conectividade entre as áreas atuais e futuras de distribuição potencial das espécies de anuros endêmicos do Cerrado, é enfaticamente recomendado que estratégias de conservação levem a um aumento da conexão entre as áreas naturais. No geral, os anfíbios são o táxon em que a manutenção das populações é mais dependente dos corredores de dispersão nos ambientes alterados pelo homem (Gibbs 1998). Nossos resultados sugerem uma dimensão espacial importante na conservação de espécies de anuros endêmicos: não apenas as características da espécie podem determinar sua possibilidade de persistência no futuro, mas o local de sua distribuição atual. Espécies que têm sua distribuição atual em áreas onde a cobertura atual permite uma integração com outras áreas afastadas podem ter uma maior chance de sobrevivência. Entretanto, no Cerrado diversas áreas estão sendo modificadas para atender à demanda de alimento e biocombustível (Lapola et al. 2010). Nos últimos 35 anos grande parte da sua área foi transformada em pasto ou áreas agrícolas (Klink e Machado 2005). Hoje 48.37% da área original está desmatada (IBGE 2010). Esta paisagem dificulta a dispersão. Em Goiás e no Distrito Federal por exemplo, estado e distrito imersos no bioma estudado, grandes áreas estão dominadas por pastagens ou plantações (Carvalho et al. 2009), estando apenas 1% protegidas por Unidades de Conservação de Proteção Integral (categoria da IUCN 1-4) (Nóbrega e De Marco 2011). Desta forma, devemos aumentar o número e a distribuição das Unidades de Conservação no bioma Cerrado, especialmente nas áreas de fronteira agrícola (IBGE 2010). Contudo, unidades estáticas e desconectadas perdem grande parte do sentido de existência frente às mudanças futuras. É importante observar que apesar das MCG poderem tornar os ambientes inadequados para determinadas espécies endêmicas que hoje podem ser encontradas nessas unidades, essas mesmas alterações podem tornar esse habitat adequado às outras espécies. Nessas condições, o potencial de manter espécies nessas unidades estará determinado pela conectividade da unidade com outras áreas de preservação. Todos esses argumentos sugerem que as questões ligadas às MCG não devem, nem podem ser tratadas de forma independente das alterações atuais nos habitats, já que a composição da paisagem pode causar restrições nas oportunidades futuras de conservação. Somam-se as restrições à dispersão por fragmentação das paisagens devido ao uso intenso por atividades humanas as barreiras estruturais (grandes rios e montanhas). A interação potencializa os efeitos negativos gerados pelas MCG, especialmente para espécies de pequena distribuição. Cidades, barragens, entre outras modificações humanas podem impedir o deslocamento das espécies de anuros. Estradas, por exemplo, podem desconectar populações (Reh e Seitz 1990) e aumentar a mortalidade dos anuros (Fahrig et al. 1995). Aspectos naturais da paisagem também podem impedir ou dificultar a dispersão, como grandes rios (e.g. Li et al. 2009). Esta conectividade é fundamental principalmente para as espécies de menor tamanho de distribuição atual. Contudo, manchas isoladas de habitat afetam até mesmo espécies com alta capacidade de dispersão (Dixo et al. 2009). Assim, a habilidade de dispersar é um fator crítico na determinação da persistência das espécies frente a perda de habitat e a fragmentação (Rothermel 2004). Portanto, a persistência das espécies dependerá em grande parte da conectividade dos habitats adequados a cada espécie e das taxas de dispersão que permitirão a colonização de novas áreas.
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O conceito de endemismo deve ser usado com parcimônia. Alguns fatores importantes para a definição de endemismo já são amplamente conhecidos, como o limite da área que torna a espécie endêmica. A falta desta informação torna o conceito de endemismo sem sentido. Por exemplo, apenas relatar que uma espécie x é endêmica não tem sentido caso não seja explicitado o local que ela é endêmica (e.g. uma região, município ou bioma). Contudo, outros fatores, ainda pouco relacionados, também são imprescindíveis na discussão de endemismo. Por exemplo, a definição dos limites da área estudada são fundamentais, devendo ser apresentada e discutida sua validade. Por vezes, caso não haja consenso de qual é a melhor definição destes limites, ou não haja motivo explícito para se escolher determinada opção, devem ser usadas mais de uma definição e comparados os resultados. Outro fator essencial é o conhecimento das espécies. Trabalhamos, principalmente nos trópicos e em questões de endemismo com espécies pouco conhecidas, de poucos pontos de ocorrência. Assim, temos que considerar que quanto menos se conhece uma espécie, menor é a confiança quanto ao seu endemismo. Além disso, atualmente apenas um ponto pode fazer com que uma espécie deixe de ser considerada endêmica. Conseqüentemente, um único erro na identificação pode excluir uma espécie de entrar em planos conservacionistas. Seria interessante termos maior flexibilidade na definição de endemismo, aceitando uma pequena porcentagem de pontos fora da área alvo. Adicionalmente, resultados melhores somente serão obtidos com maior disponibilização e agrupamento das informações existentes. Apesar de tudo, o conceito de endemismo é extremamente importante e útil. Medidas conservacionistas se baseiam em listas de endemismo, e isso pode ser um substituto para indicar quais espécies, exclusivas de determinado local, têm provavelmente menor tamanho de distribuição. Estas espécies estão intrinsecamente sob maior vulnerabilidade por estarem intimamente ligadas a apenas um bioma. Entretanto, soma-se ainda o fato de que o tamanho atual da distribuição das espécies é um possível substituto para predizer a vulnerabilidade que as espécies enfrentarão com as MCG. Espécies de menor distribuição atual são mais vulneráveis à extinção no futuro. Esta vulnerabilidade se deve à menor sobreposição e ao deslocamento geográfico das áreas adequadas à sua sobrevivência das espécies de menor tamanho de distribuição atual. Portanto, apesar da pouca mobilidade, provavelmente apenas os anuros endêmicos do Cerrado que se deslocarem irão sobreviver. Conseqüentemente, a habilidade de dispersão será fundamental para definir quais espécies irão persistir com as MCG. Frente a esse fato, as ações conservacionistas mais importantes estariam associadas a garantia de que os habitats estejam conectados e que existam áreas preservadas em locais diferentes dos existentes hoje, para atender a demanda que surgirá com as mudanças no clima. ANEXO 1 Tabela com os pontos de ocorrência das espécies analisadas e a fonte do ponto de ocorrência. Espécie Latitude Longitude Fonte Bastos, 2003. Anfíbios da Floresta Nacional de Silvânia, Estado Allobates goianus -16.643 -48.6041 de Goiás Allobates goianus -16.6589 -48.6081 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Allobates goianus -14.0833 -47.4667 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Moreira et al 2009 Papeis Avulsos de Zoologia Museu de Zoo Allobates goianus -13.7738 -48.3425 da USP 49(15):183-189 Ameerega braccata -20.4711 -55.7869 Species Link Ameerega braccata -15.9344 -50.1403 Species Link Ameerega braccata -15.5961 -56.0967 Species Link Ameerega braccata -15.4613 -55.7497 Species Link Ameerega braccata -15.4608 -55.7494 Species Link Ameerega braccata -15.2363 -56.4894 Species Link Ameerega braccata -15.0733 -57.1813 Species Link Araújo et al 2007. Amphibia, Anura, Barycholos ternetzi, Chaunus rubescens, and Scinax canastrensis: distribution Barycholos ternetzi -20.2574 -47.4774 extension, new state record. Check List Araújo et al. 2009 Anfíbios Anuros do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, sudeste do Brasil, e suas relações com Barycholos ternetzi -20.225 -47.425 outras taxocenosas no Brasil. Biota Neotropica. 9(2):77-98 Borges & Juliano 2007 Distribuição espacial e temporal de uma comunidade de anuros do município de Morrinhos, Goiás, Brasil (Amphibia, Anura). Neotropical Biology and Barycholos ternetzi -18.4575 -49.3975 Conservation 2(1):21-27 Brandão e Araújo 2008. Changes in Anuran Species Richness and Abundance Resulting from Hydroeletric Dam Flooding in Barycholos ternetzi -13.7738 -48.3425 Central Brazil. Biotropica. Barycholos ternetzi -15.75 -47.75 Brandão et al 2006. A herpetofauna da APA de Cafuringa. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -19.692 -47.716 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -19.6641 -47.936 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -18.4178 -46.4181 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -17.8813 -51.7141 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -17.7444 -48.6263 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -17.3333 -53.2 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Barycholos ternetzi -16.6667 -50.0043 Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -14.202 -48.3093 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -14.1764 -48.3744 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -14.0833 -47.4667 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -13.4312 -49.1428 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -13.2752 -50.1633 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -11.7294 -49.0691 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Caramaschi, U. and J. P. Pombal Jr. 2001. Barycholos savagei: A junior synonym of Paludicola ternetzi, whith notes on Barycholos ternetzi -10.7083 -48.4169 development. Journal of Herpetology 35(2): 357-360. Barycholos ternetzi -19.2083 -47.7583 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Barycholos ternetzi -18.4483 -50.4517 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Barycholos ternetzi -18.3063 -51.9622 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Barycholos ternetzi -17.5786 -52.5424 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Barycholos ternetzi -16.6786 -49.2539 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Barycholos ternetzi -16.6589 -48.6081 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Barycholos ternetzi -15.8538 -48.9586 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Barycholos ternetzi -15.7946 -48.7761 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Barycholos ternetzi -15.1352 -49.1202 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia Barycholos ternetzi -19.2 -47.1667 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia Barycholos ternetzi -19.1833 -48.4 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Moreira et al 2009 Papeis Avulsos de Zoologia Museu de Zoo Barycholos ternetzi -13.3625 -48.1677 da USP 49(15):183-189 Parque Ecológico Altamiro de Moura Pacheco e Parque dos Barycholos ternetzi -16.5469 -49.1521 Ipês. Inventário Faunístico. Relatório Técnico Final Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Barycholos ternetzi -11.3065 -48.9364 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Barycholos ternetzi -10.0709 -48.3893 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Barycholos ternetzi -8.6077 -48.3038 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Barycholos ternetzi -7.2052 -47.7572 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Barycholos ternetzi -7.1977 -47.4188 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Barycholos ternetzi -6.7297 -47.455 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região na sua conservação. Tese.. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região Barycholos ternetzi -16.2205 -49.2841 na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região na sua conservação. Tese.. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região Barycholos ternetzi -13.5002 -48.2613 na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região na sua conservação. Tese.. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região Barycholos ternetzi -13.2472 -47.1593 na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região na sua conservação. Tese.. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região Barycholos ternetzi -12.4827 -48.2586 na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região na sua conservação. Tese.. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região Barycholos ternetzi -12.2605 -48.4105 na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região na sua conservação. Tese.. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região Barycholos ternetzi -7.873 -47.9516 na sua conservação. Tese. Barycholos ternetzi -16.3625 -51.4294 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Silveira 2006. Anfíbios do Município de João Pinheiro, uma área de Cerrado no noroeste de Minas Gerais, Brasil. Arquivos Barycholos ternetzi -17.6769 -46.1844 do Museu Nacional 64(2):131-139 Barycholos ternetzi -19.2133 -49.7864 Species Link Barycholos ternetzi -18.9166 -48.2833 Species Link Barycholos ternetzi -16.4459 -49.0663 Species Link Barycholos ternetzi -16.2203 -49.1933 Species Link Barycholos ternetzi -8.8036 -49.5564 Species Link Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste Bokermannohyla do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de alvarengai -20.0833 -43.4667 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste Bokermannohyla do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de alvarengai -20.0666 -43.4 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Eterovick e Sazima 2000. Structure of an anuran community in Bokermannohyla a montane meadow in southeastern Brazil: effects of alvarengai -19.2897 -43.5922 seasonality, habitat, and predation. Amphibia-Reptilia Bokermannohyla alvarengai -19.5136 -43.7447 Species Link Bokermannohyla alvarengai -19.2863 -43.5533 Species Link Bokermannohyla alvarengai -19.1689 -43.7144 Species Link Bokermannohyla alvarengai -16.5594 -42.8897 Species Link Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste Bokermannohyla do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de martinsi -20.0833 -43.4667 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Eterovick & Barata 2006. Distribution of tadpoles within and Bokermannohyla among Brazilian streams: the influence of predators, habitat martinsi -20.0833 -43.4833 size and heterogeneity. Herpetologica Bokermannohyla martinsi -20.1009 -43.9885 Species Link Bokermannohyla martinsi -20.0666 -43.4 Species Link Bokermannohyla martinsi -19.9594 -43.4153 Species Link Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste Bokermannohyla do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de nanuzae -20.0833 -43.4667 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste Bokermannohyla do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de nanuzae -20.0666 -43.4 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Caramaschi, Napoli & Bernardes 2001 Nova espécie do grupo de Hyla circumdata (Cope, 1870) do Estado de Minas Gerais, Bokermannohyla Brasil (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do Museu nanuzae -19.9858 -43.8467 Nacional Caramaschi, Napoli & Bernardes 2001 Nova espécie do grupo de Hyla circumdata (Cope, 1870) do Estado de Minas Gerais, Bokermannohyla Brasil (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do Museu nanuzae -19.9463 -43.4872 Nacional Caramaschi, Napoli & Bernardes 2001 Nova espécie do grupo de Hyla circumdata (Cope, 1870) do Estado de Minas Gerais, Bokermannohyla Brasil (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do Museu nanuzae -19.8802 -43.6702 Nacional Eterovick & Barata 2006. Distribution of tadpoles within and Bokermannohyla among Brazilian streams: the influence of predators, habitat nanuzae -20.0833 -43.4833 size and heterogeneity. Herpetologica Bokermannohyla Eterovick 2003. Distribution of anuran species among montane nanuzae -19.267 -43.583 streams in southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus Bokermannohyla evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution nanuzae -18.2015 -43.3388 extensions. Check List Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus Bokermannohyla evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution nanuzae -18.1166 -43.3333 extensions. Check List Bokermannohyla nanuzae -19.9594 -43.4153 Species Link Bokermannohyla nanuzae -19.5136 -43.7447 Species Link Bokermannohyla nanuzae -19.1689 -43.7144 Species Link Bokermannohyla pseudopseudis -16.6589 -48.6081 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Bokermannohyla pseudopseudis -15.8538 -48.9586 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Bokermannohyla pseudopseudis -14.134 -47.5127 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Crema 2008. Diversidade e distribuição de anfíbios anuros Bokermannohyla associados a matas de galeria dentro e fora de unidades de pseudopseudis -15.6417 -47.8833 conservação do Distrito Federal. Tese UNB Pombal Jr & Caramaschi 1995 Posição taxonômica de Hyla pseudopseudis Miranda-Ribeiro, 1937 e Hyla saxicola Bokermannohyla Bokermann, 1964 (Anura, Hylidae). Boletim do Museu pseudopseudis -14.1333 -47.5167 Nacional Bokermannohyla pseudopseudis -15.75 -47.75 Species Link Bokermannohyla pseudopseudis -14.1325 -47.5097 Species Link Bokermannohyla Eterovick 2003. Distribution of anuran species among montane saxicola -19.2897 -43.5922 streams in southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. Pombal Jr & Caramaschi 1995 Posição taxonômica de Hyla pseudopseudis Miranda-Ribeiro, 1937 e Hyla saxicola Bokermannohyla Bokermann, 1964 (Anura, Hylidae). Boletim do Museu saxicola -19.7702 -43.8513 Nacional Pombal Jr & Caramaschi 1995 Posição taxonômica de Hyla pseudopseudis Miranda-Ribeiro, 1937 e Hyla saxicola Bokermannohyla Bokermann, 1964 (Anura, Hylidae). Boletim do Museu saxicola -19.4167 -43.5333 Nacional Pombal Jr & Caramaschi 1995 Posição taxonômica de Hyla pseudopseudis Miranda-Ribeiro, 1937 e Hyla saxicola Bokermannohyla Bokermann, 1964 (Anura, Hylidae). Boletim do Museu saxicola -16.9525 -42.4661 Nacional Pombal Jr & Caramaschi 1995 Posição taxonômica de Hyla pseudopseudis Miranda-Ribeiro, 1937 e Hyla saxicola Bokermannohyla Bokermann, 1964 (Anura, Hylidae). Boletim do Museu saxicola -16.8725 -43.0111 Nacional Bokermannohyla saxicola -22.8522 -43.7752 Species Link Bokermannohyla saxicola -19.7905 -42.1394 Species Link Bokermannohyla saxicola -19.5136 -43.7447 Species Link Bokermannohyla saxicola -19.1689 -43.7144 Species Link Bokermannohyla saxicola -19.1 -43.42 Species Link Bokermannohyla saxicola -19 -43.65 Species Link Caramaschi & Cruz 1997. Redescription of Chiasmocleis Chiasmocleis albopunctata (Boettger) and description of a new species of centralis -14.9 -51.0833 Chiasmocleis (Anura: Microhylidae). Herpetologica Caramaschi & Cruz 1997. Redescription of Chiasmocleis Chiasmocleis albopunctata (Boettger) and description of a new species of centralis -13.5083 -48.3558 Chiasmocleis (Anura: Microhylidae). Herpetologica Caramaschi & Sazima 1985. Uma nova espécis de Crossodactylus Crossodactylus da Serra do Cipó, Minas Gerais, Brasil bokermanni -19.5136 -43.7447 (Amphibia, Leptodactylidae) Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Crossodactylus Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian bokermanni -19.2947 -43.5681 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Crossodactylus Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian bokermanni -19.2897 -43.5939 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Crossodactylus Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian bokermanni -19.2572 -43.5436 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Crossodactylus Leite et al 2008. Status de conhecimento, endemismo e bokermanni -19.9858 -43.8467 conservação de anfíbios anuros da Cadeia do Espinhaço, Brasil Crossodactylus bokermanni -19.1692 -43.7142 Species Link Dendropsophus anataliasiasi -15.0913 -50.6322 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Dendropsophus anataliasiasi -14.0175 -49.1783 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Napoli & Caramaschi 1998. Duas novas espécies de Hyla Laurenti, 1768 do Brasil central e afins de H. tritaenita Dendropsophus Bokermann, 1965 (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do anataliasiasi -17.314 -53.2153 Museu Nacional Napoli e Caramaschi 1999. Geographic variation of Hyla Dendropsophus rubicundula and Hyla anataliasiasi, with description of a new anataliasiasi -17.3333 -53.2 species (Anura, Hylidae). Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, anataliasiasi -10.0709 -48.3893 Hylidae) Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Dendropsophus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento anataliasiasi -11.3065 -48.9364 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Dendropsophus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento anataliasiasi -8.6077 -48.3038 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Dendropsophus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento anataliasiasi -7.873 -47.9516 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Dendropsophus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento anataliasiasi -6.7297 -47.455 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Dendropsophus anataliasiasi -16.3625 -51.4294 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Dendropsophus anataliasiasi -15.5467 -55.1689 Species Link Dendropsophus anataliasiasi -11.7967 -49.5289 Species Link Napoli & Caramaschi 1998. Duas novas espécies de Hyla Laurenti, 1768 do Brasil central e afins de H. tritaenita Dendropsophus Bokermann, 1965 (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do araguaya -17.314 -53.2153 Museu Nacional Napoli & Caramaschi 1998. Duas novas espécies de Hyla Laurenti, 1768 do Brasil central e afins de H. tritaenita Dendropsophus Bokermann, 1965 (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do cerradensis -20.4433 -53.7591 Museu Nacional Araújo et al. 2009 Anfíbios Anuros do Parque Estadual das Dendropsophus Furnas do Bom Jesus, sudeste do Brasil, e suas relações com elianeae -20.225 -47.425 outras taxocenosas no Brasil. Biota Neotropica. 9(2):77-98 Bastazini et al. 2007 Which environmental variables better Dendropsophus explain changes in anuran community composition? A case elianeae -22.3333 -49.15 study in the restinga of Mata de São João, Bahia, Brazil Dendropsophus elianeae -23.4167 -54.65 Bastos, comunicação pessoal Dendropsophus elianeae -22.8 -47.2833 Bastos, comunicação pessoal Dendropsophus elianeae -18.4218 -52.5529 Bastos, comunicação pessoal Martins & Jim 2003. Bioacoustic analysis of advertisement call Dendropsophus in Hyla nana and Hyla sanborni (Anura, Hylidae) in Botucatu, elianeae -22.9508 -48.46 São Paulo, Brazil. Brazilian Journal of Biology Martins & Jim 2003. Bioacoustic analysis of advertisement call Dendropsophus in Hyla nana and Hyla sanborni (Anura, Hylidae) in Botucatu, elianeae -22.8856 -48.49 São Paulo, Brazil. Brazilian Journal of Biology Napoli & Caramaschi 1998. Duas novas espécies de Hyla Laurenti, 1768 do Brasil central e afins de H. tritaenita Dendropsophus Bokermann, 1965 (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do elianeae -23.9667 -48.8667 Museu Nacional Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -22.9 -47.0833 Hylidae) Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -22.75 -47.1667 Hylidae) Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -22.6833 -46.9833 Hylidae) Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -22.2333 -47.633 Hylidae) Dendropsophus -22.1 -56.5167 Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new elianeae brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, Hylidae) Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -21.9833 -47.4167 Hylidae) Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -20.2333 -56.3667 Hylidae) Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -19.95 -50.2833 Hylidae) Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -19.9167 -43.9333 Hylidae) Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -17.7167 -50.9333 Hylidae) Napoli e Caramaschi 2000. Description and variation of a new Dendropsophus brazilian species of the Hyla rubicundula group (Anura, elianeae -16.0667 -57.6833 Hylidae) Dendropsophus Prado et al. 2009. Anura, Estação Ecológica de Jataí, São Paulo elianeae -21.5833 -47.75 state, southeastern Brazil. Check List Santos & Rossa Ferez 2007 Similarities in calling site and Dendropsophus advertishment call among anuran amphibians in Southeastern elianeae -20.1783 -50.8922 Brazil Dendropsophus elianeae -23.539 -47.6639 Species Link Dendropsophus elianeae -23.5 -47.61 Species Link Dendropsophus elianeae -22.92 -45.46 Species Link Dendropsophus elianeae -22.8904 -48.4553 Species Link Dendropsophus elianeae -22.8858 -48.445 Species Link Dendropsophus elianeae -22.8858 -48.4397 Species Link Dendropsophus elianeae -22.7602 -47.15 Species Link Dendropsophus elianeae -22.4119 -47.5624 Species Link Dendropsophus elianeae -22.3198 -47.7024 Species Link Dendropsophus elianeae -22.2842 -48.1267 Species Link Dendropsophus elianeae -22.22 -47.6258 Species Link Dendropsophus elianeae -21.5555 -47.7041 Species Link Dendropsophus elianeae -21.0777 -49.5397 Species Link Dendropsophus elianeae -21.0761 -49.5431 Species Link Dendropsophus -20.9211 -49.9261 Species Link elianeae Dendropsophus elianeae -20.9081 -49.9214 Species Link Dendropsophus elianeae -20.7428 -49.9292 Species Link Dendropsophus elianeae -20.7403 -49.9364 Species Link Dendropsophus elianeae -20.5144 -50.0867 Species Link Dendropsophus elianeae -20.5036 -50.0942 Species Link Dendropsophus elianeae -20.4778 -49.7778 Species Link Dendropsophus elianeae -20.4667 -49.7833 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3794 -49.2508 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3792 -49.2526 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3689 -49.1931 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3639 -49.2383 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3633 -49.1933 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3628 -49.2364 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3619 -49.4331 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3619 -49.285 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3578 -49.1982 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3561 -49.2019 Species Link Dendropsophus elianeae -20.355 -49.2756 Species Link Dendropsophus elianeae -20.355 -49.2039 Species Link Dendropsophus elianeae -20.3417 -49.195 Species Link Dendropsophus elianeae -20.2667 -47.4833 Species Link Dendropsophus elianeae -20.2574 -47.4774 Species Link Dendropsophus elianeae -20.2028 -50.4975 Species Link Dendropsophus elianeae -20.1967 -50.4844 Species Link Dendropsophus elianeae -20.1967 -50.4842 Species Link Dendropsophus elianeae -20.1902 -50.4797 Species Link Dendropsophus elianeae -20.1782 -50.8923 Species Link Uetanabaro et al 2007. Anfíbios e répteis do Parque Nacional Dendropsophus da Serra da Bodoquena, Mato Grosso do Sul, Brasil. Biota elianeae -20.8872 -56.775 Neotropica 7(3):279-289 Uetanabaro et al 2007. Anfíbios e répteis do Parque Nacional Dendropsophus da Serra da Bodoquena, Mato Grosso do Sul, Brasil. Biota elianeae -20.8872 -56.7749 Neotropica 7(3):279-289 Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -19.8359 -51.5381 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -19.8252 -51.54 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -19.5702 -51.8961 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -19.5687 -51.8807 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -19.3059 -51.0871 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -19.2841 -51.0516 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -19.2482 -52.7825 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -19.1883 -52.783 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -18.6653 -52.8758 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -18.6652 -52.8927 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -18.3653 -52.7662 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da elianeae -18.3563 -52.7938 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Vasconcelos & Rossa-Feres 2005 Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na Dendropsophus região noroeste do estado de São Paulo, Brasil Biota Neotrop. elianeae -21.0667 -49.5333 5(2) Vasconcelos & Rossa-Feres 2005 Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na Dendropsophus região noroeste do estado de São Paulo, Brasil Biota Neotrop. elianeae -21.0666 -49.5333 5(2) Dendropsophus -22.3667 -47.4667 Zina 2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paullo e comparações com outras elianeae taxocenoses de Estado, Brasil. Biota Neotropica 7(2):49-58. Annunziata et al. 2007. Amphibia, Anura, Hylidae, Dendropsophus Dendropsophus rubicundulus: Distribution extension. Check rubicundulus -3.9277 -41.7088 List Bernade & Kokubum 1999. 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Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Dendropsophus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento rubicundulus -16.2205 -49.2841 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Dendropsophus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento rubicundulus -7.873 -47.9516 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Dendropsophus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento rubicundulus -7.1977 -47.4188 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Dendropsophus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento rubicundulus -6.7297 -47.455 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Dendropsophus Pugliese et al 2001. The tadpole of Hyla rubicundula (Anura: rubicundulus -19.5136 -43.7447 Hylidae). 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Arquivos rubicundulus -17.7333 -46.1666 do Museu Nacional 64(2):131-139 Dendropsophus rubicundulus -23.5402 -46.63 Species Link Dendropsophus rubicundulus -22.9402 -47.31 Species Link Dendropsophus rubicundulus -22.82 -47.2597 Species Link Dendropsophus rubicundulus -22.7602 -47.15 Species Link Dendropsophus rubicundulus -20.4433 -53.7591 Species Link Dendropsophus -20.2456 -46.3656 Species Link rubicundulus Dendropsophus rubicundulus -19.7627 -44.3138 Species Link Dendropsophus rubicundulus -19.6272 -43.8897 Species Link Dendropsophus rubicundulus -18.9189 -48.2769 Species Link Dendropsophus rubicundulus -18.2064 -45.2417 Species Link Dendropsophus rubicundulus -16.6589 -48.6081 Species Link Dendropsophus rubicundulus -15.9344 -50.1403 Species Link Dendropsophus rubicundulus -15.8233 -50.613 Species Link Dendropsophus rubicundulus -11.7967 -49.5289 Species Link Dendropsophus rubicundulus -10.7083 -48.4169 Species Link Dendropsophus rubicundulus -8.8036 -49.5564 Species Link Dendropsophus rubicundulus -6.7833 -48.0833 Species Link Uetanabaro et al 2007. Anfíbios e répteis do Parque Nacional Dendropsophus da Serra da Bodoquena, Mato Grosso do Sul, Brasil. Biota rubicundulus -20.8872 -56.775 Neotropica 7(3):279-289 Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da rubicundulus -19.5702 -51.8961 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da rubicundulus -19.2841 -51.0516 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Dendropsophus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da rubicundulus -18.6652 -52.8927 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Dendropsophus Valdujo et al 2009. Amphibia, Anura, São Desidério, western rubicundulus -12.7333 -44.6833 Bahia uplands, northeastern Brazil. Check List 5(4): 903-911 Dendropsophus Valdujo et al 2009. Amphibia, Anura, São Desidério, western rubicundulus -12.7 -45.0833 Bahia uplands, northeastern Brazil. Check List 5(4): 903-911 Dendropsophus Vaz-Silva et al. 2007. Herpetofauna, Espora Hydroeletric rubicundulus -18.6738 -51.8805 Power Plant, state of Goiás, Brasil. Check List Dendropsophus Zaher 2001. Diversidade de vertebrados terrestres da Estação rubicundulus -7.2294 -44.5561 Ecológica do Uruçuí-Una, Piauí: Relatório Final. Silva Jr et al 2009. Herpetofauna, Ponte de Pedra Hydroelectric Dendropsophus Power Plant, states of Mato Grosso and Mato Grosso do Sul, tritaeniatus -17.6086 -54.8277 Brazil. Check List 5(3): 518-525 Dendropsophus tritaeniatus -15.5963 -56.0972 Species Link Brasileiro et al 2005. Amphibians of an open cerrado fragment Elachistocleis ovalis -22.125 -47.875 in southeastern Brazil. 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Herpetofauna, Ponte de Pedra Hydroelectric Power Plant, states of Mato Grosso and Mato Grosso do Sul, Elachistocleis ovalis -17.6086 -54.8277 Brazil. Check List 5(3): 518-525 Silveira 2006. Anfíbios do Município de João Pinheiro, uma área de Cerrado no noroeste de Minas Gerais, Brasil. 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Distribuição Espacial e Temporal de uma Comunidade de anfíbios Anuros do Município de Rio Claro, Elachistocleis ovalis -22.41 -47.56 São Paulo, Brasil. Holos Environ. 3(2): 136-149 Valdujo et al 2009. Amphibia, Anura, São Desidério, western Elachistocleis ovalis -13.0166 -44.6 Bahia uplands, northeastern Brazil. Check List 5(4): 903-911 Vaz-Silva et al. 2007. Herpetofauna, Espora Hydroeletric Elachistocleis ovalis -18.6738 -51.8805 Power Plant, state of Goiás, Brasil. Check List Vitt, L.J.et.al., 2002. Um guia fotográfico dos répteis e anfíbios da região do Jalapão no Cerrado brasileiro. Special Publications in Herpetology, San Noble Oklahoma Museum of Nature Elachistocleis ovalis -10.05 -46.9666 History, 1:1-17. Zina 2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paullo e comparações com outras Elachistocleis ovalis -22.7333 -47.1 taxocenoses de Estado, Brasil. Biota Neotropica 7(2):49-58. Elachistocleis ovalis -22.3667 -47.4667 Zina 2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paullo e comparações com outras taxocenoses de Estado, Brasil. Biota Neotropica 7(2):49-58. Araújo et al. 2009 Anfíbios Anuros do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, sudeste do Brasil, e suas relações com Eupemphix nattereri -20.225 -47.425 outras taxocenosas no Brasil. Biota Neotropica. 9(2):77-98 Bastazini et al. 2007 Which environmental variables better explain changes in anuran community composition? A case Eupemphix nattereri -22.3333 -49.15 study in the restinga of Mata de São João, Bahia, Brazil Bernade & Kokubum 1999. Anurofauna do Município de Guararapes, Estado de São Paulo, Brasil (Amphibia: Anura). Eupemphix nattereri -21.2666 -50.6166 Acta. Biol. Leopol. 21(1) 89-97 Borges & Juliano 2007 Distribuição espacial e temporal de uma comunidade de anuros do município de Morrinhos, Goiás, Brasil (Amphibia, Anura). Neotropical Biology and Eupemphix nattereri -18.4575 -49.3975 Conservation 2(1):21-27 Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, Eupemphix nattereri -7.2061 -47.1069 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, Eupemphix nattereri -6.2972 -47.3716 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, Eupemphix nattereri -5.8897 -43.2694 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, Eupemphix nattereri -4.9883 -47.4913 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, Eupemphix nattereri -4.093 -47.2997 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia Eupemphix nattereri -19.2 -47.1666 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia Eupemphix nattereri -18.9186 -48.2769 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Moreira et al 2009 Papeis Avulsos de Zoologia Museu de Zoo Eupemphix nattereri -13.7738 -48.3425 da USP 49(15):183-189 Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Eupemphix nattereri -16.2205 -49.2841 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Eupemphix nattereri -13.5002 -48.2613 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Eupemphix nattereri -13.2472 -47.1593 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Eupemphix nattereri -11.3065 -48.9364 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Eupemphix nattereri -7.873 -47.9516 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Eupemphix nattereri -7.1977 -47.4188 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Prado et al. 2009. Anura, Estação Ecológica de Jataí, São Paulo Eupemphix nattereri -21.5833 -47.75 state, southeastern Brazil. Check List Ribeiro-Junior & Bertoluci 2009. Anurans of the cerrado of the Estação Ecológica and the Floresta Estadual de Assis, Eupemphix nattereri -22.5977 -50.3719 southeastern Brazil. Biota Neotropica Ribeiro-Junior & Bertoluci 2009. Anurans of the cerrado of the Estação Ecológica and the Floresta Estadual de Assis, Eupemphix nattereri -22.5736 -50.4127 southeastern Brazil. Biota Neotropica Rossa-Feres & Jim 2001. Similaridade no sítio de vocalização em uma comunidade de anfíbios anuros na região noroeste do Eupemphix nattereri -21.0761 -49.5431 Estado de São Paulo, Brasil. Rev. Brasil. Biol. 18(2):439-454. Santana et al 2010. 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-21.5958 -46.8896 Species Link Eupemphix nattereri -21.5555 -47.7041 Species Link Eupemphix nattereri -21.4825 -51.5328 Species Link Eupemphix nattereri -21.4803 -55.7872 Species Link Eupemphix nattereri -21.4681 -49.2208 Species Link Eupemphix nattereri -21.4 -49.502 Species Link Eupemphix nattereri -21.3811 -51.5706 Species Link Eupemphix nattereri -21.3181 -49.0544 Species Link Eupemphix nattereri -21.26 -50.64 Species Link Eupemphix nattereri -21.2547 -48.3222 Species Link Eupemphix nattereri -21.1378 -48.9728 Species Link Eupemphix nattereri -21.1211 -56.4819 Species Link Eupemphix nattereri -21.1031 -49.1875 Species Link Eupemphix nattereri -21.0779 -49.5389 Species Link Eupemphix nattereri -21.0777 -49.5397 Species Link Eupemphix nattereri -21.0736 -49.5189 Species Link Eupemphix nattereri -21.0428 -49.3772 Species Link Eupemphix nattereri -20.992 -48.979 Species Link Eupemphix nattereri -20.9642 -49.0317 Species Link Eupemphix nattereri -20.9261 -50.3486 Species Link Eupemphix nattereri -20.9081 -49.9214 Species Link Eupemphix nattereri -20.82 -49.3697 Species Link Eupemphix nattereri -20.8197 -49.3794 Species Link Eupemphix nattereri -20.795 -49.2203 Species Link Eupemphix nattereri -20.7513 -51.6783 Species Link Eupemphix nattereri -20.7428 -49.9292 Species Link Eupemphix nattereri -20.7403 -49.9364 Species Link Eupemphix nattereri -20.6856 -50.5547 Species Link Eupemphix nattereri -20.6767 -50.1453 Species Link Eupemphix nattereri -20.6567 -49.3872 Species Link Eupemphix nattereri -20.5507 -49.244 Species Link Eupemphix nattereri -20.4778 -49.7778 Species Link Eupemphix nattereri -20.4711 -55.7872 Species Link Eupemphix nattereri -20.4433 -53.7591 Species Link Eupemphix nattereri -20.443 -54.6463 Species Link Eupemphix nattereri -20.4228 -49.9728 Species Link Eupemphix nattereri -20.3794 -49.2517 Species Link Eupemphix nattereri -20.3792 -49.2526 Species Link Eupemphix nattereri -20.3786 -49.2514 Species Link Eupemphix nattereri -20.375 -49.2756 Species Link Eupemphix nattereri -20.3728 -49.2703 Species Link Eupemphix nattereri -20.3689 -49.1931 Species Link Eupemphix nattereri -20.3639 -49.2383 Species Link Eupemphix nattereri -20.3633 -49.1933 Species Link Eupemphix nattereri -20.3628 -49.2364 Species Link Eupemphix nattereri -20.3619 -49.4331 Species Link Eupemphix nattereri -20.3583 -49.1986 Species Link Eupemphix nattereri -20.3583 -49.1933 Species Link Eupemphix nattereri -20.3578 -49.1982 Species Link Eupemphix nattereri -20.3561 -49.2019 Species Link Eupemphix nattereri -20.355 -49.2756 Species Link Eupemphix nattereri -20.355 -49.2039 Species Link Eupemphix nattereri -20.3417 -49.195 Species Link Eupemphix nattereri -20.3183 -48.3106 Species Link Eupemphix nattereri -20.2802 -50.24 Species Link Eupemphix nattereri -20.2028 -50.4975 Species Link Eupemphix nattereri -20.1967 -50.4844 Species Link Eupemphix nattereri -20.1967 -50.4842 Species Link Eupemphix nattereri -20.1889 -50.8964 Species Link Eupemphix nattereri -20.1853 -50.8944 Species Link Eupemphix nattereri -20.1852 -50.8945 Species Link Eupemphix nattereri -20.1794 -51.0022 Species Link Eupemphix nattereri -20.1782 -50.8923 Species Link Eupemphix nattereri -20.1667 -49.7033 Species Link Eupemphix nattereri -20.0036 -50.4338 Species Link Eupemphix nattereri -19.9808 -49.6819 Species Link Eupemphix nattereri -19.98 -50.2897 Species Link Eupemphix nattereri -19.5933 -46.9406 Species Link Eupemphix nattereri -19.2133 -49.7864 Species Link Eupemphix nattereri -19.1133 -51.7342 Species Link Eupemphix nattereri -18.5439 -53.1292 Species Link Eupemphix nattereri -16.6589 -48.6081 Species Link Eupemphix nattereri -16.2203 -49.1933 Species Link Eupemphix nattereri -16.1961 -52.545 Species Link Eupemphix nattereri -16.0667 -57.6833 Species Link Eupemphix nattereri -15.6214 -58.1764 Species Link Eupemphix nattereri -15.5961 -56.0967 Species Link Eupemphix nattereri -15.4608 -55.7494 Species Link Eupemphix nattereri -15.2047 -56.3658 Species Link Eupemphix nattereri -14.0502 -52.1583 Species Link Eupemphix nattereri -11.7967 -49.5289 Species Link Eupemphix nattereri -9.5636 -48.3767 Species Link Eupemphix nattereri -7.1911 -48.2072 Species Link Eupemphix nattereri -6.5625 -47.4664 Species Link Eupemphix nattereri -6.3383 -47.3992 Species Link Thomé 2006. Diversidade de anuros e lagartos em fisionomias Eupemphix nattereri -22.2333 -47.8166 de Cerrado na região de Itirapina, sudeste do Brasil Thomé 2006. Diversidade de anuros e lagartos em fisionomias Eupemphix nattereri -22.1833 -47.8666 de Cerrado na região de Itirapina, sudeste do Brasil Thomé 2006. Diversidade de anuros e lagartos em fisionomias Eupemphix nattereri -22.125 -47.875 de Cerrado na região de Itirapina, sudeste do Brasil Toledo et al 2003. Distribuição Espacial e Temporal de uma Comunidade de anfíbios Anuros do Município de Rio Claro, Eupemphix nattereri -22.41 -47.56 São Paulo, Brasil. Holos Environ. 3(2): 136-149 Uetanabaro et al 2007. Anfíbios e répteis do Parque Nacional da Serra da Bodoquena, Mato Grosso do Sul, Brasil. Biota Eupemphix nattereri -20.8872 -56.775 Neotropica 7(3):279-289 Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Eupemphix nattereri -19.8252 -51.54 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Eupemphix nattereri -19.5702 -51.8961 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Eupemphix nattereri -19.2841 -51.0516 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Eupemphix nattereri -19.1883 -52.783 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Eupemphix nattereri -19.0494 -52.8741 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Eupemphix nattereri -19.0244 -53.1927 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Eupemphix nattereri -18.3563 -52.7938 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Valdujo et al 2009. Amphibia, Anura, São Desidério, western Eupemphix nattereri -13.0166 -44.6 Bahia uplands, northeastern Brazil. Check List 5(4): 903-911 Valdujo et al 2009. Amphibia, Anura, São Desidério, western Eupemphix nattereri -12.3666 -44.85 Bahia uplands, northeastern Brazil. Check List 5(4): 903-911 Vasconcelos & Rossa-Feres 2005 Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do estado de São Paulo, Brasil Biota Neotrop. Eupemphix nattereri -21.0666 -49.5333 5(2) Vaz-Silva et al. 2007. Herpetofauna, Espora Hydroeletric Eupemphix nattereri -18.6738 -51.8805 Power Plant, state of Goiás, Brasil. Check List Zina 2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paullo e comparações com outras Eupemphix nattereri -22.4119 -47.5624 taxocenoses de Estado, Brasil. Biota Neotropica 7(2):49-58. Zina 2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paullo e comparações com outras Eupemphix nattereri -22.3667 -47.4667 taxocenoses de Estado, Brasil. Biota Neotropica 7(2):49-58. Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian Hylodes otavioi -19.2572 -43.5436 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Hylodes otavioi -19.5136 -43.7447 Species Link Brandão e Araujo 2001 A herpetofauna associada às matas de Hypsiboas buriti -15.75 -47.75 galeria do Distrito Federal. Caramaschi e Cruz 1999. Duas espécies novas do grupo de Hypsiboas buriti -15.6167 -46.4167 Hyla polytaenia Cope, 1870 do Estado de Minas Gerais, Brasil Eterovick 2003. Distribution of anuran species among montane Hypsiboas cipoensis -19.267 -43.583 streams in southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. Hypsiboas cipoensis -21.788 -46.5613 Species Link Hypsiboas cipoensis -19.5136 -43.7447 Species Link Hypsiboas cipoensis -19.1689 -43.7144 Species Link Caramaschi e Cruz 2000. Duas espéices novas de Hyla Laurenti, 1768 do Estado de Goiás, Brasil (Amphibia, Anura, Hypsiboas ericae -14.1333 -47.5333 Hylidae) Hypsiboas ericae -14.134 -47.5127 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas ericae -14.0833 -47.4667 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Bastos, 2003. Anfíbios da Floresta Nacional de Silvânia, Estado Hypsiboas goianus -16.643 -48.6041 de Goiás Hypsiboas goianus -19.7504 -47.933 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -18.9166 -48.2833 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -18.55 -48.05 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -18.4728 -47.1928 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -18.4575 -49.3975 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -18.1721 -47.9415 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -17.2225 -46.8752 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -16.7679 -47.6131 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -16.6589 -48.6081 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -15.8538 -48.9586 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -15.7946 -48.7761 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -15.7801 -47.9292 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas goianus -15.537 -47.3357 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Crema 2008. Diversidade e distribuição de anfíbios anuros associados a matas de galeria dentro e fora de unidades de Hypsiboas goianus -15.6417 -47.8833 conservação do Distrito Federal. Tese UNB Hypsiboas goianus -15.7802 -47.9302 Kokubum M. N. C. Ecologia reprodutiva e diversidade acústica de Leptodactylus do grupo marmoratus (=Adenomera) (Anura; Leptodactylidae). 2008. 0 f. Tese (Doutorado em Ecologia) - Universidade de Brasília Menin et al 2004. Reproductive biology of Hyla goiana (Anura, Hypsiboas goianus -19.2 -47.1333 Hylidae) Hypsiboas goianus -19.5933 -46.9406 Species Link Hypsiboas goianus -14.4883 -46.1133 Species Link Araújo et al. 2009 Anfíbios Anuros do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, sudeste do Brasil, e suas relações com Hypsiboas lundii -20.225 -47.425 outras taxocenosas no Brasil. Biota Neotropica. 9(2):77-98 Bastos, 2003. Anfíbios da Floresta Nacional de Silvânia, Estado Hypsiboas lundii -16.643 -48.6041 de Goiás Borges & Juliano 2007 Distribuição espacial e temporal de uma comunidade de anuros do município de Morrinhos, Goiás, Brasil (Amphibia, Anura). Neotropical Biology and Hypsiboas lundii -18.4575 -49.3975 Conservation 2(1):21-27 Brandão e Araújo 2008. Changes in Anuran Species Richness and Abundance Resulting from Hydroeletric Dam Flooding in Hypsiboas lundii -13.759 -48.3047 Central Brazil. Biotropica. Brasileiro et al 2005. Amphibians of an open cerrado fragment Hypsiboas lundii -22.125 -47.875 in southeastern Brazil. Biota Neotropica Brasileiro et al 2005. Amphibians of the Cerrado of Itirapina Hypsiboas lundii -22.125 -48.2833 Ecological Station, Southeastern Brazil. Biota Neotropica 5(2) Hypsiboas lundii -23.5583 -47.525 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -22.2204 -47.6255 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -21.0417 -46.1917 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -20.5394 -47.4015 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -19.9917 -44.0083 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -19.9858 -43.8467 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -19.7083 -47.375 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -19.675 -44.2417 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -19.5136 -43.7447 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -19.2083 -47.7583 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -18.9588 -52.011 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -17.7917 -50.6583 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -17.5786 -52.5424 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -17.3583 -42.825 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -17.1994 -48.7041 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -17.0417 -49.025 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -16.6667 -50.0043 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -16.6667 -47.9415 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -16.6667 -46.4185 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -16.6667 -43.4177 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -16.6667 -43.387 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -16.6589 -48.6081 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -16.4503 -51.1189 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -16.2524 -47.9428 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -16.1275 -50.2152 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -15.9244 -48.8091 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -15.8538 -48.9586 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -15.7946 -48.7761 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -15.7944 -48.7763 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -15.7801 -47.9292 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -14.473 -48.4642 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -14.134 -47.5127 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Hypsiboas lundii -13.2752 -50.1633 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Crema 2008. Diversidade e distribuição de anfíbios anuros associados a matas de galeria dentro e fora de unidades de Hypsiboas lundii -15.6667 -48.4833 conservação do Distrito Federal. Tese UNB Crema 2008. Diversidade e distribuição de anfíbios anuros associados a matas de galeria dentro e fora de unidades de Hypsiboas lundii -15.6417 -47.8833 conservação do Distrito Federal. Tese UNB Leite et al 2007. Descrição do girino de Aplastodiscus arildaeI (Cruz e Peixoto, 1985) (Amphibia, Anura, Hylidae). Arquivos Hypsiboas lundii -19.9325 -43.9422 do Museu Nacional LT Triângulo S.A. Expansão da Interligação Norte-Sul III: Hypsiboas lundii -19.8584 -47.4525 Relatório de Impacto Ambiental-Rima LT Triângulo S.A. Expansão da Interligação Norte-Sul III: Hypsiboas lundii -19.3167 -46.0561 Relatório de Impacto Ambiental-Rima Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Hypsiboas lundii -16.2205 -49.2841 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Hypsiboas lundii -13.5002 -48.2613 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Hypsiboas lundii -13.2472 -47.1593 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Ribeiro-Junior & Bertoluci 2009. Anurans of the cerrado of the Estação Ecológica and the Floresta Estadual de Assis, Hypsiboas lundii -22.5977 -50.3719 southeastern Brazil. Biota Neotropica Ribeiro-Junior & Bertoluci 2009. Anurans of the cerrado of the Estação Ecológica and the Floresta Estadual de Assis, Hypsiboas lundii -22.5736 -50.4127 southeastern Brazil. Biota Neotropica Scarpelini 2007. Anfíbios anuros de remanescente de mata e Hypsiboas lundii -22.9927 -48.5012 entorno na região de Botucatu, SP. Tese Secretaria do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos do Estado de Goiás. 2007. Parque Ecológico Altamiro de Moura Pacheco e Parque dos Ipês. Inventário Faunístico. Relatório Hypsiboas lundii -16.5469 -49.1521 Técnico Final Hypsiboas lundii -16.3625 -51.4294 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Silva Jr et al 2009. Herpetofauna, Ponte de Pedra Hydroelectric Power Plant, states of Mato Grosso and Mato Grosso do Sul, Hypsiboas lundii -17.6086 -54.8277 Brazil. Check List 5(3): 518-525 Silveira 2006. Anfíbios do Município de João Pinheiro, uma área de Cerrado no noroeste de Minas Gerais, Brasil. Arquivos Hypsiboas lundii -17.7333 -46.1666 do Museu Nacional 64(2):131-139 Silveira 2006. Anfíbios do Município de João Pinheiro, uma área de Cerrado no noroeste de Minas Gerais, Brasil. Arquivos Hypsiboas lundii -17.6769 -46.1844 do Museu Nacional 64(2):131-139 Hypsiboas lundii -22.8919 -48.4894 Species Link Hypsiboas lundii -22.8858 -48.445 Species Link Hypsiboas lundii -22.4119 -47.5624 Species Link Hypsiboas lundii -22.41 -47.56 Species Link Hypsiboas lundii -22.2802 -48.1197 Species Link Hypsiboas lundii -22.25 -47.8197 Species Link Hypsiboas lundii -22.2139 -49.9458 Species Link Hypsiboas lundii -22.1264 -47.6631 Species Link Hypsiboas lundii -21.7312 -47.4959 Species Link Hypsiboas lundii -21.71 -47.47 Species Link Hypsiboas lundii -21.6667 -46.9667 Species Link Hypsiboas lundii -21.6206 -48.5372 Species Link Hypsiboas lundii -21.6033 -48.3658 Species Link Hypsiboas lundii -21.5958 -46.8896 Species Link Hypsiboas lundii -20.8675 -49.3097 Species Link Hypsiboas lundii -20.8636 -46.3881 Species Link Hypsiboas lundii -20.8192 -49.5211 Species Link Hypsiboas lundii -20.7428 -49.9292 Species Link Hypsiboas lundii -20.7403 -49.9364 Species Link Hypsiboas lundii -20.6372 -48.7517 Species Link Hypsiboas lundii -20.6166 -49.463 Species Link Hypsiboas lundii -20.4228 -49.9728 Species Link Hypsiboas lundii -20.2574 -47.4774 Species Link Hypsiboas lundii -20.2453 -46.3658 Species Link Hypsiboas lundii -20.2328 -46.3671 Species Link Hypsiboas lundii -19.7627 -44.3138 Species Link Hypsiboas lundii -19.7083 -43.9583 Species Link Hypsiboas lundii -19.6272 -43.8897 Species Link Hypsiboas lundii -19.5933 -46.9406 Species Link Hypsiboas lundii -19.209 -46.725 Species Link Hypsiboas lundii -19.1 -43.42 Species Link Hypsiboas lundii -16.6667 -46.9408 Species Link Hypsiboas lundii -16.6667 -42.8939 Species Link Hypsiboas lundii -16.5594 -42.8897 Species Link Hypsiboas lundii -16.4459 -49.0663 Species Link Hypsiboas lundii -16.3155 -49.0633 Species Link Hypsiboas lundii -16.2913 -49.0823 Species Link Hypsiboas lundii -14.1608 -47.7913 Species Link Hypsiboas lundii -7.5061 -63.0208 Species Link Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Hypsiboas lundii -19.5703 -51.8961 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Hypsiboas lundii -19.5702 -51.8961 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Hypsiboas lundii -19.2842 -51.0517 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Hypsiboas lundii -19.2841 -51.0516 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Hypsiboas lundii -18.5657 -53.1324 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da Hypsiboas lundii -18.5656 -53.1324 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Vaz-Silva et al. 2007. Herpetofauna, Espora Hydroeletric Hypsiboas lundii -18.6739 -51.8806 Power Plant, state of Goiás, Brasil. Check List Vaz-Silva et al. 2007. Herpetofauna, Espora Hydroeletric Hypsiboas lundii -18.6738 -51.8805 Power Plant, state of Goiás, Brasil. Check List Zina 2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paullo e comparações com outras Hypsiboas lundii -22.4 -47.55 taxocenoses de Estado, Brasil. Biota Neotropica 7(2):49-58. Zina 2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paullo e comparações com outras Hypsiboas lundii -22.3667 -47.4667 taxocenoses de Estado, Brasil. Biota Neotropica 7(2):49-58. Hypsiboas phaeopleura -14.1333 -47.5333 Species Link Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Hypsiboas longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento pulchellus -8.6077 -48.3038 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Santos & Cechin 2008. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Hypsiboas Leptodactylus chaquensis: Distribution extension in the state of pulchellus -30.2569 -53.5805 Rio Grande do Sul, Brazil. Check List 4(2):142-144 Santos & Cechin 2008. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Hypsiboas Leptodactylus chaquensis: Distribution extension in the state of pulchellus -30.2511 -53.5847 Rio Grande do Sul, Brazil. Check List 4(2):142-144 Hypsiboas pulchellus -33.5194 -53.3683 Species Link Hypsiboas pulchellus -32.0355 -52.0994 Species Link Hypsiboas pulchellus -31.3316 -54.1066 Species Link Hypsiboas pulchellus -30.8908 -55.5327 Species Link Hypsiboas pulchellus -30.1613 -53.5652 Species Link Hypsiboas pulchellus -30.0333 -51.2297 Species Link Hypsiboas pulchellus -30.0331 -51.23 Species Link Hypsiboas pulchellus -29.8175 -50.5194 Species Link Hypsiboas pulchellus -29.6783 -51.1305 Species Link Hypsiboas pulchellus -29.6217 -53.3572 Species Link Hypsiboas pulchellus -29.4483 -50.5833 Species Link Hypsiboas pulchellus -29.3355 -49.7266 Species Link Hypsiboas pulchellus -28.1494 -54.7383 Species Link Hypsiboas pulchellus -27.8163 -50.3263 Species Link Hypsiboas pulchellus -23.5402 -46.63 Species Link Hypsiboas pulchellus -23.3194 -46.5872 Species Link Hypsiboas pulchellus -22.8858 -48.445 Species Link Hypsiboas Caramaschi e Cruz 1999. Duas espécies novas do grupo de stenocephalus -21.7833 -46.55 Hyla polytaenia Cope, 1870 do Estado de Minas Gerais, Brasil Santos et al. 2009. Amphibia, Anura, Hypsiboas stenocephalus: Hypsiboas distribution extension and geographic distribution map. Check stenocephalus -22.1825 -44.7233 List Santos et al. 2009. Amphibia, Anura, Hypsiboas stenocephalus: Hypsiboas distribution extension and geographic distribution map. Check stenocephalus -21.8608 -46.5083 List Santos et al. 2009. Amphibia, Anura, Hypsiboas stenocephalus: Hypsiboas distribution extension and geographic distribution map. Check stenocephalus -21.7798 -46.5136 List Hypsiboas stenocephalus -22.2092 -45.272 Species Link Giaretta et al 2007. A new species of Ischnocnema (Anura: Ischnocnema Eleutherodactylinae) from open areas of the Cerrado Biome in penaxavantinho -19.1833 -48.4 southeastern Brazil. Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Ischnocnema Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia penaxavantinho -19.2 -47.1667 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Ischnocnema Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia penaxavantinho -18.9186 -48.2769 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Leptodactylus Eterovick 2003. Distribution of anuran species among montane camaquara -19.267 -43.583 streams in southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Leptodactylus Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian camaquara -19.2947 -43.5681 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Leptodactylus Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian camaquara -19.2897 -43.5939 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus Leptodactylus evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution camaquara -18.2106 -43.3113 extensions. Check List Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus Leptodactylus evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution camaquara -18.1166 -43.3333 extensions. Check List Sazima & Bokermann 1978. Cinco novas espécies de Leptodactylus Leptodactylus do centro e sudeste Brasileiro (Amphibia, Anura, camaquara -19.5136 -43.7447 Leptodactylidae) Leptodactylus camaquara -19.1692 -43.7142 Species Link Leptodactylus Eterovick 2003. Distribution of anuran species among montane cunicularius -19.267 -43.583 streams in southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. Eterovick e Sazima 2000. Structure of an anuran community in Leptodactylus a montane meadow in southeastern Brazil: effects of cunicularius -19.2897 -43.5922 seasonality, habitat, and predation. Amphibia-Reptilia Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Leptodactylus Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian cunicularius -19.2947 -43.5681 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Leptodactylus -19.2897 -43.5939 Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; cunicularius Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Leptodactylus Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian cunicularius -19.2811 -43.5828 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Leptodactylus Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian cunicularius -19.2572 -43.5436 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Leptodactylus Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia cunicularius -19.2 -47.1667 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Leptodactylus Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia cunicularius -19.2 -47.1666 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Leptodactylus cunicularius -21.788 -46.5613 Species Link Leptodactylus cunicularius -21.7222 -44.9852 Species Link Leptodactylus cunicularius -20.2456 -46.3656 Species Link Leptodactylus cunicularius -19.5136 -43.7447 Species Link Leptodactylus cunicularius -19.1689 -43.7144 Species Link Baldo et al. 2008 Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus furnarius: new country record, geographic Leptodactylus distribution map and advertisement call. Check List 4(2): 98- furnarius -27.4627 -55.6819 102 Brandão & Araújo 1998. Vertebrados da Estação Ecológica de Leptodactylus Águas Emendadas: História Natural e Ecologia de um furnarius -15.5833 -47.5833 fragmento de Cerrado do Brasil Central Leptodactylus Brasileiro et al 2005. Amphibians of an open cerrado fragment furnarius -22.125 -47.875 in southeastern Brazil. Biota Neotropica Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Leptodactylus Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia furnarius -19.2 -47.1666 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Leptodactylus Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia furnarius -18.9186 -48.2769 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento furnarius -10.0922 -48.459 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Ribeiro-Junior & Bertoluci 2009. Anurans of the cerrado of the Leptodactylus Estação Ecológica and the Floresta Estadual de Assis, furnarius -22.5977 -50.3719 southeastern Brazil. Biota Neotropica Ribeiro-Junior & Bertoluci 2009. Anurans of the cerrado of the Leptodactylus Estação Ecológica and the Floresta Estadual de Assis, furnarius -22.5736 -50.4127 southeastern Brazil. Biota Neotropica Leptodactylus -17.6086 -54.8277 Silva Jr et al 2009. Herpetofauna, Ponte de Pedra Hydroelectric furnarius Power Plant, states of Mato Grosso and Mato Grosso do Sul, Brazil. Check List 5(3): 518-525 Silveira 2006. Anfíbios do Município de João Pinheiro, uma Leptodactylus área de Cerrado no noroeste de Minas Gerais, Brasil. Arquivos furnarius -17.7333 -46.1666 do Museu Nacional 64(2):131-139 Leptodactylus furnarius -24.5094 -50.4136 Species Link Leptodactylus furnarius -23.5475 -46.6361 Species Link Leptodactylus furnarius -23.3503 -45.1325 Species Link Leptodactylus furnarius -23.3386 -45.1439 Species Link Leptodactylus furnarius -23.22 -45.31 Species Link Leptodactylus furnarius -23.0264 -45.625 Species Link Leptodactylus furnarius -23.0094 -45.7478 Species Link Leptodactylus furnarius -22.9056 -47.0608 Species Link Leptodactylus furnarius -22.88 -48.4397 Species Link Leptodactylus furnarius -22.8708 -45.5225 Species Link Leptodactylus furnarius -22.64 -44.5697 Species Link Leptodactylus furnarius -22.5558 -45.0497 Species Link Leptodactylus furnarius -22.4119 -47.5624 Species Link Leptodactylus furnarius -22.2803 -48.1197 Species Link Leptodactylus furnarius -22.25 -47.82 Species Link Leptodactylus furnarius -22.25 -47.8197 Species Link Leptodactylus furnarius -22.1264 -47.6631 Species Link Leptodactylus furnarius -21.788 -46.5613 Species Link Leptodactylus furnarius -21.7644 -43.3503 Species Link Leptodactylus furnarius -21.1269 -46.6152 Species Link Leptodactylus furnarius -21.0779 -49.5389 Species Link Leptodactylus furnarius -21.0761 -49.5431 Species Link Leptodactylus furnarius -20.8636 -46.3881 Species Link Leptodactylus furnarius -20.4736 -50.2933 Species Link Leptodactylus -20.3792 -49.2526 Species Link furnarius Leptodactylus furnarius -20.375 -45.2756 Species Link Leptodactylus furnarius -20.3656 -49.2597 Species Link Leptodactylus furnarius -20.3628 -49.2364 Species Link Leptodactylus furnarius -20.3578 -49.1982 Species Link Leptodactylus furnarius -20.2456 -46.3656 Species Link Leptodactylus furnarius -20.2453 -46.3658 Species Link Leptodactylus furnarius -19.5136 -43.7447 Species Link Leptodactylus furnarius -19.1692 -43.7142 Species Link Leptodactylus furnarius -19.1689 -43.7144 Species Link Leptodactylus furnarius -15.4608 -55.7494 Species Link Uetanabaro, M; Guimarães, L.D.; Béda, A.F.; Filho, P.L.; Leptodactylus Prado; C.P.A.; Bastos, R.P.; Ávila, R.W. 2006. Inventário da furnarius -18.3563 -52.7938 herpetofauna do Complexo Aporé-Sucuriú Vasconcelos & Rossa-Feres 2005 Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na Leptodactylus região noroeste do estado de São Paulo, Brasil Biota Neotrop. furnarius -21.0666 -49.5333 5(2) Zank et al 2008. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus furnarius: Rediscovery and distribution Leptodactylus extension in the state of Rio Grande do Sul, Brazil. Check List furnarius -30.6494 -54.4388 4(1):89-91 Zank et al 2008. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus furnarius: Rediscovery and distribution Leptodactylus extension in the state of Rio Grande do Sul, Brazil. Check List furnarius -29.9327 -54.6841 4(1):89-91 Zank et al 2008. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus furnarius: Rediscovery and distribution Leptodactylus extension in the state of Rio Grande do Sul, Brazil. Check List furnarius -29.7333 -53.75 4(1):89-91 Zank et al 2008. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus furnarius: Rediscovery and distribution Leptodactylus extension in the state of Rio Grande do Sul, Brazil. Check List furnarius -29.3419 -55.1905 4(1):89-91 Brasileiro et al 2005. Amphibians of an open cerrado fragment Leptodactylus jolyi -22.125 -47.875 in southeastern Brazil. Biota Neotropica Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de Leptodactylus jolyi -20.0666 -43.4 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Leptodactylus jolyi -23.89 -46.42 Species Link Leptodactylus jolyi -21.6819 -43.875 Species Link Leptodactylus jolyi -20.2456 -46.3656 Species Link Leptodactylus jolyi -19.5136 -43.7447 Species Link Uetanabaro et al 2007. Anfíbios e répteis do Parque Nacional da Serra da Bodoquena, Mato Grosso do Sul, Brasil. 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Ecologia reprodutiva e diversidade acústica de Leptodactylus do grupo marmoratus (=Adenomera) (Anura; Leptodactylus Leptodactylidae). 2008. 0 f. Tese (Doutorado em Ecologia) - martinezi -15.7802 -47.9302 Universidade de Brasília Leptodactylus Moreira et al 2009 Papeis Avulsos de Zoologia Museu de Zoo martinezi -13.7738 -48.3425 da USP 49(15):183-189 Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento martinezi -12.2605 -48.4105 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento martinezi -8.6077 -48.3038 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento martinezi -7.873 -47.9516 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento martinezi -7.1977 -47.4188 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Leptodactylus martinezi -16.3625 -51.4294 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Silva Jr et al 2009. Herpetofauna, Ponte de Pedra Hydroelectric Leptodactylus Power Plant, states of Mato Grosso and Mato Grosso do Sul, martinezi -17.6086 -54.8277 Brazil. Check List 5(3): 518-525 Leptodactylus martinezi -16.4708 -54.6355 Species Link Leptodactylus martinezi -15.4608 -55.7494 Species Link Leptodactylus martinezi -14.1325 -47.5097 Species Link Leptodactylus martinezi -8.8036 -49.5564 Species Link Vitt, L.J.et.al., 2002. Um guia fotográfico dos répteis e anfíbios da região do Jalapão no Cerrado brasileiro. Special Publications Leptodactylus in Herpetology, San Noble Oklahoma Museum of Nature martinezi -10.05 -46.9666 History, 1:1-17. Leptodactylus pustulatus -16.3625 -51.4294 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Leptodactylus pustulatus -15.2411 -51.1606 Species Link Leptodactylus pustulatus -14.6668 -52.3459 Species Link Leptodactylus pustulatus -12.05 -48.5333 Species Link Leptodactylus pustulatus -11.7967 -49.5289 Species Link Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Leptodactylus Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia sertanejo -18.9186 -48.2769 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Leptodactylus Kopp 2009. Biodiversidade e padrões de distribuição de sertanejo -17.5786 -52.5424 anurofauna do Parque Nacional das Emas e entorno. Leptodactylus sertanejo -19.5136 -43.7447 Species Link Leptodactylus sertanejo -19.1692 -43.7142 Species Link Leptodactylus Valdujo et al 2009. Amphibia, Anura, São Desidério, western sertanejo -12.7 -45.0833 Bahia uplands, northeastern Brazil. Check List 5(4): 903-911 Ávila & Ferreira 2004. Riqueza e intensidade de vocalização de Leptodactylus anuros (Amphibia) em uma área urbana de Corumbá, MS. syphax -18.98 -57.655 Revista Brasileira de Zoologia 21(4):887-892. Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Leptodactylus Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia syphax -19.2 -47.1666 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Leptodactylus Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia syphax -18.9186 -48.2769 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Leptodactylus Martins & da Silva 2009. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, syphax -20.1166 -47.3333 Leptodactylus syphax: New state record Leptodactylus Martins & da Silva 2009. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, syphax -20.1 -47.3166 Leptodactylus syphax: New state record Martins & Silva 2009. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus Leptodactylus syphax: New state record. Check List 5(3): 433- syphax -18.651 -48.1854 435 Martins & Silva 2009. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus Leptodactylus syphax: New state record. Check List 5(3): 433- syphax -17.7452 -48.6253 435 Martins & Silva 2009. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus Leptodactylus syphax: New state record. Check List 5(3): 433- syphax -15.5963 -56.0972 435 Martins & Silva 2009. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus Leptodactylus syphax: New state record. Check List 5(3): 433- syphax -15.4608 -55.7494 435 Martins & Silva 2009. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus Leptodactylus syphax: New state record. Check List 5(3): 433- syphax -15.0733 -57.1813 435 Martins & Silva 2009. Amphibia, Anura, Leptodactylidae, Leptodactylus Leptodactylus syphax: New state record. Check List 5(3): 433- syphax -6.9972 -36.7133 435 Leptodactylus Moreira et al 2009 Papeis Avulsos de Zoologia Museu de Zoo syphax -13.7738 -48.3425 da USP 49(15):183-189 Leptodactylus Moreira et al 2009 Papeis Avulsos de Zoologia Museu de Zoo syphax -13.3625 -48.1677 da USP 49(15):183-189 Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento syphax -13.5002 -48.2613 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento syphax -10.0922 -48.459 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento syphax -10.0883 -48.46 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento syphax -8.6077 -48.3038 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Leptodactylus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento syphax -7.873 -47.9516 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Leptodactylus syphax -16.5894 -51.7944 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Leptodactylus syphax -16.3625 -51.4294 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Leptodactylus syphax -20.8667 -46.3833 Species Link Leptodactylus syphax -20.8636 -46.3881 Species Link Leptodactylus syphax -20.5386 -56.715 Species Link Leptodactylus syphax -19.5136 -43.7447 Species Link Leptodactylus syphax -19.1692 -43.7142 Species Link Leptodactylus syphax -19.1689 -43.7144 Species Link Leptodactylus syphax -19.0092 -57.6533 Species Link Leptodactylus syphax -14.1126 -47.4944 Species Link Leptodactylus syphax -9.0105 -42.6991 Species Link Uetanabaro et al 2007. Anfíbios e répteis do Parque Nacional Leptodactylus da Serra da Bodoquena, Mato Grosso do Sul, Brasil. Biota syphax -20.8872 -56.775 Neotropica 7(3):279-289 Leptodactylus tapiti -14.0833 -47.4667 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Leptodactylus tapiti -14.1167 -47.5167 Species Link Odontophrynus Bastos, 2003. Anfíbios da Floresta Nacional de Silvânia, Estado salvatori -16.643 -48.6041 de Goiás Odontophrynus salvatori -15.75 -47.75 Brandão et al 2006. A herpetofauna da APA de Cafuringa. Caramaschi 1996 Nova espécie de Odontophrynus Reinhardt & Odontophrynus Lutken, 1962 do Brasil Central (Amphibia, Anura, salvatori -15.8538 -48.9586 Leptodactylidae) Caramaschi 1996 Nova espécie de Odontophrynus Reinhardt & Odontophrynus Lutken, 1962 do Brasil Central (Amphibia, Anura, salvatori -14.1333 -47.5333 Leptodactylidae) Odontophrynus salvatori -16.7679 -47.6131 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Odontophrynus salvatori -16.6591 -48.608 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Odontophrynus salvatori -14.134 -47.5127 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Odontophrynus Oda 2005. Herpetofauna das áreas da Anglo American em salvatori -14.473 -48.4642 Niquelândia, estado de Goiás Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de Phasmahyla jandaia -20.0833 -43.4667 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de Phasmahyla jandaia -20.0666 -43.4 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Caramaschi et al 2000. Phasmahyla jandaia (Jandaia Leaf Phasmahyla jandaia -17.2833 -42.7167 Frog): Geographic distribution. Herpetological Review Eterovick 2003. Distribution of anuran species among montane Phasmahyla jandaia -19.267 -43.583 streams in southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. Phasmahyla jandaia -19.5136 -43.7447 Species Link Phyllomedusa Bokermann 1965. Três novos batraquios da região central de araguari -19.2 -47.1667 Mato Grosso, Brasil Phyllomedusa Bokermann 1965. Três novos batraquios da região central de centralis -15.4608 -55.7494 Mato Grosso, Brasil Phyllomedusa centralis -19.5136 -43.7447 Species Link Phyllomedusa centralis -19.228 -57.7991 Species Link Phyllomedusa centralis -16.2597 -56.6269 Species Link Caramaschi et al 2006. A new species of Phyllomedusa Wagler, Phyllomedusa 1830 from the State of Minas Gerais, Brazil (Amphibia, Anura, megacephala -19.5136 -43.7447 Hylidae). Boletim do Museu Nacional Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Phyllomedusa Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian megacephala -19.2897 -43.5939 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Phyllomedusa megacephala -20.2453 -46.3658 Species Link Phyllomedusa megacephala -19.1689 -43.7144 Species Link Phyllomedusa megacephala -16.5594 -42.8897 Species Link Phyllomedusa Brandão 2002. A New Species of Phyllomedusa Wagler, 1830 oreades -16.25 -49.1667 (Anura: Hylidae) from Central Brazil. Journal of Herpetology Phyllomedusa Brandão 2002. A New Species of Phyllomedusa Wagler, 1830 oreades -15.95 -47.9833 (Anura: Hylidae) from Central Brazil. Journal of Herpetology Phyllomedusa Brandão 2002. A New Species of Phyllomedusa Wagler, 1830 oreades -15.9167 -47.9167 (Anura: Hylidae) from Central Brazil. Journal of Herpetology Phyllomedusa Brandão 2002. A New Species of Phyllomedusa Wagler, 1830 oreades -14.15 -47.8667 (Anura: Hylidae) from Central Brazil. Journal of Herpetology Phyllomedusa -13.75 -48.3 Brandão 2002. A New Species of Phyllomedusa Wagler, 1830 oreades (Anura: Hylidae) from Central Brazil. Journal of Herpetology Caramaschi, 2006. Redefinição do grupo de Phyllomedusa hypochondrialis, com redescrição de P. megacephala (Miranda- Ribeiro, 1926), revalidação de P. azurea Cope, 1862 e descrição Phyllomedusa de uma nova espécie (Amphibia, Anura, Hylidae) Arq. Mus. oreades -16.0304 -47.08 Nac., Rio de Janeiro, 64: 159-179. Phyllomedusa Carvalho Jr & Canelas 2007. Geographic distribution: oreades -16.0302 -47.0913 Phyllomedusa oreades. Nascimento, L. B.; Caramaschi, U. & Cruz, C. A. G. 2005. Taxonomic review of the species groups of the genus Physalaemus Fitzinger, 1826 with revalidation of the genera Physalaemus Engystomops Jiménez-de-la-Espada, 1872 and Eupemphix deimaticus -19.4167 -43.5333 Steindachner, 1863 (Amphibia, Anura, Leptodactylidae) Nascimento, L. B.; Caramaschi, U. & Cruz, C. A. G. 2005. Taxonomic review of the species groups of the genus Physalaemus Fitzinger, 1826 with revalidation of the genera Physalaemus Engystomops Jiménez-de-la-Espada, 1872 and Eupemphix deimaticus -19 -43.65 Steindachner, 1863 (Amphibia, Anura, Leptodactylidae) Physalaemus deimaticus -19.5136 -43.7447 Species Link Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste Physalaemus do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de evangelistai -20.0833 -43.4667 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste Physalaemus do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de evangelistai -20.0666 -43.4 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus Physalaemus evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution evangelistai -18.2015 -43.3388 extensions. Check List Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus Physalaemus evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution evangelistai -18.1166 -43.3333 extensions. Check List Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Physalaemus longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento evangelistai -16.2205 -49.2841 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Physalaemus evangelistai -19.5136 -43.7447 Species Link Physalaemus evangelistai -19.1689 -43.7144 Species Link Pristimantis Bokermann 1965. Três novos batraquios da região central de crepitans -15.5961 -56.0967 Mato Grosso, Brasil Pristimantis crepitans -15.4608 -55.7494 Species Link Proceratophrys Eterovich & Sazima 1998. New species of Proceratophrys cururu -19.2897 -43.5922 (Anura: Leptodactylidae) from southeastern Brazil. Copeia Proceratophrys Eterovick 2003. Distribution of anuran species among montane cururu -19.267 -43.583 streams in southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. Proceratophrys Eterovick e Sazima 1998. New Species of Proceratophrys cururu -19.5136 -43.7447 (Anura: Leptodactylidae) from Southeastern Brazil Proceratophrys Eterovick e Sazima 1998. New Species of Proceratophrys cururu -19.2833 -43.5833 (Anura: Leptodactylidae) from Southeastern Brazil Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Proceratophrys Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian cururu -19.2897 -43.5939 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Proceratophrys Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian cururu -19.2572 -43.5436 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus Proceratophrys evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution cururu -18.2133 -43.3354 extensions. Check List Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus Proceratophrys evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution cururu -18.1166 -43.3333 extensions. Check List Proceratophrys Brandão e Araujo 2001 A herpetofauna associada às matas de goyana -15.7797 -47.9297 galeria do Distrito Federal. Proceratophrys goyana -16.6786 -49.2539 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Proceratophrys goyana -16.6589 -48.6081 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Proceratophrys goyana -14.473 -48.4642 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Cruz et al 2005. Nova Espécie de Proceratophrys Miranda- Proceratophrys Ribeiro, 1920 do Sudeste do Brasil (Amphibia, Anura, goyana -14.202 -48.3093 Leptodactylidae). Boletim do Museu Nacional Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Proceratophrys Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia goyana -19.2 -47.1667 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Proceratophrys Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia goyana -19.2 -47.1666 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Proceratophrys Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia goyana -19.1833 -48.4 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Proceratophrys Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia goyana -18.9186 -48.2769 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Miranda-Ribeiro 1955. Tipos das espécies e subespécies do Proceratophrys Prof. Alipioi de Miranda Ribeiro depositados no Museu goyana -14.0057 -47.6846 Nacional. Arquivos do Museu Nacional Proceratophrys Moreira et al 2009 Papeis Avulsos de Zoologia Museu de Zoo goyana -13.3625 -48.1677 da USP 49(15):183-189 Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Proceratophrys longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento goyana -16.2205 -49.2841 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao Proceratophrys longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento goyana -12.5919 -47.8769 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Proceratophrys -17.314 -53.2153 PRODEAGRO 1998 Distribuição das espécies de anfíbios goyana (UFMT) Secretaria do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos do Estado de Goiás. 2007. Parque Ecológico Altamiro de Moura Proceratophrys Pacheco e Parque dos Ipês. Inventário Faunístico. Relatório goyana -16.5469 -49.1521 Técnico Final Proceratophrys goyana -16.3625 -51.4294 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Proceratophrys goyana -7.1883 -39.3767 Species Link Proceratophrys goyana -7.0769 -41.4667 Species Link Brandão & Araújo 1998. Vertebrados da Estação Ecológica de Proceratophrys Águas Emendadas: História Natural e Ecologia de um moratoi -15.5833 -47.5833 fragmento de Cerrado do Brasil Central Proceratophrys Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, moratoi -22.8864 -48.5217 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Proceratophrys Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, moratoi -22.8863 -48.5216 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Proceratophrys Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, moratoi -22.125 -47.875 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Carvalho Jr et al 2010. Amphibia, Anura, Cycloramphidae, Odontophrynus moratoi Jim and Caramaschi, 1980: Filling Proceratophrys gaps. Discovery of a new population in the state of São Paulo, moratoi -22.0168 -47.9391 southeastern Brazil. Check List 6(1):36-37 Proceratophrys moratoi -22.8867 -48.445 Species Link Pseudis caraya -10.4697 -50.503 Species Link Brandao & Perez 2001. Levantamento da herpetofauna na área de influência do Aproveitamento Hidroelétrico da UHE Luís Pseudis tocantins -9.7596 -48.371 Eduardo Magalhães (Palmas, TO) Brandao et al 2003. Two new records of Pseudis tocantins Caramaschi and Cruz 1998 in Mato Grosso and Goiás (Anura, Pseudis tocantins -15.2428 -51.1789 Pseudidae). Phyllomedusa Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, Pseudis tocantins -6.0172 -47.4267 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Brasileiro et al 2008. Anurans, Northern Tocantins River Basin, Pseudis tocantins -6.0172 -47.4266 Tocantins and Maranhão States Northern Brazil. Check List. Caramaschi e Cruz 1998. Notas taxonômicas sobre Pseudis fusca Garman e P. bolboactyla A. Lutz, com a descrição de Pseudis tocantins -11.3561 -50.2355 uma nova espécie correlata (Anura, Pseudidae) Caramaschi e Cruz 1998. Notas taxonômicas sobre Pseudis fusca Garman e P. bolboactyla A. Lutz, com a descrição de Pseudis tocantins -10.7 -48.4167 uma nova espécie correlata (Anura, Pseudidae) Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Pseudis tocantins -12.5919 -47.8769 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Pseudis tocantins -12.2605 -48.4105 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Pseudis tocantins -7.873 -47.9516 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pseudis tocantins -7.2052 -47.7572 Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Pseudis tocantins -7.1977 -47.4188 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Secretaria do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos do Estado de Goiás. 2007. Parque Ecológico Altamiro de Moura Pacheco e Parque dos Ipês. Inventário Faunístico. Relatório Pseudis tocantins -16.5469 -49.1521 Técnico Final Secretaria do Planejamento e Meio Ambiente 2010. Zoneamento Ecológico-Econômico: Estudo de Flora e Fauna - Pseudis tocantins -7.2075 -47.7636 Bico do Papagaio Pseudis tocantins -6.3383 -47.3992 Species Link Cerezoli 2008. Anurofauna em riachos de fragmentos florestais Pseudopaludicola da chapada das perdizes, Serra de Carrancas, Sul de Minas mineira -21.8208 -45.0736 Gerais. Pseudopaludicola Eterovick 2003. 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Reconsideración del género Pseudopaludicola Paludicola de Argentina y descripción de dos nuevas P. riopiedadensis -20.8197 -49.3794 mirandae y P. riopiedadensis (Amphibia, Anura) Rhinella ocellata -8.95 -54.9 Berkeley mapper berkeleymapper.berkeley.edu/ Borges & Juliano 2007 Distribuição espacial e temporal de uma comunidade de anuros do município de Morrinhos, Goiás, Brasil (Amphibia, Anura). Neotropical Biology and Rhinella ocellata -18.4575 -49.3975 Conservation 2(1):21-27 Caldwell & Shepard 2007. Calling site fidelity and call structure of a Neotropical toad, Rhinella ocellata (Anura: Rhinella ocellata -10.5497 -46.7607 Bufonidae). Journal of Herpetology Caldwell & Shepard 2007. Calling site fidelity and call structure of a Neotropical toad, Rhinella ocellata (Anura: Rhinella ocellata -9.3091 -49.9598 Bufonidae). Journal of Herpetology Moreira et al 2009 Papeis Avulsos de Zoologia Museu de Zoo Rhinella ocellata -13.7738 -48.3425 da USP 49(15):183-189 Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Rhinella ocellata -12.2605 -48.4105 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Rhinella ocellata -10.0922 -48.459 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Rhinella ocellata -10.0883 -48.46 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Rhinella ocellata -8.6077 -48.3038 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Pavan 2007. Assembléias de répteis e anfíbios do Cerrado ao longo da bacia do rio Tocantins e o impacto do aproveitamento Rhinella ocellata -6.7297 -47.455 hidrelétrico da região na sua conservação. Tese. Rhinella ocellata -16.5894 -51.7944 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Rhinella ocellata -16.3625 -51.4294 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Rhinella ocellata -14.6668 -52.3459 Species Link Rhinella ocellata -11.217 -50.667 Species Link Rhinella ocellata -10.8044 -52.7442 Species Link Rhinella ocellata -10.4697 -50.503 Species Link Vaz-Silva et al. 2007. Herpetofauna, Espora Hydroeletric Rhinella ocellata -18.6738 -51.8805 Power Plant, state of Goiás, Brasil. Check List Giaretta et al 2008. Special richness, relative abundance, and habitat of reproduction of terrestrial frogs in the Triângulo Mineiro region, Cerrado biome, southeastern Brazil. Iheringia Rhinella veredas -18.9186 -48.2769 Ser. Zoologica. 98(2):181-188 Valdujo et al 2009. Amphibia, Anura, São Desidério, western Rhinella veredas -13.0166 -44.6 Bahia uplands, northeastern Brazil. Check List 5(4): 903-911 Valdujo et al 2009. Amphibia, Anura, São Desidério, western Rhinella veredas -12.7333 -44.6833 Bahia uplands, northeastern Brazil. Check List 5(4): 903-911 Valdujo et al 2009. Amphibia, Anura, São Desidério, western Rhinella veredas -12.7 -45.0833 Bahia uplands, northeastern Brazil. Check List 5(4): 903-911 Drummond et al 2007. A new species of Scinax (Anura: Hylidae) of the S. ruber clade from Minas Gerais, Brasil. Scinax cabralensis -17.8733 -44.1802 Zootaxa Drummond et al 2007. A new species of Scinax (Anura: Hylidae) of the S. ruber clade from Minas Gerais, Brasil. Scinax cabralensis -17.7583 -44.1722 Zootaxa Araújo et al 2007. Amphibia, Anura, Barycholos ternetzi, Chaunus rubescens, and Scinax canastrensis: distribution Scinax canastrensis -20.2574 -47.4774 extension, new state record. Check List Araújo et al. 2009 Anfíbios Anuros do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, sudeste do Brasil, e suas relações com Scinax canastrensis -20.225 -47.425 outras taxocenosas no Brasil. Biota Neotropica. 9(2):77-98 Oliveira-Filho e Kokubum 2003. Scinax canastrensis. Scinax canastrensis -19.35 -47.2833 Herpetological Review Scinax canastrensis -22.6664 -44.5831 Species Link Scinax canastrensis -21.1269 -46.6152 Species Link Scinax canastrensis -20.6871 -46.3272 Species Link Scinax canastrensis -20.3269 -46.3658 Species Link Scinax canastrensis -20.2456 -46.3656 Species Link Scinax canastrensis -20.2453 -46.3658 Species Link Scinax canastrensis -20.2167 -46.8333 Species Link Scinax canastrensis -19.25 -44.1 Species Link Scinax centralis -16.6589 -48.6081 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Pombal Jr e Bastos 1996 Nova espécie de Scinax Waglr, 1830 do Brasil Central (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do Scinax centralis -17.7225 -48.1602 Museu Nacional n 371 Carvalho Jr et al 2006. Geographic distribution: Scinax Scinax constrictus -19.0098 -57.6547 constrictus. Herpetological Review Scinax constrictus -18.3063 -51.9622 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -16.8313 -49.5322 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -16.8 -49.9167 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -16.6786 -49.2539 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -16.5113 -49.0241 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -16.1275 -50.2152 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -15.8652 -50.8683 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -15.8538 -48.9586 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -15.7944 -48.7763 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -15.0913 -50.6322 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -14.2852 -49.9222 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -13.4312 -49.1428 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Scinax constrictus -13.2752 -50.1633 Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás Lima et al 2004. A new Scinax Wagler, 1830 of the S. rostratus Scinax constrictus -17.5202 -49.4442 group from Central Brazil (Amphibia, Anura, Hylidae) Lima et al 2004. A new Scinax Wagler, 1830 of the S. rostratus Scinax constrictus -16.8323 -49.5382 group from Central Brazil (Amphibia, Anura, Hylidae) Lima et al 2004. A new Scinax Wagler, 1830 of the S. rostratus Scinax constrictus -16.1105 -50.2228 group from Central Brazil (Amphibia, Anura, Hylidae) Lima et al 2004. A new Scinax Wagler, 1830 of the S. rostratus Scinax constrictus -16.0084 -49.7962 group from Central Brazil (Amphibia, Anura, Hylidae) Lima et al 2004. A new Scinax Wagler, 1830 of the S. rostratus Scinax constrictus -15.8586 -50.8691 group from Central Brazil (Amphibia, Anura, Hylidae) Lima et al 2004. A new Scinax Wagler, 1830 of the S. rostratus Scinax constrictus -14.2845 -49.9176 group from Central Brazil (Amphibia, Anura, Hylidae) Secretaria do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos do Estado de Goiás. 2007. Parque Ecológico Altamiro de Moura Pacheco e Parque dos Ipês. Inventário Faunístico. Relatório Scinax constrictus -16.5469 -49.1521 Técnico Final Scinax constrictus -16.3625 -51.4294 Silva Jr et al 2007. estudos, Goiânia v.34 n11/12: 1057-1094 Scinax constrictus -16.3155 -49.0633 Species Link Vaz Silva et al 2004. Amphibia, Scinax constrictus: Scinax constrictus -11.5894 -47.0072 Distribution extension. Check List Baeta, Lourenço e Pires 2006. Geographic Distribution:Scinax Scinax curicica -20.296 -43.4832 curicica. Herpetological Review 37: 103 Eterovick, P.C.; Carnaval, A.C.O.Q.;. Borges-Nojosa, D.M ; Silvano, D.L.; Segalla, M.V. ; Sazima, I. 2005. Amphibian Scinax curicica -19.2897 -43.5939 declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166–179. Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution Scinax curicica -18.2011 -43.3388 extensions. Check List Leite, Pezzuti & Viana 2006 Amphibia, Bokermannohyla nanuzae, Scinax curicica, Leptodactylus, Physalaemus evangelistai, and Proceratophrys cururu: Distribution Scinax curicica -18.1166 -43.3333 extensions. Check List Pugliese et al 2004. A new species of Scinax (Anura: Hylidae) from rocky montane fields of the Serra do Cipó, Southeastern Scinax curicica -20.1333 -43.5 Brazil Pugliese et al 2004. A new species of Scinax (Anura: Hylidae) from rocky montane fields of the Serra do Cipó, Southeastern Scinax curicica -19.2544 -43.5383 Brazil Scinax curicica -19.5136 -43.7447 Species Link Scinax curicica -19.1692 -43.7142 Species Link Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de Scinax machadoi -20.0833 -43.4667 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Canelas & Bertoluci 2007 Anuros da Serra do Caraça, sudeste do Brasil: composição de espécies e padrões sazonais de Scinax machadoi -20.0666 -43.4 atividade vocal Iheringia, Sér. Zool. 97(1):21-26 Dutra & Callisto 2005. Macroinvertebrates as tadpoles food: Scinax machadoi -19.514 -43.7461 importance and body size relationships Eterovick & Barata 2006. Distribution of tadpoles within and among Brazilian streams: the influence of predators, habitat Scinax machadoi -20.0833 -43.4833 size and heterogeneity. Herpetologica Eterovick 2003. Distribution of anuran species among montane Scinax machadoi -19.267 -43.583 streams in southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. Scinax machadoi -20.8636 -46.3881 Species Link Scinax machadoi -20.3444 -46.8544 Species Link Scinax machadoi -20.2453 -46.3658 Species Link Scinax machadoi -19.5136 -43.7447 Species Link Scinax machadoi -19.1692 -43.7142 Species Link Cardoso e Sazima 1980. Nova espécie de Hyla do sudeste Scinax maracaya -20.8636 -46.3881 brasileiro (Amphibia, Anura, Hylidae) Pombal Jr & Haddad 2005. Estratégias e modos reprodutivos de anuros (Amphibia) em uma poça permanente na Serra de Paranapiacaba, Sudeste do Brasil. Pap. Avul. Zool. 45(15):201- Scinax maracaya -20.2453 -46.3658 213 Pugliese et al 2004. A new species of Scinax (Anura: Hylidae) from rocky montane fields of the Serra do Cipó, Southeastern Scinax maracaya -19.9858 -43.8467 Brazil Pugliese et al 2004. A new species of Scinax (Anura: Hylidae) from rocky montane fields of the Serra do Cipó, Southeastern Scinax maracaya -19.2833 -48.4833 Brazil Thoropa megatympanum -19.5136 -43.7447 Species Link Thoropa megatympanum -19.1692 -43.7142 Species Link Thoropa megatympanum -19.1689 -43.7144 Species Link Thoropa megatympanum -16.5594 -42.8897 Species Link ANEXO 2 Tabela das espécies que ocorrem no Cerrado segundo Pavan (2007) e Bastos (2007) mais as espécies adicionadas neste estudo. As espécie com * foram consideradas endêmicas nas respectivas listas. Lista do Cerrado Família Espécie Inserida neste estudo Bastos (2007) Pavan (2007) Aromobatidae Allobates brunneus 010 Allobates goianus 1* 1* 0 Brachycephalidae Ischnocnema juipoca 110 Ischnocnema penaxavantinho 001 Bufonidae Rhaebo guttatus 110 Rhinella crucifer 110 Rhinella granulosa 110 Rhinella margaritifer 110 Rhinella ocellata 11*0 Rhinella ornata 100 Rhinella pombali 100 Rhinella rubescens 110 Rhinella schneideri 110 Rhinella veredas 001 Centrolenidae Vitreorana eurygnatha 110 Cycloramphidae Odontophrynus americanus 110 Odontophrynus cultripes 110 Odontophrynus moratoi 110 Odontophrynus salvatori 1* 1* 0 Proceratophrys concavitympanum 010 Proceratophrys cururu 1* 1* 0 Proceratophrys goyana 1* 1* 0 Proceratophrys moratoi 1* 1* 1 Thoropa megatympanum 110 Dendrobatidae Adelphobates galactonotus 010 Ameerega braccata 1* 1* 0 Ameerega flavopicta 110 Ameerega picta 110 Hylidae Aplastodiscus perviridis 110 Bokermannohyla alvarengai 1* 1* 0 Bokermannohyla circumdata 110 Bokermannohyla ibitiguara 110 Bokermannohyla martinsi 1* 0 0 Bokermannohyla nanuzae 1* 1* 0 Bokermannohyla pseudopseudis 1* 1* 0 Bokermannohyla ravida 100 Bokermannohyla saxicola 1* 1* 0 Bokermannohyla sazimai 110 Corythomantis greeningi 110 Dendropsophus anataliasiasi 11*0 Dendropsophus araguaya 1* 0 0 Dendropsophus branneri 110 Dendropsophus cerradensis 1* 0 0 Dendropsophus cruzi 100 Dendropsophus elianeae 1* 0 0 Dendropsophus jimi 100 Dendropsophus leucophyllatus 010 Dendropsophus melanargyreus 110 Dendropsophus microcephalus 010 Dendropsophus minutus 110 Dendropsophus nanus 110 Dendropsophus rhea 100 Dendropsophus rubicundulus 11*0 Dendropsophus soaresi 110 Dendropsophus tritaeniatus 11*0 Hypsiboas albopunctatus 110 Hypsiboas buriti 1* 0 0 Hypsiboas cipoensis 1* 1* 0 Hypsiboas crepitans 110 Hypsiboas ericae 1* 0 0 Hypsiboas faber 110 Hypsiboas geographicus 010 Hypsiboas goianus 1* 0 0 Hypsiboas leucocheilus 100 Hypsiboas lundii 1* 1* 0 Hypsiboas multifasciatus 110 Hypsiboas pardalis 110 Hypsiboas phaeopleura 1* 0 0 Hypsiboas polytaenius 010 Hypsiboas pulchellus 11*0 Hypsiboas punctatus 110 Hypsiboas raniceps 110 Hypsiboas stenocephalus 1* 0 0 Osteocephalus taurinus 010 Phasmahyla jandaia 1* 1* 0 Phyllomedusa araguari 001 Phyllomedusa azurea 010 Phyllomedusa burmeisteri 110 Phyllomedusa centralis 1* 1* 0 Phyllomedusa hypochondrialis 100 Phyllomedusa megacephala 1* 1 0 Phyllomedusa oreades 1* 0 0 Phyllomedusa tetraploidea 100 Pseudis bolbodactyla 110 Pseudis caraya 110 Pseudis limellum 110 Pseudis paradoxa 100 Pseudis tocantins 1* 1* 0 Scinax acuminatus 110 Scinax cabralensis 001 Scinax canastrensis 1* 1 0 Scinax centralis 1* 1* 0 Scinax constrictus 1* 0 0 Scinax curicica 1* 0 0 Scinax duartei 110 Scinax fuscomarginatus 110 Scinax fuscovarius 110 Scinax luizotavioi 110 Scinax machadoi 1* 1* 0 Scinax maracaya 1* 1* 0 Scinax nebulosus 110 Scinax pinima 110 Scinax ruber 010 Scinax squalirostris 110 Trachycephalus nigromaculatus 110 Trachycephalus venulosus 110 Hylodidae Crossodactylus bokermanni 1* 1 0 Crossodactylus trachystomus 110 Hylodes otavioi 110 Leiuperidae Eupemphix nattereri 1* 1 0 Physalaemus albonotatus 110 Physalaemus centralis 110 Physalaemus cuvieri 110 Physalaemus deimaticus 1* 1* 0 Physalaemus evangelistai 1* 1* 0 Physalaemus fuscomaculatus 110 Pleurodema diplolister 010 Pseudopaludicola boliviana 110 Pseudopaludicola falcipes 110 Pseudopaludicola mineira 1* 1* 0 Pseudopaludicola mystacalis 110 Pseudopaludicola riopiedadensis 001 Pseudopaludicola ternetzi 110 Pseudopoludicola saltica 110 Leptodactylidae Leptodactylus andreae 010 Leptodactylus bokermanni 110 Leptodactylus camaquara 1* 1* 0 Leptodactylus chaquensis 110 Leptodactylus cunicularius 1* 1* 0 Leptodactylus furnarius 1* 1 0 Leptodactylus fuscus 110 Leptodactylus hylaedactylus 110 Leptodactylus jolyi 1* 1 0 Leptodactylus labyrinthicus 110 Leptodactylus lineatus 010 Leptodactylus macrosternum 010 Leptodactylus martinezi 1* 1 0 Leptodactylus mystaceus 110 Leptodactylus mystacinus 110 Leptodactylus ocellatus 110 Leptodactylus pentadactylus 100 Leptodactylus petersii 110 Leptodactylus podicipinus 110 Leptodactylus pustulatus 110 Leptodactylus sertanejo 001 Leptodactylus syphax 1* 1 0 Leptodactylus tapiti 1* 1* 0 Leptodactylus troglodytes 110 Leptodactylus wagneri 100 Microhylidae Chiasmocleis albopunctata 110 Chiasmocleis centralis 1* 1* 0 Chiasmocleis mehelyi 110 Ctenophryne geayi 010 Dermatonotus muelleri 110 Elachistocleis bicolor 110 Elachistocleis ovalis 1* 1 0 Ranidae Lithobates palmipes 110 Strabomantidae Barycholos ternetzi 1* 1* 0 Oreobates heterodactylus 100 Pristimantis crepitans 001 Pristimantis dundeei 110 Pristimantis fenestratus 110 ANEXO 3 Tabela das espécies analisadas. As espécies com * são as espécies endêmicas. Para todas as espécies apresentamos o número de pontos de ocorrência, quantos destes pontos estão fora do Cerrado, quantos pontos estão a mais de 25 km, 50 km, 75 km e 100 km do limite bioma. Também apresentamos quantos pontos estão no bioma Cerrado, mas a 25 km, 50 km, 75 km, e 100 km do limite do bioma. Na última coluna indicamos quantos % dos pontos de ocorrência da espécie estão a mais de 100 km dos limites do bioma.
N° Pontos dentro do Cerrado mas Pontos distantes a mais de % dos N° pontos pontos próximos ao limite pontos na Família Espécies de fora do 25 km 50 km 75 km 100 25 km 50 km 75 km 100 área central ocorrência Cerrad km km do bioma o Aromobatidae Allobates goianus* 4 0 0 0 0 0 100.00 Ischnocnema Brachycephalidae penaxavantinho* 3 0 122314.29 Bufonidae Rhinella ocellata 172 2221246961.11 Rhinella veredas* 4 0 11110.00 Cycloramphidae Odontophrynus salvatori* 8 0 00000.00 Proceratophrys cururu* 8 0 48880.00 Proceratophrys goyana 18 2 2 2 2 2 1 2 2 4 100.00 Proceratophrys moratoi* 6 0 35550.00 Thoropa megatympanum* 4 0 2 3 4 4 100.00 Dendrobatidae Ameerega braccata 7 1 000025550.00 Hylidae Bokermannohyla alvarengai 7 2 2000245558.33 Bokermannohyla martinsi 5 5 4 0 0 0 0 0 0 0 100.00 Bokermannohyla nanuzae 12 7 3 0 0 0 4 5 5 5 100.00 Bokermannohyla pseudopseudis* 8 0 000015.12 Bokermannohyla saxicola 113 2222578835.00 Dendropsophus 12 0 0 1 4 5 0.00 anataliasiasi* Dendropsophus araguaya* 1 0 000016.22 Dendropsophus cerradensis* 1 0 000022.98 Dendropsophus elianeae 86 34 15 2 2 2 28 31 36 39 0.00 Dendropsophus rubicundulus 40 7 3 3 2 0 9 10 16 19 100.00 Dendropsophus tritaeniatus* 2 0 22220.00 Hypsiboas buriti* 2 0 0 0 0 0 100.00 Hypsiboas cipoensis 4 1 1000233363.16 Hypsiboas ericae* 3 0 000042.34 Hypsiboas goianus* 19 0 4 5 5 7 100.00 Hypsiboas lundii 111263 1 1 1172330380.00 Hypsiboas phaeopleura* 1 0 00000.00 Hypsiboas pulchellus 20 18 18 18 18 16 1 2 2 2 0.00 Hypsiboas stenocephalus 5 5 522200000.00 Phasmahyla jandaia 5 2 200013337.14 Phyllomedusa araguari* 1 0 00017.69 Phyllomedusa centralis 4 2 1110022212.50 Phyllomedusa megacephala* 5 0 135543.75 Phyllomedusa oreades* 7 0 0 0 0 0 100.00 Pseudis caraya* 1 0 111140.00 Pseudis tocantins* 14 0 0 2 8 8 20.00 Scinax cabralensis* 2 0 0 0 0 1 100.00 Scinax canastrensis 11 2 1 1 1 1 1 2 8 9 100.00 Scinax centralis* 2 0 01110.00 Scinax constrictus 281 111000120.00 Scinax curicica 8 2 200046660.00 Scinax machadoi 103 300046770.00 Scinax maracaya 4 1 0 0 0 0 1 1 3 3 100.00 Hylodidae Crossodactylus bokermanni 6 1 000025550.00 Hylodes otavioi* 2 0 122214.29 Leiuperidae Eupemphix nattereri 161 70 25 8 3 1 30 38 48 54 0.00 Physalaemus deimaticus* 3 0 23330.00 Physalaemus evangelistai 7 2 2000344466.67 Pseudopaludicola mineira 6 1 1110244416.67 Pseudopaludicola 1 0 11110.00 riopiedadensis* Leptodactylidae Leptodactylus camaquara* 7 0 477742.86 Leptodactylus cunicularius 143 21102781016.67 Leptodactylus furnarius 52 24 19 15 15 14 16 20 22 24 0.00 Leptodactylus jolyi 8 3 3222024435.29 Leptodactylus martinezi* 16 0 3 6 8 9 75.00 Leptodactylus pustulatus* 5 0 000050.00 Leptodactylus sertanejo* 5 0 23330.00 Leptodactylus syphax 30 6 4 4 3 2 7 11 15 18 50.00 Leptodactylus tapiti* 2 0 000089.29 Microhylidae Chiasmocleis centralis* 2 0 00000.00 Elachistocleis ovalis 74 45 35 27 26 23 6 11 13 17 0.00 Strabomantidae Barycholos ternetzi 544 00001611170.00 Pristimantis crepitans* 2 0 12220.00