CRECIMIENTO FORESTAL EN EL BOSQUE TROPICAL DE
MONTAÑA: EFECTOS DE LA DIVERSIDAD FLORÍSTICA Y DE
LA MANIPULACIÓN DE NUTRIENTES.
Tesis Doctoral
Nixon Leonardo Cumbicus Torres
2015
UNIVERSIDAD POLITÉCNICA DE MADRID
ESCUELA E.T.S. I. AGRONÓMICA, AGROALIMENTARIA Y
DE BIOSISTEMAS
DEPARTAMENTO DE BIOTECNOLOGÍA-BIOLOGÍA
VEGETAL
TESIS DOCTORAL
CRECIMIENTO FORESTAL EN EL BOSQUE TROPICAL DE
MONTAÑA: EFECTOS DE LA DIVERSIDAD FLORÍSTICA Y DE
LA MANIPULACIÓN DE NUTRIENTES.
Autor: Nixon Leonardo Cumbicus Torres1
Directores: Dr. Marcelino de la Cruz Rot2, Dr. Jürgen Homeir3
1Departamento de Ciencias Naturales. Universidad Técnica Particular de Loja.
2Área de Biodiversidad y Conservación. Departamento de Biología y Geología, ESCET,
Universidad Rey Juan Carlos.
3Ecologia de Plantas. Albrecht von Haller. Instituto de ciencias de Plantas. Georg
August University de Göttingen.
Madrid, 2015.
I
Marcelino de la Cruz Rot, Profesor Titular de Área de Biodiversidad y Conservación.
Departamento de Biología y Geología, ESCET, Universidad Rey Juan Carlos y Jürgen
Homeir, Profesor de Ecologia de Plantas. Albrecht von Haller. Instituto de ciencias de las
Plantas. Georg August Universidad de Göttingen
CERTIFICAN:
Que los trabajos de investigación desarrollados en la memoria de tesis doctoral:
“Crecimiento forestal en el bosque tropical de montaña: Efectos de la diversidad
florística y de la manipulación de nutrientes.”, han sido realizados bajo su dirección y
autorizan que sea presentada para su defensa por Nixon Leonardo Cumbicus Torres ante
el Tribunal que en su día se consigne, para aspirar al Grado de Doctor por la Universidad
Politécnica de Madrid.
VºBº Director Tesis VºBº Director de Tesis
Dr. Marcelino de la Cruz Rot Dr. Jürgen Homeir
II
III
Tribunal nombrado por el Mgfco. y Exmo. Sr. Rector de la Universidad Politécnica de Madrid, el día ………………. de ……………………………………………….2015.
Presidente: …………………………………………………………………………..
Secretario: …………………………………………………………………………..
Vocal: ………………………………………………………………………………
Vocal: ………………………………………………………………………………
Vocal: ………………………………………………………………………………
Suplente: ……………………………………………………………………………
Suplente: ……………………………………………………………………………
Realizado el acto de defensa y lectura de Tesis el día ………….……de ……………………...de 2016 en la E.T.S.I. Ingenieros Agrónomos.
Calificación………………………………………………..
…………………………….. EL PRESIDENTE
……………………………….. LOS VOCALES
……………………………….
EL SECRETARIO
IV
A Dios… a la Virgen Maria fieles compañeros en mis largas jornadas de trabajo, por cuidar de mí y de mi familia.
A mi familia; mis hijos, mi esposa que son el motor y la verdadera razón de
mi vida.
V
AGRADECIMIENTOS
Primero me gustaría agradecer a Dios por permitirme alcanzar los proyectos que me he propuesto en la vida.
De forma especial a Vilma Camacho mi compañera de vida, por cuidar de mis hijos y ser una excelente madre. A mis hijos que aunque sin comprenderlo bien apoyaron a su madre cuando estaba sola y permitieron pueda dedicarme a cosas menos importantes como el estudio y no ocuparme de ellos, a mis padres y hermanos por el apoyo incondicional e invaluable.
A la enorme dedicación, paciencia y sabiduría de Marcelino de la Cruz Rot y Jürgen
Homeier, directores de tesis, por su apoyo desinteresado, sino también por el entusiasmo transmitido durante este nuevo reto de mi vida. Gracias Marcelino por tanta paciencia y por estar siempre dispuestos a enseñarme y dar respuestas a mis preguntas.
A mis compañeros del Departamento de Ciencias Naturales, sección de Ecología y
Sistemática, quienes me brindaron el apoyo oportuno fundamentalmente durante mis estancias.
A las personas que me ayudaron a obtener analizar y discutir los datos para realizar esta investigación. A los estudiantes de Gestion Ambiental de la UTPL, a Jaime Peña, Rul
Sinche, Angel Benitez, Fani Tinitana, Omar Cabrera, Carlos Naranjo, Diego Marin,
Fernado Gaona, Diego Pablo Gonzáles, Gonzalo Feijoo, Selene Baez y a mis
IV
compañeros de doctorado y aquellos conocidos que han hecho que este trabajo sea mucho más llevadero.
Un agradecimiento a todos mis amigos y familiares recidentes en España en especial a
Juan Carlos Merino Rueda y su Familia, por acogerme como un integrante más de su familia y hacerme sentir como en casa, gracias de todo corazón.
A los doctores Luis Miguel Romero (UTPL) y César Pérez (UPM), por su empeño desinteresado en organizar y sacar adelante el Programa de Doctorado conjunto en
Gestión y Manejo de Recursos Fitogenéticos. Finalmente, a la Universidad Técnica
Particular de Loja, por el aporte financiero para el desarrollo de esta investigación, pero principalmente por permitir e incentivar mi formación como investigador.
VII
ÍNDICE
Contenido RESUMEN ...... 1 ABSTRACT ...... 4 INTRODUCCIÓN ...... 7 OBJETIVOS: ...... 10 METODOLOGÍA GENERAL Y ÁREA DE ESTUDIO ...... 12 CAPÍTULO 1 ...... 21 ELEVATIONAL PATTERNS OF SPECIES RICHNESS, PHYLODIVERSITY AND
SPECIES AGE OF TREE ASSEMBLAGES IN ANDEAN RAINFOREST
CONTRADICT THE TROPICAL CONSERVATISM HYPOTHESIS...... 21
CAPÍTULO 2 ...... 72 PATRONES ESPACIALES DEL CRECIMIENTO FORESTAL EN EL BOSQUE
TROPICAL DE MONTAÑA EN EL SUR DE ECUADOR...... 72
CAPÍTULO 3 ...... 106 EFECTOS DE LA FERTILIZACIÓN EN EL CRECIMIENTO DIAMÉTRICO DE
ESPECIES ARBÓREAS, EN EL BOSQUE TROPICAL DE MONTAÑA...... 106
CAPÍTULO 4 ...... 126 TREE COMMUNITY RESPONSES TO NUTRIENT ADDITIONS IN A MONTANE
ANDEAN FOREST ...... 126
CONCLUSIONES GENERALES ...... 146
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IX
RESUMEN
El bosque tropical de montaña, es considerado zona de mega diversidad y de alto grado de endemismo, por las diferentes zonas ecológicas que presenta. Durante las últimas décadas estos bosques han recibido mayor atención por parte de investigadores, sin embargo, aún existe poca investigación en determinar cuáles son las respuestas de los bosques a los cambios ambientales a los que son sometidos. Estos bosques están sufriendo serias amenazas como pérdida de cobertura vegetal y cambios en los ciclos de nutrientes.
El trabajo se dividió en cuatro objetivos específicos. i) Caracterización y análisis de patrones altitudinales de la riqueza de especies en el bosque tropical de montaña en el sur del Ecuador; con el fin de conocer cómo varía la diversidad de especies riqueza lo largo de un gradiente altitudinal. ii) Conocer los patrones espaciales del crecimiento en tres remanentes boscosos de un bosque tropical de montaña para determinar cómo la vecindad y la semejanza funcional de ésta influyen en el crecimiento forestal. iii)
Conocer los efectos de la fertilización en el crecimiento diamétrico de especies arbóreas, en el bosque tropical de montaña; se analizó cómo reaccionan los árboles a la adición de nutrientes N y P en tres tipos de bosque. iv) Saber la respuesta de la comunidad de árboles a la adición de nutrientes en el bosque montano andino; este objetivo se basó con el supuesto de la deficiencia de tres tipos de nutrientes N, P y Ca, en esta formación boscosa y cómo reaccionan los árboles a la adición de nutrientes.
El presente trabajo se llevó a cabo, en el bosque tropical de montaña que se encuentra localizada en la parte adyacente del Parque Nacional Podocarpus (PNP) en la cordillera del Consuelo, forma parte de la cadena oriental de los Andes del sur del Ecuador
El trabajo de desarrollo entre los años 2008 y 2014. Para abordar el primer objetivo se establecieron 54 parcelas ubicadas aleatoriamente a lo largo de un gradiente altitudinal
1
(3 niveles de altitud) y se e midieron e identificaron todos los individuos mayores a 5cm de DAP. Se construyó una filogenia con Phylocom y se calcularon diferentes componentes de diversidad para cada parcela ( riqueza taxonómica, diversidad filogenética y edad media de las especies). Ajustando modelos lineares se contrastó el efecto de la altitud sobre dichos componentes y se vio que la riqueza taxonómica y la edad media de las especies aumentaron con la altitud, en sentido contrario a las predicciones de la "hipótesis del conservadurismo tropical" (Tropical Conservatism
Hypothesis).
Para abordar el segundo objetivo se realizó una remedición de todos los árboles cartografiados en tres parcelas permanentes de alrededor de 5000 m2 cada una, representativas de tres estados diferentes de la sucesión del bosque montano. A partir de las coordenadas y de los datos de registrados, y empleando diferentes funciones de correlación de marca se analizó la distribución espacial del tamaño y del crecimiento relativo y del tamaño. Se constató que mientras que el tamaño de los árboles presentó una correlación espacial negativa, el crecimiento presentó correlación espacial positiva, en ambos casos a distancias cortas. El rango y la magnitud de ambas correlaciones aumentaron al avanzar la sucesión. La distribución espacial del crecimiento mostró una correlación negativa con la distribución espacial de tamaños. Por otro lado, la distribución espacial del crecimiento mostró una correlación negativa para árboles semejantes funcionalmente y positiva cuando se calculó entre árboles con diferente estrategia funcional. En conjunto, los resultados obtenidos señalan un aumento de la importancia de procesos competitivos y una mayor estructuración espacial del crecimiento y de la distribución de tamaños al avanzar la sucesión.
2
Para el tercer y cuarto objetivo se instalaron 52 parcelas distribuidas en bloques donde se fertilizaron dos veces al año durante 6,4 años, se identificaron todos los individuos mayores a 10 cm de DAP, y se midió el crecimiento diamétrico durante estos años
Con la adición de nutrientes realizada a los diferentes tipos de bosque en la gradiente altitudinal, encontramos que el efecto sobre el crecimiento diamétrico en la comunidad varia con el rango altitudinal, y el tipo de nutriente, analizando a nivel de las especies, en la mayoría de los casos las especies comunes no tuvieron cambios significativos a la adición de nutrientes.
Los resultados de este estudio aportan nuevas evidencias para el entendimiento de la diversidad, estructura y dinámica de los bosques tropicales de montaña.
3
ABSTRACT
The montane tropical forest is considered a megadiverse habitat that harbor an enormous degree of endemism. This is mainly due to the high degree of environmental heterogeneity found and the presence of different well defined ecological areas. These forests have received more attention during the last decades, however, the information regarding the responses of these forests to environmental change, is still scarce. These forests are seriously endangered and are suffering serious threats, such as loss of vegetative cover, changes in the nutrient cycles.
The work was divided in four specific objectives: i) Characterization and analysis of the species richness altitudinal patterns in the montane tropical forest of south Ecuador. Specifically, how species diversity changes along altitudinal gradients. ii) Exploring the spatial patterns of tree growth in three remnants of a montane tropical forest, and analyze how tree neighborhood and functional similarity among trees influence tree growth. Tropical Conservatism Hypothesis iii) Understanding the effects of fertilization in arboreal species growth (increase in diameter) of the montane tropical forest. Specifically we studied the effects of P and N addition on three different forests across an altitudinal gradient. iv) Know the response of the community of trees to the addition of nutrients in the
Andean montane forest; this objective was based on the supposition of deficiency of three types of nutrients: P, N and Ca in this forest all formation and how the trees react to the addition of these nutrients.
The present work was carried out in the montane tropical forest located in Bombuscaro,
San Francisco and Cajanuma close to Podocarpus National Park (PNP) on Consuelo mountain range (Andean oriental range) at South of Ecuador.
4
Field work was carried out during 2008 and 2014.
To address the first objective, we randomly placed 54 plots along an altitudinal gradient.
In these plots, every individual larger than 5 cm of DBH was measured and identified.
A phylogeny was build with Phylocom and different diversity components (taxonomic richness, phylogenetic diversity and average species age) were computed for each plot.
Linear models were used to test the effects of altitude on the diversity components. Our results showed that, contrary to the Tropical Conservatism Hypothesis, both taxonomic richness and average species age increased with altitude.
To address our second objective, all mapped trees in three successional permanent plots
(around ~5000 m2 each) were re-measured. Using different mark correlation functions, we analyzed the spatial distribution of tree-size and tree relative growth rate. Whereas tree size showed negative spatial correlation at fine spatial scales, relative growth rate showed positive correlation at the same scales. The range and magnitude of those correlations increased along successional stage. The spatial distribution of the relative growth rate was negatively correlated with the spatial distribution of tree sizes.
Additionally, we found that the spatial correlation of the relative growth rate was negative for functionally similar trees and positive when computed for functionally different trees. In synthesis, our results point to an increase of competitive processes and strong spatial structure of relative growth rate and tree size along succession.
For the third and fourth objectives, 52 plots were placed in a block design and were fertilized twice a year for 6,4 years. In these plots all the individuals with DBH > 10 cm were identified, and the diametrical growth was measured during these years.
The nutrient addition at the three different altitude forests, revealed that the effect on the diametrical growth in the community varied with the altitudinal range.
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When analyzed at species level, the addition of nutrients was no significant in most cases. These results represent new evidences that will improved our understanding of diversity patterns and structure, and the dynamics of tropical montane forests.
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INTRODUCCIÓN
Los bosques montanos neotropicales a nivel mundial, representan uno de los ecosistemas más diversos del mundo. Los bosques montañosos de los Andes Sur- orientales son zonas de gran diversidad considerados uno de los puntos calientes de biodiversidad (Myers et al. 2000, Busman 2006). Actualmente los bosques de montaña en esta área, están ocupando áreas pequeñas o están altamente fragmentados (Brown y
Kapelle 2001). Los bosques de montaña del norte de los Andes (1000-3500 metros) son actualmente una de las mayores prioridades de conservación en todo el mundo, debido a su riqueza biológica y alto endemismo (Olson y Dinerstein 1997).
En Ecuador, el bosque montano es uno de los ecosistemas más amenazados (Mena-
Vásconez, 1995) y sólo el 7% de la superficie total está conservada (Valencia 1995). A pesar de su importancia, las malas prácticas agrícolas y el incremento del uso de la tierra por el crecimiento continuo de la población humana está causando la fragmentación de los bosques, quedando los pequeños fragmentos restantes en zonas de difícil acceso
(Madsen y Øllgaard 1994, Ulloa y Homeier 2008). Por otro lado, los ecosistemas forestales de montaña son muy frágiles a causa de sus fuertes pendientes, que permiten a la erosión extrema bajo un régimen de lluvias fuertes (Bussman 2002).
En los últimos años se ha resaltado que la distribución de los bosques de montaña a lo largo de gradientes de elevación les hace idóneos como laboratorios naturales para examinar cómo los factores ambientales generan y mantienen los patrones de distribución de la riqueza de especies, así como para analizar las variación de las características estructurales de los bosques que crecen en montañas (Lomolino 2001;
Rahbek 2005; Nogue's- Bravo et al. 2008). La disminución de la riqueza de especies al aumentar la altitud es uno de los patrones más consistentes en la ecología y biogeografía en escalas espaciales regionales (Gaston 2000 y 2007, Hillebrand 2004, Lawton 1999).
7
Numerosos estudios han demostrado patrones monótonos, unimodales o multimodales en la riqueza de especies con la elevación (Rahbek 2005). Algunos estudios han demostrado un claro declive, lineal en especies y en la riqueza de las familias taxonómicas con la elevación (Gentry 1988, Kitayama 1992, Vázquez y Givinish 1998,
Givinish 1999, Behera y Kushwaha 2007, Homeier et al. 2010, Salas-Morales et al.
2015).
En los bosques tropicales de montaña, el conocimiento de la distribucion espacial de las especies y de sus atributos fisiológicos y funcionales es un aspecto poco estudiado. El estudio de las causas y las consecuencias de estos patrones espaciales constituye un tema importante de la ecología vegetal actual (Raventós et al. 2010). Las distribuciones espaciales de los organismos, factores abióticos e interacciones ecológicas juegan un papel fundamental en el mantenimiento de la estructura, funcionamiento y dinámica de los ecosistemas (Maestre y Escudero 2009). El estudio del patrón espacial ayuda a conocer el funcionamiento de poblaciones y comunidades de plantas, mediante el estudio de su organización espacial, (Watt 1947), a partir de los patrones observados, se permite inferir los procesos ecológicos subyacentes (Dale 1999, McIntire y Fajardo
2009).
Los bosques montanos presentan una menor estatura y menor productividad en comparación con los bosques tropicales de tierras bajas sobre suelos similares (Grubb
1977, Tanner et al. 1992). La producción primaria y otros procesos de los ecosistemas se ven limitados por las bajas tasas de aporte de nutrientes (Vitousek 1984, Vitousek y
Howarth, 1991; Tanner et al. 1998, Campo et al. 2004).
La disponibilidad de nutrientes controla procesos clave en todo los ecosistemas de la tierra. El nitrógeno (N) y fósforo (P), ya sea individualmente o en combinación, limitan
8
la productividad primaria en la mayoría de los ecosistemas terrestres (Vitousek y
Howarth 1991, Elser et al. 2007, Vitousek et al. 2010, Homeier et al. 2012, Álvarez et al. 2013.) Los ciclos ecológicos de estos elementos que antes estaban libres de perturbaciones antropogénicas, recientemente se han visto gravemente afectadas por las actividades humanas (Elser et al. 2007, Gruber & Galloway, 2008). Estas actividades han alterado el suministro de N y P en suelos forestales, principalmente a través de las concentraciones elevadas de N y P en las precipitaciones y el aerosol mineral depositado en forma de polvo (Pett-Ridge 2009.) Las principales razones para el aumento de la deposición de N en los trópicos, está dada por la quema de biomasa
(Fabian et al. 2005), un mayor consumo de fertilizantes nitrogenados en la agricultura y el alto consumo de combustibles fósiles (Galloway et al. 2004).
Tanner (1992) detectó diferencias en las respuestas de crecimiento en fertilizaciones con N y P. Y los estudios realizados por Vitousek y Farrington (1997), encontraron un aumento en el crecimiento del tronco de diámetro con N y P. En el Ecuador, en la actualidad se desconoce cómo responderán los bosques tropicales de montaña, uno de los ecosistemas más diversos del planeta, a esta adicción. Una de las previsiones que se han realizado sobre la alteración global del ciclo del nitrógeno es que se modificarán selectivamente las tasas de crecimiento de las plantas y que esto afectará notablemente a la diversidad en los ecosistemas (Vitousek 1994).
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OBJETIVOS:
Esta disertación doctoral ha sido estructurada en cuatro capítulos que cubren diferentes aspectos y etapas de la investigación. El objetivo principal es:
Determinar el crecimiento forestal en el bosque tropical de montaña: efectos de la diversidad florística y de la manipulación de nutrientes.
Objetivos específicos:
1) Caracterización y análisis de la diversidad florística en un bosque tropical de
montaña en el sur del Ecuador a lo largo de un gradiente altitudinal.
Los bosques tropicales de montaña en el Ecuador se desarrollan sobre áreas
geogeográficas muy singulares, marcados por la diferenciación geológica,
topográfica, climática y una vegetación muy peculiar en composición y estructura.
En este estudio pretende conocer cómo varía la diversidad florística y la estructura
de los bosques en diferentes rangos altitudinales.
2) Patrones espaciales en tres remanentes boscosos de un bosque tropical de
montaña.
Durante las últimas décadas, el conocimiento sobre el funcionamiento de los
bosques tropicales se ha incrementado; sin embargo, aún existen problemas para
comprender los procesos subyacentes de la dinámica en estos ecosistemas de gran
importancia en términos de biodiversidad. En el presente trabajo pretende conocer
cuál es la la distribución espacial del crecimiento y como varía su relación con la
distribución de tamaños, la vecindad y la semejanza funcional a lo largo de la
sucesión
3) Limitación del crecimiento de arboles por los nutrientes del suelo en un bosque
tropical de montaña en el sur del Ecuador
10
En los trópicos, los bosques montanos son de baja estatura y la baja productividad
en comparación con los bosques tropicales de tierras bajas. Este estudio combina
trabajos experimentales y descriptivos a lo largo de un transecto altitudinal (1000 a
3000m) de bosques de montaña para investigar el tipo de limitación nutritiva a
elevaciones diferentes, las respuestas fisiológicas y morfológicas de los árboles a la
adición de N y/o P, y la relación entre la diversidad de especies arbóreas y su
productividad, con respecto a la disponibilidad de nutrientes.
4) Efectos de la adición de nutrientes en el crecimiento de los árboles en el bosque
montano bajo en el sur Ecuador.
Se conoce que los bosques montanos tienen una baja estatura y baja productividad
debido a factores como: pendiente acusada, altitud, bajas temperaturas, posibles
excesos de agua, que condicionan una baja disponibilidad de nutrientes minerales,
como Nitrógeno y Fosforo, que son fundamentales para un buen desarrollo de los
bosque (Tanner et al. 1992).
Con este objetivo pretendemos conocer la influencia de la fertilización con N, P y
Ca, en el crecimiento diamétrico, de los individuos con un DAP ≥ 10 cm, en el
bosque montano bajo.
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METODOLOGÍA GENERAL Y ÁREA DE ESTUDIO
Área de estudio
El presente trabajo se llevo a cabo, en el bosque tropical de montana que se encuentra localizada en la parte adyacente del Parque Nacional Podocarpus (PNP) en la cordillera del Consuelo, que forma parte de la cadena oriental de los Andes del sur del Ecuador.
El bosque de neblina montano es un tipo de vegetación compuesto por árboles cargados de abundante musgo; las epífitas (orquídeas, helechos y bromelias) son muy numerosas y, probablemente es el sitio donde se concentra la más alta biodiversidad (Sierra, 1999).
Según Madsen (1989), el bosque nublado del Parque Nacional Podocarpus (PNP) es una zona de megadiversidad y alto grado de endemismo, por estar en contacto y transición entre diferentes zonas ecológicas: las ecoregiones Andes del Norte y Andes del Sur; estos constituyen ecosistemas forestales con una flora y una estructura característica; ellos normalmente ocurren en una franja altitudinal donde el ambiente se caracteriza por una persistente o estacional cobertura por nubes, esta persistente nubosidad reduce la radiación solar y el déficit de vapor, llegando a suprimir los procesos de evapotranspiración; los árboles dominantes del dosel generalmente exhiben troncos y ramas retorcidos o tortuosos, presentando hojas más pequeñas y coriáceas, los suelos en general son húmedos y presentan una gruesa capa de materia orgánica (Hamilton et al.
1995).
En el capitulo 1 y 3 del presente trabajo, seleccionamos tres sitios de estudio a lo largo de una gradiente altitudinal: 990-1,100m s.n.m. (Bombuscaro, S4° 7´, W 78° 58), 1,950 a 2,100m s.n.m. (San Francisco, S 3° 58´, W 79° 04) y 2,800-3,000m. s.n.m (Cajanuma,
04°06´, W79° 11´). El sitio Bombuscaro se encuentra dentro del Parque Nacional
Podocarpus (PNP) a 5 km de la ciudad de Zamora, provincia de Zamora Chinchipe, el 12
tipo de vegetación es “ bosque lluvioso premontano” (Homeier et al.2008, p. 89). El sitio San Francisco está situado entre las ciudades de Loja y Zamora en la reserva privada San Francisco (RSF), ubicada al límite del PNP. El tipo de vegetación es
“bosque lluvioso montano bajo” (Homeier et al. 2008). El sitio Cajanuma, está localizado al sur de la ciudad de Loja dentro del PNP. La clasificación del tipo de bosque es “bosque lluvioso montano alto” (Homeier et al. 2008).
Para el capitulo 2 y 4 fueron desarrollados, en el bosque lluvioso montano bajo
(Homeier et al. 2012), situado en la estación Biológica Chamusquin (EBC) y Estacion científica San Francisco se localiza en el Km 27 de la vía Loja- Zamora en el sur del
Ecuador, la EBC está geográficamente localizada al 3°58´37.66´´ Sur, 79°05´23.63´´
Oeste con una elevación de 2100 m. snm. El área de estudio se caracteriza por presentar condiciones climáticas con una precipitación anual de 2200mm, presentando una temporada ligeramente seca en el mes de noviembre. La temperatura promedio es
15.3°C con una fluctuación anual muy baja (1,2 °C) en comparación con la fluctuación diaria (11,1 °C) (Bendix et al., 2006).
Metodología general
Para cumplir el objetivo 1 y 2 se marcaron y midieron todos árboles con un DAP ≥ 5 cm. Para el objetivo 1 se instalaron los cuadrantes a lo largo de la gradiente altitudinal, para el objetivo 2 utilizamos parcelas istalada por el Instituto de Ecología de la UTPL en el año 2006, estas tres parcelas de estudio presentan diferente grado de sucesión: 2 parcelas se encuentran en la estación biológica Chamusquin de la Universidad técnica particular de Loja (UTPL), se dividieron en dos zonas: Zona A con una área de 5610m2,
Zona B con una área de 4366m2 y Zona C, está situada en la reserva privada San
Francisco (RSF), con una área de 5200m2. De acuerdo a las características biológicas se
13
clasificaron las especies en 4 grupos funcionales: tolerantes a la sombra (TS), tolerantes parciales a la sombra (TPS), pioneras de vida larga (PVL) y pioneras de vida corta
(Turner, 2004; Poorter et al., 2006), Para establecer el crecimiento del diámetro, en estas parcelas se realizo una re-medicion luego de 6 años de haber sido instaladas.
Para los capitulos experimentales de manipulación de nutrientes, seleccionamos e instalamos 102 cuadrantes de 20 x20m (400m²), 34 cuadrantes por elevación: Se marcaron y se colocaron dendrómetros permanentes a todos árboles con un DAP ≥ 10 cm. los cuadrantes se instalaron siguiendo un diseño en bloques, los tratamientos se ubicaron al azar siguiendo la secuencia: N, P, N+P y un tratamiento control sin fertilizar, cada tratamiento con cuatro repeticiones, los cuadrantes fueron separados 10 m uno del otro.. En el caso del objetivo 4, en el sector San Francisco, se incorporo Ca al diseño experimental. La fertilización se realizó dos veces por año y se tomaron datos de crecimiento durante 6,4 años después de la primera fertilización.
14
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20
CAPÍTULO 1
ELEVATIONAL PATTERNS OF SPECIES RICHNESS, PHYLODIVERSITY AND SPECIES AGE OF TREE ASSEMBLAGES IN ANDEAN RAINFOREST CONTRADICT THE TROPICAL CONSERVATISM HYPOTHESIS
Yvonne Tiede1 Nixon Cumbicus² Jaime Peña³ Dr. Jürgen Homeier4 Prof. Dr. Birgit Ziegenhagen5 Prof. Dr.
Jörg Bendix6 Prof. Dr. Roland Brandl7 Prof. Dr. Nina Farwig1
1Philipps-Universität Marburg Faculty of Biology, Conservation Ecology Karl-von-Frisch- Straße 8, D-35043 Marburg, Germany ²Universidad Técnica Particular de Loja Departamento de Ciencias Naturales, Sistematica y diversidad San Cayetano Alto, Loja, Ecuador ³Universidad Nacional de Loja Ciudad Universitaria Guillermo Falconí Espinosa La Argelia Casilla Letra S, Av Pío Jaramillo Alvarado, Loja EC110103, Ecuador 4Universität Göttingen Albrecht-von-Haller Institute for Plant Sciences, Plant Ecology and Ecosystem Research Untere Karspüle 2, D-37073 Göttingen, Germany 5Philipps-Universität Marburg Faculty of Biology, Conservation Biology Karl-von-Frisch- Straße 8, D-35043 Marburg, Germany 6Philipps-Universität Marburg Faculty of Geography, Laboratory for Climatology and Remote Sensing Deutschhausstraße 12, D-35037 Marburg, Germany 7Philipps-Universität Marburg Faculty of Biology, Ecology Karl-von-Frisch-Straße 8, D- 35043 Marburg, Germany
Manuscrito enviado en el mes de agosto para una edicion especial de: 'Erdkunde'
21
ABSTRACT
The Tropical Conservatism Hypothesis (TCH) links ecological, historical and evolutionary processes to explain species richness and composition of species assemblages. It assumes that regions with tropical climates were the most stable in the history of the earth. Furthermore, this hypothesis assumes that traits that allow species to exist in certain climates are phylogenetically conserved. Therefore, species richness, phylogenetic diversity as well as mean age of species within assemblages should be high in tropical climates and should decrease toward temperate climates. As climatic gradients along elevational gradients resemble climatic changes along latitudinal gradients, the predictions of the TCH have been also invoked for elevational gradients in the tropics. However, recent studies on tree assemblages along latitudinal and elevational gradients found patterns contradicting the TCH.
To shed light on these contradicting findings we analyzed the effect of elevation on the taxonomic species richness of tropical trees, the phylogenetic diversity and the phylogenetic age of tree assemblages in an Andean mountain rainforest in southern Ecuador. The Andean slopes are an ideal location in which to test the predictions of the TCH as the high elevation habitats of the Andes are relatively young and historical as well as ecological processes should therefore be evident within assemblages of species. Our results contradict the predictions of the TCH: Elevation showed no effect on species richness of trees. Furthermore, phylodiversity and mean age of tree species weighted by abundance increased with elevation.
Gymnosperms (and old angiosperms) with biogeographical origins in Gondwana were the drivers of the observed patterns of phylodiversity and age. Our results underscore the marked contribution of old plant lineages with a Gondwanan origin to the phylodiversity and age of tree assemblages of the high elevation habitats of the Andes.
KEYWORDS
22
Ecuador, vegetation geography, species assembly, elevational gradient, phylogenetic niche conservatism, orogeny
INTRODUCTION
Although various exceptions at low taxonomic levels exist (Algar et al. 2009; Romdal et al.
2013), the decrease of species richness with increasing latitude is one of the most consistent patterns in ecology and biogeography on continental spatial scales (Gaston 2000; 2007;
Hillebrand 2004; Lawton 1999). Numerous hypotheses have been proposed to explain this large scale pattern invoking ecological, historical, and evolutionary processes (e.g. Wiens et al. 2006; Willig et al. 2003). During the last decades variables describing climate and productivity were used to explain from an ecological point of view the various latitudinal gradients of species richness (for a recent meta-analysis see Field et al. 2009). Climate may influence species richness along two lines. First, climate influences productivity and thereby the resource availability for species. Second, the colder, seasonal and therefore harsher climates at higher latitudes decrease the probability that the abiotic conditions provided by northern areas match the tolerances of species. Thereby, the selection of a particular set of species by the environment (environmental filtering) influences not only species richness
(Graham and Fine 2008; Pavoine and BonsalL 2011) but also the composition of regional species pools and local assemblages (Lebrija-Trejos et al. 2010; Pavoine and Bonsall 2011;
Spasojevic and Suding 2012). However, the species pools on which ecological processes
(such as environmental filtering) operate are defined by biogeographical and historical contingencies as well as by evolutionary processes, particularly the geological history of the earth, speciation, extinction and dispersal (Raven and Axelrod 1974; Ricklefs and Schluter
1993; Ricklefs 2004). For example, the breakup of the super-continent Gondwana (Morley
2003) influenced the location of landmasses, the global climate and the formation of mountains. This had worldwide consequences for speciation and extinction which in turn
23
influenced the continental and regional species pools as well as local assemblages (Briggs
1995; Hoorn et al. 2010). Therefore, for a comprehensive understanding of recent patterns in species richness a combined consideration of historical as well as ecological processes is extremely important (Mittelbach and Schemske 2015).
This link between historical biogeographical and more recent ecological processes is emphasized by the Tropical Conservatism Hypothesis (TCH; Wiens and Donoghue 2004).
First, the TCH assumes, that the tropics were (on geological time scales) the most stable biome. Indeed, the earth’s surface has been mainly tropical since the early Cretaceous (~ 146 mya; Raymo and Ruddiman 1992), whereas temperate and arctic environments have existed only since the global cooling during the Eocene (~ 50 mya; Graham 2011). Tropical lineages therefore had a considerable time span and area in which to speciate, leading to high species numbers within some tropical lineages (Stephens and Wiens 2003; Wiens and Donoghue
2004). Second, species with tropical origins are adapted to tropical climates, and third, conservatism in traits retards the evolution of adaptations to non-tropical conditions and therefore the colonization of extra-tropical regions (tropical niche conservatism; Wiens and
Donoghue 2004; Wiens et al. 2010). Overall, the adaptation to tropical climates, niche conservatism, and environmental filtering leads to a decrease of species richness with increasing latitude. Furthermore, the TCH predicts a decrease of phylodiversity (only species of particular lineages and therefore phylogenetically related species are able to colonize higher latitudes) and of the phylogenetic age of species with increasing latitude (WIens and
Donoghue 2004). To date, patterns predicted by the TCH have been analyzed on large spatial scales and many analyses claimed to find results consistent with the TCH (Giehl and
Jarenkow 2012; Hawkins et al. 2011, 2014; Hillebrand 2004; Jansson et al. 2013; Kerkhoff et al. 2014; Qian et al. 2013, 2014; Romdal et al. 2013; but see Boucher-Lalonde et al. 2015;
Huang et al. 2014).
24
The TCH assumes that environmental filtering allows only a subset of species in tropical lineages to colonize arctic areas (Wiens and Donoghue 2004). However, this idea can also be used to explain the patterns of species richness along other environmental gradients, most importantly the elevational gradient (for a review of elevational gradients see Rahbek (1995,
2005)). As changes in climate and particular in temperature along elevational gradients are often steeper than along latitudinal gradients (Körner 2007), elevational gradients within tropical regions are ideal systems for further tests of the TCH. In Indonesia, for example, decreasing phylodiversity was found along an elevational gradient (Dossa et al. 2013) – results wich support the TCH. Evidence contradicting the TCH, however, is found in two recent studies which reported older instead of younger tree assemblages at high elevations and at mid to high latitudes in South America due to the historical dispersal of ancient Gondwanan elements (Qian 2014; Segovia et al. 2013).
The tropical Andes are of great value for studying elevational effects on species assembly processes of plants (Antonelli et al. 2009; Pennington et al. 2010). We selected one of the
Andean hotspots of biodiversity (Myers et al. 2000), represented by the mountain rain forests in Ecuador, as an ideal study system for a further test of the TCH. First, the Andean mountain chain is geologically relatively young – its orogeny began in the Paleogene around 65 mya
(which overlaps temporally with the emergence of temperate climate zones) but they reached their highest and final elevation only between 2 mya and 15.000 years ago (Hoorn et al.
2010). Second, the Andean uplift had important effects on ecosystems through the creation of new high elevation habitats as well as by acting as a barrier and corridor for dispersal of cold adapted species (Hoorn et al. 2010; Luebert and Weigend 2014). Consequently, the effect of
(historical) biogeographical as well as of recent ecological processes should have left an imprint on the composition of the species assemblages along Andean slopes. We tested the predictions of the TCH that species richness, phylodiversity and phylogenetic age of species should decrease with elevation along Andean elevational gradients in Ecuador. 25
2 METHODS
2.1 Study area
The study area is located in South Ecuador at 1000 – 3000 m a.s.l. on the eastern Cordillera of the Andes in the provinces of Loja and Zamora-Chinchipe. The topography in the study area is generally very steep (20-50°). Soil conditions are heterogeneous with a generally good nutrient supply at lower elevations and in valleys compared to more unfavorable nutrient conditions for plant growth at high elevations (Wilcke et al. 2008; Wolf et al. 2011). The climate of the study area is perhumid with peak rainfall occuring in June, July and August
(Rollenbeck and Bendix 2011). Annual rainfall is high with ~ 2000 mm (Zamora), ~ 2200 mm (ECSF-Met. Station; ~ 2300 mm including occult precipitation) and ~ 4800 mm (Cerro
Met. Station; ~ 6700 mm including occult precipitation) at 1000, 2000 and 3000 m a.s.l., respectively (Bendix, Rollenbeck, Fabian et al. 2008; Bendix, Rollenbeck, Richter et al.
2008). However, it should be stressed that the local amount of annual rainfall is strongly influenced by the strength of topographic sheltering against the easterlies (Bendix et al. 2006;
Rollenbeck and Bendix 2011; Wagemann et al. 2015). The mean annual air temperature decreases with elevation from 20.0 to 15.5 to 9.5° C at 1000, 2000, and 3000 m a.s.l., respectively, with a typical moist adiabatic lapse rate of around -0.6 K per 100 m (Bendix,
Rollenbeck, Richter et al. 2008).
2.2 Study design
The study design comprised three different elevation levels (~ 1000 m a.s.l.; ~ 2000 m a.s.l. and ~ 3000 m a.s.l.). Each elevation level contained 18 permanent plots, each 20 m x 20 m in size. The minimum distance between all plots was 0.02 km and the maximum distance was
23.8 km, with a mean of 14 km (maximum distance between plots within the same elevation level was 1.5 km, mean plot distance within the elevation levels ranged from 292 m to 704
26
m). For more detailed information on the location of the study sites see Supplement S1, for a map of the study area with study site locations see JANTZ et al. (2014).
In each plot all trees (woody plants with a dbh ≥ 5 cm at 1.3 m height) were recorded and determined to species level where possible (69 %), otherwise to morpho-species (31 %).
Families were classified after APG III (The Angiosperm Phylogeny Group 2009). Tree ferns
(Cyatheales) were excluded from the present analysis.
2.3 Phylogenies
We used the most recent list of woody plant species of the New World from WEISER et al.
(2007) to retrieve a complete phylogenetic megatree for the age calibration. The list includes
12,980 species, approximately 50 – 70 % of the total number of woody species of the New
World (Slik et al. 2015). We added all species that occurred in our study plots but which were not listed by Weiser et al. (2007). The family classification for each species was derived from online databases of the National Centre for Biotechnology Information (NCBI, www.ncbi.nlm.nih.gov/), the Integrated Taxonomic Information System (ITIS, www.itis.gov/), or the Global Biodiversity Information Facility (GBIF, www.gbif.org/). The resulting list comprised 13,188 woody plant species of 1288 genera from 203 different families. Based on this list we calculated the topology of the phylogeny for the 13,188 species using the software program Phylocom, version 4.2 (Webb et al. 2002) with the newest available phylogenetic megatree (R20120829mod.new; Gastauer and Meira-neto (in press);
Supplement S2). To assign the branch lengths of the phylogenetic megatree we used the
‘bladj’ module of Phylocom with an age file matching the megatree (age_exp.; Gastauer and meira-neto (in press); Supplement S3) which uses age estimates from BELL et al. (2010). The
‘bladj’ algorithm uses the provided age estimates for specific nodes in the phylogeny and distributes the remaining undated nodes evenly between the estimated nodes. This two-step approach is widely used in ecological studies using plant phylogenies (Kress et al. 2009; Slik 27
et al. 2009; Swenson et al. 2007; Webb et al. 2002; but also see Swenson et al. 2006). From the obtained dated megatree we extracted the dated phylogeny for the subset of tree species in our dataset, which we call the “local tree”. This method ensures that the age calibration of the local tree is based on the most comprehensive megatree of possible New World tree species, where the age estimates of the remaining internal nodes of the local tree persist.
2.4 Diversity components
2.4.1 Taxonomic richness
As the number of species depends on sample size (Colwell et al. 2012) we used a rarefaction method according to Hurlbert (1971) to calculate the expected species richness in random subsamples of 17 individuals (smallest number of individuals sampled within a plot) per plot.
2.4.2 Phylogenetic diversity
We used two different measures for phylogenetic diversity, the mean pairwise phylogenetic distance between individuals (MPD) and the mean nearest phylogenetic taxon distance between individuals (MNTD). The MPD is a useful measure to detect tree-wide patterns of phylogenetic clustering and evenness for the species which co-occur within a plot (Kembel et al. 2010). To calculate standardized effect sizes (ses) of the MPD values (sesMPD), we used a null model approach as proposed by Swenson et al. (2012) where we shuffled the tip labels of the phylogeny of our local tree 1000 times.
sesMPD=(obs MPD-exp MPD)/sd(exp MPD)
ObsMPD was the observed MPD within a plot from the local tree, expMPD was the mean of the randomizations of the null-model and sd was the standard deviation of the randomly calculated MPD values. The MNTD uses nearest neighbor distances between individuals and is useful to detect patterns close to the tips of the phylogenetic tree. We calculated standardized effect sizes of MNTD (sesMNTD) using the approach as for the MPD. The 28
calculations of both phylodiversity metrics were conducted using the package ‘ape’ for R
(Paradis et al. 2004). To test the influence of the gymnosperm species in our dataset we additionally calculated the phylodiversity measures sesMPDred and sesMNTDred for the dataset without gymnosperms (excluded species: ‘Podocarpus oleifolius’ and ‘Prumnopitys montana’, both Podocarpaceae).
2.4.3 Age of species
The phylogenetic age of species is defined as the branch length that leads from the closest relative to the considered species (in the terminology of Vellend et al. (2010) this is a type I metric of phylogenetic diversity whereas MPD is a type II metric). We extracted this terminal branch length for all species recorded on the plots from the phylogeny of the dated megatree of the New World woody species. We calculated the mean age for each study plot across the co-occurring individuals. We calculated the mean plot ages also after excluding gymnosperms.
2.5 Statistical Analyses
We tested for effects of elevation on i) species richness, ii) phylodiversity, and iii) mean age of species within the tree assemblages in our study plots using linear models. To account for the effect of species richness on our measures of phylogenetic diversity, we included rarefied species richness as a covariate in models ii) and iii). We compared the patterns of phylodiversity and phylogenetic age for the complete assemblage as well as for the assemblage without gymnosperms. We investigated the pairwise differences between elevation levels (1000, 2000, and 3000 m a.s.l.) for phylodiversity and age with a post-hoc- test (Tukey test). Additionally we tested for a correlation between the observed and standardized MPD and mean age for the complete and the reduced dataset respectively. All statistical analyses were done in the ‘R’ environment (R Core Team 2014), using the add-on packages ‘ape’ (Paradis et al. 2004), ‘party’ (Hothorn et al. 2006), ‘picante’ (Kembel et al.
2010), ‘vegan’ (Oksanen et al. 2014), and ‘phytools’ (Revell 2012). 29
3 RESULTS
3.1 Species richness
Within our 54 study plots we recorded in total 3740 tree individuals (woody plants with dbh ≥ 5 cm), belonging to 420 species, 178 genera and 72 families. Two species were gymnosperms (Podocarpus oleifolius and Prumnopitys montana). The most species rich families were Lauraceae (47 species), Rubiaceae (39 species), and Melastomataceae (37 species). The original numbers of individuals and species differed between the elevation levels: We found 994 tree individuals representing 177 species at 1000 m, 1172 individuals and 187 species at 2000 m, and 1574 individuals and 99 species at 3000 m a.s.l. The two gymnosperm species only occurred on the mid- and high elevation plots (Table 1). The rarefied species richness for a random sample of 17 tree individuals from each of the 400 m2 plot ranged from 6 to 15 with a mean of 12. There was no significant relationship between rarefied species richness and elevation (Figure 1).
Table 1. List of the oldest tree species (those with phylogenetic ages > 100 myr) recorded on our study plots. The table reports family, species age, abundance (accumulated number of individuals recorded on the three elevation levels), historical origin and the reference respectively. Note that the most abundant species per elevation level comprised 100, 69, and
133 individuals (at 1000 m, 2000 m and 3000 m respectively).
Family Species Age Abundance Biogeographic Reference
[myr] (1000, origin
2000, 3000
m a.s.l.)
Podocarpacea Podocarpus 171 0, 8, 25 Gondwana (DILCHER 1971)
oleifolius
30
Prumnopitys 171 0, 2, 8 Gondwana (DILCHER 1971)
montana
Winteraceae Drimys 115 0, 0, 17 Gondwana (RAVEN and
granadensis AXELROD 1974)
Loranthaceae Gaiadendron 113 0, 0, 10 Gondwana (WIENS and BARLOW
punctatum 1971)
Figure 1. Rarefied species richness (n = 17 trees) in the study plots in relation to elevation.
3.2 Phylodiversity
The phylodiversity of tree assemblages with emphasis on the clade level (sesMPD) ranged from -1.70 to 3.36 with a mean of -0.02. SesMPD increased with elevation with rarefied species richness showing no additional effect (multiple R² of linear model = 0.28, pelevation < 31
0.001, prichness = 0.56, df = 52; Figure 2 A). A post-hoc test showed significant differences between the high and low as well as between the high and mid elevation level (Tukey test: high-low p < 0.001, high-mid p = 0.018, low-mid p = 0.223). The phylodiversity with emphasis on the tip level (sesMNTD) ranged from -2.43 to 1.64 with a mean of -0.68. There was no significant effect of elevation on sesMNTD (multiple R² of linear model = 0.02, pelevation = 0.70, prichness = 0.33, df = 51; Figure 2 B). The phylodiversity analysis for the reduced dataset (without gymnosperms) showed sesMPDred values from -3.46 to 1.35 with a mean of -0.96. The values for sesMNTDred ranged from -2.63 to 1.08 with a mean at -0.89.
Elevation had no significant effect on sesMPDred as well as on sesMNTDred (all multiple
2 R < 0.06, all pelevation > 0.12, all prichness > 0.21; Figure 2 C, D).
32
Figure 2. Observed relationships between different phylodiversity measures of the tree assemblages (A, B) and of assemblages after removing gymnosperms (C, D) and elevation.
SesMPD (standardized effect size of the mean pairwise distance) focuses on the diversity at the clade level (A, C), sesMNTD (standardized effect size of the mean nearest taxon distance) focuses on the diversity at the tip level of the phylogenetic tree (B, D). Line indicates significant linear relationship (p < 0.05).
3.3 Age of species
The ages of species in the study plots ranged from 3 myr (two Helicostylis-species from the family Moraceae) to 171 myr (the two gymnosperm species from the genus Podocarpus and 33
Prumnopitys, both Podocarpaceae). The mean ages of species within the plots ranged from
14 myr to 41 myr with a mean of 25 myr. Excluding the gymnosperms from the dataset changed the mean ages to values ranging from 14 myr to 33 myr with a mean of 23 myr.
We found an increase of the mean age of species weighted by abundance with elevation
(multiple R² of linear model = 0.23, pelevation< 0.001, prichness = 0.72, df = 51, Figure 3 A). This significant correlation disappeared when gymnosperms were excluded from the dataset
(multiple R² = 0.08, pelevation = 0.07, prichness = 0.54, Figure 3 B). The observed and standardized MPD values were positively correlated with mean age (r²MPD = 0.23, r²sesMPD = 0.35, both p < 0.001, df = 52); the correlations were not significant when we excluded gymnosperms from the dataset (both r² < 0.001, both p > 0.9, df = 52).
Figure 3. Relationship between mean age of species weighted by abundance and elevation.
There was a significant positive relationship between mean ages and elevation for the complete tree assemblage (A). Excluding gymnosperms from the calculation of the mean ages resulted in a non-significant relationship to elevation (B). Line indicates significant linear relationship (p < 0.05).
34
4 DISCUSSION
Overall, our results contradict the predictions of the Tropical Conservatism Hypothesis
(TCH). Elevation had no effect on species richness of trees across the sampled plots, and phylodiversity and age of tree assemblages increased with elevation. Considering only the angiosperms, no relationship between elevation and phylodiversity or mean age of species weighted by abundance was found, indicating that gymnosperms are the drivers for the positive correlation of phylodiversity and age of species with elevation.
4.1 Taxonomic richness
Contrary to our expectation, species richness corrected for sample size did not decrease with increasing elevation. This finding seems to contrast the general pattern of species richness along elevational gradients that was found to be hump-shaped or decreasing (Lomolino 2001;
Rahbek 1995). Three possible reasons might explain our findings. First, a high number of endemic tree species at the mid and high elevation level could indicate high speciation rates in lineages adapted to high elevations (Homeier et al. 2010). If correct, this hypothesis would also predict a decrease of the species age with elevation, which was not found in our analyses.
Second, our study design did not cover the whole elevation range of all tree species and our plots were not distributed continuously along the gradient (Rahbek 1995). Furthermore, different levels of standardization regarding the effect of area and sampling effort make comparisons among studies difficult (Rahbek 1995, 2005). Third, factors other than elevation may have influenced the distribution of species richness. For instance, Peters et al. (2014) proposed a combination of trade winds, high precipitation, high soil water content, and complex topography to be important factors leading to high tree species richness at high elevations. At this time, we do not have the amount of data needed for a deeper understanding of species richness along the investigated elevational gradient.
4.2 Phylodiversity
35
Based on the TCH we expected to find phylogenetic diverse assemblages at low elevations and a decrease in phylodiversity with increasing elevation, comparable to results from a tropical volcano in Indonesia (Dossa et al. 2013). However, we found a contrasting trend for the clade-level metric of phylodiversity along the gradient. Our results are in agreement with reports by Tallents et al. (2005) and Culmsee and Leuschner (2013), who analyzed the phylodiversity of tree assemblages (including angiosperms and gymnosperms) in Tanzania and Malesia (see Table 2). Tallents et al. (2005) explained the high phylodiversity at high elevations by the presence of gymnosperms. Our analysis confirms the importance of gymnosperms for the phylogenetic patterns, as we found gymnosperm species only within the mid and high elevation plots even though the gymnosperms were not among the most common species (see Table 1). Furthermore, we detected the pattern of increasing phylodiversity at the clade-level (sesMPD) but not at the tip-level (sesMNTD). As gymnosperms originated during the Carboniferous around 319 mya (BECK 1966; GALTIER and Rowe 1989) – long before the ancestral line of angiosperms originated in the Jurassic around 160 mya (De Bodt et al. 2005) – gymnosperms can be regarded as phylogenetic
‘outgroup’. Consequently, the presence of gymnosperms in an assemblage has an impact on the clade-level, but not on the tip-level phylodiversities.
We detected no relationship between phylodiversity and elevation when considering only angiosperms. Phylodiversity of angiosperms in the Rocky Mountains and in China has been reported to increase with elevation (Bryant et al. 2008; Qian et al. 2014, see Table 2). The finding of no relationship with elevation and the increase of phylodiversity with elevation both contradict the idea that environmental filtering is important at high elevations (Hardy et al. 2012; Qian et al. 2014). One possible explanation is facilitation, whereby facilitator species change habitat conditions that permit distantly related species to persist (Bryant et al. 2008).
36
Overall, our results of the phylodiversity analysis emphasize the role of gymnosperms as drivers of the phylodiversity pattern along the elevational gradient, although gymnosperms had low abundances.
4.3 Age of species
Mean age and phylodiversity of tree assemblages were moderately and positively correlated across plots when using metrics that incorporated abundances. However, this correlation was not significant for the mean ages and phylodiversities without abundance weighting. This suggests that the phylodiversity and mean age we used in our analysis were influenced by the distribution of abundances within plots. In addition, the correlation disappeared when gymnosperms were excluded from the dataset, emphasizing again the ‘outgroup position’ of gymnosperms. Thus, angiosperm assemblages containing old species were not per se phylogenetically more diverse, which underlines that these two metrics – while using similar data sets – measure independent characteristics of the assemblages. Furthermore, we would like to note that we are aware of the ‘missing branches problem’ when estimating taxon ages
(Chown and Gaston 2000). However, by using a tree for almost all species occurring in the species pool, we have minimized the problem as much as possible.
The mean phylogenetic ages of the tree assemblages (including gymnosperms) increased with elevation. These findings contradict predictions of the TCH as well as the pattern at the latitudinal scale where younger species were often found at higher latitudes and colder temperatures (Hawkins et al. 2003, 2011; Jansson et al. 2013; Kerkhoff et al. 2014; Qian et al.
2013). Drivers of this pattern were again gymnosperm species, as the relationship disappeared when we excluded gymnosperms from the tree assemblages. The two gymnosperms from the
Podocarpaceae were by far the oldest species in the tree assemblages (> 55 myr older than the oldest angiosperm species) and were restricted to the mid and high elevation plots, but with relatively low abundances. Note, however, that even a finding of no change of the mean taxon age with elevation contradicts the TCH. Our results are therefore in line with two recent 37
studies from South America which also found contradictions of the TCH with increasing mean family ages with increasing elevation and increasing latitude for assemblages of angiosperm trees (Qian 2014; Segovia et al. 2013; see Table 2). One reason why we did not find a pattern of the mean age of angiosperm assemblages with elevation similar to the patterns observed by Qian (2014) and Segovia et al. (2013) could be the different age assignment to each species. While we assigned each species its age as estimated by the bladj option (see Methods section), the two other studies assigned each species the age of its family.
The bladj method leads to more heterogenous species ages, especially for families with numerous genera, which influences the results of the mean age calculations. Furthermore, we calculated mean ages across individuals weigthed by abundace, whereas Segovia et al. (2013) calculated mean ages across species and Qian (2014) calculated both. Even though Qian
(2014) found similar patterns for both metrics, our results suggest that the distribution of abundances influenced the average ages on our plots. Direct comparisons of the study results are therefore difficult. Qian (2014) and Segovia et al. (2013) proposed that the occurrence of elements from old floras with extra-tropical origins in high elevation habitats causes higher average ages of the tree assemblages. Segovia and Armesto (2015) pointed out that the distribution center of species belonging to the Austral-Antarctic flora is around 40° S in southern South America (Kerkhoff et al. 2014), and macrofossils from Podocarpus have been reported from the Paleocene (~ 60 mya) of Patagonia (Morley 2011). The Andean uplift during the Neogene created more temperate habitat at higher elevations and could have allowed the northward migration of Gondwanan taxa into tropical latitudes along the slopes of the mountains. Our results support this idea as the historical origins of the two gymnosperm species and the two oldest angiosperms were located on the Gondwanan landmass (Dilcher
1971; Raven and Axelrod 1974; Wiens and Barlow 1971; see Table 1). We consequently suggest that the immigration of old plant species with Gondwanan origins into South America
38
and their subsequent dispersal along the rising high elevation habitats was an important driver for the species composition of tree assemblages along the Andean slopes.
5 Conclusion
We found patterns of species richness, phylodiversity, and average species age for tree assemblages along an elevational gradient in the tropical Andes of Ecuador that contradict the
TCH. We could show that two gymnosperm species occurring on high elevation habitats of the Andes drive the patterns of phylodiversity and average assemblage age, although the gymnosperms were not among the most abundant species. We suggest that the dispersal of evolutionarily old plant lineages into the tropical Andes was one important process affecting recent compositions of tree assemblages along elevational gradients of the Andes. To obtain more definitive conclusions, we recommend further studies using broader elevational gradients and better phylogenies to estimate species ages.
6 Acknowledgements
We would like to thank Katrin Wolf for support of the collection of the field data and Jörg
Albrecht for helpful ideas that improved the species age approach. Furthermore, we would like to thank Nature and Culture International for providing the research station, and the
Ministerio del Ambiente de Ecuador for granting research permits. We gratefully acknowledge financial support supplied by the Deutsche Forschungsgemeinschaft to several subprojects within the research units FOR816, Ho3296/2-2, and PAK823-825 (subproject
C2).
39
Table 2. Compilation of the results from different studies on tree assemblages analyzing the relationships between elevation and species richness (A, B), elevation and phylodiversity (A), elevation and phylogenetic age (B), and latitude and phylogenetic age
(B). Datasets differed between studies with consideration of only angiosperm species or consideration of angiosperm and gymnosperm species. Denoted are the observed patterns (of species richness, phylodiversity and age) of the respective study in relation to increasing elevation or increasing latitude.
Elevation ~ A Study Study area Dataset species Elevation ~ Phylodiversity richness (Bryant et al. hump- USA angiosperms increase 2008) shaped (Tallents et no sig. Tanzania complete increase al. 2005) pattern (Culmsee and Malesia complete / increase Leuschner 2013) (Dossa et al. Indonesia complete / decrease 2013) (Qian et al. China angiosperms decrease decrease 2014) Elevation ~ Latitude ~ B age age (Segovia et Chile angiosperms decrease / increase al. 2013) South (Qian 2014) angiosperms decrease increase decrease America
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Supplement S1. Locations of the study plots. Study site Elevational range Geographic Area position Bombuscaro 1020 to 1268 m S 04°07', W 78°58’ Podocarpus National Park a.s.l. San Francisco 1913 to 2089 m S 3°58', W 79°4' Reserva San Francisco a.s.l. Cajanuma 2789 to 2900 m S 04°07', W 79°11' Podocarpus National Park a.s.l.
Supplement S2. Newick version of the megatree (R20120829mod.new, Markus Gastauer, personal communication) which was used for the construction of the local tree.
((((ophioglossaceae)ophioglossales,(psilotaceae)psilotales)ophioglossaceae_to_psilotac eae,((equisetaceae)equisetales,(marattiaceae)marattiales,((osmundaceae)osmundales,((h ymenophyllaceae)hymenophyllales,(gleicheniaceae,(dipteridaceae,matoniaceae))gleiche niales,((lygodiaceae,(anemiaceae,schizaeaceae))schizaeales,((marsileaceae,salviniaceae) salviniales,((thyrsopteridaceae,((loxomataceae,(culcitaceae,plagiogyriaceae)),(cibotiace ae,cyatheaceae,dicksoniaceae,metaxyaceae)))cyatheales,(lindsaeaceae,saccolomataceae, (dennstaedtiaceae,pteridaceae,((aspleniaceae,woodsiaceae,thelypteridaceae,(blechnacea e,onocleaceae))aspleniaceae_to_onocleaceae),(dryopteridaceae,(lomariopsidaceae,(tecta riaceae,(oleandraceae,(davalliaceae,polypodiaceae)))))drypteridaceae_to_polypodiaceae )dennstaedtiaceae_to_polypodiaceae)polypodiales)cyatheales_to_polypodiales)marsilea ceae_to_polypodiales)lygopodiaceae_to_polypodiales)hymenophyllaceae_to_polypodia les)osmundales_to_polypodiales)equisetales_to_polypodiales)monilophyte,(((cycadacea e,zamiaceae)cycadales,(ginkgoaceae,((pinaceae,((araucariaceae,(podocarpaceae,phylloc ladaceae))araucariaceae_to_podocarpaceae,((cupressaceae,taxaceae)taxaceae_to_cupres saceae,sciadopityaceae)))pinales,(gnetum,ephedra,welwitschia)gnetales)gnetales_to_pin ales)ginkgoaceae_to_gnetales)gymnosperms,((amborellaceae)amborellales,((hydatellac eae,(cabombaceae,nymphaeaceae))nymphaeales,((austrobaileyaceae,(trimeniaceae,schis andraceae))austrobaileyales,(((chloranthaceae)chloranthales,(((myristicaceae,(magnolia ceae,((degeneriaceae,himantandraceae),(annonaceae,eupomatiaceae))))magnoliales,(cal ycanthaceae,((siparunaceae,(gomortegaceae,atherospermataceae)),(monimiaceae,(herna ndiaceae,lauraceae))))laurales),((canellaceae,winteraceae)canellales,((hydnoraceae,lacto ridaceae,aristolochiaceae),(piperaceae,saururaceae))piperales))magnoliids),(((((((((((co mmelinaceae,hanguanaceae),(philydraceae,(haemodoraceae,pontederiaceae)))commelin ales,(musaceae,heliconiaceae,(strelitziaceae,lowiaceae)strelitziaceae_to_lowiaceae,((ma rantaceae,cannaceae),(zingiberaceae,costaceae)))zingiberales),((typhaceae,bromeliaceae ),(rapateaceae,(((xyridaceae,eriocaulaceae),(mayacaceae,(thurniaceae,(cyperaceae,junca 54
ceae)cyperaceae_to_juncaceae))),((anarthriaceae,(centrolepidaceae,restionaceae)),(flage llariaceae,((joinvilleaceae,ecdeiocoleaceae),((anomochloa,streptochaeta),(pharus,((guad uella,puelia),((((streptogyna,(ehrharta,(oryza,leersia))),((pseudosasa,chusquea),(buerger siochloa,((lithachne,olyra),(eremitis,pariana))))),(brachyelytrum,((lygeum,nardus),((mel ica,glyceria),(((diarrhena,(brachypodium,(avena,(bromus,triticum)))),((phaenosperma,a nisopogon),(ampelodesmos,(piptatherum,(stipa,nassella))))))))))bep,(micraira,(((chasma nthium,(thysanolaena,zeugites)),(gynerium,(danthoniopsis,((miscanthus,zea),(panicum, pennisetum))))),(eriachne,(((aristida,stipagrostis),(merxmuelleraa,(danthonia,(karoochlo a,austrodanthonia)))),(((molinia,phragmites),(amphiopogon,arundo)),((merxmuellerab,c entropodia),((pappophorum,(eragrostis,uniola)),(distichlis,(zoysia,(spartina,sporobolus)) ))))))))pacc))))poaceae)poaceae_to_flagellariaceae)))))poales,(arecaceae)arecales,dasyp ogonaceae)commelinids,(orchidaceae,((boryaceae,(blandfordiaceae,(lanariaceae,(astelia ceae,hypoxidaceae)))),((ixioliriaceae,tecophilaeaceae),(doryanthaceae,(iridaceae,(xeron emataceae,(xanthorrhoeaceae,(amaryllidaceae,asparagaceae))))))))asparagales),((corsiac eae,campynemataceae),((melanthiaceae,(petermanniaceae,(colchicaceae,alstroemeriacea e))),((rhipogonaceae,philesiaceae),(smilacaceae,liliaceae))))liliales),((velloziaceae,triuri daceae,(stemonaceae,(pandanaceae,cyclanthaceae)))pandanales,(nartheciaceae,(burman niaceae,dioscoreaceae))dioscoreales)),(petrosaviaceae)petrosaviales)petrosaviidae,(arac eae,(tofieldiaceae,(((hydrocharitaceae,butomaceae),alismataceae),(scheuchzeriaceae,(ap onogetonaceae,(juncaginaceae,((posidoniaceae,(ruppiaceae,cymodoceaceae)),(zosterace ae,potamogetonaceae))))))))alismatales)narthecidae,(acoraceae)acorales)monocots,((cer atophyllaceae)ceratophyllales,((eupteleaceae,(((lardizabalaceae,circaeasteraceae)lardiza balaceae_to_circaeasteraceae,(menispermaceae,(berberidaceae,ranunculaceae)ranuncula ceae_to_berberidaceae)),papaveraceae))ranunculales,(sabiaceae,(nelumbonaceae,(platan aceae,(((((((((macadamia_grandis,macadamia_claudiensis),macadamia_whelanii),((orite s_megacarpus,panopsis),brabejum)),((macadamia_integrifolia,macadamia_tetraphylla),( macadamia_ternifolia,macadamia_jansenii))),((malagasia,catalepidia),((heliciopsis,ather tonia),virotia))),(cardwellia,((euplassa,(sleumerodendron,(turrillia,kermadecia))),gevuin a,(bleasdalea,hicksbeachia)))),(((floydia,lambertia),(roupala,orites_diversifolius)),((((((b anksia_ilicifolia,banksia_oligantha),banksia_cuneata)isostylis,banksia_elegans,banksia_ attenuata),(banksia_candolleana,((banksia_menziesii,banksia_burdetii,banksia_victoriae ,(banksia_hookeriana,banksia_prionotes)),(banksia_sceptrum,banksia_ashbyi),(banksia _lindleyana)lindleyanae)),(dryandra_sessilis,dryandra_serratuloides,dryandra_foliosissi ma,dryandra_calophylla,dryandra_speciosa)dryandra,((banksia_baxteri,banksia_specios a),banksia_coccinea)),((((banksia_lemanniana,banksia_caleyi,banksia_aculeata),banksia _elderiana,banksia_baueri,banksia_lullfitzii,(banksia_repens,banksia_chamaephyton,ba nksia_blechnifolia,banksia_goodii),banksia_hiemalis,banksia_petiolaris,banksia_brevid entata),(banksia_benthamiana,banksia_audax),banksia_laevigata,(banksia_ornata,banksi a_serrata,banksia_aemula)),(banksia_pilostylis,banksia_media,banksia_epica,banksia_p raemorsa)cyrtostylis))cryptostomata,(((banksia_dentata,((banksia_oblongifolia,banksia_ robur),banksia_plagiocarpa,banksia_integrifolia_aquilonia),(banksia_integrifolia_integr ifolia,banksia_integrifolia_monticola,banksia_integrifolia_compar,(banksia_marginata,
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banksia_saxicola),banksia_paludosa),banksia_canei)salicinae,((banksia_spinulosa_spin ulosa,(banksia_spinulosa_collina,banksia_spinulosa_neoanglica),banksia_spinulosa_cu nninghamii),banksia_ericifolia_ericifolia)),(((banksia_occidentalis,banksia_littoralis),ba nksia_brownii,banksia_verticillata),(banksia_nutans_nutans,banksia_nutans_cernuella)) ,(banksia_quercifolia,banksia_oreophila)quercinae,(((((banksia_telmatiaea,banksia_scab rella,banksia_leptophylla_melletica,banksia_leptophylla_leptophylla,banksia_lanata),ba nksia_grossa),(banksia_micrantha,(banksia_sphaerocarpa_sphaerocarpa,banksia_sphaer ocarpa_caesia)),(banksia_dolichostyla,banksia_violacea,(banksia_laricina,banksia_inca na))),banksia_tricuspis),((banksia_pulchella,banksia_meisneri_cendens),(banksia_dryan droides)dryandroideae),(banksia_grandis,banksia_solandri)grandes))phanerostomata)ba nksia)),carnarvonia),grevillea)proteaceae)platanaceae_to_proteaceae)proteales,((buxace ae,haptanthaceae)buxales,(trochodendraceae)trochodendrales,((gunneraceae,myrothamn aceae)gunnerales,((((((((((anisophylleaceae,((coriariaceae,corynocarpaceae),(cucurbitac eae,(tetramelaceae,(begoniaceae,datiscaceae)))))cucurbitales,(nothofagaceae,(fagaceae,( (myricaceae,juglandaceae)juglandaceae_to_myricaceae,(casuarinaceae,(ticodendraceae, (((((ostrya_rehderiana,ostrya_virginiana)ostrya,(((carpinus_putoensis,carpinus_hupeana ),(carpinus_polyneura,carpinus_turczaninowii)),carpinus_cordata)carpinus,ostryopsis_d avidiana),(corylus_heterophylla,corylus_chinensis)corylus)coryloideae,((betula_allegha niensis,(betula_glandulosa,betula_pendula))betula,(((alnus_glutinosa,alnus_incana),alnu s_crispa),alnus_maritima)alnus)betuloideae))betulaceae)))))fagales)fagales_to_cucurbit ales,((((((adenostoma,(chamaebatiaria,(sorbaria,spiraeanthus)))sorbarieae,(((((((((amela nchier,peraphyllum),malacomeles),(crataegus,mespilus)),aria,aronia,(chaenomeles,osteo meles),((chamaemeles,malus),cotoneaster),(chamaemespilus,torminalis),cormus,(cydoni a,(photinia,pseudocydonia)),dichotomanthes,docyniopsis,((((eriobotrya,rhaphiolepis),he teromeles),pyrus),stranvaesia),eriolobus,pyracantha,sorbus)pyrinae),vauquelinia),(kagen eckia,lindleya))pyreae,gillenia)pyrodae,(((aruncus,luetkea),holodiscus),((kelseya,petrop hyton),spiraea))spiraeeae),(((coleogyne,kerria,neviusia),rhodotypos)kerrieae,(exochorda ,(oemleria,prinsepia))osmaronieae)kerriodae),((maddenia,pygeum,prunus)amygdaleae,( neillia,physocarpus)neillieae)),lyonothamnus)spiraeoideae,((cercocarpus,(chamaebatia,c owania,purshia)),dryas)dryadoideae)rosaceae,((barbeyaceae,(dirachmaceae,((((sageretia ,scutia,(rhamnus,frangula),(rhamnella,krugiodendron,rhamnidium,(karwinskia,condalia) ,reynosia,berchemia)rhamneae),maesopsis),ventilago)rhamnoids,((bathiorhamnus,ampel oziziphus,doerpfeldia)ampeloziziphoids,((hovenia,(paliurus,ziziphus))paliureae,ceanoth us,(spyridium,(trymalium,(pomaderris,siegfriedia)),cryptandra)pomaderreae,(phylica,(n esiota,noltea))phyliceae,schistocarpaea,((discaria,(adolphia,trevoa)),colletia)colletieae,c olubrina,alphitonia,emmenosperma,lasiodiscus,((gouania,helinus),(reissekia,(crumenari a,pleuranthodes))gouanieae))ziziphoids))rhamnaceae,elaeagnaceae)),(ulmaceae,(cannab aceae,((((((((((antiaris_toxicaria)antiaris,(mesogyne_insignis)mesogyne),((((((castilla_el astica,castilla_ulei)castilla,(helicostylis_pedunculata,helicostylis_tomentosa)helicostylis ),((perebea_angustifolia,perebea_humilis),perebea_longepedunculata),perebea_rubra,pe rebea_xanthochyma),(maquira_costaricana)maquira),((pseudolmedia_laevigata,(pseudo lmedia_laevis,pseudolmedia_macrophylla)),pseudolmedia_spuria)pseudolmedia),(((nau
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cleopsis_caloneura,naucleopsis_ternstroemiifolia),naucleopsis_guianensis),((naucleopsi s_krukovii,naucleopsis_ulei),naucleopsis_naga))naucleopsis)),(poulsenia_armata)poulse nia),((antiaropsis_decipiens)antiaropsis,(sparratosyce_dioca)sparratosyce)),(((((ficus_as perula,(ficus_copiosa,ficus_wassa)),(ficus_racemosa,ficus_variegata)),ficus_virens),(fic us_edelfeltii,ficus_habrophylla)),ficus_insipida)ficus),(((((bleekrodea_madagascariensis )bleekrodea,streblus_elongatus),((((brosimum_alicastrum,brosimum_utile),((brosimum_ guianense,brosimum_rubescens),(helianthostylis_sprucei)helianthostylis,(trymatococcu s_amazonicus,trymatococcus_oligandrus)trymatococcus)),brosimum_lactescens),((dorst enia_bahiensis,dorstenia_choconiana)dorstenia,(utsetela_neglecta)utsetela))),((brousone ttia_papyrifera)brousonettia,trophis_scandens)),(fatoua_pilosa)fatoua)),((maclura_ambo inensis,maclura_tricuspidata),maclura_pomifera)maclura),(((((artocarpus_altilis,artocar pus_heterophyllus),artocarpus_vrieseanus)artocarpus,((parartocarpus_venenosus)parart ocarpus,(prainea_limpato,prainea_papuana)prainea)),(batocarpus_amazonicus,(batocarp us_costaricensis,(clarisia_biflora,clarisia_ilicifolia)clarisia))),(((bagassa_guianensis)bag assa,(((milicia_excelsa)milicia,((streblus_glaber,streblus_pendulinus),streblus_smithii)), ((morus_alba,morus_nigra)morus,(trophis_involucrata,trophis_racemosa)trophis))),(((so rocea_affinis,sorocea_pubivena),sorocea_briquetii),sorocea_bonplandii)sorocea)))mora ceae,urticaceae)cannabaceae_to_moraceae))))rosales),(quillajaceae,(((bauhinia,cercis)ce rcideae,(((((berlinia,brachystegia,oddoniodendron),brownea,cynometra,amherstia),((hy menaea,guibourtia,peltogyne),tessmannia)),(barnebydendron,goniorrhachis),schotia,(col ophospermum,prioria))detarieae,(((((dialium,martiodendron),petalostylis),apuleia),poep pigia)dialiinae,((((arcoa,ceratonia,gymnocladus,gleditsia)umtiza_clade,diptychandra,((( chamaecrista,cassia,senna)cassiinae,(((hoffmannseggia,zuccagnia),(caesalpinia,libidibia ,cenostigma,pomaria,poincianella,guilandia,stuhlmannia,haematoxylum,erythrostemon) )caesalpinia_group,pterogyne)pterogyne_group),(tachigali,((conzattia,parkinsonia,pelto phorum)core_peltophorum_group,((mora,dimorphandra,erythrophleum)dimorphandra_ group,(dinizia,pentaclethra,mimozyganthus,((amblygonocarpus,adenanthera,tetrapleura, xylia,pseudoprosopis,calpocalyx)adenanthera_group,(piptadeniastrum,(entada,(plathym enia,((neptunia,prosopis,prosopidastrum)prosopis_group,(desmanthus,leucaena)leucaen ae_group,(dichrostachys,gagnebina)dichrostachys_group,(parkia,(microlobius,parapipta denia,stryphnodendron,anadenanthera,pseudopiptadenia,adenopodia,piptadenia,mimosa )piptadenia_group,(acacia,((faidherbia,zapoteca),lysiloma,enterolobium,albizia,((chlorol eucon,leucochloron,blanchetiodendron)chloroleucon_alliance,(abarema,pararchidendro n)abarema_alliance,(samanea,pseudosamanea)samanea_alliance,(havardia,ebenopsis,pit hecellobium)pithecellobium_alliance,(calliandra,cojoba,zygia,macrosamanea,cedrelinga ,archidendron,inga)inga_alliance))ingeae)))))))))mimosoids))))),((((swartzia,bobgunnia, bocoa,candolleodendron),(trischidium,cyathostegia,ateleia)),((((amburana,mildbraediod endron,cordyla,aldina),(dussia,myrocarpus,myroxylon,myrospermum,monopteryx)),((di pteryx,pterodon),taralea)),(xanthocercis,angylocalyx,castanospermum,alexa),(((styphnol obium,pickeringia),cladrastis),(((calia,uribea),(zollernia,holocalyx,lecointea)),((sweetia, luetzelburgia,vatairea,vataireopsis),(harleyodendron,exostyles)),((hymenolobium,andira ),(((apoplanesia,((parryella,amorpha),(errazurizia,eysenhardtia))),((psorodendron,psorot
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hamnus),(marina,dalea)))amorpheae,((adesmia,amicia,zornia,poiretia,nissolia,chaetocal yx)adesmia_group,(((riedeliella,discolobium),((cranocarpus,brya),platymiscium,(platyp odium,inocarpus,maraniona,tipuana,ramorinoa,centrolobium,paramachaerium,etaballia, pterocarpus),(cascaronia,geoffroea),(fissicalyx,fiebrigiella,chapmannia,stylosanthes,arac his),grazielodendron))pterocarpus_group,((dalbergia,machaerium,aeschynomene_a),(ae schynomene_b,cyclocarpa,soemmeringia,smithia,kotschya,humularia,bryapsis,geissaspi s),(pictetia,diphysa,zygocarpum,ormocarpum,ormocarpopsis,peltiera),weberbauerella)d albergia_group))dalbergieae)),((((cyclolobium,poecilanthe),tabaroa,(harpalyce,((brongn iartia,plagiocarpus),((templetonia,hovea),(cristonia,(thinicola,lamprolobium)))))),((euch resta,((ammopiptanthus,(anagyris,piptanthus)),(thermopsis,baptisia)),((ammondendron,a mmothamnus,maackia,sophora_ss,salweenia),camoensia)),((cyclopia,((xiphotheca,amp hithalea),(stirtonanthus,(podalyria,(liparia,(virgilia,calpurnia)))))),((spartidium,(lebeckia ,wiborgia,rafnia,aspalathus),((lotononis,bolusia,crotalaria),(pearsonia,rothia,robynsioph yton)))crotalarieae,((melolobium,dichilus,polhillia),(argyrolobium_a,((lupinus,anarthrop hyllum,sellocharis),(argyrolobium_b,(adenocarpus,((cytisophyllym,argyrocytisus,petteri a,laburnum,podocytisus,hesperolaburnum,cytisus,lembotropis,calicotome),(echinospart um,erinacea,retama,gonocytisus,genista,spartium,stauracanthus,ulex)))))))genisteae)))),( ormosia,haplormosia,pericopsis,acosmium,bowdichia,diplotropis,clathotropis,petaladeni um,sakoanala,neoharmsia,bolusanthus,platycelyphium,dicraeopetalum,cadia)ormosieae) genistoids,(((baphia,baphiastrum,bowringia,leucomphalos,airyantha,dalhousiea),baphio psis)baphieae,((hypocalyptus,((goodia,((bossiaea,platylobium),(muelleranthus,(ptychose ma,aenictophyton)))),gompholobium,sphaerolobium,((daviesia,erichsenia),viminaria),(i sotropis,(jacksonia,leptosema,latrobea,euchilopsis,phyllota,otion,aotus,urodon,stonesiell a,almaleea,eutaxia,dillwynia,pultenaea,mirbelia,chorizema,oxylobium,podolobium,calli stachys,gastrolobium))))mirbelieae,((((((callerya,endosamara,sarcodum,afgekia,anthero porum),wisteria),glycyrrhiza),((((erophaca,((oxytropis,(astragalus,(biserrula,(ophiocarp us,barnebyella)))),(((colutea,((oreophysa,smirnowia,eremosparton),sphaerophysa)),(less ertia,sutherlandia)),(swainsona,(clianthus,(montigena,carmichaelia),streblorrhiza))))),(c hesneya,spongiocarpella,(gueldenstaedtia,tibetia))),(((caragana,halimodendron),calopha ca),(alhagi,(eversmannia,(hedysarum,corethrodendron,sulla,taverniera),(onobrychis,sart oria,ebenus))))),(parochetus,(galega,(cicer,(((trifolium,((lathyrus,(pisum,vavilovia)),((le ns,viciaa),viciab))),((melilotus,trigonella),medicago)),ononis))))))irlc,(((hebestigma,lenn ea),((gliricidia,poitea),(((olneya,(poissonia,sphinctospermum)),(coursetia,(peteria,genist idium))),robinia)))robinieae,(sesbania,(((lotus,dorycnium,tetragonolobus),(hammatolobi um,cytisopsis,tripodion)),(((coronilla,securigera),scorpiurus),hippocrepis),(anthyllis,hy menocarpos),(((acmispon,syrmatium),ottleya),(dorycnopsis,(kebirita,(ornithopus,hosack ia)))),antopetitia,pseudolotus,podolotus)loteae))),((phylloxylon,((((rhynchotropis,microc haris),indigastrum),cyamopsis),(vaughania,indigofera)))indigofereae,((austrosteenisia,le ptoderris,dalbergiella,aganope,ostryocarpus,xeroderris,fordia_ss,platysepalum,sylvichad sia,schefflerodendron,craibia,disynstemon,platycyamus,kunstleria,burkilliodendron,cras pedolobium),(abrus,(((dioclea,luzonia,macropsychanthus,canavalia,cymbosema,cleobuli a,camptosema,cratylia,galactia,collaea,lackeya,rhodopis,neorudolphia),((cruddasia,ophr
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estia),pseudoeriosema))galactinae,(((fordia_pp,millettia_pp),philenoptera),((hesperotha mnus,piscidia),((dahlstedtia,deguelia,lonchocarpus,behaimia,bergeronia,margaritolobiu m,muellera),(derris,paraderris),(millettia_ss,pongamiopsis),(pyranthus,chadsia,mundule a,tephrosia,apurimacia,paratephrosia,requienia,ptycholobium))))millettioids)),(((((((((ot holobium,psoralea),((orbexilum,hoita),(rupertia,psoralidium,(pediomelum,(bituminaria, cullen)))))psoraleeae,calopogonium,cologania,pachyrhizus,herpyza,neorautanenia,neon otonia,teyleria,dumasia,pueraria,nogra,eminia,sinodolichos,pseudeminia,pseudovigna,a mphicarpaea,teramnus,glycine,phylacium,neocollettia)glycininae,(wajira,shenostylis,ne sphostylis,alistilus,austrodolichos,dolichos,macrotyloma,spathionema,vatovaea,physosti gma,((dipogon,lablab),(vigna,oxyrhynchus,phaseolus,ramirezella,((strophostyles,dolich opsis),macroptilium,mysanthus,oryxis))))phaseolinae),(erythrina,psophocarpus,dysolobi um,otoptera,descorea)erythrininae,strongylodon),(adenodolichos,paracalyx,bolusafra,ca rrissoa,chrysoscias,rhynchosia,eriosema,dunbaria,cajanus,flemingia)cajaninae),(spathol obus,butea,meizotropis)),((apios,cochlianthus,shuteria,mastersia,diphyllarium),((mucun a,(((campylotropis,kummerowia),lespedeza),((dendrolobium,phyllodium,ougeinia,aphyl lodium,ohwia,hanslia,arthroclianthus,nephrodesmus,tadehagi,akschindlium,droogmansi a),(monarthrocarpus,trifidacanthus,desmodium,codariocalyx,hylodesmum,hegnera,pseu darthria,pycnospora,mecopus,uraria,christia,alysicarpus,desmodiastrum,meliniella,lepto desmia,eliotis)))desmodieae),(kennedia,hardenbergia,vandasina)kennedinae))),(barbieri a,clitoria,centrosema,periandra,clitoriopsis)clitorinae)phaseoloids))))))))))papilionoideae ))))fabaceae,(surianaceae,polygalaceae)))fabales)nitrogenfixing,((lepidobotryaceae,celas traceae)celastrales,((huaceae,((connaraceae,oxalidaceae),(((((((((weinmannia,(cunonia,p ancheria)),vesselowskya),((callicoma,codia),pullea)),(((ackama,spiraeopsis),opocunonia ),caldcluvia),((geissois,pseudoweinmannia),lamanonia),acrophyllum,gillbeea,aistopetal um,eucryphia),bauera),(((anodopetalum,platylophus),ceratopetalum),schizomeria)),davi dsonia),(acsmithia,spiraeanthemum))cunoniaceae,((brunelliaceae,cephalotaceae),elaeoc arpaceae))))oxalidales,((achariaceae,(goupiaceae,(violaceae,passifloraceae),(lacistemata ceae,salicaceae))),centroplacaceae,caryocaraceae,(rafflesiaceae,euphorbiaceae),humiriac eae,irvingiaceae,ixonanthaceae,linaceae,(putranjivaceae,lophopyxidaceae),pandaceae,(p hyllanthaceae,picrodendraceae),(ctenolophonaceae,(erythroxylaceae,rhizophoraceae)),(( bonnetiaceae,clusiaceae),(calophyllaceae,(hypericaceae,podostemaceae))),(malpighiace ae,elatinaceae),ochnaceae,(balanopaceae,((trigoniaceae,dichapetalaceae),(chrysobalanac eae,euphroniaceae))))malpighiales))celastrales_to_malpighiales),(zygophyllaceae,krame riaceae)zygophyllales)fabids,(((((((neuradaceae,(thymelaeaceae,(sphaerosepalaceae,bixa ceae,(cistaceae,(sarcolaenaceae,dipterocarpaceae))sarcolaenaceae_to_dipterocarpaceae,( cytinaceae,muntingiaceae),malvaceae)))malvales,((akaniaceae,tropaeolaceae),((caricace ae,moringaceae)moringaceae_to_caricaceae,(setchellanthaceae,(limnanthaceae,((koeber liniaceae,(bataceae,salvadoraceae)),(emblingiaceae,(pentadiplandraceae,(gyrostemonace ae,resedaceae),tovariaceae,(capparaceae,(cleomaceae,brassicaceae)brassicaceae_to_cleo maceae))))))))brassicales)malvales_to_brassicales,(gerrardinaceae,(dipentodontaceae,ta pisciaceae))huerteales)huerteales_to_brassicales,(biebersteiniaceae,(nitrariaceae,((kirkia ceae,(anacardiaceae,burseraceae)bursa_to_anaca),(sapindaceae,(simaroubaceae,((((((agl
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aia,aphanamixis,lansium,dysoxylum,guarea,heckeldora,ruagea,synoum),(((calodecaryia, turraea),nymania),munronia,cipadessa,malleastrum,trichilia)),walsura),(ekebergia,quivis ianthe)),(azadirachta,melia)melieae)melioideae,(((((capuronianthus,lovoa),(carapa,khay a,swietenia)),(cedrela,toona)),neobeguea),(chukrasia,schmardaea))swietenioideae)melia ceae,rutaceae)meliaceae_to_rutaceae))))sapindales),(picramniaceae)picramniales),((stap hyleaceae,(guamatelaceae,(stachyuraceae,crossosomataceae)crossosomataceae_to_stach yuraceae)),(aphloiaceae,(geissolomataceae,strasburgeriaceae)))crossosomatales),((comb retaceae,((onagraceae,lythraceae),(((((((((((((((((neomitranthes_cordifolia,siphoneugena) ,plinia_pauciflora),myrciaria)pliniagroup,algrizea_macrochlamys),((calyptranthes,(marl ierea_eugeniopsoides,myrcia1),myrcia2,myrcia3),((marlierea,myrcia_multiflora,myrcia) ,myrcia_racemosa),myrcia4,myrcia_bicarinata)myrciagroup),((blepharocalyx_crucksha nksii,luma),myrceugenia)myrceugeniagroup),(((((neomyrtus_pedunculata,lophomyrtus_ obcordata),lophomyrtus_bullata),ugni_mollinae),myrteola_nummularia)myrteolagroup,( ((((campomanesia,psidium),acca_sellowiana,myrrhinium_atropurpureum),pimenta),(am omyrtus,legrandia_concinna))pimentagroup,(eugenia,myrcianthes)eugeniagroup))),blep harocalyx_salicifolius),((rhodamnia,(decaspermum_humile,(octamyrtus_pleiopetala,rho domyrtus_psidioides))),(gossia,austromyrtus_dulcis))australasiangroup),myrtus_commu nis)myrteae,((syzigium,backousieae),(metrosidereae,tristanieae)),(tristaniopsis,sphaeran tia)kanieae)myrteaestem,((((((chamelaucium,homoranthus)chamelaucieae,micromyrtus) ,(homalocalyx,calytrix)),leptospermeae),(eucalypteae,syncarpieae)eucalypteaestem),lind sayomyrtus)),((((beaufortia,calothamnus),melaleuca),callistemon),osbornia)),(xanthoste mom,(kjellbergiodendron,lophostemon))),(heteropyxis,psiloxylum)psiloxydeae)myrtace ae,vochysiaceae),(melastomataceae,(crypteroniaceae,(alzateaceae,penaeaceae))))))myrta les,(geraniaceae,(melianthaceae,vivianiaceae))geraniales))malvids),(vitaceae)vitales)ros ids,(peridiscaceae,((paeoniaceae,(altingiaceae,(hamamelidaceae,(cercidiphyllaceae,daph niphyllaceae)))),((crassulaceae,(aphanopetalaceae,(tetracarpaeaceae,(penthoraceae,halor agaceae)penthoraceae_to_haloragaceae))),(iteaceae,(grossulariaceae,saxifragaceae)))))s axifragales)subrosid,dilleniaceae,((aextoxicaceae,berberidopsidaceae)berberidopsidales, ((balanophoraceae,olacaceae,(((misodendraceae,schoepfiaceae),loranthaceae),(opiliacea e,santalaceae)))santalales,((((droseraceae,(nepenthaceae,(drosophyllaceae,(ancistroclada ceae,dioncophyllaceae)dioncophyllaceae_to_ancistrocladaceae))),((tamaricaceae,franke niaceae),(polygonaceae,plumbaginaceae)plumbaginaceae_to_polygonaceae)),(rhabdode ndraceae,(simmondsiaceae,((asteropeiaceae,physenaceae),((amaranthaceae,achatocarpa ceae,caryophyllaceae)amaranthaceae_to_caryophyllaceae,(stegnospermataceae,(limeace ae,((lophiocarpaceae,(barbeuiaceae,((((((trianthema_portulacastrum,(trianthema_turgidi folia,(trianthema_cussackiana,(trianthema_compacta,trianthema_glossistigma,trianthem a_oxycalyptra,(trianthema_patellitecta,(trianthema_rhynchocalyptra,(trianthema_megas perma,trianthema_pilosa))))))),zaleya),(trianthema_triquetra,(trianthema_parvifolia,(tria nthema_sheilae,trianthema_triquetra_africa)))),((cypsela,(sesuvium_maritimum,sesuviu m_portulacastrum,sesuvium_sessile,sesuvium_verrucosum)sesuvium),(sesuvium_sesuv iodes,sesuvium_hydaspicum))),mesembryanthemum)aizoaceae,(nyctaginaceae,gisekiac eae,sarcobataceae,phytolaccaceae)))),(molluginaceae,((((anacampserotaceae,cactaceae),
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portulacaceae)cactaceae_to_portulaceae,talinaceae),halophytaceae,didiereaceae,montiac eae,basellaceae))))))))))caryophyllales,((hydrostachyaceae,((loasaceae,hydrangeaceae),c ornaceae,(curtisiaceae,grubbiaceae)))cornales,(((balsaminaceae,(marcgraviaceae,tetram eristaceae)),(((polemonioideae,cobaeoideae,acanthogilioideae)polemoniaceae,fouquieria ceae),lecythidaceae,((sladeniaceae,pentaphylacaceae),(sapotaceae,(ebenaceae,primulace ae)),(mitrastemonaceae,theaceae,(symplocaceae,(styracaceae,diapensiaceae)styracaceae _to_diapensiaceae),(((actinidiaceae,roridulaceae),sarraceniaceae),(clethraceae,(cyrillace ae,(enkianthoideae,(monotropoideae,(arbutoideae,((cassiopoideae,ericoideae)cassiopoid eae_to_ericoideae,(harrimanelloideae,(styphelioideae,vaccinioideae)styphelioideae_to_ vaccinioideae)harrimanelloideae_to_vaccinioideae)cassiopoideae_to_vaccinioideae)arb utoideae_to_vaccinioideae)monotropoideae_to_vaccinioideae)ericaceae)))))))ericales,((i cacinaceae,metteniusaceae,oncothecaceae,(garryaceae,eucommiaceae)garryales,(((((pau ridiantha,amphidasya),(ophiorrhiza,((hindsia,(coussarea,faramea)),(schradera,((psychotr ia,palicourea),morinda)),(pentanisia,(serissa,paederia),hedyotis,(theligonum,rubia),myce tia,nertera))))rubioideae,luculia,(((bathysa_veraguensis,bathysa,condaminea,dioicodend ron,elaeagia,emmenopterys,hippotis,macbrideina,parachimarrhis,pentagonia,picardaea,p inckneya,pogonopus,rustia,simira,sommera,wittmackanthus,((chimarrhis_hookeri,chima rrhis_glabriflora),chimarrhis_turbinata,chimarrhis_microcarpa,capirona,dolicodelphys, warszewiczia),(calycophyllum,alseis)),((mussaenda,pseudomussaenda),(retiniphyllum,(( (vangueria,(keetia,psydrax)),(greenea,((aleisanthiopsis,aleisanthia),ixora))),((wendlandi a,(augusta_rivalis,augusta_longifolia)augusta),((randia,(genipa,gardenia)),duroia,((taren na,pavetta),(tricalysia,coffea),bertiera),(didymosalpinx,paragenipa)))))),((maguireotham nus,(((sipanea_biflora,sipanea_stahelii),sipanea_pratensis)sipanea,(sipaneopsis,neoberti era))),((posoqueria,molopanthera),gleasonia)))ixoroideae,((ladenbergia,cinchona),(((hof fmannia,hamelia),cosmibuena),chione),(isertia_hypoleuca,isertia_coccinea)isertia,((unc aria,sarcocephalus),cephalanthus),((coutaportia_ghiesbreghtiana,coutaportia_guatemale nsis,hintonia,exostema_lineatum,exostema_purpureum,erithalis,(coutarea_andrei,coutar ea_hexandra)coutarea,((cubanola,((portlandia,(isidorea_pedicellaris,isidorea_pungens)is idorea),(catesbaea_parviflora,(catesbaea_spinosa,phyllacanthus)))),((bikkia,badusa,siem ensia,(schimidtottia,(phialanthus,ceratopyxis))),(scolosanthus,(chiococca,asemnantha))) )),strumpfia),((((rogiera_amoena,rogiera_cordata)rogiera,(neoblakea,machaonea,allenan thus),((guettarda_speciosa,guettarda_ferruginea,timonius,antirhea,(guettarda_crispiflora ,chomelia),(guettarda_boliviana,guettarda_odorata)guettarda),(javorkaea,gonzalagunea_ veraguensis,arachnothryx_laniflora,arachnothryx_fosbergii,arachnothryx_leucophylla,( gonzalagunia_dicocca,gonzalagunia_rosea,gonzalagunia_kallunkii)gonzalagunia))),(ble pharidium,(suberanthus_stellatus,suberanthus_neriifolius)suberanthus,(acrosynanthus,(r oigella,rachicallis,(phyllomelia,mazaea_phialanthoides,mazaea_shaferi),(rondeletia_sp1 ,(rondeletia_alaternoides,rondeletia_odorata),(rondeletia_intermixta,rondeletia_portoric ensis,rondeletia_pilosa,rondeletia_inermis))rondeletia))))))cinchonoideae))rubiaceae,(ge ntianaceae,(loganiaceae,(gelsemiaceae,((alstonia_scholaris)alstonieae,(((kopsia_fruticos a,rauvolfia_mannii)vinceae,(molongum_laxum,tabernaemontana_divaricata)tabernaemo ntaneae),((((chilocarpus_suaveolens)alyxieae),picralima_nitida),((thevetia_peruviana,(al
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lamanda_cathartica,plumeria_rubra)),(acokanthera_oblongifolia,(nerium_oleander,(stro phanthus_divaricatus,((beaumontia_grandiflora,apocynum_androsaemifolium),((((raphi onacme_welwitschii,schlechterella_abyssinica),((hemidesmus_indicus,cryptostegia_gra ndiflora),(periploca_graeca,camptocarpus_mauritianus)))periplocoideae,(((((secamone_ bosseri,secamone_cristata),(secamone_buxifolia,(secamone_sparsiflora,secamone_unci nata)),secamone_falcata,secamone_elliottii,secamone_parvifolia,secamone_geayii,(seca mone_minutifolia,secamone_ecoronata))secamone,(pervillaea_venenata,pervillaea_phil lipsonii),(secamonopsis_microphylla,secamonopsis_madagascariensis)secamonopsis,se camone_volubilis)secamonoideae,(fockea_capensis,((riocreuxia_burchellii,dregea_sine nsis),(pergularia_daemia,(pentarrhinum_insipidum,((vincetoxicum_nigrum,tylophora_i ndica),(araujia_sericifera,(gonolobus_xanthotricus,matelea_quirosii)gonolobeae))))))asc lepiadoideae))))))))))))apocynaceae))))gentianales,((plocospermataceae,((oleaceae,carle manniaceae),(tetrachondraceae,((calceolariaceae,gesneriaceae),(plantaginaceae,(scrophu lariaceae,(stilbaceae,(((((((((((salvia_africana_caerulea,salvia_aurita),salvia_brachyanth a,salvia_nilotica,salvia_taraxicifolia,salvia_verticillata),((salvia_henryi,salvia_summa),s alvia_roemeriana),salvia_aethiopis,(salvia_argentea,salvia_indica),(salvia_bucharica,sal via_canariensis),(salvia_cadmica,salvia_candidissima),(salvia_penstemonoides,salvia_t exana),salvia_amplexicaulis,salvia_candelabrum,salvia_disermis,salvia_verbenaca,salvi a_lavandulifolia,salvia_lyrata,salvia_officinalis,salvia_palestina,salvia_pratensis,salvia_ ringens,salvia_sclarea,salvia_sylvestris,salvia_staminea,salvia_viridis,salvia_viscosa,(( monarda_didyma,monarda_fistulosa),monarda_menthaefolia)monarda,origanum_laevig atum,origanum_vulgare,(thymus_alsinoides,thymus_vulgaris)thymus,majorana_hortens is,mentha_longifolia,mentha_rotundifolia),rosmarinus_officinalis),(perovskia_abrotanoi des,perovskia_atriplicifolia)perovskia),(((salvia_fruticosa,salvia_glutinosa),salvia_nubic ola),((salvia_digitaloides,salvia_barrelieri),salvia_hians))),(((((((((salvia_polystachya,sa lvia_tiliifoilia),salvia_farinacea),(salvia_coccinea,salvia_hirsuta),salvia_cedrocensis),sal via_involucrata),(salvia_amarissima,salvia_lycioides,salvia_microphylla)),salvia_cham aedryoides,salvia_divinorum,salvia_greggii,salvia_guaranitica,salvia_misella,salvia_sec tion_biflorae),(((salvia_elegans,salvia_uliginosa),salvia_corrugata),salvia_subincisa),sal via_ballotiflora),salvia_cf.sagittata)calosphace,(((salvia_brandegei,salvia_dorrii,salvia_ pachyphylla,salvia_spathacea),(salvia_chionopeplica,salvia_clevelandii,salvia_eremosta chya)),salvia_columbariae),(salvia_californica,salvia_greatai),dorystaechas_hastata),(((( ((dracocephalum_grandiflorum,dracocephalum_moldavica),dracocephalum_ruyschiana) dracocephalum,(satureja_hortensis,satureja_montana)satureja),((agastache_foeniculum, agastache_mexicana,agastache_rugosa)agastache,glechoma_hederacea)),((nepeta_catari a,nepeta_tuberosa),nepeta_faassenii)nepeta),horminum_pyrenaicum),((((prunella_grand iflora,prunella_hyssopifolia),prunella_vulgaris)prunella,lepechinia_chamaedryoides),(le pechinia_calycina,lepechinia_fragrans)),(melissa_officinalis,ocimum_basilicum)),(((((la vandula_angustifolia,lavandula_stoechas),lavandula_latifolia),lavandula_lanata)lavandu la,plectranthus_barbatus),collinsonia_canadensis)),(((((marrubium_incanum,marrubium _peregrinum),marrubium_vulgare)marrubium,(lamium_amplexicaule,lamium_garganic um),lamium_album),lamium_galeobdolon,lamium_maculatum,lamium_purpureum,stac
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hys_lavandulaefolia),(caryopteris_bicolor,trichostema_dichotomum),vitex_agnuscastus, westringia_rosmariniformis))lamiaceae,(phrymaceae,orobanchaceae,paulowniaceae)),((t homandersiaceae,verbenaceae),(acanthaceae,bignoniaceae,byblidaceae,linderniaceae,len tibulariaceae,martyniaceae,pedaliaceae,schlegeliaceae))))))))))lamiales,((montiniaceae,( hydroleaceae,sphenocleaceae)),(convolvulaceae,((((((((((((((((((((brevantherum,geminat a),leptostemonum),unclear1),unclear2),cyphomandra),unclear3),(((dulcamaroid,morello id),((normania,archeosolanum),africannonspiny)),potatoe,regmandra)),thelopodium)sola num,jaltomata)solaneae,(((capsicum,lycianthes2),lycianthes1)capsiceae,(((((((physalis2, margaranthus_solanaceus),chamaesaracha),quincula_lobata),oryctes_nevadensis,physali s1,leucophysalis,(((witheringia1,brachistus_stramonifolius),witheringia_solanacea),with eringia_mexicana))physalinae,(((acnistus_arborescens,iochroma_australe,eriolarynx_lor entzii,vassobia_dichotoma),saracha_punctata,iochroma_fuchsioides,iochroma_umbellat um,dunalia_solanacea)iochrominae,larnax)),((withamia,mellissia_begonifolia),(aurelian a_fasciculata,athenaea_sp),((tubocapsicum_anomalum,nothocestrum),discopodium_pen ninervum))withaninae),(cuatresia_riparia,(cuatresia_exiguiflora,witheringia_cuneata)))p hysaleae,(salpichroa_origanifolia,nectouxia_formosa))),(datura,brugmansia,iochroma_c ardenasianum)datureae),mandragora),((((markea,merinthopodium_neuranthum,juanullo a_mexicana),dyssochroma_viridiflora)juanulloeae,solandra),schultesianthus)),nicandra_ physalodes),exodeconus_miersii),((atropa,(anisodus,((atropanthe_sinensis,(physochlain a,scopolia_carniolica,(scopolia_japonica,przewalskia_tangutica))),hyoscyamus)))hyosc yameae,(((grabowskia,lycium_cestroides,phrodus_microphyllus,lycium_sandwicense),l ycium_barbarum,lycium_pallidum)lycieae,nolana,sclerophylax),jaborosa,latua_pubiflor a))solanoideae,(((((((((cyphanthera_albicans,duboisia_myoporoides),duboisia_leichhard tii,duboisia_hopwoodii),cyphanthera_anthocercidea),crenidium_spinescens),cyphanther a_microphylla),anthotroche),(cyphanthera_odgersii,grammosolen)),anthocercis),symon anthus,nicotiana)nicotianoideae),(schwenckia,melananthus_guatemalensis)schwenckiea e,((((((plowmania_nyctaginoides,hunzikeria_texana),bouchetia_erecta),nierembergia),le ptoglossis_darcyana),brunfelsia),(petunia_axillaris,(calibrachoa_parviflora,fabiana_imb ricata)))petunieae,((benthamiella_skottsbergii,(combera_paradoxa,pantacantha_ameghi noi))benthamielleae,(salpiglossis_sinuata,(((streptosolen_jamesonii,browallia_eludens), browallia_speciosa)browallieae,(protoschwenckia_mandonii,(vestia_foetida,(sessea_cor ymbiflora,cestrum))cestreae)))cestroideae)),duckeodendron_cestroides,(((goetzea,espad aea_amoena,henoonia_myrtifolia),coeloneurum_ferrugineum),(tsoala_tubiflora,metterni chia_principis))goetzeoideae),schizanthus)solanaceae)solanaceae_to_convolvulaceae)so lanales),boraginaceae))lamiids,(((stemonuraceae,cardiopteridaceae),(phyllonomaceae,(h elwingiaceae,aquifoliaceae)helwingiaceae_to_aquifoliaceae))aquifoliales,((escalloniace ae)escalloniales,(((rousseaceae,campanulaceae),pentaphragmataceae),(((argophyllaceae, phellinaceae),alseuosmiaceae)argophyllaceae_to_alseuosmiaceae,stylidiaceae,(menyant haceae,(goodeniaceae,(calyceraceae,(((barnadesia,huarpea),(dasyphyllum,((chuquiraga, doniophyton),(schlechtendalia,(dasyphyllum_diacanthoides,(fulcaldea,arnaldoa)))))),(sti fftia,(onoseris,(aphylloclados,plazia)),(((pachylaena,((duidaea,(chaetanthera,mutisia)),(c haptalia,(leibnitzia,(piloselloides,gerbera))))),((leucheria,jungia),((acourtia,(proustia,trix
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is)),(adenocaulon,(perezia,(triptilion,nassauvia)))))),((gochnatia,cnicothamnus),(hecasto cleis,(((dicoma,pasaccardoa),(oldenburgia,(brachylaena,tarchonanthus),(cardopatiinae,(( atractylodes,(carlina,atractylis)),((echinops,acantholepis),((xeranthemum,chardinia),((be rardia,(onopordum,(synurus,alfredia))),(((ptilostemon,galactites),(cynara,((picnomon,no tobasis),(cirsium,silybum,(tyrimnus,carduus))))),(((outreya,jurinea),(cousinia,arctium)),( serratula,((acroptilon,callicephalus),(zoegea,centaurea)))))))))))),((ainsliaea,(myripnois, pertya)),(gymnarrhena,((((warionia,gundelia),((scolymus,(tragopogon,scorzonera)),(((ur opappus,microseris),(arnoseris,cichorium)),(((picris,leontodon),(hyoseris,sonchus)),((ur ospermum,chondrilla),(youngia,(rhagadioulus,lapsana))))))),(((haplocarpha,(cymbonotu s,(arctotis,arctotheca))),(eremothamnus,((didelta,berkheya),(hirpicium,(gazania,gorteria) )))),(((oligactis,(liabum,sinclairia)),(paranephelius,((munnozia,chrysactinium),(erato,phi loglossa)))),(distephanus,(((linzia,vernonia),((vernonia2,baccharoides),(gymnanthemum ,hesperomannia))),((cabobanthus,(centrapalus,((centauropsis,vernonia3),((orbivestus,(ve rnonastrum,vernonia4)),(gutenbergia,(ethulia,(hilliardiella,muschleria))))))),(stokesia,(h ololepis,(stramentopappus,(lepidonia,bolanosa))),((chresta,(critoniopsis,(elephantopus,(l essingianthus,(chrysolaena,lepidaploa))))),((albertinia,sipolisia),vernonanthura))))))))),( corymbium,((blennosperma,((gynoxys,gynoxys2),roldana,(tussilago,petasites),(ligularia ,parasenecio),(othonna,euryops),(senicio_scaposa,senicio_medley- woodii),((pericallis,(cineraria,dendrosenecio)),((senicio_flaccidus,(senicio_costaricensis ,(senicio_sphaerocephalus,senicio_serra))),(senicio_inornatus,senicio_subsessilis,senici o_ochrocarpus,(senicio_umbrusus,(senicio_vulgaris,(senicio_squalida,senicio_glauca))) ),((packera,(senicio_incanus,(senicio_paludosus,senicio_jacobea))),((gynura,kleinia),(de lairea,senicio_rowleyanus))))))),((((dimorphotheca,(osteospermum,calendula)),((athrixi a,(arrowsmithia,(rosenia,oedera))),(phaenocoma,(vellereophyton,((stoebe,edmondia),((g amochaetopsis,(plecostachys,antennaria,(tenrhynea,gamochaeta))),(jalcophila,(pterygop appus,(((anaxeton,(langebergia,petalacte)),(anaphalis,(pseudognaphalium,helicrhysum)) ),((telfordia,(ozothamnus,cassinia)),((apalochlamys,ammobium),((myriocephalus,(leuco phyta,craspedia)),(podolepis,(millotia,hyalosperma)))))))))))))),((amellus,(commidendro n,((chiliotrichum,olearia),(pteronia,(orithrophium,(conyza,((remya,(olearia2,calotis)),((g rangea,olearia3),(vittadinia,brachyscome)),(lagenifera,(erigeron,(diplostephium,(podoco ma,(solidago,(grindelia,(erigeron2,conyza2)))))))))))))),(osmitopsis,(athanasia,(hippia,(s chistostephium,(soliva,(lidbeckia,((ursinia,eriocephalus),(((hymenolepis,((cotula,cotula 2),lasiospermum)),(leucanthemella,(seriphidium,(kaschgaria,artemisia)),(crossostephiu m,arctanthemum,(ajania,tripleurospermum)))),((oncosiphon,(cymbopappus,pentzia)),(m icrocephala,((anthemis,tanacetum,matricaria,anacyclus,achillea,(gonospermum,lugoa)),( (leucanthemum,(rhodanthemum,glossopappus)),(lonas,((chamaemelum,santolina),(aaro nsohnia,(chrysanthemum,ismela)))))))))))))))))),(((zoutpansbergia,callilepis),((inula,blu mea),(pegolettia,(cratystylis,(epaltes,(streptoglossa,pluchea)))))),((athroisma,blepharisp ermum),((marshallia,pelucha,plateilema,(psathyrotes,trichoptilium),((helenium,(balduin a,gaillardia)),(psilostrophe,((amblyolepis,tetraneuris),(baileya,hymenoxys))))),((cosmos, (bidens,coreopsis)),((neurolaena,(((coulterella,varilla),(jaumea,(flaveria,(haploesthes,sar twellia))),((oxypappus,pseudoclappia),((pectis,porophyllum),(nicolletia,((tagetes,(adeno
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phyllum,thymophylla)),(clappia,(arnicastrum,jamesianthus))))))),((chaenactis,dimeresia, orochaenactis),(loxothysanus,(((bartlettia,chamaechaenactis),(hymenopappus,thymopsis )),(((peucephyllum,psathyrotopsis),(espejoa,(chaetymenia,hypericophyllum))),(schkuhri a,((achyropappus,bahia),((florestina,palafoxia),(platyschkuhria,(amauriopsis,hymenothri x))))))))))),(polymnia,((wyethia,(chromolepis,(ambrosia,(helianthus,(rudbeckia,trichoco ryne))))),((galinsoga,melampodium,smallanthus),(((eutetras,(amauria,(pericome,perityle ))),(hofmeisteria,(ageratina,((carminatia,(brickellia,kuhnia)),((fleischmannia,(ageratum, conoclinium)),(steviopsis,((eupatoriadelphus,eupatorium,liatris),((chromolaena,praxelis) ,(stomatanthes,(trichogonia,(acritopappus,campuloclinium))))))))))),((monolopia,(lasthe nia,(amblyopappus,baeriopsis))),(constancea,syntrichopappus,(eriophyllum,pseudobahia )),(venegasia,(eatonella,hulsea),(arnica,(achyrachaena,adenothamnus,blepharipappus,cal ycadenia,holocarpha,lagophylla,raillardella,(blepharizonia,hemizonia),(holozonia,layia), ((hemizonella,kyhosia),(anisocarpus,(carlquistia,madia),(argyroxiphium,dubauta,wilkesi a))))))))))))))))))))))))))))asteraceae)))))asterales,((((adoxaceae,caprifoliaceae)dipsacales, (paracryphiaceae)paracryphiales),(pennantiaceae,(torricelliaceae,(griseliniaceae,(pittosp oraceae,(araliaceae,(myodocarpaceae,apiaceae))))))apiales),(bruniaceae,columelliaceae) bruniales)))campanulids)lamiids_to_campanulids)ericales_to_asterales)asterids)))subast erids)pentapetalids)core_eudicots)trochodendrales_to_asterales)sabiales_to_asterales)eu dicots)ceratophyllales_and_eudicots)poales_to_asterales)magnoliales_to_asterales)austr obaileyales_to_asterales)nymphaeales_to_asterales)angiosperms)seedplants)euphylloph yte; Supplement S3. Node ages from the age file (“age_exp”) that were used for the age calibration of the megatree (Markus Gastauer, personal communication). The file uses age estimates from Bell et al. (2010). Node Age Euphyllophyte 466 Gymnosperms 354 Monilophyte 364 Equisetales to polypodiales 360 Ginkgoaceae to gnetales 346 Seedplants 355 Osmundales to polypodiales 323 Ophioglossaceae to psilotaceae 306 Gnetales to pinales 298 Pinales 288 Hymenophyllaceae to polypodiales 286 Cycadales 283 Lygopodiaceae to polypodiales 266 Gleicheniales 263 Araucariaceae to podocarpaceae 257 Taxaceae to cupressaceae 227 Marsileaceae to polypodiales 220
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Schizaeales 212 Cyatheales to polypodiales 211 Cyatheales 183 Polypodiales 176 Salviniales 173 Gnetales 159 Dennstaedtiaceae to polypodiaceae 151 Angiosperms 147 Austrobaileyales to asterales 144 Magnoliales to asterales 130.1 Monocots 129.9 Poales to asterales 130 Ceratophyllales and eudicots 129 Eudicots 128.9 Sabiales to asterales 126 Magnoliids 125 Chloranthaceae 121 Narthecidae 118 Core eudicots 117 Subasterids 116.8 Subrosid 116.8 Pentapetalids 116.9 Laurales 112 Proteales 110 Petrosaviidae 109 Rosids 108 Alismatales 107 Malvids 107 Asterids 104 Ericales to asterales 104 Piperales 104 Fabids 103 Celastrales to malpighiales 101 Ranunculales 100 Caryophyllales 99 Lamiids to campanulids 99 Nitrogenfixing 99 Buxaceae 98 Calycanthaceae 98 Platanaceae to proteaceae 98 Commelinids 96 Fagales to cucurbitales 96
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Lamiids 96 Aspleniaceae to onocleaceae 95 Saxifragales 95 Drypteridaceae to polypodiaceae 94 Campanulids 93 Asparagales 92 Ericales 92 Aristolochiaceae 91 Santalales 91 Austrobaileyales 89 Malpighiales 89 Myrtales 89 Oxalidales 89 Aquifoliales 88 Cornales 87 Geraniales 87 Sabiaceae 87 Liliales 86 Poales 85 Crossosomatales 84 Zingiberales 84 Brassicales 83 Dioscoreales 83 Papaveraceae 82 Rosales 82 Lardizabalaceae to circaeasteraceae 81 Achariaceae 79 Araceae 79 Fabales 79 Malvales 78 Asterales 77 Canellales 77 Pandanales 72 Celastrales 71 Linaceae 71 Sapindales 71 Solanales 71 Commelinales 70 Garryales 70 Lamiales 69 Magnoliales 69 Passifloraceae 68
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Cornaceae 67 Ranunculaceae to berberidaceae 67 Malvaceae 66 Escalloniaceae 65 Gentianales 65 Stylidiaceae 65 Vitaceae 65 Moringaceae to caricaceae 64 Cucurbitales 61 Fabaceae 61 Malpighiaceae 61 Salicaceae 61 Tofieldiaceae 61 Rhizophoraceae 60 Melanthiaceae 59 Rhamnaceae 59 Solanaceae to convolvulaceae 59 Plumbaginaceae to polygonaceae 58 Poaceae to flagellariaceae 58 Dipsacales 57 Primulaceae 57 Rubiaceae 57 Amaranthaceae to caryophyllaceae 55 Cyperaceae to juncaceae 55 Dilleniaceae 55 Ranunculaceae 55 Boraginaceae 54 Cannabaceae to moraceae 54 Campanulaceae 53 Celastraceae 53 Meliaceae to rutaceae 53 Fagales 52 Gesneriaceae 52 Liliaceae 52 Scrophulariaceae 51 Styracaceae to diapensiaceae 51 Ternstroemiaceae 51 Bursa to anaca 50 Apiales 49 Argophyllaceae to alseuosmiaceae 49 Ochnaceae 49 Geraniaceae 48
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Penthoraceae to haloragaceae 48 Crassulaceae 47 Saururaceae 47 Lecythidaceae 46 Lythraceae 46 Circaeasteraceae 45 Tecophilaeaceae 45 Hydrangeaceae 44 Menyanthaceae 44 Polygalaceae 44 Plumbaginaceae 43 Santalaceae 43 Asparagaceae 42 Helwingiaceae to aquifoliaceae 42 Orchidaceae 42 Plantaginaceae 42 Brassicaceae to cleomaceae 41 Oleaceae 41 Polygonaceae 41 Sapindaceae 41 Asteraceae 40 Rosaceae 40 Rutaceae 40 Strelitziaceae to lowiaceae 40 Meliaceae 39 Acanthaceae 38 Dasypogonaceae 38 Elaeocarpaceae 38 Lamiaceae 38 Nymphaeales 38 Saxifragaceae 38 Amaranthaceae 37 Dioncophyllaceae to ancistrocladaceae 37 Lentibulariaceae 37 Solanaceae 37 Cannabaceae 36 Caprifoliaceae 36 Styracaceae 36 Thymelaeaceae 36 Lardizabalaceae 35 Monimiaceae 35 Proteaceae 35
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Sarcolaenaceae to dipterocarpaceae 35 Melianthaceae 34 Musaceae 34 Oxalidaceae 34 Urticaceae 34 Berberidaceae 33 Magnoliaceae 33 Menispermaceae 33 Moraceae 33 Cyperaceae 32 Piperaceae 32 Polemoniaceae 32 Adoxaceae 31 Arecaceae 31 Brassicaceae 31 Iridaceae 31 Loasaceae 31 Amaryllidaceae 30 Cyclanthaceae 30 Hyacinthaceae 30 Apiaceae 29 Juglandaceae to myricaceae 29 Parnassiaceae 29 Philydraceae 29 Verbenaceae 29 Fagaceae 28 Poaceae 28 Cunoniaceae 27 Bignoniaceae 25 Hamamelidaceae 25 Convolvulaceae 24 Crossosomataceae to stachyuraceae 24 Annonaceae 23 Haloragaceae 23 Onagraceae 23 Strelitziaceae 23 Nyctaginaceae 22 Apocynaceae 21 Cactaceae to portulaceae 21 Combretaceae 21 Cucurbitaceae 21 Bromeliaceae 20
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Elaeagnaceae 20 Convallariaceae 19 Costaceae 19 Trochodendraceae 19 Araliaceae 18 Betulaceae 18 Winteraceae 18 Zingiberaceae 18 Marantaceae 17 Chrysobalanaceae 16 Ericaceae 14 Lauraceae 12 Limnanthaceae 12 Myristicaceae 12 Pittosporaceae 11 Canellaceae 10 Dipsacaceae 10 Altingiaceae 7 Akaniaceae 6 Juglandaceae 4
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CAPÍTULO 2
PATRONES ESPACIALES DEL CRECIMIENTO FORESTAL EN EL BOSQUE TROPICAL DE MONTAÑA EN EL SUR DE ECUADOR.
INTRODUCCIÓN
Los bosques tropicales están entre los más ricos en especies y estructuralmente complejas comunidades de plantas en la tierra (Ashton 1964; Brüning 1973; 1983
Gentry 1988,1992; Hubbell y Foster 1986; Whitmore 1989; Phillips y Gentry 1994;
Phillips et al 1994;. Condit et al. 1996; Vázquez y Givnish 1998). En la actualidad son los ecosistemas terrestres más frágiles que existen en respuesta a la perturbación y el cambio climático, que se han considerado las amenazas más grandes que enfrentan
(Toledo 2009), otra amenaza se origina en el incremento del uso de la tierra por el crecimiento continuo de la población humana (Ulloa y Homeier 2008)
En las últimas décadas, el conocimiento sobre el funcionamiento de los bosques tropicales se ha incrementado; sin embargo, aún existen problemas para comprender los procesos subyacentes de la dinámica en estos ecosistemas (Clark y Clark 2001, Köhler et al. 2003), entre las que destaca el crecimiento de los árboles, el cual es un proceso que depende de factores ambientales y características propias de las especies (Lambers et al. 1998). El crecimiento de los árboles en los bosques es importante tanto económica como ecológicamente, por su utilidad para estimar y predecir el rendimiento forestal
(Vanclay 1994), así como por su papel en el entendimiento de la demografía poblacional y la dinámica del bosque (Swaine y Lieberman 1987). Las tasas de crecimiento de los árboles en los bosques tropicales reflejan la variación en las estrategias de historia de vida, definen límites a la producción de madera y controlan el balance de carbono de los rodales (Baker et al. 2003).
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Entre las hipótesis manejadas para explicar las variaciones en el crecimiento forestal, especialmente en bosques tropicales, se encuentra la dependencia negativa de la densidad (DND; Wright 2002). Los efectos de la DND se han explicado tradicionalmente como una disminución del crecimiento individual (y también de la supervivencia, y reclutamiento) en la vecindad de individuos de la misma especie
(Connell et al. 1984; Uriarte et al. 2004; Stoll y Newberry 2005). En la actualidad se considera que, además de los efectos de los individuos "con-específicos", el efecto de la vecindad en la DND está mediado también por el grado de parentesco filogenético
(Paine et al. 2012) o semejanza funcional (Chacón et al. 2013; Chacón et al. en prensa) de los individuos próximos, de tal manera que cuanto más semejantes desde el punto de vista filogenético o funcional sean dos individuos, mayor será la competencia entre ellos
(Webb et al. 2002; Cavender-Bares et al. 2004; Kraft y Ackerly 2010).
Evaluar los efectos de la vecindad sobre el crecimiento requiere contar con mapas completos de todos los individuos de una comunidad (Stoll y Newbery 2005), así como contra con las herramientas estadísticas adecuadas. Una de las formas más intuitiva para conocer el funcionamiento de poblaciones y comunidades de plantas es mediante el estudio de su organización espacial (Watt 1947, Espinosa et al. 2015) y, a partir de los patrones observados, inferir los procesos ecológicos subyacentes (Dale 1999, McIntire y
Fajardo 2009). En concreto, el análisis de patrones de puntos y de sus variaciones en el espacio y en el tiempo permite los mecanismos subyacentes en la construcción de la estructura y en la dinámica de poblaciones y comunidades (Haase et al. 1996, Wiegand et al. 2007; De la Cruz 2008). Con las herramientas adecuadas, algunos estudios han mostrado por ejemplo cómo los patrones espaciales se relacionan con la abundancia de una especie (He et al. 1997; Condit et al. 2000), con el tamaño del tallo (He et al. 1997;
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Itoh et al. 1997), además, se ha observado que las tasas de crecimiento individual dependen de una combinación del tamaño del árbol, características ecológicas específicas y de los árboles en el vecindario (Pélissier y Pascal 2000, Illian et al. 2008).
En el presente estudio, analizamos el patrón espacial del crecimiento relativo en grosor de los árboles y los efectos de la vecindad sobre el mismo en los bosques de montaña del sur de Ecuador. Nuestra hipótesis es que la vecindad tiene un efecto negativo sobre el crecimiento y que este efecto se verá incrementado con la semejanza funcional de los individuos vecinos. Para ello hemos cartografiado la distribución de todos los árboles con diámetro alrededor del pecho >= 5 cm en tres fragmentos forestales, que representan diferentes etapas de la dinámica del bosque montano, y hemos registrado su incremento en grosor al cabo de 6 años. Empleando herramientas de análisis de patrones de puntos marcados, evaluamos los efectos de la vecindad sobre el crecimiento de los
árboles individuales y a qué escala ocurren estos efectos. A partir del análisis del patrón espacial de crecimiento de diferentes grupos funcionales de árboles, evaluamos si existen muestras de una DND ligada a la semejanza funcional.
En concreto, nos planteamos las siguientes preguntas: 1) ¿está correlacionado espacialmente el crecimiento en grosor de los árboles? 2) ¿está afectado el crecimiento por el tamaño de los árboles vecinos? 3) ¿varía el signo de la correlación espacial cuando los vecinos son semejantes o diferentes funcionalmente? y, finalmente, 4) ¿se mantienen dichas relaciones entre los diferentes grupos funcionales y/o a lo largo de diferentes estados sucesionales?
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METODOLOGÍA
Área de estudio
El estudio se llevó a cabo en el bosque lluvioso montano bajo (Homeier et al. 2012). situado en las inmediaciones de la Estación Biológica Chamusquín, de la Universidad
Técnica Particular de Loja (EBC), en el km 27 de la vía Loja- Zamora en el sur del
Ecuador (3°58´37.66´´ S, 79°05´23.63´´ O). La altitud media es de 2100 msnm. La precipitación anual de 2200 mm y la temperatura media anual es de 15.3°C, con una fluctuación anual muy baja (1,2 °C) en comparación con la fluctuación diaria (11,1 °C)
(Bendix et al. 2006 ).
Diseño y recolección de datos
Entre abril y agosto del año 2005 se seleccionaron tres zonas de estudio con diferente grado de sucesión (Fig. 1). En los terrenos de la Estación Biológica Chamusquín (EBC) se establecieron dos parcelas. La parcela denominada "Chamusquín B" (CH B), con una superficie de 4366 m2, comprende un pequeño remanente forestal que fue severamente alterado por las labores de construcción y mantenimiento de la carretera que conduce de
Loja a Zamora a inicios de los años 80. La parcela denominada "Chamusquín A" (CH
A), con una superficie de 5610 m2, consiste en un fragmento forestal regenerado tras un incendio ocurrido hace aproximadamente 35 años atrás, donde la vegetación fue afectada parcialmente. Finalmente, se estableció una tercera parcela, denominada "San
Francisco" (SF), con una superficie de 5200m2 dentro de una masa continua de bosque no perturbada situada a unos 0.5 km de la EBC y perteneciente a la reserva privada
"San Francisco" (Beck et al.2007). Las parcelas se dividieron en subparcelas de 20 x 20
75
m (400m2), y en cada subparcela se identificaron y marcaron todos los individuos con un diámetro a la altura del pecho (DAP) ≥ 5 cm y se anotaron sus coordenadas (x, y).
CHB CHA
0 10 20 m
0 10
SF
PVC PVL TPS TS
0 10 20 m
Fig. 1. Mapas de las parcelas de estudio. CHB: Chamusquín B. CHA: Chamusquín A. SF: San Francisco. Los árboles se representan con puntos de tamaño proporcional al diámetro a la altura del pecho en 2005. Los colores representan los distintos gremios funcionales. PVC: pioneros de vida corta. PVL: Pioneros de vida larga. TPS: Tolerantes parciales a la sombra. TS: Tolerantes a la sombra.
Las parcelas se re-censaron en 2011, momento en que se tomaron los nuevos datos de
DAP. A partir del DAP se estimó el área basal como AB = π/4 DAP2. Finalmente, se
76
estimó la tasa de crecimiento relativo de área basal como ΔAB = ln(AB2011) - ln(AB2005)/(2011-2006) (Hunt 1990).
A partir de la base de datos "Global Wood Density Database" (Zanne et al. 2009) se anotó para cada especie la densidad de la madera. En los casos en los que alguna especie o género no se encontrara reportado en esta base de datos, empleamos respectivamente el promedio del género o de la familia. Para cada árbol estimamos la biomasa del tallo hasta la altura del pecho (Ms), de acuerdo con la fórmula de King et al.
2 (2006): 푀푠 = 0.5 (휋/4)휌퐷푠 퐻푠 , donde ρ es la densidad de la madera, Ds es el DAP y
Hs es la altura del árbol (en nuestro estudio usamos 1,3 m para todos los árboles).
Grupos funcionales.
Las especies registradas se clasificaron de acuerdo a sus características biológicas en diferentes grupos funcionales. Para ello se empleó una de las clasificaciones funcionales más sencillas empleadas en ecología tropical (Poorter et al. 2006), que se basa en la partición de un gradiente "vertical" de altura y otro "horizontal" de iluminación, que serían los principales factores responsables de la estructuración de los bosques tropicales (Turner 2004). En el primer gradiente se pueden distinguir dos grandes grupos: especies del sotobosque, de talla pequeña, y especies de la cubierta, de gran talla. En el gradiente lumínico se distinguen las especies tolerantes a la sombra, que requieren poca luz, de las especies pioneras, que requieren luz abundante para su establecimiento y supervivencia (Turner 2004). La combinación de la partición de ambos ejes ambientales resulta en una clasificación en cuatro grupos con claro sentido ecológico (Poorter et al. 2006, Finegan 1992; Fig.1): especies tolerantes a la sombra
(TS), que pueden establecerse y sobrevivir en la sombra; especies parcialmente tolerantes a la sombra (PTS), que se establecen en la sombra pero necesitan de la
77
apertura de un claro para alcanzar su tamaño definitivo; especies pioneras de vida corta
(PVC), que requieren elevada iluminación para su regeneración y alcanzan los 30 años, y especies pioneras de vida larga (PVL), que tienen también altos requerimientos de iluminación pero que pueden vivir más de 30 años.
Pioneros de vida Pioneras de vida corta (PVC) larga (PVL)
Grande
Estatura
Tolerantes Tolerantes a parciales a la la sombra (TS) sombra(TPS)
Pequeño
Baja Alta
Requerimientos de luz
Fig. 2. Clasificación de las especies forestales de los bosques tropicales húmedos basada en los requerimientos de luz para la regeneración y en la estatura de los árboles adultos. tolerantes a la sombra (TS), que pueden establecerse y sobrevivir en la sombra; especies parcialmente tolerantes a la sombra (PTS), que se establecen en la sombra pero necesitan de la apertura de claros para alcanzar su altura máxima; especies pioneras de vida corta (PVC), que requieren elevada iluminación para su regeneración y llegan a vivir 30 años, y especies pioneras de vida larga (PVL), que tienen también altos requerimientos de iluminación pero que pueden vivir más de 30 años. Adaptada de Poorter et al. (2006).
Análisis de datos
Para analizar la estructura espacial de diámetros, y crecimiento (incremento de área basal) empleamos varias funciones sumario para patrones de puntos marcados. La función de correlación de marca proporciona información sobre la dependencia entre
78
los atributos de árboles a la escala espacial. La función de correlación de marca se
푐 (푟) define como 휅 (푟) = 푚푚 , donde 푐 (푟) es la media de marca condicional y μ es 푚푚 휇2 푚푚 la media del valor de la marca. La media de marca condicional
푐푚푚(푟) = 퐸표,푟[푚(0)푚(푟)], representa la media del producto de las marcas de los pares de árboles separados por una distancia r. Un valor de κmm >1, a una determinada escala r, indica que la media de marca condicional cmm es a esa escala mayor que la media de la marca de todos los pares de puntos (Illian et al. 2008: 341) y por lo tanto la marca está correlacionada positivamente a esa escala. Si κmm (r) =1, la distribución de valores de la marca es independiente a la escala r y por lo tanto no está correlacionada espacialmente. Si κmm (r) < 1, la media condicional de los árboles separados por una distancia r es menor que la media de la población y por lo tanto la marca presenta una correlación espacial negativa a la escala r.
Además de la función de correlación de marca "tradicional", hemos empleado otras funciones de de correlación de marca. Por ejemplo, una función similar a la denominada función de correlación de marca "inter-tipo" (intertype mark
푖푗 푖푗 푐푚푚(푟) correlation function; Ledo et al. 2011) es 푘푚푚 = , donde i y j representan dos 휇푖휇푗 tipos de puntos (por ejemplo dos especies o gremios de árboles), μi y μj representan las
푖푗 medias de sus marcas y 푐푚푚(푟) su media condicional. Esta función resume la correlación espacial entre las marcas de árboles de distinto tipo "i" y "j". Además de
ésta, hemos empleado también la función de correlación de marca cruzada (Baddeley
푐 (푟) et al. 2015), 푘 = 푚푛 , donde 푐 (푟) es la media condicional de dos atributos m y 푚푛 퐸[푚·푛] 푚푛 n (por ejemplo el diámetro y la altura) y E[m·n] la esperanza del producto de los valores de ambos atributos. Finalmente, hemos diseñado y empleado también la función de
79
푖푗 푖푗 푐푚푛(푟) 푖푗 correlación de marca cruzada inter-tipo 푘푚푛 = , donde 푐푚푛(푟) es la media 퐸[푚푖·푛푗] condicional de dos atributos m y n presentes respectivamente en los tipos i y j de
árboles y E[mi·nj] la esperanza del producto de los valores de ambos atributos.
Al estar normalizadas, todas las funciones de correlación de marca cruzadas e inter-tipo tienen al igual que la función de correlación de marca tradicional un valor esperado de 1 si la distribución de las marcas es independiente mientras que valores mayores y menores indican respectivamente correlación espacial positiva y negativa a la escala r a la que exista dependencia entre las marcas.
Para contrastar desviaciones de las funciones de correlación de marca, se construyeron envueltas de simulación empleando un modelo nulo de "marcado independiente"
(también denominado "etiquetado aleatorio"; Wiegand y Moloney 2013), es decir, calculando nuevas funciones sobre patrones con las mismas coordenadas pero en donde las marcas de los puntos han sido reasignadas aleatoriamente, lo que elimina la posible asociación espacial entre marcas. Para los contrastes de las funciones inter-tipo, la asignación aleatoria de marcas se restringió dentro del tipo correspondiente. Las envueltas para todos los análisis se construyeron en base a 199 simulaciones, lo que proporciona un nivel de significación estadística α =0.05 (Baddeley y Turner 2005).
Todos los cálculos se efectuaron utilizando el programa R (R Core Team 2015) y los paquetes “spatstat” (Baddeley y Turner 2005) y “ecespa” (De la Cruz 2008).
RESULTADOS
El incremento relativo en biomasa mostró una correlación espacial positiva significativa, a corta escala, en las parcelas menos alteradas, Chamusquín A (CHA) y
San Francisco (SF), y se mostró independiente a todas las escalas en la parcela más
80
alterada, Chamusquín B (CHB). Por el contrario, tanto la distribución espacial de diámetros (DAP) y de biomasa, mostró correlación negativa a corta escala en las tres parcelas (Fig. 3).
AB Biomasa DAP
1.4
1.4
1.4
1.2
1.2
1.2
r
r
r
r
m
m
m
m
m
1.0
1.0
1.0
m k
m CH. B m
k
k
k
0.8
0.8 0.8
0.6
0.6
0.6
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15
1.4
1.4 r r 1.4 r
1.2
1.2
1.2
r
r
r
r
m
m m
m
m
1.0
1.0
1.0
CH. A k
m
m
m
k
k k
0.8
0.8
0.8
0.6
0.6 0.6
0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25
1.4
1.4 r r 1.4 r
1.2
1.2
1.2
r
r
r
r
m
m
m
m m
1.0
1.0
1.0
m k
m SF m
k
k
k
0.8
0.8 0.8
0.6
0.6
0.6
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r (m) r (m) r (m) r r r
Fig. 3. Funciones de correlación de marca del incremento relativo de área basal (ΔAB), biomasa y diámetro a la altura del pecho (DAP) en las tres parcelas estudiadas. (CH. B: Chamusquín B, estado sucesional temprano; CH. A: Chamusquín A, estado sucesional intermedio; SF: San Francisco; estado sucesional avanzado). La curva negra representa la función kmm(r) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar.
81
En general, el crecimiento mostró correlación negativa con el tamaño de los árboles vecinos (estimado como DAP y biomasa) a escalas cortas y medias, especialmente en las dos parcelas más alteradas (CHB y CHA) (Fig. 4). En SF, a pesar de manifestar correlación negativa a corta distancia, ésta no resultó significativa.
Al considerar la semejanza funcional entre los árboles (de acuerdo con la clasificación en grupos funcionales) a la hora de calcular las funciones de correlación de marca para el crecimiento, se observó que, en general, la correlación espacial intra-tipo era menor
(y en algunos casos con una clara tendencia negativa a corta escala) que la correlación espacial inter-tipo (Figs. 5 A-C), pero con notables excepciones, como en el caso del crecimiento de los tolerantes a la sombra (TS) en CHB (Fig. 4 A) o los pioneros de vida corta (PVC) en CHA (Fig. 5 B).
La correlación cruzada entre crecimiento y tamaño, teniendo en cuenta las semejanzas funcionales entre gremios, en algunos casos se ajustó y en otros se desvió de los resultados esperados (Figs. 6 A-C). Por ejemplo, en SF, el crecimiento de los pioneros de vida corta (PVC) presentó correlación negativa a pequeña escala con el diámetro
(DAP) de los árboles vecinos del mismo tipo (pero también con el DAP de los tolerantes parciales a la sombra, TPS). Por el contrario, en esta misma parcela, el crecimiento de los TPS presentó correlación positiva a corta escala con el DAP de los
árboles del mismo tipo (Fig. 6 C).
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Biomasa DAP
1.3
1.3
r
r
r
i
o
n
i
1.1
1.1
T
_
_ m
,
P
o
i
B
A
B
.
D
CH. B A
. I
I
A
A
B
k
B
0.9
0.9
R
R
k k
0.7 0.7 0 5 10 15 0 5 10 15
1.3
1.3 r r
r
r
r
i
o
n
i
1.1
1.1
T
_
_ m
,
P
o
i
B
A
B
.
CH. A D
A
I
.
I
A
A
B
k B
0.9
0.9
R
R
k
k
0.7
0.7 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25
1.3
1.3 r r
r
r
r
i
o
n
i
1.1
1.1
T
_
m
_
,
P
o
i
B A
B
.
D
SF A
I
.
I
A
A
B
k
B
0.9
0.9
R
R
k
k
0.7 0.7 0 5 10 15 0 5 10 15 r (m) r (m) r r Fig. 4. Funciones de correlación de marca cruzada entre el incremento relativo de área basal (ΔAB), y la biomasa y entre el incremento relativo de área basal y el diámetro a la altura del pecho (DAP) en las tres parcelas estudiadas. (CH B: Chamusquín B, estado sucesional temprano; CH. A: Chamusquín A, estado sucesional intermedio; SF: San Francisco; estado sucesional avanzado). La curva negra representa la función kmn(r) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional).
83
DISCUSIÓN.
Uno de los resultados más sorprendentes de este estudio ha sido comprobar que la distribución espacial del crecimiento (incremento relativo del área basal) está correlacionada positivamente a pequeña escala, alcanzando mayores valores y escalas espaciales más amplias en el bosque más maduro (SF). Por el contrario, la distribución espacial de tamaños (DAP, biomasa), muestra la habitual correlación negativa a escalas pequeñas (De la Cruz 2008, Illian et al. 2008). Esta correlación negativa se interpreta habitualmente como una consecuencia de la competencia entre individuos próximos, lo que resultaría en tamaños menores que la media (Illian et al. 2008; Getzin et al. 2008;
Wälder y Wälder 2008; Grabarnik et al. 2011; Ledo et al. 2011). Es destacable que en el caso de la biomasa, la correlación negativa llega a ser el doble de la registrada para el
DAP, lo que resalta el papel de la competencia por los recursos en la génesis de este patrón.
La interpretación usual de las desviaciones positivas de la función de correlación de marca a escalas pequeñas se basa en una supuesta "estimulación mutua" (Smyzt 2014), pero en el caso de la desviación del crecimiento relativo esta explicación no parece adecuada. Por un lado, la correlación negativa del tamaño deja claro la existencia de fenómenos de competencia. Por otro lado, hay que tener en cuenta que el la tasa de crecimiento relativo está fuertemente relacionada con atributos funcionales como el área foliar específica, la tasa de asimilación neta o la arquitectura de la copa (Villar et al.
2004) por lo que la señal detectada podría estar indicando la asociación espacial, a escalas pequeñas, de árboles con estrategias funcionales semejantes. De esta forma, nuestros resultados estarían sugiriendo que en los bosques montanos del sur de Ecuador,
84
procesos de filtrado ambiental, operando a escala espacial muy fina, están controlando la dinámica de la comunidad.
Tanto para el crecimiento, como para el DAP y la biomasa, las desviaciones de una distribución independiente de marcas se hacen mayores y más significativas al avanzar el grado de madurez del bosque (desde CHB hasta SF), lo que señala que los procesos responsables se van acentuando a lo largo de la sucesión. El aumento de la competencia a medida que avanza la sucesión es una idea clásica de la ecología vegetal (Clements
1916; Conell y Slatyer 1977; Walker y Chapin 1987, Wilson 1999) que explicaría el aumento de la correlación negativa para el tamaño (DAP y biomasa) al pasar de un bosque menos maduro a uno más maduro. En el caso del crecimiento relativo, la mayor importancia de los procesos de filtrado ambiental "local" en los bosques más maduros
(SF y, en menor medida CHA) podría deberse a que en estos se establece una dicotomía clara entre micro-ambientes perturbados y no perturbados (que no es tan evidente en los bosques extensamente perturbados como Chamusquín B). En efecto, dada la elevada inclinación del terreno, en los bosques maduros de la zona de estudio se abren periódicamente pequeños claros, de dimensiones semejantes a la escala en la que se manifiestan las desviaciones de la correlación del crecimiento relativo (de entre 20 y
150 m2), a causa de deslizamientos del terreno (Homeier y Breckle 2008). La colonización de estos claros por especies pioneras, funcionalmente semejantes, generaría una estructura forestal con parches dominados por individuos con tasas de crecimiento elevado. Esta estructura parcheada no aparecería en bosques extensamente perturbados como CHB, donde las especies pioneras se repartirían uniformemente por todo el espacio mezcladas con especies de otros gremios.
85
PVC PVL TPS TS
2.0
2.0
2.0
2.0
r
r
r
r
I
I
I
I
r
A
A
A
A
1.5
1.5
1.5
1.5
B
B
B B
R
R
R
R
. i j i
mm
.
.
.
I
I
I
I
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A
A
A
A
1.0
1.0
1.0
1.0
B
B
B
B
R
R
R
R
k
k
k k
0.5
0.5
0.5
0.5
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15
2.0
2.0
2.0
2.0
r
r
r r r r r r
I
I
I
I
r
A
A
A
A
1.5
1.5
1.5
1.5
B
B
B
B
R
R
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mm
.
.
.
.
I
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A
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1.0
1.0
1.0
1.0
B
B
B
B
R
R
R
R
k
k
k
k
0.5
0.5
0.5 0.5
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15
2.0
2.0
2.0
2.0
r
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r r r r r r
I
I
I
I
r
A
A
A
A
1.5
1.5
1.5
1.5
B
B
B B
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mm
.
.
.
.
I
I
I
I
TPS k
A
A
A
A
1.0
1.0
1.0
1.0
B
B
B
B
R
R
R R
k
k
k
k
0.5
0.5
0.5
0.5
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15
2.0
2.0
2.0 2.0
r
r
r r r r r r
I
I
I
I
r
A
A
A
A
1.5
1.5
1.5
1.5
B
B
B
B
R
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mm
.
.
.
.
I
I
I
I
TS k
A
A
A
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1.0
1.0
1.0
1.0
B
B
B
B
R
R
R
R
k
k
k
k
0.5
0.5
0.5 0.5
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r (m) r (m) r (m) r (m)
Fig. 5. A). Funciones de correlación de marca inter-tipo (o correlación de marca "tradicional" en los paneles de la diagonal) para el incremento relativo de área basal en la parcela de Chamusquín B (estado 푖푗 sucesional temprano). La curva negra representa la función 푘푚푚(푟) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional). Los test se han realizado manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las filas y permutando las del que rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
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PVC PVL TPS TS
2.0
2.0
2.0
2.0
r
r
r
r
I
I
I
I
r
A
A
A
A
1.5
1.5
1.5
1.5
B
B
B B
R
R
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. i j i
mm
.
.
.
I
I
I
I
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A
A
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1.0
1.0
1.0
1.0
B
B
B
B
R
R
R
R
k
k
k k
0.5
0.5
0.5
0.5
0 5 10 20 0 5 10 20 0 5 10 20 0 5 10 20
2.0
2.0
2.0
2.0
r
r
r r r r r r
I
I
I
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A
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1.5
1.5
1.5
1.5
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B
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mm
.
.
.
.
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A
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1.0
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B
B
B
B
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R
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k
k
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0.5
0.5 0.5
0 5 10 20 0 5 10 20 0 5 10 20 0 5 10 20
2.0
2.0
2.0
2.0
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1.5
1.5
1.5
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.
.
.
.
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B
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k
k
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0.5
0.5
0.5
0 5 10 20 0 5 10 20 0 5 10 20 0 5 10 20
2.0
2.0
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.
.
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B
B
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R
R
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k
k
k
0.5
0.5
0.5 0.5
0 5 10 20 0 5 10 20 0 5 10 20 0 5 10 20 r (m) r (m) r (m) r (m) Fig.5 B). Funciones de correlación de marca inter-tipo (o correlación de marca "tradicional" en los paneles de la diagonal) para el incremento relativo de área basal en la parcela de Chamusquín A (estado 푖푗 sucesional intermedio). La curva negra representa la función 푘푚푚(푟) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional). Los test se han realizado manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las filas y permutando las del que rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
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PVC PVL TPS TS
2.0
2.0
2.0
2.0
r
r
r
r
I
I
I
I
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A
A
A
1.5
1.5
1.5
1.5
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.
.
.
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B
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0.5
0.5
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15
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2.0
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1.5
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Fig. 5 C). Funciones de correlación de marca inter-tipo (o correlación de marca "tradicional" en los paneles de la diagonal) para el incremento relativo de área basal en la parcela de San Francisco (estado 푖푗 sucesional avanzado). La curva negra representa la función 푘푚푚(푟) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional). Los test se han realizado manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las filas y permutando las del que rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
88
Corroborando la interpretación anterior, la distribución espacial del crecimiento relativo mostró correlación negativa con la del tamaño (la biomasa y el diámetro) de los árboles vecinos principalmente en los bosques perturbados, y ésta fue mayor en el más perturbado (CHB). Mientras que en SF parecen existir "parches" de árboles con crecimiento relativo elevado (probablemente coetáneos y de pequeño tamaño), en CHA y especialmente CHB, en las proximidades de árboles grandes la competencia condiciona tasas de crecimiento pequeñas, y en las proximidades de árboles pequeños, el crecimiento es también menor que el que cabría esperar.
Al examinar la distribución espacial del crecimiento de árboles teniendo en cuenta su semejanza funcional (clasificados en gremios funcionales) se constató la prevalencia, en escalas espaciales finas, de desviaciones negativas (pero no significativas) en la correlación del crecimiento de árboles pertenecientes al mismo gremio, y desviaciones positivas (pero generalmente tampoco significativas) en la correlación de árboles de distinto gremio. En el caso de los árboles pioneros (PVC y PVL), la tendencia a tener desviaciones positivas en la correlación intra-tipo fue mayor en CHA y SF, mientras que en CHB las desviaciones fueron nulas o negativas. Este resultado aparentemente apoyaría la explicación que hemos dado anteriormente, aunque la escasa significación estadística, unida a la existencia de algunas excepciones notables a este patrón impide,
(igualmente que en el caso de las correlaciones cruzadas entre crecimiento y tamaño) afirmarlo rotundamente.
Una posible explicación a esta escasez de resultados estadísticamente significativos podría deberse a que la clasificación funcional empleada sea demasiado grosera para poder detectar efectos claros de unos árboles sobre otros (DND). Muchos de los trabajos
89
que han estudiado las relaciones entre los atributos funcionales y la organización de las comunidades lo han hecho sobre la base de una caracterización específica (por ejemplo
Kraft y Ackerly 2010) o intraespecífica (Albert et al. 2012) de la variación funcional, y aun así frecuentemente han encontrado señales poco potentes (Poorter et al. 2008; Kraft et al. 2010). Por otro lado, varios autores han propuesto recientemente que las respuestas competitivas en las comunidades estarían mediadas no por las semejanzas funcionales entre especies (lo que hemos asumido en este trabajo) sino por su posición dentro de una jerarquía de "capacidad competitiva" (Mayfield y Levine 2010, Kuntsler et al. 2012), que evidentemente depende de la estrategia funcional pero que no es predecible a partir de la semejanza.
En conclusión, nuestro estudio ha permitido mostrar que el crecimiento relativo en los bosques montanos del sur del Ecuador está estructurada espacialmente, que dicha estructura se acentúa al avanzar la sucesión y que está correlacionada con la distribución espacial de tamaños. A pesar de las limitaciones de la clasificación empleada, nuestro estudio nos ha permitido distinguir también un débil efecto de la semejanza funcional sobre la dependencia negativa de la densidad.
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0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r (m) r (m) r (m) r (m) Fig. 6. A). Funciones de correlación de marca cruzada inter-tipo (o correlación de marca cruzada simple en los paneles de la diagonal) entre el incremento relativo de área basal (ΔAB) y el diámetro a la altura del pecho (DAP) en la parcela de Chamusquín B (estado sucesional temprano). La curva negra representa 푖푗 la función 푘푚푛(푟) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional). Los test se han realizado manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las filas y permutando las del que rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
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Fig. 6. B). Funciones de correlación de marca cruzada inter-tipo (o correlación de marca cruzada simple en los paneles de la diagonal) entre el incremento relativo de área basal (ΔAB) y el diámetro a la altura del pecho (DAP) en la parcela de Chamusquín A (estado sucesional intermedio). La curva negra 푖푗 representa la función 푘푚푛(푟) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional). Los test se han realizado manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las filas y permutando las del que rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
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Fig. 6. C). Funciones de correlación de marca cruzada inter-tipo (o correlación de marca cruzada simple en los paneles de la diagonal) entre el el incremento relativo de área basal (ΔAB) y el diámetro a la altura del pecho (DAP) en la parcela de San Francisco (estado sucesional avanzado). La curva negra representa 푖푗 la función 푘푚푛(푟) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional). Los test se han realizado manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las filas y permutando las del que rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
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101
ANEXOS
Apéndice 1. Análisis de patrón de puntos Marcados, Diámetro, Crecimiento, Incremento relativo
Ares Basal, y Biomasa. A). mark correlation function, B).mark variogram C). mark-
weighted K función D).mark-weighted . La línea continua representa la función L (r), la
línea discontinua es el modelo de proceso de Poisson, y la región gris conformada por las
envolturas de 99 simulaciones Monte Carlo del modelo nulo.
Diámetro
SF ZA ZB 1.2
1.3 1.15 A A A
1.2 1.1
1.05 r
r
r
1.1 m
m
m
1.0 m
m
m k
k
k
1.0
0.95 0.9
0.9
0.85
0.8 0.8 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r(m) r(m) r(m)
0.8 B B 0.6 0.4 B
0.6 r
r
r
0.3
0.4 r
r
r
0.2
0.4
f f
f
K K
K
0.1 0.2
0.2
0.0
0.0 0.0 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r(m) r(m) r(m)
C C
1.15 C
r r
r
1.05
m m
m
m m m
1.05
K K
K
. .
1.05
.
d d
d
e e
e
1.00
z z
z
i i
i
l l
l
a a
a
m m
m
r r r
0.95
0.95
o o
o
n n
n
0.95
0.85 0.90
0.85 5 10 15 20 2 4 6 8 10 12 14 2 4 6 8 10 12 14
r(m) r(m) r(m) 100
D D 90 D
90 80
90 80
80 70
r
r
r 70
70
60 60
60
50 50
50
40 40
40
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r(m) r(m) r(m)
102
Incremento
A
SF ZA ZB 1.6 A A A
1.4
1.4 1.6
1.2
r
r
r 1.2
m
m m
m
m m
k
k k
1.0
1.2 1.0
0.8
0.8 0.8
0.6 0 5 10 15 0 5 10 15 20 0 5 10 15 r (m) r(m) r(m)
B B
1.2 B
0.6
0.8 r r
r 0.6
0.4
0.8
r r 0.4
r
0.2 f f
f K K
K 0.2
0.4
0.0 0.0
-0.2
0.0 -0.2 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r (m) r(m) r(m)
1.4
1.3
C C 1.4 C
r
r
1.2
r
m
m
m
1.2
m
m
1.2
m
K
K
.
.
K
1.1
.
d
d
d
e
e
e
z
z
i
i
z
l
l
i
l
1.0
a
a
a
1.0
1.0
m
m
m
r
r
r
o
o
o
n
n
0.9
n
0.8
0.8
0.8
5 10 15 20 2 4 6 8 10 12 14 2 4 6 8 10 12 14 r(m) r(m) r(m)
8 D 8 D
2.0 D 7
7 6
6
1.5
r r
r 5
5 4
4
1.0 3
3 2
2
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r(m) r(m) r(m)
103
Incremento relativo en el área basal (RBAI)
SF ZA ZB 3.5 1.8 A A
3.0 A
2.5 2.5
1.4
r
r
r 2.0
m
m m
m
m m
k
k
k
1.5 1.5
1.0
1.0
0.5 0.5
0.6
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15
r(m) r(m) r(m) 1.5
B 3
1.5 B B 1.0
r
r
2 r
1.0
0.5 1
r
r r
f
f f
K
K
K 0.0
0.5
0
-0.5 -1
0.0
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15
r(m) r(m) r(m) 3.5
1.4 C C C
1.4
r r
r
m m
m
2.5
m m m
1.2
1.2
K K
K
. .
.
d d
d
e e
e
z z
z
i i
i
l l
l
a a
a
1.0 1.5
1.0
m m
m
r r
r
o o
o
n n
n 0.8
0.8 0.5
5 10 15 20 2 4 6 8 10 12 14 2 4 6 8 10 12 14 r(m) r(m) r(m)
0.12 D
D 0.010 D 0.0015
r
r
r 0.006
0.08 0.002
0.04 0.0005
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r(m) r(m) r(m)
104
Biomasa
SF ZA ZB 1.4
3.0 1.4 A A A
2.5 1.2
1.2
r r
2.0 r
m m m
m m m
1.0 1.0
k k k
1.5
1.0
0.8 0.8
0.5
0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15
r(m) r(m) r(m) 1.2
1.5 B B B 1.0
r r
r 0.8
1.0
0.5
r r r
f f f
K K
K 0.4
0.5
0.0 0.0
0.0
-0.5 0 5 10 15 0 5 10 15 0 5 10 15 r(m) r(m) r(m)
1.4
1.2
C 1.3 C C r
r r
1.1
1.2 m
m m
1.2 m
m m K
K K
1.0 .
. . d
d d
1.0 e
e e
1.1 z
z z i
i i l
l l
0.9 a
a a m
m m
r 1.0
r r o
o o
0.8 n
n n
0.8 0.9
0.7
0.6 0.8 5 10 15 20 2 4 6 8 10 12 14 2 4 6 8 10 12 14 r(m) r(m) r(m)
D D 25000 D 14000
12000 r
r r 10000
15000
8000 6000
5000
4000
0 5 10 15 2000 0 5 10 15 0 5 10 15 r(m) r(m) r(m)
105
CAPÍTULO 3
EFECTOS DE LA FERTILIZACIÓN EN EL CRECIMIENTO DIAMÉTRICO DE ESPECIES ARBÓREAS, EN EL BOSQUE TROPICAL DE MONTAÑA.
INTRODUCCIÓN
Los bosques tropicales se caracterizan por una alta diversidad de plantas y juegan un rol importante en el ciclo del carbono (Pan et al. 2011, Camenzind et al. 2014, Chen et al.
2015). En las últimas décadas se ha visto que estos bosques están amenazados por las actividades humanas, que pueden alterar muchos procesos importantes en los ecosistemas (Maynard et al. 2014; Camenzind et al. 2014). Entre los cambios ambientales causados por la actividad humana, la alteración de las tasas naturales de deposición de nutrientes, que es unos de los factores que más pueden incidir en el funcionamiento de los ecosistemas y en la biodiversidad a nivel global (Sala et al. 2000,
Thuiller 2007).
En todos los ecosistemas del mundo la disponibilidad de nutrientes controla procesos clave (Álvarez-Clare et al. 2013) como la productividad primaria neta, el uso eficiente de nutrientes por las plantas y los ciclos de descomposición de la materia (Santiago et al. 2012; Fisher et al. 2013; Álvarez-Clare et al. 2013). De entre todos los nutrientes, el nitrógeno (N) y el fósforo (P), ya sea individualmente o en combinación, son los mayores limitantes en los ecosistemas terrestres, y la alteración de su disponibilidad puede ocasionar importantes efectos en la estructura y función de los ecosistemas
(Vitousek y Howarth 1991, Elser et al. 2007, Acquisti et al. 2009, Janssens et al. 2010,
Vitousek et al. 2010, Peñuelas et al. 2012, Homeier et al. 2013, Álvarez-Clare et al.
2013).
106
El aumento de la deposición de N en los trópicos, tiene su origen en diversas fuentes, como la quema de biomasa (Da Rocha et al. 2005, Fabian et al. 2005), un mayor consumo de fertilizantes nitrogenados en la agricultura y el alto consumo de combustibles fósiles (Galloway et al. 2004, 2008. Este aumento provocará la acidificación del suelo y por consiguiente reducirá la disponibilidad de otros nutriente y especialmente del P (Matson et al. 1999).
La deposición del fosforo atmosférico en los ecosistemas puede proceder de la quema de biomasa o tener origen biogénico, por ejemplo, el polen y las esporas, (Mahowald et al. 2005), pero está dominado por la deposición de polvo del aerosol mineral (Pett-
Ridge 2009).
Se estima que como resultado del desarrollo de las actividades humanas, en las próximas décadas muy probablemente aumentarán las deposiciones de N y P en los trópicos, lo que podría producir una respuesta intensamente sinérgica en el crecimiento de la vegetación (Galloway et al. 2008; Gruber & Galloway 2008, Schlesinger 2009), pero también afectar a la actividad microbiana del suelo, y por lo tanto el reciclaje de carbono en el suelo y los nutrientes (Hedin 2009; Vitousek et al. 2010).
Algunos estudios han señalado la influencia de N y P sobre la dinámica de crecimiento de las especies vegetales en varias partes del planeta (p. ej., Tanner 1992, Campo et al.
2004, Siddique et al. 2010) generalmente documentando un incremento en el crecimiento en el diámetro del tronco de algunas especies vegetales (p. ej., Vitousek et al. 1993, Vitousek y Farrington 1997, Bobbink et al. 2010, Güsewell 2004, Lu et al.
2010).
Generalmente, la limitación de nutrientes en los ecosistemas se determina con experimentos de adición de nutrientes o fertilización. Respuestas tales como un aumento de las tasas de los procesos fisiológicos o del crecimiento en relación al tratamiento
107
"control" son interpretados como una prueba de la existencia de limitación por ese nutriente (Santiago 2015). Los resultados de los experimentos de adición de nutrientes pueden ayudar a comprender y predecir la respuesta de las especies forestales a los cambios ambientales (Wallace et al. 2007, Homeier et al. 2012, Álvarez-Clare et al.
2013).
Se conoce que la disponibilidad de nutrientes puede disminuir con la altitud, debido a las bajas temperaturas (Leuschner et al. 2007, Fischer et al. 2011).
El gradiente altitudinal está conectado a los cambios de muchas otras características tales como factores climáticos y los ciclos de nutrientes. Se conoce que las características y la dinámica de la vegetación cambia a lo largo del gradiente altitudinal
(Kitayama y Aiba 2002, Ashton 2003). Por tanto, parece ciertamente importante tener en cuenta y controlar la influencia de esta variable.
Este capítulo presenta los resultados de un experimento de de fertilización continua durante 6,4 años en los bosques montanos del sur del Ecuador, realizado con el objetivo de conocer los efectos de N y P sobre el crecimiento forestal, e identificar los mecanismos de respuesta a los futuros cambios en la disponibilidad de nutrientes en los ecosistemas tropicales montanos. Nuestro objetivo era probar si el N y P en general limitan el crecimiento del diámetro del tallo y si hay diferencias en las repuestas de los
árboles de diferentes taxones a lo largo del gradiente altitudinal.
Metodología
Área de estudio
108
El área de estudio está localizada en la parte adyacente del Parque Nacional Podocarpus
(PNP) en la cordillera del Consuelo, parte de la cadena oriental de los Andes del sur del
Ecuador. Se seleccionaron tres sitios de estudio a lo largo de un gradiente altitudinal:
Bombuscaro, S4° 7´, W 78° 58, con altitud entre 990-1100 m. s.n.m., denominado en adelante l sitio "1000 m" ); San Francisco, S 3° 58´, W 79° 04´, altitud entre 1950- 2100 m. s.n.m.( sitio "2000 m" ) y Cajanuma, 04°06´, W79° 11´, con altitud entre 2,800-
3,000 m s.n.m (sitio 3000 m). El sitio 1000 m se encuentra dentro del Parque Nacional
Podocarpus (PNP) a 5 km de la ciudad de Zamora, provincia de Zamora Chinchipe, el tipo de vegetación es “ bosque lluvioso premontano ” (Homeier et al.2008). El sitio
2000 m está situado entre las ciudades de Loja y Zamora dentro de la Reserva San
Francisco (RSF), ubicada en el límite del PNP. El tipo de vegetación es “bosque lluvioso montano bajo” (Homeier et al. 2008). El sitio 3000, está localizado al sur de la ciudad de Loja dentro del PNP. El tipo de bosque es “bosque lluvioso montano alto”
(Homeier et al. 2008) (ver Tabla 1).
Distribución de cuadrantes
En cada uno de los sitios se seleccionaron bosques maduros (primarios) sin ningún grado de perturbación. En cada uno de los tres sitios se establecieron 16 parcelas de
20x20m (400 m2), cubriendo un total de 6400 m2 por cada sitio de estudio. Las parcelas se instalaron siguiendo un diseño en bloques dentro de los cuales los tratamientos se ubicaron al azar siguiendo la secuencia: N, P, N+P y un tratamiento control sin fertilizar
(C). De cada tratamiento se realizaron cuatro repeticiones. Los cuadrantes estuvieron separados por lo menos 10 m uno del otro(ver figura 1b).
109
Las parcelas sin fertilizar se ubicaron en las partes más altas y las parcelas N+P en las partes bajas del bloque, con el fin de evitar la lixiviación de los nutrientes.
Figura. 1. a) Ubicación de los sitios de estudio, la posición está marcada con una estrella con su respectiva altitud. b) Esquema del diseño de la ubicación de parcelas a 2,000m snm él se sector San Francisco.(Homeier et al. 2012)
110
Tabla 1 Características del suelo en los tres sitios NuMex. Las cifras mencionadas son medias (± 1 SE). Las características del suelo se determinaron en noviembre del 2007 antes de la primera aplicación de nutrientes. Fuentes: a. Moser et al.(2007), b. Homeier et al.(2013)
Características Elevación (m) sitio
2,000 (San
1,000 (Bombuscaro) Francisco) 3,000(Cajanuma)
Altura sobre el nivel del mar (m) 900-1,100 1,950-2,100 2,900-3050
Temperatura media anual en el
aire(°C) 19.4 15.7 9.4
Precipitación(mm año-1)a 2,230 1,950 4,500
Tipo de suelo (FAO) Cambisoles dístricos Stagnic Cambisol Stagnic Histosol
Densidad aparente (desde la
superficie hasta 5 cm de
profundidad, g cm-3) b 0.84 (0.1) 0.18 (0.05) 0.11 (0.01)
b pH (H2O) 4.6 (0.06) 3.8 (0.03) 4.7 (0.03)
Base de saturación(%)b 16.5 (1.1) 4.0 (1.5) 12.0 (1.1)
Total C (mg g-1)b 6.0 (1.2) 10.6 (1.1) 9.6 (1.4)
Total N (mg g-1)b 0.6 (0.1) 0.7 (0.1) 0.7 (0.1)b
Proporción C/N b 9.3 (0.4) 17.2 (2.2) 14.2 (0.5)
Total P (mg g-1)b 0.14 (0.00) 0.04 (0.01) 0.51 (0.04)
Fertilización
El proceso de fertilización se lo realizó manualmente dos veces al año en los meses de agosto y febrero, se inició en enero del 2008 y se mantuvo hasta la actualidad. Cada año, las adiciones realizadas en cada cuadrante fueron, para el tratamiento "N", 50kg ha-1 yr-1 de N; para el tratamiento "P", 10kg ha-1 yr-1 de P y parael tratamiento "N+P",
111
50 y 10 kg ha-1 yr-1 de N y P respectivamente. El N se añadió en forma de urea disponible como CH4N2O, y el fósforo se aplicó como NaH2PO4.
Monitoreo del crecimiento de árboles.
Todos los arboles con un DAP (diámetro a la altura del pecho) mayor o igual a 10 cm fueron identificados y registrados con una etiqueta numerada. Se instalaron cintas permanentes para medir el crecimiento en el diámetro a 1,30m por encima del suelo con una precisión de lectura de 0,01mm de diámetro (D1, UMS GMBh, München,
Germany). La toma de datos en las cintas permanentes se las realizó una vez por año, desde febrero 2008 hasta julio 2014.
Análisis de Datos
Los análisis se realizaron en función del crecimiento del diámetro de todo los arboles vivos entre el 2008-2014 en cada una de las zonas de estudio. Se consideró a cada individuo como una unidad experimental y se usó la tasa de crecimiento relativo (RGR) como medida de crecimiento, usando la fórmula modificada de Hunt (1982),
RGR=3√(log DAPt1- log DAPt0)/ t, donde DAPt1 y DAPt0= son respectivamente la
última y primera medición de DAP y t es el tiempo transcurrido entre los dos censos.
Se evaluó el efecto de la fertilización sobre el RGR en tres niveles: 1) para toda la comunidad, es decir, considerando todos los árboles encontrados dentro de cada parcela, independientemente de su identidad taxonómica; 2) para las especies más comunes, considerando aquellas especies que presentaron un alto número de individuos en cada uno de los tratamientos y 3) y las especies que no presentaron un alto número de individuos, son consideradas como especies raras. El efecto de la fertilización sobre el
112
RGR se evaluó mediante modelos lineales mixtos donde se incluyeron los tratamiento de fertilización como efecto fijos y el factor '' bloque '' como un factor aleatorio. La significación de los efectos fijos (fertilización) se evaluó mediante un análisis de varianza (ANOVA) y, en su caso, mediante la prueba de contrastes múltiples de Tukey
(HSD). Todos los análisis estadísticos fueron realizados en el programa R 3.2.0 (R
Development Core Team 2015).
Resultados
A nivel de comunidad, se puede observar una restricción de crecimiento con respecto a la altitud: mientras más alto es el lugar menor es el crecimiento observado (Fig. 2a).
Con respecto a la fertilización, a 3000 m (Cajanuma) los tratamientos N y N+P fueron significativamente diferentes en comparación con el control, mientras que a 2000m (San
Francisco) solo el N + P presentó diferencias significativas. A 1000m (Bombuscaro) no se detectaron diferentes entre los tratamientos y el control (Fig. 2a).
A nivel de especies raras, únicamente respondieron a la fertilización de N en la altitud más alta (3000 m), mientras que en los 2000 m y 1000 m no se hallaron diferencias significativas entre los diferentes tratamientos aplicados y el control (Fig. 2b). a)
3000 m 2000 m 1000 m
) ) )
1 1 1
r r r
0.12 y y y b cb b a a a 1 1 1 a
0.15 a abc a a 0.20
m m a m
0.08 m m m
0.10 m m m
0.10
m m m
0.04 ( ( (
0.05 RGR RGR RGR 0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P Tratamiento Tratamiento Tratamiento
113
b)
3000 m 2000 m 1000 m ) ) )
0.20
0.12 1 1 1
r r r a y y a y a b 1 1 1 a a a 0.20
0.15 a
m a ab ab m a m
0.08 m m m
0.10
m m m m m m
0.10
( ( ( 0.04
0.05 RGR RGR RGR
0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P Tratamiento Tratamiento Tratamiento
Figura 2. Respuesta de las comunidades vegetales a la fertilización durante 6 años en las tres altitudes, basado en la tasa de crecimiento relativo (RGR). a) a nivel de comunidad, todas las especies; b) a nivel de especies raras, especies con pocos individuos. Las barras marcadas con la misma letra indican la ausencia de diferencias significativas (p>0.05) entre tratamientos basada en la prueba de Tukey.
Cuando se analizó a nivel de especies comunes, no se logró observar ningún efecto de los tratamientos sobre la tasa de crecimiento relativo. Así, a los 3000 m para ninguna de las 6 especies comunes, en ninguno de los tratamientos se encontraron diferencias significativas con respecto al control (Fig. 3a). Tampoco se observaron efectos para las especies comunes de los 2000 m, (excepto Graffenrieda emarginada que tuvo un crecimiento significativamente mayor en N+P que en P). (Fig. 3b) ni para las 2 especies comunes consideradas en el sitio 1000 m (Fig. 3c).
114
a)
Clusia alata Graffenrieda harlingii
) )
1 1 r r
0.20
y y
1 a 1 0.20 m m a a m a m a
m a a m a
0.10
m m
0.10
( ( RGR RGR
0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P Tratamiento Tratamiento
Persea ferruginea Weinmannia elliptica
) )
0.20
1 1
r r
y y
0.20
1 1 0.15 m a a m a
m a a m a 0.10
m m a a m m
0.10
( (
0.05 RGR RGR
0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P Tratamiento Tratamineto
Weinmannia ovata Weinmannia loxensis
) )
1 1
r r
y y
0.20
1 1 0.15
m m a a a
m a m a 0.10
m a a a m m m
0.10
( (
0.05 RGR RGR
0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P Tratamineto Tratamineto b)
Alchornea lojaensis Graffenrieda emarginata ) )
0.12
1 1
0.15 r r
y y b
1 a 1 ab ab
m m a
0.08 m m
a a a 0.10
m m
m m ( (
0.04
0.05 RGR RGR
0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P Tratamiento Tratamiento
Hieronyma fendleri Myrcia sp nov.
) )
1 1
0.15 r r
0.12
y y
1 1 a a
m a m a a m m 0.10 a
0.08 a a
m m
m m
( ( 0.05
0.04 RGR RGR
0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P Tratamiento Tratamineto
115
c)
Clarisia racemosa Pouteria torta ) )
1 a 1
r r y y
0.30
0.20 1 1
m a m a
m m a a
0.20 a
a a
m m
0.10
m m ( (
0.10 RGR RGR
0.00 C N N+P P 0.00 C N N+P P Tratamiento Tratamiento
Figura 3. Respuesta de las especies comunes a la fertilización durante 6.4 años en las tres altitudes, basado en la tasa de crecimiento relativo (RGR). a) a 3000m; b) a 2000 m y c) a 1000 m. Las barras marcadas con la misma letra indican no diferencias significativas (p>0.05) basado en la prueba de Tukey.
Discusión
Depués de 6.4 años de fertilización encontramos que la mayor respuesta de la tasa de crecimiento relativo fue con la adición de N en los sitios de mayor elevación, lo que indica que la limitación de N se da en las zonas altas, especialmente a 3000 m y 2000 m.
Esta respuesta es muy común, y se ha encontrado una respuesta igual en varios estudios
( p. ej., Tanner et al. 1992, Vitousek y Farrington 1997, Fisher et al. 2013). LA colimitación de N+ P encontrada en las zonas altas en otros estudios han reportado que esta co-limitación es más común en zonas bajas (e.j. Fisher et al. 2013). Sin embargo, hemos encontrado que en zonas bajas no hay un efecto marcado por la adición de nutrientes, mientras que se esperaría que en selvas de tierras bajas se encuentren limitados principalmente por P (Vitousek 1984, Lambers et al. 2008, Hedin et al. 2009) lo cual supondría que puede estar limitado por otro tipo de nutrientes, como el calcio, potasio o una combinación de macronutrientes (Kaspari et al. 2008, Townsend et al.
2011).
Al analizar especies individualmente, se encontró un bajo nivel de dependencia de las especies comunes y especies raras al incremento de la disponibilidad de nutrientes (N y
116
P). . Varios estudios han reportado la respuesta individual de las especies a experimentos de manipulación de nutrientes. Por ejemplo, Cavelier et al. (2000) estudió el efecto de la fertilización sobre el crecimiento de 3 especies comunes de los bosques colombianos y reportó que solo 2 de ellas crecieron significativamente más que el control. Un caso similar fue encontrado por Tanner et al. (1990) el cuál se enfocó en 4 especies comunes de Jamaica y observó que las especies presentaban diferentes patrones de respuesta no solo en el crecimiento sino en otras características fisiológicas.
Homeier et al. (2013) en su trabajo realizado en la misma área de estudio evalúa el efecto de la fertilización a corto plazo en varias especies comunes a 2000 m de altitud, encontrando que varias especies se encuentran limitadas o co-limitadas por el N y P. Sin embargo, estos resultados cambian cuando se evalúa a largo plazo. Es así que especies como Alchornea grandiflora, que habían mostrado un crecimiento significativo por los nutrientes en tras año de fertilización, no lo mantuvieron después de los 6 años. Es importante además considerar el evaluar el efecto de la fertilización en distintas clases diamétricas dentro de las especies porque varias estudios señalan que la respuesta que una especie puede cambiar a través de la ontogenia. Fisher et al. (2012) encontraron que en tierras bajas los árboles pequeños pueden estar co-limitados por el N y P y que este efecto es menos pronunciado en árboles grandes.
Si bien no se observó una respuesta de la fertilización para las especies comunes, este resultado no es del todo inesperado dada la naturaleza de estos altamente compleja de estos ecosistemas y su mega-diversidad (Wullaert et al. 2010, Fisher et al. 2012). Sin embargo, sí se encontraron ciertas limitaciones de nutrientes en las elevaciones altas y que estos resultados no deben pasarse por alto, especialmente porque la mayoría de estudios sugieren una fuerte limitación de P en tierras bajas ( p. ej., Quesada et al.
2009).
117
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125
CAPÍTULO 4
TREE COMMUNITY RESPONSES TO NUTRIENT ADDITIONS IN A MONTANE ANDEAN FOREST
Introduction
Tropical montane forests are of low stature and low productivity compared with lowland rain forests on similarly derived soils (Grubb 1977, Tanner et al 1992). Among the many factors that vary from lowland to montane tropical forests, decreasing air temperature and increasing cloudiness are probably ultimately- and may be primarily- responsible for limiting the growth and distribution of tropical montane forests (Grubb 1977; Tanner et al
1998). Primary production and other ecosystem processes are constrained by low rates of nutrient supply (Vitousek 1984; Vitousek and Howarth 1991; Tanner et al 1998; and
Campo et al. 2004)
Fertilization experiments have been conducted in tropical forests (Gerrish et al. 1988),
Jamaica (Tanner et al.1990) Venezuela (Tanner et al. 1992), Mexico (Campo et al. 2004) and Colombia (Cavelier et al 2000) to investigate if tree growth is limited by nutrient availability
Although net primary production of tropical forests is thought to be mainly limited by N and/or P (Tanner et al., 1998; Homeier et al., 2012, Wullaert et al 2013), Ca supply also can limit forest growth (McLaughlin and Wimmer, 1999; Paoli and Curran, 2007; Boy and
Wilcke, 2008; Baribault et al., 2012).
Higher concentrations of nitrogen continue to increase every year because humans are altering the global nitrogen cycle by the effect of agricultural activities (large-scale use of fertilizers) as well as combustion of fossil fuels, much of the anthropogenic nitrogen lost in the air (Galloway et al, 2004.).
126
Although phosphorus is needed for plant growth and function in smaller amounts tan other macronutrients, it is fairly common for plant grownth to be limited by P availability.
In contrast to many lowland forests, productivity of tropical montane forests is limited by
N, or nitrogen and phosphorous (P) together (Tanner et al., 1998). This appears to be mainly related to the soil development where forest productivity on young soils (common in tropical montane forests) tends to be N-limited, whereas forest productivity on heavily weathered soils (common in tropical lowland forests) tends to be P-limited (Walker and
Syers, 1976). Further evidence of N limitation comes from slow net and gross N mineralization rates in montane forest soils compared to lowland forest soils (Arnold et al.,
2009; Marrs et al., 1988) and lower d 15N signatures of leaves and litter (Martinelli et al.,
1999).
Here, we report data from a nutrient manipulation experiment (NUMEX) investigating the response of an old-growth montane forest ecosystem in the Andes of southern Ecuador to moderate N (50 kg ha¯¹ yr¯¹) and/or P (10 kg ha¯¹ yr¯¹) additions. The study allows comprehensive insight into how highly diverse tropical montane forest ecosystems respond to moderate nutrient additions such as those predicted by global change scenarios.
In this study was to explore the effect of fertilization on stem diameter increase for trees from different taxa we evaluate the responses of common and rare species of trees in the lower montane forests of Southern Ecuador.
Methods
Study area
This research was conducted in the montane forests of the Reserva San Francisco (RSF) in southern Ecuador at 2020 - 2120 m a.s.l. Here, annual rainfall ranges around 2000 mm,
127
with an average temperature of 14-15 ° C. The topography of the area is steep and rugged.
In the area soil fertility decreases with elevation, and varies with topography. Soil nutrient concentrations are higher in valleys and ravines than on ridges Soethe et al. 2008, Wilcke et al. 2009, Homeier 2008).
After Homeier et al. (2008) the vegetation at the study site can be classified as “evergreen lower montane forest”. The area has a very high diversity of vascular plants (1208 species of spermatophytes, 257 of ferns(Homeier & Werner2008).
Our study was conducted in the framework of the interdisciplinary NUtrient Manipulation
EXperiment (NUMEX). The experiment consists of N, P, Ca and N+ P addition and unfertilized control treatments. Each treatment was fourfold replicated in a randomized block design with the restriction that the unfertilized control treatments were the uppermost located plots and the combined treatment of N+ P addition the lowermost located plots in each block to avoid nutrient leaching from fertilized to control plots and of N or P and Ca to a plot fertilized with the other element. The location of each plot was selected in a way that the vegetation was representative of the area and similar on all plots. Each plot was
400 m2 (20 m × 20 m) large and the distance between the plots was at least 10 m (Fig. 1).
128
Figure 1: Experimental design of the NUMEX plots at the Reserva San Francisco, Loja, Ecuador. (Source: Modified from Homeier et al. 2012). The N, P, Ca, and N+ P addition plots receive 50 kg ha−1 yr−1 of N, 10 kg ha−1 yr−1 of P,
10 kg ha-1yr-1 of Ca and 50 kg + 10 kg ha−1 yr−1 of N and P, respectively, split in two applications per year. Nitrogen was added as urea, phosphorus was added as
NaH2PO4•2H2O, and Ca.
In all study plots we recorded 881 stems and 59 species of trees (Fig. 2). Only five species of trees had more than 72 individuals in all plots: Graffenrieda emarginata (Ruiz & Pav.)
Triana was by far the most abundant species, as it had 244 stems, and made up 28.1% of all the individuals. Alchornea lojaensis. Secco, 9. 8% , Dictyocaryum lamarckianum
(Mart.) H. Wendl, 9.9%, Hieronyma fendleri Briq. 8.3%, and Myrcia sp. nov, 8.9% are among the most important species. The rest of trees were classified as rare species.
129
250
200
150
100
50 Number of individuals individuals of Number
0
Prunus sp.Prunus
Ocotea Ocotea sp.
Clusia ducu Clusia
Faramea sp. Faramea
Myrcia sp. nov sp. Myrcia
Clusia Clusia ducoides
Abarema Abarema killipii
Purdiaea nutans Purdiaea
Myrsine coriacea Myrsine
Licaria Licaria subsessilis
Alzatea verticillata Alzatea
Persea subcordata Persea
Matayba Matayba inelegans
Eschweilera sessilis
Hieronyma fendleri Hieronyma
Alchornealojaensis pastoensis Elaeagia
Endlicheria oreocola Endlicheria
Persea weberbaueri Persea
Ocotea Ocotea benthamiana
Podocarpus Podocarpus oleifolius
Alchornea triplinervia Alchornea
Weinmannia sorbifolia Weinmannia
Graffenriedaemarginata
Stilpnophyllum oellgaardii Stilpnophyllum Dictyocaryum lamarckianum Dictyocaryum
Figure 2. Species with the highest number of individual trees within our study plots.
Data analysis
We assessed the effects of nutrient addition independently according to five groups of
species: the five common species, rare species as a single group, and the tree community
as a whole. To evaluate the effect of fertilization on the tree community we used
individual tree relative growth rate between the first and the last measurement, taken 6.48
years apart Corrected relative growth rates were calculated as used modified from Hunt,
1982: CRGR= 3√(log DBHt1- log DBHt0)/ t, where t1= DBH the last census, t0= DBH
initial, y t = time between the censuses.
We used linear mixed effects models to assess the effect of initial tree size and nutrient addition on tree growth while considering variation imposed by the blocking treatment.
130
Further we used Tukey test to assess the treatment effects. Linear mixed models were run using the LMER4 statistical package of R 3.2.0 (R Development Core Team 2015).
RESULTS
Our analyses indicated that nutrient additions and tree size were the most important factors controlling tree growth. The results of our mixed models indicated when the whole tree community is considered the effect of the nutrient addition on tree growth was affected by initial tree size (interaction dbh0 x treatment = 0.08, table 1). But this effect is not evident when dominant and rare species are considered separately (Table 1). In addition, the negative effect of initial tree size on tree growth held for the whole tree community, rare species, and all dominant species except for A. lojaensis and D. lamarckianum (Table 1,
Appendix 1). Lastly, our linear mixed models indicated that tree growth rates were not affected by random variation due to the location of the blocks (Table 3).
Our results indicated that nutrient addition had a strong effect on tree growth. When we considered all the trees in the community, we found that trees in plots that received N+P additions grew faster than trees in control, Ca, N, or P amendment plots (Figure 3, Table
2). Examining species specific responses to nutrient additions, we found the most common tree species in our study area, Graffenrieda, grew faster in N+P, than in Ca or N addition plots. Dictyocaryum had higher growth rates in the N+P treatment than in Ca addition plots
(Figure 4, Table 2). Further, Myrcia grew slower in Ca addition than in control plots.
131
Figure 3. Community-level responses to fertilization, measured during growth rates RGR(a) and RBAI(b), during 6,4 years initial fertilization, in the four nutrient addition treatments. Asterisks over bars represent the results of Tukey test.
132
Figure 4. Relative growth rates (RGR), for five common taxa, measured during 6,4 years initial fertilization, in the five nutrient addition treatments. Asterisks over bars represent the results of Tukey test.
Discusion
Our experimental study provided evidence that there is no general pattern in nutrient limitation for tree growth in tropical montane forests. On the community level, the combined addition of N and P resulted in increased diameter growth. This has also been reported by Cavalier et al. (2000), who found in a Colombian montane forest a positive effect only after addition of both nutrients and no growth response after adding the single
133
nutrients. Other studies observed positive growth effects after addition of N (e.g. Tanner et
al. 1992, Vitousek & Farrington 1997, Fisher et al. 2013) or after addition of P (Vitousek
1984, Lambers et al. 2008, Hedin et al. 2009).
Some authors assumed that, in addition to N and P, Ca could be another element limiting
plant growth in the study area (Wilcke et al.), but our results did not support this.
In the tree species studied, both Dictyocaryum and Graffenrieda showed a positive
response to combined N and P addition. After Ca addition, all species had smaller
increments compared to the control trees, but only in Myrcia growth was significantly
reduced.
The observed responses differed between the tree species thus suggesting that continued
addition of nutrient will most likely affect the structure and species composition of the
studied forest, the direction of change is highly depending on individual species’ potential
to adapt to changes in nutrient availability.
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141
Annexed Table 1. Results of the linear fixed models evaluating individual relative growth rates as a function of of initial tree size, nutrient addition, and their interaction. P values < 0.100 are presented in bold. Chisq Df P Community
Tratament 21.6244 4 2.380E-04 *** DBH₀ 141.4458 1 < 2.2E-16 *** DBH₀ : Tratament 7.0052 4 1.356E-01 Alchornea lojaensis Tratament 2.8310 4 5.87E-01 DBH₀ 0.3005 1 5.84E-01 DBH₀ : Tratament 3.0581 4 5.48E-01 Dictyocaryum lamarckianum Tratament 7.7355 4 1.018E-01 DBH₀ . 0.7025 1 4.020E-01 DBH₀ : Tratament 5.4226 4 2.466E-01 Graffenrieda emarginata Tratament 14.2806 4 6.451E-03 ** DBH₀ 41.8329 1 9.942E-08 *** DBH₀ : Tratament 7.2637 4 1.226E-01 Hieronima fendleri Tratament 2.7859 4 5.943E-01 DBH₀ 8.9148 1 2.829E-03 ** DBH₀ : Tratament 4.1158 4 3.906E-01 Myrcia sp.nov. Tratament 12.9814 4 1.137E-02 * DBH₀ 21.6899 1 3.205E-03 *** DBH₀ : Tratament 4.0061 4 4.052E-01 Rare species Tratament 9.1522 4 5.740E-02 . DBH₀ 15.5072 1 8.219E-05 *** DBH₀ : Tratament 1.3221 4 8.576E-01
Statistically significant results of ANOVAs comparing two variables.
142
Table 2. Descriptive statistics of the Community, common species and rare species
Treatment
Ca N N+P P N N+P P N+P P P
C C C C Ca Ca Ca N N N+P P 10000 0.9892 0.0257* 10000 0.9843 0.0169* 10000 0.0732* 0.9872 0.0256* Z value -0.031 0.48 2957 -0.026 0.53 3092 0.004 2584 -0.502 -2959 Community Std Error 5.455 5.446 5.628 5.691 5.247 5.438 5.5 5.43 5.492 5.673 Estimate -0.1683 2.613 16.64 -0.1457 2.781 16.81 0.02254 14.03 -2.758 -16.79
P 0.988 0.883 1000 0.994 0.657 0.983 1000 0.956 0.694 0.99 Z value -0.494 0.934 0.113 -0.419 1353 0.54 0.078 -0.702 -1294 -0.474 Alchornea lojaensis Std Error 0.015353 0.014891 0.016633 0.015111 0.015873 0.017517 0.01608 0.017113 0.015638 0.017305 Estimate -0.007581 0.013901 0.001882 -0.006329 0.021482 0.009463 0.001252 -0.012019 -0.02023 -0.008211
P 0.9408 0.7314 0.2514 0.9506 0.228 0.0647* 0.5851 0.7087 0.9958 0.6177 Z value -0.758 1225 2019 0.72 2070 2619 1455 1262 -0.372 -1405 Dictyocaryum lamarckianum Std Error 0.01147 0.009772 0.013819 0.01147 0.009986 0.013972 0.011653 0.012615 0.009986 0.013972 Estimate -0.008698 0.011972 0.027898 0.008261 0.020671 0.036597 0.016959 0.015926 -0.003711 -0.019637
P 0.9839 0.8752 0.3427 0.8934 0.5383 0.096* 0.9936 0.8954 0.3315 0.0445* Z value -0.534 0.955 1853 -0.909 1537 2476 -0.418 0.904 -1874 -2769 Graffenrieda emarginata Std Error 0.009086 0.009364 0.009318 0.009507 0.008972 0.008935 0.009078 0.009216 0.009385 0.009359 Estimate -0.004849 0.008939 0.017271 -0.008645 0.013788 0.02212 -0.003796 0.008332 -0.017584 -0.025916
P 0.935 1000 0.996 0.969 0.856 0.991 1000 0.991 0.933 0.998 Z value -0.782 -0.021 -0.38 -0.634 0.994 0.449 0.156 -0.459 -0.79 -0.287 Hieronima fendleri Std Error 0.0200821 0.0192687 0.0208402 0.0205547 0.01539 0.0173171 0.0169725 0.0163669 0.0160018 0.017863 Estimate -0.0156974 -0.0004022 -0.0079147 -0.0130416 0.0152951 0.0077827 0.0026558 -0.0075124 -0.0126393 -0.0051269
143
Treatment Ca N N+P P N N+P P N+P P P
C C C C Ca Ca Ca N N N+P
P 0.0645* 0.9672 0.9992 0.6073 0.3267 0.2649 0.7945 0.9976 0.9446 0.8573 Z value -2630 -0.646 -0.243 -1429 1879 1999 1121 0.323 -0.748 -0.994 Myrcia sp. nov. Std Error 0.012217 0.012964 0.014584 0.012747 0.01264 0.014297 0.012417 0.01494 0.013152 0.014752 Estimate -0.032127 -0.008372 -0.00355 -0.018212 0.023754 0.028577 0.013915 0.004822 -0.009839 -0.014662
P 0.363 0.857 0.156 0.52 0.933 0.993 1000 0.742 0.975 0.984 Z value 1817 0.995 2265 1564 -0.791 0.42 -0.144 1215 0.601 -0.536 Rare species Std Error 0.008156 0.008472 0.007935 0.008713 0.008077 0.007511 0.008329 0.007854 0.008639 0.008113 Estimate 0.014822 0.00843 0.017975 0.013624 -0.006393 0.003153 -0.001198 0.009546 0.005195 -0.004351 Statistically significant results of Tukey comparing Treataments
144
Table 3. Descriptive statistics of the Community, common species and rare species Modelos lineales mixtos Random effects Fixed effects
Bloque Residual Intercept Ca N N+P P DBH₀ Ca : DBH₀ N : DBH₀ N+P : DBH₀ P : DBH₀ (Intercept)
Variance 8.97E-03 1.757E -03 Estimate 1.605E-01 -7.613E-03 2.798E-02 1.622E-02 5.690E-03 -3.225E-03 0.4603E-04 -1.730E-03 9.119E-05 -1.318E-04 Community Std. Dev 0.002995 0.041913 Std Error 1.082E-02 1.454E-02 1.483E02 1.462E02 1.530E-02 7.190E-04 9.592E-04 9.654E-04 9.421E-04 9.958E-04 t value 14.830 -0.524 1.886 1.109 0.372 -4.485 0.480 -1.792 0.097 -0.132
Variance Estimate Alchornea 0 0.001698 0.104502 -0.006176 0.0514689 -0.023372 0.032924 -0.000215 0.0000110 -0.00234 0.0010291 -0.00097 lojaensis Std. Dev 0 0.04121 Std Error 0.023655 0.0313052 0.0380988 0.036239 0.050508 0.0014680 0.0017719 0.002168 0.0018741 0.0028246 t value 4.418 -0.197 1.351 -0.645 0.652 -0.146 0.006 -1.079 0.549 -0.344
Variance Estimate Dictyocaryum 5.814E-18 6.592E-04 0.15661 -0.110272 -0.063837 -0.546417 -0.062887 -0.004813 0.004467 0.003153 0.025921 0.002923 lamarckianum Std. Dev 2.411E-09 2.567E-02 Std Error 0.097057 0.118531 0.110098 0.247376 0.119522 0.004394 0.005472 0.005026 0.011288 0.005487 t value 1.614 -0.93 -0.58 -2.209 -0.526 -1.095 0.816 0.627 2.296 0.533
Variance Estimate Graffenrieda 3.506E-05 1.499E-03 0.129623 0.0981666 0.1106715 0.088142 0.083231 0.0006985 -0.0075141 -0.007539 -0.0052448 -0.006628 emarginata Std. Dev 0.005921 0.038719 Std Error 0.032824 0.0411607 0.0413738 0.041129 0.041069 0.0025777 0.0031156 0.0031226 0.0031379 0.0030915 t value 3.949 2.385 2.675 2.143 2.027 0.271 -2.412 -2.414 -1.671 -2.144
Variance Estimate Hieronima 0 0.001511 0.096706 0.004094 0.1011761 0.091271 0.124853 0.0015266 -0.0009843 -0.007855 -0.0058364 -0.010508 fendleri Std. Dev 0 0.03887 Std Error 0.072312 0.0872199 0.0795824 0.08078 0.103124 0.0054174 0.0065739 0.0059633 0.0058112 0.0080413 t value 1.337 0.047 1.271 1.130 1.211 0.282 -0.150 -1.317 -1.004 -1.307
Variance 0 0.00104 Estimate 1.873E-01 -5.469E-02 -2.481E-03 4.740E-02 2.005E-02 -3.762E-03 1.892E-03 4.278E-03 -3.249E-03 -3.527E-03 Myrcia sp. nov. Std. Dev 0 0.03225 Std Error 3.528E-02 4.72E-02 4.296E02 4.600E-02 5.250E-02 2.723E-03 3.552E-03 3.160E-03 3.362 4.225E-03 t value 5.308 -1.159 -0.058 1.030 0.382 -1.382 0.532 0.014 -0.966 -0.835
Variance 0 0.00156 Estimate 0.125809 0.0150576 0.0197171 0.028016 0.012299 -0.001477 -0.0004212 -0.001457 -0.0008148 0.0001357 Rare species Std. Dev 0 0.0395 Std Error 0.016647 0.0241591 0.0246072 0.023049 0.022509 0.0010993 0.0016070 0.0016819 0.0015052 0.0014336
t value 7.558 0.623 0.801 1.215 0.546 -1343 -0.262 -0.866 -0.541 0.095 Statistically significant results of mixed model lineal
145
CONCLUSIONES GENERALES
Los resultados obtenidos en la presente investigación han permitido dilucidar que la diversidad arbórea de bosques tropicales, está influenciada por el efecto de la gradiente altitudinal y deficiencia de nutrientes, a partir de los cuales se extraen las siguientes conclusiones generales:
Los patrones de riqueza de especies y phylodiversidad de los bosques tropicales
de montaña están relacionados con la gradiente altitudinal, siendo una variable que
determina la diversidad y estructura de estos bosques.
Las zona con mayor diversidad de especies es la zona media 2000m con 187
especies, seguida por la zona de 1000m con 177 especies y la zona que menos
especies presento es 3000m con 99 especies de árboles.
La edad de las especies encontradas, varían de 3myr (dos especies de
Helicostylis de la familia Moraceae) a 171 myr (dos gimnospermas del genero
Podocarpus y Prumnopitys, de la familia Podocarpaceae). La edad media de las
especies a nivel de parcelas vario de 14myr a 41 myr con una media de 25myr.
Los patrones de distribución espacial de las especies arbóreas a lo largo de sus
estados de perturbación, están controlados por procesos biológicos y antropogénicos
una variable que determina el patrón de puntos es la escala a la que es observada
146
Los gremios y estados de perturbación de los bosques, ya sea natural, antropogénica o una combinación de ambos, son importante causas de los patrones con auto correlación negativa.
El efecto de la fertilización a nivel de comunidad, todas las especies encontradas en cada uno de los gradientes altitudinales, se puede observar una restricción de crecimiento con respecto a la altitud, mientras más alto es el lugar menor es el crecimiento.
Con respecto a la fertilización, a 3000 m (Cajanuma) los tratamientos N y N+P fueron significativamente diferentes en comparación con el control, mientras que a
2000m (San Francisco) solo el N presentó diferencias significativas. A 1000m
(Bombuscaro) no se detectaron diferentes entre los tratamientos y el control.
A nivel de especies raras, es decir las especies que presentaron pocos individuos en las diferentes altitudes, únicamente respondieron a la fertilización de N en la altitud más alta (3000 m), mientras que en los 2000 m y 1000 m no se hallaron diferencias significativas entre los diferentes tratamientos aplicados y el control.
El Ca uno de los nutrientes de fácil disolución que limita el crecimiento de los bosque montano de los Andes, este nutriente no fue significativo en el crecimiento diamétrico de la comunidad y de las especies comunes y raras de la zona.
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