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The Biologist (Lima) ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL IMPOSEX IN THE MARINE SNAIL XANTHOCHORUS BUXEA (BRODERIP, 1833) (MURICIDAE) FROM THE SOUTH AMERICAN PACIFIC

IMPOSEX EN EL CARACOL MARINO XANTHOCHORUS BUXEA (BRODERIP, 1833) (MURICIDAE) DEL PACÍFICO SUDAMERICANO Angélica Guabloche1, Javier Alvarez1, Rolf Rivas1, Soledad Hurtado1, Renzo Pradel1 & José Iannacone1,2 1 Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú. 2 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú. Correo electrónico: [email protected]; [email protected]

The Biologist (Lima), 2013, 11(2), jul-dec: 237-249.

ABSTRACT

The imposex phenomenon is the emergence of male sexual characteristics on the reproductive system of female prosobranch gastropod snails. This alteration was historically associated with contamination with organotin compounds, such as tributyltin (TBT). In this study we evaluated the incidence of imposex in the marine snail Xanthochorus buxea (Broderip, 1833) (Muricidae) from Hermosa Beach, Ancon, Lima, Peru. Imposex percentage was 97.6%. The rate of the relative length of the penis (RPLI) was equal to 94.3. A statistically significant relationship was found between the shell length and length of the penis in males and females. This research is the first application of X. buxea as a bioindicator of organotin components in Peru from the South American Pacific coast.

Keywords: imposex, organostannous, Perú, TBT, Xanthochorus buxea.

RESUMEN

El imposex es un fenómeno que consiste en la aparición de caracteres sexuales masculinos sobre el sistema reproductivo de las hembras de caracoles gasterópodos prosobranquios. Esta alteración fue históricamente asociada a la contaminación por compuestos organoestañosos, como el tributil estaño (TBT). En el presente trabajo evaluamos la incidencia de imposex en el caracol marino Xanthochorus buxea (Broderip, 1833) (Muricidae) provenientes de Playa Hermosa, Ancón, Lima, Perú. El porcentaje de imposex fue 97,6 %. El índice de la longitud relativa del pene (RPLI) fue de 94,3. Una relación estadísticamente significativa fue encontrada entre la longitud de la conchilla y la longitud del pene en machos y en hembras. La presente investigación es la primera aplicación de X. buxea como un bioindicador de componentes organoestañosos en el Perú de las costas del Pacífico Sudamericano.

Palabras clave: imposex, organoestañoso, Perú, TBT, Xanthochorus buxea.

237 The Biologist (Lima). Vol. 11, Nº2, jul-dec 2013 Guabloche, A. et al.

INTRODUCCIÓN fricción entre el agua y el cascos de los barcos, lo que reduce el consumo de combustible y la frecuencia de entrada en dique seco, lo que La alteración del ambiente por actividades ocasiona la pérdida de tiempo e incremento en humanas que causan perturbaciones en los los costos de mantenimiento al reducir la ecosistemas es un fenómeno cada vez más corrosión del casco del buque y minimizar la frecuente (Almeida et al. 2007). Algunos introducción de especies no autóctonas e contaminantes causan en las diferentes invasoras en el medio marino. Con el poblaciones animales un fenómeno llamado transcurso del tiempo, estos compuestos disrupción endocrina (Chacón et al. 2007, lixivian al medio circundante, afectando a Guzmán & Ramírez 2012). La alteración organismos no blanco. Entre los compuestos endócrina ocurre cuando una sustancia o organoestañosos, el tributilestaño (TBT) se ha producto químico trastorna los mensajes considerado el principal agente causante de transmitidos por las hormonas (Axiak et al. imposex en varias especies de gasterópodos, 2003). A las sustancias que actúan de esta incluso actuando a muy bajas concentraciones manera se les da el nombre de disruptores (Bryan et al. 1987, Gibbs et al. 1988, Stroben endócrinos, hormonas medioambientales o et al. 1992, Barreiro et al. 2004, Rodriguez et moduladores endocrinos, y pueden ocasionar al. 2009). impactos mayores sobre la salud y el sistema reproductivo de los organismos (Guzmán & El TBT es un biocida activo usado desde la Ramírez 2012). década de 1960, pero fue prohibido en muchos países desarrollados desde la década de los 80. El imposex es un fenómeno que consiste en la En el 2008, un convenio emitido por la aparición de caracteres sexuales masculinos Organización Marítima Internacional prohibió sobre el sistema reproductivo de las hembras e las pinturas antiincrustantes en base a estaño impacta principalmente a los moluscos (Almeida et al. 2007). Este compuesto ha sido gasterópodos prosobranquios (Smith 1971). considerado como una de las sustancias más Esta alteración se ha asociado principalmente a tóxicas y uno de los compuestos androgénicos compuestos químicos organoestañosos más potentes introducido en el ambiente utilizados como agentes biocidas en las marino (Barroso & Moreira 2002, Sonak et al. pinturas antiincrustantes “antifouling” (Gibbs 2009). Los efectos nocivos medioambientales et al. 1988, Oehlmann & Bettin 1996, más frecuentes del TBT son malformaciones Rodríguez 2010, Castro et al. 2011). Esta en las ostras (Alzieu 2000), desequilibrio masculinización puede ocasionar en los hormonal en los delfines (Tanabe 1999) e moluscos el fracaso reproductivo en las imposex en gasterópodos marinos (Smith hembras e incluso llevar a la extinción a 1981), todos estos están estrechamente poblaciones locales por falta de reclutamiento asociados a áreas costeras que están bajo la (Bryan et al. 1986, Gibbs et al. 1987, Castro et influencia de intensa actividad marítima, como al. 2011). puertos y astilleros (Lee et al. 2006). Casi 200 especies de prosobranquios han sido Las pinturas antiincrustantes han sido registradas con presencia de imposex (Shi et utilizadas en estructuras expuestas al. 2005). Por lo tanto, estos moluscos se han directamente al mar, incluyendo cascos de utilizado alrededor del mundo para la detectar barcos, redes y conductos de acuicultura en la presencia de compuestos organoestaños y la alta mar (Champ 2000). Kotrikla (2009) contaminación en zonas costeras (Barroso et menciona que las pinturas antiincrustantes son al. 2002, Sousa et al. 2009, Galante-Oliveira et utilizadas para disminuir la resistencia de al. 2010a,b).

238 The Biologist (Lima). Vol. 11, Nº2, jul-dec 2013 Imposex in Xanthochorus buxea

Las especies de gasterópodos principalmente presente estudio está destinado a evaluar la u t i l i z a d o s a n i v e l m u n d i a l c o m o ocurrencia de imposex en la zona de Playa bioindicadores a la exposición de estos Hermosa, Ancón, Lima, Perú, usando al compuestos son de la familia Muricidae caracol X. buxea. (Axiak et al. 2003) como Nucella lapillus (Linnaeus, 1758) (Santos et al. 2002, Smith et MATERIALES Y MÉTODOS al. 2006, Galante-Oliveira et al. 2010b), Hexaplex trunculus Linnaeus, 1758 (Prime et al. 2006, Lahbib et al. 2009), Bolinus Área de Estudio brandaris (Linnaeus, 1758) (Vasconcelos et al. Playa Hermosa (11°46'29.6" LS, 77°11'5.6" 2010, 2011), Stramonita haemastoma LO), es una de las playas que conforman el (Linnaeus, 1767) (Castro et al. 2007b) y balneario de Ancón, ubicada en el distrito del Stramonita rustica (Lamarck, 1822) (Castro et mismo nombre a 43 km al norte de Lima, Perú al. 2007a), debido a que han demostrado ser (Fig. 1). La bahía de Ancón es utilizada como altamente sensibles a la exposición al TBT un puerto natural. Frente al litoral se (Oehlmann et al. 1996, Lahbib et al. 2010). encuentran varias lanchas y barcos que realizan actividades pesqueras, que Varios estudios sobre la ocurrencia de imposex desembarcan un promedio de 3000 TM al año. han sido llevados a cabo en Europa, Norte Su mar es especialmente tranquilo y América, Asia, en el norte de África y América prácticamente sin olas, lo que facilita la del Sur, especialmente después de la permanencia de embarcaciones recreacionales prohibición internacional del uso de TBT en tanto en el mar como en el muelle del Yacht las pinturas antiincrustantes (Cob et al. 2010, Club de Ancón. Ruiz et al. 2010). La mayoría de estos estudios, realizados en Europa, Norte América y Asia, Xanthochorus buxea verifican la efectividad global o local de esta En el mes de octubre del 2012 se recolectaron medida, o el estado actual de la contaminación al azar 253 especímenes de X. buxea (Fig2a), por compuestos organoestañosos en América que se colocaron en baldes de plástico de 4 L de del Sur (Castro et al. 2012). Sin embargo, muy capacidad con agua marina para mantenerlos pocos estudios han registrado la ocurrencia de vivos durante su transporte al laboratorio. La imposex en Sudamérica (Ejm. en Venezuela, toma de muestra se realizó a mano en la parte Miloslavich et al. 2007; en Chile, Huaquín et este de la playa caracterizada por un alto al. 2004, Osorio & Huaquin 2003, Gooding et tránsito marino, en marea baja y a una al. 1999; en Argentina Penchaszadeh et al. profundidad promedio de 60 cm. Los sitios 2009, Cledon et al. 2006; en Brasil, Lima- muestreados son colindantes con el Yacht Verde et al. 2010, Castro et al. 2012). Además Club de Ancón, caracterizado por una gran existe una sola investigación sobre la actividad náutica y rocas cubiertas por algas. ocurrencia de imposex en áreas costeras La especie fue identificada empleando las peruanas (Castro & Fillman 2012). claves de Aldea & Valdovinos (2005).

Xanthochorus buxea (Broderip, 1833) Determinación de Imposex ( M u r i c i d a e ) e s u n a e s p e c i e Se realizó en el Laboratorio de Ecofisiología macrozoobentónica que habita la zona Animal (LEFA) de la Facultad de Ciencias intemareal del mar peruano y chileno a una Naturales y Matemática (FCCNM) de la profundidad media de 10 m (Guzman et al. Universidad Nacional Federico Villarreal 1998, Aldea & Valdovinos 2005, Guerra- (UNFV), El Agustino, Lima, Perú. Los García et al. 2006, Moreno et al. 2008). Así, el organismos fueron narcotizados con una

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Figura 1. Zona de Estudio: Playa Hermosa, Ancón, Lima, Perú.

solución de MgCl2 al 3,5% por 1 h (Castro & parámetros de imposex, FPLI y RPLI fueron Fillman 2012). La longitud de la conchilla estandarizados con la longitud de la conchilla (LC) de los especímenes fue medida con un (LC) usando las siguientes dos ecuaciones vernier (±0,01 mm de precisión) desde el ápex (Castro & Fillmann 2012): hasta la base, bajo microscopio estereoscopio FLPI (Miloslavich et al. 2007). Las conchillas FPLIestandar = fueron delicadamente fraccionadas y LC hembras LP media en hembras removidas para el análisis de los tejidos RPLIestandar = / LC media en hembras x 100 blandos. La identificación del sexo se realizó LP media en machos / LC media en machos con un microscopio estereoscopio y se basó en la presencia o ausencia de la glándula de la Análisis estadístico capsula y ovarios para las hembras, y testículos La normalidad de los datos (LC y LP) fue y vesícula seminal para los machos (Gooding verificada usando la prueba estadística de et al. 1999, Gravel et al. 2006, Collado et al. Kolmogorov-Smirnov. Para verificar si la LP 2010, Cuevas et al. 2011). Se anotó la longitud es afectada por la LC se realizó una regresión y del pene (LP) y la presencia del vaso deferente correlación lineal entre estos parámetros. para los machos, y hembras con imposex. Los También se realizó una prueba de Análisis de niveles de imposex fueron evaluados usando Varianza (ANDEVA) mediante el estadístico F los siguientes índices: porcentaje de imposex para verificar si existen diferencias en las hembras (I%), índice relativo de LP significativas entre la LC de machos y hembras (FPLI, por sus siglas en inglés) y el hembras, y entre la LP de machos y hembras índice relativo de LP (RPLI) (Gibbs et al. 1987, con imposex. Todos los análisis estadísticos Rodríguez, 2010, Cuevas et al. 2011, Castro & fueron llevados a cabo con los paquetes Fillman 2012). Adicionalmente, para estadísticos PAST versión 2,17 y Minitab 15 minimizar el efecto del tamaño en los Inc., con un nivel de significancia de 0,05.

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RESULTADOS Y DISCUSIÓN (media y DE de LC, LP de machos y hembras) y los parámetros de imposex (I%, FPLI, RPLI,

FPLIestándar, y RPLIestándar) obtenidos para X. Niveles de Imposex buxea están resumidos en las Tablas 1 y 2. Los resultados muestran que de 253 ejemplares muestreados de X. buxea, el 51% Una correlación estadísticamente significativa fueron machos y el 49% hembras. El tamaño fue observada entre la LC y LP en los machos de los animales fluctuó entre 18,0 y 39,1 mm, (r=0,55, p< 0,0001) y hembras (r= 0,26, p < no encontrándose diferencias significativas 0,005) indicando que la LP está asociada entre la LC de hembras y machos (p = 0,13) positivamente a la LC de X. buxea (Fig. 3 y 4). (Tabla 1). En relación a los niveles de Sin embargo, el bajo valor del coeficiente de imposex, de un total de 124 hembras correlación para las hembras se debió a que en muestreadas, 97,6% presentaron imposex, las hembras con imposex la LP pudiera evidenciado por el desarrollo de un depender de la exposición al contaminante y no pseudopene detrás del tentáculo derecho (Fig. de la longitud de la conchilla. Situaciones 2b). No se observaron especímenes con el similares fueron previamente registradas para conducto deferente afectando a la vagina los muricidos Bolinus brandaris (Linnaeus, (Miloslavich et al. 2007). 1758) en el sur de Portugal (Vasconselos et al. 2011) y Thais chocolata (Duclos, 1832) en La LP varió de 3,1 a 6,8 mm encontrándose Perú (Castro & Fillman 2012). diferencias significativas entre machos y hembras (p<0,0001). Los datos biométricos

Glándula de la Cápsula

b a

Figura 2. a. Espécimen de Xanthochorus buxea (Muricidae). b. Desarrollo de pene en las hembras de X. buxea de Playa Hermosa, Ancón, Lima, Perú.

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Tabla 1. Datos biométricos medidos a Xanthochorus buxea (Muricidae) colectados en Playa Hermosa, Ancón,

Lima, Perú. XLC: media de longitud de la conchilla; LCmax y LCmin: Valor máximo y mínimo de la longitud de la conchilla; XLP: media de longitud del pene; LPmax y LPmin: Valor máximo y mínimo de LP; DE: Desviación estándar; N: número de especímenes analizados. Letras minúsculas diferentes en sentido horizontal indican diferencias significativas con la prueba F de ANDEVA, p < 0,001.

Biometría (mm) Machos Hembras H. imposex N 129 124 121 XLC ± DE 28,1±3,4a 27,4±3,6a 27,4±3,6a

LCmax 37,0 39,1 39,1

LC min 18,0 20,0 20,0 XLP ± DE 6,8±2,3a 5,5±1,8b 5,6±1,6b

LPmax 12,6 9,7 9,7

LP min 3,3 3,1 3,1

Diversas investigaciones han revelado que el 2004), lo que se suma a otros hallazgos imposex en gasterópodos se relaciona con la realizados en la costa sudamericana (Caetano presencia de compuestos organoestañosos & Absalão 2002, Cledón et al. 2006, acumulados en el cuerpo de estos organismos Miloslavich et al. 2007, Cardoso et al. 2010, (Bryan et al. 1987, Gibbs et al. 1988). En Perú, De Azevedo et al. 2012). En el presente estudio se ha detectado imposex en T. chocolata los datos revelan que el fenómeno de imposex (Castro & Fillman 2012); en Chile se ha afecta poblaciones de X. buxea en Playa observado en Chorus giganteus (Lesson, Hermosa, Ancón, Lima, Perú en valores 1830), Xanthochorus cassidiformis gayii superiores al 95%. Esto puede sugerir que la (Kiener, 1834), Crassilabrum crassilabrum población es muy susceptible y afectada por (Sowerby, 1834) y en el complejo Nucella este contaminante (TBT) (Lima-Verde et al. crassilabrum (Lamarck, 1815) (Gooding et al. 2010). 1999, Osorio & Huaquín 2003, Huaquín et al.

Tabla 2: Parámetros de imposex analizados para Xanthochorus buxea (Muricidae) en Playa Hermosa, Ancón, Lima,

Perú. I%: Porcentaje de Imposex; FPL: Índice de la longitud del pene de las hembras. FPLestandar: FPL estandarizado;

RPLI: Índice de la longitud relativa del pene; RPLIestandar: RPLI estandarizado.

Parámetros de Imposex en X. buxea %

%I 97,58 FPLI 5,47

FPLIestandar 0,20

RPLI 94,35

RPLIestandar 96.67

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16

14 LP= - 3,903 + 0,3810 LC n= 129, r=0,55, p< 0,0001 12

)

m 10 m ( P

L 8

6

4

2 20 24 28 32 36 LC (mm)

Figura 3. Relación entre longitud de la conchilla (LC) y la longitud del pene (LP) de machos de Xanthochorus buxea (Muricidae), Playa Hermosa, Ancón, Lima, Perú.

Playa Hermosa es utilizada como puerto (Castro & Fillman 2012). Existen cuatro natural ligeramente cerrado, frente a su litoral empresas que importan y comercializan se encuentran varias lanchas y barcos que pinturas antiincrustantes en el Perú, sin realizan actividades pesqueras y de embargo no especifican que agente biocida entretenimiento (Fig. 5). utilizan. Además no hay restricciones en la importación de TBT a pesar de que este Todo este tráfico marítimo sería el responsable compuesto está en la lista del Anexo III de la de los altos valores de imposex encontrados, Convención de Rotterdam como un químico debido a que la zona de muestreo se encuentra sujeto al procedimiento de consentimiento en la parte más cerrada de la bahía (Cardoso et fundamentado previo. Por otro lado, en Playa al. 2010). Dado que el Perú no tiene una Hermosa se ha observado que los botes de legislación que regule el uso de compuestos pesca son pintados por sus propios dueños, los organoestañosos (Castro et al. 2012), es cuales probablemente preparan sus propias bastante probable que pinturas antiincrustantes formulaciones de pintura, las que a su vez con TBT se sigan usando, lo cual explicaría los podrían estar usando TBT, lo que indicaría que altos niveles de imposex encontrados en X. la prohibición del uso de estos compuestos en buxea (Caetano & Absalão 2002). Esta el Perú no es efectiva. Además, estos botes información no pudo ser confirmada porque permanecen por largos periodos tanto las pinturas antiincrustantes vendidas en amarrados en aguas poco profundas y América Latina no incluyen información sobre protegidas o navegando en aguas costeras el biocida activo usado en su formulación (Titley- O´Neal et al. 2011).

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10

8

) 6 m

m ( P

L 4

2 LP = 1,865 + 0,1316 LC n= 124, r= 0,26, p < 0,005 0

20 25 30 35 40 LC (mm)

Figura 4. Relación entre longitud de la conchilla (LCh) y la longitud del pene (LPh) de hembras de Xanthochorus buxea (Muricidae), Playa Hermosa, Ancón, Lima, Perú.

Figura 5. Embarcaciones pesqueras y de entretenimiento frente al litoral de Playa Hermosa, Ancón, Lima, Perú. Se observan a propietarios de las embarcaciones realizando labores de limpieza en las embarcaciones.

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El presente estudio revela que el imposex sería o b s e r v a t i o n s . E n v i r o n m e n t un fenómeno ampliamente diseminado en las International, 28:743-749. poblaciones del gasterópodo X. buxea en el Barreiro, R.; Quintela, M. & Ruiz, J.M. 2004. área investigada. Por lo que esta especie es un TBT e imposex en Galicia: los efectos de buen indicador u organismo centinela. un disruptor endocrino en poblaciones Estudios futuros deberían estar dirigidos a de gasterópodos marinos. Ecosistemas, determinar el origen específico directo de los 13: 13-29. contaminantes que provocan alteraciones Barroso, C.M. & Moreira, M.H. 2002. Spatial reproductivas en este molusco, como también and temporal changes of TBT pollution a examinar otras zonas donde se encuentre X. along the Portugese coast: Inefficacy of buxea, así como otras especies de the EEC directive 89/677. Marine gasterópodos principalmente murícidos. Pollution Bulletin, 44: 480-486. Además, es urgente implementar estrategias Barroso, C.M.; Moreira, M.H. & Bebianno, que regulen el uso de pinturas con TBT. M.J. 2002. Imposex, female sterility and Finalmente, la amplia distribución de X. buxea organotin contamination of the y su habilidad para mostrar imposex hace de prosobranch Nassarius reticulates from esta especie marina un buen bioindicador para the Portuguese coast. Marine Ecology detectar la contaminación por compuestos Progress Series, 230: 127-135. organoestañosos a lo largo de la costa Bryan, G.M.; Gibbs, PE.; Burt, G. & Sudamericana. Esta investigación es el primer Hummerstone, LG. 1986. The decline of registro de imposex para X. buxea para Nucella lapillus around South-west Sudamérica como un bioindicador de England: evidence for the effect of contaminación por TBT. En la costa peruana es tributyltin from antifouling paints. fundamental el uso de esta herramienta para Journal of the Marine Biological establecer el impacto de TBT junto con la Association of the United Kingdom, 66: evaluación química de este compuesto en 611-640. agua, sedimento y tejido de X. buxea. Bryan, G.M.; Gibbs, P.E.; Pascoe, P.L. & Burt, G. R. 1987. The use of the dog-whelk Nucella lapillus, as an indicator of REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS tributyltin (TBT) contamination. Journal of the Marine Biological Association of Aldea, C. & Valdovinos, C. 2005. Moluscos the United Kingdom, 67: 507–523. del intermareal rocoso del centro-sur de Caetano, C.H.S. & Absalão, R.S. 2002. Chile (36° - 38°S): Taxonomia y clave de Imposex in Olivancillaria vesica identificación. Gayana (Concepción), (Gmelin) (Gastropoda, Olividae) from 69: 364-396. Southeastern Brazilian Sandy beach. Almeida, E.; Diamantino, T. C. & de Sousa, O. Revista Brasileira de Zoologia, 19 (Supl. 2007. Marine paints: The particular case 2): 215-218. of antifouling paints. Progress in Cardoso, S.R.; Caetano, C.H.S. & Cabrini, Organic Coatings, 59: 2–20. T.M.B. 2010. Imposex in Nassarius Alzieu, C. 2000. Environmental impact of vibex: relationship with harbor and TBT: The French experience. Science of yachting activities at five beaches in the Total Environment, 258: 99–102. Sepetiba Bay, RJ, Brazil. Pan-American Axiak, V.; Micallef, D.; Muscat, J.; Vella, A & Journal of Aquatic Sciences, 5: 540-545. Mintoff, B. 2003. Imposex as a Castro, I.B. & Fillman, G. 2012. High biomonitoring tool for marine pollution tribultyltin and imposex levels in the b y t r i b u t y l t i n : S o m e f u r t h e r comercial muricid Thais chocolata from

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