Martínez Jiménez Judith Tamar 2020.Pdf

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

ESCUELA NACIONAL DE CIENCIAS BIOLÓGICAS SECCIÓN DE ESTUDIOS DE POSGRADO E INVESTIGACIÓN

CARACTERIZACIÓN PALINOLÓGICA DE LOS RECURSOS FLORALES UTILIZADOS POR Apis mellifera (APIDAE) EN LA REGIÓN DE LOS VALLES, DURANGO, MÉXICO

TESIS Como uno de los requisitos para obtener el grado de

MAESTRÍA EN BIOCIENCIAS

Presenta: Judith Tamar Martínez Jiménez

Directores de tesis Dr. Emilio Estrada-Ruiz Laboratorio de Ecología, Departamento de Zoología, ENCB-IPN M. en C. David Leonor Quiroz García Laboratorio de Palinología, Departamento de Botánica, ENCB-IPN

Ciudad de México, 2020.

SIP-14 INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL REP 2017

SECRETARÍA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO

ACTA DE REVISIÓN DE TESIS

En la Ciudad de México siendo las 13:00 horas del día 1 0 del mes de junio del 2020 se reunieron los miembros de la Comisión Revisora de la Tesis, designada por el Colegio de Profesores de Posgrado de: Biociencias para examinar la tesis titulada: “Caracterización palinológica de los recursos florales utilizados por Apis mellifera (Apidae) en la Región de los Valles, Durango, México” del (la) alumno (a): Apellido Martínez Apellido Jiménez Nombre (s): Judith Tamar Paterno: Materno:

Número de registro: A 1 8 0 3 2 4 Biociencias Aspirante del Programa Académico de Posgrado:

Una vez que se realizó un análisis de similitud de texto, utilizando el software antiplagio, se encontró que el trabajo de tesis tiene __12 % de similitud. Se adjunta reporte de software utilizado.

Después que esta Comisión revisó exhaustivamente el contenido, estructura, intención y ubicación de los textos de la tesis identificados como coincidentes con otros documentos, concluyó que en el presente trabajo SI NO X SE CONSTITUYE UN POSIBLE PLAGIO. JUSTIFICACIÓN DE LA CONCLUSIÓN: El mayor porcentaje de similitud se encuentra en la introducción, antecedentes y metodología.______

**Es responsabilidad del alumno como autor de la tesis la verificación antiplagio, y del Director o Directores de tesis el análisis del % de similitud para establecer el riesgo o la existencia de un posible plagio.

Finalmente y posterior a la lectura, revisión individual, así como el análisis e intercambio de opiniones, los miembros de la Comisión manifestaron APROBAR x SUSPENDER NO APROBAR la tesis por UNANIMIDAD o MAYORÍA en virtud de los motivos siguientes: ______

COMISIÓN REVISORA DE TESIS

Dr. Emilio Estrada Ruiz Dr. Carlos Fabián Vargas Mendoza M. en C. Eduardo Soto Galera Director de Tesis Nombre completo y firma Nombre completo y firma Nombre completo y firma

M. en C. David Leonor Quiroz Dr. Leonardo Osvaldo Alvarado Dr. Gerardo Aparicio Ozores García Cárdenas PRESIDENTE DEL COLEGIO DE 2° Director de Tesis (en su caso) Nombre completo y firma PROFESORES Nombre completo y firma

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DEDICATORIA

A Dios por siempre ser lumbrera en mi camino

A mis padres por el amor que me han dado

A mi hermano por ser mi mejor amigo

A mis abuelos, siempre estarán en mi corazón.

“Nada se parece tanto a un alma como una abeja. Va de flor en flor, como el alma de

estrella en estrella, y liba la miel, como el alma la luz”

Victor Hugo

For I know the thougths that I think toward you, says the Lord, thoughts of peace and not of evil, to give you a future and a hope.

Jeremiah 29:11

RECONOCIMIENTOS

La presente investigación se realizó bajo la dirección de la M. en C. David Leonor Quiroz

García y el Dr. Emilio Estrada Ruíz, en el Laboratorio de Palinología y el Laboratorio de

Ecología, ambos de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico

Nacional.

Agradezco el apoyo de la beca otorgada por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología

(CONACyT), así como al Instituto Politécnico Nacional (IPN) por los proyectos otorgados a la M. en C. David Leonor Quiroz García (20180697 y 20195964) que fueron importantes en mi formación, a BEIFI por el apoyo otorgado en estos semestres, al Centro

Interdisciplinario de Investigación y Desarrollo Integral Regional de Durango (CIIDIR-

Durango) por las salidas a campo, así como a CIIDIR- Oaxaca por permitirme realizar las pruebas necesarias para la culminación de mi investigación.

Parte de este trabajo se presentó como cartel en el XXI Congreso Mexicano de Botánica en la Universidad Autonóma de Aguascalientes, del 20 al 25 de octubre de 2019.

AGRADECIMIENTOS

A la M. en C. David Leonor Quiroz García por la paciencia y el cariño para transmitirme el conocimiento sobre la palinología, ha sido un gusto trabajar con usted. Así como al Dr.

Emilio Estrada Ruiz por aceptarme en su laboratorio e impulsarme para ser una mejor alumna, gracias por su amistad.

A mis tutores por los comentarios en mi tesis y en cada una de las presentaciones: Dr.

Carlos Fabián Vargas Mendoza, M. en C. Eduardo Soto Galera y al Dr. Leonardo Osvaldo

Alvarado Cárdenas.

A la M. en C. María P. González Castillo y al M. en C. Salvador Acosta-Castellanos, por la amabilidad y el hospedeaje en Durango, fueron un gran punto de partida para este trabajo (CIIDIR- Durango).

De igual manera a la Dra. Lilia Leticia Méndez Lagunas por apoyarme con los análisis fisicoquímicos. Gracias Christopher, sin esperarlo fuiste de gran apoyo en esta estapa. A

Vero por recibirme en su departamento, fue divertido (CIIDIR- Oaxaca).

A mi amigo Fernando Abiram García, no hubiera sido lo mismo sin ti, eres un gran amigo, gracias, porque desde que supiste mi tema confiaste y te soprendiste, por las observaciones que diste para que mi trabajo fuera mejor y los regaños también se agradecen.

A mis amigos de ambos laboratorios, Diana, Naylet, Jazmin, Miguel, Albita, Moy, Carlos,

Kim, Marianita, por hacer divertido y ligero el paso por la maestría, así como a Yazmin y

Dafne por su apoyo con el material de campo.

A mis padres, por su apoyo incondicional y la sabiduría con la que nos guían, sin ustedes no se hubiera logrado, quiero honrarlos el resto de mis días. A mi papá Eligio porque cada

4 que me ves se te iluminan los ojos, gracias por tu cariño. A mis padrinos Rubén y Estella por siempre estar al pendiente de nosotros, los amo.

ÍNDICE RESUMEN ...... 9 ABSTRACT ...... 11 1. Introducción ...... 13 2. Antecedentes ...... 16 3. Justificación ...... 20 4. Hipótesis ...... 21 5. Objetivo general ...... 22 5.1 Objetivos particulares ...... 22 6. Área de estudio ...... 23 7. Material y método ...... 27 7.1 Recolecta de muestras ...... 27 7.2 Elaboración de la colección de referencia...... 28 7.3 Preparación de las muestras de miel...... 28 7.4 Caracterización botánica de las mieles ...... 29 7.5 Análisis polínico ...... 29 7.6 Análisis fisicoquímico ...... 29 I. Humedad ...... 30 II. Color ...... 30 III. Hidroximetilfurfural (HMF) ...... 31 IV. Azúcares reductores ...... 31 pH ...... 32 8. Análisis estadístico ...... 33 8.1 Análisis de diversidad ...... 33 8.2 Estadística univariada ...... 33 8.3 Estadística Multivariada ...... 33 9. Resultados ...... 35 9.1 Colección de referencia ...... 35 9.2 Caracterización palinológica ...... 35 9.2.1 Primavera ...... 35 9.2.2 Otoño ...... 38 9.2.3Caracterización botánica de las mieles (Louveaux et al., 1978) ...... 42 9.2.4 Categoría de Maurizio (1975) ...... 45 9.2.5 Índices ...... 45 9.2.6 Análisis de componentes principales ...... 48

9.3 Análisis fisicoquímico ...... 52 9.3.1 Porcentaje de humedad ...... 52 9.3.2Color ...... 53 9.3.3 Porcentaje de azucares reductores totales ...... 56 9.3.4 Hidrometilfurfural (HMF) ...... 57 9.3.5 pH ...... 58 10. Discusión ...... 61 11. Conclusión ...... 75 12. Literatura citada ...... 76 1. Apéndice ...... 86 2. Apéndice ...... 89 3. Apéndice ...... 102 4. Apéndice ...... 104 5. Apéndice ...... 115 6. Apéndice ...... 119 7. Apéndice ...... 121 8. Apéndice ...... 122 9. Apéndice ...... 125 10. Apéndice ...... 126 11. Apéndice ...... 128 12. Apéndice ...... 134

FIGURAS Figura 1 Mapa de localización de Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero...... 23 Figura 2.Mapa de los tipos de vegetación de las tres zonas de estudio ...... 26 Figura 3. Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Nombre de Dios, temporada primavera 2015...... 36 Figura 4. Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Poanas temporada primavera 2015 y 2018...... 36 Figura 5. Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Vicente Guerrero en la temporada de primavera 2015 y 2018...... 37 Figura 6. Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Vicente Guerrero temporada primavera 2015 y 2018...... 39 Figura 7. Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Poanas temporada otoño 2015 y 2018...... 40

Figura 8 Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Vicente Guerrero temporada otoño 2015 y 2018...... 41 Figura 9. Caracterización botánica de las mieles del municipio Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero en primavera y otoño del 2015 y 2018...... 44 Figura 10. Representación gráfica del Eigenvalue...... 48 Figura 11. Representación gráfica de la relación existente de los taxones, con respecto a los municipios y dos temporadas del año en el componente 1 y 2...... 49 Figura 12. Representación gráfica de la relación existente de los taxones, con respecto a los municipios y dos temporadas del año en el componente 1 y 3...... 50 Figura 13. Porcentaje de humedad y desviación estándar de primavera 2015- 2018. ... 52 Figura 14. Porcentaje de humedad y desviación estándar de otoño 2015- 2018...... 53 Figura 15. Porcentaje de luminosidad 2018...... 54 Figura 16. Porcentaje de tonalidad a* 2018...... 55 Figura 17. Porcentaje de tonalidad b* 2018 ...... 56 Figura 18. Porcentaje de azúcar reductor expresado como % (g/100g) de azúcar invertido...... 57 Figura 19. Valor de pH en las muestras de primavera del año 2015 y 2018...... 59 Figura 20. Valor de pH en las muestras de otoño del año 2015 y 2018...... 60

CUADROS

Cuadro 1. Nomenclatura usada para las mieles recolectadas en primavera y otoño en el año 2015 y 2018...... 27 Cuadro 2. Valor de Monte Carlo, principales especies en 2015 y 2018 en Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero...... 38 Cuadro 3. Valor de Monte Carlo, principales especies en 2015 y 2018 en Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero...... 42 Cuadro 4. Clasificación de las mieles de acuerdo con la categoría de Maurizio...... 45 Cuadro 5. Valores de los resultados obtenidos por los diferentes índices...... 47 Cuadro 6. Hidrometilfurfural (HMF) ...... 58

RESUMEN

A través de los estudios melisopalinológicos se puede demostrar la relación que existe entre la vegetación del entorno de la colmena y el polen que se encuentra contenido en la miel. En el estado de Durango este tipo de estudios se han quedado sólo en la recolecta y observaciones de campo de la flora apícola. El presente trabajo tuvo como objetivo la determinación palinológica y fisicoquímica de los recursos florales utilizados por Apis mellifera (Apidae) en la Región de los Valles, Durango. Se estudiaron 19 muestras de miel de tres municipios: Nombre de Dios, Poanas y Vicente

Guerrero correspondientes a la cosecha de primavera y otoño de los años 2015 y

2018. Las mieles se procesaron mediante la técnica de acetólisis de Erdtman levemente modificada. En Nombre de Dios se identificaron15 especies, en Poanas 66 especies y en Vicente Guerrero 34 especies, para la temporada de primavera en el

2015 y 2018. En la cosecha de otoño en Nombre de Dios se obtuvieron 78 especies, en Poanas 101 y en Vicente Guerrero 43 especies. Las familias de plantas mejor representadas fueron Asteraceae, Fabaceae, Resedaceae, Salicaceae y

Asparagaceae. Las mieles de primavera se clasificaron como monoflorales y biflorales

(Reseda luteola, Prosopis laevigata), mientras que las de otoño multiflorales (Salix sp,

Mimosa sp., Tagetes lunulata, Tithonia tubaeformis, Bidens schaffneri, Agave sp., entre las más relevantes). Las mieles analizadas se ubican en las categorías II, III y

IV de acuerdo con la cantidad total de polen presente en ellas, por lo que pueden ser consideradas de buena calidad. Basado en los índices de diversidad, se demostró que el pecoreo de Apis mellifera fue heterogéneo en los lugares de mayor diversidad de especies de plantas, como se vio en Poanas, mientras que en los lugares con

9 menor diversidad el pecoreo se dio de manera homogénea, como se presentó en

Nombre de Dios y Vicente Guerrero.

El análisis fisicoquímico de las mieles permitió establecer que los valores obtenidos cumplen con los estándares determinados por la NMX-F-036-1997-NORMEX y el

Codex Alimentarius Commission (2001), en general se concluye que todas las muestras están dentro de los parámetros de calidad.

ABSTRACT Through of the melisopalinological studies, can be demonstrated the relationship between the vegetation in the hive environment and the pollen found in the honey. In the state of Durango, these types of studies have remained only in the collection and field observations of the apicultural flora. The present work had as objective determination the palynological and physicochemical of the floral resources used by

Apis mellifera (Apidae) in the Valles Region, Durango. From 19 honey samples from three municipalities were studied: Nombre de Dios, Poanas and Vicente Guerrero corresponding to the spring and autumn harvest of the years 2015 and 2018. The honeys were processed using the slightly modified Erdtman acetolysis technique. In

Nombre de Dios 15 species were identified, in Poanas 66 species and in Vicente

Guerrero 34 species, for the spring season in 2015 and 2018. In the autumn harvest in Nombre de Dios 78 species were obtained, in Poanas 101 and in Vicente Warrior

43 species. The best represented plant families were Asteraceae, Fabaceae,

Resedaceae, Salicaceae and Asparagaceae. Spring honeys are classified as monofloral and bifloral (Reseda luteola, Prosopis laevigata), while autumn honeys are multifloral (Salix sp, Mimosa sp., Tagetes lunulata, Tithonia tubaeformis, Bidens schaffneri, Agave sp., among the most relevant). The honeys analyzed are located categories, type II, III and IV according to the total amount of pollen present in them, so they can be considered of good quality. Based on the diversity indices, it was shown that the pecoreo of Apis mellifera was heterogeneous in the places of greater diversity of plant species, as was seen in Poanas, while in the places with the less diversity the pecoreo occurred in a homogeneous way, as it was presented in Nombre de Dios and

Vicente Guerrero.

The physicochemical analysis of honeys allowed to establish that the values obtained comply with the standadrs by the standrs determined by the NMX-F-036-1997-

NORMEX and the Codex Alimentarius Commission (2001), in general it´s conclude that all the samples are within the parameters quality.

1. Introducción De acuerdo con el Codex Alimentarius Commission (C.A.C. por sus siglas en inglés)

(2001), la miel es una sustancia dulce natural producida por abejas melíferas (Apis mellifera L.) a partir del néctar de plantas, de secreciones de partes vivas de éstas o excreciones de abejas de distintas especies, siendo combinadas con sustancias específicas propias, que transforman, depositan, deshidratan y guardan en el panal para esperar a que madure y añeje.

Apis mellifera, es la especie de abeja más utilizada por el hombre y de gran importancia económica, debido a sus hábitos generalistas de pecoreo (en busca de néctar y/o polen) y su facilidad de manejo (Nates, 2005). El néctar es una secreción acuosa de plantas cuyo contenido es principalmente de azúcares y aminoácidos (Baker et al., 1983). El polen se adhiere a las patas y los cuerpos de las abejas cuando visitan las flores. Las abejas melíferas peinan este polen de sus cuerpos y patas delanteras, lo mezclan con néctar y lo empacan en las corbículas (cestas de polen) en sus patas traseras. Al volver a la colmena las abejas obreras empaquetan el polen en celdillas especiales para su posterior uso en la alimentación de las larvas (Baum et al., 2011).

Apis mellifera, regularmente forrajea varios kilómetros alrededor de la colmena. La distancia más común va de 600-800 m, pudiendo llegar a 1413 m según la ubicación de la colmena, lo cual dependerá de la abundancia de forraje rentable. Se ha observado que en áreas agrícolas el radio de búsqueda de alimento es de solo unos cientos de metros

(Beekman et al., 2000).

La relación entre la vegetación que rodea los apiarios y el polen contenido en la miel producida están estrechamente ligados. Se ha visto que factores climáticos influyen en la floración de las plantas, modificando el origen floral de la miel de un colmenar a lo largo del tiempo (Basilio, 2002).

Para llevar a cabo un estudio de miel en una región es necesario tomar en cuenta numerosas características, como las geográficas, climáticas, biológicas, sociales, económicas, entre otras. Esto permitirá determinar la problemática actual y tener una visión del futuro de las abejas y de los apicultores (Anklam, 1998).

El análisis polínico, es una alternativa muy completa de los diferentes tipos de análisis de la miel, ya que permite aplicaciones en el campo apícola y entomológico, tales como: precisar la importancia de las diferentes especies vegetales que usan como recurso floral y el desarrollo de la colonia de abejas; identificar el origen geográfico de otros productos apícolas (jalea real, cera, propóleos). Así mismo ayuda a efectuar investigaciones de bio- monitoreo ambiental y estudiar el comportamiento de la entomofauna polinizadora y su papel en cuanto a la producción agrícola y la conservación del ambiente, a través de la polinización de especies cultivadas y espontáneas (Fagúndez, 2011, Rodríguez et al.,

2013, Bonilla et al., 2017).

Las mieles se clasifican según la principal fuente de néctar y/o polen, dentro de este tipo de mieles se pueden diferenciar las monoflorales, biflorales y las multiflorales, basado en los siguientes criterios: origen botánico de la miel, características melisopalinológicas y el grado de comercialización (Córdova et al., 2013). Así tenemos entonces que: a) monofloral; cuando la miel presenta polen dominante de una sola especie botánica en una proporción igual o mayor al 45%, b) bifloral: cuando dos tipos de polen fueron predominantes en la muestra y c) multifloral, cuando la miel es producida a partir del néctar recolectado de diversas especies de plantas y el polen de ninguna especie llega a ser dominante (Cárdenas, 2010; Ramírez et al., 2011). Por otro lado, es importante realizar estudios que resalten las características de la miel, para lo cual se requieren evaluar los parámetros físicos y químicos que determinan la calidad de la miel de abejas.

En México, durante el periodo del 2014- 2018 se produjo en promedio 57, 995 toneladas por año, es el octavo productor a nivel mundial y el tercer lugar como exportador. La producción del país se concentra en cinco regiones apícolas, más del 30% en tres estados, Yucatán, Campeche y Quintana Roo. Esto se debe a las condiciones climáticas y épocas de floración de cada región, lo que permite una gran variedad de mieles en cuanto a las características de humedad, color y sabor en cada una de las regiones. Los estados que integran la región Norte son Baja California, Baja California Sur, Sonora,

Chihuahua, Durango, Zacatecas, Coahuila, Nuevo León, el norte de Tamaulipas y el altiplano de San Luis Potosí, dicha región produce alrededor del 7.4% de la producción nacional. En estos estados se comercializa la miel de mezquite, de color ámbar extra clara cuya producción es exportada al mercado de los Estados Unidos, su precio es de los mejores en el mercado a nivel nacional (SADER, 2018), por esta razón es importante fomentar el interés por la investigación de las mieles en zonas semisecas del país, pues el papel que juega toma relevancia en empleos e ingresos en el medio rural.

En el estado de Durango son pocos los estudios palinológicos y fisicoquímicos de la miel, por lo cual en este trabajo se plantea caracterizar palinológicamente mieles procedentes de la Región de los Valles, así como determinar la calidad de la miel a partir de análisis fisicoquímicos, la información que se obtuvo será de gran utilidad para los apicultores de los diferentes municipios, puesto que apoyará en el conocimiento del contenido polínico de sus mieles, las familias vegetales mejor aprovechadas por las abejas y las acciones que están repercutiendo en el manejo de la cosecha.

2. Antecedentes Los primeros estudios melisopalinológicos en México se iniciaron en zonas tropicales en la década de los ochenta y enfocados en Apis mellifera. (Souza et al., 1981; Cházaro,

1982; Villanueva, 1984, Roldán, 1985; Alvarado y Delgado, 1985). En la década de los noventa hubo un auge en estas investigaciones (Martínez et al., 1993; Acosta y Palacios,

2001), abarcando a las abejas melíferas y a las abejas nativas mexicanas (meliponinos).

En estos trabajos se realizaron análisis sistemáticos en ciclos anuales y análisis en

épocas importantes de cosecha, en algunos municipios o distritos de varios estados de la República Mexicana (Ramírez, 2016).

Entre los estudios de análisis de mieles realizados en México, Piedras -Gutiérrez y Quiroz- García (2007) analizaron dos muestras de miel de dos localidades al sur del

Valle de México. Identificaron 19 tipos polínicos, pertenecientes a 15 familias de plantas, entre los tipos polínicos más importantes resaltaron los pertenecientes a Brassica sp.,

Eucalyptus sp., Asteraceae y Lopezia sp. La familia representada con el mayor número de taxones fue Fabaceae, aunque ninguno estuvo representado por más del 10%.

Investigadores de la Universidad Autónoma de Yucatán en colaboración con la

CONABIO (2010), realizaron la caracterización palinológica con muestras de mieles de la península de Yucatán. En el cual señalan la gran importancia de la diversidad de mieles que se derivan de la composición florística de las zonas donde se ubican los apiarios, así como la importancia de la identificación de las especies nectaríferas que contribuyen con la producción de miel en dicha región (Alfaro et al., 2010).

Acosta et al. (2011) realizaron el análisis polínico de mieles producidas por Apis mellifera L. en dos municipios del estado de Zacatecas. La miel del municipio de

Guadalupe resultó ser monofloral y la del municipio de Villanueva por ser más diversa

(miel multifloral). Los principales recursos apícolas pertenecen a las familias Asteraceae,

Fabaceae, Ulmaceae, Sapindaceae, Lamiaceae.

Castellanos et al. (2012), desarrollaron el estudio polínico de 40 muestras de miel de Apis mellifera en el estado de Tabasco. Caracterizaron 14 muestras como monoflorales, 7 biflorales y 19 multiflorales. El mayor número de mieles fue del grupo II, conteniendo de 20,000 a 100,000 granos de polen en diez gramos de miel. Observaron que la forma de pecoreo por A. mellifera fue más homogénea cuando se presentó una mayor diversidad de especies botánicas y un comportamiento de recolecta heterogéneo que coincidió con índices bajos de diversidad.

Córdova et al. (2013) realizaron, en regiones diferentes del estado de Tabasco, la caracterización botánica de miel de abeja (Apis mellifera) colectando 12 mieles durante los ciclos de cosecha 2006-2007. La caracterización palinológica permitió identificar tres mieles monoflorales, siete mieles poliflorales y dos mieles biflorales. Los resultados mostraron que en un mismo apiario se pueden cosechar dos diferentes tipos de miel según la temporada de floración.

Rodríguez et al. (2013) realizaron el análisis palinológico de mieles monoflorales comerciales de origen español: azahar, eucalipto y romero, usando métodos cuantitativos y cualitativos. El método cuantitativo mostró qué había mayor diversidad botánica en las mieles de eucalipto que en las mieles de azahar y romero. Las mieles de romero y azahar reflejaron que los tipos polínicos correspondían a flora sudamericana y las mieles de eucalipto a flora peninsular, los tipos polínicos con mayor representación fueron Salvia verbenaca, Citrus sinensis y Myrtus communis.

Ramírez et al. (2016) hicieron un estudio en las regiones centro y norte de

Guerrero, acerca del contenido polínico de seis muestras de cargas de polen de Apis mellifera con el fin de saber acerca del origen botánico y geográfico, además analizaron el comportamiento de recolecta de la abeja melífera. Los resultados mostraron un total de 43 tipos polínicos pertenecientes a 27 familias, solamente 15 taxones de la flora nativa

17 fueron consideradas de importancia y elaboraron las descripciones palinológicas. Se caracterizaron, seis mieles multiflorales.

Dentro de los trabajos clásicos sobre análisis fisicoquímicos, se encuentra el realizado por Pourtallier et al. (1970). Ellos midieron el contenido de azúcar, la conductividad eléctrica y pH, en la miel, siendo estos complementarios del análisis palinológico para la caracterización de miles uniflorales.

Moguel et al. (2005) determinaron la calidad fisicoquímica de tres etapas de producción (panal, acopio y exportación) y tres periodos de floración. Los parámetros evaluados fueron acidez libre, actividad de la diastasa, actividad de la invertasa, azúcares reductores totales, hidroximetilfurfural (HMF), humedad, sacarosa, y sólidos insolubles en agua. Las muestras fueron evaluadas por la Comisión Europea de la Miel (CEM).

Concluyeron que las mieles analizadas cumplieron con los requisitos de calidad fisicoquímica establecidos por la CEM.

Espinoza et al. (2017) hicieron pruebas fisicoquímicas, de aceptación y análisis polínico de mieles de abejas sin aguijón de la región Soconusco, Chiapas, con el fin de generar indicadores de calidad en este tipo de miel. Los parámetros fisicoquímicos fueron, pH, acidez libre, humedad, actividad de agua (aw), color, conductividad eléctrica

(CE), azúcares reductores, HMF y actividad de diastasa. Todos los valores obtenidos presentaban variaciones respecto a los valores requeridos por el Codex Alimentarius, asociaron que se debe al origen botánico, condiciones climáticas, almacenamiento pero principalmente a la especie de abeja. El análisis polínico mostró que las mieles de M. beecheii son monoflorales y las M. solani y Scaptotrigona mexicana son mieles poliflorales.

Pimentel y Rosales (2019) clasificaron muestras de miel de la CDMX, Hidalgo

Michoacán, Puebla, Veracruz, Yucatán y Zacatecas, por métodos fisicoquímicos.

Determinaron pH, color L*, a* y b*, y HMF. De acuerdo con los parámetros establecidos por el CAC para pH y HMF la mayoría de las mieles cumplían con las especificaciones, en el caso de color se clasificaron en mieles claras y obscuras.

3. Justificación El estudio de la flora apícola en México ha sido de gran relevancia en la zona sur del país, pero para los estados del norte como Durango son muy pocos los estudios que indican la calidad de la miel y su origen botánico. De acuerdo con datos de SAGARPA la producción de miel en el estado a partir del 2015 ha aumentado en un 35%, lo cual va posicionándolo como una fuente en aumento a la producción apícola. Este estudio es de gran importancia, ya que permitirá determinar cuáles plantas son visitadas por las abejas en busca de recursos y apoyará la clasificación botánica y geográfica de las mieles del país.

4. Hipótesis La producción de miel depende de los recursos florales que se encuentren en el radio de pecoreo de A. mellifera. Sin embargo, los ciclos florales en la región dependen de las lluvias, por lo que se espera que la composición de la miel en la temporada de primavera muestre poca diversidad de especies de plantas (miel monofloral), mientras que, en la temporada de otoño, se encuentre en las mieles mayor diversidad al haber más recursos florales (miel multifloral).

5. Objetivo general Evaluar los recursos florales y las características fisicoquímicas de las mieles de Apis mellifera en dos temporadas del año en la Región de los Valles, Durango, México.

5.1 Objetivos particulares

Determinar los taxones que proporcionan a A. mellifera polen y/o néctar para

la elaboración de la miel.

Comparar los recursos florales que explota A. mellifera en dos temporadas del

año.

Analizar las características fisicoquímicas de la miel de las localidades de

estudio.

6. Área de estudio El trabajo se efectuó en la Región de los Valles, Durango, que abarca tres

municipios, que son: Nombre de Dios (A), Poanas (B) y Vicente Guerrero (C) (

Figura 1).

Figura 1 Mapa de localización de los tres municipios (A) Nombre de Dios, (B) Poanas y (C) Vicente Guerrero.

Son áreas con clima semiseco templado (BS1 k), seco templado (BSk) y escasamente representado el semiárido cálido (BS1h) que se caracteriza por la presencia de pastizales y matorrales (Gonzáles et al., 2007).

La vegetación es de pastizales hacia la parte norte de la región y de matorrales altos con cubierta herbácea, hacia el centro y el sur (Figura 2). Gracias al que el tipo de clima es afable, a sus suelos fértiles y a las corrientes de agua que llegan o pasan por la zona, la

Región de los Valles alberga importantes distritos agrícolas (Gonzáles et al., 2007), a continuación se dan las características de los principales tipos de vegetación de la zona.

A) PASTIZAL

Clima semiseco templado (BS1 k), en menor proporción en el seco templado.

Temperaturas medias entre 13 y 22°C y precipitación anual de 350 a 500 mm, con

régimen de lluvias de verano y época seca de 6 a 9 meses (Gonzáles et al., 2007).

Su estructura es sencilla, en época de lluvias son abundantes las compuestas, que

pueden sobrepasar a las gramíneas en número de especies, destacando Stevia y

Viguiera. También son comunes las ciperáceas, convolvuláceas, euforbiáceas,

leguminosas y rubiáceas, así también hay en menor grado cactáceas y suculentas

(Gonzáles et al., 2007).

Los árboles más comunes son encinos, principalmente Quercus grisea Liebm., Q.

emoryi Porter & J.M. Coult. y Q. chihuahuensis Trel,. El táscate (Juniperus) y el

pino piñonero (Pinus cembroides Gordon.) acompañan a los encinos en varios

lugares y ocasionalmente son dominantes. Los arbustos son escasos, pero en las

partes bajas pueden existir matorrales de Acacia, Mimosa, Condalia y otros

géneros (Gonzáles et al., 2007).

B) MATORRAL

Clima semiseco templado (BS1k), en pequeñas áreas es seco templado (BSk) y semiseco cálido (BS1h), régimen de lluvias de verano y época seca de 6 a 9 meses (Gonzáles et al., 2007).

En su composición destacan plantas típicas de este tipo de vegetación como el huizache chino (Acacia schaffneri (S. Watson) F.J. Herm.), el mezquite (Prosopis laevigata (Humb.

& Bonpl. ex Willd.) M.C. Johnst.) y el nopal duraznillo (Opuntia durangensis Britton &

Rose), así como muchas herbáceas que son comunes en el Altiplano Mexicano: Borreria verticillata (L.) G. Mey., Bouvardia ternifolia (Cav.) Schltdl., Eleocharis densa Benth., E. ignota S. González & Reznicek, Karinia mexicana (C.B. Clarke ex Britton) Reznicek &

McVaugh, Sperkelia formosissima, Stevia ovata Willd., S. serrata B.L. Rob, y

Xanthocephalum benthamianum Hemsl., entre muchas otras, así también un género endémico, conocido para Durango y San Luis Potosí es Reederochloa (Gonzáles et al.,

2007).

De entre las principales comunidades podemos encontrar:

Matorral espinoso (Acacia schaffneri y/o Prosopis laevigata)

Matorral crasicaule (Opuntia)

Matorral perennifolion (Juniperus y Rhus)

Pastizal halófilo de pajón (Sporobulus airoides)

Figura 2.Mapa de los tipos de vegetación de las tres zonas de estudio, (A) Nombre de Dios, (B) Poanas y (C) Vicente Guerrero. RA (Agricultura de riego anual), TA (Agricultura de temporal anual), AH (Asentamientos humanos), BQ (Bosque de encino), BQP (Bosque de encino-pino), MK (Bosque de Mezquite), BP (Bosque de Pino), H2O (Cuerpo de Agua), DV (Vegetación aparente), MC (Matorral Crasicaule), PN (Pastizal natural), VSA/BP (Vegetación secundaria arbórea de bosque de pino), VSa/BQ (Vegetación secundaria arbustiva de bosque de encino), VSa/BP (Vegetación secundaria arbustiva de bosque de pino), VSa/MC ((Vegetación secundaria arbustiva de bosque de matorral crasicaule), VSa/PN ((Vegetación secundaria arbustiva de pastizal natural). Cada número corresponde a los apiarios muestreados INEGI. Conjuntos de Datos Geográficos de la Carta de Uso del Suelo y Vegetación, 1:250 000.

7. Material y método 7.1 Recolecta de muestras

Las muestras de miel se recolectaron en 2015 y 2018 directamente con los apicultores en los alrededores de la ciudad de Durango, en los municipios de Nombre de Dios,

Poanas y Vicente Guerrero, con un total de 19 muestras (250 gramos de cada una). Las muestras de miel se guardaron en frascos de vidrio, se registraron y se almacenaron a temperatura de 4°C hasta que se realizó su análisis.

En el Cuadro 1, se presentan las etiquetas de las mieles recolectadas en el 2015 y 2018 en Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero. El análisis de humedad y pH se realizó en todas las muestras, mientras que el análisis de color, HMF y azúcares totales sólo se efectuó en las muestras del 2018, ya que se consideró que el tiempo de almacenaje podría alterar los resultados.

Cuadro 1. Nomenclatura usada en este trabajo para las mieles recolectadas en primavera y otoño en el año 2015 y 2018. 2015 2018 MUESTRAS Nombre Vicente MUESTRAS Nombre Vicente Poanas Poanas de Dios Guerrero de Dios Guerrero 8NP X PP3 X 15PP X PP4 X 9PP X PP5 X 20VGP X VGP1 X 7-OTNDO X PO8 X ND-OT X PO10 X 14-OT PO X PO7 X 6-OTPO X NDO9 X 1-OT2A X NDO11 X VGO VGO6 X

8NP: Muestra 8 Nombre de Dios primavera; 15PP: Muestra 15 Poanas primavera; 9PP:

Muestra 9 primavera; 20VGP: Muestra 20 Vicente Guerrero primavera; 7-OTNDO:

Muestra 7 Nombre de Dios Otoño Odasiano, ND-OT: Nombre de Dios otoño; 14-OT PO:

Muestra 14 otoño Poanas; 6-OTPO: Muestra 6 otoño Poanas; 1-OT2A VGO: Muestra

27 primera cosecha de otoño 2ª Vicente Guerrero; PP3: Muestra 3 Poanas primavera; PP4:

Muestra 4 Poanas primavera; PP5: Muestra 5 Poanas primavera; VGP1: Muestra 1

Vicente Guerrero primavera; PO8: Muestra 8 Poanas Otoño; PO10: Muestra 10 Poanas

Otoño; PO7: Muestra 7 Poanas otoño; NDO9:Muestra 9 Nombre de Dios otoño; NDO11:

Muestra 11 Nombre de Dios otoño; VGO6: Muestra 6 Vicente Guerrero otoño.

7.2 Elaboración de la colección de referencia.

Para la elaboración de la colección de referencia de las plantas de importancia apícola de la región, se tomó como base el listado florístico que se tiene en el CIIDIR Durango y las recolectas realizadas en la zona. Para completar la colección de referencia se tomaron muestras florales de los ejemplares depositados en el Herbario de la ENCB para su procesamiento mediante la acetólisis de Erdtman (1969) y elaboración de laminillas.

7.3 Preparación de las muestras de miel.

De cada una de las muestras se tomaron 10 g de miel, se diluyeron en 40 ml de agua acidulada y se le adicionan dos pastillas de Lycopodium (este material se trata como palinomorfo foráneo). Cada una de las pastillas tiene un número conocido de esporas

(X=12542) siguiendo la técnica descrita por Stockmarr. Esto permitió determinar el número de granos de polen por gramo de miel. La muestra se concentró por centrifugación, al sedimento resultante se le aplicó la técnica de acetólisis de Erdtman

(1969), que consiste en deshidratar la muestra y tratarla con la mezcla acetolítica (9 partes de anhídrido acético y una parte de ácido sulfúrico). Se elaboraron 3 preparaciones permanentes con gelatina glicerinada. La revisión de las preparaciones se efectuó al microscopio bajo los objetivos de 40 x y 100 x, para la identificación y cuantificación de los tipos polínicos. Se utilizó el método de “área mínima” en el cual se cuentan de 300-

500 granos de polen por muestra y se cuantifican las esporas de Lycopodium. Para la identificación de los tipos polínicos y su afinidad taxonómica, se emplearon diferentes claves polínicas (Kapp, 1969; Huang, 1972, Palacios et al., 1991; Roubik y Moreno,

1991); así como la colección de referencia y la palinoteca del laboratorio además, se obtuvieron las frecuencias porcentuales de cada tipo polínico observado. Se tomaron microfotografías de los principales tipos polínicos.

Se calculó la cantidad absoluta de los granos de polen por gramo de muestra con la fórmula de Stockmarr (1971). Para ello se considera el número de granos contados, el número de esporas contadas y el número de esporas presentes en cada tableta de

Lycopodium.

7.4 Caracterización botánica de las mieles

De acuerdo con la escala de Louveaux et al. (1978), el polen es predominante cuando un taxón tiene más de 45 %, polen secundario entre 16 y 45 %, polen de menor importancia entre 3 y 15%, y polen menor debajo del 3%. De acuerdo con estos valores las mieles se caracterizaron como monoflorales cuando en su composición predomina una especie botánica con porcentaje de polen superior o igual a 45 % y multifloral cuando dos o más especies se presentan con porcentajes iguales o mayores al 10 %.

7.5 Análisis polínico

De acuerdo con el número de granos de polen en 10 g de miel, Maurizio (1975), las separa en las siguientes categorías: categoría I.- Menos de 20 000. Mieles filtradas a presión, derivadas de fuentes florales con poco polen, abejas alimentadas con azúcar o adulteradas; categoría II.- entre 20 000 y 100 000. Mieles de fuentes florales normales; categoría III.- 100 000 y 500 000. Fuentes florales con mucho polen o se incluyeron cargas de polen en la extracción; categoría IV.- 500 000 a 1 000 000; categoría V.- concentración de polen mayor; categorías IV y V se tomaron celdas de almacenamiento de polen o fuentes de polen extremadamente ricas.

7.6 Análisis fisicoquímico.

Se realizó, por triplicado, el análisis correspondiente a cada muestra de miel, con el fin de obtener valores representativos. Se probó si las distribuciones de los datos eran

29 normales (prueba de Shapiro- Wilk) y se probó si las varianzas de las muestras estudiadas eran parecidas o desiguales con la prueba de Levene en el programa PAST

(v.3.25) (Hammer et al., 2001). Posteriormente se aplicó la prueba de Welch, para contrastar si existen diferencias significativas entre las medias variables estudiadas, de las diferentes regiones y temporadas, en ambos años. Fue aplicada la prueba de Tukey, con el fin de conocer cuáles de las muestras estudiadas eran las responsables de las diferencias observadas.

I. Humedad

Existen diferentes métodos propuestos para la determinación del agua en la miel, entre estos está el descrito por la (Association of Official Agricultural Chemists, 2005): humedad

(método 969.38), eliminando el agua por desecación de la muestra, medida por la pérdida de peso. Puesto que los azúcares tienen alta sensibilidad a las altas temperaturas, la desecación se realiza a baja presión (<50mm Hg) y temperatura (60- 70°C).

II. Color

El método más objetivo para la evaluación del color es por medio de espectrofotometría, se obtiene por barrido entre 360 y 770 nm, midiendo la transmitancia de la muestra de miel colocada en una celda de cuarzo de 1cm de paso de luz, en un espectrofotómetro

1700UV-VIS, con rango entre 200 y 100 nm.

La muestra de miel debe estar limpia y libre de residuos, debido a que la cantidad de luz absorbida por la muestra se deba al color propio y no a otras causas que puedan interferir, por lo tanto tampoco deberá haber burbujas en la celda.

Para la determinación de color se utilizó un equipo Hunter Lab Color Scale (1996) cuyos valores del espacio son L*, a* y b*, donde L* es luminosidad o claridad donde 100 es el blanco y 0 es negro, a* representa la intensidad de los colores rojo en el valor rojo es a>

0 o verde si es a<0, y b* el valor determina la intensidad del amarillo si es b>0 o azul para b<0.

III. Hidroximetilfurfural (HMF)

Para la evaluación de hidroximetilfurfural se pesaron 10g de miel, se adicionaron 25 mL de agua destilada, más 2ml de Carrez I y Carrez II y se aforo a 50ml, se mezcló.

Posteriormente se filtró a través de una membrana de 0.45 μm, se tomó una alícuota de

5ml a los cuales se adicionó 5ml de agua destilada. Se hizo pasar a través de un filtro para jeringa de 0.45 μm para su posterior inyección en el equipo.

El equipo utilizado fue HPLC de la marca Perkin Elmer que cuenta con desgasificador, detector UV y bomba Flexar. Para la determinación del compuesto se utilizó un método isocrático, la separación se llevó a cabo en una columna Thermo Scientific C18 250nm x

4.6nm, partícula de 5 μm. Los datos se procesaron con el software Chromera. 5 hidroximetil (furfural) (Sigma- Aldrich, China, con una pureza de 99%) fue utilizada para realizar la curva de calibración en concentraciones de 100, 200, 300, 400 y 500 ppm. La absorbancia se midió a una longitud de onda de 285nm, con lo cual se obtuvo una R2 de

0.9962. La fase móvil cromatográfica consistió en agua acidificada con ácido acético

(HCOOH (0.1M), J. T. Baker) y acetonitrilo (J.T. Baker) en una relación 9:1.

Cada uno de los disolventes utilizados se filtraron previamente a través de una membrana de 0.45 μm para eliminar cualquier impureza. Para la preparación de las soluciones de

Carrez I (0.355M) y Carrez II (1M), se utilizó ferrocianuro de potasio trihidratado (K4Fe

(CN)6 3H2O) y acetato de zinc dihidratado (Zn (CH3COO) 2 2F2O).

IV. Azúcares reductores

De acuerdo a la NMX-F-312-1978 menciona el uso del método volumétrico de Lane-

Eynon con el cual se determina el volumen de una disolución de la muestra. Se prepararon dos soluciones:

Solución A: Disolver en 1L de agua destilada 69.28 g de sulfato de cobre pentahidrato

(CuSO4* 5H2O).

Solución B: Disolver en 1L de agua destilada 346 g de tartrato de potasio y sodio

(KnaC4H4O6 * 4H2O) y 100g de hidróxido de sodio (NaOH), posteriormente filtrar la solución.

Se pesan 5 g de miel, más 100 ml de agua destilada, mezclar y homogenizar en un matraz de 250 ml. Agregar de 2-10 ml de la disolución saturada de acetato neutro de plomo

(22%), agitar y dejar sedimentar. Añadir oxalato de sodio (22%) hasta la tota precipitación y filtrar. Después lavar con 20 ml de H2O y filtrar hasta 250 ml, se añaden 3 gotas de fenolftaleína. Se llena la bureta con NaOH 1N, utilizando fenolftaleína. Posteriormente se añaden 5ml de solución A y 5 ml de solución B, más 20 ml de agua destilada, se coloca en la parrilla y una vez que comience la ebullición agregar azul de metileno, comenzar con la titulación hasta el viraje a tono ladrillo. Tomar nota de los mililitros utilizados. pH

El pH de las muestras se determinó por medio del potenciómetro HM Digital modelo pH- 200.

8. Análisis estadístico 8.1 Análisis de diversidad

Índice de diversidad Shannon (H´) (1949), se basa en la diversidad del espectro polínico encontrado:

� H´= ∑�=� ��

El índice de Simpson es un índice que nos permite medir la dominancia de los organismos, toma un determinado número de especies presentes en el hábitat y su abundancia relativa

�� (��−�) D= ∑� �=� � (�−�)

Para determinar la uniformidad de pecoreo se empleará el índice de equidad (Pielou,

1977) o uniformidad (J’).

J’= H’/ H’ max

Los índices ecológicos se calcularon utilizando el software Paleontological data analysis

(PAST v. 3.25) (Hammer et al., 2001).

8.2 Estadística univariada

Chi cuadrada (X 2) con tabla de contingencia Para evaluar si existen una asociación entre el recurso floral que utiliza la abeja entre temporadas (primavera- otoño) y años (2015, 2018), se realizó la prueba de Chi cuadrada con el software PAST (v. 3.25) (Hammer et al., 2001). Se aplicó el simulador de Monte

Carlo para determinar las especies que son influyentes por municipio en cada temporada del año.

8.3 Estadística Multivariada

A partir del análisis melisopalinológico de los tres municipios, se realizó el análisis de componentes principales (PCA) con el programa PAST (v.3.25) (Hammer et al., 2001).

Se usó el métdp de la vara partida para determianr el número de componentes retenido y la matriz que se usó para el cálculo de los componentes fue la de correlaciones.

9. Resultados 9.1 Colección de referencia

De las dos visitas a campo se recolectaron 68 ejemplares botánicos (basándonos en el listado florístico proporcionado por el CIIDIR Durango). La identificación se realizó a nivel de familia, género y especie, predominando en mayor proporción las familias Asteraceae y Fabaceae. Yodas se procesaron para la colección de referencia, con el fin de tener una mayor certeza en la identificación de los granos de polen presentes en las muestras de miel (Apéndice I).

9.2 Caracterización palinológica

El polen encontrado en las muestras de miel analizadas se identificó a nivel de familia, género y especie, cuando no fue posible su determinación a nivel de familia se les fue asignado un morfotipo (Apéndice II), en la descripción de los resultados sólo se grafican las especies que se encontraron con un porcentaje mayor al 1%, se observa en el eje “y” el porcentaje de los granos de polen, mientras que en el eje “x” las especies. A continuación, se describen los resultados por temporada de colecta en los tres municipios.

9.2.1 Primavera

En el municipio de Nombre de Dios, en el 2015 para primavera se identificaron un total de 15 especies, la especie con mayor representación fue Reseda luteola L. con 84.58%

(Figura 3). (Apéndice II). Para el año del 2018 no se obtuvo muestra, debido a que los apicultores no cosecharon miel.

90 2015 80 70 60 50 % 40 30 20 10 0 Agave durangensis Brassica nigra Loganiaceae Prosopis laevigata Ramnaceae Reseda luteola Tipos polínicos Figura 3. Representación gráfica del porcentaje del número de granos de polen por especie en el municipio de Nombre de Dios temporada primavera 2015.

En el municipio de Poanas en el 2015 y 2018, en la temporada de primavera se obtuvieron un total de 65 especies, 27 fueron identificadas en el 2015 y 38 en el 2018 (Apéndice III), la especie que se encontró con mayor representación fue Prosopis laevigata con 26.70% en el 2015 y 41.71% en el 2018, seguido de Reseda luteola con 37.87% en el 2015 y

16.50% en el 2018 (Figura 4).

2015 2018

45 40 35 30 25 % 20 15 10 5 0

Tipos polínicos

Figura 4. Representación gráfica del porcentaje del número de granos de polen por especie en el municipio de Poanas temporada primavera 2015 y 2018.

En el municipio de Vicente Guerrero, en el 2015 y 2018 se obtuvieron un total de 34 especies, 20 taxones identificados en el 2015 y 14 en el 2018 (Apéndice III). Las especies

36 que se encontraron con mayor representación en el 2015 fueron Reseda luteola con

60.93% y Mimosa sp. con 21.98%. Para el 2018, Prosopis laevigata presenta 37.54% y

Reseda luteola con el 20.42% (Figura 5).

2015 2018

70 60 50 40 % 30 20 10 0

Tipos polínicos

Figura 5. Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Vicente Guerrero temporada primavera 2015 y 2018.

De acuerdo con el análisis de Chi cuadrada por tabla de contingencia, los recursos florales utilizados en primavera se asociaron de manera diferente entre el 2015 y 2018

(p=0.0002), lo que indica que las especies de plantas aparecieron de forma diferente entre los años de colecta. De la misma manera, la simulación de Monte Carlo para cada localidad entre años presenta diferencia significativa (Monte Carlo p=0.0001), por otro lado, a partir de los valores residuales de la prueba, se determinaron las especies que tuvieron mayor representación en ambos años por localidad durante primavera (Cuadro

2).

Cuadro 2. Valor de Monte Carlo (α: 0.05) principales especies en 2015 y 2018 en Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero. TEMPORADA MUNICIPIO 2015 2018

Reseda luteola

Brassica nigra Nombre de Dios Agave durangensis Monte Carlo p= 0.0001 Prosopis laevigata

Loganiaceae

Brassica nigra Mimosa monancistra

Reseda luteola Dasylirium sp. Poanas Primavera Aloysia sp. Karwinskia humboldtiana Monte Carlo p= 0.0001 Agave sp. Prosopis laevigata

Loeselia mexicana Celtis iguanae

Mimosa sp. Prosopis laevigata

Reseda luteola Fabaceae 3 Vicente Guerrero Loeselia mexicana Salix sp. Monte Carlo p= 0.0001 Agave sp. Karwinskia humboldtiana

Taraxacum officinale Rosaceae

9.2.2 Otoño

En el municipio de Nombre de Dios, fueron identificados un total de 78 taxones, en el

2015 se obtuvieron un total de 29 taxones, mientras que en el 2018, fueron identificados

49 (Apéndice I), la especie que se encontró en mayor representación fue Prosopis laevigata con el 45.71% en el 2015 (Figura 6).

2015 2018

50 45 40 35 30

% 25 20 15 10 5 0

Tipos polínicos

Figura 6. Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Nombre de Dios temporada primavera 2015 y 2018.

En el municipio de Poanas para otoño, en el 2015 y 2018 se obtuvieron un total de 91 especies. En el año 2015 se observó un total de 44 taxones, mientras que en el 2018 se observaron 57 (Apéndice III). La familia con mayor representación fue Asteraceae, la especie que contribuyó más fue Tithonia tubaeformis (Jacq.) Cass., con 21.8%, Mimosa sp. L. 11.08% y Tagetes lunulata Ortega. 10.26% en el 2015, mientras que en el 2018

Bidens schaffneri (A. Gray) Sherff fue la que mayor representación tuvo con 10.87%,

Salix sp. 10.37% y Populus sp. 7.15% (Figura 7).

2015 2018

15 % 10

Tipos polínicos

Figura 7. Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Poanas temporada otoño 2015 y 2018.

En el municipio de Vicente Guerrero, en el 2015 y 2018 para otoño se obtuvieron un total de 36 especies, 20 taxones identificados en el 2015 y 23 en el 2018 (Apéndice III). La familia más representativa en el 2015 fue Asteraceae con Bidens schaffneri, presentó en un 33.47%, mientras que en el 2018 fueron dos las especies con mayor representación

Salix sp. 37.87% y Bidens schaffneri 20.44% (Figura 8).

2015 2018

40 35 30 25

% 20 15 10 5 0

Tipos polínicos

Figura 8 Representación gráfica del porcentaje del número de granos por especie en el municipio de Vicente Guerrero temporada otoño 2015 y 2018.

De acuerdo con el análisis de tabla de contingencia, los recursos florales en otoño no presentan diferencia significativa entre años (p=0.54). Sin embargo, de acuerdo con la simulación de Monte Carlo, presentan diferencias significativas entre localidades por años (Monte Carlo p=0.0001). Con los valores de los residuales se pudo observar las especies que tuvieron mayor representación en cada localidad en ambos años (Cuadro

3).

Cuadro 3. Valor de Monte Carlo (α:0.05), principales especies en 2015 y 2018 en Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero. TEMPORADA MUNICIPIO 2015 2018

Reseda luteola Prosopis laevigata

Asteraceae 7 Agave durangensis Nombre de Dios Zinnia haageana Agave sp. Monte Carlo p: 0.0001 Morfotipo 4 Cuphea sp.

Salvia tiliifolia Cactaceae

Tithonia tubaeformis Populus sp.

Mimosa sp. Tridax balbisioides Poanas Otoño Tagetes lunulata Agave durangensis Monte Carlo p: 0.0001 Zinnia haagean Bidens schaffneri

Loeselia mexicana Verbesina oncophora

Opuntia sp. Salix sp.

Lobelia fenestralis Fraxinus uhdei Vicente Guerrero Phaseolus vulgaris Eruca vesicaria Monte Carlo p: 0.0001 Cheno-am Microsechium sp.

Taraxacum officinale Sanvitalia procumbens

9.2.3Caracterización botánica de las mieles (Louveaux et al., 1978)

En el municipio Nombre de Dios se obtuvo una muestra de la temporada de primavera y dos para otoño. De acuerdo con la clasificación de Louveaux, para primavera se determinó una miel de tipo monofloral, con polen predominante de Reseda luteola

(81.33%).Para la temporada de otoño se definió una miel de tipo multifloral, con polen secundario de tres especies, R. luteola (18.64%), Salvia tiliifolia (11.86%) y Zinnia haageana (11.86%) y una monofloral correspondiente a Prosopis laevigata (80.27%)

(Figura 9).

En el municipio Poanas, para primavera- 2015 se determinó una miel de tipo bifloral con

P. laevigata (42.38%) y con polen secundario R. luteola (27.15%), además, una de tipo

42 monofloral, con polen predominante de R. luteola (45.15%). En el año 2018 se describió una miel de tipo bifloral con polen secundario de Mimosa monancistra Benth (25.77%) y

P. laevigata (21.44%), otra de tipo bifloral con polen secundario de P. laevigata (39.30%) y R. luteola (36.03%), por último, una de tipo monofloral de P. laevigata (59.30%). En la estación de otoño del 2015 se describieron dos mieles de tipo multiflorall con polen secundario, una de Mimosa monancistra (29.63%) y Salix sp. (6.59%), y otra de Tithonia tubaeformis (33.62%) y Tagetes lunulata (16.27%). En el 2018 se describieron 3 mieles de tipo mutlifloral, la primera de Agave durangensis (16.46%), Agave sp. (9.88%) y

Cheno-Am (8.25%), la segunda de Bidens schaffneri (15.36%) y Cheno- am (9.16%), y la tercer muestra con Bidens schaffneri (12.20%) y Cuphea sp. (9.16%) (Figura 9).

En el municipio Vicente Guerrero se clasificó para primavera- 2015 una miel de tipo monofloral, con polen predominante de Reseda luteola (57.58%), en el 2018 de la misma temporada se clasificó miel de tipo bifloral con polen secundario de Prosopis laevigata

(37.20%) y Reseda luteola (20.24%) (Figura 9). En la estación de otoño en el 2015 se observaron mieles de tipo multifloral, con polen secundario de Bidens schaffneri (33.47%) y Cheno-Am (29.63%), y en el 2018 Bidens schaffneri (20.44%) y Salix sp. (37.87%)

((Figura 9).

Figura 9 Caracterización botánica de las mieles del municipio Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero en primavera y otoño del 2015 y 2018. Cada columna pertenece a una muestra, que a su vez están clasificadas por monofloral, bifloral y multfiloral. El símbolo del sol representa la cosecha de primavera y la hoja representa la cosecha de otoño.

9.2.4 Categoría de Maurizio (1975)

De acuerdo con la categoría de Maurizio, las muestras de miel de los tres municipios provienen de fuentes florales normales (categoría II), de fuentes florales con mucho polen

(categoría III) y dos muestras de fuentes de polen extremadamente ricas (categoría IV)

(Cuadro 4).

Cuadro 4. Clasificación de las mieles de primavera y otoño en los tres municipios de acuerdo con la categoría de Maurizio (1975).

MUNICIPIO TEMPORADA MUESTRA CATEGORÍA N° DE GRANOS Primavera- 2015 "La parrilla" III 291,253 "La parrilla" II 43,528 NOMBRE DE DIOS Otoño- 2015 "Nombre de Dios" II 51,561 Otoño-2018 "La parrilla" II 70, 722 "Secundaria técnica" III 378,768 Primavera- 2015 "La villita" II 81,523 "18 de Agosto" IV 676, 620 Primavera-2018 "Villa Unión" III 210, 810 "La Villita" IV 778,113 POANAS "CBETA 171" III 103,175 Otoño- 2015 "18 de agosto" II 29,773 "Villa Unión" II 45, 888 Otoño- 2018 "Villa Unión" II 55, 170 "La villita" II 78,294 Primavera- 2015 III 228,264

VICENTE GUERRERO Primavera- 2018 "El molino" II 34, 187 Otoño- 2015 II 23,789 Otoño- 2018 II 49, 269

9.2.5 Índices

El índice de Shannon en el municipio de Nombre de Dios tiene un valor de H=0.880,

Poanas H=2.086 (2015) y H=2.410 (2018), Vicente Guerrero H=1.487 (2015) y H=1.971

(2018), lo cual nos indica una baja diversidad comparado con el otro año en los tres municipios en la temporada de primavera, aunque comparando los tres municipios el que presenta mayor diversidad es Poanas. Los valores obtenidos en otoño nuevamente

45 representan que en Poanas (H=3.040 (2015), H=3.454 (2018)) es donde se observa una mayor diversidad (Cuadro 5).

De acuerdo con el índice de Simpson entre más cercano este el valor a 1, existe mayor diversidad, el municipio que tiene el valor más cercano a 1 es Poanas (1-D=0.790, 1-

D=0.810), seguido por Vicente Guerrero (1-D=0.620, 1-D=0.790) y Nombre de Dios (1-

D=0.333 (2015)) estos valores son dados para la temporada de primavera del 2015 y

2018. Se observa que Nombre de Dios es el municipio con menor diversidad en las muestras estudiadas. Mientras que en la temporada de otoño en el 2015 y 2018, en

Poanas se encontraron valores de (1-D=0.910, 1-D=0.950), Vicente Guerrero (1-

D=0.850, 1-D=0.800) y Nombre de Dios (1-D=0.760, 1-D=0.940), el municipio que presenta mayor diversidad es Poanas, mientras que Nombre de Dios es el más bajo en el 2015 (Cuadro 5).

La uniformidad de pecoreo fue determinada por medio del índice de equidad de Pielou.

Los valores que se aproximan a cero hacen referencia a que los recursos fueron utilizados de manera homogénea, es decir, pudieran estar presentes pocas especies o sólo una especie, pero tienen preferencia por “dos en particular” y los valores cercanos a 1 son heterogéneas. En el 2015 Nombre de Dios (J´=0.330) en la temporada de primavera muestra que la conducta de recolecta fue de manera heterogénea, sin embargo, en el

2018 Poanas muestra valores más cercanos a 1 (J´=0.800), lo que indica que el recurso se recolecto de manera heterogénea (Cuadro 5).

Cuadro 5. Valores de los resultados obtenidos por los índices de Shannon, Simpson y Pielou, en Nombre de Dios, Ponas y Vicente Guerrero, en la cosecha de pimavera y otoño (2015 y 2018).

9.2.6 Análisis de componentes principales

El análisis de PCA muestra los valores propios y la varianza explicada, donde se observa la separación de los primeros componentes. Estos componentes explican el 43.62% y el segundo el 21.98% de la varianza explicada (Figura 10).

Figura 10. Representación gráfica del Eigenvalue. La gráfica de puntuación de los dos primeros componentes principales (PC1 y PC2) para la clasificación de la preferencia del recurso de Apis mellifera de acuerdo con la temporada y el municipio se muestra en la Figura 11. (Apéndice V)

El primer componente es aquel que tiene una mayor dimensión en el diagrama de dispersión bi espacial, representa el mayor número de especies en los municipios. El primer componente está dado por las temporadas y años, donde se ve claramente la separación de la temporada de primavera y otoño (2015 y 2018).

Figura 11. Representación gráfica de la relación existente entre los taxones, con respecto a los municipios en dos temporadas del año en los componentes 1 y 2 (ND-P: Nombre de Dios primavera; P-P: Poanas primavera; VG-P: Vicente Guerrero primavera; ND-O: Nombre de Dios otoño; P-O: Poanas otoño; VG-O: Vicente Guerrero otoño) Representados en color rojo y verde (primavera) el 2015, en color salmón y amarillo (otoño) 2018.

Figura 12. Representación gráfica de la relación existente entre los taxones, con respecto a los municipios en dos temporadas del año en los componentes 1 y 3 (ND-P: Nombre de Dios primavera; P-P: Poanas primavera; VG-P: Vicente Guerrero primavera; ND-O: Nombre de Dios otoño; P-O: Poanas otoño; VG-O: Vicente Guerrero otoño) Representados en color rojo y verde (primavera) el 2015, en color salmón y amarillo (otoño) 2018.

El componente 1 ordena la variación de la composición de las mieles por año, siendo las mieles del 2015 diferentes a las del 2018 tanto para la primavera como en el otoño. Por otro lado la variación del componente dos está relacionada con la diversidad de especies que componen las diferentes mieles analizadas, del lado izquierdo de la gráfica se observan las mieles de tipo monofloral, mientras que en el derecho observamos las mieles de tipo multifloral.

Del lado izquierdo de la gráfica se muestra la separación del primer componente, donde se muestra al año 2015, la temporada de primavera está marcada por las especies de

Reseda luteola, Prosopis laevigata, Bidens pilosa, Mimosa sp. Mientras que en otoño la familia de Asteraceae es la más representativa, Alnus sp., Brassica nigra, Agave duranguensis. Las especies que se encuentran al centro, son compartidas tanto en el

2015, como en el 2018 (Figura 11).

Del lado derecho marca la separación del segundo componente, el cual en la temporada de primavera tiene como especies representativas a Mimosa monancistra, Celtis iguanaea y Karwinskia humboldtiana, como las más representativas. En la temporada de otoño se observa que Salix sp tiene una mayor representación, así como Cheno-Am,

Fraxinus uhdei. y Mimosa monancistra. Las especies que se encuentran al centro, son compartidas tanto en el 2015, como en el 2018 (Figura 11).

En el componente 3 se puede observar las especies florales que son características de la primavera y del otoño sin importar el año, en la temporada de primavera podemos observar a R. luteola, P. laevigata, K. humboldtiana, C. iguanaeae, M. monancistra como las más releventanes en la primavera. Mientras que en el otoño sobre sale T. tubaeformis,

B. schaffneri¸ Salix sp., Mimosa sp., Cheno- Am. Los tipos polínicos que se observan al centro de la gráfica son compartidos en ambas temporadas.

9.3 Análisis fisicoquímico

9.3.1 Porcentaje de humedad

Se determinó el porcentaje de humedad de las muestras correspondientes al año 2015

(8NP, 15PP, 9PP, 20VGP) y 2018 (PP3, PP4, PP5, VP1) (Figura 13) (Apéndice VII). En las muestras correspondientes a la temporada de primavera del año 2015 9PP (Poanas) mostró el valor más alto con 12.4% de humedad. En el 2018 se observó que, PP5

(Poanas) fue la que presentó el mayor porcentaje de humedad con 13.1%. En el 2015 tuvieron un rango del 8.44%-12.4% y en el 2018 9.3%- 13.1% de humedad.

20 18 16 14 12 10 8 % humedad % 6 4 2 0 8NP 15PP 9PP 20VGP PP3 PP4 PP5 VGP1 2015 2018 Muestras

Figura 13. Porcentaje de humedad y desviación estándar de las muestras de primavera 2015 y 2018 (8NP: Muestra 8 Nombre de Dios primavera; 15PP: Muestra 15 Poanas primavera; 9PP: Muestra 9 primavera; 20VGP: Muestra 20 Vicente Guerrero primavera; PP3: Muestra 3 Poanas primavera; PP4: Muestra 4 Poanas primavera; PP5: Muestra 5 Poanas primavera; VGP1: Muestra 1 Vicente Guerrero primavera).

Se determinó el porcentaje de humedad de las muestras de la temporada de otoño, del año 2015 (OT2A-VGO, 14-OTPO, 7-OTNDO, 6- OTPO, ND-OT) y en el 2018 (VGO6,

PO7, PO8, NDO9, PO10, NDO11). La muestra PO8 del año 2018 presentó el menor porcentaje de humedad 9.5%, mientras que en el año 2015, la muestra que presentó el mayor contenido de humedad fue OT2AVGO 17%. En el 2015 el rango de humedad fue de 10%- 17% y en el 2018 de 9.5%- 12.6% (Figura 14).

De acuerdo con los resultados estadísticos, se encontraron diferencias significativas entre las muestras de primavera y otoño (α=0.05, p=0.025)

20 18 16 14 12 10 8

% humedad % 6 4 2 0 1-OT2A 14-OT PO 7-OTNDO 6-OTPO ND-OT VGO6 P07 PO8 NDO9 PO10 NDO11 VGO 2015 2018 Muestras

Figura 14. Porcentaje de humedad y desviación estándar de las muestras de otoño 2015 y 2018 (7- OTNDO: Muestra 7 Nombre de Dios Otoño Odasiano, ND-OT: Nombre de Dios otoño; 14-OT PO: Muestra 14 otoño Poanas; 6-OTPO: Muestra 6 otoño Poanas; 1-OT2A VGO: Muestra primera cosecha de otoño 2ª Vicente Guerrero; PO8: Muestra 8 Poanas Otoño; PO10: Muestra 10 Poanas Otoño; PO7: Muestra 7 Poanas otoño; NDO9:Muestra 9 Nombre de Dios otoño; NDO11: Muestra 11 Nombre de Dios otoño; VGO6: Muestra 6 Vicente Guerrero otoño). 9.3.2Color

Los resultados sobre la medida del color se obtuvieron de acuerdo con CIE L* a* b*

(1976), sólo se pudieron analizar las muestras que corresponden al año 2018, de ambas temporadas (Apéndice VIII).

Todos los valores obtenidos de luminosidad L*fueron positivos, puesto que los valores son superiores a cero, la muestra con el valor más bajo fue PP5 35.78 unidades CIELAB

(muestra de Poanas de la temporada de primavera), la muestra con el valor más alto fue

PO7 68.8 unidades CIELAB (Poanas- otoño),se observaron diferencias significativas en los valores medios de las muestras (De acuerdo con la F de Welch, α:0.05, F= 2.178E04, p< 0.0001) (Figura 15).

Figura 15. Porcentaje de luminosidad 2018 (α:0.05, p<0.0001) (PP3: Muestra 3 Poanas primavera; PP4: Muestra 4 Poanas primavera; PP5: Muestra 5 Poanas primavera; VGP1: Muestra 1 Vicente Guerrero primavera; PO8: Muestra 8 Poanas Otoño; PO10: Muestra 10 Poanas Otoño; PO7: Muestra 7 Poanas otoño; NDO9:Muestra 9 Nombre de Dios otoño; NDO11: Muestra 11 Nombre de Dios otoño; VGO6: Muestra 6 Vicente Guerrero otoño).

Las muestras de a*presentaron valores positivos en diferente porcentaje. Los valores medios de las muestras, presentaron diferencias significativas (De acuerdo con la F de Welch F= 345.6, p

<0.0001) las que tuvieron los valores más bajos fueron PP4 28.04 unidades CIELAB (Poanas),

VP1 2.57 unidades CIELAB (Vicente Guerrero) en la temporada de primavera, y Poanas de la temporada de otoño (PO7) 3.1 unidades CIELAB, el valor más alto fue la muestra de PP3 11.3 unidades CIELAB y PP5 8.40 unidades CIELAB (Poanas- primavera) (Figura 16).

Figura 16. Porcentaje de tonalidad a* 2018 (α: 0.05, p<0.0001) (PP3: Muestra 3 Poanas primavera; PP4: Muestra 4 Poanas primavera; PP5: Muestra 5 Poanas primavera; VGP1: Muestra 1 Vicente Guerrero primavera; PO8: Muestra 8 Poanas Otoño; PO10: Muestra 10 Poanas Otoño; PO7: Muestra 7 Poanas otoño; NDO9: Muestra 9 Nombre de Dios otoño; NDO11: Muestra 11 Nombre de Dios otoño; VGO6: Muestra 6 Vicente Guerrero otoño).

Los valores observados en b* en las muestras de primavera resultaron con valores más bajos respecto a otoño, VGP1 26.32 unidades CIELAB, los valores de otoño estuvieron por encima del 33%. Los valores medios de las muestras, presentan diferencias significativas

(De acuerdo con la F de Welch F= 1580, p> 0.0001) (Figura 17).

Figura 17. Porcentaje de tonalidad b* 2018 (α:0.05, p<0.0001) (PP3: Muestra 3 Poanas primavera; PP4: Muestra 4 Poanas primavera; PP5: Muestra 5 Poanas primavera; VGP1: Muestra 1 Vicente Guerrero primavera; PO8: Muestra 8 Poanas Otoño; PO10: Muestra 10 Poanas Otoño; PO7: Muestra 7 Poanas otoño; NDO9:Muestra 9 Nombre de Dios otoño; NDO11: Muestra 11 Nombre de Dios otoño; VGO6: Muestra 6 Vicente Guerrero otoño).

9.3.3 Porcentaje de azucares reductores totales

Los resultados de los azucares totales en las muestras que corresponden al año 2018, de la temporada de primavera y otoño son valores totalmente variados. Los valores más bajos en la temporada de primavera corresponden a la muestra PP4, mientras que el valor más bajo en la temporada de otoño fue de la muestra VGO6. En la región de Vicente

Guerrero, solo tres muestras tuvieron un valor por arriba del 60%. De acuerdo con el análisis estadístico existen diferencias significativas entre las muestras (F de Welch

F=16.49, p<0.0001) (Figura 18) (Apéndice IX).

90 80 70 60 50 % 40 30 20 10 0 PP3 PP4 PP5 VGP1 VGO6 PO7 PO8 ND09 PO10 ND011 PRIMAVERA OTOÑO MUESTRAS

Figura 18. Porcentaje de azúcar reductor expresado como % (g/100g) de azúcar invertido (F de Welch F=16.49, p<0.0001) (PP3: Muestra 3 Poanas primavera; PP4: Muestra 4 Poanas primavera; PP5: Muestra 5 Poanas primavera; VGP1: Muestra 1 Vicente Guerrero primavera; PO8: Muestra 8 Poanas Otoño; PO10: Muestra 10 Poanas Otoño; PO7: Muestra 7 Poanas otoño; NDO9: Muestra 9 Nombre de Dios otoño; NDO11: Muestra 11 Nombre de Dios otoño; VGO6: Muestra 6 Vicente Guerrero otoño).

9.3.4 Hidrometilfurfural (HMF)

Las muestras analizadas corresponden al año 2018 de las temporadas de primavera y otoño. Para determinar el contenido de HMF se interpolo el valor de la absorbancia obtenida en las muestras con las absorbancias de la curva de calibración ya establecida

(Cuadro 6).

Cuadro 6. Hidrometilfurfural (HMF), expresado en mg/kg en miel envasada (PP3: Muestra 3 Poanas primavera; PP4: Muestra 4 Poanas primavera; PP5: Muestra 5 Poanas primavera; VGP1: Muestra 1 Vicente Guerrero primavera; PO8: Muestra 8 Poanas Otoño; PO10: Muestra 10 Poanas Otoño; PO7: Muestra 7 Poanas otoño; NDO9: Muestra 9 Nombre de Dios otoño; NDO11: Muestra 11 Nombre de Dios otoño; VGO6: Muestra 6 Vicente Guerrero otoño).

MUESTRA mg HMF/ Kg miel seca PP3 0 PP4 40.50 PP5 70.39 VGP1 30.58 VGO6 0 PO7 0 PO8 0 ND09 0 PO10 0 ND011 0

9.3.5 pH

Se determinó el valor del pH en las muestras de la cosecha de primavera correspondientes al año 2015 (8NP, 15PP, 9PP y 20VPG) y 2018 (PP3, PP4, PP5, VP1)

(Apéndice X). En las muestras correspondientes a la temporada de primavera del año

2015 se obtuvieron valores de 3.8-4.0 pH, mientras que en el 2018 el valor más alto lo obtuvo la muestra PP3 (5.21 pH), las demás muestras tuvieron valores de 4.3- 4.5 pH

(Figura 19).

3 pH

0 8NP 15PP 9PP 20VGP PP3 PP4 PP5 VGP1 2015 2018 Muestras

Figura 19. Valor de pH en las muestras de primavera del año 2015 y 2018 (8NP: Muestra 8 Nombre de Dios primavera; 15PP: Muestra 15 Poanas primavera; 9PP: Muestra 9 primavera; 20VGP: Muestra 20 Vicente Guerrero primavera; PP3: Muestra 3 Poanas primavera; PP4: Muestra 4 Poanas primavera; PP5: Muestra 5 Poanas primavera; VGP1: Muestra 1 Vicente Guerrero primavera).

De acuerdo con los resultados estadísticos, se encontraron diferencias significativas entre las muestras de primavera y otoño (α=0.05, p=0.0040).

Los valores obtenidos en las muestras de la cosecha de otoño del año del 2015 (1-OT2A

VGO, 14-OT PO, 7-OTNDO, 6-OTPO) muestran valores de pH con un rango de 3.44-

3.97pH, mientras que para las muestras (VGO6, PO7, PO8, NDO9) se obtuvieron valores de 4.13- 4.78. (Figura 20).

3 pH

0 1-OT2A 14-OT PO 7-OTNDO 6-OTPO ND-OT VGO6 P07 PO8 NDO9 PO10 NDO11 VGO 2015 2018 Muestras

Figura 20. Valor de pH en las muestras de otoño del año 2015 y 2018 (7-OTNDO: Muestra 7 Nombre de Dios Otoño Odasiano, ND-OT: Nombre de Dios otoño; 14-OT PO: Muestra 14 otoño Poanas; 6- OTPO: Muestra 6 otoño Poanas; 1-OT2A VGO: Muestra primera cosecha de otoño 2ª Vicente Guerrero; PO8: Muestra 8 Poanas Otoño; PO10: Muestra 10 Poanas Otoño; PO7: Muestra 7 Poanas otoño; NDO9: Muestra 9 Nombre de Dios otoño; NDO11: Muestra 11 Nombre de Dios otoño; VGO6: Muestra 6 Vicente Guerrero otoño).

10. Discusión En la Región de los Valles de donde proceden las mieles analizadas, la práctica apícola actual se realiza en dos cosechas, en la primera mitad del año, la de primavera, y en la segunda mitad, la de otoño. La variación en la floración a lo largo del año influye de manera importante el contenido polínico de las mieles tal como se describió en los resultados obtenidos.

Se analizaron un total de 19 muestras de miel de Apis mellifera de la Región de los Valles, donde se obtuvo un total de 66 tipos polínicos en las muestras del 2015 y 64 en el 2018, en seis sitios de muestreo. Alaniz et al. (2017) en el estado de Baja California al analizar

52 muestras del año 2010 y 2011, lograron identificar un total de 78 tipos polínicos, los cuales correspondieron a 33 familias. Esto es 13 tipos polínicos más de lo encontrado en

Región de los Valles, esta diferencia es posible que se deba a que emplearon mayores sitios de muestreo. Por otro lado, si consideramos que en la Región del Valle de Mexicali predomina una vegetación homogénea y baja diversidad ocasionada por la introducción de especies invasivas y riparias, mientras que en el presente estudio la vegetación que predomina es más heterogénea, ya que presenta en mayor proporción zonas de pastizales, zonas agrícolas, matorral y bosque de mezquite entre otros (Fig. 2), lo cual nos indica, que a pesar de tener un número menor en tipos polínicos, por el número de sitios de muestreo y el tipo de vegetación, la diversidad polínica no es muy diferente de la obtenida por Alanis et al. (2017).

En México se han realizado diversos estudios melisopalinológicos que han demostrado una variedad en los registros polínicos en mieles dependiendo del sitio de estudio. Entre estos encontramos el realizado por Ramírez et al. (2011) en el estado de Oaxaca, donde registraron un total de 64 taxones pertenecientes a 24 familias, en 39 muestras de miel.

Para el estado de Tabasco Jacinto et al. (2016) analizaron 38 muestras logrando identificar 37 tipos polínicos de importancia mayor al 10%. Mientras que en la península, para el estado de Quintana Roo se encontraron 88 tipos polínicos, 66 en Campeche y 92 en Yucatán (Alfaro et al., 2010). La gran variedad de registros polínicos reportados hasta este momento, indican que se debe a la alta heterogeneidad y diversidad del hábitat relacionado con un clima tropical. Comparado a lo reportado por los autores antes mencionados, las mieles de Región de los Valles presentan una diversidad similar con respecto a los tipos polínicos, a pesar de que la cantidad de muestras analizadas es menor respecto a otros estudios y que corresponde a un clima semi-seco templado con baja diversidad vegetal (Gonzáles et al., 2007).

Para el análisis de los datos, fue importante tomar en cuenta cuestiones climatológicas, de acuerdo con los datos de CONAGUA, el registro de mayor precipitación en el 2015, fue durante los meses de junio a septiembre (108.3-72.9). En el 2018, la temporada de lluvias fue de mayo a octubre (168.8- 63.9). La mayor precipitación pluvial, se da durante los meses previos a la cosecha de otoño, la cual abarca las estaciones de primavera- verano y la disponibilidad de recurso floral aumenta considerablemente. Las especies de mayor presencia en el presente trabajo fueron Mimosa monancistra, Salix sp., Tridax balbisioides, Agave durangensis, Bidens schaffneri, especies arbóreas, ruderales y forestales no maderables entre otras. Durante la cosecha de primavera, la cual abarca las estaciones de Otoño-Invierno y la precipitación pluvial baja, se puede observar que

A. mellifera toma el recurso de especies tales como Prosopis laevigata y Reseda luteola en su mayoría, así como de especies ruderales, ya que es el recurso más abundante durante estos meses (noviembre-febrero). Por otro lado P. laevigata y R. luteola seguirán estando presentes en cantidades bajas durante la cosecha de otoño.

La diversidad de especies florales y la temporada de cosecha se encuentra directamente relacionadas con lo descrito por Louveaux et al. (1978). Donde, mieles de tipo monofloral

(> 45% granos de polen) y bifloral (44% de granos de polen) correspondieron a las cosechas de primavera, mientras, que mieles de tipo multifloral (< 44 % de granos de polen) correspondieron a las cosechas de otoño. De acuerdo con los resultados obtenidos, se identificaron 5 mieles de tipo monofloral, 4 de tipo bifloral y 10 de tipo multifloral. De acuerdo con el análisis de PCA (Fig. 11) se puede apreciar que las mieles correspondientes a la cosecha de primavera del año 2015 fueron de tipo monofloral, siendo las siguientes especies las presentes en los municipios correspondientes, R. luteola (Nombre de Dios); Mimosa sp y R. luteola. (Vicente Guerrero); Aloysia gratissima y R. luteola (Poanas), mientras que en el 2018 Mimosa monancistra, Karwinskia humboldtiana, Celtis iguanae (Poanas); P. laevigata y Rosaceae (Vicente Guerrero). Para el otoño del 2015, no se observa una abundancia predominante, ya que las especies son compartidas de manera similar, no siendo el caso para el 2018, donde se observa presencia de Salix sp., Fraxinus uhndei y Eruca vesicaria (Vicente Guerrero); B.

Schaffneri (Poanas) y P. laeviegata (Nombre de Dios). La información antes descrita se puede corroborar mediante la prueba de Monte Carlo (Apéndice IV). Acorde con Maurizio et al. (1975), la cuantificación de las muestras correspondientes a la cosecha de otoño, revelaron que nueve de ellas pertenecen a la categoría II y una a la categoría III. Lo que indica, que las plantas que visita A. mellifera producen cantidad normal de polen y una de ellas es una gran productora de este recurso. Por otro lado, para la cosecha de primavera, dos mieles se ubican en la Categoria II, cuatro en la III y finalmente dos en la

IV. Esto denota que en su mayoría las plantas de las que toma el recurso A. mellifera

63 producen grandes cantidades de polen que las abastecen antes de la cosecha de primavera a diferencia de la cosecha de otoño, donde los recursos son más abundantes.

En la caracterización del polen se revelaron las familias de mayor importancia por porcentajes de abundancia. En la cosecha de primavera son Resedaceae y Fabaceae quienes están presentes en ambos años con los siguientes porcentajes, en el 2015 (58% y 20%) y 2018 (18% y 50%) respectivamente (Apéndice III). Específicamente con

Resedacea, podemos corroborar por medio de los valores residuales de la prueba de

Montecarlo (Apéndice IV) y el índice de Simpson (Cuadro 5) sobre la presencia y su dominancia en el municipio de Nombre de Dios y Vicente Guerrero. Por otra parte, para la cosecha de Otoño fue importante la familia Asteraceae en el 2015 (31%) y 2018 (26%).

Adicional a esta familia en el 2015 se encontró la presencia de Fabaceae (25%) y para el

2018 Salicaceae (19%) y Asparagaceae (11%).

Esta información coincide con lo descrito por Acosta et al. (2011), Ramírez et al. (2016) y Alaniz et al. (2017) quienes reportan también a las familias Asteraceae y Fabaceae.

Ambas familias son reconocidas tanto en México como a nivel mundial, las cuales aportan como un recurso melífero y polinífero importante (Insuasty et al., 2016; Baum et al., 2011;

Santos de Novais et al., 2009). Por otro lado, Medina et al., (2018) denotan que las familias de Asteraceae y Fabaceae son el recurso principal de polen en la regiones semi

áridas del norte del país.

La familia Asteraceae tuvo una gran representación dentro de las mieles de tipo multifloral. Esta familia generalmente es constituida por plantas herbáceas, arbustivas y a veces arborescentes. En México se conocen alrededor de 200 géneros (Rzedowski,

2008), distintos autores consideran a la familia de Asteraceae como recurso nectario

(Villegas et al., 2003, 2004; Insausty et al., 2016). Esta familia es reportada en mieles de

Chile, las especies que tiene mayor representación son Bidens pilosa y Tithonia diversifolia (Montoya et al., 2014) De acuerdo con los resultados obtenidos, también están presentes los género Bidens sp. y Tithonia sp., los cuales, se pudieron observar con mayor frecuencia en la temporada de otoño, debido a que son malezas que se desarrollan durante la época de lluvias o se encuentran relacionadas con los cultivos, Tithonia tubiformis y Bidens leucantha son plantas del género Asteraceae que representan una fuente principal de polen para las elaboración de mieles por parte de A. mellifera en las regiones semi aridas durante las estaciones de verano y otoño (Medina et al., 2018).

Fabaceae es una de las familias más importantes en México ya que está representada con 139 géneros y 1,850 especies (Rzedowski, 2008). Donde, las especies P. laevigata y M. monancistra son de mayor relevancia en este trabajo por su alta presencia en mieles tanto monofloral, bifloral y multifloral. Prosopis laevigata o Mezquite es un árbol y la especie con mayor distribución del género, partiendo del suroeste de Estados Unidos hasta el norte de México lo que corresponde con un clima semi-árido y una floración de marzo a septiembre. (Palacios, 2006). Este árbol es de valor económico para México por sus diferentes usos, medicinales, elaboración de bebidas embriagantes, extracción de gomas y de gran interés apícola por sus flores, las cuales son fuente de néctar (Meraz et al., 1998; Rodríguez et al., 2014). La mayor parte de las mieles monoflorales y biflorales de P. laevigata se obtienen durante la cosecha de primavera, lo cual coincide con Alaniz et al. (2017), quienes reportan mieles de tipo monofloral en el Valle de Mexicalí. Por otra parte, M. monancistra se encuentra bien representada en mieles de tipo bifloral. El género

Mimosa, se encuentra ampliamente distribuido desde el sur de Estados Unidos hasta

Argentina. En México se conocen 102 especies y es considerado como el principal centro de distribución (Martínez et al., 2008). Algunos estudios de polen y miel consideran a

Mimosa sp. como recurso polinífero (Villanueva, 2002; Villanueva et al., 2009). Sin embargo, en sur América, las especies de Mimosa sp. han sido reportadas como fuente de néctar (Barth, 2004, Ramírez et al., 2011).

Este trabajo presenta 3 familias adicionales a Asteraceae y Fabaceae, las familias

Resedaceae, Salicacea y Asparagaceae. Estas familias no se mencionan con frecuencia en los trabajos melisopalinológicos, sin embargo, en las mieles analizadas estuvieron bien representadas (Apéndice III).

En cuanto a la familia Resedaceae, la cual tuvo gran importancia en la cosecha de primavera, la especie identificada fue Reseda luteola. Planta herbácea, anual, cosmopolita e introducida, cuya inflorescencia se da en racimos y produce como recompensa para sus polinizadores, néctar y polen. Se puede observar en floración durante el otoño e invierno y se encuentra ampliamente distribuida como maleza en los cultivos (Valdez 1993; Sandoval y Siqueiros, 2019). Por esta razón, dicha especie es presentada en la cosecha de primavera y posteriormente se encontrará pero en menor proporción.

Finalmente, las familias Asparagaceae y Salicacea fueron encontradas durante el 2018

únicamente, lo cual pudiera deberse a una cuestión estacional, lo que propicia las condiciones óptimas de floración. El género Agave sp. tiene una distribución desde

Estados Unidos a Sudamérica, se presenta en climas áridos y templados (González et al., 2009)

Agave durangesins y Agavae sp. fueron las especies identificadas en este trabajo, las cuales pertenecen a la familia Asparagaceae. Estas especies, cuentan con inflorescencia de tamaño importante cuyo recurso floral es el polen y el néctar. La producción del néctar de cada inflorescencia dependerá de la edad de la flor (Eguiarte et al., 2000), se da

66 durante 1 semana de las 18 horas a las 6 horas (durante la noche) sin embargo se observó que A. mellifera es un importante visitante de los agaves durante las primeras horas del día (Eguiarte et al., 2013; Trejo et al., 2015; Vargas et al., 2016).

Respecto a Salicaceae está representada por dos géneros y 250 especies, que se distribuyen en zonas templadas y subárticas del norte (Rzedowski, 2008) tanto Ramírez et al. (2011), Rodríguez et al. (2013), Montaya et al. (2014) y Navarrete et al. (2016), mencionan la presencia del género Salix sp como polen de menor importancia. Sin embargo, en Región de los Valles fue de los tipos polínicos más abundantes durante el otoño (2018), esto se debe a que algunas plantas son utilizadas por Apis mellifera como un recurso polínifero intermitente, puesto que habrá otras familias que les aporten recursos similares cuando existe una baja disposición de plantas que aporten néctar alrededor del apiario (.Insausty, 2016; Montoya et al., 2017).

Así mismo el género Salix sp. presenta discos nectaríferos que proporciona el recurso floral, también presenta estrategias de dispersión de polen, influenciadas por clima, que en conjunto con los discos nectaríferos propician la rápida dispersión del polen por parte de especies polinizadoras y oportunistas, tales como Apis mellifera (Cronk et al., 2015;

Franchi et al., 2011).

De acuerdo con los datos obtenidos mediante Shannon (H), los cuales indican el valor de la diversidad, en México, los más altos han sido registrados en el sur del país, Oaxaca

(2.7-0.3), Guerrero (2.33- 1.66) y Tabasco (2.6-0.7) (Ramírez et al.; 2016; Ramírez et al.,

2011; Castellanos et al., 2010; Castellanos et al., 2012) mientras que las mieles menos diversas, es decir, con valores más bajos son de la zona centro del país como Puebla

(1.7) y Valle de México (1.76-1,17) (Ramírez et al., 2007, Piedras-Gutiérrez y Quiroz-

García, 2007). De acuerdo con lo analizado en Región de los Valles los valores de

67 diversidad en la cosecha de primavera son de 2.41-0.88, obteniéndose los mayores registros en el municipio de Poanas con 2.41 para el 2015 y 2.08 para el 2018. En la cosecha de otoño son de 3.45-2.19, obteniéndose de igual manera el mayor registro en

Poanas con 3.04 para el 2015 y 3.45 en 2018. Los resultados obtenidos tanto en primavera como en otoño son equiparables con los valores observados en las zonas del sur de México, pese a que la vegetación es semi-árida, son semejantes con las zonas de mayor riqueza florística. La alta diversidad en Poanas se debe al tipo de vegetación, pues abarca bosque de Mezquite, matorral crasicaule, pastizal natural y vegetación secundaria de bosque de encino; mientras que en Nombre de Dios y Vicente Guerrero hay zonas de

Agricultura de riego y temporal anuales, pastizal inducido, pastizal natural y zonas de matorral.

La conducta del pecoreo fue medida mediante el índice de Pielou (J´), en Región de los

Valles, en la cosecha de primavera se obtuvieron valores de 0.74 - 0.32; los municipios de Nombre de Dios (0.32) y Vicente Guerrero (0.49) fueron los más cercanos al valor 0, lo cual indica que a menor diversidad (Cuadro 5), será mayor la dominancia, es decir una conducta de recolecta homogénea. En la cosecha de otoño se obtuvieron valores de 0.86

– 0.65 pese a que los municipios, Nombre de Dios (0.86) y Poanas obtuvieron los valores más altos (0.85-0.80), durante esta temporada se presenta una mayor diversidad, por lo tanto una menor dominancia, lo que refleja un comportamiento de tipo heterogéneo.

Estudios realizados en los siguientes estados muestran una conducta heterogénea

Oaxaca (0.1) (Ramírez et al., 2011,), Tabasco (0.3) (Castellanos et al., 2010) y Puebla

(0.45) (Arriaga et al., 2007) y una conducta homogénea en Guerrero (0.99-0.65) (Ramírez et al., 2016). Esto soporta el trabajo de Arriaga et. al., (2007) quienes demuestran que la

68 escases de los recursos o su sobreexplotación es relacionada con el forrajeo heterogéneo, lo cual es congruente con los resultados arrojados en este trabajo puesto que en la cosecha de primavera se observan altas abundancias de un solo recurso, indicando la sobre explotación de esté (Piedras y Quiroz, 2007).

Las características fisicoquímicas de las mieles analizadas son importantes para establecer la calidad de cada muestra de miel, de esta manera se puede saber si existe una relación con los sitios de donde se obtienen las muestras. Respecto a esto la humedad es el primer parámetro para considerar en su comercialización, esto será importante en su precio y en su almacenamiento (Alfaro et al., 2005). La humedad en la miel es resultado de su contenido original del néctar, así como de condiciones ambientales y de las propiedades higroscópicas propias de ésta sustancia, esta última característica es importante ya que los niveles altos de humedad son normalmente debidos al manejo apícola y tratamiento posterior a la extracción, en presencia de poca humedad, la miel suele ser más espesa.

La miel es un alimento con baja humedad y este último es un indicador de su madurez.

En general los valores normales de humedad en la miel madura no superan el 18 % de humedad. En México la NMX-F-036-1997-NORMEX menciona que el valor máximo de humedad debe ser ≤ 20 %. Los resultados obtenidos en la cosecha de primavera de todos los municipios, fueron porcentajes menores del 13 % tanto en el 2015 como el

2018. En la cosecha de otoño, pese a ser la época más húmeda, ninguno de los valores sobrepasa el 17% de humedad. En las muestras de Región de los Valles los parámetros de humedad presentados oscilan en un rango del 8.4 % al 17 %, los cuales son porcentajes más bajos que los presentados por las mieles de la Península Yucatán esto

69 es del 18%-19%, valores presentados por Moguel et al., (2005). Tomando en cuenta que el rango de humedad encontrado en las muestras de este trabajo oscila en el 8.4- 12.4% en primavera y de 9.5- 17% en otoño, la muestra OT2AVGO correspondiente al municipio de Vicente Guerrero (Otoño 2015) es la única en presentar el 17 % de humedad, se infiere que las actividades del procesamiento en la cosecha o en su almacenamiento fueron causa del alto valor en la humedad, puesto que las condiciones ambientales no fueron un factor influyente en otras muestras presentadas en la misma cosecha. Las muestras analizadas en el presente trabajo no solo cumplen con las normas mexicanas sino también con normas y parámetros de otros países, tal es el caso en España. En

Granadina, mieles de castaño tuvieron un valor del 15% y en la sierra del 18% de humedad, ambas mieles cumplen con la norma de calidad REAL DECRETO 1049/2003, siendo el valor medio de humedad del 20% (Escuredo et al., 2013, Periago et al., 2016).

En Europa se han realizado diversos estudios de esta propiedad mostrando valores que oscilan entre 16.9% - 18% de humedad, así mismo en Colombia, la norma técnica colombiana NTC 1273, la cual indica que el valor máximo de humedad (18%), las muestras analizadas por Insuasty et al., (2016) mostraron cumplir con dicho requerimiento mostrando valores de 16.55%. Es importante hacer mención que en los análisis de este trabajo no solo cumplen con la normativa nacional sino que se encuentran dentro de los requerimientos establecidos en otras partes del mundo.

El pH es un parámetro de gran importancia a evaluar durante la obtención y almacenamiento de los alimentos por su influencia sobre el desarrollo de microorganismos y enzimas. Tiene un efecto sobre las propiedades físicas del producto como la textura, estabilidad y resistencia (Sandamela 2008).

En este trabajo los niveles de pH para ambas cosechas fue ácido, en las muestras de la cosecha de otoño se mostraron los siguientes promedios 3.77 en el 2015 y 4.39 en el

2018. En la cosecha de primavera los promedios de pH fueron de 3.94 en el 2015 y 4.65 en el 2018. Las pruebas estadísticas indican que mediante el análisis de varianza no hubo diferencias significativas entre años (p= 0.13) pero sí entre las temporadas (p=

0.04). Los valores de acidez en la miel, se deben al alto contenido de aminoácidos y

ácidos orgánicos, los cuales son característicos del sabor, aroma y consistencia, estos generalmente caen en un intervalo de pH entre el 3.24- 6.1 pH (Aljohar, 2018; CAC, 2001;

Salgado y Maidana, 2014). Los valores encontrados en dicho trabajo entran en el intervalo reportado, esto indica que las mieles provienen principalmente de fuentes florales y siguen protegidas del deterioro causado por la proliferación de microorganismos, así mismo, contribuye a la estabilidad del sabor, del aroma y color

(Velásquez et al., 2016).

El primer sentido que interviene en la evaluación de la miel es la visión, puesto que capta diferentes atributos como el color. El color está relacionado con el origen botánico y la composición del néctar, pero el proceso para la obtención de la miel, la temperatura y el tiempo de almacenamiento influyen en cambios respecto al color (Missio et al., 2016).

El color, en la miel es un factor importante por su atractivo en la apariencia. La miel de acuerdo con los parámetros que indica González et al. (2005) L* se encuentra en un intervalo de 0 a 100 (0 es negro y 100 es blanco). De acuerdo con esta clasificación, la luminosidad es dada en dos grupos principales, mieles claras con L*> 50 y mieles oscuras con L*<50. Para las muestras de la cosecha de primavera, PP3 y PP5 caen dentro del parámetro de mieles obscuras, mientras que las muestras de PP4 y VGP1 indican ser

71 mieles claras. Por otra parte, en la cosecha de otoño, todas caen en valores mayores a

50, por lo que indican ser muestras claras. Otro parámetro usado en esta característica es el valor de a* y b*, estos indican la colorimetría, mostrando la riqueza de pigmentos como antocianinas, carotenoides y xantofilas (AMVEA, 2018). Donde el valor de a*> 0 tiende a tonalidades de rojo y a*<0 tenderá a tonalidades verdes. Así también un valor de b*>0 indican tonalidades amarillas y b*<0 tonalidades verdes. Las muestras del presente trabajo indican que a* tiene valores positivos (2.57 – 11.94) con colores rojizos y en b* valores positivos (33.55 -40.05) por lo que se puede clasificar en mieles amarillas. Los valores de CIE lab, nos indican, al igual que las otras pruebas fisicoquímicas que las mieles provienen de recursos florales, ya que la coloración va a estar dada por la presencia de diferentes polifenoles, flavonoides, aminoácidos, contenido mineral que están presentes en las plantas, así mismo el contenido de polen tiene un efecto directo en la coloración de la miel (Szabó et al., 2016).

En cuanto al porcentaje de azucares de cada una de las muestras, durante la temporada de otoño del año de 2018 presentaron valores por debajo del 60%, y en la temporada de primavera fueron variables, la más baja de 46% y la más alta de con 76 %. De acuerdo con el CODEX (1999), las mieles deben presentar arriba de 65% del valor de azucares, siendo las mieles PP3 y PP5 las que superan este valor. Una alta humedad en la miel, puede ocasionar una rápida fermentación, por acción de levaduras osmotolerantes (Sanz y Sans, 1994) sobre los azúcares (fructuosa y glucosa), llevando a la formación de dióxido de carbono y alcohol etílico, éste último, al entrar en contacto con el oxígeno es transformado en ácido acético y agua, produciéndose la fermentación y con ello un sabor agrio al paladar (Escuredo et al., 2013). Los azucares reductores nos indican la presencia

72 de glucosa y fructosa, azucares simples que se encuentran en los recursos florales, en todas las muestras se obtuvieron valores por debajo del 76% lo que nos indica que no se trata de mieles adulteradas. Así mismo los azúcares estan relacionados con la cristalización, a mayor cantidad de fructuosa tenderán a manterse con mayor fluidez pero si estas tuvieran mayor contenido de glucosa cristalizarán con mayor facilidad, lo cual está relacionado con el contenido de humedad y las condiciones de almacenamiento

(Urrego, 2017) sólo dos muestras de la cosecha de primavera presentaron mayor contenido de azúcares reductores totales comparadas con las de otoño, aún con ese resultado se encuentran dentro de lo señalado por la NMX. Cabe mencionar que el contenido de humedad en todas las muestras fue bajo, un resultado contrario a lo que reporta Moguel et al. (2005) ya que mencionan que a mayor contenido de humedad menor contenido de azúcares reductores, esto se debe a que los productores no esperan el tiempo suficiente a que las celdas en los panales estén completamente selladas antes del proceso de cosecha. Por otro lado, la baja concentración de azucares reductores en la mayoría de las muestras, puede ser debido a la zona donde se encuentra, ya que al ser una zona semiárida, el estrés generado por las condiciones climáticas y del suelo, ocasionara que los recursos energéticos, como lo son la glucosa y la sacarosa, serán ocupados principalmente por las plantas para su desarrollo y su disponibilidad estará reducida, causando una disminución en la mieles (Sami et al., 2016).

El contenido de azucares (glucosa y fructosa) están relacionados

Existen diversos factores que influyen en la aparición del compuesto HMF, el cual tiene una estrecha relación con alteraciones del color e indica que tan fresca es una muestra de miel. Este compuesto está ausente de manera natural y tiende a aumentar con el

73 paso del tiempo o durante el proceso de manejo, por la pérdida de dos moléculas de agua en la fructuosa (López, 2014), además del incremento en temperatura, condiciones en el almacenamiento, cambios en el pH u origen botánico. (Álvarez et al., 2010). En las muestras de región de los Valles, tres presentaron valores de HMF (PP4: 40.50 mg/kg,

VGP1: 30.58 mg/kg y PP5:70.39 mg/kg) no obstante estos valores entran en lo establecido en la NMX-F-036-1997-NORMEX, donde el límite máximo corresponde a 80 mg/ kg. El contenido de HMF también puede llegar a variar cuando hablamos de una miel de tipo monofloral o multifloral, por ejemplo las mieles de cítricos tiene valores de ≤20 mg/kg (6 meses) y 50mg/ kg (18 meses). En mieles de castaño 5-10 mg/kg de HMF (18 meses) (Fallico et al., 2006). En el presente trabajo las muestras de primavera PP4 (40.50 mg/kg- monofloral) de Prosopis laevigata, PP5 (70.39 mg/kg-bifloral) Bidens schaffneri y

Salix sp., y VGP1 (30.59 mg/kg- bifloral) Prosopis laevigata y Reseda luteola, probablemente estas muestras estuvieron expuestas a un mal manejo, ya sea en condiciones de almacenamiento o de cosecha, puesto que solo se observan alteraciones en el contenido de HMF.

11. Conclusión Es importante caracterizar el origen botánico de las mieles, puesto que no se pueden hacer aseveraciones sólo de observaciones en campo, es decir, asegurar que la miel pertenece a un tipo de especie solo porque está se encuentra cerca de la colmena.

El análisis palinológico de las mieles de Región de los Valles, mostró que las familias de plantas mejor representadas fueron Asteraceae, Fabaceae, Salicaeae, Asparagaceae y

Resedaceae.

De acuerdo con la clasificación de Loveux, se identificaron 5 miles de tipo monofloral y 4 biflorales en primavera, mientras que en otoño 1 bifloral y 9 multiflorales. La clasificación de Maurizio mostró mieles de categoría III (5), categoría II (11) y categoría IV (2). Se puedo observar que de una misa colmena se obtienen distintos tipos de miel dependiendo de la temporada de floración.

Las muestras analizadas en Región de los Valles indicaron de acuerdo con los análisis fisicoquímicos realizados que cumplen con los requisitos de la norma mexicana e incluso con normas internacionales, sería necesario saber el manejo que tienen los apicultores en la cosecha y el proceso de envasado con el fin de identificar las variables que afectan la calidad de la miel.

De acuerdo con los resultados obtenidos se recomienda impulsar la actividad apícola en regiones semiáridas del país y en el estado de Durango, ya que este trabajo contribuyó en la identificación de los recursos polínicos para mejorar la producción apícola y por ende la preservación de la vegetación.

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79. https://atlasapi2019.github.io/index.html

1. Apéndice

Cuadro1. Lista de especies recolectadas durante tres salidas a campo en los municipios de Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero, Durango.

NÚMERO FAMILIA ESPECIE

1 Fabaceae Acacia constricta Benth.

2 Fabaceae Acacia farnesiana (L.) Willd.

3 Asparagaceae Agave durangensis Gentry

4 Verbenaceae Aloysia gratissima (Gillies & Hook.) Tronc.

5 Asteraceae Aphanostephus ramosissimus DC.

6 Ericaceae Arbutus xalapensis Kunth

7 Asteraceae Bidens schaffneri (A. Gray) Sherff

8 Poaceae Bouteloua chondrosioides (Kunth) Benth. ex S. Watson

9 Brassicaceae Brassica rapa L.

10 Scrophulariaceae Buddleja cordata Kunth

11 Fabaceae Calliandra eriophylla Benth.

12 Cannabaceae Celtis iguanaea (Jacq.) Sarg.

13 Amaranthaceae Chenopodium graveolens Willd.

14 Rhamnaceae Colubrina californica I.M. Johnst.

15 Commelinaceae Commelina dianthifolia Delile

16 Commelinaceae Commelina diffusa Burm. f.

17 Fabaceae Dalea bicolor Humb. & Bonpl. ex Willd.

18 Fabaceae Dalea leporina (Aiton) Bullock

19 Asparagaceae Dasylirion cedrosanum Trel.

20 Solanaceae Datura innoxia Mill.

21 Fabaceae Desmodium axillare (Sw.) DC.

22 Fabaceae Desmodium neomexicanum A. Gray

23 Sapindaceae Dodonaea viscosa Jacq.

24 Liliaceae Echeandia flavescens (J. A. Schultes & J. H. Schultes) Cruden

25 Brassicaceae Eruca vesicaria (L.) Cav.

26 Apiaceae Eryngium comosum F. Delaroche

27 Convolvulaceae Evolvulus alsinoides (L.) L.

28 Fabaceae Eysenhardtia platycarpa Pennell & Saff.

29 Polemoniaceae Gilia rigidula Benth.

30 Amaranthaceae Gomphrena serrata L.

31 Boraginaceae Heliotropium curassavicum L.

32 Convolvulaceae Ipomoea purpurea (L.) Roth

33 Verbenaceae Lippia graveolens Kunth

34 Verbenaceae Lippia nodiflora (L.) Michx.

35 Fabaceae Marina neglecta (B.L. Rob.) Barneby

36 Fabaceae Medicago sativa L.

37 Fabaceae Melilotus albus Medik.

38 Loasaceae Mentzelia aspera L.

39 Fabaceae Mimosa monancistra Benth.

40 Nyctaginaceae Mirabilis melanotricha (Standl.) Spellenb.

41 Asteraceae Montanoa tomentosa Cerv.

42 Solanaceae Nicotiana glauca Graham

43 Asteraceae Parthenium bipinnatifidum (Ortega) Rollins

44 Fabaceae Phaseolus leptostachyus Benth.

45 Plantaginaceae Plantago lanceolata L.

46 Resedaceae Reseda luteola L.

47 Anacardiaceae Rhus microphylla Engelm.

48 Lamiaceae Salvia pruinosa Fernald

49 Lamiaceae Salvia tiliifolia Vahl

50 Asteraceae Sanvitalia procumbens Lam

51 Asteraceae Schkuhria schkuhrioides Thell.

52 Cucurbitaceae Sechiopsis triquetra (Moc. & Sessé ex Ser.) Naudin

53 Brassicaceae Sisymbrium irio L.

54 Solanaceae Solanum elaeagnifolium Cav.

55 Solanaceae Solanum rostratum Dunal.

56 Malvaceae Sphaeralcea angustifolia (Cav.) G. Don

57 Asteraceae Stevia serrata Cav.

58 Asteraceae Tagetes lunulata Ortega

59 Tamaricaceae Tamarix aphylla (L.) H. Karst.

60 Bignoniaceae Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth

61 Bromeliaceae Tillandsia recurvata (L.) L.

62 Asteraceae Tithonia tubiformis (Jacq.) Cass.

63 Asteraceae Tithonia tubiformis (Jacq.) Cass.

64 Asteraceae Tridax balbisioides (Kunth) A. Gray

65 Asteraceae Verbesina oncophora B.L. Rob. & Seaton

66 Asteraceae Viguiera cordata (Hook. & Arn.) D'Arcy

67 Asteraceae Viguiera linearis (Cav.) Sch. Bip. ex Hemsl.

68 Asteraceae Zinnia haageana Regel

2. Apéndice

Cuadro 2. Granos de polen identificados de los tres municipios en las muestras de miel, temporada de primavera 2015.

NOMBRE VIENTE N FAMILIA TAXÓN POANAS %ND %P %VG TOTAL % DE DIOS GUERRERO

1 Asparagaceae Agave sp. Gentry 18 24 8 4.31 3.98 1.77 3.35

2 Amaryllidaceae Allium sp. L. 0 5 1 0.00 0.83 0.22 0.35

3 Betulaceae Alnus sp. Mill. 0 2 1 0.00 0.33 0.22 0.18

4 Verbenaceae Aloysia sp. (Gillies & Hook.) Tronc. 3 25 4 0.72 4.15 0.88 1.92

5 Asteraceae Asteraceae 0 11 0 0.00 1.82 0.00 0.61

6 Asteraceae Asteraceae 1 0 0 5 0.00 0.00 1.11 0.37

7 Fabaceae Bauhinia sp. L. 0 2 0 0.00 0.33 0.00 0.11

8 Asteraceae Bidens pilosa L. 0 13 4 0.00 2.16 0.88 1.01

9 Brassicaceae Brassica nigra (L.) W.D.J. Koch 18 65 5 4.31 10.78 1.11 5.40

10 Cheno-am Cheno-Am 0 0 1 0.00 0.00 0.22 0.07

Dalea bicolor Humb. & Bonpl. ex 11 Fabaceae 0 3 0 0.00 0.50 0.00 0.17 Willd.

12 Apiaceae Eryngium sp. L. 0 8 0 0.00 1.33 0.00 0.44

13 Myrtaceae Eucalyptus sp. L'Hér. 0 2 1 0.00 0.33 0.22 0.18

14 Fabaceae Fabaceae 0 8 0 0.00 1.33 0.00 0.44

15 Fabaceae Fabaceae 1 0 4 3 0.00 0.66 0.66 0.44

16 Oleaceae Fraxinus sp. 0 2 0 0.00 0.33 0.00 0.11

17 Geraniaceae Geranium sp. L. 0 7 0 0.00 1.16 0.00 0.39

18 Loasaceae Gronovia scandens L. 3 0 0 0.72 0.00 0.00 0.24

19 Polemoniaceae Loeselia mexicana (Lam.) Brand 1 14 15 0.24 2.32 3.32 1.96

20 Longaniaceae Lognaniaceae 9 2 0 2.15 0.33 0.00 0.83

21 Fabaceae Mimosa monancistra Benth. 3 0 100 0.72 0.00 22.12 7.61

22 morfotipo 1 0 2 0 0.00 0.33 0.00 0.11 23 Onagraceae Oenothera sp. L. 0 6 3 0.00 1.00 0.66 0.55

24 Cactaceae Opuntia sp. Mill. 0 6 0 0.00 1.00 0.00 0.33

25 Pinaceae Pinus sp. L. 1 3 5 0.24 0.50 1.11 0.61

Prosopis laevigata (Humb. et Bonpl. 26 Fabaceae 12 153 22 2.87 25.37 4.87 11.04 ex Willd)

27 Ramnaceae Ramnaceae 5 14 0 1.20 2.32 0.00 1.17

28 Resedaceae Reseda luteola L. 340 217 262 81.34 35.99 57.96 58.43

29 Lamiaceae Salvia tiliifolia Vahl 1 3 3 0.24 0.50 0.66 0.47

30 Asteraceae Sonchus sp. L. 0 1 0 0.00 0.17 0.00 0.06

31 Malvaceae Sida abutifolia Mill. 1 0 2 0.24 0.00 0.44 0.23

Sphaeralcea angustifolia (Cav.) G. 32 Malvaceae 2 1 0 0.48 0.17 0.00 0.21 Don

33 Asteraceae Tagetes lunulata Ortega 1 0 0 0.24 0.00 0.00 0.08

34 Asteraceae Taraxacum officinale F.H. Wigg. 0 0 7 0.00 0.00 1.55 0.52

TOTAL 418 603 452 100.00 100.00 100.00

Cuadro 3. Granos de polen identificados de los tres municipios en las muestras de miel, temporada de otoño 2015.

NOMBRE VICENTE % N° FAMILIA TAXÓN POANAS %ND % VG DE DIOS GUERRERO POANAS

1 Betulaceae Alnus sp.Mill. 14 19 15 2.06 2.59 6.28

2 Amaryllidaceae Allium sp. L. 0 10 3 0.00 1.36 1.26

3 Verbenaceae Aloysia sp. (Gillies & Hook.) Tronc. 1 9 0 0.15 1.23 0.00

4 Asteraceae Artemisa sp.L. 0 3 0 0.00 0.41 0.00

5 Asteraceae Asteraceae 6 0 8 0 0.00 1.09 0.00

6 Asteraceae Asteraceae 7 30 0 0 4.41 0.00 0.00

7 Asteraceae Asteraceae 8 0 3 0 0.00 0.41 0.00

8 Asteraceae Asteraceae 9 2 0 0 0.29 0.00 0.00

9 Asteraceae Bidens schaffneri (A. Gray) Sherff 15 25 80 2.21 3.41 33.47

10 Asteraceae Bidens sp. L. 15 15 0 2.21 2.04 0.00

11 Boraginaceae Boraginaceae 0 1 0 0.00 0.14 0.00

12 Rubiaceae Borreria sp. G. Mey. 0 4 0 0.00 0.54 0.00

13 Brassicaceae Brassica nigra (L.) W.D.J. Koch 0 0 7 0.00 0.00 2.93

14 Brassicaceae Brassica sp. Gray. 3 7 0 0.44 0.95 0.00

15 Burseraceae Bursera sp. Jacq. ex L. 0 8 0 0.00 1.09 0.00

16 Cheno-Am Cheno-Am 11 16 27 1.62 2.18 11.30

Dalea bicolor Humb. & Bonpl. ex 17 Fabaceae 0 17 0 0.00 2.32 0.00 Willd.

18 Asparagaceae Dasylirion sp. Zucc. 0 2 0 0.00 0.27 0.00

19 Apiaceae Eryngium comosum F. Delaroche 1 8 0.00 0.14 3.35 20 Myrtaceae Eucalyptus sp. L'Hér. 0 0 1 0.00 0.00 0.42

21 Convolvulaceae Evolvulus alsinoides (L.) L. 17 5 0 2.50 0.68 0.00

Eysenhardtia platycarpa Pennell & 22 Fabaceae 0 5 0 0.00 0.68 0.00 Saff.

23 Fabaceae Fabaceae 1 1 0 0 0.15 0.00 0.00

24 Fabaceae Fabaceae 2 0 0 4 0.00 0.00 1.67

25 Fabaceae Fabaceae 3 0 12 0 0.00 1.63 0.00

26 Fabaceae Fabaceae 4 0 1 0 0.00 0.14 0.00

27 Oleaceae Fraxinus sp. L. 19 9 0 2.79 1.23 0.00

28 Geraniaceae Geranium sp. L. 0 1 0 0.00 0.14 0.00

29 Loasaceae Gronovia scandens L. 4 18 0 0.59 2.45 0.00

30 Convolvulaceae Ipomea sp. L. 2 5 0 0.29 0.68 0.00

31 Campanulaceae Lobelia fenestralis Cav. 0 0 15 0.00 0.00 6.28

32 Polemoniaceae Loeselia mexicana (Lam.) Brand 11 19 2 1.62 2.59 0.84

33 Malvaceae Malvaceae 3 3 0 0.44 0.41 0.00

34 Fabaceae Mimosa monancistra Benth. 1 81 0 0.15 11.04 0.00

35 Morfotipo 2 15 7 0 2.21 0.95 0.00

36 Morfotipo 3 0 13 0 0.00 1.77 0.00

37 Morfotipo 4 19 5 0 2.79 0.68 0.00 38 Onagraceae Oenothera sp.L. 0 0 1 0.00 0.00 0.42

39 Cactaceae Opuntia sp. Mill. 0 3 16 0.00 0.41 6.69

40 Fabaceae Phaseolus leptostachyus Benth. 0 15 0 0.00 2.04 0.00

41 Fabaceae Phaseolus vulgaris L. 0 0 15 0.00 0.00 6.28

42 Pinaceae Pinus sp. L. 5 0 11 0.74 0.00 4.60

43 Poligalaceae Poligalaceae 0 0 2 0.00 0.00 0.84

Prosopis laevigata (Humb. et Bonpl. 44 Fabaceae 304 13 3 44.71 1.77 1.26 ex Willd)

45 Fagaceae Quercus sp. L. 2 2 0 0.29 0.27 0.00

46 Ramnaceae Ramnaceae 3 8 0 0.44 1.09 0.00

47 Resedaceae Reseda luteola L. 79 17 14 11.62 2.32 5.86

48 Rhanunculaceae Rhanunculaceae 1 13 0 0.15 1.77 0.00

49 Salicaceae Salix sp. L. 14 65 0 2.06 8.86 0.00

50 Lamiaceae Salvia tiliifolia Vahl 35 18 2 5.15 2.45 0.84

51 Brassicaceae Sisymbrium irio L. 0 6 0 0.00 0.82 0.00

52 Asteraceae Tagetes lunulata Ortega 0 75 0 0.00 10.22 0.00

53 Asteraceae Taraxacum officinale F.H. Wigg. 0 2 12 0.00 0.27 5.02

54 Asteraceae Tithonia tubaeformis (Jacq.) Cass. 15 155 0 2.21 21.12 0.00

55 Poaceae Zea mays L. 4 10 1 0.59 1.36 0.42

56 Asteraceae Zinnia haageana Regel 35 0 0 5.15 0.00 0.00

680 734 239 100.00 100.00 100.00

Cuadro 4. Granos de polen identificados de los tres municipios en las muestras de miel, temporada de primavera 2018.

VICENTE N° FAMILIA TAXÓN POANAS % P % VG TOTAL GUERRERO

1 Asparagaceae Agave durangensis Gentry 3 0 0.20 0.00 0.10

2 Betulaceae Alnus sp.Mill. 5 7 0.33 2.08 1.21

3 Acanthaceae Anisacanthus sp.Nees 10 0 0.66 0.00 0.33

4 Asteraceae Asteraceae 1 5 0 0.33 0.00 0.17

5 Asteraceae Bidens schaffneri (A. Gray) Sherff 37 0 2.45 0.00 1.23

6 Brassicaceae Brassica rapa L. 31 0 2.05 0.00 1.03

7 Cannabaceae Celtis iguanaea (Jacq.) Sarg. 44 5 2.91 1.49 2.20

8 Fabaceae Centrosema sp. (DC.) Benth 9 0 0.60 0.00 0.30

9 Rutaceae Citrus sp. L. 15 0 0.99 0.00 0.50

10 Euphorbiaceae Croton sp. L. 5 0 0.33 0.00 0.17

11 Asparagaceae Dasylirion sp. Zucc 69 0 4.57 0.00 2.28

12 Brassicaceae Eruca vesicaria (L.) Cav. 17 5 1.13 1.49 1.31

13 Apiaceae Eryngium comosum F. Delaroche 10 0 0.66 0.00 0.33

14 Fabaceae Fabaceae 1 11 0 0.73 0.00 0.36

15 Fabaceae Fabaceae 2 6 10 0.40 2.98 1.69

16 Fabaceae Fabaceae 3 0 29 0.00 8.63 4.32

17 Oleaceae Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh. 50 14 3.31 4.17 3.74

18 Juglandaceae Juglandaceae 5 0 0.33 0.00 0.17

19 Rhamnaceae c (Schult.) Zucc. 56 15 3.71 4.46 4.09

20 Fabaceae Marina neglecta (B.L. Rob.) Barneby 5 0 0.33 0.00 0.17

21 Fabaceae Mimosa monancistra Benth. 147 0 9.74 0.00 4.87

22 Morfotipo 5 0 3 0.00 0.89 0.45

23 Morfotipo 6 0 4 0.00 1.19 0.60 24 Onagraceae Oenothera sp. L. 9 0 0.60 0.00 0.30

25 Cactaceae Opuntia sp. Mill. 16 0 1.06 0.00 0.53

26 Pinaceae Pinus sp. L. 10 1 0.66 0.30 0.48

27 Poaceae Poaceae 5 0 0.33 0.00 0.17

Prosopis laevigata (Humb. et Bonpl. ex 28 Fabaceae 579 125 38.34 37.20 37.77 Willd)

29 Resedaceae Reseda luteola L. 229 68 15.17 20.24 17.70

30 Anacardiaceae Rhus microphylla Engelm. 18 0 1.19 0.00 0.60

31 Anacardiaceae Rhus sp. L. 5 0 0.33 0.00 0.17

32 Rosaceae Rosaceae 18 15 1.19 4.46 2.83

33 Salicaceae Salix sp. L. 19 35 1.26 10.42 5.84

34 Asteraceae Sanvitalia procumbens Lam 3 0 0.20 0.00 0.10

35 Brassicaceae Sisymbrium irio L. 6 0 0.40 0.00 0.20

36 Malvaceae Sphaeralcea angustifolia (Cav.) G. Don 4 0 0.26 0.00 0.13

37 Asteraceae Taraxacum officinale F.H. Wigg. 9 0 0.60 0.00 0.30

38 Asteraceae Tithonia tubiformis (Jacq.) Cass. 5 0 0.33 0.00 0.17

39 Asteraceae Tridax balbisioides (Kunth) A. Gray 15 0 0.99 0.00 0.50

40 Asteraceae Verbesina oncophora B.L. Rob. & Seaton 16 0 1.06 0.00 0.53

41 Poaceae Zea mays L. 4 0 0.26 0.00 0.13

TOTAL 1510 336 100.00 100.00 100.00

Cuadro 5. Granos de polen identificados de los tres municipios en las muestras de miel, temporada de otoño 2018.

NOMBRE VICENTE N° FAMILIA TAXÓN POANAS %ND % P %VG TOTAL % DE DIOS GUERRERO

1 Asparagaceae Agave durangensis Gentry 122 80 0 12.42 5.72 0.00 6.05

2 Asparagaceae Agave sp. Gentry 112 51 0 11.41 3.65 0.00 5.02

3 Amaryllidaceae Allium sp. L. 0 5 0 0.00 0.36 0.00 0.12

4 Betulaceae Alnus sp.Mill. 12 21 3 1.22 1.50 0.82 1.18

5 Verbenaceae Aloysia gratissima (Gillies & Hook.) Tronc. 10 0 0 1.02 0.00 0.00 0.34

6 Anacardiaceae Anacardiaceae 15 0 0 1.53 0.00 0.00 0.51

7 Asteraceae Aphanostephus ramosissimus DC. 0 18 0 0.00 1.29 0.00 0.43

8 Asteraceae Asteraceae 2 0 5 0 0.00 0.36 0.00 0.12

9 Asteraceae Asteraceae* 20 15 0 2.04 1.07 0.00 1.04

10 Plantaginaceae Bacopa procumbens (Mill.) Greenm. 0 9 0 0.00 0.64 0.00 0.21

11 Asteraceae Bidens schaffneri (A. Gray) Sherff 65 152 75 6.62 10.87 20.44 12.64

12 Brassicaceae Brassica rapa L. 33 45 0 3.36 3.22 0.00 2.19

13 Burseraceae Bursera sp. Jacq. ex L. 0 5 0 0.00 0.36 0.00 0.12

14 Cactaceae Cactaceae 40 0 0 4.07 0.00 0.00 1.36

15 Cactaceae Cactaceae 1 0 5 0 0.00 0.36 0.00 0.12

16 Caryophyllaceae Caryophyllaceae 6 32 0 0.61 2.29 0.00 0.97

17 Casuarinaceae Casuarina sp. L. 0 7 0 0.00 0.50 0.00 0.17

18 Malvaceae Ceiba acuminata (S. Watson) Rose 38 0 0 3.87 0.00 0.00 1.29

19 Cannabaceae Celtis iguanaea (Jacq.) Sarg. 10 18 0 1.02 1.29 0.00 0.77

20 Cheno-am Cheno-Am 43 61 8 4.38 4.36 2.18 3.64

21 Rutaceae Citrus sp.L. 0 10 0 0.00 0.72 0.00 0.24

22 Rhamnaceae Colubrina californica I.M. Johnst. 15 0 0 1.53 0.00 0.00 0.51

23 Convolvulaceae Convolvulaceae 15 4 0 1.53 0.29 0.00 0.60

24 Lythraceae Cuphea sp. P. Browne 48 0 0 4.89 0.00 0.00 1.63

25 Fabaceae Desmodium axillare (Sw.) DC. 0 4 0 0.00 0.29 0.00 0.10

26 Brassicaceae Eruca vesicaria (L.) Cav. 31 31 16 3.16 2.22 4.36 3.24

27 Apiaceae Eryngium comosum F. Delaroche 5 5 0 0.51 0.36 0.00 0.29

28 Myrtaceae Eucalyptus sp. L'Hér. 1 4 3 0.10 0.29 0.82 0.40

29 Fabaceae Eysenhardtia platycarpa Pennell & Saff. 0 0 3 0.00 0.00 0.82 0.27

30 Fabaceae Fabaceae 3 0 21 0 0.00 1.50 0.00 0.50

31 Fabaceae Fabaceae 4 0 2 0 0.00 0.14 0.00 0.05

32 Fabaceae Fabaceae 5 0 20 0 0.00 1.43 0.00 0.48

33 Oleaceae Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh. 16 43 25 1.63 3.08 6.81 3.84

34 Balsaminaceae Impatiens balsamina L. 5 0 0 0.51 0.00 0.00 0.17

35 Convolvulaceae Ipomoea purpurea (L.) Roth 5 0 0 0.51 0.00 0.00 0.17

36 Cupressaceae Juniperus sp. L. 2 0 1 0.20 0.00 0.27 0.16

37 Rhamnaceae Karwinskia humboldtiana (Schult.) Zucc. 10 0 0 1.02 0.00 0.00 0.34

38 Fabaceae Fabaceae* 5 0 0 0.51 0.00 0.00 0.17

39 Altingiaceae Liquidambar sp. L. 5 0 0 0.51 0.00 0.00 0.17

40 Polemoniaceae Loeselia mexicana (Lam.) Brand 4 6 0 0.41 0.43 0.00 0.28

41 Malvaceae Malvaceae 3 0 0 0.31 0.00 0.00 0.10

42 Malvaceae Malvaceae 1 0 5 0 0.00 0.36 0.00 0.12

43 Cucurbitaceae Microsechium sp. Naudin 0 0 13 0.00 0.00 3.54 1.18

44 Fabaceae Mimosa monancistra Benth. 0 5 6 0.00 0.36 1.63 0.66

45 Moraceae Moraceae 10 0 0 1.02 0.00 0.00 0.34

46 Moraceae Moraceae aff. 0 10 0 0.00 0.72 0.00 0.24

47 Morfotipo 1 0 10 0 0.00 0.72 0.00 0.24 48 Asteraceae Parthenium bipinnatifidum (Ortega) Rollins 36 34 0 3.67 2.43 0.00 2.03

49 Fabaceae Phaseolus leptostachyus Benth. 0 6 0 0.00 0.43 0.00 0.14

50 Fabaceae Phaseolus sp. L. 0 8 7 0.00 0.57 1.91 0.83

51 Pinaceae Pinus sp. L. 11 16 12 1.12 1.14 3.27 1.84

52 Poaceae Poaceae 8 9 3 0.81 0.64 0.82 0.76

53 Salicaceae Populus sp. L. 0 100 0 0.00 7.15 0.00 2.38

Prosopis laevigata (Humb. et Bonpl. ex 54 Fabaceae 0 9 5 0.00 0.64 1.36 0.67 Willd)

55 Fagaceae Quercus sp.L. 2 0 1 0.20 0.00 0.27 0.16

56 Resedaceae Reseda luteola L. 0 3 10 0.00 0.21 2.72 0.98

57 Anacardiaceae Rhus sp.L. 0 0 3 0.00 0.00 0.82 0.27

58 Rosaceae Rosaceae 10 0 5 1.02 0.00 1.36 0.79

59 Salicaceae Salix sp. L. 30 145 139 3.05 10.37 37.87 17.10

60 Lamiaceae Salvia pruinosa Fernald 18 0 0 1.83 0.00 0.00 0.61

61 Lamiaceae Salvia sp. L. 0 33 0 0.00 2.36 0.00 0.79

62 Lamiaceae Salvia tiliifolia Vahl 15 0 0 1.53 0.00 0.00 0.51

63 Asteraceae Sanvitalia procumbens Lam 0 20 13 0.00 1.43 3.54 1.66

Sechiopsis triquetra (Moc. & Sessé ex 64 Cucurbitaceae 20 14 3 2.04 1.00 0.82 1.29 Ser.) Naudin

65 Cucurbitaceae Sicyos deppei G. Don 5 0 0 0.51 0.00 0.00 0.17

66 Cucurbitaceae Sicyos sp. L. 5 0 0 0.51 0.00 0.00 0.17

67 Cucurbitaceae Sida sp. L. 4 10 3 0.41 0.72 0.82 0.65

68 Solanaceae Solanaceae aff. 0 5 0 0.00 0.36 0.00 0.12

100

69 Solanaceae Solanum elaeagnifolium Cav. 0 17 0 0.00 1.22 0.00 0.41

70 Malvaceae Sphaeralcea sp. A. St.-Hil. 6 7 0 0.61 0.50 0.00 0.37

71 Malvaceae Sphaeralcea angustifolia (Cav.) G. Don 0 3 10 0.00 0.21 2.72 0.98

72 Bignoniaceae Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth 0 5 0 0.00 0.36 0.00 0.12

73 Bromeliaceae Tillandsia recurvata (L.) L. 6 0 0 0.61 0.00 0.00 0.20

74 Bromeliaceae Tillandsia sp. L. 0 25 0 0.00 1.79 0.00 0.60

75 Asteraceae Tithonia tubiformis (Jacq.) Cass. 45 36 0 4.58 2.58 0.00 2.39

76 Asteraceae Tridax balbisioides (Kunth) A. Gray 0 85 0 0.00 6.08 0.00 2.03

77 Asteraceae Verbesina oncophora B.L. Rob. & Seaton 25 52 0 2.55 3.72 0.00 2.09

78 Asteraceae Viguiera linearis (Cav.) Sch. Bip. ex Hemsl. 5 0 0 0.51 0.00 0.00 0.17

79 Asparagaceae Yucca sp.L. 0 6 0 0.00 0.43 0.00 0.14

80 Poaceae Zea mays L. 20 8 0 2.04 0.57 0.00 0.87

81 Asteraceae Zinnia haageana Regel 5 33 0 0.51 2.36 0.00 0.96

TOTAL 982 1398 367 100.00 100.00 100.00 100.00

101

3. Apéndice

70 58.4 60

40 % 30 19.8 20

10 5.4 3.4 2.6 0.4 0.4 0.2 0.3 0.1 0.4 0.5 0.2 0.8 0.4 0.2 0.1 0.6 0.6 2.0 1.2 1.9 0.1 0

Familias

Gráfica 1. Familias por porcentaje de abundancia en primavera 2015.

35 31.1 30 25.2 25

20 % 15

10 6.7 5.1 3.7 2.9 3.1 5 1.8 1.7 2.4 2.1 1.4 1.4 1.8 1.7 0.9 1.2 0.1 0.0 0.4 0.0 1.0 0.3 0.1 0.0 0.8 0.3 0.5 0.7 0.2 0.9 0.5 0 Poaceae Pinaceae Apiaceae Oleaceae Fabaceae Cactaceae Cheno-am Loasaceae Salicaceae Rubiaceae Lamiaceae Myrtaceae Malvaceae Betulaceae Asteraceae (en blanco) (en Ramnaceae Asteraceae Resedaceae Onagraceae Burseraceae Poligalaceae Geraniaceae Brassicaceae Verbenaceae Boraginaceae Asparagaceae Polemoniaceae Amaryllidaceae Convolvulaceae Campanulaceae Rhanunculaceae Familias

Gráfica 2. Familias por porcentaje de abundancia en otoño 2015.

102

60 49.5 50

% 30

20 17.7

10 4.1 5.8 2.4 3.0 2.5 2.2 3.7 2.8 0.3 0.8 0.3 1.2 0.5 0.2 0.2 0.1 0.3 0.5 0.3 0.5 1.0 0

Familias

Gráfica 3. Familias por porcentaje de abundancia en primavera 2018.

30 25.5 25

20 19.5

% 15 11.2 10 5.4 3.8 3.7 3.6 5 3.5 2.9 1.9 1.8 1.6 1.6 1.5 1.2 1.0 1.0 0.8 0.8 0.8 0.8 0.8 0.6 0.5 0.5 0.4 0.3 0.3 0.3 0.3 0.2 0.2 0.2 0.2 0.2 0.2 0.2 0.2 0.2 0.1 0.1 0.1 0

Familias Gráfica 4. Familias por porcentaje de abundancia en otoño 2018.

103

4. Apéndice

Cuadro 6. Prueba de Chi 2 en el municipio de Poanas en primavera.

CHI SQUARED ROWS, COLUMNS: 57, 2 Degrees freedom: 56 CHI2: 888.31 p (no assoc.): 3.80E-150

MONTE CARLO P : 0.0001

FISHER´S EXACT

NOT AVAILABLE

OTHER STATISTICS CRAMER´S V : 0.64869 Contingency C : 0.54422

Cuadro 7. Valores de los residuales obtenidos mediante la prueba de Monte Carlo en el municipio de Poanas en primavera. TIPO POLÍNICO Abundancia Abundancia TIPO POLÍNICO RESIDUALES RESIDUALES 2018 2015 2018 2015 Prosopis laevigata 153 579 Mimosa monancistra -6.4692 4.0813 Reseda luteola 217 229 Dasylirion sp. -4.4322 2.7962 Mimosa monancistra 0 147 Karwinskia humboldtiana -3.9929 2.519 Dasylirium sp. 0 69 Prosopis laevigata -3.8376 2.4211

104

Karwinskia humboldtiana 0 56 Celtis iguanae -3.5393 2.2329 Fraxinus uhdei 2 50 Fraxinus uhdei -3.3278 2.0995 Celtis iguanae 0 44 Bidens schaffneri -3.2456 2.0476 Bidens schaffneri 0 37 Brassica rapa -2.9708 1.8742 Brassica rapa 0 31 Salix sp. -2.3258 1.4673 Salix sp. 0 19 Rhus microphylla -2.2638 1.4282 Rhus microphylla 0 18 Rosaceae -2.2638 1.4282 Rosaceae 0 18 Eruca vesicaria -2.2 1.3879 Eruca vesicaria 0 17 Verbesina oncophora -2.1343 1.3465 Opuntia sp. 6 16 Citrus sp. -2.0665 1.3037 Verbesina oncophora 0 16 Trixis angutifolia -2.0665 1.3037 Citrus sp. 0 15 Anisacanthus sp -1.6873 1.0645 Trixis angutifolia 0 15 Eryngium comosum -1.6873 1.0645 Fabaceae 1 4 11 Centrosema sp. -1.6007 1.0099 Pinus sp. 3 10 Taraxacum sp. -1.6007 1.0099 Anisacanthus sp. 0 10 Fabaceae 2 -1.307 0.82455 Eryngium comosum 0 10 Sisymbrium irio -1.307 0.82455 Oenothera sp. 6 9 Asteraceae 1 -1.1931 0.75271 Centrosema sp. 0 9 Croton sp. -1.1931 0.75271 Taraxacum sp. 0 9 Juglandaceae -1.1931 0.75271

105

Fabaceae 2 0 6 Marina neglecta -1.1931 0.75271 Sisymbrium irio 0 6 Poaceae -1.1931 0.75271 Alnus sp. 2 5 Rhus sp. -1.1931 0.75271 Asteraceae 1 0 5 Tithonia tubiformis -1.1931 0.75271 Croton sp. 0 5 Sphaeralcea angustifolia -1.0671 0.67324 Juglandaceae 0 5 Zea mays -1.0671 0.67324 Marina neglecta 0 5 Agave duranguensis -0.92417 0.58305 Poaceae 0 5 Sanvitalia procumbens -0.92417 0.58305 Rhus sp. 0 5 Pinus sp. -0.36443 0.22991 Tithonia tubiformis 0 5 Fabaceae 1 -0.13089 0.082577 Sphaeralcea angustifolia 0 4 Opuntia sp. -0.10524 0.066394 Zea mays 0 4 Alnus sp. 0.0050334 -0.0031755 Agave duranguensis 0 3 Oenothera sp. 0.83692 -0.528 Sanvitalia procumbens 0 3 Sanchus sp. 1.3406 -0.84575 Brassica nigra 65 0 Sphaeralcea angustifolia 1.3406 -0.84575 Aloysia sp. 25 0 Bauhinia sp. 1.8959 -1.1961 Agave sp. 24 0 Eucalyptus sp. 1.8959 -1.1961 Loeselia mexicana 14 0 Longaniaceae 1.8959 -1.1961 Bidens pilosa 13 0 morfotipo 1 1.8959 -1.1961 Ramnaceae 12 0 Dalea bicolor 2.322 -1.4649

106

Asteraceae 11 0 Salvia tiliifolia 2.322 -1.4649 Eryngium sp. 8 0 Allium sp. 2.9976 -1.8912 Fabaceae 8 0 Geranium sp. 3.5469 -2.2377 Geranium sp. 7 0 Eryngium sp. 3.7918 -2.3922 Allium sp. 5 0 Fabaceae 3.7918 -2.3922 Dalea bicolor 3 0 Asteraceae 4.4462 -2.8051 Salvia tiliifolia 3 0 Ramnaceae 4.6439 -2.9298 Bauhinia sp. 2 0 Bidens pilosa 4.8336 -3.0494 Eucalyptus sp. 2 0 Loeselia mexicana 5.016 -3.1645 Longaniaceae 2 0 Agave sp. 6.5675 -4.1433 morfotipo 1 2 0 Aloysia sp. 6.7029 -4.2288 Sanchus sp. 1 0 Reseda luteola 7.9891 -5.0402 Sphaeralcea angustifolia 1 0 Brassica nigra 10.808 -6.8187

107

Cuadro 8.Prueba de Chi 2 en el municipio de Vicente Guerrero en primavera.

CHI SQUARED ROWS, COLUMNS: 29, 2 Degrees freedom: 28 CHI2: 468.59 p (no assoc.): 1.93E-81

MONTE CARLO P : 0.0001

FISHER´S EXACT

NOT AVAILABLE

OTHER STATISTICS CRAMER´S V : 0.76968 Contingency C : 0.60993

Cuadro 9. Valores de los residuales obtenidos mediante la prueba de Monte Carlo en el municipio de Vicente Guerrero en primavera. RESIDUALES RESIDUALES TIPO POLÍNICO 2015 2018 TIPO POLÍNICO 2015 2018

Agave sp. 8 0 Prosopis laevigata -6.803 7.9166 Allium sp. 1 0 Fabaceae 3 -4.0843 4.7528 Alnus sp. 1 7 Salix sp. -3.7544 4.3689 Aloysia sp. 4 0 Karwinskia humboldtiana -2.9374 3.4182 Bidens pilosa 4 0 Rosaceae -2.9374 3.4182 Brassica nigra 5 0 Fraxinus sp. -2.8378 3.3023

108

Celtis iguanaea 0 5 Fabaceae 2 -2.3984 2.791 Cheno-Am 1 0 Celtis iguanaea -1.6959 1.9735 Eruca vesicaria 0 5 Eruca vesicaria -1.6959 1.9735 Eucalyptus sp. 1 0 Alnus sp. -1.679 1.9538 Fabaceae 1 3 0 Morfotipo 6 -1.5169 1.7652 Fabaceae 2 0 10 Morfotipo 5 -1.3136 1.5287 Fabaceae 3 0 29 Allium sp. 0.56007 -0.65175 Fraxinus sp. 0 14 Cheno-Am 0.56007 -0.65175 Karwinskia humboldtiana 0 15 Eucalyptus sp. 0.56007 -0.65175 Loeselia mexicana 15 0 Sida abutifolia 0.79206 -0.92171 Mimosa sp. 100 0 Pinus sp. 0.83362 -0.97007 Morfotipo 5 0 3 Fabaceae 1 0.97008 -1.1289 Morfotipo 6 0 4 Oenothera sp. 0.97008 -1.1289 Oenothera sp. 3 0 Ramnaceae 0.97008 -1.1289 Pinus sp. 5 1 Salvia tiliifolia 0.97008 -1.1289 Prosopis laevigata 22 125 Aloysia sp. 1.1201 -1.3035 Ramnaceae 3 0 Bidens pilosa 1.1201 -1.3035 Reseda luteola 262 68 Brassica nigra 1.2524 -1.4574 Rosaceae 0 15 Taraxacum officinale 1.4818 -1.7244 Salix sp. 5 35 Agave sp. 1.5841 -1.8434

109

Salvia tiliifolia 3 0 Loeselia mexicana 2.1692 -2.5242 Sida abutifolia 2 0 Reseda luteola 5.2387 -6.0962 Taraxacum officinale 7 0 Mimosa sp. 5.6007 -6.5175

Cuadro 10. Prueba de Chi 2 en el municipio de Nombre de Dios en otoño.

CHI SQUARED

ROWS, 65, 2 Degrees freedom: 64 COLUMNS: CHI2: 1229.3 p (no assoc.): 4.16E-215

MONTE CARLO P: 0.0001

FISHER´S EXACT

NOT AVAILABLE

OTHER STATISTICS CRAMER´S V : 0.86393 Contingency C : 0.65375 Cuadro 11. Valores de los residuales obtenidos mediante la prueba de Monte Carlo en el municipio de Nombre de Dios en otoño. TIPO POLÍNICO ABUNDANCI ABUNDANCI TIPO POLÍNICO RESIDUALES RESIDUALES A 2015 A 2018 2015 2018

Alnus sp. 14 12 Prosopis laevigata -8.1629 4.3249 Agave durangensis 0 122 Agave durangensis -5.1711 2.7398

110

Agave sp. 0 112 Agave sp. -4.9547 2.6251 Aloysia sp. 1 0 Cuphea sp. -3.2436 1.7185 Aloysia gratissima 0 10 Cactaceae -2.961 1.5688 Anacardiaceae 0 15 Ceiba acuminata -2.886 1.5291 Asteraceae 7 30 0 Parthenium bipinatifidum -2.809 1.4883 Asteraceae 9 2 0 Brassica rapa -2.6895 1.4249 Asteraceae* 0 20 Eruca vesicaria -2.6067 1.3811 Bidens schaffneri 15 65 Salix sp. -2.5643 1.3586 Brassica rapa 0 33 Verbesina oncophora -2.3409 1.2403 Brassica sp. 3 0 Asteraceae* -2.0937 1.1093 Cactaceae 0 40 Sechiopsis triquetra -2.0937 1.1093 Caryophyllaceae 0 6 Salvia pruinosa -1.9863 1.0524 Ceiba acuminata 0 38 Anacardiaceae -1.8132 0.9607 Celtis iguanaea 0 10 Colubrina californica -1.8132 0.9607 Cheno-Am 11 43 Convolvulaceae -1.8132 0.9607 Colubrina californica 0 15 Aloysia gratissima -1.4805 0.7844 Convolvulaceae 0 15 Celtis iguanaea -1.4805 0.7844 Cuphea sp. 0 48 Karwinskia humboldtiana -1.4805 0.7844 Eruca vesicaria 0 31 Moraceae -1.4805 0.7844 Eryngium comosum 0 5 Rosaceae -1.4805 0.7844

111

Eucalyptus sp. 0 1 Poaceae -1.3242 0.70159 Evolvulus alsinoides 17 0 Caryophyllaceae -1.1468 0.6076 Fabaceae 1 1 0 Sphaeralcea sp. -1.1468 0.6076 Fraxinus uhdei 19 16 Tillandsia recurvata -1.1468 0.6076 Gronovia scandens 4 0 Eryngium comosum -1.0469 0.55466 Impatens balsaminia 0 5 Impatens balsaminia -1.0469 0.55466 Ipomea sp. 2 0 Ipomoea purpurea -1.0469 0.55466 Ipomoea purpurea 0 5 Leguminosa* -1.0469 0.55466 Juniperus sp. 0 2 Licyos deppei -1.0469 0.55466 Karwinskia humboldtiana 0 10 Licyos sp. -1.0469 0.55466 Leguminosa* 0 5 Liquidambar sp. -1.0469 0.55466 Licyos deppei 0 5 Viguiera linearis -1.0469 0.55466 Licyos sp. 0 5 Loeselia -0.93635 0.4961 Liquidambar sp. 0 5 Sida sp. -0.93635 0.4961 Loeselia 0 4 Juniperus sp. -0.6621 0.3508 Loeselia mexicana 11 0 Bidens schaffneri -0.60536 0.32073 Malvaceae 3 3 Zea mays -0.54957 0.29118 Mimosa sp. 1 0 Eucalyptus sp. -0.46817 0.24805 Moraceae 0 10 Cheno-Am -0.24302 0.12876 Morfotipo 2 15 0 Tithonia tubaeformis 0.50981 -0.27011

112

Morfotipo 4 19 0 Pinus sp. 0.79726 -0.42241 Parthenium bipinatifidum 0 36 Quercus sp. 1.1996 -0.63559 Pinus sp. 5 11 Malvaceae 1.4692 -0.77843 Poaceae 0 8 Aloysia sp. 1.6678 -0.88364 Prosopis laevigata 0 304 Fabaceae 1 1.6678 -0.88364 Quercus sp. 2 2 Mimosa sp. 1.6678 -0.88364 Ramnaceae 3 0 Rhanunculaceae 1.6678 -0.88364 Reseda luteola 79 0 Asteraceae 9 2.3586 -1.2497 Rhanunculaceae 1 0 Ipomoea sp. 2.3586 -1.2497 Rosaceae 0 10 Brassica sp. 2.8887 -1.5305 Salix sp. 0 30 Ramnaceae 2.8887 -1.5305 Salix sp. 14 0 Gronovia scandens 3.3356 -1.7673 Salvia pruinosa 0 18 Alnus sp. 3.4773 -1.8424 Salvia tiliifolia 35 15 Fraxinus uhdei 4.0901 -2.167 Sechiopsis triquetra 0 20 Loeselia mexicana 5.5314 -2.9307 Sida sp. 0 4 Salix sp. 6.2403 -3.3063 Sphaeralcea sp. 0 6 Morfotipo 2 6.4593 -3.4223 Tillandsia recurvata 0 6 Evolvulus alsinoides 6.8765 -3.6433 Tithonia tubaeformis 15 45 Salvia tiliifolia 7.262 -3.8476 Verbesina oncophora 0 25 Morfotipo 4 7.2697 -3.8517

113

Viguiera linearis 0 5 Zinnia haageana 8.8594 -4.6939 Zea mays 4 20 Asteraceae 7 9.1348 -4.8399 Zinnia haageana 35 5 Reseda luteola 14.824 -7.8539

114

5. Apéndice

Cuadro 12. Matriz de datos utiliaza para el análisis de PCA.

TAXON Agave Agave sp. Alnus sp. Aloysia gratissima Bidens Bidens Brassica nigra Celtis duranguensis pilosa schaffneri iguanaea

2015 NOMBRE 1.28 0.00 0.00 0.60 0.00 0.00 1.28 0.00 DE DIOS

POANAS 1.40 0.00 0.00 1.41 1.15 0.00 1.82 0.00

VICENTE 0.95 0.00 0.00 0.70 0.70 0.00 0.78 0.00 GUERRERO

NOMBRE 0 0 1.18 0 0 1.20 0.00 0.00 DE DIOS

POANAS 0 0 1.30 0 0 0 0.00 0.00

VICENTE 0 0 1.20 0 0 1.91 0.00 0.00 GUERRERO

2018 POANAS 0 0 0 0 0 0 0 1.65

VICENTE 0 0 0 0 0 0 0 0.78 GUERRERO

NOMBRE 2.09 2.05 0.00 0.00 0 1.82 1.53 0 DE DIOS

POANAS 1.91 1.72 0.00 0.00 0 2.18 1.66 0

VICENTE 0.00 0.00 0.00 0.00 0 1.88 0.00 0 GUERRERO

115

Cuadro 12. Matriz de datos utiliaza para el análisis de PCA (continuación cuadro 12).

TAXON Cheno-Am Dasylirion sp. Eruca Fabaceae 2 Fraxinus Karwinskia Loeselia Mimosa sp. vesicaria uhdei humboldtiana mexicana

2015 NOMBRE 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.30 0.60 DE DIOS

POANAS 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.18 0.00

VICENTE 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.20 2.00 GUERRERO

NOMBRE 1.08 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.30 DE DIOS

POANAS 1.23 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.91

VICENTE 1.45 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0 GUERRERO

2018 POANAS 0 1.85 0.00 0.85 1.71 1.76 0 0

VICENTE 0 0.00 0.00 1.04 1.18 1.20 0 0 GUERRERO

NOMBRE 1.64 0 1.51 0 1.23 0 0 0 DE DIOS

POANAS 1.79 0 1.51 0 1.64 0 0 0

VICENTE 0.95 0 1.23 0 1.41 0 0 0 GUERRERO

116

Cuadro 12. Matriz de datos utiliaza para el análisis de PCA (continuación cuadro 12).

TAXON Mimosa Opuntia Prosopis Reseda Rosaceae Salix sp. Salvia tiliifolia Tithonia Verbesina monancistra sp. laevigata luteola tubaeformis oncophora

2015 NOMBRE 0.00 0.00 1.11 2.53 0.00 0 0.00 0 0 DE DIOS

POANAS 0.00 0.00 2.19 2.34 0.00 0 0.00 0 0

VICENTE 0.00 0.00 1.36 2.42 0.00 0 0.00 0 0 GUERRERO

NOMBRE 0.00 0 2.48 1.90 0.00 1.18 1.56 1.20 0 DE DIOS

POANAS 0.00 0.60 1.20 1.26 0.00 1.82 1.15 2.19 0

VICENTE 0 1.23 0.60 1.18 0.00 0 0 0 0 GUERRERO

2018 POANAS 2.17 0 2.76 2.36 1.28 1.30 0 0 0

VICENTE 0.00 0 2.10 1.84 1.20 1.56 0 0 0 GUERRERO

NOMBRE 0 0 0 0 0 1.49 0 1.66 1.41 DE DIOS

POANAS 0 0 0 0 0 2.16 0 1.57 1.72

VICENTE 0 0 0 0 0 2.15 0 0.00 0.00 GUERRERO

117

118

6. Apéndice

Cuadro 13. Valores utilizados para realizar el ANOVA de dos factores con una sola muestra por grupo correspondiente a primavera entre años (2015- 2018).

TEMPORADA AÑO NOMBRE DE DIOS POANAS VICENTE GUERRERO

PRIMAVERA 2015 1.176091259 1.447158031 1.301029996

2018 0 1.579783597 1.146128036 Los valores fueron transformados con log 10 Cuadro 14. Análisis de varianza de dos factores con una sola muestra por grupo.

119

Cuadro 15. Valores utilizados para realizar el ANOVA de dos factores con una sola muestra por grupo correspondiente a otoño entre años (2015- 2018).

AÑO POANAS VICENTE GUERRERO

OTOÑO 2015 1.643452676 1.301029996

2018 1.755874856 1.361727836

Cuadro16. Análisis de varianza de dos factores con una sola muestra por grupo.

120

7. Apéndice

Cuadro 17. Porcentaje de humedad en la cosecha de primavera y otoño.

Cuadro 18. Análisis de varianza de dos factores con una sola muestra por grupo para los valores de humedad.

121

8. Apéndice

Cuadro 19. Valores obtenidos de L en las muestras de acuerdo a los parámetros de CIE LAB.

PRIMAVERA OTOÑO

MUESTRAS PP3 PP4 PP5 VGP1 VGO6 PO7 PO8 ND09 PO10 ND011 L*

PROMEDIO 37.12 61.93 35.78 60.05 63.08 68.79 65.31 65.80 62.77 64.83

DESVEST 0.11 1.28 0.11 0.38 0.99 0.28 0.24 0.33 0.02 0.13

Cuadro 20. Análisis estadistíco por F de Welch.

SUM OF DF MEAN F P (SAME) SQRS SQUARE

Between groups: 3816.12 9 424.013 1399 5.47E-26

Within groups: 6.0612 20 0.30306 Permutation p (n=99999)

Total: 3822.18 29 1.00E-05

Components of variance (only for random effects):

Var(group): 141.237 Var(error): 0.30306 ICC: 0.997859

omega2: 0.9976

Levene´s test for homogeneity of variance, from p 3.67E-05 means (same):

Levene´s test, from medians p 0.6946 (same):

Welch F test in the case of unequal variances: F=2.178E04, df=7.488, p=1.248E-15

122

Cuadro 21. Valores obtenidos de a* en las muestras de acuerdo a los parámetros de CIE LAB.

PRIMAVERA OTOÑO

MUESTRAS a* PP3 PP4 PP5 VGP1 VGO6 PO7 PO8 ND09 PO10 ND011

PROMEDIO 11.9 4.15 8.40 2.57 6.99 3.86 6.23 7.22 7.71 4.45 4

DESVEST 0.30 0.53 0.46 0.34 0.07 0.15 0.06 0.14 0.09 0.08

Cuadro 22. Análisis estadistíco por F de Welch.

SUM DF MEAN F P OF SQUARE (SAME) SQRS

Between groups: 202.177 9 22.4641 296.5 2.78E-19

Within groups: 1.51547 20 0.0757733 Permutation p (n=99999)

Total: 203.692 29 1.00E-05

Components of variance (only for random effects):

Var(group): 7.46277 Var(error): 0.0757733 ICC: 0.989949

omega2: 0.9888

Levene´s test for homogeneity of variance, from p 5.25E-03 means (same):

Levene´s test, from medians p 0.6475 (same):

Welch F test in the case of unequal variances: F=345.6, df=8.046, p=1.955E-09

123

Cuadro 23. Valores obtenidos de b* en las muestras de acuerdo a los parámetros de CIE LAB.

PRIMAVERA OTOÑO

MUESTRAS PP3 PP4 PP5 VGP1 VGO6 PO7 PO8 ND09 PO10 ND011 b*

PROMEDIO 34.65 28.09 34.81 26.33 38.03 37.42 40.05 38.38 43.63 33.55

DESVEST 0.78 0.53 0.32 0.97 0.34 0.76 0.26 0.26 0.01 0.14

Cuadro 24. Análisis estadistíco por F de Welch.

SUM OF DF MEAN F P (SAME) SQRS SQUARE

Between groups: 747.818 9 83.0909 299.9 2.48E-19

Within groups: 5.54193 20 0.277097 Permutation p (n=99999)

Total: 753.36 29 1.00E-05

Components of variance (only for random effects):

Var(group): 27.6046 Var(error): 0.277097 ICC: 0.990062

omega2: 0.989

Levene´s test for homogeneity of variance, p (same): 0.006058 from means

Levene´s test, from medians p (same): 0.7264

Welch F test in the case of unequal variances: F=1580, df=7.339, p=3.564E-11

124

9. Apéndice

Cuadro 25. Porcentajes de azúcares reductores totales obtenidos en las muestras de primavera y otoño correspondientes al 2018.

MUESTRA % AZUCARES DESV. EST

PP3 74.4423 4.48724803

PP4 46.0263 0.99030921

PP5 76.7329 4.76338285

VGP1 58.3444 19.9766836

VGO6 41.5037 4.17561776

PO7 54.4668 6.45016613

PO8 52.4691 5.34583583

ND09 53.0499 6.70343582

PO10 61.9288 6.6478308

ND011 50.6286 4.62167352

SUM OF DF MEAN F P (SAME) SQRS SQUARE

BETWEEN 3490.23 9 387.804 6.0500 0.0004034 GROUPS:

WITHIN 1281.96 20 64.0982 Permutation GROUPS: p (n=99999)

TOTAL: 4772.2 29 0.00051

COMPONENTS OF VARIANCE (ONLY FOR RANDOM EFFECTS):

VAR(GROUP): 107.902 Var(error): 64.0982 ICC: 0.627336

OMEGA2: 0.6024

LEVENE´S TEST p (same): 0.003007 FOR HOMOGENEITY

125

OF VARIANCE, FROM MEANS

LEVENE´S TEST, p (same): 0.6249 FROM MEDIANS

WELCH F TEST IN THE CASE OF UNEQUAL VARIANCES: F=16.49, DF=7.674, P=0.0003796

10. Apéndice

Cuadro 26. Valores de pH primavera.

PRIMAVERA 2015 2018

MUESTRA 8NP 15PP 9PP 20VGP PP3 PP4 PP5 VGP1

PH 3.83 4 3.89 4.04 5.21 4.47 4.53 4.39

Cuadro 27. Valores de pH otoño.

OTOÑO 2015 2018

MUESTR 1-OT2A 14-OT 7- 6- ND- VGO P0 PO NDO PO1 NDO1 A VGO PO OTNDO OTPO OT 6 7 8 9 0 1

4.1 PH 3.44 3.82 3.69 3.97 3.93 4.74 4.2 4.78 4.17 4.34 3

126

Cuadro 28. Análisis de varianza de dos factores con una sola muestra por grupo.

127

11. Apéndice Fotos de la recolecta obtenida en campo en los municipios de Nombre de Dios, Poanas y Vicente Guerrero.

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12. Apéndice Tipos polínicos observados en las muestras de miel.

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